Analisis-de-la-variacion-interespecfica-e-intraespecfica-en-la-viabilidad-de-semillas-del-genero-bursera

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO 
POSGRADO EN CIENCIAS BIOLÓGICAS 
FACULTAD DE CIENCIAS 
ECOLOGÍA 
 
ANÁLISIS DE LA VARIACIÓN INTERESPECÍFICA E INTRAESPECÍFICA EN LA 
VIABILIDAD DE SEMILLAS DEL GÉNERO BURSERA 
TESIS 
QUE PARA OPTAR POR EL GRADO DE: 
MAESTRA EN CIENCIAS BIOLÓGICAS 
 
PRESENTA: 
YAZMÍN ANAÍN MENDOZA SEGOVIA 
 
TUTORA PRINCIPAL DE TESIS: DRA. MARÍA DEL CONSUELO BONFIL SANDERS 
 FACULTAD DE CIENCIAS, UNAM 
 
COMITÉ TUTOR: DR. HORACIO ARMANDO PAZ HERNÁNDEZ 
INSTITUTO DE INVESTIGACIONES EN ECOSISTEMAS Y SUSTENTABILIDAD, 
UNAM 
 DR. MARIO GONZÁLEZ ESPINOSA 
 EL COLEGIO DE LA FRONTERA SUR, ECOSUR 
 
CIUDAD UNIVERSITARIA, CD. MX., 2017 
 
 
UNAM – Dirección General de Bibliotecas 
Tesis Digitales 
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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO 
POSGRADO EN CIENCIAS BIOLÓGICAS 
FACULTAD DE CIENCIAS 
ECOLOGÍA 
 
ANÁLISIS DE LA VARIACIÓN INTERESPECÍFICA E INTRAESPECÍFICA EN LA 
VIABILIDAD DE SEMILLAS DEL GÉNERO BURSERA 
TESIS 
QUE PARA OPTAR POR EL GRADO DE: 
MAESTRA EN CIENCIAS BIOLÓGICAS 
 
PRESENTA: 
YAZMÍN ANAÍN MENDOZA SEGOVIA 
 
TUTORA PRINCIPAL DE TESIS: DRA. MARÍA DEL CONSUELO BONFIL SANDERS 
 FACULTAD DE CIENCIAS, UNAM 
 
COMITÉ TUTOR: DR. HORACIO ARMANDO PAZ HERNÁNDEZ 
INSTITUTO DE INVESTIGACIONES EN ECOSISTEMAS Y SUSTENTABILIDAD, 
UNAM 
 DR. MARIO GONZÁLEZ ESPINOSA 
 EL COLEGIO DE LA FRONTERA SUR, ECOSUR 
 
CIUDAD UNIVERSITARIA, CD. MX., 2017 
 
POSGRADO EN CIENCIAS BIOLÓGICAS 
FACULTAD DE CIENCIAS 
DIVISiÓN DE ESTUDIOS DE POSGRADO 
COORDINACIÓN 
OFICIO FCIE/DEP/258/2017 
ASUNTO: Oficio de Jurado 
Lic. Ivonne Ramírez Wence 
Directora General de Administración Escolar, UNAM 
Presente 
Me permito informar a usted que en la reunión ordinaria del Comité Académico del Posgrado en 
Ciencias Biológicas, celebrada el día 6 de junio de 2016, se aprobó el siguiente jurado para el 
examen de grado de MAESTRA EN CIENCIAS BIOLÓGICAS en el campo de conocimiento de 
Ecología del (la) alumno (a) MENDOZA SEGOVIA y AZMíN ANAíN con número de cuenta 
303146920 con la tesis titulada "Análisis de la variación interespecífica e intraespecífica en la 
viabilidad de semillas del género Bursera", realizada bajo la dirección del (la) DRA. MARíA DEL 
CONSUELO BONFIL SANDERS: 
Presidente: 
Vocal: 
Secretario: 
Suplente: 
Suplente: 
/ 
DRA ALMA DELFINA LuciA OROZCO SEGOVIA 
DR. DAVID NAHUM ESPINOSA ORGANISTA 
DR. MARIO GONZÁLEZ ESPINOSA 
DRA MARIANA YÓLOTL ALVAREZ AÑORVE 
DRA. SONIA vAzaUEZ SANT ANA 
Sin otro particular, me es grato enviarle un cordial saludo. 
ATENTAMENTE 
"POR MI RAZA HABLARA EL EspíRITU" 
Ciudad Universitaria, Cd. Mx., a 30 de marzo de 2017 
MCAAlMJFM/ASR/mnm 
DRA. MARíA DEL CORO ARIZMENDI ARRIAGA 
COORDINADORA DEL PROGRAMA ~OORDINACI6N 
Unidad de Pos grado . Coordinación del Po grado en Ciencias Biológicas Edificio D, I el'. Piso, Ci .. uÍto de Posgradós Cd. Universitaria 
Delegación Coyoacán C .P. 04510 México, D.Y. Tel. 56237002 btlp:/lpcbiol.posgr .. do.unam.J1'lX 
AGRADECIMIENTOS 
Al Posgrado en Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional Autónoma de México. 
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por la beca otorgada durante 
el periodo de estudios (becario 294563). 
Al Programa de Apoyo a los Estudios de Posgrado (PAEP) de la UNAM por el apoyo 
otorgado para la asistencia al V Congreso Mexicano de Ecología. 
Esta investigación pudo realizarse gracias al Programa UNAM-DGAPA-PAPIIT por su 
apoyo al proyecto con clave IN-218815 y título “Investigación para la restauración 
ecológica de los bosques tropicales secos”. Este apoyo me permitió realizar el trabajo 
de campo y obtener una beca para la escritura de la tesis. 
A mi tutora Dra. Consuelo Bonfil por todo el apoyo en la realización de este proyecto y en 
las revisiones de este escrito. 
A mi comité tutoral, formado por el Dr. Mario González y el Dr. Horario Paz por sus valiosas 
observaciones que sirvieron de guía de este trabajo. 
A los miembros de mi jurado, Dra. Mariana Álvarez, Dr. David Espinosa, Dr. Mario 
González, Dra. Alma Orozco, y Dra. Sonia Vázquez por revisar el escrito y sus comentarios 
que fueron de gran ayuda para mejorar la tesis. 
 
 
AGRADECIMIENTO PERSONALES 
A mi asesora Consuelo Bonfil por ser un gran apoyo desde la licenciatura y en muchos 
problemas burocráticos que se me presentaron durante la maestría ¡Muchas gracias por 
tu paciencia y comprensión! 
A los técnicos del laboratorio de especializado de ecología, en especial a Pedro E. 
Mendoza Hernández por haberme acompañado a la mayoría de las salidas de campo y 
encargarse del trabajo pesado, y a Mariana Hernández Apolinar, por su ayuda en el 
laboratorio y su interés en esta tesis. 
A Ramiro Cruz y a Rosalinda Medina Lemus por la identificación del material vegetal. A 
Patricia Olguín por la asignación de un espacio en el invernadero. Un agradecimiento 
especial a Isabel Beiler, del grupo de Microcine de la Facultad de Ciencias, por la toma 
de las fotografías de los embriones y semillas. 
A todas esas personas que fueron guías en las salidas de campo en las localidades de El 
Limón, Comala, Xochipala, en especial al señor Mariano de Xochipala quien siempre 
amenizaba el trabajo con sus charlas. 
A Mónica, Valeria, Julia, Indra y Zeltzin por su ayuda en la recolecta y limpieza de las 
semillas, y en las pruebas de viabilidad. A Bruno Barrales, quien me acompañó al campo 
y siempre me asesoró amablemente con la parte estadística. 
A mis amigos desde la licenciatura, Adriana que siempre tuvo tiempo para ayudarme 
en todo, por sus pláticas, sus consejos y su larga amistad, y a Christian que me ayudó a 
conseguir algunas sustancias para preparar el cloruro de tetrazolio. 
A Guido por su apoyo moral y su ayuda en la flotación de semillas, por sus consejos, 
por su compañía y sus sonrisas que me alegran hasta estos días. Gracias por estos años 
de felicidad. 
A mis grandes amigos, Alejandra por su inmenso cariño, sus halagos y sus ocurrencias 
que siempre hacían reír. A Pavel, David y Roberto por toda esa diversión que le han 
dado a mi vida. 
A mis hermanos Ricardo y José por su cariño, y en especial a Fanny por ser un gran 
ejemplo para mí y por el todo el apoyo que me dado a lo largo de mi vida. Y el mayor 
de mis agradecimientos a mis padres por todo su apoyo y los sacrificios que han hecho 
por mi, no me alcanzan las palabras; por su cariño por su gran ejemplo y por ser mi 
motivación; a todos los miembros de mi familia los quiero con todo mi corazón. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Nothing in biology makes 
sense except in the light of 
evolution. 
 
‒Theodosius Dobzhansky‒ 
 
Índice general 
Resumen 
Abstract 
 
1 Introducción 1 
2 Antecedentes 6 
2.1 Estructura de la semilla 6 
2.2 La germinación 8 
2.3 Factores que afectan la viabilidad de las semillas 10 
2.4 Estudios previos de viabilidad y germinación de semillas de Bursera 12 
3 Objetivos 14 
4 Hipótesis 15 
5 Métodos 16 
5.1 Localidades de recolecta de frutos y semillas 16 
5.2 Especies de estudio 18 
5.3 Recolecta de semillas 19 
5.4 Análisis de la viabilidad de semillas 22 
5.5 Caracterizaciónde las semillas 23 
5.6 Estimación de las variables climáticas de las localidades 24 
5.7 Estimación del índice de aridez 25 
5.8 Análisis de datos 26 
6 Resultados 32 
6.1 Fenología – recolecta de frutos maduros 32 
6.2 Características de la semilla 35 
6.3 Prueba de flotación 38 
6.4 Estimación de la viabilidad de las semillas 41 
6.4.1 Evaluación con la prueba de tetrazolio 41 
6. 4.2 Evaluación de la viabilidad de las semillas 44 
6.5 Comparación espacio-temporal de la viabilidad de semillas en las 
poblaciones y especies de Bursera 
 
49 
6.6 Análisis de la filogenia y del efecto de la disponibilidad de agua en la 
viabilidad de las semillas 
 
53 
7. Discusión 56 
7.1 Fenología 56 
7.2 Características de las semillas 57 
7.3 Viabilidad de las semillas 59 
7.4 Variación espacio-temporal en la viabilidad de semillas en las 
poblaciones y especies de Bursera 
 
63 
8. Conclusiones 66 
9. Literatura citada 67 
10. Anexos 80 
Anexo 1. Descripción de las especies de estudio 80 
Anexo 2. Características de las semillas: masa y grosor 89 
Anexo 3. Porcentaje de semillas con embrión verde 91 
Anexo 4. Comparaciones en espacio y en tiempo 93 
Anexo 5. Estimación de temperatura y precipitación anual 2013-2014 96 
 
Índice cuadros 
Cuadro 1. Características y sitios de recolecta de los propágulos de las especies 
de Bursera 
 
21 
Cuadro 2. Tipos climáticos definidos por Lang (1915) 26 
Cuadro 3. Períodos de recolecta de frutos maduros en poblaciones y especies 
de la sección Bursera 
 
33 
Cuadro 4. Períodos de recolecta de frutos maduros en poblaciones y especies 
de la sección Bullockia 
 
34 
Cuadro 5. Prueba de flotación en las especies de la sección Bursera 39 
Cuadro 6. Prueba de flotación en las especies de la sección Bullockia 40 
Cuadro 7. Evaluación de la viabilidad de las semillas en las especies de la sección 
Bursera. 
 
