Analisis-morfologico-y-filogenetico-de-especies-de-Gyromitra-subgenero-Gyromitra-Pers -FR-en-el-centro-de-Mexico

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA 
DE MÉXICO 
 
 FACULTAD DE CIENCIAS 
 
 
ANÁLISIS MORFOLÓGICO Y FILOGENÉTICO DE 
ESPECIES DE GYROMITRA SUBGÉNERO 
GYROMITRA (PERS.) FR. EN EL CENTRO DE 
MÉXICO 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
T E S I S 
 
 
 QUE PARA OBTENER EL TÍTULO DE: 
 
BIÓLOGA 
 
 
 P R E S E N T A : 
 
 
 GALA ARTEMISA VIURCOS MARTÍNEZ 
 
 
 
 
 
 
 
 
DIRECTOR: DR. ROBERTO GARIBAY ORIJEL 
 
CIUDAD UNIVERSITARIA, CDMX, 2019 
 
 
 
UNAM – Dirección General de Bibliotecas 
Tesis Digitales 
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reproducción, edición o modificación, será perseguido y sancionado por el 
respectivo titular de los Derechos de Autor. 
 
 
 
 
ii 
 
 
1.- Datos del alumno 
Viurcos 
Martínez 
Gala Artemisa 
58454437 
Universidad Nacional Autónoma de México 
Facultad de Ciencias 
Biología 
310160465 
 
2.- Datos del tutor 
Dr. 
Roberto 
Garibay 
Orijel 
 
3.- Datos del sinodal 1 
Dra. 
Hermelinda Margarita 
Villegas 
Ríos 
 
4.- Datos del sinodal 2 
Dr. 
Sigfrido 
Sierra 
Galván 
 
5.- Datos del sinodal 3 
M. en C. 
Celia Elvira 
Aguirre 
Acosta 
 
6.- Datos del sinodal 4 
Dra. 
Camille Thu Yen Valerie 
Truong 
 
7.- Datos del trabajo escrito 
Análisis morfológico y filogenético de especies de Gyromitra subgénero Gyromitra (Pers.) 
Fr. en el centro de México. CDMX, 2019. 
 
iii 
 
 
Dedico este trabajo: 
A mis padres Eugenia y Arturo, que me brindaron su apoyo incondicional y me animaron a 
terminar este proyecto. Los amo profundamente. 
A mi hermano menor Emilio por las risas y pláticas casuales, ¡ya aplícate! Te quiero 
hermano. 
A mi abuelita María de la Paz, por ser ejemplo y pilar de muchas vidas. 
A mi abuelo Pijul que siempre me animó a seguir estudiando. 
A mi tía Silvia y Miguel que me adoptaron un tiempo en su casa y me apoyaron para poder 
terminar mi carrera. 
A mi tío Alberto Viurcos que siempre mostró particular interés en mi educación. 
A mi tía Carmen Viurcos que, a pesar de tener una gran responsabilidad con mi abuelita, 
sigue estudiando y superándose. 
A todos mis tíos y tías de ambas familias que siempre nos animan a estudiar y seguir 
adelante. 
A Francisco y su familia, por todo el apoyo y lo vivido durante este largo proceso. 
A mis amigos: Hugo, Carlos, Ernesto, Chinita, Leslie, Omar Lagunas, Lalito Aquino, Jasiel, 
Jorge, por los ánimos y presión ejercida para que este proyecto saliera adelante. 
A los miembros y ex miembros del grupo scout 214 por ayudarme a formar el carácter que 
me ayudo para terminar este proyecto especialmente a Carlos Saavedra, Tao Hernández, 
Carlos Garcés y Adrián Araujo por su amistad estos años. 
 
 
In memoria de Luis Ernesto Torija Aragón… cuando llegue el tiempo de irme al viaje eterno 
estaré contigo una vez más. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
iv 
 
Agradecimientos 
 
Agradezco al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología por el financiamiento del proyecto 
CONACYT Ciencia básica 239266, así como la beca Nivel I Licenciatura con número de 
registro 25902 otorgada a mi nombre Gala Artemisa Viurcos Martínez. 
 
Agradezco a la Universidad Nacional Autónoma de México y a las personas que hacen 
posible que más jóvenes estudiemos. 
 
Agradezco profundamente todo el apoyo y ánimo brindado por parte de mis compañeros y 
amigos en el laboratorio de Sistemática y Ecología de Micorrizas: Julieta, Andrés, Rodolfo, 
Noemí, Amaranta, Eduardo, Oscar, Valeria que siempre resolvieron mis dudas y me 
ayudaron desde cuestiones académicas sencillas hasta cuestiones complejas, así como en 
cosas de la vida. 
Un agradecimiento especial a mi tutor, el Dr. Roberto Garibay, por todo el esfuerzo, tiempo, 
lecciones, ánimos y apoyo de todo tipo que hicieron posible la culminación de este proyecto. 
 
Agradezco al Dr. Sigfrido y su aprendiz el Biol. José Ruiz por brindarme siempre su apoyo 
en conseguir material en sus colectas. 
Agradezco a la M. en C. Elvira Aguirre por el préstamo de ejemplares del herbario MEXU. 
Agradezco al curador del Herbario del Instituto de Ecología, A.C. (IE-XAL) por el préstamo 
de ejemplares. 
 
Agradezco a la M. en C. Ma. Berenit Mendoza Garfias por todo su apoyo con la microscopía 
electrónica, a la Biol. Lilia Pérez y al Dr. Joaquín Cifuentes por el préstamo de materiales 
del herbario de FCME, a la Dra. Adriana Montoya, a la Dra. Rosario Medel, a la Dra. Noemí 
Matías por la enseñanza de las técnicas moleculares, a la Dra. Margarita Villegas por su 
apoyo y entusiasmo. 
 
A todos los profesores que tuve en la carrera que siempre me brindaron su tiempo y 
dedicación, particularmente gracias a los profesores: Gina Nieto, Noé Pacheco, Rogelio 
Aguilar, Edith, Margarita, Julieta, Eduardo, Marusa, Roberto, Joshua, Sigfrido, Amaranta, 
Ángel, Hilda León, Lupita Vidal, Ma. Sol Robledo. 
 
 
 
 
 
v 
 
 Contenido 
Resumen .................................................................................................................................... 1 
Introducción ............................................................................................................................. 2 
Antecedentes ............................................................................................................................. 5 
Taxonomía.................................................................................................................................. 5 
Gyromitra subgénero Gyromitra ....................................................................................... 6 
Etnomicología: Consumo de especies de Gyromitra ............................................................... 11 
Reportes mundiales de consumo ...................................................................................... 11 
Reportes de consumo de Gyromitra en México ............................................................... 11 
Toxinas ..................................................................................................................................... 12 
Filogenia .................................................................................................................................. 16 
Justificación ............................................................................................................................ 18 
Hipótesis .................................................................................................................................. 20 
Objetivos ................................................................................................................................. 20 
General .................................................................................................................................... 20 
Particulares.............................................................................................................................. 20 
Método .................................................................................................................................... 21 
Área de estudio ........................................................................................................................ 21 
Eje Neovolcánico Transversal ......................................................................................... 21 
Región Neárticay Neotropical ........................................................................................ 21 
a) Región Neártica ................................................................................................... 21 
b) Región Neotropical .............................................................................................. 22 
Obtención de esporomas .......................................................................................................... 22 
Caracterización microscópica del material............................................................................. 24 
Microscopía electrónica de barrido (MEB) ............................................................................ 25 
Extracción de DNA .................................................................................................................. 25 
PCR y secuenciación para ITS ........................................................................................ 26 
PCR y secuenciación para 28S LSU ................................................................................ 27 
Análisis filogenéticos ............................................................................................................... 28 
Análisis estadísticos de las variables micromorfológicas ....................................................... 29 
 
vi 
 
Resultados ............................................................................................................................... 29 
Morfología ............................................................................................................................... 29 
Descripciones ........................................................................................................................... 30 
Ultraestructura de las esporas................................................................................................. 50 
PCR y secuenciación para ITS y LSU...................................................................................... 51 
Análisis filogenéticos ............................................................................................................... 51 
Análisis estadísticos de las variables micromorfológicas ....................................................... 63 
Discusión ................................................................................................................................. 69 
Morfología ............................................................................................................................... 69 
Distribución ............................................................................................................................. 74 
Análisis filogenéticos ............................................................................................................... 74 
ITS .................................................................................................................................... 75 
LSU .................................................................................................................................. 75 
Caracteres diagnósticos para distinguir Gyromitra sp. GV1 de G. infula .............................. 79 
Conclusiones ........................................................................................................................... 81 
Consideraciones finales ......................................................................................................... 81 
Literatura citada .................................................................................................................... 82 
 
Índice de Tablas 
Tabla 1. Características macroscópicas y microscópicas de las especies pertenecientes al 
subgénero Gyromitra. ........................................................................................................ 7 
Tabla 2. Registro de ejemplares revisados del material de los herbarios ................................ 24 
Tabla 3.Valores teóricos sensu Medel, 2005 en la micromorfología de las ascosporas de 
Gyromitra subgénero Gyromitra. .................................................................................... 34 
Tabla 4. Tamaño de las ascosporas de los ejemplares revisados en el presente trabajo. ......... 38 
Tabla 5.Tamaño de las ascas de los ejemplares revisados en el presente trabajo. ................... 44 
Tabla 6. Códigos de acceso en GenBank para secuencias de ITS de Gyromitra utilizadas en el 
presente trabajo. ............................................................................................................... 52 
 
