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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO FACULTAD DE CIENCIAS ANFIBIOS Y REPTILES COMO INDICADORES DEL ESTADO DE CONSERVACIÓN DE LOS BOSQUES DE LA RESERVA DE LA BIOSFERA DE LA MARIPOSA MONARCA, ESTADO DE MÉXICO Y MICHOACÁN T E S I S QUE PARA OBTENER EL TÍTULO DE: B I Ó L O G O P R E S E N T A ALFONSO CARBAJAL DOMÍNGUEZ DIRECTOR DE TESIS: DR. JOSÉ LÓPEZ GARCÍA 2012 UNAM – Dirección General de Bibliotecas Tesis Digitales Restricciones de uso DERECHOS RESERVADOS © PROHIBIDA SU REPRODUCCIÓN TOTAL O PARCIAL Todo el material contenido en esta tesis esta protegido por la Ley Federal del Derecho de Autor (LFDA) de los Estados Unidos Mexicanos (México). El uso de imágenes, fragmentos de videos, y demás material que sea objeto de protección de los derechos de autor, será exclusivamente para fines educativos e informativos y deberá citar la fuente donde la obtuvo mencionando el autor o autores. Cualquier uso distinto como el lucro, reproducción, edición o modificación, será perseguido y sancionado por el respectivo titular de los Derechos de Autor. 2 Hoja de Datos del Jurado 1. Datos del alumno Carbajal Domínguez Alfonso Universidad Nacional Autónoma de México Facultad de Ciencias Biología 305314848 2. Datos del Tutor Dr. José López García 3. Datos del sinodal 1 Dr. Víctor Hugo Reynoso Rosales 4. Datos del sinodal 2 Dr. Adrian Nieto Montes de Oca 5. Datos del sinodal 3 Dra. Lilia de Lourdes Manzo Delgado 6. Datos del sinodal 4 Biól. Pablo Leautaud Valenzuela 7. Datos del trabajo escrito Anfibios y reptiles como indicadores del estado de conservación de los bosques de la reserva de la biosfera de la mariposa monarca, Estado de México y Michoacán. 117 p 2012 3 FACULTAD DE CIENCIAS Secretaría General División de Estudios Profesionales HVU\'.DAD N AqONAL AV-¡;N'MA D[ M [xl<2,o DR. ISIDRO Á VILA MARTÍNEZ Director General Dirección General de Administración Escolar Presente Por este medio hacemos de su conocimiento que hemos revisado el trabajo escrito titulado: Votos Aprobatorios Anfibios y reptiles como indicadores del estado de conservación de los bosques de la Reserva de la Biosfera de la Mariposa Monarca, Estado de México y Michoacán reali zado por Carbajal Dominguez Alfonso con número de cuenta 305314848 quien ha dec idido titularse mediante la opción de tesis en la licenciatura en Biología. Dicho trabajo cuenta con nuestro voto aprobatorio. Propietario Propietario Propietario Tutor Suplente Suplente Dr. Víctor Hugo Reynoso Rosales Dr. Adrian Nieto Montes de Oca Dr. José López Gareía p?1~ Dra. Lilia de Lourdes Manzo Delgado ~.h~~~,-J Bió!. Pablo Leautaud Valenzuela ¡t;Jt ¿P~t7c!' Atentamente, "POR MI RAZA HABLARÁ EL EsPÍRITU .. Ciudad Universitaria, D. F., a 26 de abril de 2012 EL JEFE DE LA DIVISIÓN DE EsTUDIOS PROFESIONALES ACT. MAURICIO AGUlLAR GONZÁLEZ Señor sinodal: antes de firmar este documento, solicite al estudiante que le muestre la versión digital de su trabajo y verifique que la misma incluya todas las observaciones y correcciones que usted hizo sobre el mismo. MAG/CZS/mdm 4 AGRADECIMIENTOS El desarrollo de esta tesis se llevó a cabo con la beca de apoyo del programa DGAPA-PAPIIT-IN303010 "Pago por servicios ambientales y multifuncionalidad en la Reserva de la Biosfera Mariposa Monarca" a cargo del Dr. José López García. Al Instituto de Geografía y Instituto de Biología de la UNAM, y particularmente al Taller de Ecología y Evolución de Anfibios y Reptiles por permitirme usar las instalaciones y material para la elaboración de esta tesis. A las autoridades municipales, habitantes y ejidatarios de la Reserva de la Biosfera Mariposa Monarca y especialmente a mis guías y amigos Diego González del ejido Cerro Prieto y toda su familia; Alejandro Malvaez y toda su familia y amigos del ejido el Capulín, que gracias a ellos y toda su experiencia y conocimientos del área saque adelante este trabajo. A mis sinodales por sus comentarios, sugerencias e ideas para enriquecer y mejorar considerablemente este trabajo, pero sobre todo por el tiempo que amablemente invirtieron para revisar este trabajo: Dr. Víctor Hugo Reynoso Rosales Dr. Adrian Nieto Montes de Oca Dra. Lilia de Lourdes Manzo Delgado Biól. Pablo Leautaud Valenzuela 5 Agradecimientos y Dedicatorias A mi director de tesis Dr. José López García por su infinito apoyo ya que sin el este trabajo no hubiera podido realizarse. Gracias Prof. por confiar en mí y darme la oportunidad de estar en su equipo de trabajo y aprender de su enorme experiencia personal y académica, su