46 
Cuadro 8. Evaluación de la viabilidad de las semillas en las especies de la sección 
Bullockia. 
 
47 
Cuadro 9. Relación entre la viabilidad de las semillas y el índice de aridez de 
cada localidad 
 
54 
 
 
Índice figuras 
Figura 1. Evaluación de la viabilidad por la prueba de tetrazolio 23 
Figura 2. Filogenia y tiempo de diversificación del género Bursera 30 
Figura 3. Relaciones filogenéticas de las especies de estudio 31 
Figura 4. Promedio de la masa de las semillas de las poblaciones y especies de 
estudio 
 
36 
Figura 5. Promedio del grosor del endocarpio del fruto de las poblaciones de 
las especies de estudio 
 
37 
Figura 6. Resultados de la prueba de tetrazolio de los embriones de las especies 
de la sección Bursera. 
 
42 
Figura 7. Resultados de la prueba de tetrazolio de los embriones de las especies 
de la sección Bullockia. 
 
43 
Figura 8. Porcentaje de frutos partenocárpicos respecto al total de semillas no 
viables en las especies de las secciones Bursera y Bullockia 
 
48 
Figura 9. Comparación espacial de las proporciones de semillas viables de las 
especies de la sección Bursera y Bullockia. 
 
51 
Figura 10. Comparación temporal (2014-2015) de las proporciones de semillas 
viables de las especies de la sección A) Bursera y B) Bullockia. 
 
52 
Figura 11. Valores del Índice de aridez de Lang entre 2013 y 2014 53 
Figura 12. Relaciones entre la viabilidad de las semillas y el índice de aridez de 
cada localidad 
 
55 
 
 
Resumen 
La pérdida del bosque tropical caducifolio (BTC), así como el deterioro de los bosques 
que permanecen, se han incrementado en las últimas décadas, lo que pone de 
manifiesto la urgente necesidad de impulsar acciones para su restauración ecológica. En 
este contexto, es de gran importancia aumentar el conocimiento sobre los aspectos 
básicos de la propagación de especies nativas del BTC, que hasta la fecha es muy 
limitado. Los árboles y arbustos del género Bursera son elementos dominantes de estos 
bosques, por lo que el estudio de sus semillas es muy relevante para su propagación. 
En este trabajo se registró el período de recolecta de los frutos maduros de once 
especies del género Bursera, que resulta útil para el acopio de semillas y la propagación 
de las especies de estudio. Usamos el término semilla para referirnos al propágulo, que 
consiste de la semilla rodeada de un endocarpio duro. Debido a que estudios previos 
han registrado la presencia de frutos partenocárpicos también denominados semillas 
vanas o vacías, en diversas especies del género, nos propusimos analizar la viabilidad 
de las semillas en las once especies de estudio, documentando las variaciones en esta 
característica tanto entre las especies, como en el espacio (diferentes poblaciones de 
cada especie) y el tiempo (dos años, temporadas 2013 – 2014 y 2014 – 2015). Además, 
analizamos otras características de las semillas como su masa y el grosor del 
endocarpio, y la señal filogenética en dichas características. La maduración de los frutos 
de las especies de la sección Bullockia se produce entre septiembre y diciembre, 
mientras que en las especies de la sección Bursera se presenta entre noviembre y 
marzo (abril). La prueba de flotación (una forma indirecta de evaluar la viabilidad), 
mostró resultados consistentes, con porcentajes de semillas llenas (i.e., que se hunden) 
más bajos en las especies de la sección Bursera que en las de la sección Bullockia. Sin 
embargo, los resultados obtenidos con esta prueba representan un valor mínimo de 
viabilidad (i.e., un valor que en muchos casos es inferior al real). Las evaluaciones de 
viabilidad realizadas con la prueba de tetrazolio mostraron un patrón muy consistente, 
ya que las proporciones de semillas viables son muy bajas o bajas (entre 0 y 0.40) en la 
mayoría de las poblaciones y especies de la sección Bursera, mientras que en las de la 
sección Bullockia son altas o muy altas (entre 0.61 y 1). En general, se registraron 
variaciones significativas en la proporción de semillas viables, tanto entre poblaciones 
de una misma especie como entre años en una misma población. Sin embargo, la 
magnitud de dichas diferencias fue pequeña y las mayores diferencias se presentaron 
entre especies. La variación en la viabilidad de las semillas no se correlacionó con la 
disponibilidad de agua, evaluada a través del índice de aridez de Lang. Existe una alta 
señal filogenética en la viabilidad de las semillas, su masa y el grosor del endocarpio (λ 
= 0.68, 0.87 y 0.92, respectivamente); las dos últimas características están muy 
correlacionadas (r = 0.88, P<0.001). La masa de las semillas y el grosor del endocarpio 
fueron mayores en las especies del grupo Simaruba y menores en las de los grupos 
Microphylla y Fragilis (todos de la sección Bursera). Aunque se desconoce la causa de 
estas diferencias tan conspicuas en la viabilidad de las semillas, es probable que durante 
la evolución temprana del género se produjeran una serie de cambios importantes 
que probablemente implicaron una reorganización del genoma en diversas 
características morfo-funcionales asociadas a las secciones y grupos que lo conforman, 
las cuales perduran en buena medida hasta nuestros días, lo que se manifiesta en el 
gran peso que tiene la filogenia en ellas. 
Abstract 
The loss of Tropical Dry Forest (TDF), as well as the deterioration of the forests that 
remain, have increased in the last decades, which shows the urgency to develop actions 
for its ecological restoration. In this context, it is important to increase knowledge on 
basic aspects of propagation of nativespecies of TDF, which is very constricted 
nowadays. The trees and shrubs of the genus Bursera are dominant elements in these 
forests, and the study of their seeds is relevant for their propagation. In this study we 
registered the period for collecting mature fruits of eleven species of the genus Bursera, 
information that is useful for gathering seeds and propagate the study species. We used 
the word seed to designate the propagule, which consist of the seed surrounded by a 
stony endocarp. As previous studies have registered the presence of parthenocarpic 
fruits also called empty seeds in various species of this genus, we aimed at analyzing 
seed viability in the study species, registering variations in this characteristic between 
species, as well as spatially (different populations of each species) and temporarily (two 
consecutive years, 2013 – 2014 and 2014 – 2015 seasons). We also analyzed seed mass 
and endocarp thickness, and the phylogenetic signal in these characteristics. Fruit 
maturation occurred between September and December in species of the section 
Bullockia, while in species of section Bursera it occurred between November and March 
(April). The float test (an indirect form of evaluating viability) showed consistent results, 
with lower percentages of full seeds (i.e., those who sink) in species of section Bursera 
than in those of section Bullockia. However, results from this test represent a minimum 
value of viability (i.e., in many cases it is lower than the real value). Viability evaluation 
using the tetrazolium test showed a consistent pattern, as the proportions of viable 
seeds are very low or low (between 0 and 0.40) in most populations and species of 
section Bursera, while they are high or very high (between 0.61 and 1) in those of section 
Bullockia. In general, there were significant variations in the proportion of viable seeds 
both among populations of the same species and between years in the same 
population; however, the magnitude of these differences was low and larger differences 
were found among species. Variations in seed viability were not correlated with water 
availability, evaluated through Lang’s aridity index. There was a large phylogenetic 
signal in seed viability, seed mass and endocarp thickness (λ = 0.68, 0.87 y 0.92, 
respectively); the last two characteristics were strongly correlated (r = 0.88, P<0.001). 
Seed mass and endocarp thickness were larger in species of the Simaruba group, and 
smaller in species of groups Microphylla and Fragilis (all of them in section Bursera). 
Although the causes of these conspicuous differences in seed viability are unknown, it is 
probable that during the early evolution of the genus there were important changes 
that probably involved a reorganization of the genome in several morpho-functional 
characteristics associated to the sections and groups that conform the genus, which last 
until now; this is manifest in the large weight that phylogeny has on them. 
 1 
 