vii 
 
Tabla 7. Códigos de acceso en GenBank para secuencias de LSU de Gyromitra utilizadas en 
el presente trabajo. ........................................................................................................... 57 
Tabla 8. Combinación de caracteres micromorfológicos entre Gyromitra sp.GV1 y Gyromitra 
infula. ............................................................................................................................... 80 
Índice de Figuras 
Figura 1. Estructura química de la giromitrina.. ...................................................................... 12 
Figura 2. Hidrólisis de giromitrina a monometilhidrazina (MMH). ........................................ 13 
Figura 3. Filograma de Análisis de Máxima Verosimilitud de LSU ....................................... 19 
Figura 4. Estados del país de donde se obtuvieron materiales de herbario. ............................. 22 
Figura 5. Gel de agarosa que indica la calidad de las muestras del DNA extraído. ................ 26 
Figura 6. Macro y micromorfología de Gyromitra infula.. ...................................................... 35 
Figura 7. Macro y micromorfología de Gyromitra esculenta. ................................................. 36 
Figura 8. Macro y micromorfología Gyromitra sp. GV1. ....................................................... 37 
Figura 9. Ascosporas de Gyromitra sp. GV1 observadas en microscopía eletrónica de barrido
.......................................................................................................................................... 50 
Figura 10. Ascosporas de Gyromitra infula observadas en microscopía eletrónica de barrido
.......................................................................................................................................... 50 
Figura 11. Ascosporas de Gyromitra esculenta observadas en microscopía eletrónica de 
barrido. ............................................................................................................................. 51 
Figura 12. Análisis de Máxima Verosimilitud (ML) de ITS ................................................... 55 
Figura 13. Análisis Bayesiano (AB) para ITS ......................................................................... 56 
Figura 14. Análisis Bayesiano (AB) de la región LSU ............................................................ 61 
Figura 15. Análisis de Máxima Verosimilitud (ML) de la región LSU ................................... 62 
Figura 16. Comparación de ancho de las ascas de Gyromitra infula y Gyromitra sp GV1 . .. 63 
Figura 17. Comparación de medianas con la prueba U de Man-Whitney para el ancho de las 
ascas. ................................................................................................................................ 64 
Figura 18. Comparación del largo de las ascas de Gyromitra infula y Gyromitra sp GV1..... 65 
 
viii 
 
Figura 19. Comparación de medianas con la prueba U de Man-Whitney para el largo de las 
ascas. ................................................................................................................................ 65 
Figura 20. Comparación de ancho de las ascosporas de Gyromitra infula y Gyromitra sp GV1
..........................................................................................................................................66 
Figura 21. Comparación de medianas con la prueba U de Man-Whitney para el ancho de las 
ascosporas. ....................................................................................................................... 66 
Figura 22. Comparación del largo de las ascosporas de Gyromitra infula y Gyromitra sp GV1 
.......................................................................................................................................... 67 
Figura 23. Comparación de medianas con la prueba U de Man-Whitney para el largo de las 
ascosporas. ....................................................................................................................... 67 
Figura 24. Comparación del Valor Q de Gyromitra infula y Gyromitra sp. GV1. ................. 68 
Figura 25. Comparación de medianas con la prueba U de Man-Whitney para el valor Q de las 
ascosporas. ....................................................................................................................... 69 
Figura 26. Ascosporas maduras de ejemplares identificados como Gyromitra ambigua sensu 
Medel (2005) .................................................................................................................... 70 
Figura 27. Ascosporas de Gyromitra ambigua = Gyromitra infula var. apiculatispora Tipo 
U.S.S.R, Tjumen. TAAM: 017493 .................................................................................. 71 
Figura 28. Macromorfología de los ejemplares de Gyromitra sp. GV1.. ................................ 72 
Figura 29. Ascosporas maduras de Gyromitra sp. GV1 vistas en microscópio óptico. ..... 73 
Figura 30. Ascosporas maduras de Gyromitra sp. GV1 por contraste de Nomarski con 
microscopio óptico. ........................................................................................................ 73 
Figura 31. Nucleótidos diagnósticos en la región LSU para las especies de Gyromitra 
subgénero Gyromitra . ..................................................................................................... 77 
Figura 32. Nucleótidos diagnósticos en la región ITS para las especies de Gyromitra 
subgénero Gyromitra . ..................................................................................................... 78 
 
Anexo 
Anexo 1. Tablas de ANOVA, Tukey y T de Student del largo de ascosporas ........................ 88 
Anexo 2. Tablas de ANOVA, Tukey y T de Student del ancho de ascosporas ....................... 91 
 
ix 
 
Anexo 3. Tablas de ANOVA, Tukey y T de Student del ancho de ascas ................................ 96 
Anexo 4. Tablas de ANOVA, Tukey y T de Student del largo de ascas ............................... 100 
Anexo 5. Tablas de ANOVA, Tukey y T de Student para valor Q ....................................... 103 
1 
 
Resumen 
Gyromitra Fr. es un género de hongos comestibles silvestres cuyas especies son tóxicas si se 
consumen crudas. Pertenece al Phylum Ascomycota y se ubica en la familia Discinaceae del 
orden Pezizales. En las especies G. esculenta y G. infula se reconoce la presencia de 
giromitrina, una toxina aceitosa, volátil e incolora, muy inestable. Durante su hidrólisis se 
forma acetaldehído y N-metil-N-formilhidrazina, que causa la intoxicación cuando se ingiere 
cruda o se respiran sus vapores. 
En México se ha reportado la presencia de tres especies (Gyromitra infula, G. ambigua y G. 
esculenta). El análisis filogenético realizado por Methven et al. (2013) para especies 
norteamericanas de Gyromitra de diferentes clados, permitió reconocer cinco subgéneros: 
Caroliniana, Discina, Pseudorhizina, Gyromitra y Melaleucoides, y 11 grupos con buen 
soporte. Dentro del subgénero Gyromitra Methven et al. (2013) citaron a las especies 
Gyromitra infula y Gyromitra esculenta. 
Se obtuvieron ejemplares de los siguientes herbarios: MEXU (Herbario Nacional de México, 
IBUNAM), FCME (Herbario de la Facultad de Ciencias, UNAM), XAL (Herbario del 
Instituto de Ecología, A.C.) y del TLXM (Herbario de la Universidad Autónoma de 
Tlaxcala). Los materiales analizados provienen de: Estado de México, Veracruz, Tlaxcala, 
Guanajuato, Morelos, Puebla, Coahuila, Michoacán, Hidalgo, Nuevo León, CDMX y Baja 
California. 
En el presente trabajo se analizó la variación micro y macromorfológica de las especies del 
subgénero Gyromitra. Los ejemplares analizados fueron montados en KOH 10% y azul de 
algodón para la observación de esporas y elementos del himenio. También se analizó la 
ultraestructura de las esporas con microscopía electrónica de barrido. La reconstrucción 
filogenética se hizo mediante análisis de máxima verosimilitud y análisis bayesiano 
utilizando las regiones del ADN ribosomal ITS y LSU. 
Los análisis filogenéticos realizados muestran que hasta el momento hemos identificado tres 
linajes de Gyromitra subgénero Gyromitra en México: Gyromitra infula, Gyromitra 
esculenta y una nueva especie que no corresponde a G. ambigua, Gyromitra sp. GV1 
(identificada en el presente trabajo bajo este nombre para su diferenciación con otros taxa). 
Estos análisis demuestran que G. esculenta no está relacionada con el resto del subgénero 
Gyromitra por lo que el subgénero es parafilético y G. esculenta debe ser segregada de este. 
Sin embargo, como esta es la especie tipo del género, habría que renombrar el subgénero 
 
2 
 
Gyromitra o excluir a Gyromitra infula y Gyromitra sp. GV1 de este. En los análisis de la 
región LSU Gyromitra sp. GV1 es una especie intermedia entre G. ambigua y G. infula 
aunque estos nodos no tienen soporte estadístico; mientas que en los análisis de ITS es una 
especie hermana de G. infula. 
Gyromitra infula fue la especie mejor representada en el muestreo y se encuentra distribuida 
en bosques de Abies religiosa o de Abies y Pinus spp.; G. esculenta fue la especie menos 
abundante, solo se encontró en bosque de Pinus spp. y Gyromitra sp. GV1 fue un taxa poco 
abundante distribuido exclusivamante en bosques de Abies religiosa. 
Gyromitra infula fue encontrada en Estado de México, Michoacán y CDMX; G. esculenta 
fue encontrada en el Estado de México y Gyromitra sp. GV1 fue encontrada en: Veracruz, 
Estado de México y Baja California. 
Gyromitra infula y Gyromitra sp. GV1 presentan lóbulos más o menos definidos, formas 
irregulares o como silla de montar y comparten el mismo hábitat; los análisis estadísticos 
realizados muestran que G. infula y Gyromitra sp. GV1 presentan diferencias significativas 
en el largo de las ascas, en el ancho de las ascosporas y en el valor Q; sin embargo los rangos 
de sus valores si se traslapan. Por lo tanto, la combinación de dichos caracteres sirve para 
identificar la mayoría de los ejemplares con excepción de aquellos con valores intermedios en 
estas variables. La ausencia de caracteres completamente diagnósticos y la posición 
filogenética y la falta de soporte del clado de Gyromitra sp. GV1 puede deberse a que se trate 
de una especie en proceso de hibridación o un proceso de especiación reciente. 
Introducción 
México es un país con una biodiversidad muy importante. Su situación geográfica, así como 
su topografía con diferentes altitudes y climas han contribuido a formar un mosaico de 
condiciones ambientales y microambientales que promueven una gran variedad de hábitats y 
formas de vida, lo que le confiere a México una elevada diversidad biológica (Aguirre et al., 
2014). 
El reino de los hongos es uno de los grupos más diversos que existen en el planeta Tierra; 
varían en formas, colores, modos de vida y son cruciales en numerosas funciones ecológicas 
 
3 
 
que se desempeñan en los ecosistemas, tales como: reciclaje de materia orgánica en 
descomposición (hongos saprobios), formación de simbiosis mutualista con diversos grupos 
vegetales para el reciclaje de nutrientes del suelo (hongos micorrízicos) entre otras funciones 
(Campbell y Recee, 2007). Los organismos incluidos en este reino sontan diversos que es 
difícil dar una diagnosis concisa; pueden ser descritos como organismos, en su mayoría, 
filamentosos con crecimiento apical, eucariónticos, heterótrofos por absorción, generalmente 
con reproducción asexual y sexual por medio de esporas, y con pared celular principalmente 
constituida por quitina o raramente celulosa (Herrera y Ulloa, 1998). 
La diversidad mundial estimada para el reino Fungi no es una cifra claramente establecida, 
puesto que el uso de técnicas moleculares y otras técnicas modernas ha permitido ampliar el 
conocimiento de la diversidad mundial de hongos pertenecientes a los diferentes grupos, 
tanto microscópicos como macroscópicos, sin embargo, existen estimaciones y rangos que 
nos permiten acercarnos más a conocer la diversidad fúngica actual. Según O´Brien et al. 
(2005) usando técnicas moleculares, las estimaciones globales de riqueza de especies de 
hongos van de 3.5 a 5.1 millones. 
Este trabajó se enfoca en el género Gyromitra dentro del Phylum Ascomycota. 
La característica que define a los ascomicetos es la producción de esporas sexuales en ascas, 
en cuyo interior se generan esporas denominadas ascosporas (Herrera y Ulloa, 1998). 
Algunos ascomicetos desarrollan su estadio sexual en cuerpos fructíferos o ascocarpos de 
tamaños variables, desde microscópicos hasta macroscópicos. En los ascocarpos se 
encuentran las ascas que contienen a las ascosporas (Herrera y Ulloa, 1998). Asexualmente se 
reproducen produciendo un número enorme de esporas asexuales llamadas conidios en los 
extremos de hifas especializadas llamadas conidióforos, dispuestos en grupos o en largas 
cadenas, y de ahí se dispersan por acción del viento o del agua (Campbell y Recee, 2007). 
También son capaces de multiplicarse vegetativamente por fragmentación del micelio y de 
hifas o por bipartición o gemación como se observa en las levaduras (Herrera y Ulloa, 1998). 
El género Gyromitra pertenece a la clase de los Pezizomycetes que contienen un solo orden, 
los Pezizales. Cuenta con 16 familias reconocidas, con alrededor de 200 géneros y entre 1600 
y 2000 especies (Beug et al., 2014). Los hongos que se encuentran en esta clase pueden ser 
 
