Texto La Psicobiología de los Refuerzos - N M White, P M Milner

Vista previa del material en texto

UNIVERSIDAD DE CHILE 
DEPARTAMENTO DE PSICOLOGÍA 
USO EXCLUSIVO DE LA CÁTEDRA 
PSICOLOGÍA DEL APRENDIZAJE 
 
 
LA PSICOBIOLOGÍA DE LOS REFUERZOS 
Norman M. White y Peter M. Milner 
 
Annual Review of Psychology 1992. 43: 443 – 471 
 
 
INTRODUCCION 
 
B. F. Skinner (1938) definió al reforzador corno un evento que sigue a una respuesta y 
cambia la probabilidad de que la respuesta se emita en el futuro. Como consecuencia del 
conductismo radical de Skinner, esta definición no nos dice nada acerca de cómo los 
reforzadores causan los cambios en la conducta futura. Aparentemente, y sin pensar 
demasiado en el asunto, la mayoría de la gente se refiere a este proceso como 
“reforzamiento”. Walker (1969), estaba tan enojado respecto a la inutilidad de este 
concepto mal definido, que comparó el reforzamiento con “el anillo” todo-poderoso y todo-
corrupto de J.R.R. Tolkien, sugiriendo que éste había sido impuesto como castigo a los 
psicólogos por un brujo endemoniado. A pesar de que dudamos que sus orígenes sean tan 
siniestros, estamos de acuerdo en que el término, por lo general, oscurece más de lo que 
aclara. 
Por supuesto, es posible imaginar muchos mecanismos diferentes por los cuales los 
reforzadores podrían producir cambios en la conducta. Un rasgo general de tales 
mecanismos, es que deben explicar cómo un evento puede cambiar la conducta cuando esta 
conducta nueva ocurre en ausencia de este evento. El camino obvio es explicar la acción de 
los reforzadores en el contexto de aprendizaje y de memoria. De este modo, para llegar a 
entender cómo los reforzadores cambian la conducta, es necesario investigar el mecanismo 
por el cual estos eventos promueven la adquisición (aprendizaje) y/o el almacenamiento 
(memoria) de la información. 
Cuando el término “refuerzo” se introdujo por primera vez en la psicología 
(probablemente introducido por G. V. Anrep, en su traducción de los "Reflejos 
condicionados" de Pavlov (1927)), se utilizó en un sentido común, no - técnico, queriendo 
expresar fortalecimiento; es decir, el fortalecimiento de las conexiones sinápticas. 
Thorndike (1898) y Hull (1943) también utilizaron conceptos de tipo general. En este 
sentido, los reforzadores son eventos que mejoran el almacenamiento de información 
respecto a situaciones en las cuales ellos estuvieron presentes. Esta mejora en el 
almacenamiento, aumenta la probabilidad de que la conducta que conducía al refuerzo se 
repita en el futuro, aún en ausencia del reforzador. Nótese que este concepto de la acción de 
los reforzadores, no requiere que el organismo aprenda nada acerca del reforzador en sí 
mismo, simplemente describe la tendencia de un evento para mejorar el almacenamiento de 
la información. Una línea de evidencia que comienza, a lo menos a principios de este siglo, 
apoya la idea de que los reforzadores tienen este tipo de acción, a la cual nosotros nos 
referiremos como la función de fortalecimiento (enhancing function) de los reforzadores. 
El rol asignado a los reforzadores, por las denominadas teorías de aprendizaje 
“cognitivo” (Ej. Tolman et. al. 1932; Tolman 1948) es bastante diferente. Primero, estas 
teorías ven a los reforzadores como motivadores: eventos u objetos que elicitan la conducta. 
 
UNIVERSIDAD DE CHILE 
DEPARTAMENTO DE PSICOLOGÍA 
USO EXCLUSIVO DE LA CÁTEDRA 
PSICOLOGÍA DEL APRENDIZAJE 
 
Segundo, tales teorías, postulan que el aprendizaje en general, consiste en la formación de 
representaciones de las relaciones entre objetos y eventos. El encuentro con un reforzador 
lleva a la formación de una representación de ese evento y de sus relaciones con otros 
objetos y eventos. Ya que las representaciones de los reforzadores también pueden actuar 
como motivadores de la conducta, entonces, cuando surge la representación de un 
reforzador por una de esas asociaciones, esto resulta en una conducta apropiada a la 
situación en ausencia del reforzador en sí. Nosotros revisaremos la evidencia respecto a las 
bases fisiológicas de esta función de los reforzadores, bajo el título de motivación 
condicionada. 
 
FUNCIÓN DE FORTALECIMIENTO (ENHANCING FUNCTION) 
 
La noción de Thorndike (1911), respecto a la acción de fortalecimiento de los reforzadores 
fue llamada “Ley del Efecto". En una “prueba de la ley del efecto” (Thorndike 1933), él 
describió un fenómeno llamado “expansión del efecto”. Se les pidió a unos sujetos 
humanos una asociación libre para cada una de las palabras de una lista. Entonces, se les 
reforzó verbalmente sus respuestas frente a una palabra elegida al azar. En pruebas 
posteriores, fue mejor el recuerdo de las respuestas reforzadas que de aquellas no 
reforzadas. Incluso mejoró el recuerdo de las respuestas frente a las palabras ubicadas 
inmediatamente antes y después de la palabra reforzada; mostrando una expansión del 
efecto del reforzador. De modo que un reforzador temporalmente contiguo aunque no 
relacionado, fue suficiente para incrementar la probabilidad de que se dieran esas 
respuestas. 
Más recientemente, Huston et al (1974) entrenaron a unos ratones en una tarea de 
evitación pasiva en la cual los animales, recibían un shock si bajaban de la plataforma. 
Cuando se hizo la prueba al día siguiente, el ratón permaneció en la plataforma por un 
momento, y esta latencia para bajar de la plataforma se utilizó como medida del recuerdo 
de su experiencia del día anterior. A algunos de los ratones se les alimentó en sus cajas de 
mantención, inmediatamente después de bajar de la plataforma y de recibir el shock; 
cuando se hizo la prueba, éstos permanecieron más tiempo en la plataforma que aquellas no 
alimentados. Este hallazgo se interpretó como el fortalecimiento la retención de las 
consecuencias de bajarse de la plataforma, producido por la ocurrencia de un reforzador 
contiguo aunque no sea relacionado. 
En realidad, en este experimento, los reforzadores eran dos: el shock y la comida y 
ambos tienen propiedades motivadoras y de fortalecimiento. Entonces el hecho de que los 
animales permanecieran por más tiempo en la plataforma el día de la prueba que el día del 
entrenamiento, nos sugiere que ellos formaron una representación de la relación de 
contingencia entre el bajar y la propiedad motivante aversiva del shock. La propiedad de 
fortalecimiento del shock pudo haber actuado para fortalecer el recuerdo de esta relación e 
incrementar la latencia de respuesta del animal (bajarse); sin embargo, era imposible 
detectar este efecto (de la propiedad de fortalecimiento) dado que no se podía separar del 
efecto de la propiedad motivante del shock. Sin embargo, esto no sucedió con la comida. El 
hecho de que los animales que fueron alimentados después del ensayo de entrenamiento, 
permanecieran por más tiempo en la plataforma que aquellos que no fueron alimentados, 
 
UNIVERSIDAD DE CHILE 
DEPARTAMENTO DE PSICOLOGÍA 
USO EXCLUSIVO DE LA CÁTEDRA 
PSICOLOGÍA DEL APRENDIZAJE 
 
indica dos cosas: 1) que la propiedad de fortalecimiento del reforzador "comida", influyó en 
la conducta del animal, (aumentando el valor) fortaleciendo sus representaciones de la 
relación de contingencia entre bajar y el shock. 2) que los animales no aprenden nada de las 
propiedades motivadoras de recompensa de la comida. Si los animales alimentados 
hubiesen formado una representación de la relación de contingencia entre el bajar y la 
propiedad motivante de recompensa de la comida, en el ensayo de prueba ellos habrían 
bajado antes que los animales no alimentados. 
Debido a que inevitablemente, esto se verá oscurecido por la propiedad motivante 
del reforzador, generalmente el efecto de la propiedad de fortalecimiento en una conducta 
dada, no se puede observar en los paradigmas experimentales, en los cuales el reforzador es 
contingente a esa conducta. Esto sólo se puede observar cuando los reforzadores son no-
contingentes, de modo que los animales no aprenden nada de las relaciones de contingencia 
que implican las propiedades motivadoras de los reforzadores. Talesdemostraciones 
indican que la propiedad de fortalecimiento de los reforzadores es independiente de las 
propiedades motivadoras. Operacionalmente esto significa presentar el reforzador pocos 
minutos, después del término de un ensayo de adquisición, de un modo distinto a como el 
aprendizaje se llevó a cabo. 
 
Consolidación de la Memoria 
 
Para entender completamente la propiedad de fortalecimiento de los reforzadores y del 
paradigma que se utiliza en su demostración, se requiere revisar algunas ideas desarrolladas 
durante la investigación de los procesos de la memoria. La consolidación de la memoria 
(CM) se refiere a un proceso hipotético (usualmente atribuido a Müller & Pilzecker 
(1900)), mediante el cual la lábil representación neural de una imagen mnémica que se 
presenta inmediatamente después de que ésta se forma, cambia en el tiempo a una 
representación relativamente permanente. Como lo propusieron Hebb (1955), Milner 
(1957) y McGaugh y sus colaboradores (McGaugh & Herz 1972; Godl & McGaugh 1975), 
se sabe que: ambas formas de representación, tanto la lábil como la permanente, se inician 
en la misma neurona; que la memoria está representada por un cambio en la relación entre 
dichas neuronas; y que la consolidación implica un cambio en el modo en que estas 
relaciones alteradas se almacenan desde la auto-re-excitación (reverberación) de la 
actividad neural durante la fase lábil, hasta la función sináptica alterada después de la 
consolidación. 
 De acuerdo a esta teoría los eventos que ocurren durante el período lábil, 
inmediatamente después de la adquisición, pueden afectar la representación de la memoria, 
y por ende las conductas que dependen de esa representación. Ciertos eventos post-
entrenamiento pueden interrumpir la representación de la imagen mnésica produciendo el 
deterioro de cualquier conducta que dependa de ella. Otros eventos post-entrenamiento 
podrían afectar el proceso de consolidación, ya sea dificultándolo o promoviéndolo. En el 
caso de dificultarlo, la conducta dependiente futura se vería deteriorada; en el caso de 
promoverlo, la conducta futura se vería afectada por la presencia de una representación que 
es más exacta y más resistente a la extinción que la representación de una imagen mnésica 
no fortalecida. 
 