1. Introducción 
El género Bursera (Burseraceae) comprende alrededor 100 especies, que se distribuyen 
desde el suroeste de Estados Unidos, pasando por México y Centroamérica, hasta 
Venezuela, Colombia, Ecuador y Perú. Se distribuye ampliamente en las Antillas y hay 
algunas especies en las islas Revillagigedo y Galápagos (Espinosa et al., 2006; Medina-
Lemos, 2008). En México se encuentra una gran diversidad de especies; hasta la fecha 
han sido descritas alrededor de 80, aunque la cifra podría ser mayor. La mayor parte de 
dichas especies habita en el bosque tropical caducifolio, pero algunas se encuentran en 
el bosque tropical perennifolio, en el matorral xerófilo y en bosques de encino. En el 
bosque tropical caducifolio las especies de Bursera son árboles dominantes del estrato 
arbóreo, junto con algunas especies de leguminosas. Sólo unas pocas especies son 
arbustos y generalmente habitan en el matorral xerófilo (Rzedowski et al., 2005). 
Las especies de Bursera generalmente son árboles o arbustos deciduos y dioicos, 
aunque algunos individuos masculinos pueden tener una pequeña proporción de flores 
femeninas. En algunas especies, además de flores unisexuales, hay flores perfectas rara 
vez funcionalmente hermafroditas (Rzedowski y Kruze, 1979; Rzedowski et al., 2004; 
Medina-Lemos, 2008). El género está conformado por dos secciones: Bursera y 
Bullockia (McVaugh y Rzedowski, 1965; Rzedowski 1968; Becerra y Venable, 1999; 
Becerra, 2003; Becerra et al., 2012; De Nova et al., 2012). Las características de las 
especies de la primera sección incluyen la presencia de un ovario trilocular y un fruto 
trivalvado, flores trímeras, tetrámeras o pentámeras, semillas de color claro y cubiertas 
totalmente por un pseudoarilo delgado. La corteza es exfoliante y los catáfilos poco 
desarrollados. Las especies de la sección Bullockia poseen ovario bilocular y fruto 
bivalvado, flores tetrámeras o pentámeras y semillas negras con un pseudoarilo de 
color naranja, que no las cubre por completo (de la mitad a tres cuartas partes). La 
 2 
 
corteza no es exfoliante y los catáfilos están bien desarrollados (McVaugh y Rzedowski, 
1965; Rzedowski 1968; Becerra y Venable, 1999). 
El género Bursera ha sido objeto de diversos estudios biogeográficos, evolutivos 
y filogenéticos. De acuerdo con Weeks et al. (2005) la familia Burseraceae divergió de la 
familia Anacardiaceae durante el Paleoceno en Norteamérica, y posteriormente los 
linajes ancestrales se dispersaron hacia el Este de Laurasia y a los continentes del 
hemisferio Sur. Más adelante, durante la parte más temprana del Eoceno, se diferenció 
el género Bursera, que poco después se dividió en dos linajes principales Bursera y 
Bullockia. En el Mioceno se presentó una gran radiación del grupo que dio origen a la 
mayor parte de las especies existentes en la actualidad; este evento estuvo asociado al 
aumento en la aridez en el norte y en el centro de México, debido a complejas 
interacciones temporales entre la tectónica global, la actividad orogénica regional y el 
vulcanismo local, lo que provocó la expansión de los bosques tropicales secos (Becerra 
y Venable, 1999; De Nova et al., 2012). 
La mayoría de los estudios filogenéticos coinciden en que Bursera es un grupo 
monofilético conformado por los dos linajes o secciones antes mencionados (Becerra y 
Venable, 1999; Becerra et al., 2012; De Nova et al., 2012). Toledo (1982) reconoció que 
en la sección Bursera existen dos grupos importantes, los “cuajiotes” y los “mulatos”. De 
acuerdo con Espinosa et al. (2006) en el grupo de los “cuajiotes” están incluidos los 
grupos Fragilis, Microphylla y Fagaroides, y el grupo de los “mulatos” está conformado 
por el grupo Simaruba, incluyendo el clado caribeño anidado en él (De-Nova et al., 
2012). Los “cuajiotes” se caracterizan por tener hojas cotiledonares multilobadas: el 
grupo Fragilis se caracteriza por tener los márgenes de los foliolos serrados o crenados, 
mientras que las especies de los grupos Fagaroides y Microphylla tienen márgenes 
enteros, pero en Microphylla los foliolos son lineares y pequeños. Los “mulatos”, en 
 3 
 
cambio, se distinguen tener hojas cotiledonares trilobadas y foliolos con margen entero 
(Becerra y Venable, 1999). 
La sección Bullockia está conformada por los grupos Copallifera y Glabrifolia 
(Becerra, 2003; Medina-Lemos, 2008; De-Nova et al., 2012). El primero se caracteriza 
porque el pseudoarilo cubre completamente al endocarpio, mientras que en Gabrifolia 
solo lo cubre parcialmente (Toledo, 1982). 
 En México, el género Bursera se distribuye en casi todo el país, con excepción de 
Tlaxcala, y en Nuevo León, Tabasco y Quintana Roo que cuentan con solo una especie 
por estado (Rzedowski y Kruse, 1979; Rzedowski et al., 2005). Tanto por su diversidad 
como por su abundancia destaca sobre todo en la parte baja de las montañas de la 
vertiente del Pacíficoy en la cuenca del río Balsas (que comprende una parte 
importante de los estados de Oaxaca, Puebla, Guerrero, Morelos, Estado de México y 
Michoacán). Los árboles de este género son elementos dominantes en muchos bosques 
tropicales caducifolios de México, debido a que están adaptados a las temperaturas 
altas y a las condiciones de sequía estacional que caracterizan a los sitios con este tipo 
de vegetación (Rzedowski, 1979, 1986; Trejo y Dirzo, 2002; Becerra, 2005). Sin embargo, 
su abundancia y diversidad disminuyen fuertemente en sitios perturbados. 
Desafortunadamente, esta situación es muy común, ya que los bosques 
tropicales secos se han visto severamente afectados por el cambio de uso del suelo, 
provocado principalmente por el establecimiento de campos agrícolas y potreros para 
la cría de ganado (Trejo y Dirzo, 2000; FAO, 2007). Además, muchos de los bosques 
que permanecen se encuentran degradados, debido a la presencia de disturbios 
recurrentes especialmente el pisoteo, la compactación del suelo, el forrajero de 
plántulas, así como el ramoneo de juveniles y ramas bajas por el ganado, y los 
incendios, que producen cambios en su estructura y funcionamiento (Burgos y Maass, 
2004). Estos fenómenos se presentan en los bosques tropicales secos de América Latina 
 4 
 
y otras partes del mundo, lo que ha llevado a considerarlos como el ecosistema tropical 
más amenazado (Janzen, 1988; Trejo, 2010; Sánchez-Azofeifa y Portillo-Quintero, 2011). 
 La pérdida y el deterioro de los bosques tropicales secos ponen de manifiesto la 
urgente necesidad de impulsar acciones para su restauración ecológica (Hernández-
Vargas et al., 2001; Meave et. al, 2012; Ceccon et al., 2015). En este contexto, es de gran 
importancia desarrollar el conocimiento sobre los aspectos básicos de la propagación 
de especies nativas del bosque tropical caducifolio (BTC), que hasta la fecha es muy 
limitado (Godínez-Álvarez y Flores-Martínez, 1999; Alanís et al., 2010; Bonfil y Trejo, 
2010). Esto permitirá contar con una base sólida para desarrollar estrategias eficientes 
para su recuperación. Debido a que las especies del género Bursera son características 
de estadios sucesionales avanzados del BTC, su propagación y reintroducción 
contribuirían a acelerar la sucesión y restablecer la composición de especies del bosque 
maduro, siempre que se conjunten las condiciones necesarias para una alta 
supervivencia en campo. 
Hasta la fecha se han realizado algunos estudios orientados a la propagación de 
diversas especies de Bursera, tanto a través de semillas como por estacas, y al 
establecimiento de plantaciones en sitios perturbados (Bonfil et al. 2008; Castellanos-
Castro y Bonfil, 2010, 2013), que han señalado líneas de investigación importantes. Dado 
que las semillas son un elemento clave para la propagación, la regeneración natural y la 
dinámica de las comunidades vegetales, es de suma importancia intensificar la 
investigación en esta área (Vázquez-Yañez et al., 1997). La presente investigación busca 
aportar información básica sobre las semillas del género Bursera, al documentar y 
analizar las variaciones espaciales y temporales en la viabilidad de un número 
relativamente alto de especies, así como determinar hasta qué punto ésta y otras 
características de las semillas son moduladas por la filogenia. 
 5 
 
Las características morfológicas que permiten diferenciar a las dos secciones, 
antes descritas, permiten suponer que puede haber otras características morfo-
funcionales, por ejemplo, de las semillas que podrían diferir entre las dos secciones que 
conforman al género, e incluso entre los grupos que conforman a cada sección. Dichas 
características son susceptibles de ser estudiadas mediante análisis filogenéticos. Las 
especies relacionadas por provenir de un ancestro común tienen características 
morfológicas que no son completamente independientes y cuya variación puede 
evaluarse al calcular la señal filogenética, que se define como la tendencia que tienen 
las especies emparentadas a parecerse entre sí por compartir ancestros comunes 
(Revell et al., 2008); esta forma de análisis supone escenarios simples en los cuales la 
evolución ocurre como resultado de fluctuaciones pequeñas y azarosas dentro de un 
linaje (modelo de evolución browniana; Blomberg y Garland, 2002; Losos, 2008). Una 
de las utilidades de medir la señal filogenética de un linaje, es que se puede predecir 
la(s) característica(s) de una especie que no ha sido estudiada, simplemente por su 
posición filogenética (Blomberg et al., 2003). 
 6 
 
2. Antecedentes 
2.1 Estructura de la semilla 
La semilla es el principal órgano reproductivo de la gran mayoría de las plantas 
superiores terrestres y acuáticas, y su principal función es dar protección al embrión 
para que pueda ser dispersado en un nuevo ambiente, así como proporcionarle 
nutrientes durante la germinación y el establecimiento (Vázquez-Yanes et al., 1997; 
Schmidt, 2000). 
La semilla se define como el producto de la fecundación del óvulo con el 
gameto masculino (Dieter y Buman, 1995; Schmidt, 2000). En estado maduro, se 
caracteriza por tener un embrión, un tejido de reserva y una testa protectora o cubierta 
seminal (Schmidt, 2000). Además, las semillas de algunas especies pueden estar 
rodeadas por otras estructuras derivadas de los tejidos del fruto, y en este caso el 
propágulo o diáspora constituye la unidad de dispersión (Márquez, 2013). En el caso de 
las especies de Bursera cada semilla está rodeada por un endocarpio duro, cubierto por 
un pseudoarilo, que constituye la unidad de dispersión. Con el fin de facilitar la lectura, 
en este trabajo llamaremos “semilla” a la unidad de dispersión, aunque siempre 
teniendo en mente que es una semilla rodeada del endocarpio, pues el pseudoarilo 
solo persiste unos cuantos días después de la dispersión. 
El embrión consiste en un eje embrionario y uno o más cotiledones. El primero 
está compuesto de una raíz embrionaria (radícula), un hipocótilo –que se encuentra 
entre los cotiledones y la raíz–, y el epicótilo (extremo apical del eje embrionario, 
situado encima de la inserción de los cotiledones). Los cotiledones son el sitio de 
almacenamiento de las sustancias de reserva y representan casi la totalidad de la masa 
de las semillas no-endospermáticas; en cambio, en las semillas endospermáticas los 
cotiledones son delgados y aplanados, por lo que el endospermo se mantiene como un 
 7 
 