4 
 
micorrízicos, saprobios, o parásitos de plantas. Pueden crecer en madera, suelo, hojas, 
vegetación en descomposición, estiércol o enterrados en el horizonte más expuesto del suelo. 
Estos hongos típicamente liberan sus esporas por la ruptura del ápice de las ascas formada 
por una estructura llamada opérculo, aunque ese carácter ha sido perdido en algunas especies 
(Hansen y Pfister, 2006). Las ascosporas de los Pezizomycetes son células simples, 
comúnmente simétricas, que pueden ser esféricas, elipsoides o fusoides. Algunas veces 
pueden ser ornamentadas con verrugas, crestas o espinas (Beug et al., 2014). 
Dentro del orden de los Pezizales, Gyromitra Fr. es un género de hongos comestibles 
silvestres con potencial tóxico que se ubica en la familia Discinaceae (Medel, 2005). La 
etimología del nombre Gyromitra viene del gr. -gyrós, que significa redondeado, curvado, y 
del lat. -mitra, que significa cofia, tocado, debido al píleo cerebriforme del ascocarpo (Ulloa 
y Herrera, 1994). 
El género Gyromitra cuenta mundialmente con aproximadamente 18 especies (Kirk et al., 
2008); en norteamérica se han reportado 10 especies (Beug et al., 2014), y en México se han 
reportado tres: Gyromitra esculenta (Pers.) Fr. (es una especie humícola o lignícola que crece 
en bosques de Abies religiosa, Pinus, Pinus-Quercus y raramente en bosques de niebla, a 
altitudes, entre 2500-3600 m), Gyromitra infula (Schaeff.) Quél. (crece sobre madera, humus 
o en suelos quemados, en bosques de A. religiosa, Pinus y Pinus-Quercus y rara vez en 
bosque de niebla, entre 2700-3500 m), Gyromitra ambigua (P. Karst.) Harmaja (crece en el 
suelo o madera de bosques de A. religiosa y Pinus hartwegii, en altitudes de alrededor de 
2900 m) (Medel, 2005). Los representantes de este género se encuentran comúnmente 
distribuidos en bosques de oyamel (A. religiosa), oyamel y encino (Abies-Quercus), oyamel, 
pino y ciprés (Abies-Pinus- Cupressus), pinos (Pinus spp.), pino-encino (Pinus-Quercus), 
pino-encino y álamo (Pinus-Quercus-Populus), bosque mesófilo de montaña y bosque 
subtropical (Medel, 2006). Los ascocarpos de las especies de este género son de tres tipos: 
estipitados, discoides e hipogeos (Miller et al., 2015). 
 
5 
 
Antecedentes 
Taxonomía 
Gyromitra Fr. se define por presentar ascocarpos grandes, estipitados, terrestres o en 
ocasiones lignícolas. Píleo hueco, cerebriforme, mitrado o discinoide con margen recurvado. 
Himenio rojizo-marrón, café a café obscuro. Estípite cilíndrico (terete) o con crestas 
longitudinales. Excípulo del píleo y estípite típicamente con textura intricata en todas partes. 
Ascas cilíndricas con puntas clavadas, octosporadas, no amiloides. Esporas elipsoides, 
hialinas, lisas, conteniendo dos gotas de aceite. Paráfisis rectas, septadas, ligeramente 
alargadas color marrón o hialinas, pero externamente revestidas con una matriz color café 
(Eckblad, 1968). 
Gyromitra sensu lato (incluyendo Discina) comprende especies de apotecios discoides 
estipitados, sésiles o subsésiles, el himenio presenta ascas inamiloides, ascosporas lisas 
elípticas, así como ascosporas ornamentadas, subfusiformes a fusiformes y excípulo medular 
de textura intricata (Harmaja 1969, 1973; Pfister 1980; Medel, 2005). Gyromitra infula 
(Schaeff.) Quél., presenta un himenóforo formado por tres lóbulos prominentes y ascosporas 
elípticas no apiculadas y bigutuladas. G. esculenta (Pers.) Fr., presenta un ascocarpo con 
forma de lóbulos irregulares o cerebroide y ascosporas elípticas a subfusoides, bigutuladas, 
con un apículo ampliamente redondeado en cada extremo. G. ambigua (P. Karst.) Harmaja, 
= Gyromitra infula var. apiculatispora Raitviir presenta un ascocarpo lobulado o 
eventualmente con forma de cerebro, de color naranja-rojizo. Al microscopio óptico las 
esporas son subfusiformes, lisas en KOH y distintivamente apiculadas y bigutuladas. Presenta 
una superficie finamente rugosa evidente solo en microscopio electrónico de barrido (MEB) 
(Medel et al., 2005). 
Dentro del género Gyromitra se han descrito 6 subgéneros: Caroliniana S.P. Abbott, 1997; 
Discina, (Fr.) Harmaja, 1973; Pseudorhizina Methven, Zelski & A.N. Mill., 2013; 
Melaleucoides S.P. Abbott, 1997; Gyromitra Fr., 1849 y Pseudoverpa P.A. Moreau, 
Bellanger & Loizides, 2018; siendo el subgénero Gyromitra el de particular interés en este 
trabajo. 
 
6 
 
Gyromitra subgénero Gyromitra 
Abbott y Currah (1997) describieron las características del subgénero y de las especies 
pertenecientes a este (Tabla 1), considerando como especie tipo a Gyromitra esculenta. 
Las características generales del subgénero que describen son: 
 Apotecio: distintamente estipitado, irregularmente convexo, lobulado; himenio 
anaranjado marrón a rojizo marrón intenso, ondulado-rugoso a muy convoluto; la 
superficie excipular pubescente a casi glabra 
 Ascosporas: casi elipsoidales, elipsoidales, o subfusoides, bigutuladas, aparentemente 
lisas al microscopio óptico en Melzer, pero finamente rugosas al Microscopio 
electrónico de Barrido (MEB), no apiculadas o con apículo altamente redondeado e 
inflado
7 
 
Tabla 1. Características macroscópicas y microscópicas de las especies pertenecientes al subgénero Gyromitra. Modificado de: Abbott y Currah, 
1997. 
Especie Ascocarpo Estípite Ascas Paráfisis Ascosporas Hábitat 
Gyromitra 
esculenta 
Irregularmente lobulado, 
altamente convoluto, 
margen reflejado, fusionado 
con el estípite en varios 
lugares, raramente libre 
cuando es joven, himenio 
cuando está fresco de color 
marrón rojizo intenso a 
mediano, algunas veces 
naranja marrón o con 
regiones rojo pálido a 
naranja marrón, cuando está 
seco de coloración marrón 
obscuro a negruzco rojizo,ondulado-rugoso a 
convoluto arrugado, 
superficie excipular blanca 
o amarilla marrón pálido o 
Alargado en la base o 
cónico en la base, color 
crema, amarillo marrón 
o rojizo marrón, 
típicamente con tintes 
morados, pubescente, 
ligeramente a muy 
estriado en la base o a lo 
largo de todo el estípite, 
frecuentemente terete 
cuando joven, sólido 
con cámaras huecas. 
180-220 
x 15-17 
µm. 
Clavadas, 
gradualmente 
agrandadas o 
abruptamente 
hinchadas, color 
marrón pálido, 
cafés en masa, 
contenido 
granular. 
(17) 19.1-28 x 10-13.1 
(14) µm, elipsoides a 
subfusoides, hialinas, 
esporada blanca u 
ocrácea, esporas lisas, 
finamente rugosas en 
MEB, bigutuladas, 
apículo ausente o 
ápices ligeramente 
engrosados a 1 µm. 
Solitario, gregario, 
subcespitoso o 
disperso en el suelo, 
en el mantillo, o en 
escombros de 
madera debajo de 
bosques mixtos de 
coníferas. 
 
8 
 
rojizo marrón pálido, 
finamente pubescente. 
Gyromitra 
infula 
Forma de silla de montar, o 
irregularmente lobulado, 
frecuentemente bilobulado, 
margen típicamente 
fusionado al estípite, el 
himenio cuando está fresco 
de color amarillo marrón o 
naranja marrón (algunas 
veces rojizo marrón intenso 
cuando madura), cuando 
está seco de color marrón 
intenso, rojizo marrón o 
marrón negruzco, 
típicamente ondulado-
Alargado en la base, 
color crema rosado 
pálido a morado 
grisáceo marrón, terete o 
frecuentemente estriado 
en la base, pubescente. 
250-300 
x 12-17 
µm. 
Clavadas, 
gradualmente 
agrandadas o 
abruptamente 
hinchadas, color 
marrón, 
contenido 
granular. 
17-23 x (7) 8-10 (11) 
µm, elipsoides, 
hialinas, esporada 
blanca o color crema 
pálido, lisas, 
finamente rugosas en 
MEB, bigutuladas, 
muy raramente con 1 
o 3 gútulas, no 
apiculadas. 
Solitario, gregario, 
subcespitoso, 
disperso en el suelo o 
más frecuentemente 
en coníferas 
podridas, en bosques 
deciduos y bosques 
mixtos de coníferas, 
raramente en bosque 
caducifolio. 
 