UNIVERSIDAD DE CHILE 
DEPARTAMENTO DE PSICOLOGÍA 
USO EXCLUSIVO DE LA CÁTEDRA 
PSICOLOGÍA DEL APRENDIZAJE 
 
 Varias líneas de evidencia apoyan estas ideas. Numerosas publicaciones en los 
últimos 95años (Dana 1984; Burnham 1903; Ewert et al 1989; Russell & Nathan 1946) 
describieron cómo los individuos que sufren conmociones cerebrales, a menudo pierden su 
memoria respecto a los eventos que sucedieron inmediatamente antes del trauma pero 
conservan una memoria normal respecto a los eventos más tempranos (amnesia retrógrada). 
Los pacientes que sufren shocks electroconvulsivos (SEC) con fines terapéuticos, también 
pierden la memoria para los eventos que preceden inmediatamente a sus tratamientos, pero 
conservan una memoria normal para los eventos anteriores (Zubin & Barrera 1941). Estas 
observaciones son consistentes con la teoría de la consolidación; las imágenes mnésicas que 
están aún en estado lábil pueden perderse después de una contusión o de un SEC. Los 
recuerdos más viejos, que ya están consolidados (en teoría) y que son relativamente 
permanentes, no son afectados por tales eventos. 
En estudios con animales se han hecho tratamientos con SEC, anoxia y anestesia, 
entre otros, para probar la teoría de la consolidación (Duncan 1949, Pearlman et al 1961; 
Chorover & Schiller 1965; McGaugh & Herz 1972; Bloch 1970; Hayes 1953; Thompson & 
Pryer 1956). Cuando se les da cualquiera de estos tratamientos inmediatamente después del 
entrenamiento, en una amplia variedad de tareas, estos tratamientos interrumpen la 
retención, la cual es probada uno o más días después. Cuando los mismos tratamientos se 
aplican 45 minutos o más, después del entrenamiento, estos tienen poco o ningún efecto en 
la retención, lo cual sugiere que la representación de la imagen mnémica experimenta un 
cambio en la forma, desde lo lábil a lo permanente, durante el período inmediatamente 
posterior al entrenamiento. 
La estimulación eléctrica local del núcleo caudado, de la amígdala y del hipocampo, 
también empeora la ejecución de tareas que requieren memoria, cuando se aplica 
inmediatamente después del entrenamiento pero no cuando se aplica más tarde (véase 
Kesner & Wilburn 1974 para revisión y Gold et al 1977; Liang & McGaugh 1983; Kapp et 
al 1978; Collier et al 1982; Berman & Kesner 1976), lo que sugiere la posibilidad de que 
esas estructuras del cerebro estén implicadas en la representación neural de las imágenes 
mnésicas. Más aún, la estimulación eléctrica de la formación reticular (Glickman 1961; 
Kesner & Conner 1973; Kesner & Berman 1977; Hennevin et al 1989; Deweer 1970; Bloch 
1970) y del hipotálamo (Kesner & Berman 1977; Mondadori et al 1976; Mueller et al 1977; 
Berman & Kesner 1976; Destrade & Cardo 1975; Destrade & Cazala 1979; Destrade & 
Jaffard 1978; Huston et al 1977) mejora el desempeño en tareas que requieren memoria, 
cuando se aplica inmediatamente después del entrenamiento pero no cuando esta 
estimulación se da con cierta demora. Estos hallazgos sugieren que las representaciones 
neurales de las imágenes mnémicas también son susceptibles de fortalecer durante la fase 
lábil y surge la posibilidad de que esas estructuras del cerebro puedan estar involucradas en 
el proceso de consolidación. 
Bloch et al (1970) estudiaron la interacción del efecto disruptivo de la anestesia 
post-entrenamiento y de la acción de fortalecimiento de la memoria producto de la 
estimulación reticular post—entrenamiento. Entrenaron a unas ratas en una tarea de 
discriminación blanco-negro; la recompensa era agua. Cuando las ratas habían aprendido a 
discriminar el color con el cual obtenían agua, se les dio un ensayo único invirtiendo la 
discriminación, e inmediatamente después se le administró anestesia de acción rápida o 
 
UNIVERSIDAD DE CHILE 
DEPARTAMENTO DE PSICOLOGÍA 
USO EXCLUSIVO DE LA CÁTEDRA 
PSICOLOGÍA DEL APRENDIZAJE 
 
bien 30 segundos de estimulación eléctrica de la formación reticular. Los animales 
testeados después del primer tratamiento mostraron amnesia; los testeados después del 
segundo tratamiento exhibieron una ejecución fortalecida de la tarea invertida, en 
comparación a los animales no tratados. 
Las ratas de otro grupo recibieron estimulación reticular y en seguida un tratamiento 
de anestesia; ambos inmediatamente después del entrenamiento. Estos animales se 
comportaron igual que los del grupo control que no recibieron tratamiento. Este hallazgo 
sugiere que los dos tratamientos actuaron en el mismo sustrato; la estimulación puede haber 
promovido el proceso de consolidación, haciendo más permanente la representación de la 
imagen mnémica y protegiéndola del efecto disrruptivo de la anestesia. Esto a su vez, 
implica la posibilidad de que la fase reverberatoria por sí misma cause el proceso conocido 
como consolidación. El prolongar o intensificar esta fase puede potenciar la consolidación 
y el acortarla puede empeorar la consolidación. Otra alternativa es que los eventos de post-
entrenamiento que fortalecen la memoria pueden actuar en alguna otra etapa del proceso de 
consolidación, posiblemente en las sinapsis que, se cree que cambian cuando las 
representaciones de las imágenes mnémicas se almacenan. 
Estos datos y conceptos del área de la consolidación de la memoria, proporcionan 
un contexto teórico para comprender la acción de fortalecimiento de la memoria, por parte 
de los reforzadores. Esta propiedad de los reforzadores modula o modifica el proceso de 
consolidación de modo de fortalecer la representación de las imágenes mnémicas. La 
manifestación de esta memoria fortalecida depende de la naturaleza del test conductual. La 
conducta puede ser más exacta, más rápida o más resistente a la extinción,comparada con 
una conducta que depende de una memoria similar pero fortalecida. Estas alteraciones son 
uno de los efectos de los reforzadores descritos en la definición de Skinner. 
 
Estimulación eléctrica del cerebro después del entrenamiento (Post-entrenamiento) 
 
Varios experimentos pioneros informaron acerca de la facilitación de la memoria merced de 
la estimulación eléctrica de distintas estructuras del cerebro (Kesner & Wilburn 1974), pero 
los primeros investigadores que insistieron en la necesidad de proveer estimulación 
contigua y no-contingente, entregándola después del entrenamiento, parecen ser Bloch y 
sus colegas (Bloch 1970; Bloch et al 1966; véase tb. Denti et al 1970). Usando una 
estimulación en la formación reticular del cerebro medio, estos investigadores confirmaron 
una retención fortalecida en tareas de aprendizaje apetitivo y aversivo, tanto después de un 
ensayo único como después de ensayos múltiples. Las pruebas de autoestimulación 
eléctrica, con los mismos electrodos e intensidades de corriente, fueron negativas, lo cual 
lleva a la conclusión de que la estimulación carecía de propiedades motivantes. 
Se diseñaron otros dos conjuntos de experimentos acerca de la acción de 
fortalecimiento que produce el recompensar con estimulación eléctrica post-entrenamiento, 
en el hipotálamo lateral, con el objetivo de poder descartar la posibilidad de que los 
cambios conductuales observados se debiesen a un aprendizaje acerca de los efectos 
motivantes de la estimulación. Huston y Col. (Huston et al 1977), entrenaron a unas ratas en 
una tarea de discriminación negro—blanco, en un laberinto T. Las respuestas correctas se 
recompensaban con comida en la caja meta y frente a cada respuesta incorrecta a las ratas 
 
UNIVERSIDAD DE CHILE 
DEPARTAMENTO DE PSICOLOGÍA 
USO EXCLUSIVO DE LA CÁTEDRA 
PSICOLOGÍA DEL APRENDIZAJE 
 
se las sacaba de la caja meta vacía y se les ponía en una caja de estimulación. Los animales 
del grupo experimental recibieron una estimulación intermitente de 30 segundos en el 
hipotálamo lateral y a los animales del grupo control no se les estimuló. A ningún animal se 
le dio estimulación después de una respuesta correcta. Las ratas del grupo experimental 
aprendieron la tarea de discriminación más rápidamente que las del grupo control, esto 
sugiere, enfáticamente, que el primer grupo no aprendió una relación de contingencia entre 
la respuesta incorrecta y la estimulación recompensante. Más bien, este hallazgo sugiere 
que la estimulación actuó para fortalecer la retención de la contingencia negativa de la 
respuesta incorrecta de los animales (y posiblemente, también la contingencia positiva de la 
respuesta correcta). Se observaron efectos similares de post-entrenamiento, usando tareas 
de evitación pasiva (Huston et al 1977) y activa (Mondadori et al 1976). 
Huston y Col. interpretaron estos efectos de fortalecimiento en términos de que los 
experimentos muestran que la actividad neural puede ser facilitada por la recompensa en el 
paradigma operante (Ej. Olds 1962; Fox & Rudell 1968; Rosenfeld & Hetzler 1973). 
Sugieren que estas demostraciones muestran el efecto de la recompensa post-entrenamiento 
en la actividad neural, la cual se cree que representa las imágenes mnémicas durante el 
período lábil inmediatamente después de la adquisición. Si la recompensa efectivamente 
prolonga esta actividad, entonces, de acuerdo a la hipótesis ya descrita, podría potenciar la 
consolidación, teniendo como resultado una mejor memoria o una memoria fortalecida. 
Recientemente se ha acumulado evidencia de que los “recompensados” incrementos de las 
tasas de descarga, pueden ser resultado de la aplicación iontoforética directa de cocaína, 
dopamina y dimorfina A en las células piramidales del hipocampo contingentemente al 
incremento en sus tasas “operantes” de descarga (Stein & Belluzzi 1989). Tal efecto puede 
constituir la base fisiológica para la anterior hipótesis. 
White y sus colaboradores examinaron los efectos en la retención producto de la 
autoestimulación eléctrica post-entrenamiento del cerebro con electrodos localizados en la 
parte latero-distal del hipotálamo lateral (FLHA). Dado que los animales apretaron la 
palanca ávidamente, para recibir estimulación, resulta evidente que el evento post-
entrenamiento con electrodos en el FLHA fortaleció la retención de una asociación tono-
shock (respuesta emocional condicionada), de una asociación tono-agua (respuesta 
condicionada de tomar agua, lamer) y de una asociación tono—luz (precondicionamiento 
sensorial). En todos estos estudios los animales fueron sacados de los aparatos de 
entrenamiento inmediatamente después de ser expuestos a los estímulos de entrenamiento y 
fueron puestos en una cámara de autoestimulación por 20 minutos, donde se les permitió 
apretar la palanca de autoestimulación cerebral. La prueba de retención se hizo 24 horas 
después. Los sujetos del grupo control a los cuales se les presentaron los estímulos de 
entrenamiento de un modo no-asociado (Rescorla & Wagner 1972) mostraron, en todos los 
casos, que el cambio conductual producido por la estimulación post-entrenamiento, 
dependía de la relación de contingencia entre esos estímulos pero, claramente, no dependía 
de ninguna relación aprendida entre el estímulo y las propiedades motivadoras 
recompensantes de la autoestimulación post-entrenamiento. En otros grupos de control a los 
animales se les permitió la autoestimulación 2 horas después del entrenamiento; en estos 
animales no se observaron efectos en la retención. 
 