tejido permanente de reserva (Bewley et al., 2013). En algunos casos la nucela del óvulo 
persiste, se llena de sustancias nutritivas y se transforma en un tejido de reserva 
conocido como perispermo (Márquez, 2013). En la mayoría de las especies, el embrión 
en desarrollo absorbe la mayor parte del endospermo y el perispermo, ya sea en el 
hipocótilo o en los cotiledones (Schmidt, 2000). 
Debido a que las semillas son de gran importancia para la regeneración de los 
bosques, la alimentación humana, el manejo agrícola y silvícola, la reforestación y la 
conservación del germoplasma, se ha puesto gran interés en estudiar su 
comportamiento en almacenamiento (Vázquez-Yanes et al., 1997; Schmidt, 2000; 
Orozco y Sánchez, 2013a). En función de su contenido de humedad y la temperatura 
adecuada para su almacenamiento, las semillas se dividen en tres categorías: ortodoxas, 
recalcitrantes e intermedias (Roberts, 1973; Ellis et al., 1990; Orozco y Sánchez, 2013a). 
Las semillas ortodoxas se caracterizan por tener bajo contenido de humedad al 
momento de la diseminación; las condiciones para incrementar su longevidad en 
condiciones de almacenamiento son a temperaturas bajas (<-15 °C), siempre que su 
contenido de humedad sea óptimo (generalmente <10 %). En estas condiciones 
pueden mantener su viabilidad por periodos prolongados. En cambio, las semillas 
recalcitrantes tienen un alto contenido de humedad al momento de la dispersión,y 
deben almacenarse a una temperatura mayor a 0 °C, para evitar daños en los tejidos: 
en las de sitios templados la temperatura puede variar entre >0 y<5 °C, mientras que 
en las de sitios tropicales debe ser ≥5 °C; la humedad residual para el almacenamiento 
óptimo es ≥15 % en las primeras y puede ser más alto en las de zonas tropicales. En las 
semillas intermedias se puede reducir el contenido de humedad al momento del 
almacenamiento, pero son intolerantes a bajas temperaturas. Por ello, las semillas 
recalcitrantes solo pueden almacenarse por periodos cortos, de algunas semanas a 
 8 
 
unos pocos meses, mientras que en las intermedias el almacenamiento puede 
prolongarse por varios años (Orozco y Sánchez, 2013a). 
2.2 La germinación 
La germinación de la semilla conlleva una serie de procesos fisiológicos que culminan 
con la emergencia del embrión, que se encuentra rodeado de cubiertas como el 
endospermo, perispermo, testa, endocarpio o pericarpio (Bewley et al., 2013). La 
germinación inicia con la absorción de agua (imbibición) por la semilla, dando a lugar a 
un aumento de la actividad respiratoria, la movilización de los nutrientes de reserva y el 
inicio del crecimiento del embrión; comprende tres fases sucesivas que se superponen 
parcialmente (Vázquez-Yanes et al., 1997; Fenner y Thompson, 2005). La imbibición 
(Fase I) es esencial para que se inicie la germinación; la cantidad de agua tomada es 
generalmente pequeña y no excede dos o tres veces el peso seco de la semilla. Cuando 
el agua entra a la semilla comienza la reparación del material genético, las mitocondrias 
y de cualquier otro sistema de membranas que haya sido dañado durante la etapa de 
deshidratación (Bewley y Black, 1994; Orozco y Sánchez, 2013a). 
Posteriormente, la semilla entra en una fase estacionaria (Fase II), durante la cual 
su contenido de agua aumenta poco o se mantiene constante, lo que indica un 
equilibrio entre el potencial hídrico de la semilla y el de su microambiente. Los procesos 
bioquímicos iniciados en la primera fase (síntesis de ADN y ARN) se intensifican, y se 
renueva el sistema mitocondrial; también se incrementa la actividad de las hormonas 
promotoras de la germinación (como las giberelinas), las cuales permiten que las 
reservas almacenadas sean hidrolizadas para proveer de energía al embrión y permitir 
su germinación (Orozco y Sánchez, 2013b). En la Fase III se produce la elongación y el 
crecimiento embrionarios, que llevan a la protrusión y elongación de la radícula, debido 
al aumento de la entrada de agua por una nueva disminución del potencial hídrico del 
 9 
 
embrión (Bewley, 1997; Vázquez-Yanes et al., 1997). Esta fase continúa con el 
crecimiento de la plántula (Orozco y Sánchez, 2013b). 
La ausencia de la germinación de semillas viables puede deberse a diversas 
causas. Por un lado, la semilla puede estar en un estado quiescente debido a que no 
encuentra las condiciones ambientales adecuadas para su germinación. Por otro, puede 
no germinar incluso cuando se encuentra en esas condiciones, debido a que se 
encuentra en un estado de latencia (Oliveira, 2012; Orozco y Sánchez, 2013c). La 
latencia permite a la semilla evitar la germinación en condiciones en la que la 
supervivencia y el establecimiento de la plántula serían muy bajos. Se presenta en varias 
especies y es resultado de la evolución por selección natural (Schmidt, 2000; Bewley et 
al., 2013). 
 Baskin y Baskin (2004, 2014) propusieron un sistema de clasificación de la 
latencia de las semillas basado en el estado de desarrollo del embrión al momento de la 
dispersión y a la respuesta fisiológica de la semilla al estímulo ambiental. En él se 
agrupa a las semillas en cinco clases de latencia que se describen a continuación: 
1. Latencia físiológica: se presenta en las semillas que son permeables, pero hay un 
mecanismo fisiológico inhibitorio en el embrión que no permite la emergencia de la 
radícula, que está restringida por la(s) estructura(s) que cubre(n) al embrión. 
2. Latencia morfológica: se presenta en semillas que al momento de madurar y 
dispersarse tienen embriones que pueden estar diferenciados pero subdesarollados, o 
relativamente indiferenciados. Los embriones necesitan crecer (y en su caso terminar de 
diferenciarse) dentro de la semilla para que la radícula pueda emerger. 
3. Latencia morfofisiológica: es una combinación de las dos anteriores y se presenta 
cuando el embrión necesita crecer dentro de la semilla y romper la latencia fisiológica. 
 10 
 
4. Latencia física: se presenta por la impermeabilidad de las cubiertas de la semilla o del 
fruto, que generalmente se debe a la presencia de una capa (o varias) de células en 
empalizada. 
5. Latencia combinada: se presenta cuando hay tanto latencia física como fisiológica. 
La germinación depende de una gran variedad de factores ambientales como el 
agua, la temperatura, la luz, el oxígeno y el bióxido de carbono (entre otros), que 
actúan en forma continua y por períodos prolongados. Cada uno puede inhibir o 
estimular la germinación y su combinación determinará la duración y la tasa de 
germinación (Granados y López, 2001; Herrera et al., 2006; Orozco y Sánchez, 2013c). 
El agua es el factor más esencial para la germinación, debido a que durante la 
imbibición se reactiva la actividad metabólica de los tejidos de la semilla. La 
temperatura es un determinante ambiental muy importante que actúa como regulador 
de la germinación por dos vías: determina la capacidad y la tasa de germinación de 
semillas que no se encuentren en latencia y remueve o induce la latencia (Bewley, 1997; 
Schmidt, 2000; Bewley et al., 2013). La luz puede regular la germinación de algunas 
especies por medio de una familia de pigmentos fotosensibles conocidos como 
fitocromos (F). En este proceso intervienen los fitocromos a y b, que se pueden 
encontrar en una fase activa (Frl que absorbe luz roja lejana - 730 ±10 nm) y una 
inactiva (Fr que absorbe luz roja – 660 ± 10 n m); cuando el Frl absorbe luz roja lejana, 
se transforma Fr y viceversa. La inducción de la germinación se da hasta que la cantidad 
de Frl alcanza su umbral critico (es decir, la cantidad que necesita cada especie para 
germinar; Orozco y Sánchez, 2013b). 
2.3 Factores que afectan la viabilidad de las semillas 
En las poblaciones naturales la viabilidad de las semillas varía en el tiempo, por lo que 
en un año puede haber muchas semillas sanas y bien desarrolladas, mientras que en 
otro la producción puede ser escasa y de baja calidad. Esto puede deberse a las 
 11 
 
condiciones ambientales que las flores y semillas enfrentaron durante su desarrollo 
(Vázquez-Yanes et al., 1997). En Cicer arietinum L. (Fabaceae) se analizó el efecto del 
estrés causado por altas temperaturas en la floración temprana y el desarrollo de la 
vaina. En la floración temprana la temperatura disminuyó la producción de vainas, 
mientras que durante el desarrollo de éstas se presentó una disminución del número de 
semillas por planta (Wang et al., 2006). Se ha mostrado que la viabilidad de las semillas 
puede ser afectada por la disponibilidad de recursos; por ejemplo, el riego de las 
plantas de Pistacia lentiscus (Anacardiaceae) aumenta significativamente la proporción 
de semillas viables, aunque no en la misma estación reproductiva, sino hasta la 
siguiente (Verdú y García-Fayos, 1998). En Stipa krylovii (Poaceae) se estudió el efecto 
de la fertilización y el riego en la producción de semillas viables y se observó que la 
fertilización aumentó la viabilidad, mientras que, contrariamente a lo esperado, el riego 
experimental disminuyó la viabilidad y la masa de las semillas (Ronnenberg et al., 2011). 
Otros factores que afectan la producción y viabilidad de las semillas son el 
tamaño poblacional y el grado de endogamia (Vázquez-Yanes et al., 1997). En 
Calothamus quadrifidus (Myrtaceae) se ha observadouna correlación positiva entre el 
número de semillas producidas por fruto y el tamaño del fragmento en que se 
encuentra la población, lo que se atribuye a la posibilidad de que en las poblaciones 
pequeñas aumente la endogamia (Yates et al., 2007). Dunphy y Hamrick (2007) 
reportaron que en poblaciones de cuatro o menos individuos de Bursera simaruba el 
porcentaje de germinación de semillas es muy bajo, probablemente debido al aumento 
de la autopolinización y la endogamia. En Lapageria rosea (Philesiaceae) las semillas 
producidas en fragmentos de bosque tienen menor tamaño y menor capacidad 
germinativa que las semillas de plantas del bosque continuo, lo que podría causar 
reducciones en el establecimiento de nuevos individuos en los fragmentos de bosque 
(Henríquez, 2004). 
 12 
 