9 
 
rugoso, algunas veces 
arrugado convoluto o casi 
liso, superficie excipular 
blanca o marrón pálido, 
pubescente. 
Gyromitra 
ambigua 
Irregularmente lobulado, 
algunas veces bilobulado, 
margen acampanado cuando 
joven, usualmente fusionado 
al estípite. Himenio cuando 
está fresco rojizo marrón 
intenso, frecuentemente con 
tintes violetas, cuando está 
seco rojizo marrón intenso o 
negruzco marrón, ondulado-
rugoso o raramente liso, 
Gradualmente 
engrosado hacia la base 
o alargandose 
ligeramente en la base y 
en el ápice, color rosado 
pálido, crema o morado 
marrón, frecuentemente 
con tintes violetas, 
pubescente, terete o 
estriado en la base, 
sólido, raramente hueco 
220-394 
x 13.9-
18.6 
µm. 
Clavadas, 
gradualmente 
agrandadas o 
abruptamente 
hinchadas, color 
amarillo rojizo o 
marrón, en masa 
de color café 
intenso, 
contenido 
granular. 
21.4-30.0 x 11.2 µm. 
Típicamente 
subfusoides, algunas 
veces elipsoides y 
fusoides, lisas, 
finamente rugosas en 
MEB, bigutuladas, 
raramente con 1 ó 2 
gútulas, apículo 
distinguible o 
indistinguible de 1-2 
Solitario, gregario o 
disperso en el suelo, 
sobre madera 
podrida debajo de 
coníferas. 
 
10 
 
superficie excipular color 
blanco o crema, o rojizo 
marrón tenue, pubescente. 
en la base. µm, ampliamente 
redondeado. 
11 
 
Etnomicología: Consumo de especies de Gyromitra 
Reportes mundiales de consumo 
El género Gyromitra se aprecia mayoritariamente como comestible en algunas regiones de 
Europa: en el este de Finlandia, es apreciado el denominado “chicharrón del monte” u “hongo 
bonete” (Gyromitra esculenta), como un bocadillo una vez que ha sido cuidadosamente 
cocinado (Boa, 2005). El conocimiento tradicional alrededor de las especies de Gyromitra 
indica que pueden consumirse después de hervirlas repetidamente y tirar el agua de cocción 
(Medel, 2006). Gyromitra esculenta es una especie altamente apreciada y consumida en 
Bulgaria, donde se exporta y se vende en los mercados. En Polonia y en el Oeste de Rusia es 
el hongo más recolectado tanto para su consumo como para su exportación (Séres, 2015). 
También se reporta el consumo de especies del género Gyromitra en: Bielorrusia (Gyromitra 
esculenta), Canadá (G. esculenta), Chile (G. esculenta), Federación de Rusia (G. ambigua, G. 
esculenta, G. infula), Kirguistán (G. esculenta), México (G. infula) y Ucrania (G. esculenta) 
(Boa, 2005). 
Finlandia tiene la información más detallada sobre las recolecciones para autoconsumo de 
Hongos Comestibles Silvestres (HCS). Hay una fuerte tradición de recolección y consumo de 
HCS en el este de Finlandia, una región donde se estableció la población kareliana originaria 
de la Federación de Rusia. Las comunidades más pobres recolectan principalmente para 
vender en los mercados locales (Boa, 2005). En 2002 la Autoridad Finlandesa de Seguridad 
Alimentaria estimó que en años de abundancia el consumo anual de Gyromitra podía ser de 
cientos de toneladas. También se venden preparadas y en conserva (Séres, 2015). 
Reportes de consumo de Gyromitra en México 
En México, los HCS son apreciados como recursos no maderables que adquieren relevancia 
para las comunidades rurales y urbanas en diferentes áreas como lo es el ámbito ecológico, 
alimenticio, cultural y económico, dado que la colecta y comercialización de estos permite 
solventar gastos aportando ingresos económicos extras, además de contribuir con el aporte 
nutricional en la dieta por su consumo (Burrola-Aguilar et al., 2011). Garibay-Orijel y Ruan-
Soto (2014), mencionan en el listado de hongos comestibles de México a dos especies de 
Gyromitra: G. infula y G. esculenta, siendo la primera la especie con mayor número de 
referencias en el listado. Se sabe que las especies del género Gyromitra son objeto de venta 
en mercados del Estado de México en localidades como Amecameca, Texcoco, Tenango del 
Valle, Toluca y Villa Nicolás Romero, así como en los mercados de la Ciudad de México 
 
12 
 
(Medel, 2006). Estos hongos son conocidos con los nombres populares de: “pantalones”, 
“pantalonudos”, “calzonera”, “gachupín grande”, “oreja borracha”, “oreja de ratón mala” y 
“chile seco”. Los recolectores de hongos recomiendan ingerir las especies de Gyromitra 
siempre y cuando se hiervan primero y se tire el agua (Medel, 2006). 
Toxinas 
En las especies más estudiadas de este género (Gyromitra esculenta, G. infula, G. korfii, G. 
gigas, G. melaleucoides, G. montana y G. fastigiata), se reconoce la presencia de giromitrina 
(Arshadi et al., 2006; Pyysalo y Niskanen, 1977; Michelot y Toth, 1991; Beug et al., 2014; 
Duffy y Wood, 2008); una sustancia incolora, volátil, grasa, con un punto de fusión de 19.5 
°C en vacío. Puede cristalizarse por enfriamiento y es soluble en agua, metanol, etanol, 
acetona, éter, cloroformo, benceno, cloruro de metileno y tetracloruro de carbono. Se 
transforma en una sustancia aceitosa color marrón cuando se oxida con el aire, es muy 
inestable por su composición química (Figura 1) (Giusti y Carnevale, 1974). 
 
Figura 1.Estructura química de la giromitrina. Modificado de Duffy y Wood, 2008. 
 
La giromitrina se hidroliza rápidamente en el estómago y el duodeno y se forma acetaldehído 
y N-metil-N-formilhidrazina o (mono)-metilhidrazina (MMH), siendo este último 
considerado el agente que causa la intoxicación (Figura 2) (Montoya et al., 2007; Duffy y 
Wood, 2008). 
 
13 
 
 
Figura 2. Hidrólisis de giromitrina a monometilhidrazina (MMH). Modificado de Duffy y 
Wood, 2008. 
 
Se ha identificado la toxina en otras especies como: Cudonia circinans (Hall et al., 2003; 
Andary et al., 1985), Aleuria aurantia, Discina perlata, Disciotis venosa, Helvella 
acetabulum, H. crispa, H. elastica, H. lacunosa, H. macropus, Leotia lubrica, Morchella 
esculenta, Neobulgaria pura, Otidea cochleata, O.onotica, Sarcosphaera eximia, 
Spathularia flavida y Trichoglossum hirsutum (Andary et al., 1985). De estas especies 
Cudonia circinans tiene el contenido más alto de MMH en fresco (Andary et al., 1985). 
Una de las razones por las que ocurren intoxicaciones es precisamente la existencia de 
especies tóxicas dentro del género Gyromitra y otras que no lo son, o no se ha estudiado su 
toxicidad; esto es un factor que provoca intoxicaciones dado que son difíciles de distinguir 
debido a que son mezcladas. La otra razón es que la toxina es hidrosoluble y volátil, 
hirviendo el hongo durante mucho tiempo y después secarlo permite la ingestión sin riesgo de 
intoxicación, pero si estos procedimientos no se hacen correctamente puede ocurrir la 
intoxicación (Lima et al., 2012). ). Por lo tanto, existe además el riesgo de intoxicación al 
respirar los vapores tóxicos que estos hongos liberan durante su cocción (Serés, 2015). 
 
14 
 
La tercera razón para la intoxicación es la confusión con especies comestibles que se 
consumen con frecuencia. Gyromitra esculenta se conoce como falsa morchella y es 
comúnmente confundida con Morchella esculenta y M. elata (Graeme, 2014; Lima et al., 
2012). Por su forma, es posible confundir a Gyromitra infula con hongos comestibles como 
los “chipotles” (Morchella spp.) o con las “orejas” (Helvella spp.), pero su color rojizo la 
puede diferenciar bien de estos taxones (Montoya et al., 2007). 
En 1985 Andary y colaboradores descubrieron que el contenido de MMH variaba según la 
parte del hongo: siendo el estípite la parte que frecuentemente es de mayor tamaño que el 
píleo y la que más MMH contiene. Encontraron también variaciones en el contenido de 
MMH según la altitud a la que fue recolectado el hongo; en altitudes mayores (2200 m) el 
contenido de MMH es menor que en altitudes medias (900-1200 m), posiblemente debido a 
una mayor degradación por acción de la luz ultravioleta (Duffy y Wood, 2008). 
El sistema del cuerpo humano afectado por esta toxina es el neurológico, algunas veces el 
hepático y el hematológico. El síndrome que causa esta toxina se denomina epileptogénico 
(Graeme, 2014). 
La MMH interfiere con la acción de fosfato de piridoxal y otros compuestos del grupo de 
vitamina B6 por la inhibición de la enzima piridoxina quinasa. La vitamina B6 es necesaria 
como un co-factor en muchos procesos enzimáticos y la falla de la piridoxina quinasa 
provoca una disminución de ácido g-aminobutírico (GABA), un neurotransmisor inhibitorio 
en el cerebro. MMH también ataca a la enzima GAD (ácido glutámico descarboxilasa), que 
reduce la conversión de ácido glutámico a glutamato. El glutamato es necesario para la 
síntesis de GABA y, junto con el ácido glutámico, actúa como un neurotransmisor excitador. 
La disminución tanto de GABA cerebral y del glutamato cerebral, probablemente representan 
la mayor parte de la sintomatología provocada por la ingesta de este tipo de hongo (Duffy y 
Wood, 2008). 
Las hidracinas son citotóxicos, convulsivos e irritantes para las membranas mucosas. Otro 
efecto de la giromitrina incluye la carcinogénesis debido a la metabolización hepática que 
 
15 
 
produce los radicales libres con propiedades mutagénicas en animales y también son 
responsables de los problemas hepáticos (Lima et al., 2012). 
Los pacientes manifiestan dolores de cabeza, debilidad y calambres difusos. La mayoría 
mejoran dramáticamente y vuelven a su función normal en un periodo de 2 a 6 días. En raras 
ocasiones, durante la etapa primera de la sintomatología se presenta delirio, estupor, 
convulsiones y coma. No es frecuente el desarrollo de síndromes hepatorrenales. En casos 
muy serios, hay un lapso asintomático, continúa una fase hepatorrenal con los síntomas de 
daño al hígado y algunas veces también hemólisis, ictericia, hemoglobinuria o anuria, y una 
gran sensación de presión en el hígado. Además, hay síntomas neurológicos (somnolencia, 
excitación, fuertes sollozos, delirio, dilatación de pupilas, contracciones musculares y 
convulsiones tónico-clónicas. Entre dos y tres días después surge un colapso circulatorio y 
respiratorio que pueden causar la muerte, mientras la persona está en coma (Montoya et al., 
2007). 
La intoxicación aguda presentada por la ingesta de hongos con giromitrina suele ser bifásica. 
La primera fase se caracteriza por malestares gastrointestinales (dolor abdominal, náuseas, 
vómitos y diarrea acuosa) que puede ir acompañado de una serie de otros síntomas como 
debilidad, laxitud, dolor de cabeza y sudoración, estos síntomas pueden desaparecer en un 
periodo de 2-5 días. En los casos más graves puede presentarse la segunda fase que se 
caracteriza por trastornos del sistema nervioso central, tales como: vértigo, diplopía, disartria, 
incoordinación y ataxia (Séres, 2015; Díaz, 2005). En estos últimos también puede haber 
insuficiencia hepática, hemólisis, insuficiencia renal, delirio y convulsiones. En algunos 
casos avanza el síndrome hasta el coma o la muerte (Séres, 2015). Aproximadamente 10% de 
los pacientes intoxicados mueren (Graeme, 2014), sin embargo aún es muy difícil en el sector 
salud identificar que la causa de muerte es el envenenamiento por consumo de hongos 
tóxicos así como el control de intoxicaciones por esta causa. Los síntomas de intoxicación 
comienzan 8-12 horas después de la ingestión (Lima et al., 2012); otros autores sugieren que 
los síntomas aparecen entre 4-12 horas después del consumo de estos hongos (Graeme, 
2014). 
 