UNIVERSIDAD DE CHILE 
DEPARTAMENTO DE PSICOLOGÍA 
USO EXCLUSIVO DE LA CÁTEDRA 
PSICOLOGÍA DEL APRENDIZAJE 
 
En otra serie de estudios (Major & White 1978; White & Mayor 1978a) ratas 
sedientas puestas en un espacio abierto encontraban un tubo para beber que, para algunas 
ratas contenía agua y para otras estaba seco. Después de sorber un poco, se sacó a todas las 
ratas del espacio abierto y se les permitió apretar la barra de autoestimulación con 
electrodos ubicados en el FLHA. Cuando se probó a las ratas, al día siguiente, aquellas que 
habían encontrado agua y luego se habían autoestimulado se aproximaron al tubo de beber 
más rápido que aquellas que no se habían autoestimulado. Las ratas que habían encontrado 
un tubo de beber seco y luego se habían autoestimulado, se demoraban mucho más en 
acercarse al tubo que las ratas que no se habían autoestimulado. La conducta de los 
animales en los últimos grupos muestra que ellos no aprendieron una relación de 
contingencia entre la respuesta de acercarse al tubo y los efectos de recompensa de la 
autoestimulación. En lugar de esto, la autoestimulación actuó para fortalecer la retención de 
las experiencias del animal en el espacio abierto. 
En otros grupos de ratas, la autoestimulación post-entrenamiento con electrodos 
localizados en la sustancia nigra fortaleció la memoria, pero no se observó tal efecto 
cuando los electrodos se ubicaron en la parte media del hipotálamo lateral o en el área 
preóptica, aún cuando la tasa de apretar la palanca de los animales sugirió que la 
estimulación de esas áreas era tan recompensante como la estimulación de las áreas 
efectivas. Estos hallazgos muestran que la recompensa con estimulación cerebral no es una 
condición suficiente para producir el efecto de fortalecimiento de la memoria. Más bien la 
estimulación tiene que haber actuado en algún proceso que es específico para la 
consolidación. Este proceso puede ser el alargue o la intensificación de la fase lábil o bien 
una acción en alguna otra etapa de la consolidación. A partir del hecho de que las 
neuronas del nigro-estriado que contienen dopamina, atraviesan los sitios de estimulación 
efectiva pero no los de estimulación inefectiva (Fallon & Moore 1978) , White y sus 
colaboradores sugirieron que este proceso quizá implique la secreción de dopamina 
inducida por estimulación desde los terminales de esas neuronas en el cuerpo estriado 
dorsal(núcleo caudado). Esta hipótesis fue respaldada por el hallazgo de que la 
administración de la pimozida, bloqueador del receptor de la dopamina, bloqueó el efecto 
de fortalecimiento de la memoria por la autoestimulación post-entrenamiento del FLHA 
(White & Major 1978b) 
 
Administración de drogas y Sustancias endógenas después del entrenamiento 
 
Los primeros hallazgos fortalecimiento de la memoria con inyecciones de drogas post-
entrenamiento parecen haber sido con estricnina (McGaugh et al 1962; MaGaugh & 
Thompson 1962; Hudspeth 1964), y con pentylentetrazol (Grossman 1969). El efecto de 
ambas drogas en el sistema nervioso es excitatorio, pero no existe evidencia de que 
ninguna de las dos tenga propiedades recompensantes. Esto es consistente con los datos de 
la estimulación eléctrica en dos sentidos: 1. La recompensa no es ni necesaria ni suficiente 
para fortalecer la memoria; y 2. La ocurrencia de un evento excitatorio o excitante durante 
el período post-entrenamiento puede fortalecer la retención, posiblemente por prolongar o 
intensificar la actividad neural que representa la imagen mnésica (McGaugh 1966; Gold & 
MaGaugh 1975; Huston et al 1977). 
 
UNIVERSIDAD DE CHILE 
DEPARTAMENTO DE PSICOLOGÍA 
USO EXCLUSIVO DE LA CÁTEDRA 
PSICOLOGÍA DEL APRENDIZAJE 
 
La anfetamina es otra droga excitante que fortalece la retención cuando se 
administra durante el período post-entrenamiento (Doty & Doty 1966; Krivanek & 
McGaugh 1969; Evangelista & Izquierdo 1971), y existe considerable evidencia extraída de 
los estudios de autoadministración (Pickens & Thompson 1971; Hoebel et al 1983; Piazza 
et al 1989) y de preferencia condicionada al lugar (Reicher & Holman 1977; Spyraki et al 
1982; Carr et al 1988) de que esta droga también tiene propiedades recompensantes. 
Martinez et al (1980) informaron que la desmedulación de la glándula suprarrenal eliminó 
la acción de la anfetamina inyectada periféricamente, sobre el fortalecimiento de la 
memoria post-entrenamiento, sugiriendo que el efecto debe estar mediado por alguna 
acción periférica de la droga. White (1988) informó que las inyecciones de anfetamina 
post-entrenamiento fracasaron en el intento de fortalecer la retención de una respuesta 
emocional condicionada en ratas que tenían lesiones 6-OHDA de la sustancia nigra, las 
cuales reducían la dopamina del cuerpo estriado al 12,2% de lo normal. Este hallazgo 
sugirió que una de las acciones de la anfetamina, de fortalecer la memoria, probablemente 
está mediada por su acción de secreción de dopamina en esas neuronas (Biel & Bopp 1978; 
Romo et al 1986). Esta conclusión es consistente con los datos de que las inyecciones 
intracerebroventriculares, tanto de dopamina como de noreprinefrina, fortalecen la 
retención (Haycoch et al 1977), y con el hecho de que se observan efectos similares 
después de microinyecciones intracraneales post-entrenamiento de anfetaminas (Carr & 
White 1984) y de agonistas directos de los receptores dopaminérgicos como el quinpirole 
(LY 171555) (Packard & White 1991a; White & Viaud 1990) y SKF-38393 (Packard & 
White 1990ª), en la parte dorsolateral del núcleo caudado, el sitio donde terminan las 
neuronas del nigroestriatal. 
La inyección de anfetamina en los sitios caudados dorsolaterales fortalece la 
memoria pero, no tiene efecto en el paradigma de preferencia condicionada al lugar (PCL) 
(Carr & White 1983), lo cual sugiere que este sitio no media las propiedades 
recompensantes de la droga. Inversamente, la inyección de anfetamina post-entrenamiento 
en el núcleo acummbens no tiene efecto en el fortalecimiento de la memoria (Carr 1981), 
sin embargo, produce una preferencia condicionada al lugar (Carr & White 1983), lo cual 
sugiere que este sitio media la acción de recompensa de la anfetamina, pero no la de 
fortalecimiento de memoria. Esta disociación entre los sitios donde la droga produce su 
acción recompensante y de fortalecimiento de la memoria, es consistente con la noción de 
que esas dos funciones son independientes. 
Muchas otras sustancias tienen ambas propiedades, la de fortalecimiento de la 
memoria y la de recompensa. Las inyecciones de morfina intracerebroventriculares (White 
et al 1978) y aplicadas sistemáticamente post-entrenamiento (Staubli & Huston 1980) 
fortalecen la retención. También se ha informado que la morfina deteriora la retención 
(Messing et al 1981; Introini-Collison et al 1985) y que los antagonistas de los opiáceos, 
naloxone (Galagther et al 1983; Messing et al 1979; Messing et al 1983; Tomaz et al 1990) 
y naltrexone (Introini-Collison et al 1985; Canli et al 1990; Castellano et al 1989b; Messing 
et al 1983) fortalecen la retención. En la actualidad no se encuentra explicación para estos 
resultados contradictorios. La morfina se autoadministra (Woods & Schuster 1971) y las 
inyecciones sistemáticas producen PCLs (Mucha et al 1982; Beach 1957; Hasenohrl et al 
1989), lo cual sugiere que la droga tiene propiedades recompensantes. Las inyecciones 
 