2.4 Estudios previos de viabilidad y germinación de semillas de Bursera 
Como se mencionó antes, en este trabajo denominaremos semillas a los propágulos 
(i.e., la semilla rodeada por el endocarpio, que es la unidad de dispersión). Los estudios 
sobre germinación de semillas de las especies de Bursera han sido relativamente 
escasos. Se ha reportado una baja germinación en muchas especies (Andrés-
Hernández y Espinosa-Organista, 2002; Bonfil et al., 2008; Morgan y Jose, 2013), y 
solamente en B. copallifera, B. cuneata y B. glabrifolia, se han reportado porcentajes 
superiores a 50% (Gutiérrez, 2007; Barrales, 2009; Hernández, 2015). Esto se debe, en 
parte, a que muchas especies presentan altas proporciones de semillas sin embrión, 
también llamadas semillas abortivas (Andrés-Hernández y Espinosa-Organista, 2002), 
semillas vanas o vacías (Dunphy y Hamrick, 2007; Bonfil et al., 2008) o, más 
propiamente, frutos partenocárpicos (Ramos-Ordoñez et al., 2012). Éstos se definen 
como frutos sin semilla, y se considera que son resultado del desarrollo sin polinización 
y fecundación (Spena y Rotino, 2001). 
 Se han desarrollado diferentes pruebas para estimar la viabilidad de las semillas, 
con el fin de estimar la proporción que podría germinar (Merritt, 2006). Bonfil et al. 
(2008) estimaron la viabilidad de seis especies de Bursera por medio de imágenes de 
rayos X y por flotación, y encontraron que en dos especies (B. fagaroides y B. 
grandifolia) el 100% de las semillas eran vanas, aunque en la última especie esto pudo 
deberse a que se analizaron los frutos inmaduros. Velázquez (2011) estudió la 
proporción de semillas llenas (con embrión) producidas por polinización natural y 
aquellas producidas por polinización natural más inducida (manual) en B. copallifera y B. 
glabrifolia, usando tres métodos de evaluación: el de flotación, imágenes obtenidas con 
rayos X y la tinción de embriones con cloruro de tetrazolio. Encontró porcentajes de 
viabilidad promedio de 68-78% y de 53-69% respectivamente en dichas especies, con 
 13 
 
diferencias en la estimación de la viabilidad de alrededor de 10%, en función del 
método de evaluación empleado. 
 Healy (2007) reportó que la mayoría de semillas que flotan de B. aptera, B. 
morelensis, B. copallifera y B. lancifolia tienen bajos porcentajes de embriones vivos 
(determinado por medio de la tinción con tetrazolio), mientras que la proporción de 
semillas que se hunden y tienen embrión vivo es muy variable. Hernández (2015) evalúo 
la viabilidad de diez especies de Bursera con la prueba de flotación y encontró una gran 
variación entre especies, con el valor más alto en B. copallifera (77.5 %) y el más bajo en 
B. arida (15.2 %). Ordóñez et al. (2012) han reportado porcentajes de frutos maduros 
partenocárpicos muy bajos (<5 %) en B. schlechtendalii, B. submoniliiformis y B. 
copallifera, y relativamente altos en B. arida (27 %) y B. biflora (41 %). 
 Los datos anteriores muestran que, aunque el fenómeno de la presencia de 
frutos partenocárpicos (también llamados inadecuadamente semillas vanas) en el 
género Bursera ha recibido cierta atención, es necesario realizar estudios más 
detallados sobre la viabilidad de las semillas de un conjunto mayor de especies, así 
como documentar la variación que esta característica puede presentar en el espacio (i. 
e., entre distintas poblaciones de una especie) y en el tiempo (p. ej. en años con 
diferente precipitación), para tener un panorama general más claro de este fenómeno y 
detectar los posibles patrones presentes, que permitan más adelante investigar sus 
posibles causas. 
 14 
 
3. Objetivos 
General 
Analizar la variación interespecífica e intraespecífica en la producción de semillas viables 
en once especies del género Bursera. 
Particulares 
1. Analizar las variaciones en la producción de semillas viables entre las especies de 
estudio, así como entre poblaciones de cada especie. 
2. Comparar la viabilidad de las semillas de cada especie entre sitios y entre años 
(temporadas 2013-2014 y 2014-2015), con el fin de analizar la variación espacio-
temporal en esta característica. Asimismo, explorar si dicha variación se relaciona 
con la disponibilidad de agua. 
3. Evaluar la presencia de arrastre filogenético en la viabilidad de las semillas de las 
especies de estudio, así como en otras variables de las semillas (su masa y el 
grosor del endocarpio), a través de la estimación de la señal filogenética. 
 15 
 
4. Hipótesis 
1. De existir arrastre filogenético, las variaciones en la producción de semillas viables 
serán menores entre las poblaciones de una misma especie que entre especies 
distintas, y entre las especies de una misma sección que entre especies de secciones 
distintas. 
2. La producción de semillas viables de una misma especie es afectada por las 
variaciones en la disponibilidad de agua, por lo que se espera que la proporción de 
semillas viables sea mayor en poblaciones ubicadas en zonas relativamente más 
húmedas que en otras más secas, y en un año con más lluvia que en otro con 
menos. Por tanto, la viabilidad estará correlacionada con el índice de aridez. 
3. Es probable que exista un arrastre filogenético importante, por lo que la proporción 
de semillas viables, así como algunas características morfológicas de las mismas 
‒como la masa y el grosor del endocarpio‒, serán más similares entre las especies 
de una misma sección y(o) grupo que entre especies de secciones o grupos 
distintos. 
 16 
 
5. Métodos 
5.1 Localidades de recolecta de frutos y semillas 
Se realizaron recorridos en diferentes localidades del Ciudad de México, Morelos y 
Guerrero, para ubicar individuos de las especies de Bursera, entre octubre de 2013 y 
marzo de 2014 (de aquí en adelante a este intervalo de tiempo se le denominará 
período 2014) y entre septiembre de 2014 y abril de 2015 (en adelante a este periodo se 
le denominará período 2015). La mayoría de los sitios de recolecta correspondieron a 
bosque tropical caducifolio (BTC), excepto uno, el matorral xerófilo del Pedregal de San 
Ángel, en el cual se recolectaron semillas de B. cuneata. Las localidades del estado de 
Morelos fueron Amatlán de Quetzalcóatl, Cañón de Lobos, El Limón y Xochicalco; y en 
Guerrero, Comala de Gómez, Puente Mezcala y Xochipala. Se recolectaron semillas de 
cinco árboles por especie conforme maduraban. También se obtuvieron donaciones de 
semillas de B. linanoe de Mezquitlán, Guerrero, a finales de 2013. 
 A continuación se presenta una breve descripción de las localidades de 
recolecta; las especies recolectadas en cada una se muestran en el Cuadro 1. 
Reserva Ecológica del Pedregal de San Ángel (REPSA), Ciudad de México 
Se localiza al sur del Ciudad de México entre 2,292 y 2,365 m s.n.m. El clima es templado 
subhúmedo con lluvias en verano [Cb(w1)w], con una precipitación anual promedio de 833 mm 
y una temperatura media anual de 15.6 °C (Castillo-Argüero et al., 2007). El suelo es rocoso y 
poco profundo (Rzedowski, 1954). La comunidad de mayor extensión es el matorral de Senecio 
praecox (Rojo y Rodríguez, 2002).Amatlán, Morelos 
Se encuentra en el municipio de Tepoztlán y su territorio se encuentra en un intervalo altitudinal 
de 1,250 a los 2,300 m s.n.m. (INEGI, 1998). Presenta un clima semicálido subhúmedo con lluvias 
en verano [A(C)w2”(w)a(i’)g] con una temperatura media anual de 20 °C que cambia a lo largo 
 17 
 
del gradiente ambiental, la precipitación media anual es de 1365 mm (DRCEN, 2008). El tipo de 
suelo más extendido es el feozem háplico (DGG, 1983). En las montañas y lomeríos se 
conservan sitios con bosque de pino-encimo, bosque de encino y en las partes bajas parches 
de bosque tropical caducifolio (CETENAL, 1976a), en donde se recolectaron las semillas de 
Bursera. 
Cañón de Lobos, Morelos 
Pertenece al municipio de Yautepec. Se encuentra al sureste de Cuernavaca, entre el km 17 y el 
20 de la carretera que comunica esta ciudad con Cuautla, entre 1,200 y 1,840 m s.n.m. (Luna-
Reyes et al., 2010). El clima es cálido subhúmedo con lluvias en verano [Aw0(w)(i’)g], con una 
temperatura media anual de 20 °C y una precipitación anual de alrededor de 850 mm (INEGI, 
2000; Ávila, 1982). La vegetación presente es el bosque tropical caducifolio. 
El Limón, Morelos 
Se ubica en el municipio de Tepalcingo, al sureste del estado de Morelos, en un intervalo 
altitudinal entre 700 y 2,200 m (Dorado et al., 2005). El clima es cálido subhúmedo, el más seco 
de los subhúmedos [Aw0(w)(i’)g] con una temperatura media anual de 24.5 °C y una 
precipitación anual 840 mm (De la O-Toris et al., 2012). Los suelos son poco profundos (< 30 
cm) y dominan los de tipo feozem háplico, regosol eutrico y litosol (Dorado et al., 2005). La 
vegetación es bosque tropical caducifolio (De la O-Toris et al., 2012). 
Xochicalco, Morelos 
Se encuentra en el municipio de Miacatlán, al noroeste del estado de Morelos. La altitud es de 
1,200 m s.n.m. y el clima es cálido subhúmedo, el más seco de los subhúmedos [Aw0(w)(i’)g]. La 
precipitación media anual es de 1,055 mm y la temperatura media anual de 22.9 °C (Camacho, 
2004). El tipo de suelo presente es rendzina, con una fase lítica (INEGI, 1981). La vegetación 
predominante es el bosque tropical caducifolio (Piña, 2005). 
Comala, Guerrero 
Pertenece al municipio de Atenango del Río, que se encuentra al noroeste del estado de 
Guerrero, entre 600 y 1,300 m s.n.m. El clima es cálido subhúmedo, el más seco de los 
 18 
 