16 
 
 
El tratamiento que se aplica, consiste en la supervisión de los síntomas y administración de 
vitamina B6 por vía intravenosa considerando que la giromitrina inactiva esta vitamina (Lima 
et al., 2012). 
Glucosa intravenosa es administrada de acuerdo con la glicemia del paciente. El seguimiento 
de los niveles séricos de hemoglobina libre es también relevante. Si es elevada, favorecer la 
diuresis para prevenir daño renal. Un aumento evidente de hemoglobina puede indicar la 
necesidad de diálisis. En caso necesario, el diazepan en dosis de 10 mg para adultos y 0.1 
mg/kg para niños, permite controlar los ataques y sedación del paciente. Es importante 
además hacer un seguimiento de los parámetros hepáticos (Montoya et al., 2007). 
En México no existen registros de casos confirmados de intoxicación por el consumo de 
especies de Gyromitra; contrastando con Estados Unidos de América donde se cuenta con 
todo un sistema (National Poison Data System) que alberga información de intoxicaciones 
por consumo de diversas especies de hongos que lleva más de 30 años funcionando. Tan solo 
en de 1999 a 2016, se han registrado un total de 133 700 casos de intoxicaciones por 
consumo de hongos, de éstos un total de 703 casos de intoxicaciones son causados por 
monometilhidrazina siendo fatales solo 2 de estos casos (Brandenburg y Ward, 2018). 
Filogenia 
En el género Gyromitra se han generado secuencias de la región LSU Nuclear ribosomal 28 
S- LSU, cuyos datos, se han utilizado para hacer inferencias filogenéticas entre especies de 
Gyromitra y otras afines, utilizando a Rhizina undulata como grupo externo (Methven et al., 
2013). Se ha utilizado también nrDNA ITS y el factor de elongación de la traducción (EF-1α) 
para determinar diferenciaciones moleculares entre especímenes de Gyromitra esculenta 
(Güngör et al., 2015). 
El análisis filogenético realizado por Methven et al. (2013) para especies norteamericanas de 
Gyromitra hace evidente la diferenciación de 11 grupos, a partir de los cuales, son 
 
17 
 
reconocidos cinco subgéneros: Caroliniana, Discina, Pseudorhizina, Gyromitra y 
Melaleucoides. 
Los clados I (G. brunnea Underw.) y II (G. caroliniana [Bosc] Fr.) conforman el subgénero 
Caroliniana S. P. Abbott, un clado monofilético bien soportado caracterizado por desarrollar 
grandes ascocarpos que consisten en un himenóforo estipitado y ascosporas reticuladas 
apicalescon múltiples apículos en cada extremo. Los clados III (G. perlata), IV (G. korfii 
[Raitv.] Harmaja) y V (G. leucoxantha [Bres.] Harmaja), son parafiléticos, y fueron 
reconocidos como Gyromitra subgénero Discina (Fr.) Harmaja, que se caracteriza por 
presentar ascocarpos en forma de copa o de disco, sésiles, estipitados o subestipitados con un 
himenóforo lobulado irregular y ascosporas con apículos solitarios en cada extremo. Los 
linajes VI (G. californica) y VII (G. sphaerospora [Peck] Sacc.) forman un clado 
monofilético bien soportado que corresponde a Gyromitra subgénero Pseudorhizina, el cual 
se caracteriza por sus ascocarpos estipitados con un himenóforo liso a finamente rugoso; las 
ascosporas no son apiculadas, su perisporio es acianófilo, aseptado y de color marrón. Los 
clados VIII (G. esculenta [Pers.] Fr.) y IX (G. infula [Schaeff.] Quel.), también parafiléticos, 
fueron reconocidos como Gyromitra subgénero Gyromitra (Pers.) Fr., caracterizado por 
ascocarpos estipitados, con himenóforo liso o finamente rugoso, lobulado o irregular; las 
ascosporas son finamente rugosas o lisas, apiculadas o no y si presentan apículo, es 
redondeado en cada extremo, perisporio cianofílico. El clado X (G. melaleucoides [Seaver] 
Pfister) corresponde al subgénero Melaleucoides S. P. Abbott y es monofilético, bien 
soportado y caracterizado por presentar ascocarpos en forma de copa o disco, subestipitados 
o estipitados, e himenóforo con ascosporas verrugosas. El clado XI, que corresponde a dos 
especies del género Hydnotrya, es monofilético anidado dentro de Gyromitra (Methven et al., 
2013). 
Recientemente, el estudio filogenético de Miller et al. (2015), utilizando la región LSU para 
especies de Gyromitra de la provincia Newfoundland y Labrador (NL) Canadá, reveló que 
existen seis especies de Gyromitra en esta zona (incluyendo Hydnotrya) y se registró por 
primera vez en Norte América (Canadá y Estados Unidos) la presencia de Gyromitra 
ambigua (Miller et al., 2015). 
 
18 
 
Justificación 
De las 18 especies mundialmente reconocidas en el género Gyromitra solo se ha 
comprobado su toxicidad en el 33% de las especies (Figura 3). Eso puede generar problemas 
de intoxicaciones a varios niveles, desde leves hasta el deceso de quienes las consumen, por 
confusión con otras especies comestibles o por no seguir los procesos adecuados para su 
consumo. Por otro lado, la evolución de la aparición de esas toxinas dentro del género no es 
conocida y en México, la diversidad de Gyromitra es probablemente subestimada. Por lo 
tanto, conocer la diversidad de las especies mexicanas es el primer paso para estudios 
posteriores para determinar la toxicidad de las especies de Gyromitra en el país, un grupo de 
hongos consumidos tradicionalmente, lo que puede representar un riesgo latente por su 
consumo en comunidades rurales y urbanas. 
 
19 
 
 
Figura 3. Filograma de Análisis de Máxima Verosimilitud de 64 taxa basado en el gen LSU 
nrDNA (950 pb). Se muestran los 5 subgéneros y los 11 clados reportados hasta ahora para 
Gyromitra, señalando con rojo y una calavera las especies donde su toxicidad ha sido 
comprobada y con (?) las especies de dudosa toxicidad. Modificado de Methven et al. 
(2013). 
 
 
20 
 
Hipótesis 
Dado que solamente tres especies de Gyromitra han sido reportadas para México y 
considerando que norteamérica cuenta con diez especies registradas, de las cuales cinco 
tienen toxicidad comprobada, se esperaría que en México se encuentran las especies del 
subgénero Gyromitra citadas para norteamérica (Gyromitra infula y Gyromitra esculenta), 
así como otras especies endémicas o neotropicales. 
Objetivos 
General 
*Conocer y describir la diversidad morfológica y genética, así como las relaciones 
filogenéticas de las especies del subgénero Gyromitra en México. 
Particulares 
*Caracterizar macroscópicamente y microscópicamente las especies del subgénero 
Gyromitra de México. 
* Identificar la variabilidad genética de las especies del subgénero Gyromitra de México 
mediante la región del rDNA ITS. 
* Reconstruir las relaciones filogenéticas de las especies dentro del subgénero Gyromitra 
mediante las regiones del rDNA ITS y LSU. 
 
 
21 
 
Método 
Área de estudio 
En este trabajo nos enfocamos en la diversidad del género Gyromitra en el Eje Neovolcánico 
Transversal. Ya que esta región es la zona de confluencia entre el Neártico y el Neotrópico, 
su biota suele contener elementos de ambas bioregiones, así como elementos endémicos. Por 
lo tanto, a continuación se describen las características de estas bioregiones. 
Eje Neovolcánico Transversal 
Es conocido también como Sierra Volcánica Transversal; junto con la Sierra Madre del Sur 
es una de las provincias con mayor variación de relieve y tipo de rocas. Su extensión va 
desde el Océano Pacífico hasta el Golfo de México, constituyendo una faja de 130 km. Inicia 
en la Costa Occidental en la desembocadura del río Grande Santiago a la Bahía de Banderas, 
continúa hacia el sureste hasta encontrar el volcán de Colima para después continuar 
aproximadamente sobre el paralelo 19° N, hasta llegar al pico de Orizaba y al Cofre de 
Perote, alcanzando 880 km. de longitud. Esta cordillera es la más alta del país. Limita a la 
Sierra Madre, Oriental, Occidental y del Sur (INEGI, 2008). 
Ésta Sierra volcánica atraviesa los estados de Veracruz, Puebla, Tlaxcala, Hidalgo, México, 
Morelos, Michoacán, Querétaro, Guanajuato, Michoacán, Guerrero, Jalisco, Nayarit, Colima 
y la Ciudad de México (Yarza de De la Torre, 2003). 
Región Neártica y Neotropical 
La región Neártica principalmente comprende las áreas templado-frías de América del Norte, 
en Canadá, los Estados Unidos de América y el norte de México. La región Neotropical 
principalmente comprende los trópicos americanos, desde el norte de México hasta el centro 
de la Argentina (Morrone, 2008). 
a) Región Neártica 
Esta región abarca toda la América del Norte y el archipiélago de las costas de California; los 
componentes mexicanos de esta región son las provincias de Isla de Guadalupe y California 
(noroeste de la Península de Baja California). La vegetación predominante de esta área son 
 