UNIVERSIDAD DE CHILE 
DEPARTAMENTO DE PSICOLOGÍA 
USO EXCLUSIVO DE LA CÁTEDRA 
PSICOLOGÍA DEL APRENDIZAJE 
 
post-entrenamiento de péptidos endógenos también tienen efectos de fortalecimiento de la 
memoria (Baratti et al 1984; Flood & Morley 1988; Flood & Morley 1989; Itoh & Lal 
1990; Introini-Collison et al 1985), y hay evidencia de que algunas de esas substancias 
también tienen propiedades recompensantes (Phillips et al 1982; Phillips & LePaine 1982; 
Croeders et al 1984; Heinrichs & Martinez 1986). Aunque existe cierta evidencia respecto a 
la base fisiológica de la acción recompensante de los opiáceos (para una revisión, véase 
Wise 1989), la base de los efectos de esas substancias, relacionadas con la memoria se 
encuentra aún, en una etapa primaria de investigación (Mcgaugh 1989). Existe cierta 
evidencia de que los opiáceos y los péptidos endógenos interactúan con los mecanismos 
dopaminérgicos en el cuerpo estriado (para una revisión véase White 1989). 
Bajas dosis de sustancia P inyectada periférica o centralmente, también producen ambos 
efectos, motivación de recompensa y fortalecimiento de la memoria post-entrenamiento; 
estos datos han sido revisados recientemente por Huston & Oitzl (1989). De acuerdo a la 
opinión de Huston, descrita arriba, la sustancia P mejora la memoria porque sus efectos 
motivantes recompensan contingentemente la actividad neural que representa la imagen 
mnésica y el resultante aumento en la actividad fomenta la consolidación. La substancia P 
también interactúa con la dopamina en el sistema nigro-striatal (Waldemeir et al 1978; 
Elliott et al 1986; Sonsalla et al 1986; Cruz & Beckstead 1989; Tamiya et al 1990; Reid et 
al 1990). 
Ha habido muchas demostraciones de fortalecimiento de memoria post-entrenamiento 
como efecto de la picrotoxina, un antagonista del receptor ácido gama-amino-butírico 
(GABA) (Breen & McGaugh 1961; Castellano & McGaugh 1989), y la disrupción de la 
retención producida por el baclofeno un agonista del receptor GABA (Castellano et al 
1989a). Aunque no hay evidencia directa de que esta sustancia tiene propiedades 
recompensantes, se ha considerado implicada en el control de los efectos recompensantes 
de la autoestimulación eléctrica del cerebro a través de su acción en los cuerpos celulares 
dopaminérgicos en la sustancia nigra (Rompré & Wise 1989). A través del incremento en la 
secreción de dopamina, esta droga podría afectar la retención del mismo modo que lo hacen 
la anfetamina y otros agonistas de la dopamina. Parte de esta evidencia, involucra a la 
amígdala en la acción de fortalecimiento de la memoria por parte de la picrotoxina post-
entrenamiento (McGaugh et al 1990). 
Otros efectos, bien documentados, de fortalecimiento de la memoria post-
entrenamiento, se observan con epinefrina (Gold & Van Buskirk 1975, 1976, 1978; Gold et 
al 1977). En un paradigma de evitación inhibitorio (pasivo), con un shock eléctrico suave, 
Gold y sus colaboradores observaron que una dosis óptima de epinefrinainyectada 
inmediatamente después del entrenamiento, pero no así después de 2 horas, fortalecía la 
retención; dosis más pequeñas o más grandes eran inefectivas (Gold et al 1982; McCarty & 
Gold 1981). En el paradigma de evitación inhibitorio con un shock eléctrico fuerte, la 
misma dosis de epinefrina interrumpía la retención. El shock fuerte solo, aumentaba los 
niveles de epinefrina plasmática y de glucosa. El shock suave solo, no tenía efecto ni en los 
niveles de epinefrina ni en los de glucosa; sin embargo, el shock suave seguido por 
epinefrina (en la dosis que fortalecía la retención) elevó ambos niveles, el de epinefrina en 
el plasma y el de glucosa, aproximadamente en el mismo rango que lo hizo el shock fuerte 
solo (Hall & Gold 1986). Gold y sus colaboradores determinaron que 100 mg/kg de glucosa 
 
UNIVERSIDAD DE CHILE 
DEPARTAMENTO DE PSICOLOGÍA 
USO EXCLUSIVO DE LA CÁTEDRA 
PSICOLOGÍA DEL APRENDIZAJE 
 
producían un aumento de la glucosa del plasma comparable a aquél producido por el shock 
fuerte solo o por el shock suave seguido por la epinefrina. 
Estos investigadores informaron entonces que las inyecciones post-entrenamiento de 
100 mg/kg de glucosa fortalecían la retención de una evitación inhibitoria con shock suave 
y deterioraba la retención de la evitación inhibitoria con shock fuerte (Gold et al 1986). 
Además, los bloqueadores de los receptores adrenérgicos, propranolol y fenoxibenzamina 
bloquearon los efectos de la epinefrina post-entrenamiento en la memoria pero no tuvieren 
efecto en el fortalecimiento post-entrenamiento de la memoria producido por la glucosa 
(Gold et al 1986) Esta observación sugirió que la acción de la epinefrina de secretar glucosa 
hepática (Gorbman et al 1983), podría mediar su propio efecto de mejoramiento de la 
memoria. Finalmente, estos investigadores demostraron que las inyecciones 
intracerebroventriculares post-entrenamiento de glucosa mejoraron la retención de una 
respuesta de evitación inhibitoria con un shock suave (Lee et al 1988), Estos hallazgos 
sugieren que el incremento en la glucosa plasmática, el cual puede producirse por eventos 
apetitivos o estresantes, puede actuar en un substrato central para fortalecer la retención. 
Otra aproximación a la investigación de los efectos de la glucosa en la memoria la ha 
hecho Messier & White (1984, 1987). Basados en el hallazgo de que la autoestimulación 
post-entrenamiento de algunas áreas del cerebro fracasaba en fortalecer la retención, aún 
cuando era recompensante, ellos compararon los efectos de fortalecimiento de la memoria y 
de recompensa producidos por el consumo, post—entrenamiento, de soluciones de sacarosa 
y de sacarina, las cuales fueron igualadas en sus propiedades recompensantes. La sacarosa 
fortaleció la retención de una respuesta emocional condicionada, mientras que la sacarina 
no tuvo un efecto significativo. Estos hallazgos constituyen una demostración más de la 
independencia del proceso de recompensar y de fortalecer la memoria. Más recientemente 
también se ha demostrado que el consumo post-entrenamiento de aprox. 150 mg. de 
sacarina en una solución altamente concentrada fortalece la retención por medio de un 
mecanismo desconocido (Stefaruk & van der Kooy 1989). 
Las inyecciones post -entrenamiento de glucosa, en cantidades comparables a las 
ingeridas voluntariamente por las ratas durante el período post-entrenamiento en estudios 
de ingesta de líquidos (2g/kg), también fortalecen la retención de la respuesta emocional 
condicionada. La dosis de glucosa usada en estos estudios era considerablemente más alta 
que aquella usada por Gold y sus colaboradores. Sin embargo, se vio que ambas 
inyecciones post – entrenamiento; dosis de 2 g/kg y de 100 mg/kg, pueden fortalecer la 
retención de la respuesta emocional condicionada (White 1991) y de ciertas tareas 
apetitivas (Messier & Destrade 1988; Packard y White, 1990b). Dosis menores a los 100 
mg/kg, sobre los 2 g/kg y entre las dos dosis efectivas, no afectan la retención de la 
respuesta emocional condicionada, lo cual sugiere que los dos valores quizá sean las dosis 
efectivas óptimas para dos mecanismos independientes del mejoramiento de la memoria. 
Esta hipótesis está respaldada por el hecho de que la fructosa, un tipo de azúcar que no 
entra al cerebro, es efectiva a los 2 g/kg pero no a los 100 mg/kg (White 1991). De este 
modo, bajas dosis de glucosa quizá afecten la consolidación de la memoria actuando en un 
substrato central, mientras que altas dosis pueden tener un efecto similar actuando en un 
substrato periférico. 
 
UNIVERSIDAD DE CHILE 
DEPARTAMENTO DE PSICOLOGÍA 
USO EXCLUSIVO DE LA CÁTEDRA 
PSICOLOGÍA DEL APRENDIZAJE 
 
Las investigaciones del substrato periférico de la acción de fortalecimiento de la 
glucosa tienden a eliminar la participación de la médula suprarrenal (White y Messier 
1988) y de la ínsula (Messier & White, 1987). Las lesiones del ganglio celíaco, a través del 
cual pasa la mayoría de las aferencias autonómicas desde el hígado al cerebro, bloquean la 
acción de fortalecimiento de la glucosa (Sawchenko & Friedm 1979), sugiriendo que quizá 
el hígado medie este efecto en su condición de órgano sensorial. 
Distintos autores han especulado acerca de que la acción de fortalecimiento central de 
la glucosa quizá está mediada por su efecto potencial en la función de la acetilcolina (Stone 
et al 1989a, b, 1990; Messier et al 1990); también puede notarse que la glucosa sanguínea 
interactúa con la función de la dopamina (dopaminérgica) (para una revisión véase White y 
Blackburn, 1986). 
 
RESUMEN 
 
Una amplia variedad de tratamientos que indudablemente actúan tanto en sustratos a nivel 
periférico como central, tienen propiedades de fortalecimiento de la memoria, como lo 
demuestran los paradigmas de post-entrenamiento. Muchas sustancias que fortalecen la 
memoria, tienen además propiedades motivacionales de recompensa, pero distintas líneas 
de evidencia, provenientes de estudios que usan la autoestimulación, las inyecciones 
centrales de anfetaminas y el consumo de sacarosa y de sacarina, llevan a la conclusión de 
que los mecanismos de fortalecimiento y de motivación son independientes. Esto significa 
que quizá el proceso por el cual se fomenta la consolidación de la memoria es 
independiente de la representación de la memoria en sí misma, tanto en el sentido 
fisiológico como informacional. Una idea en relación al fenómeno de fortalecimiento es 
que la actividad reverberatoria de las neuronas que representan la imagen mnémica puede 
promover la consolidación. Por lo tanto, cualquier proceso que prolongue o potencie esta 
actividad recompensándola o directamente incrementando la excitabilidad de las neuronas 
implicadas podría fortalecer la memoria. La otra posibilidad es que un evento de 
fortalecimiento pueda iniciar un proceso que actúe directamente en algún estadio posterior 
de la consolidación, quizá promoviendo cambios sinápticos, los que se cree son la base del 
proceso de consolidación. La evidencia señala que la dopamina podría ser una sustancia 
endógena que actúe en este sentido. 
 
MOTIVACIÓN CONDICIONADA 
 
Algunas palabras — por ejemplo el nombre del amante o un grito de ¡fuego! - producen 
alteraciones en el ritmo cardíaco, en la presión sanguínea, en la resistencia de la piel, y en 
otras medidas fisiológicas del oyente (Waller 1918); pero no todas las palabras producen 
estos efectos. Por lo tanto, las respuestas autonómicas producidas por algunas palabras a 
deben ser producto de conexiones aprendidas. Este fenómeno se conoce con el nombre de 
“respuesta emocional condicionada”. Las respuestas autonómicas no son las únicas 
respuestas que pueden ser elicitadas por los estímulos condicionados. Un grito convincente 
de “fuego”' puede producir el abandono apresurado de un edificio quizá por una ventana o 
por otra salida inusual. Cuando un animal da una respuesta a un estimulo no-reforzante que 
 
UNIVERSIDAD DE CHILE 
DEPARTAMENTO DEPSICOLOGÍA 
USO EXCLUSIVO DE LA CÁTEDRA 
PSICOLOGÍA DEL APRENDIZAJE 
 
ha sido asociado a un reforzador, el estímulo se llama reforzador secundario (o 
condicionado); pero como los reforzadores usualmente son motivantes, el reforzamiento 
secundario debería llamarse más bien motivación condicionada, análogamente a la 
respuesta emocional condicionada. De modo que, un efecto de introducir un reforzamiento 
en una situación de aprendizaje es conferir poder motivacional a un estimulo previamente 
no—motivante. En esta sección revisaremos los datos fisiológicos que ofrecen indicios 
respecto a las estructuras y mecanismos del cerebro que participan en esta clase de 
asociación. 
 