subhúmedos [Aw0(w)(i’)g] con una temperatura media anual de 26 °C y una precipitación media 
anual de 600 mm (Valencia-Ávalos et al., 2011). Los suelos son pedregosos y someros; los tipos 
predominantes son el litosol, la rendzina y el regosol calcárico (CETENAL, 1976b). La vegetación 
dominante es el bosque tropical caducifolio (Valencia-Ávalos et al., 2011). 
Mezquitlán, Guerrero 
Es parte del municipio de Copalillo, que se encuentra ubicado en la parte oriental de la cuenca 
del río Balsas. El clima es cálido subhúmedo con lluvias en verano [Aw0(w)(i’)g], con una 
temperatura media anual de 22 °C, y una precipitación anual de 800 a 1,000 mm (Anónimo, 
1988). Los suelos son rocosos, jóvenes a poco desarrollados (Delgado, 2001); predomina el 
regosol calcárico. Entre 600 y 1,300 m s.n.m predomina el bosque tropical caducifolio (Martínez 
et al., 1997). 
Puente Mezcala, Guerrero 
Se encuentra en el municipio Mártir de Cuilapan, ubicado en la región centro de Guerrero. El 
clima es cálido subhúmedo con lluvias en verano[Aw0(w)(i’)g], con una temperatura media anual 
de 28.9 °C y una precipitación promedio anual de 750 mm (INEGI, 2009). El suelo es de tipo 
litosol y la vegetación predominante es bosque tropical caducifolio con cactáceas columnares, 
diversos árboles del género Bursera y una gran variedad de hierbas (Jiménez et al., 2003). 
Xochipala, Guerrero 
Se encuentra en el municipio Eduardo Neri a una altitud de 1,050 m s.n.m. Presenta un clima 
cálido subhúmedo [Aw0(w)(i’)g], con temperatura media anual de 23 °C y precipitación media 
anual de 680 mm (Meza, 1990; Gual, 1994; INEGI, 2001). Los suelos son arcillosos, con 
abundante carbonato de calcio que derivan de rocas clásticas (lutitas, limolitas y areniscas) con 
base calcárea (Schmidt, 1990). Predomina el bosque tropical caducifolio (González, 2008). 
5.2 Especies de estudio 
El género Bursera está compuesto por árboles o arbustos caducifolios, resino-
aromáticos, dioicos o polígamo-dioicos, rara vez hermafroditas. Su tronco es a menudo 
rojizo o amarillento y exfoliante, otras veces gris, liso y no exfoliante. Las hojas a 
 19 
 
menudo se encuentran dispuestas en forma de roseta, otras veces alternas y esparcidas 
sobre ramas jóvenes y vigorosas, en la mayor parte de las especies son imparipinadas y 
con los foliolos opuestos, pero a veces (al menos parcialmente) bipinnadas, trifolioladas 
o simples; el raquis con frecuencia es alado y las hojas normales en muchos casos 
antecedidas por una o varias rosetas de catafilos. Las inflorescencias se pueden 
encontrar en forma de panículos, tirsos, (pseudo-) racimos, cimas, glomérulos, o bien 
en flores solitarias. Las flores son casi siempre unisexuales, rara vez funcionalmente 
hermafroditas, pequeñas, trímeras o pentámeras, rara vez hexámeras; los pétalos por lo 
general son más largos que el cáliz, blanquecinos, amarillentos, verdosos o rojizos, con 
frecuencia cuculados y los estambres son dos veces más numerosos que los pétalos, 
dispuestos en dos series iguales, en ocasiones algo desiguales, insertos en la base del 
disco; las anteras son dorsifijas, por lo general más pequeñas y estériles en las flores 
femeninas. El ovario es sésil bi- o trilocular, con dos óvulos péndulos en cada lóculo, 
estilo por lo general corto o apenas evidente, a veces parcial o totalmente dividido en 
dos ramas y tienen dos o tres estigmas. El fruto en forma de drupa ovoide, obovoide, 
elipsoide a esférica biconvexa, o más o menos asimétricamente trígona; el exocarpio al 
principio carnoso pero luego coriáceo y tardíamente dehiscente, con dos o tres valvas; 
el hueso está rodeado parcial o totalmente por un pseudoarilo, que al abrirse el fruto 
suele ser rojo, anaranjado o amarillento, pero por lo común pronto se torna a gris o 
blanquecino (Rzedowski et al., 2004). 
En el anexo 1 se encuentra la descripción de las especies de estudio. 
5.3 Recolecta de semillas 
Durante el primer periodo de recolecta se obtuvieron semillas en al menos una 
localidad de las siguientes especies: B. aptera, B. bicolor, B. bipinnata, B. cuneata, B. 
copallifera, B. fagaroides var. elongota, B. grandifolia, B. lancifolia, B. linanoe, B. longipes 
y B. morelensis (Cuadro 1). Se escogieron las semillas maduras (que tuvieran el 
 20 
 
pseudoarilo coloreado), de frutos abiertos de cinco (3-8) individuos por especie, con 
buenas características visuales (por ejemplo, que no presentaran daños por plagas); se 
recolectaron semillas de la copa del árbol y también aquellas que se encontraban al pie 
de la copa de cada árbol. En algunos casos no fue posible esperar a que las semillas 
maduraran por completo y se cortaron porciones de ramas con sus frutos, las cuales se 
trasladaron al invernadero de la Facultad de Ciencias (campus Ciudad Universitaria de la 
Universidad Nacional Autónoma de México), donde se dejaron secar, sin separarlos de 
las ramas, hasta que los frutos abrieran. Además, se obtuvo una donación de semillas 
de una población de B. linanoe (Mezquitlán). 
En el segundo período se recolectaron semillas de una especie más (B. 
glabrifolia) y se incrementó el número de poblaciones de B. aptera, B. fagaroides var. 
elongota, B. lancifolia, B. morelensis y B. bipinnata. En el caso de una población de B. 
linanoe no se contó con semillas para este período. Todas las semillas se 
recolectaron directamente de los árboles; si no se encontraban maduras se realizó el 
procedimiento antes descrito. Se registraron los períodos de recolecta de semillas de 
las diferentes especies enambos periodos de recolecta. En el cuadro 1 se presenta 
un resumen de las características de las semillas de las once especies de estudio. 
 21 
 
Cuadro 1. Características morfológicas de los própagulos de 11 especies de Bursera y sus sitios 
de recolecta. Información obtenida de Rzedowski et al. (2004, 2005) y Toledo (1982). 
 
Sección Especies Forma del fruto Valvas Lóculos Sitios de recolecta 
Bursera B. aptera Esférica-trigonal Tres Tres Puente Mezcala, Gro. 
Comala, Gro. 
 B. fagaroides 
var. elongata 
De obovoide a subesférico Tres Tres 
Xochipala, Gro. 
Amatlán. Mor. 
 B. grandifolia Trígona elipsoidal o globosa Tres Tres 
Cañón de Lobos, Gro. 
El Limón, Mor. 
 B. longipes Ovoide-triangular o globosa Tres Tres 
Comala, Gro. 
Puente Mezcala, Gro. 
Xochipala, Gro. 
 B. lancifolia Ovoide-triangular Tres Tres 
Puente Mezcala, Gro. 
El Limón, Mor. 
 B. morelesis Oblicuamente ovoide Tres Tres 
Comala, Gro. 
Xochipala, Gro. 
Puente Mezcala, Gro. 
Bullockia B. bipinnata Elipsoides o globosas Dos Dos 
El Limón, Mor. 
Amatlán. Mor. 
 B. cuneata Ovoide Dos Dos REPSA, CDMX 
 B. copallifera De esférico a elipsoidal Dos Dos 
El Limón, Mor. 
Xochicalco, Mor. 
Xochipala, Gro. 
 B. glabrifolia De elipsoide a orbicular u obovoide Dos Dos 
El Limón, Mor. 
Amatlán. Mor. 
 B. linanoe Obovoides y a menudo atenuados en 
el ápice 
Dos Dos El Limón, Mor. 
Mezquitlán, Gro. 
 22 
 
5.4 Análisis de la viabilidad de semillas 
Como se mencionó en la introducción denominaremos semillas a los propágulos. Las 
semillas obtenidas en ambas temporadas de recolecta se revisaron en el laboratorio 
cuidadosamente, separando las que tenían una apariencia sana de las dañadas 
(deformes, con hongos, daño físico, etc.) y en caso que aún tuvieran parte del 
pericarpio se les retiró. Posteriormente se contaron y se registró el número de semillas 
por árbol, por especie y localidad. 
Prueba de flotación 
 Esta prueba se utilizó para separar las semillas que flotaron vanas, sin embrión, con 
aire en el interior de las que se hundieron y son más pesadas con un embrión 
desarrollado (Velázquez, 2011). El proceso consistió en colocar las semillas procedentes 
de cada árbol (individuo) en un recipiente con agua durante aproximadamente 3 min. 
Enseguida se contó el número de semillas que flotaron y las que se hundieron. 
Posteriormente se juntaron por un lado las semillas que se hundieron y por el otro las 
que flotaron, de cada población. 
Prueba de tetrazolio 
Se aplicó a una muestra extraída al azar, tanto de las semillas que se hundieron como 
de las que flotaron de cada población (30 semillas en cada caso, con ligeras variaciones 
en los números dependiendo de la disponibilidad). La prueba de tinción con cloruro de 
tetrazolio consta de cuatro etapas (França et al., 1998; Ruiz, 2009). En la primera etapa, 
la hidratación, las semillas se sumergieron en agua durante 24 h, con el fin de iniciar la 
actividad metabólica del embrión. En la segunda etapa, se rompió el endocarpio, 
aplicando fuerza mecánica, para dejar expuesto el embrión; se contaron las semillas 
que tenían embrión y las vacías de cada muestra. En la tercera etapa (tinción), los 
embriones se cubrieron completamente por la solución de cloruro de tetrazolio y se 
mantuvieron en obscuridad durante 24 h a temperatura ambiente; durante este 
 23 
 
período la sustancia utilizada, de color amarillo pálido, pasó a rojo brillante y tiñó solo a 
los embriones (o la parte de ellos), que presentaban actividad metabólica (respiración). 
Por último, en la evaluación, se observaron las partes vivas (de color rojo) y/o muertas 
(incoloras) en cada embrión. Se consideró viable a un embrión cuando se coloreó por 
completo o el tejido muerto ocurrió solo superficialmente en los cotiledones y la 
radícula se tiñó completamente. Por otro lado, se consideró un embrión no viable si se 
presentaron pequeños parches de tejido necrótico en partes vitales del embrión (eje 
embrionario; Figura 1; Schmidt, 2000). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 1. (a) Embriones viables con distintas intensidades de coloración, (b) embriones no viables 
o con un desarrollado incompleto; no se tiñeron o solo se tiñeron parcialmente fuera 
del eje embrionario. 
 