22 
 
algunas variantes de bosques y matorrales templados. Entre los grupos característicos de la 
región Neártica están las coníferas, como pinos (Pinus), oyameles o abetos (Abies) y enebros 
(Juniperus), además de los encinos (Quercus) (Espinosa et al., 2008). 
b) Región Neotropical 
Se extiende desde el límite norte de Patagonia, pasando por los Andes, las cuencas del 
Amazonas y el Orinoco, el Caribe y Mesoamérica. Sin embargo, muchos grupos típicamente 
neotropicales tienen una distribución que se extiende hasta el suroeste de EUA y sur de 
Florida. Entre los grupos predominantes están los mezquites (Prosopis), los cuajiotes y 
copales (Bursera), los pochotes (Ceiba), diversas epífitas del género Tillandsia 
(Bromeliaceae) se distribuyen en las montañas de Mesoamérica y Sudamérica (Espinosa et 
al., 2008). 
Obtención de esporomas 
El material utilizado fue obtenido por medio de solicitud de préstamos en los herbarios 
MEXU (Herbario Nacional de México IBUNAM), FCME (Herbario de la Facultad de 
Ciencias UNAM), Herbario del Instituto de Ecología, A.C. (XAL) y del TLXM (Herbario de 
la Universidad Autónoma de Tlaxcala). Adicionalmente se obtuvieron algunos ejemplares 
frescos en recolectas realizadas por alumnos y profesores de la Facultad de Ciencias (FC) y 
profesores y alumnos del Instituto de Biología de la UNAM (IBUNAM). 
Los materiales utilizados provienen de: Estado de México, Veracruz, Tlaxcala, Guanajuato, 
Morelos, Puebla, Michoacán, Hidalgo, CDMX y Baja California (Figura 4). 
 
 
23 
 
 
Figura 4. Estados del país de donde se obtuvieron materiales de herbario. 
Se asignó un número a cada uno de los ejemplares para fines prácticos y se ordenó el material 
de herbarioen cuatro categorías de acuerdo a las fechas de recolecta de cada material y 
estado de preservación del material, categorizando como prioridad 1 los ejemplares más 
recientes y en buen estado (de 1990 a 2018), prioridad 2 los ejemplares de MEXU en buen 
estado y sin probabilidad de contaminación (2008-2013), prioridad 3 los ejemplares de 
América del Norte (1940-1994) obtenidos de la colección del herbario XAL y prioridad 4 
todos aquellos ejemplares viejos y con probabilidad de contaminación (1970-1990). Se 
priorizó la revisión de ejemplares de la categoría 1 y 2 dado que la calidad del DNA de los 
ejemplares en la categoría 3 y 4 podría verse afectada (Tabla 2). 
 
 
 
 
 
24 
 
 
Tabla 2. Registro de ejemplares revisados del material de los herbarios 
Especie Número de esporomas 
revisados 
Estado de la República 
Gyromitra infula 52 Estado de México, Veracruz, 
Tlaxcala, Guanajuato, 
Morelos, Puebla, Coahuila, 
Michoacán e Hidalgo 
Gyromitra esculenta 10 Veracruz, Estado de México, 
Tlaxcala y Nuevo León 
*Gyromitra ambigua 2 Morelos y Michoacán 
**Gyromitra sp. GV1 4 Baja California, Estado de 
México y Veracruz 
Nota: * corresponde a los ejemplares identificados como Gyromitra ambigua sensu Medel 
(2005), ** corresponde a las especies identificadas erróneamente en voucher como 
Gyromitra infula. 
Caracterización microscópica del material 
Las observaciones microscópicas se realizaron a través de cortes de las diferentes partes de 
los ascocarpos, los cuales fueron montados en KOH al 10%; para las mediciones de los 
elementos del himenio; se utilizó reactivo de Melzer y azul de algodón para la observación de 
la ornamentación de las esporas y apículo, todo esto de acuerdo a lo propuesto por Medel 
(2005). Se prestó principal atención en los elementos del himenio y la morfología de las 
ascosporas, los cuales incluyen: forma y tamaño de las ascas, amiloidía, forma, 
ornamentación y presencia o ausencia de gútulas en ascosporas, presencia de paráfisis, forma 
de las mismas. Se observó también la textura del excípulo (Eckblad, 1968; Methven et al., 
2013; Medel, 2005; Beug et al., 2014). 
http://h/
 
25 
 
Adicionalmente se revisó el ejemplar tipo de Gyromitra infula var. apiculatispora Raitviir 
Easti NSV Tead. Akad. Toim., Biol. Seeria 14, p. 322, (1965) = Gyromitra ambigua (P. 
Karst.) Harmaja, Karstenia 9: 17 (1969) con número de herbario TAAM:017493 para la 
observación del apículo. 
Microscopía electrónica de barrido (MEB) 
Las muestras fueron tomadas haciendo un raspado de la superficie de los apotecios o de 
cortes delgados hechos a mano con navajas de rasurar y sombreadas en un baño de oro-
paladio. Las fotografías fueron tomadas con un microscopio electrónico modelo SU1510, en 
el Laboratorio de Microscopía electrónica del Instituto de Biología. 
Extracción de DNA 
Para la elección del material que sería útil para las extracciones de DNA se siguió el orden de 
prioridades mencionado antes, teniendo preferencia por la prioridad 1 y 2 que corresponden a 
los ejemplares recolectados en fechas más recientes y sin posibilidad de contaminación. El 
DNA se extrajo con el kit XNAP (Sigma-Aldrich). En un tubo eppendorf estéril se agregaron 
20 µl de solución de extracción y se colocó un fragmento de 2 mm de himenio. Las muestras 
se colocaron en un termociclador con el siguiente programa: 10 minutos a 65 ºC y 10 minutos 
a 95 ºC. Al terminar, se les adicionaron 20 µl de solución de disolución, se dejaron reposar 30 
min a temperatura ambiente y se almacenaron a -20 ºC (Garibay-Orijel et al., 2013). 
Se revisó la calidad del DNA extraído usando un gel de agarosa, dejando correr las muestras 
en una electroforesis 50 minutos a 90 Volts (Figura 5). 
 
 
 
 
 
 
 
 
26 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 5. Gel de agarosa que indica la calidad de las muestras del DNA extraído. Línea 1 
pozo 1-9 muestras de prioridad 3, pozo 10-24 muestras de prioridad 1, pozo 25 escalera (100 
pb), línea 2 pozo 1-24 muestras prioridad 1. 
PCR y secuenciación para ITS 
La región de los interespaciadores ribosomales (ITS) se amplificó mediante PCR. Se utilizó 
la combinación de iniciadores ITS1F e ITS4 pues ha demostrado ser específica para hongos. 
La solución maestra (Mastermix) para la PCR se preparó a un volumen 1x adicionando los 
reactivos de la siguiente manera: 16.57 µl de H2O, 2.5 µl de Buffer 10x, 2.5 µl de 
Nucleótidos (dNTPs), 0.75 µl de MgCl2, 0.25 µl de ITS 1, 0.25 µl de ITS 4, 0.18 µl de Taq y 
2.0 µl de DNA. 
Para la PCR, se usó el kit XNAP Redextract (Sigma-Aldrich) siguiendo las instrucciones del 
fabricante. El programa del termociclador se programó de la siguiente manera: 94 ºC por 3 
min, 94 ºC por 1 min, 51 ºC por 1 min, 72 ºC por 1 min, se repitió 34 veces del paso 2 al 4, 
72 ºC por 8 min y finalmente 4 ºC. Cuando este protocolo general no funcionó se hicieron 
cambios en la temperatura de alineamiento usando 54 ºC, aumentando el número de ciclos a 
40 y usando diluciones 1:10 del DNA. 
Los productos de PCR se limpiaron con ExoSAP-IT (USB Corporation) y se sometieron a la 
reacción de secuenciación con Big Dye Terminator 3.1 (Applied Biosystems) bajo las 
 
27 
 
condiciones recomendadas por los fabricantes. Las secuencias de DNA se obtuvieron 
mediante un secuenciador ABI 3700 en la unidad de secuenciación del Laboratorio de 
Biología Molecular de la Biodiversidad y la Salud del Instituto de Biología de la UNAM. Las 
secuencias se editaron y se ensamblaron a 100% de similitud para formar la secuencia 
consenso de cada muestra en Geneious Pro 7. 
PCR y secuenciación para 28S LSU 
Después de la extracción, el DNA genómico de la región 28S LSU se observó en un gel de 
TBE agarosa al 1% que contiene Red Gel. La amplificación por PCR se realizó con 
Redextract PCR Mastermix y con los primers LROR y LR5. La solución maestra 
(Mastermix) para la PCR se preparó a un volumen 1x adicionando los reactivos de la 
siguiente manera: 17.55 µl de H2O, 2.5 µl de Buffer 10x, 2.5 µl de Nucleótidos (dNTPs), 
0.75 µl de MgCl2, 0.25 µl de LR5, 0.25 µl de LROR, 0.2 µl de Taq y 1.0 µl de DNA. 
 Las reacciones se ejecutaron en un termociclador PTC-200 con los siguientes parámetros 
cada ciclo: desnaturalización inicial a 95 °C durante 5 min, seguido de 40 ciclos de 95 °C 
durante 30 s, 52 °C durante 15 s y 72 °C durante 1 min, con una etapa de extensión final de 
72 °C durante 10 min. Los productos de PCR fueron visualizados en un gel de agarosa TBE 
1% y se purificaron con ExoSAP-IT (USB Corporation) y se sometieron a la reacción de 
secuenciación con Big Dye Terminator Kit 3.1 (Applied Biosystems) bajo las condiciones 
recomendadas por los fabricantes. Las secuencias de DNA se obtuvieron mediante un 
secuenciador ABI 3700 en la unidad de secuenciación del Laboratorio de Biología Molecular 
de la Biodiversidad y la Salud del Instituto de Biología de la UNAM. Las secuencias se 
editaron y se ensamblaron a 100% de similitud para formar secuencias consenso de cada 
muestra en Geneious Pro 7 (Biomatters). 
Se realizó un total de tres reacciones de PCR, todas se sometieron a 40 ciclos en el 
termociclador a una TM de 54 °C, y fueron diluidas 1:10 para obtener productos de calidad. 
 