Experimentos de autoestimulación 
 
Una aproximación al estudio de los mecanismos biológicos del reforzamiento proviene del 
descubrimiento de que la estimulación eléctrica de ciertas partes del cerebro puede ser 
recompensante (Olds & Milner 1954). En seguida, después de su descubrimiento, Olds 
(Olds & Travis 1960; Olds et al 1956) descubrió que la estimulación cerebral como 
recompensa (ECR) se atenúa fuertemente por una droga que bloquea la transmisión de 
catecolamina, tras lo cual, en corto tiempo, identificó los nervios del cerebro anterior medio 
(MFB) en la región del hipotálamo lateral como una zona altamente efectiva para la ECR 
(Olds & Olds 1963). La investigación posterior ha indicado que la dopamina es la 
catecolamina más importante involucrada en la recompensa producida por la estimulación 
del MFB (Estos experimentos fueron extensamente revisados por Wise & Rompré 1989). 
La evidencia más significativa para concluir esto es que los antagonistas específicos de la 
anfetamina (Ej. alfa—flupenthixol) eliminan el efecto. Existen dos importantes vías 
dopaminérgicas en el MFB, la vía nigro-estriatal que termina en el putamen-caudado, y la 
vía mesolímbica, la cual inerva varias regiones anterocerebrales, incluyendo el núcleo 
accumbens, el tubérculo olfatorio, el pallidum ventral y parte del cortex frontal (Ungersted, 
1971a). Microinyecciones de neurolépticos en varios sitios han mostrado que el sitio 
fundamental de acción dopaminérgica en la estimulación es el núcleo accumbens 
(Mogenson et al 1959; Robertson & Mogenson 1978; Stellar et al 1983; Stellar & Corbett 
1989; Nakajima 1989; Broekkamp 1976; Phillips et al 1989; Hunter et al 1988; Nakajima, 
1988; Mora et al 1975; Kurumiya & Nakajima 1988; Yim & Mogenson 1983; Robbins et al 
1990). Además las ratas pueden aprender a microinyectarse agonistas o potenciadores de la 
dopamina en el núcleo accumbens (Dworkin et al 1989; Hoebel et al 1983) y a estimular el 
tejido dopaminérgico injertado en el cuerpo estriado después de que los aferentes 
dopaminérgicos originales han sido destruidos por el 6-OHDA (Fray et al 1983). 
Cuando por primera vez se conoció la presencia de vías dopaminérgicas en el MFB 
(Andén et al 1964; Hillard et al 1966), muchos investigadores asumieron que ellas debían 
ser las vías excitadas por la estimulación recompensante en el MFB. Sin embargo, ellas 
están constituidas por axones nomielinizados; y aunque la estimulación usada más 
frecuentemente en ese tiempo en los experimentos de autoestimulación, era una corriente 
de onda sinusoidal de 60 Hz, la cual es capaz de excitar fibras no-mielinizadas, ya se sabía 
que los animales autoestimulados con pulsos de 0.1 mseg o menos y con mediciones de 
períodos refractarios (Deutsch 1964; Gallitsel et al 1969) indicaban que esos pulsos cortos 
estimulaban mayormente fibras mielinizadas. Más recientemente, Millar et al (1985) 
 
UNIVERSIDAD DE CHILE 
DEPARTAMENTO DE PSICOLOGÍA 
USO EXCLUSIVO DE LA CÁTEDRA 
PSICOLOGÍA DEL APRENDIZAJE 
 
mostraron que cuando se estimula el MFB usando pulsos de 0.1 mseg. la liberación de 
dopamina en el cuerpo estriado es demasiado pequeña para ser detectada, sin embargo, esta 
liberación se puede demostrar cuando se usan pulsos mayores a 0.5 mseg. Para resguardar 
la hipótesis de la dopamina, se ha propuesto que las fibras mielinizadas directamente 
estimuladas hacen sinapsis con las neuronas de dopamina en el tegumento, por lo tanto, 
excitan indirectamente las vías ascendentes de dopamina (Bozarth 1987; Wise y Rompré 
1989). Esta Idea ganó credibilidad desde el descubrimiento de que las fibras mielinizadas 
directamente estimuladas conducían los impulsos en dirección caudal (Bielajew & Shizgal 
1986). El hecho de que las microinyecciones de opiáceos en las cercanías del tegumento 
ventral son recompensantes (Bozarth & Wise 1981) también se ha interpretado como 
apoyando la teoría de la recompensa de la dopamina, ya que se sabe que las células 
dopaminérgicas del tegumento ventral tienen receptores opioides (Bozarth 1986). Phillips 
et al (1989) encontraron una alta correlación entre la tasa de apretar la palanca y la 
actividad de la dopamina en el núcleo accumbens medida en volts. Desafortunadamente, el 
único tipo de estimulación que usaron fue una onda sinusoidal de 60 Hz la cual también 
estimula fibras no-mielinizadas, por lo tanto no es posible decir, a partir de estos resultados, 
que la correlación se da porque la estimulación no excita directamente la vía 
dopaminérgica. 
Aunque la efectividad de la estimulación del MFB varía de acuerdo al nivel de 
liberación de dopamina en el cuerpo estriado, varios experimentos indican que hay otro 
input importante. Por ejemplo, el fracaso de Millar et al (1985) para detectar algún cambio 
en los niveles de dopamina durante la autoestimulación, en el experimento recién descrito, 
entrega evidencia en contra de que el efecto recompensante se deba a la excitación indirecta 
de vías dopaminérgicas. La teoría de la dopamina no puede explicar la imposibilitada de 
Gallistel (1986) para detectar algún cambio en la actividad del núcleo accumbens (medido 
por el captador de marca de 2-deoxiglucosa (2-DG)), durante la autoestimulación con 
pulsos de 0.1 mseg. Sin embargo, los cambios se vieron cuando se usaron pulsos más 
largos o cuando se administró anfetaminas o un neuroléptico. Incluso al usar una 
estimulación de sinusoidal de 60 Hz, Druhan et al (1987) encontró que cuando la 
estimulación del área del tegumento ventral era breve y presentada a intervalos cortos, la 
habilidad de la rata para discriminar entre una estimulación fuerte y breve se vio afectada 
por la administración de anfetamina o haloperidol, en cambio si se usaba una estimulación 
menos frecuente pero de más larga duración la habilidad de los organismos para 
discriminar intensidad, se echaba a perder con las drogas, lo cual indica que la 
discriminación puede depender o no, de la liberación o secreción de dopamina dependiendo 
de los parámetros de estimulación. 
Hand & Franklin (1985) encontraron que las lesiones de 6-OHDA de las células de 
dopamina del área del tegumento ventral, la fuente de la vía mesolímbica, tenían poco 
efecto en la autoestimulación del MFB. La anfetamina incrementó la tasa de apretar la 
palanca tanto en las ratas lesionadas como en las ratas de control. En otro experimento 
K.B.J. Franklin y A. Robertson (no publicado) encontraron que lesiones 6 –OHDA del 
núcleo accumbens no tenían efectos en la tasa de autoestimulación del MFB ni en el 
incremento de la tasa de autoestimulación producido por la anfetamina, aunque la lesión 
redujo los efectos de la anfetamina en la locomotricidad. Está claro que las lesiones 
 
UNIVERSIDAD DE CHILE 
DEPARTAMENTO DE PSICOLOGÍA 
USO EXCLUSIVO DE LA CÁTEDRA 
PSICOLOGÍA DEL APRENDIZAJE 
 
crónicas producida por 6-OHDA tienen menos efectos que el bloqueo agudo de la 
transmisión de dopamina por neurolépticos. En la actualidad parece acertado asumir que la 
recompensa de “autoestimulación del MFB” es modulada por los niveles de dopamina, 
probablemente tanto en el cuerpo estriado ventral como dorsal, pero sería un error concluir 
que las vías dopaminérgicas son el input principal para las señales de recompensa (Milner 
1991). 
 
Recompensas convencionales 
 
En vista de las similitudesen la conducta, producidas por la recompensa de “estimulación 
cerebral” y por las recompensas convencionales como comida y agua, entonces, se supone 
que éstas últimas también implican la secreción de dopamina en el cuerpo estriado (Ej. 
Beninger 1983; Wise 1982); numerosos experimentos han investigado esta posibilidad. 
Hace mucho tiempo que se sabe que las lesiones bilaterales del hipotálamo lateral producen 
afasia transitoria en ratas (Anand & Brobeck 1951), más tarde se descubrió que las lesiones 
6- OHDA de las vías dopaminérgicas ascendentes en las mismas regiones producen un 
desorden alimenticio similar (Ungerstedt 1971b; Marshall et al 1974). Varios estudios 
(Wise et al 1978; Beninger et al 1987; Nakajima 1986; Wise & Colle 1984) han mostrado 
que los neurolépticos reducen el comer; y Ettenberg & Camp (1986) encontraron que el 
haloperidol administrado antes de algunos ensayos durante el entrenamiento de una tarea 
recompensada con comida produjo un efecto de extinción del reforzamiento parcial (por 
supuesto, esto debería ser el “efecto de extinción de la recompensa parcial”) como aquél 
producido por el retiro de comida en algunos ensayos. Estos datos tienden a confirmar la 
hipótesis de que algunas recompensas primarias de tipo convencional, tal como la comida, 
le deben su efecto motivante a la actividad dopaminérgica. Sin embargo, cuando el bloqueo 
de dopamina se confina al sistema mesolímbico, no se ven cambios en el comer (Wise & 
Rompré 1989). Estos autores sugieren que el nervio nigro-estriatal es la vía que modula el 
comer y el beber. 
Se han hecho intentos por medir los niveles de actividad dopaminérgica 
directamente, ya sea bioquímicamente, determinando la razón de los productos metabólicos 
de la dopamina en relación con la dopamina, o electroquímicamente por los voltajes. 
Heffner et al (1980) encontraron que una hora después de la alimentación había un 
incremento del metabolismo dopaminérgico en el hipotálamo, en el núcleo accumbens y en 
la amígdala de la rata. Blackburn et al (1986) también encontraron que comer pellets o una 
dieta líquida incrementaba la transferencia de dopamina en el núcleo accumbens y en el 
cuerpo estriado. Ambos experimentos usaron métodos bioquímicos para determinar el 
incremento en la liberación de dopamina, por lo tanto la relación de tiempo entre la 
alimentación y la liberación de dopamina no podía determinarse en forma precisa. Más 
tarde, sin embargo, Blackburn et al (1989) encontraron que la transferencia de dopamina 
en el núcleo accumbens se asoció con la presencia de los reforzadores condicionados y que 
demorarse unos pocos minutos más al comer no tenía efecto en la razón (proporción) entre 
los metabolitos y la dopamina. Esta observación se hizo en conjunto con otra de un 
experimento anterior en el cual Blackburn et al (1987) encontraron que el pimozide 
deterioraba las respuestas condicionadas a la comida pero no tenía ningún efecto en la 
 