5.5 Caracterización de las semillas 
Para caracterizar las semillas, se pesaron 30 semillas (que se habían hundido) de cada 
población (con ligeras variaciones en los números dependiendo de la disponibilidad) y 
se midió el grosor del endocarpio. 
(a) Embriones viables 
 
(b) Embriones no viables 
 
 
 24 
 
5.6 Estimación de las variables climáticas de las localidades 
Ocho de los nueve sitios de recolecta (localidades) no tienen una estación 
meteorológica cercana. Por tal razón, se procedió a calcular los datos de temperatura 
media anual y precipitación anual por medio de interpolaciones. Se utilizó una 
interpolación local, que se caracteriza por operar en una zona o área pequeña que 
cubre el lugar geográfico en el que se encuentra el punto para el cual se requiere 
obtener el valor interpolado. Una de las formas de obtener este valor es aplicando el 
método inverso a la distancia (IDM, siglas en inglés) que, en el caso de la temperatura y 
precipitación, se sustenta en el concepto de zonalidad climática, es decir en la similitud 
de las condiciones climáticas del punto para el cual se requiere conocer las variables del 
clima, en relación con las estaciones más cercanas de registro. El estimado se calcula 
como la media ponderada de los valores registrados en las estaciones cercanas, a las 
cuales se les asigna un peso. 
Las relaciones utilizadas son: 
 
 
 
Donde: 
Z* es el valor de la variable en el punto a interpolar (por conocer); 
Z (x)i es el valor de la variable en el punto conocido i; 
λi peso de la estación i; y, 
n número de estaciones consideradas. 
Los pesos se calculan con la siguiente relación: 
 
 
Z* (x) = ∑ (λi x Z (x)i) 
n 
i=1 
 
 λi = 
n 
 
 
 1 
dij β 
 1 
dij β 
∑ 
 i=1 
 
 25 
 
Donde: 
λi peso de la estación i; 
dij distancia geométrica entre la estación y el punto a interpolar; y, 
β Coeficiente de ponderación (Andrade y Moreano, 2013). 
Las interpolaciones de temperatura media anual y de precipitación anual de 2013 
y 2014 de cada localidad se realizaron con el sistema de información geográfica 
ArcView (Anexo, a partir de los datos de temperatura media anual y precipitación anual 
obtenidos de las estaciones meteorológicas más cercanas (entre 40-50) a los puntos de 
recolecta, que tuvieran la información necesaria. 
5.7 Estimación del índice de aridez 
Los índices de aridez se desarrollaron para clasificar el clima de diferentes regiones y se 
caracterizan por distinguir un clima seco de uno húmedo en un punto en el tiempo. Por 
lo tanto, pueden diferenciar las variaciones en la humedad de un lugar a otro en un año 
particular, además de reflejar la variación del clima en varios años (Oury, 1965). 
Existe una gran variedad de fórmulas que estiman el índice de aridez de un sitio. 
Una de ellas fue desarrollada por Lang (1915) y consiste en una relación entre la 
precipitación y temperatura que tiene la siguiente forma: 
IA= P/T 
Donde: 
IA índice de aridez; 
P suma de la precipitación de un año (mm); y, 
T temperatura media anual (° C). 
 
 26 
 
Los valores obtenidos pueden compararse con los que propuso Lang (Cuadro 2). 
Cuadro 2. Tipos climáticos definidos por Lang (1915) 
Índice de aridez Clasificación 
0-20 Desértico 
20.1 – 40 Árido 
40.1 – 60 Semiárido 
60.1 – 100 Subhúmedo 
100.1 – 160 Húmedo 
>100 Muy húmedo 
 
 Con los datos de temperatura media anual y precipitación anual (la mayoría 
obtenidos por interpolación, sólo los datos de la REPSA fueron datos tomados 
directamente de una estación meteorológica), se calculó el índice de aridez, para hacer 
comparaciones espaciales (entre localidades)y temporales (2013-2015) en cada 
localidad. 
5.8 Análisis de datos 
Caracterización de las semillas 
Para comparar el peso fresco y el grosor del endocarpio de las semillas provenientes de 
distintas poblaciones de una misma especie se realizaron pruebas de t (para dos 
poblaciones) o Análisis de Varianza (para más de dos poblaciones). En la mayoría de los 
casos se contó con datos de 30 semillas por población. Posteriormente, se realizó un 
análisis de correlación entre estas dos características. Todos estos análisis se realizaron 
usando el programa R 3.1.3. 
 
 
 27 
 
Análisis de la viabilidad por la prueba de tetrazolio. Comparaciones entre poblaciones y 
años 
Al aplicar la prueba de tetrazolio se observó que una proporción muy variable de 
semillas que flotaron presentaban embrión vivo (dependiendo de la especie). Por ello, a 
partir de los datos obtenidos con esta prueba, se calcularon las proporciones de 
semillas con y sin embrión viable de cada población. Para ello se multiplicó el número 
de semillas que flotaron o se hundieron por las proporciones de embriones viables y no 
viables (obtenidas con la tinción de tetrazolio) de cada una. Con ello se calculó el 
número total de semillas viables y no viables de cada población. Con estos datos se 
construyeron intervalos de confianza del 95 % mediante un remuestreo de tipo 
Bootstrap (usando 1,00 iteraciones), con la finalidad de determinar si había diferencias 
significativas en la proporción de semillas viables entre poblaciones y años en una 
misma especie. 
Análisis filogenéticos 
Para determinar si existe un arrastre filogenético, y su magnitud, en la viabilidad de las 
semillas, así como en su masa y el grosor del endocarpio, en las especies de estudio, se 
obtuvo la señal filogenética a partir del estadístico  (Pagel, 1999). Éste se calcula 
usando un árbol filogenético (ramas y topología) y datos cuantitativos sobre las 
especies (en este caso las proporciones de semillas vivas, su masa y grosor del 
endocarpio). Se calculó el valor de λ de Pagel para estimar el efecto de la filogenia en 
las variables antes mencionadas: un valor de λ = 0 indica que la evolución de la 
característica es independiente de la filogenia mientras que un valor de λ = 1 indica que 
la característica se explica totalmente por la filogenia (de acuerdo con un modelo de 
evolución por movimiento Browniano). Valores intermedios indican que hay un cierto 
peso de la filogenia, indicado por la magnitud del valor de λ. 
 28 
 
Debido a que en un trabajo previo de Verdú y García-Fayos (1998) se reportó 
que un tratamiento de riego suplementario aumentó significativamente la proporción 
de semillas vivas en la siguiente estación reproductiva en Pistacia lentiscus 
(Anacardiaceae, grupo hermano de Burseraceae), en este trabajo se examinó el efecto 
de la aridez del año anterior en la viabilidad de las semillas de las especies del género 
Bursera. En el análisis se tomó en cuenta la filogenia, debido a que las especies no son 
muestras independientes dado que pertenecen a un mismo género. Para construir las 
relaciones filogenéticas de las once especies de estudio se utilizó la filogenia publicada 
por De Nova et al. (2012), utilizando el programa Mesquite 2.75 (Figura 2). El resultado 
se presenta en la Figura 3. 
Se utilizaron tres modelos de regresión, con los que se evaluó el posible efecto 
del índice de aridez de cada localidad en la viabilidad de semillas; para ello se usó el 
programa R 3.1.3. Estos modelos difieren en los supuestos acerca de la forma en que 
cambia una variable (en este caso la viabilidad de las semillas), en función de otra (en 
este caso, la aridez). En el primer caso se usó una regresión por mínimos cuadrados 
generalizados filogenéticos, suponiendo un modelo de evolución por movimiento 
Browniano (PGLS-BM por sus siglas en inglés; Martins & Hansen, 1997); ésta parte del 
supuesto de que las relaciones filogenéticas explican la mayor parte de la variación en 
los residuos de la relación entre aridez y viabilidad. El segundo modelo de regresión 
utilizado tiene como supuesto que las especies se adaptan inmediatamente a su 
ambiente local (en este caso definido por el índice de aridez). Por lo tanto, el fenotipo 
(viabilidad de las semillas) no refleja las relaciones filogenéticas. Este modelo 
corresponde simplemente a una regresión ordinaria por mínimos cuadrados (OLS por 
sus siglas en inglés) en la que no se toma en cuenta a la filogenia (Freckleton et al., 
2002). 
 29 
 
El tercer modelo de regresión hace un cálculo de la magnitud del efecto de la 
filogenia sobre la variación interespecífica, en lugar de asumir que la filogenia explica la 
variación observada. Es un modelo intermedio entre el primero que supone que la 
filogenia es muy importante para entender la variación interespecífica, y el segundo, 
en el que la filogenia no es importante. Este modelo corresponde a una regresión por 
mínimos cuadrados generalizados filogenéticos y tiene un parámetro adicional, que es 
una estimación de la señal filogenética () en los residuos de la relación entre aridez y 
viabilidad. Este parámetro toma cualquier valor entre 0 (no hay señal filogenética) y 1 
(alta señal filogenética) (Pagel, 1999). 
 30 
 
 
Figura 2. Filogenia y tiempo de diversificación del género Bursera. Tomado de De Nova et al. 
(2012).
 31 
 
 
 
Figura 3. Relaciones filogenéticas de las especies de estudio. El clado superior contiene a las 
especies de la sección Bullockia y sus dos grupos y el inferior corresponde a las especies 
de la sección Bursera y los cuatro grupos a los que pertenecen. 
 
 32 
 
6. Resultados 
6.1 Fenología – recolecta de frutos maduros 
La temporada de recolecta difirió entre las especies y secciones del género. La 
presencia de frutos maduros en las especies de la sección Bursera se registró 
principalmente entre diciembre y febrero. En el período 2013-2014 resaltó la población 
de B. grandifolia de El Limón, en la que se recolectaron frutos incluso hasta marzo, 
mientras que en 2014-2015 destacó la población de B. lancifolia de El Limón, por el 
prolongado periodo de presencia de frutos maduros (noviembre-marzo). En B. 
fagaroides var. elongata de Amatlán se recolectaron semillas durante un periodo mayor 
que en Xochipala, pero esto puede deberse a que se hizo un mayor número de visitas a 
la primera localidad (Cuadro 3). 
Los frutos de las especies de la sección Bullockia se recolectaron principalmente 
en los últimos meses del año, entre octubre y diciembre. La especie que registró frutos 
maduros durante un período más prolongado fue B. copallifera, que en 2013-2014 los 
presentó hasta enero en todas las poblaciones, y en 2014-2015 entre diciembre y marzo 
en El Limón (Cuadro 4). La presencia de frutos maduros en el resto de las especies fue 
más breve, de alrededor de un mes. 
 