28 
 
Análisis filogenéticos 
Para cada una de las regiones (ITS y LSU) se realizaron dos tipos de análisis, un análisis 
Bayesiano (AB) y un análisis de Máxima Verosimilitud (ML). 
El análisis Bayesiano de ITS se realizó con el algoritmo de MrBayes con 4 MCMC (Monte 
Carlo Markov Chain), con el modelo de substitución JC69 con radio de variación Gamma. Se 
corrieron 2 millones de geraciones, muestrando cada 100 generaciones y descartando las 
primeras 200,000 por burn-in. El valor de soporte de las ramas se calculó con Probabilidades 
Posteriores Bayesianas (PPB). El algoritmo de MrBayes (Huelsenbeck y Ronquist, 2001) se 
implementó en Geneious Pro 10. 
Para el análisis de Máxima Verosimilitudde ITS en PHYML (Guindon et al., 2010) se utilizó 
el modelo de substitución JC69 optimizando la topología, el rango de substitución y el largo 
de las ramas con Best. Se buscó el soporte de las ramas con mil repeticiones de Bootstrap 
(MVB). El algoritmo de PHYML se implementó en Geneious Pro 10. 
En ambos análisis se ensayó el uso de Helvella lacunosa como grupo externo. Sin embargo, 
dada la alta variación en la región de los ITS su inclusión descomponía el alineamiento. Por 
lo tanto, estos análisis se realizaron sin grupo externo. Para enraizar los árboles se usaron las 
secuencias de Gyromitra más divergentes (Gyromitra californica y Gyromitra 
sphaerospora). 
El análisis Bayesiano de LSU se realizó con el algoritmo de MrBayes en Geneious Pro 10 
con 4 MCMC (Monte Carlo Markov Chain), con el modelo de substitución GTR con radio de 
variación Gamma. Se corrieron 2 millones de geraciones, muestrando cada 100 generaciones 
y descartando las primeras 200,000. El valor de soporte de las ramas se calculó con 
Probabilidades Posteriores Bayesianas. Se usaron como grupo externo a representantes de la 
familia Morchellaceae como en Methven et al. (2013). 
 
Para el análisis de Máxima Verosimilitud de LSU se implementó el algortimo de PHYML en 
Geneious Pro 10, se utilizó el modelo de substitución F84 optimizando la topología, el rango 
de substitución y el largo de las ramas con Best. Se buscó el soporte de las ramas con mil 
repeticiones de Bootstrap (Álvarez-Manjarrez et al., 2016; Methven et al., 2013). Se usaron 
 
29 
 
como grupo externo a representantes de la familia Morchellaceae como en Methven et al. 
(2013). 
Análisis estadísticos de las variables micromorfológicas 
Primero se compararon los promedios de ancho y largo de ascosporas (N=20), ancho y largo 
de ascas y valor Q entre los ejemplares (N=10) por medio de pruebas de ANOVA; de 
encontrar diferencias significativas se hicieron pruebas de Tuckey. Las diferencias en los 
promedios para estas mismas variables entre Gyromitra infula (N=200) y Gyromitra sp. GV1 
(N=80) se realizaron por medio de pruebas de T de Student. 
De los datos de microscopía obtenidos de los ejemplares analizados se realizaron análisis de 
varianza ANOVA de una vía, prueba post-hoc de diferencias honestamente significativas de 
Tuckey (HSD de Tuckey) y una prueba de distribución T (T de Student) para poder comparar 
el tamaño (largo y ancho) de las ascas y ascosporas entre especies, así como el valor Q de las 
ascosporas y ver si hay diferencias significativas que permitan separar a los taxones y 
correlacionarla con alguna característica morfológica a través de los grupos homogéneos 
formados en los análisis (Anexo 1-5). 
Se realizó una prueba de normalidad Shapiro-Wilks para las diferentes variables 
micromorfológicas: largo ascosporas, ancho ascosporas, largo ascas, ancho ascas y valor Q, 
una prueba de U de Mann-Whitney para cada una de las variables micromorfológicas y una 
prueba de bondad de ajuste de Kolmogorov-Smirnov. 
Para las pruebas de T de Student y U de Mann-Whitney de la variable ancho de ascas fueron 
eliminados los valores del ejemplar Gyromitra sp. GV1 B-33=XAL sn3 por presentar 
mediciones atípicas que sesgarían los datos. 
Resultados 
Morfología 
Se revisaron un total de 68 ejemplares de los cuales 5 estaban inmaduros y no fue posible 
realizar la microscopía y uno resultó ser un hongo del género Helvella. 
 
30 
 
La mayoría de los ejemplares resultaron ser coincidentes con la micromorfología citada en la 
literatura por Medel (2005) para la diferenciación de las especies del género (Tabla 3, 4 y 5); 
textura del excípulo intricata, paráfisis rectas con puntas clavadas o globosas, ascas 
octosporadas, cilíndricas, y ascosporas elipsoides o subfusiformes, lisas y con dos gútulas 
grandes, con perisporio bien definido. 
Descripciones 
Gyromitra infula (Schaeff.) Quél., Enchir. fung. (Paris): 272 (1886) Figura 6. 
Ascocarpo de 27 - 31 mm de diámetro con dos lóbulos definidos en forma de silla de montar, 
rugoso a convoluto, algunas veces liso. El himenio por la parte fértil presenta color 
anaranjado-marrón e internamente la parte estéril es lisa y de color crema. Píleo con margen 
incurvado y libre del estípite. Estípite de 57 - 7 x 21 - 3 mm, cilíndrico y se ensancha en la 
base, la textura externa del estípite es finamente pubescente-aterciopelado, presenta 
externamente color crema a tonos violáceos, internamente el estípite presenta hifas 
algodonosas color blanco o crema, a veces es hueco. 
Esporas de (15.5- ) 16- 20 x (6.5- ) 7-9 μm; lisas, hialinas, subfusiformes a fusiformes, con 
dos gútulas, una en cada uno de los polos. Paráfisis delgadas con puntas clavadas, hialinas, 
algunas con contenido color marrón, septadas. Ascas cilíndricas, hialinas, octosporadas. 
Textura del excípulo intricata, con hifas hialinas, tortuosas, septadas y de pared gruesa. 
Hábitat: Bosque de Abies religiosa, Pinus spp. y Pinus-Quercus. Crece sobre musgo, madera 
o directamente en el suelo. 
Temporada de fructificación: De agosto a noviembre, siendo septiembre el mes donde más se 
ha reportado. 
Material revisado: MÉXICO. ESTADO DE MÉXICO. Valle de Bravo, Los Saucos, 
1982/ago/15, S.Chacón345 (XAL); Villa de Allende, San Cayetano, 1982/sep/5, 
C.González42 (XAL); Mercado de Texcoco, 1973/sep/8, Pablo Velázquez832 (XAL); 
Mercado de Villa Nicolas Romero, 1976/oct/17, Julio Baca del Moral (XAL); PN-Nevado de 
Toluca, Km 16.5 a carretera a Sultepec, 1983/sep/2, L. Colon358 (XAL); 6km adelante del 
PN Lagunas de Zempoala, 1982/ago/1, S.Chacón287 (XAL); Amanalco, Corral de Piedra, 
 
31 
 
2008/sep/7, C.Burrola08139, 25730 (MEXU), 2008/sep/7, C.burrola CB08140, 25731 
(MEXU), 2009/sep/2, AR09682C.burrola, 25870 (MEXU); Agua Bendita, 2009/sep/11, 
AR09770C.burrola, 25901 (MEXU); Temascaltepec, 2009/ago/24, GO-09-202, 26537 
(MEXU); San Miguel Tenext, 2009/sep/29, AR09611 C.burrola, 25857 (MEXU); 
Zinacantepec, La Joya, 2008/ago/27, NC-PNNT-184Gabino Nava Bernal, 26652 (MEXU), 
Raíces, 2008/ago/29, NC-PNNT-238Alejandra Espinoza Maya, 26685 (MEXU); Las Cruces, 
Cerro Mezontepec Ajusco, 2016/ago/28, 28211 (MEXU); Carretera MéxicoToluca km 32.5, 
El Zarco, 2013, AAM 81, 27733 (MEXU); Parte E de la laguna, estación Zoquiapan, PNIP, 
2016/oct/8, Sierra 2016-32, 27275 (FCME). NUEVO LEÓN. Zaragoza, La Encantada, 
1982/sep/11, Jesús García2414 (XAL), Zaragoza, Cerro del Viejito, 1982/sep/26, 
J.García2583 (XAL). VERACRUZ. Xico, El Revolcadero, 1985/oct/3, L.Montoya381 
(XAL), 1985/sep/19, L.Montoya-Bello 330-A (XAL), 1985/oct/17, L.Villarreal2251 (XAL), 
1983/ago/23, L.Villarreal631a (XAL), 1985/sep/4, V.M.Bandala464 (XAL); Xico, Los 
Gallos, 1984/jul/23, L.Villarreal1344 (XAL), 1995/ago/14, J.Rico933 (XAL), 1986/jul/28, 
L.Villarreal2562 (XAL), 1995/sep/6, J.Rico951 (XAL), 1985/sep/12, L.Villarreal2191 
(XAL) 1995/ago/14, J.Rico934 (XAL), 1995/sep/6, J.Rico949 (XAL), 1985/ago/29, 
L.Montoya245 (XAL); Calcahualco, Delante de Tlacoteopa rumbo a la Jicara, 1998/oct/10, 
R.Medel892 (XAL). TLAXCALA. Tlaxco, El Paraíso, 1986/sep/19, S.Chacón3727 (XAL), 
Rancho escondido km 31 carretera apizaco-poza Rica, Sierra de Tlaxco, 1989/sep/8, 
A.Montoya 514 (TLXM); San Luis Teolochalco, Ladera oeste del volcán La Malintzi, 
1999/sep/2, A.Montoya Esquivel 1735 C, UM5P70 (TLXM); Trinidad Sánchez, 4 a 7 km al 
este de Javier Mina, 2000/oct/27, A.Montoya 1736 A, UM2P24 , (TLXM); Huamantla, 320 
m al sur del Albergue Viejo, Volcán La Malintzi, 2003/sep/13, A.Montoya 1805 (TLXM), 
Mercado de Huamantla, 1989/sep/6, A.Montoya 506 (TLXM), Cañada grande ladera este del 
Volcán La Mlintzi, Parque Nacional la Malinche, 1988/sep/15, A.Montoya 220 (TLXM), 
1989/ago/31, Estrada Torres2742 (TLXM) GUANAJUATO. Tierra Blanca, Cerro El 
Zamorano, 2000/ago/27, Fidel Landeros 7-10B (XAL). MORELOS. Cuernavaca, Laguna 
Zempoala, 1986/jul/29, S.Chacón3613 (XAL). PUEBLA. 1km al sur de Hgo, 1998/oct/30,R.Medel680 (XAL). MICHOACÁN. Zinapécuaro, Ladera sur del cerro San Andrés, Las 
 