UNIVERSIDAD DE CHILE 
DEPARTAMENTO DE PSICOLOGÍA 
USO EXCLUSIVO DE LA CÁTEDRA 
PSICOLOGÍA DEL APRENDIZAJE 
 
alimentación una vez que la comida era enviada. Es difícil conciliar el hallazgo de que la 
dopamina del cuerpo estriado se incrementa sólo durante la recompensa condicionada y no 
durante la recompensa primaria “comida”, con el punto de vista común de que los efectos 
de la recompensa primaria son producidos por la liberación de dopamina. Estos 
experimentos podrían repetirse usando un método más rápido para medir la tasa de 
liberación dopaminérgica, como por ejemplo el voltímetro de rampla diferencial (Millar & 
Williams 1990). 
Como en el caso de la autoestimulación del MFB, existe una amplia evidencia de 
que la dopamina juega un rol, en al menos algunos tipos de recompensa convencional. Al 
mismo tiempo, hay poca evidencia de que un incremento en la liberación de dopamina es 
necesario para que ocurra la recompensa. Los datos frecuentemente señalan la participación 
de vías de recompensa alternativas, aparentemente moduladas por dopamina, pero no 
exclusivamente dopaminérgicas. Es concebible que en ausencia de esta actividad 
alternativa la liberación dopaminérgica en el cuerpo estriado, no tendría ningún efecto 
recompensante. Una posible parada para este input no-dopaminérgico al cuerpo estriado es 
la amígdala. En la próxima sección revisaremos los datos que apoyan esta visión. 
 
Amígdala 
 
Brown & Schafer (1988) observaron monos cuyos lóbulos temporales habían sido 
extirpados y se impresionaron por su insaciable curiosidad, su considerable pérdida de 
agresividad y su alimentación indiscriminada. Estos resultados fueron replicados por 
Kluver y Bucy (1939) medio siglo después y mostraron que dependían principalmente del 
daño de la amígdala (Rosvold et al 1951; Rosvold et al 1954). Pruebas más formales de 
animales amigdalectomizados revelaron déficit en el aprendizaje de evitación y en la 
respuesta emocional condicionada (Pribram & Weiskrantz 1957; Brady et al 1954; Horvath 
1963; Weiskrantz 1956). Weitskrantz & Wilson (1958) encontraron que las lesiones de la 
amígdala elevaban los umbrales de evitación; también hay evidencia (Milner et al 1958) de 
un elevado umbral al dolor en un paciente con lesiones en el lóbulo temporal medio (el cual 
incluye la amígdala y el hipocampo). Goddard (1964) encontró que la estimulación 
eléctrica débil en la amígdala inmediatamente después de parear el sonido con el shock, 
interfería con la consolidación de una respuesta emocional condicionada. Él concluyó que 
“ambas investigaciones y la mayoría de los estudios sobre lesiones parecen sugerir que 
una de las principales funciones de la amígdala es la consolidación de la asociación de un 
estímulo neutral con un estímulo aversivo”. 
El rol de la amígdala en el miedo condicionado también se ilustra en una serie de 
experimentos que usan la respuesta de detención potenciada por el miedo (fear-potentiated 
startle response) (Brown et al 1951). Hitchcock & Davis (1986) encontraron que las 
lesiones bilaterales del núcleo central de la amígdala eliminaban la potenciación de la 
detención frente a un estimulo condicionado al miedo. La respuesta de detención por si 
misma también se atenuó en algún grado por la lesión. Los mismos investigadores 
(Hitchcock & Davis 1987) mas tarde encontraron que la lesión también eliminaba la 
potenciación de la respuesta de detención elicitada por una clave auditiva condicionada con 
un shock en las patas. La estimulación eléctrica del núcleo central de la amígdala 
 
UNIVERSIDAD DE CHILE 
DEPARTAMENTO DE PSICOLOGÍA 
USO EXCLUSIVO DE LA CÁTEDRA 
PSICOLOGÍA DEL APRENDIZAJE 
 
incrementó notoriamente la respuesta de detención por miedo en ratas intactas (Davis 
1986). La potenciación de la respuesta de detención por miedo depende de una vía que va 
desde la amígdala a la sustancia nigra (Mondloch & Davis 1985). 
Aunque Goddard (1964) no encontró ningún efecto de la estimulación amigdaloide 
en el aprendizaje de una respuesta recompensada con comida, parece que la amígdala juega 
un rol importante en la alimentación. La amigdalectomia reduce notablemente la neofobia 
en general, y la neofobia gustatoria en particular (Nachman & Ashe 1974; Rolls & Rolls 
1973; Sutherland & McDonald 1990), lo cual sugiere que la amígdala es parte de un 
sistema que inhibe las respuestas apetitivas básicas en presencia de un nuevo input 
sensorial. Schwartzbaum (1965) notó que monos amigdalectomizados tenían un deterioro 
severo en resolver los problemas de “inversión de la discriminación” y de “aprender a 
aprender” (learning-set), después de los cuales obtenían comida como recompensa. Jones & 
Mishkin (1972), en una serie de experimentos diseñados expresamente para localizar la 
asociación estimulo-recompensa, confirmaron el deterioro del aprendizaje recompensado 
con comida en los problemas de “inversión”. Gaffan & Harrison (1987) entrenaron a los 
monos en los problemas de aprender a aprender usando solo reforzamiento secundario. Los 
monos previamentehabían sido entrenados para hacer discriminaciones visuales con lo cual 
obtenían comida como recompensa. Durante un periodo intermedio, las respuestas correctas 
se recompensaron con un sonido positivo el cual la mitad de las veces fue seguido por 
comida; las respuestas incorrectas fueron seguidas por un sonido diferente y la ausencia de 
recompensa. Finalmente los monos hicieron discriminaciones visuales sin ningún otro 
reforzamiento más que el sonido positivo para las respuestas correctas y el sonido negativo 
para los errores. Cuando los monos adquirieron el aprender a aprender (transferir los 
aprendizajes de un contexto a otro) usando solamente reforzamiento secundario, la 
amigdalectomia bilateral deterioró severamente la ejecución. Las lesiones que desconectan 
la amígdala del input (entrada) auditivo tenían un efecto similar, sin embargo, la 
desconexión de la amígdala del input visual no tenían ningún efecto. La interpretación fue 
que la amígdala era responsable de asociar el estimulo neutral con el efecto de 
reforzamiento primario de la comida. 
Estos resultados van de la mano con la visión que se sostiene generalmente que el 
sistema límbico es responsable de la expresión emocional y motivacional y por lo tanto, 
para adquirir propiedades de reforzamiento emocionales o secundarias el input sensorial 
debe adquirir una asociación con el sistema limbico (Spiegler & Mishkin 1981); pero 
entonces surge la pregunta: ¿Cómo influencia las respuestas el sistema limbico? Hay 
importantes vías desde la amígdala al hipotálamo (véase Gloor 1960) y hacia el cuerpo 
estriado ventral (Kelley et al 1982; Swanson & Mogenson 1981), las proyecciones 
hipotalámicas probablemente subsidien a las respuestas “emocionales” autonómicas, y las 
conexiones hacia el cuerpo estriado y el núcleo accumbens están dirigidas para influir en 
las respuestas esqueléticas aprendidas (Mogenson 1884). Everitt et al (1989) entrenaron a 
ratas machos para apretar la palanca con lo cual obtenían reforzamiento secundario con una 
luz que había sido asociada con la aparición de una rata hembra. La respuesta de apretar la 
palanca fue atenuada por lesiones neurotóxicas de la amígdala baso lateral, aunque las 
lesiones no afectaron la conducta sexual. La infusión de anfetamina-D en el núcleo 
accumbens revirtió el efecto de las lesiones. En un experimento paralelo Cador et al (1989) 
 
UNIVERSIDAD DE CHILE 
DEPARTAMENTO DE PSICOLOGÍA 
USO EXCLUSIVO DE LA CÁTEDRA 
PSICOLOGÍA DEL APRENDIZAJE 
 
condicionaron un estímulo con agua y entonces, en una caja de dos palancas, midieron la 
preferencia de las ratas sedientas por la palanca que entregaba el estímulo. La preferencia 
por la palanca que entregaba el reforzamiento secundario se redujo después de las lesiones 
neurotóxicas de la amígdala baso lateral. Las inyecciones de anfetamina-D en el núcleo 
accumbens incrementaron la tasa de respuestas de ambos grupos de ratas; de las 
amigdalectomizadas y de las falsamente operadas (se hace la operación pero no se extrae 
nada). 
Más evidencia acerca de la participación de la amígdala (más específicamente del 
núcleo lateral de la amígdala), nos entrega un experimento en el cual las lesiones en ese 
núcleo atenuaron la preferencia condicionada al lugar producida por la administración de 
anfetamina-D (Hiroi & White 1991). Lesiones de otros núcleos de la amígdala o del fornix 
no tienen efecto en la preferencia. Hiroi y White (1990), previamente habían mostrado que 
la expresión de la preferencia condicionada al lugar, inducida por la anfetamina-D, se 
bloquea por la microinyección bilateral del neuroléptico alfaflupentixol en el núcleo 
accumbens, lo que indica que la asociación del compartimiento preferido y la recompensa 
de anfetamina tiene lugar a través de una vía que involucra la amígdala y el núcleo 
accumbens. Estos experimentos son consistentes con la idea de que el cuerpo estriado 
ventral es una interfase entre el sistema límbico y el sistema motor como lo sugirieron 
Mogenson et al (1980), Mogenson (1984) y Milner (1977). El núcleo lateral de la amígdala 
tiene fuertes conexiones recíprocas con el córtex, con el tálamo e hipotálamo; también se 
proyecta al cuerpo estriado, especialmente al núcleo accumbens y tiene asimismo, 
conexiones directas con el córtex motor primario (De Olmos et al 1985). 
 