 
 
 33 
 
 
Cuadro 3. Períodos de recolecta de frutos maduros de las poblaciones y especies de la sección Bursera. 
 
 
2013 2014 2015 
Especie Sitio O N D E F M A M J J A S O N D E F M A M J J A S O N D 
 B. aptera Puente Mezcala, Gro. 
 
 
 
 
Comala, Gro 
 
 
 
 
 
 B. fagaroides Xochipala, Gro. 
 
 
 
 
 var. elongata Amatlán, Mor. 
 
 
 
 
B. grandifolia 
Cañón de Lobos, 
Mor. 
 
 
 
 
 
 
El Limón, Mor. 
 
 
 
 
 
 B. longipes Comala, Gro. 
 
 
 
 
 
 
Puente Mezcala, Gro. 
 
 
 
 
 
 
Xochipala, Gro. 
 
 
 
 
 
 B. lancifolia Puente Mezcala, Gro. 
 
 
 
 
 
 
El Limón, Mor.B. morelensis Comala, Gro. 
 
 
 
 
 
 
Xochipala, Gro. 
 
 
 
 
Puente Mezcala, Gro. 
 
 
 
 
 
 34 
 
Cuadro 4. Períodos de recolecta de frutos maduros de las poblaciones y especies de la sección Bullockia. 
 
 
2013 2014 2015 
Especie Sitio O N D E F M A M J J A S O N D E F M A M J J A S O N D 
 B. bipinnata El Limón, Mor. 
 
 
 
 
Amatlán, Mor. 
 
 
 
 B. cuneata REPSA, CMDX. 
 
 
 
 
 
 B. copallifera El Limón, Mor. 
 
 
 
 
 
 
Xochicalco, Mor. 
 
 
 
 
 
 
Xochipala, Gro. 
 
 B. glabrifolia El Limón, Mor. 
 
 
 
 
Amatlán, Mor. 
 
 
 
 B. linanoe El Limón, Mor. 
 
 
 
 
Mezquitlán, Gro. 
 
 
 
 35 
 
6.2 Características de la semilla 
La masa de las semillas presentó una variación importante. Las especies del grupo 
Simaruba (Bursera grandifolia y B. longipes) presentaron las semillas más pesadas, y las 
más ligeras correspondieron a Bursera lancifolia y B. morelensis (de la sección Bursera) y 
a B. bipinnata (de la sección Bullockia). El resto de las especies presentó valores 
intermedios (entre 0.06 y 0.10 g; Figura 4). 
Se presentaron diferencias significativas en la masa de las semillas entre las 
poblaciones de nueve de diez especies analizadas (Figura 4); en B. cuneata sólo se 
contó con una población, por lo que no fue posible hacer este análisis. En general se 
observa que la magnitud de la variación entre las poblaciones de una misma especie no 
es muy grande. Las mayores diferencias se registraron entre las poblaciones de B. 
grandifolia y en menor medida en las de B. aptera (Figura 4). 
Los valores más altos de grosor del endocarpio también se registraron en las 
especies del grupo Simaruba, seguidos por las del grupo Fagaroides (B. aptera y B. 
fagaroides, Figura 5). En la sección Bullockia el endocarpio más grueso se registró en B. 
copallifera y el más delgado en B. linanoe (ambas poblaciones). Las diferencias entre 
poblaciones en esta característica fueron significativas en nueve de diez especies 
evaluadas, con excepción B. copallifera (Figura 5); las más grandes se registraron en B. 
longipes, B. morelensis y B. grandifolia (magnitud de la diferencia 0.179 mm, 0.126 y 
0.099 mm, respectivamente); las menores en B. fagaroides (0.032 mm) y B. bipinnata 
(0.046 mm). En el Anexo 2 se presenta la masa promedio de las semillas y el grosor 
promedio del endocarpio (± e.e.) de cada población y los valores de P asociados a las 
diferencias entre las poblaciones de una misma especie. 
El valor de la señal filogenética en la masa de las semillas fue alto y muy 
significativo (λ = 0.87, P< 0.001); en el grosor del endocarpio también lo fue (λ = 0.92, 
P< 0.001). 
 36 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 4. Masa promedio (± e.e.) de las semillas de las poblaciones y especies de estudio. La letra al final de cada especie indica la localidad 
de recolecta: P – Puente Mezcala, C – Comala, X – Xochipala, A – Amatlán, Ca – Cañón de Lobos, L- El Limón, R – REPSA, Xo – 
Xochicalco y M – Mezquitlán. El asterisco sobre la barra indica diferencias significativas (P<0.05) entre las poblaciones de una especie. 
Líneas amarillas- especies de la sección Bursera, líneas rojas – especies de la sección Bullockia. 
 
 
 
0.000
0.020
0.040
0.060
0.080
0.100
0.120
0.140
0.160
0.180
0.200
0.220
M
as
a 
se
m
ill
a 
(g
)
 
* 
* 
* 
* * * 
* * 
* 
 37 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 5. Grosor promedio del endocarpio (± e.e.) de los frutos de las poblaciones y especies de estudio. La letra al final de cada especie 
indica la localidad de recolecta: P – Puente Mezcala, C – Comala, X – Xochipala, A – Amatlán, Ca – Cañón de Lobos, L- Limón, R – 
REPSA, Xo – Xochicalco y M – Mezquitlán. El asterisco sobre la barra indica diferencias significativas (P<0.05) entre las 
poblaciones de una especie. Líneas amarillas- especies de la sección Bursera, líneas rojas – especies de la sección 
Bullockia. 
 
 
0.000
0.120
0.240
0.360
0.480
0.600
0.720
0.840
0.960
1.080
1.200
Gr
os
or
 d
el
 e
nd
oc
ar
po
 (m
m
)
 
 
* 
* 
* * 
* * 
* 
* 
* 
 38 
 
El resultado de la correlación entre el peso de la semilla y el grosor el endocarpio 
mostró que existe una asociación positiva entre estas características (r = 0.88, P<0.001). 
6.3 Prueba de flotación 
Los porcentajes de las semillas que flotaron y que se hundieron en las dos temporadas 
de recolecta (finales 2013-principios 2014 y finales 2014-principios 2015) se presentan en 
los Cuadros 5 y 6, respectivamente. En ambos periodos la mayoría de especies de la 
sección Bursera presentaron porcentajes bajos de semillas que se hundieron, mientras 
que en las especies de la sección Bullockia estos porcentajes fueron mayores. 
Considerando en conjunto a todas las especies de la sección Bursera, el 
porcentaje de semillas que se hundieron presentó poca variación entre años (valores 
promedio 22 y 24 % en 2014 y 2015, respectivamente). En 2014 el valor más bajo se 
registró en B. longipes de Puente Mezcala (3 %), y en 2015 cinco especies los más bajos 
correspondieron a una población de B. lancifolia y dos de B. morelensis (Cuadro 5). 
Al considerar en conjunto a todas las especies de la sección Bullockia, la 
variación entre años en el porcentaje de semillas que se hundieron fue mayor (valores 
promedio 56 y 67 % en 2015 y 2014, respectivamente). Sin embargo, en ninguna 
especie o población este valor fue menor a 20 %; los porcentajes más altos (>90 %) se 
presentaron en B. cuneata (2014) y en dos poblaciones de B copallifera (Xochipala y El 
Limón), y los más bajos en B. linanoe (Mezquitlán) y B. glabrifolia (El Limón) (Cuadro 6). 
 
 39 
 
Cuadro 5. Resultados de la prueba de flotación de semillas de las especies de la sección Bursera, ordenados por poblaciones (localidades) y 
años. En negritas se muestran los porcentajes más bajos (≤20 %) y en itálicas y negritas los más altos. 
 
2014 2015 
Sección Grupo Especie Localidad N Hunden (%) Flotan (%) N Hunden (%) Flotan (%) 
Bursera Fagaroides B. aptera Puente Mezcala - - - 940 49.1 50.9 
 
Comala 1663 28.2 71.2 2250 22 78 
B. fagaroides Xochipala 1373 28.8 71.2 801 21 79 
 
var. elongata Amatlán - - - 1700 18.9 81.1 
Bursera Simaruba B. grandifolia Cañón de Lobos 1589 7.6 92.4 1286 15.2 84.8 
 
El Limón 1895 49.3 50.7 1909 47.9 52.1 
B. longipes Comala 1835 18.5 81.5 2463 27.1 72.9 
 
Puente Mezcala 367 3 97 523 25.2 74.8 
 
Xochipala 898 28.4 71.6 1701 30.5 69.5 
Bursera Fragilis B. lancifolia Puente Mezcala 911 15 85 452 27.2 72.8 
 
El Limón - - - 1883 5.2 94.8 
Bursera Microphylla B. morelensis Comala 1315 15.8 84.2 3233 8.3 91.7 
 
Xochipala - - - 706 30.9 69.1 
 
Puente Mezcala - - - 234 4.3 95.7 
Promedio = 21. 8 % Promedio = 23.8 % 
 
Valor mínimo = 3.0 % Valor mínimo = 4.3 % 
 
 
Valor máximo = 49.3 % 
 
Valor máximo = 49.1 % 
 
 40 
 
Cuadro 6. Resultados de la prueba de flotación de semillas de especies de la sección Bullockia, ordenados por poblaciones (localidades) y 
años. En negritas se muestran los porcentajes más bajos de semillas que se hundieron y en itálicas y negritas los más altos. 
 
2014 2015 
Sección Grupo Especie Localidad N Hunden (%) Flotan (%) N Hunden (%) Flotan (%) 
Bullockia Copallifera B. bipinnata El Limón 369 28.7 71.3 2524 38.4 61.6 
 
Amatlán - - - 250 57.2 42.8 
Bullockia Copallifera B. cuneata REPSA 616 91.2 8.8 1105 58.3 41.7 
Bullockia Copallifera B. copallifera