32 
 
Palmas, 2009/oct/9, GO-2009-417, 28213 (MEXU); Angangueo, Reserva especial de la 
biosfera Mariposa Monarca (REBMM), 2000/sep/22, Álvarez, busto y Montañez 371, 17720 
(FCME). HIDALGO. Real del Monte, Pueblo Nuevo, 1997/oct/19, Acevedo-Espinosa 505, 
9731 (FCME). CHIHUAHUA. Guachochi, Entronque a Sivárachi, km 19 de la brecha Cerro 
grande-Tonachi, 1998/ago/1, Bernal-Martínez 19, 16322 (FCME). CIUDAD DE MÉXICO. 
Desierto de los Leones, 2016/nov/12, Pérez-Pazos 629, 28214 (MEXU), 2016/nov/13, Pérez-
Pazos 633, 28215 (MEXU). 
Comentarios al taxón: la variación intraespecífica en los ejemplares revisados es evidente en 
el tamaño de los ejemplares; algunos muy grandes otros pequeños, en la forma de las 
ascosporas, en su mayoría son subfusiformes pero pueden observarse también ascosporas 
fusiformes. Algunas de las ascosporas presentan las gútulas más céntricas muy cercanas una 
de otra. Los ejemplares revisados se distribuyen principalmente en los estados de: Veracruz, 
Estado de México, Tlaxcala, Guanajuato, Morelos, Puebla, Coahuila, Michoacán e Hidalgo.
 
Gyromitra esculenta (Pers.) Fr., Summa veg. Scand., Sectio Post. (Stockholm): 346 (1849) 
Figura 7. 
Ascocarpo de 35 - 33 mm de diámetro en forma de cerebro o irregular, convoluto a rugoso. 
El himenio por la parte fértil presentan color marrón e internamente la parte estéril es lisa y 
color crema. Píleo con margen ondulado y retorcido, curvado hacia el estípite. Estípite de 29 
- 65 x 18 - 6 mm cilíndrico y se ensancha en la base, puede presentar estrías hacia la base, la 
textura externa es ligeramente aterciopelada, presenta externamente color crema, 
internamente el estípite es hueco y puede presentar cámaras o hifas algodonosas color crema 
o blanco. 
Esporas de (17- ) 20-25 (-22) x (7- ) 8-10 μm; lisas, hialinas, elípticas a subfusiformes, con 
dos gútulas, una en cada uno de los polos. Paráfisis delgadas con puntas clavadas, hialinas, 
algunas con contenido color marrón, septadas. Ascas cilíndricas, hialinas, octosporadas. 
Textura del excípulo intricata, con hifas hialinas, tortuosas, septadas y de pared gruesa. 
Hábitat: Bosque de Abies religiosa. Crece sobre musgo, madera o directamente en el suelo. 
 
33 
 
Temporada de fructificación: De agosto a octubre, siendo octubre el mes donde más se han 
reportado. 
Material revisado: MÉXICO. COAHUILA. Arteaga, Las Carolinas, 1986/Jul/27, G.G.G 
(XAL). VERACRUZ. Calcahualco, Delante de Tlacoteopa rumbo a la Jicara, 1998/oct/9, 
(XAL). TLAXCALA. Parque Nacional La Malinche, 1970/sep/9, P.Rodríguez y Martínez43 
(XAL). NUEVO LEÓN. Zaragoza, La Encantada, 1982/sep/11, J.García2300 (XAL). 
ESTADO DE MÉXICO. Escualango, 1983/oct/7, A.Hernández136 (XAL); Lado O del paso 
de Cortés, Volcán Popocatépetl, 1982/sep/26, S. Chacón570 (XAL); Amanalco, Palo 
mancornado, 2008/sep/14, C.burrola CB08221, 25739 (MEXU), Corral de Piedra, 
2008/oct/5, C.burrola CB08436, 25787 (MEXU); Carretera MéxicoToluca km 32.5, El 
Zarco, 2013, AAM 72, 27727 (MEXU). 
Comentarios al taxón: Ascosporas típicamente más anchas que las de las otras especies. Los 
ejemplares revisados se distribuyen principalmente en los estados de: Veracruz, Estado de 
México, Tlaxcala y Nuevo León. 
 
Gyromitra sp. GV1 sp. nov. Figura 8 
Ascocarpo de 27 - 21 mm de diámetro con tres lóbulos definidos en forma de silla de montar 
o formas irregulares, rugoso a levemente convoluto, algunas veces liso. El himenio por la 
parte fértil presentan color marrón e internamente la parte estéril es lisa y presenta color 
crema. Píleo con margen incurvado y libre del estípite. Estípite de 6 - 28 x 2 - 12 mm 
cilíndrico y se ensancha en la base, la textura externa del estípite es finamente pubescente-
aterciopelado, presenta externamente color crema a tonos color marrón, internamente es 
hueco y presenta coloraciones crema o marrón. 
Esporas de (14- ) 15-20 (-22) x 7-10 (-11) μm; lisas, hialinas, elípticas a subfusiformes, con 
dos gútulas, una en cada uno de los polos, perisporio bien definido, cianofílico. Paráfisis 
delgadas con puntas clavadas, hialinas, algunas con contenido color marrón, septadas. Ascas 
cilíndricas, hialinas, octosporadas. Textura del excípulo intricata, con hifas hialinas, 
tortuosas, septadas y de pared gruesa. 
Hábitat: Bosque de Abies religiosa. Crece sobre musgo, madera o directamente en el suelo. 
 
34 
 
Temporada de fructificación: Más frecuente en los meses de agosto y septiembre, sin 
embargo, excepcionalmente se le encuentra hasta el mes de febrero. 
Material revisado: MÉXICO. VERACRUZ. I exposición del IdeE, 2000/sep/20, R.Medel771 
(XAL); Exposición de hongos INECOL A.C, 2000/sep/9, R.Medel768 (XAL). ESTADO DE 
MÉXICO. Zinacantepec, Raíces, 2008/ago/29, HC-PNNT-203 José Enrique Figueroa 
Morales, 26665 (MEXU). BAJA CALIFORNIA. Sierra de San Pedro Mártir, 1982/feb/-, 
Arellano (XAL). 
Comentarios al taxón: Particularmente el estípite es más corto que el de las otras especies, no 
excede los 2 cm de altura. Los ejemplares revisados se distribuyen principalmente en los 
estados de: Baja California, Estado de México y Veracruz. 
 
Tabla 3.Valores teóricos sensu Medel, 2005 en la micromorfología de las ascosporas de 
Gyromitra subgénero Gyromitra. 
Especie Tamaños de esporas 
Gyromitra infula 17.6-25 x 7.2-10 µm 
Gyromitra esculenta 18-25 (-27) x (8-) 10-12.5 µm 
Gyromitra ambigua (23-) 25-33 x (8-) 10-12 μm 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
35 
 
 
 
 
 
Gyromitra infula 
 
 
Figura 6. Gyromitra infula. A. Textura del excípulo intricata, barra = 10 µm. B. Paráfisis con 
ápices globosos, barra = 10 µm. C y D. Ascas octosporadas, barra = 20 µm. E. Ascocarpos 
con lóbulos definidos o forma de silla de montar, color naranja-marrón, barra = 1 cm. F. 
Ascospora elipsoide bigutulada, barra = 20 µm. 
 
 
 
36 
 
 
 
 
 
 
 
Gyromitra esculenta 
 
 
Figura 7.Gyromitra esculenta. A. Ascocarpos con forma cerebroide, barra= 1 cm. B. Ascas 
octosporadas, cilíndricas y hialinas. Ascosporas subfusoides y bigutuladas. Barra= 20 µm. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
37 
 
 
 
 
 
 
Gyromitra sp. GV1 
 
 
Figura 8. Gyromitra sp. GV1. A y B. Ascocarpo con lóbulo irregular y estípite corto, barra = 
1 cm. C. Ascospora con perisporio definido, barra = 10 µm. D. Ascospora elíptica con 
gútulas reducidas, barra = 10 µm. E. Ascospora elipsoide en azul de algodón, barra = 20 µm. 
F. Ascosporas subfusiformes con dos gútulas grandes, barra = 10 µm. G. Textura del 
excípulo intricata, barra = 10 µm. H y L. Ascosporas elipsoides con gútulas diferentes, barra 
= 20 µm. I. Ascas octosporadas, barra = 20 µm. J. Ascas y Paráfisis, barra = 20 µm. K. 
Paráfisis septadas y con ápices globosos, barra = 20 µm.
38 
 
Tabla 4. Tamaño de las ascosporas de los ejemplares revisados en el presente trabajo. 
Número de 
ejemplar 
Identificación en 
ejemplar voucher 
Especie Promedio 
de largo µ 
µm 
Promedio 
de ancho 
µm 
Q Tamaño de ascosporas µm 
2 Gyromitra infula Gyromitra infula 19.50 9.30 2.09 18-20 (-22) x 9-10 
3 Gyromitra sp. Gyromitra infula 21.45 9.60 2.23 20-23 x 8-10 (-12) 
4 Gyromitra infula Gyromitra infula 23.80 9.50 2.50 (22-) 23-26 x 9-10 
5 Gyromitra infula Gyromitra infula 20.30 9.40 2.15 (19-) 20-21 (-22) x 9-10 
6 Gyromitra infula Gyromitra infula 18.15 8.35 2.17 17-19 (-20) x 8-9 
7 Gyromitra infula Gyromitra infula 22.70 8.75 2.59 (21-) 22-24 x 8-9 
8 Gyromitra infula Gyromitra infula 19.65 8.30 2.36 19- 20 (-21) x 8-9 
9 Gyromitra infula Gyromitra infula 20.50 7.90 2.59 (15-) 17-22 (-23) x (5-) 7-9 
10 Gyromitra infula Gyromitra infula 21.70 9.45 2.29 20-23 x 9-10 
11 Gyromitra sp. Gyromitra infula 22.25 9.65 2.30 20-25 (-26) x 9-10 (-11) 
13 Gyromitra infula Gyromitra infula 21.80 8.90 2.44 20-23 (-25) x 8-10 
19 Gyromitra infula Gyromitra infula 20.75 8.75 2.37 (18-)