Cuerpo Estriado 
 
Con el fin de motivar, un estímulo debe influir en el sistema motor. Para mantenerse de 
acuerdo a la anatomía de la época, Pavlov (1927), asumió que durante el condicionamiento 
la corteza motora adquiría conexiones directas de los analizadores de la corteza sensorial. 
Investigaciones posteriores señalaron la importancia del cuerpo estriado como lazo 
primordial entre los estímulos motivadores, tanto condicionados como incondicionados, y 
la activación motora. El putamen caudado recibe gran parte de sus inputs desde la 
neocorteza; el núcleo accumbens recibe un input parecido desde el hipocampo y la 
amígdala. Los principales referentes desde el cuerpo estriado son hacia el pallidum, el cuál 
provee la principal transmisión hacia la neocorteza motora a través del tálamo, así como 
también vías más directas hacia el núcleo del pedúnculo motor (Graybiel 1990; Alexander 
& Crutcher 1990). Un modo simple por el cuál un input de recompensa hacia el cuerpo 
estriado podría influir en las respuestas, es “gatillando” o modulando la actividad motora 
actual. Por ejemplo, el aumento de la actividad dopaminérgica, inducida por grandes dosis 
de anfetamina, indudablemente baja el umbral de respuesta, manteniendo, en gran medida, 
la respuesta actual como lo haría una recompensa contingente (Ettenberg & Milner, 1977; 
Randrup & Munkvad 1970; Robbins 1976; Valenstein 1980; White 1986). Milner (1977) 
ha propuesto que esta función de gatillamiento del cuerpo estriado llega a condicionarse 
con la actividad del cerebro (que representa los estímulos y las respuestas planeadas) que 
ocurre frecuentemente antes de la recompensa. La presencia de la dopamina probablemente 
 
UNIVERSIDAD DE CHILE 
DEPARTAMENTO DE PSICOLOGÍA 
USO EXCLUSIVO DE LA CÁTEDRA 
PSICOLOGÍA DEL APRENDIZAJE 
 
fortalece esta asociación. De este modo, el plan de hacer una respuesta que previamente 
había conducido a una recompensa en una situación particular, tendrá una mayor 
probabilidad de ser ejecutado en una situación similar que en una menos fuertemente 
asociada con recompensa. 
En base a los experimentos que demuestran que las lesiones del núcleo caudado 
interrumpen la adquisición de una respuesta emocional condicionada y que las inyecciones 
post-entrenamiento de anfetamina en el cuerpo estriado mejoran la memoria (Carr & White 
1984; Viaud & White 1989), White recientemente sugirió (1989) que algunos aprendizajes 
podrían implicar asociaciones directas entre el input sensorial y la vía motora estriatal. Esta 
teoría se encuentra apoyada por numerosos experimentos en ratas y monos, que muestran 
que el aprendizaje de discriminación, pero no así, la memoria de reconocimiento de corto 
plazo (Ej. “memoria de trabajo” en el laberinto radial), se empeora con las lesiones del 
putamen caudado (Packard et al 1989; Wang et al 1990), mientras que el aprendizaje de 
discriminación se conserva con la ablación del hipocampo que elimina el reconocimiento 
de corto plazo. A pesar de que estos resultados se han interpretado como apoyando la tesis 
de Hirsch (1974), Mishkin y Petri (1984), y otros, de que el aprendizaje de discriminación 
simple, especialmente en ausencia del hipocampo, debe tomar la forma de la asociación 
clásica E-R, existen otras explicaciones posibles. Las “expectativas” pueden ser adquiridas 
por asociaciones neocorticales, y luego facilitar o inhibir las respuestas a través del cuerpo 
estriado en un modo típicamente cognitivo. Las diferencias entre las asociaciones 
motivacionales neocorticales y las límbicas es que las asociaciones corticales requieren 
múltiples presentaciones para llegar a ser efectivas (Milner 1989);de modo que una tarea 
como recordar que callejón ha visitado en el brazo radial, o cuales objetos fueron 
presentados recientemente en la tarea de igualar al modelo, se verán severamente 
deterioradas en ausencia del hipocampo y de la amígdala, estructuras que se supone 
adquieren asociaciones efectivas (pero transitorias) en un ensayo. Es menos fácil explicar 
porque las lesiones caudadas deterioran selectivamente la discriminación simple, a menos 
que tal discriminación dependa del input cortical al putamen caudado, mientras que en 
cambio se puede adquirir un aprendizaje más complejo (“cognitivo”), a través de las rutas 
límbico-accumbens. 
 
Resumen 
 
En los animales normales, una función importante de las recompensas y castigos es 
condicionar sus efectos motivadores a otra actividad cerebral presente en ese momento. Los 
datos provenientes de experimentos de estimulación cerebral recompensante, señalan el 
núcleo accumbens como un sitio importante en el cual la recompensa influye en la 
respuesta, y probablemente es la estructura (junto con el resto del cuerpo estriado) en la 
cual los estímulos neutrales son asociados a la recompensa. El aumento de la dopamina 
estriatal ciertamente fortalece la recompensa, aunque parece probable que los verdaderos 
inputs de recompensa hacia el cuerpo estriado, no sean dopaminérgicos; probablemente 
lleguen a través de la amígdala, del hipocampo o de la neocorteza. Especulamos que el 
cuerpo estriado tiene un doble rol. En conjunto con otras partes del sistema motor, controla 
las respuestas específicas tales como las de grooming (acicalamiento), de lamer, de 
 
UNIVERSIDAD DE CHILE 
DEPARTAMENTO DE PSICOLOGÍA 
USO EXCLUSIVO DE LA CÁTEDRA 
PSICOLOGÍA DEL APRENDIZAJE 
 
caminar, etc., y está involucrado en asociar estas respuestas con inputs sensoriales 
específicos. Pero también tiene una función de portal (gating), facilitando o inhibiendo las 
respuestas incipientes en “respuesta” a los inputs motivacionales incondicionados o 
condicionados (i.e. esperado). Estas dos funciones pueden corresponder en parte a la 
división del cuerpo estriado en parches (o estriosomas) y matriz (White 1989). 
 
CONCLUSION 
 
Esta revisión empezó con la pregunta de cómo los reforzadores cambian la probabilidad de 
responder. La evidencia revisada sugiere que lo hacen al menos de dos formas: En primer 
lugar, ellos fortalecen la retención de las conductas aprendidas y de la información 
adquirida a través de la experiencia. Este mecanismo no implica aprendizaje: el efecto en la 
representación neutral de la memoria es solo de fortalecimiento. La segunda función de los 
reforzadores involucra sus propiedades motivadoras, las cuales pueden ser gratificantes o 
aversivas. Los animales aprenden estas propiedades motivantes; ellas se asocian con 
estímulos neutrales de distintos tipos y la presencia de tales asociaciones influencia la 
conducta cuando en ocasiones posteriores se encuentran esos estímulos. De esos dos 
modos, los reforzadores cambian la probabilidad de ocurrencia de una respuesta, tal como 
lo describe Skinner. 
A un nivel fisiológico, la evidencia sugiere que la función de la dopamina estriatal 
es central en ambos procesos conductuales. Aunque la función de fortalecimiento puede ser 
producida por distintos eventos, tanto naturales como experimentales, los dos procesos 
explican la mayoría de ellos. 
Todos los eventos de fortalecimiento interactúan con el sistema de dopamina de 
algún modo. Un gran número de diferentes clases de eventos afectan la glucosa sanguínea, 
y la evidencia presentada sugiere que este parámetro del medio interno puede afectar la 
memoria por la acción de ambos sustratos, central y periférico. 
Otras evidencias revisadas implican la parte ventral del cuerpo estriado (el núcleo 
accumbens) tanto en la adquisición de las asociaciones que implican las propiedades 
motivacionales de los reforzadores como en los mecanismos a través de los cuales estas 
asociaciones influyen la conducta actual. Las conexiones del núcleo accumbens con las 
estructuras límbicas (amígdala e hipocampo) y corticales proveen la base de que el sistema 
neutral puede interactuar con la dopamina para producir una conducta basada en eventos 
aversivos y recompensantes experimentados previamente. 
Los hallazgos revisados aquí, sugieren que la investigación futura debe tomar en 
cuenta, más explícitamente, el hecho de que los reforzadores afectan la conducta debido a 
su acción en los mecanismos de aprendizajes y de memoria. Más aún, las dos acciones 
independientes de los reforzadores en esos mecanismos, también deberían considerarse en 
la interpretación de los resultados de esos experimentos. 
Los sistemas fisiológicos sugeridos para ser estudiados en el futuro, por la evidencia 
revisada, incluyen el sistema dopaminérgico nigro-estriatal; la anatomía parche/matriz del 
cuerpo estriado y de sus asociados neuroquímicos: acetilcolina, péptidos opiáceos y GABA; 
la función de la acetilcolina en otras partes del cerebro; y la interacción del hipocampo, de 
la amígdala y del córtex cerebral con el sistema estriatal. En la periferia, el rol de la 
 
UNIVERSIDAD DE CHILE 
DEPARTAMENTO DE PSICOLOGÍA 
USO EXCLUSIVO DE LA CÁTEDRA 
PSICOLOGÍA DEL APRENDIZAJE 
 
epinefrina, de la glucosa, de los corticosteroides y otras sustancias que parecen afectar la 
memoria también deberán ser materia de estudios futuros. 
 
 
Referencias 
 
 
Alexander, G. E., Crutcher, M. D. 1990. Functional architecture of basal ganglia circuits: 
neural substrates of parallel processing. Trends Neurosci. 13:266-71 
Anand, B. K., Brobeck, J. R. 1951. Hypothalamic control of food intake in rats and cats. 
Yale J. Biol. Med. 23:124-40 
Andén, N.-E., Carlsson, A., Dahlström, A., Fuxe, K., Hillarp, N. A., Larsson, K. 1964. 
Demonstration and mapping out of nigro-striatal dopamine neurons. Life Sci. 
3:523-30 
Baratti, C. M., Introini, 1. B., Huygens, P. 1984. Possible interaction between central 
cholinergic muscarinic and opioid peptidergic systems during memory consolidation 
in mice. Behav. Neural Biol. 40:155~69 
Beach, H. D. 1957. Morphine addiction in rats. Can. J. Psychol. 11:104-12 
Beninger, R. J. 1983. The role of dopamine in locomotor activity and learning. Brain Res. 
Rev. 6:173-96 
Beninger, R. J., Cheng, M., Haluí, B. L., Hoffman, D. C., Mazurski, E. J., et al. 1987. 
Effects of extinction, pirnozide, SCH 23390, and metoclopramide on food-rewarded 
operant responding of rats. Psychopharmacology 92:343-49 
Berman, R. F., Kesner, R. P. 1976. Posttrial hippocampal, amygdaloid, and lateral 
hypothalamic electrical stimulation: effects on short- and long-term memory of an 
appetitive experience. J. Comp. Physiol. Psychol. 90:260-67 
Biel, J. H., Bopp, B. A. 1978. Amphetamines: structure-activity relationships. In Handbook 
of Psychopharmacology, ed. L. L. Iversen, S. D. Iversen, S. H. Snyder, 11:1-39. New 
York: Plenum 
Bielajew, C., Shizgal, P. 1986. Evidence implicating descending fibers in self-stimulation 
of the medial forebrain bundle. J. Neuroscí. 6(4):919-29 
Blackburn, J. R., Phillips, A. G., Fibiger, H. C. 1987. Dopamine and preparatory behavior: 
I. Effects of pimozide. Behav. Neurosci. 101:352-60 
Blackburn, J. R., Phillips, A. G., Jakubovic, A., Fibiger, H. C. 1986. Increased dopamine 
metabolism in the nucleus accumbens and striatum following consumption of a 
nutritive meal but not a palatable non-nutritive saccharin solution. Pharmacol. 
Biochem. Behav. 25:1095-1100 
Blackburn, J. R., Phillips, A. G., Jalcubovic, A.. Fibiger, H. C. 1989. Dopamine and 
preparatory behavior. II. A neurochemical analysis. Behav. Neurosci. 103:15-23 
Bloch, V. 1970. Facts and hypotheses concerning memory consolidation processes. Brain 
Res. 24:561-75 
Bloch, V., Denti, A., Schmaltz, G. 1966. Effets de la stimulation réticulaire sur la phase de 
consolidation de la trace amnésique. J. Physiol. (Paris) 58:469-70 
 
UNIVERSIDAD DE CHILE 
DEPARTAMENTO DE PSICOLOGÍAUSO EXCLUSIVO DE LA CÁTEDRA 
PSICOLOGÍA DEL APRENDIZAJE 
 
Bloch, V., Deweer, B., Hennevin, E. 1970. Suppression de l'amnésie rétrograde et 
consolidation d’un apprentissage à essai unique par stimulation réticulaire. Physiol, 
Behav. 5:1235-41 
Bozarth, M. A. 1986. Neural basis of psychomotor stimulant and opiate reward: evidence 
suggesting involvement of a common dopaminergic system. Behav. Brain Res. 
22:107-16 
Bozarth, M. A. 1987. Ventral tegmental reward system. In Brain Reward Systems and 
Abuse, ed. J. Engel, L. Oreland, pp. 1-17. New York: Raven Press 
Bozarth, M. A., Wise, R. A. 1981. Intracranial self-administration of morphine into the 
ventral tegmental area in rats. Life Sci. 28:551-55 
Brady, J. V., Schreiner L., Geller, I., Kling, A. 1954. Subcortical mechanisms in emotional 
behavior: the effect of rhinencephalic injury upon the acquisition and retention of a 
conditioned avoidance response in cats. J. Comp. PhYsiol. Psychol. 47:179-86 
Breen, R. A., McGaugh, J. L. 1961. Facilitation of maze learning with posttrial injections 
of picrotoxin. J. Comp. Physiol. Psychol. 54:498-501 
Broekkamp, C. L. E. 1976. The effects of manipulations with the dopaminergic system on 
self-stimulation behavior, In Brain Stimulation Reward, ed. A. Wauquier, E. T. Rolls, 
pp. 194-95. Arnsterdam: North Holland 
Brown, J. S., Kalish, H. I., Farber, I. E. 1951. Conditioned fear as revealed by magnitude of 
startle response to an auditory stimulus. J. Exp. Psychol. 41:317-28 
Brown, S., Schäfer, E. A. 1888. An investigation into the functions of the occipital and 
temporal lobes of the monkey's brain. Philos. Trans. R. Soc. London Ser. B 179:303--
27 
Burnham, W. H. 1903. Retroactive amnesia: illustrative cases and a tentative explanation. 
Am. J. Psychol. 14:382-96 
Bador, M., Robbins, T. W., Everitt, B. J. 1989. Involvement of the amygdala in 
stimulus-reward associations: interaction with the ventral striatum. Neuroscience 
30:77-86 
Canli, T., Cook, R, G., Miczek, K. A. 1990. Opiate antagonists enhance the working 
memory of rats in the radial maze. Pharmacol. Biochem. Behav. 36:521-25 
Carr, G. D. 1981. Relationships among amphetamine-induced locomotor activity, 
stereotypy, memory-facitiation and conditioned taste aversion. Masters Thesis. 
McGill Univ. 
Carr, G. D., Phillips, A. G., Fibiger, H. C. 1988. Independence of amphetamine reward 
from locomotor stimulation demonstrated by conditioned place preference. 
Psychopharmacology 94:221-26 
Carr, G. D., White, N. M. 1983. Conditioned place preference from intra-accumbens but 
not intracaudate amphetamine injections. Life Sci. 33:2551-57 
Carr, G. D., White, N. M. 1984. The relationship between stereotypy and memory 
improvement produced by amphetamine. Psychopharmacology 82:203-9 
Castellano, C., Brioni, J. D., Nagahara, A, H., McGaugh, J. L. 1989a. Postraining systemic 
and intra-amygdala administration of the GABA-13 agonist baclofen impair 
retention. Behav. Neural Biol. 52:170-79 
 
UNIVERSIDAD DE CHILE 
DEPARTAMENTO DE PSICOLOGÍA 
USO EXCLUSIVO DE LA CÁTEDRA 
PSICOLOGÍA DEL APRENDIZAJE 
 
Castellano, C., Introini-Collison, I. B., Pavone, F., McGaugh, J. L. 1989b. Effects of 
naloxone and naltrexone on memory consolidation in CD1 mice: involvement of 
GABAergic mechanisms, Pharmacol. Biochem. Behav. 32:563-67 
Castellano, C., McGaugh, J. L. 1989. Retention enhancement with post-training picrotoxin: 
lack of state-dependency. Behav. Neural Biol. 51:165-70 
Chorover, S. L., Schiller, P. H. 1965. Shortterm retrograde amnesia in rats. J. Comp, 
Physiol. Psychol, 59:73-78 
Collier, T. J., Miller, J. S., Travis, J., Routtenberg, A. 1982. Dentate gyrus granule celis and 
memory: electrical stimulation disrupts memory for places rewarded. Behav. Neural 
Biol. 34:227-39 
Coulombe, D., White, N. M. 1980. The effect of post-training lateral bypothalamic self-
stimulation on aversive and appetitive classical conditioning. Physiol. Behav. 25:267-
72 
Coulombe, D., White, N, M. 1982a. Posttraining self-stimulation and memory: a study of 
some parameters. Physiol. Psychol. 10:343-49 
Coulombe, D., White, N. M. 1982b. The effect of post-training lateral hypothalamic 
self-stimulation on sensory pre-conditioning in rats. Can. J. Psychol. 36:57-66 
Croeders, M. E., Lande, J. D., Smith, J. E. 1984. Self-administration of methionine 
enkephalin into the nucleus accumbens. Pharmacol. Biochem. Behav. 20:451-55 
Cruz, C. J., Beckstead, R. M. 1989. Nigrostriatal dopamine neurons are required to 
maintain basal levels of substance P in the rat substantia nigra. Neuroscience 30:331--
38 
Dana, C. L. 1894. The study of a case of amnesia or 'double consciousness'. Psychol. Rev. 
1:570-80 
Davis, M. 1986. Pharmacological and anatomical analysis of fear conditioning using the 
fear-potentiated startle paradigm. Behav. Neurosci. 100:814-24 
Denti, A., McGaugh, J. L., Landfield, P. W. Shinkman, P. G. 1970. Effects of posttrial 
electrical stimulation of the mesencephalic reticular formation on avoidance learning 
in rats. Physiol. Behav. 5:659-62 
De Olmos, J., Alheid, G. F., Beltramino, C. A. 1985. Amygdala. In The Rat Nervous 
System, ed. G. Paxinos, 1:223-34. Sydney: Academic 
Destrade, C., Cardo, B. 1975. Amélioration de la reminiscence par stimulation postessai de 
l'hypothalamus lateral chez la souris BALB/c. C. R. Acad. Sci. Paris 280:1401-4 
Destrade, C., Cazala, P. 1979. Aversive and appetitive properties of lateral hypothalamic
 stimulation in mice. Behav. Neural Biol. 27:398-412 
Destrade, C., Jaffard, R. 1978. Post-trial hippocampal and lateral hypothalamic electrical 
stimulation. Behav. Biol. 22:353-74 
Deutsch, J. A. 1964. Behavioral measurement of the neural refractory period and its 
application to intracranial self-stimulation. J. Comp. Physiol. Psychol. 58:1-9 
Deweer, B. 1970. Accélération de l'extinction d'un conditionnement par stimulation 
réticulaire chez le rat. J. Physiol. (Paris) 62:270-71 
Doty, B., Doty, L. 1966. Facilitating effects of amphetamine on avoidance conditioning in 
relation to age and problem difficulty. Psychopharmacology 9:234-41 
 
UNIVERSIDAD DE CHILE 
DEPARTAMENTO DE PSICOLOGÍA 
USO EXCLUSIVO DE LA CÁTEDRA 
PSICOLOGÍA DEL APRENDIZAJE 
 
Druhan, J. P., Martin-Iverson, M. T.. Wilkie, D. M., Fibiger, H. C. Phillips, A. G. 1987. 
Dissociation of dopaminergic and non-dopaminergic substrates for cues produced by 
electrical stimulation of the ventral tegmental area. Pharmacol. Biochem. Behav. 
28:251-59 
Duncan, C. P. 1949. The retroactive effect of electroshock on learning. J. Comp. Physiol. 
Psychol. 42:32-44 
Dworkin, S. I., Goeders, N. E., Smith, J. E. 1986. The reinforcing and rate effects of 
intracranial dopamine administration. In Problems of Drug Dependence, ed. L. S. 
Harris, pp. 242-48. Washington, DC: USGPO 
Elliott, P. J., Nemeroff, C. B., Kilts, C. l986. Evidence for a tonic facilitatory influence of 
substance P on dopamine release in the nucleus accumbens. Brain Res. 385:379-82 
Ettenberg, A., Camp, C. H. 1986. Haloperidol induces a partial reinforcement extinction 
effect in rats: implications for a dopamine involvement in food reward. Pharmacol. 
Biochem. Behav. 25:813-21 
Ettenberg, A., Milner, P. M. 1977. Effects of dopamine supersensitivity on lateral 
hypothalamic self-stimulation in rats. Pharmacol. Biochem. Behav. 7:507-14 
Evangelista, A. M., Izquierdo, I. 1971. The effect of pre- and post-trial amphetamine 
injections on avoidance responses in rats. Psychopharmacology 20:42-47 
Everitt, B. J., Cador, M., Robbins, T. W. 1989. Interactions between the amygdala and 
ventral striatum in stimulus-reward associations: studies using a second-order 
schedule of sexual reinforcement. Neuroscience 30:63-75 
Ewert, J., Levin, H. S., Watson, M. G., Kalisky, Z. 1989. Procedural memory during 
postraumatic amnesia in survivors of severe closed head injury: implications for 
rehabilitation. Arch. Neurol. 46:911-16 
Fallon, J. H., Moore, R. Y. 1978. Catecholamine