amistad, paciencia y comprensión me ayudo mucho. A la Dra. Lilia de Lourdes Manzo por sus consejos, apoyo académico y personal el cual me ayudo a ser una mejor persona y estudiante, Gracias. A mi mejor amiga de la facultad de ciencias Maviael Sarai Velázquez, por todo su apoyo y consejos durante estos años, gracias por tu apoyo en la reserva, sin ti hubiera claudicado, pero tú siempre me dabas esos ánimos y el apoyo que necesitaba en todo momento, gracias por motivarme para que mis ideas se hagan realidad, estoy feliz de haberte conocido y nunca te cambiaría. Sin duda este tiempo si fueron unos AÑOS MARAVILLOSOS. A mis amigos de la infancia y muy apreciados, gracias por compartir todo este tiempo conmigo su amistad y apoyo es de lo más valioso para mí: Laura, Berenice y Joshua, gracias. Gracias a la Facultad de Ciencias y a sus docentes por darme un lugar para continuar mis estudios de licenciatura y formarme como biólogo. A mi super profesora y amiga Itzia Erendira Nieto por apoyarme y estar al pendiente de este trabajo, gracias estoy feliz de haber conocido a una amiga y profesora tan buena onda, espero que hasta que nos fosilicemos sigamos siendo amigos . 6 A mi mejor amigo y archienemigo Iván Ranzom, muchas gracias por todo tu apoyo durante estos grandes años de nuestra formación como biólogos, sin duda nunca olvidare tus consejos para ser tan buena persona como tú lo eres, aprendí mucho de ti y te deseo éxito en todo lo que hagas “NANKURUNAISA”. A las fabulosas e increíbles personas de la sala de cómputo multidisciplinaria del instituto de geografía y pasajeros: Hazziel Padilla muchas gracias por tu apoyo como amigo, paisano y profesor de SIG; Pablo “Ataud” de grande quiero ser como tu una persona súper inteligente y master de todos los SIG gracias gracias sensei por su apoyo para los análisis de mi tesis y su buena compañía; Antonio Contreras gracias por darme un panorama más amplio de la visión geográfica, eres una persona con una enorme experiencia y carisma te estimo mucho; Alejandro Galindo gracias por compartir tus conocimientos geográficos conmigo además de tu buen gusto por el anime; Guadalupe Hernández sin duda eres una persona muy especial y experta en riesgos tu amistad me ayudo a ser más culto; Gabriela Soriano hasta hoy no he conocido chica que ame más a su carrera que tu, muchas gracias por compartirme tu amor por la geografía y tu apoyo motivacional y frases, sin duda me han motivado para seguir esforzándome mas y mas, Matilde Cruz y Ángeles Mendieta gracias por ser unas chicas bien lindas y buena onda; Graciela Jiménez gracias por tu apoyo pequeña gran bióloga tu puedes ya sabes aquí estamos para asesórate ; Jesús Domínguez gracias por tu experiencia y enseñanzas de la geografía y SIG eres un gran amigo y maestro. Gracias Pepelopensis y Alcantaralenses. Al taller de ecología y evolución de anfibios y reptiles, a sus profesores y compañeros, por las enseñanzas y experiencias compartidas de cada uno sin duda fue una parte importante para este trabajo gracias: Dr. VHR gracias por su valiosa e imprescindible experienciapara estructurar el trabajo, he aprendido mucho de usted y espero que sigamos trabajando juntos por muchos años, Adriana muchas gracias por la ayuda en la identificación de mis bichos tu 7 experiencia y conocimientos no se comparan con nadie gracias, Margarita, José, Victorito, Javier, Atziri gracias por el apoyo y amistad. A mis amigos del Instituto de Biología por su compañerismos, apoyo y buenos momentos: Fauno, Omar, Roke, Luis, Roberto, Paola y muy en especial a Daniela Ávila, por su apoyo y ayuda durante los engorrosos trámites de la tesis gracias dani eres la mejor consejera. Agradezco a todos mis compañeros y amigos de la Facultad con los que compartí experiencias inolvidables y este espacio es para ustedes ______________ son tantos que no acabaría gracias por todo. A mi familia, a mis primos, a mis tíos y a mi abuelita por su apoyo y enseñanzas, las cuales me han convertido en lo que ahora soy una persona trabajadora y que no se rinde ante nada, Gracias Gracias a todos por su apoyo los quiero mucho¡¡¡¡¡¡¡ A mis hermanos Araceli Carbajal y Enrique Carbajal y por su puesto a mi sobrinito Jerai por ser unos buenos hermanos en las buenas y en las malas, los quiero mucho¡¡¡¡¡¡¡¡¡¡¡¡ Y por último, pero por supuesto antes que a nadie, gracias a mis padres MARIA GUADALUPE DOMÍNGUEZ GÓMEZ y ALFONSO CARBAJAL JUÁREZ a los que quiero con todo mi corazón porque ellos me enseñaron a vivir en este mundo y a echarle ganas a todo lo que hago, de ellos siempre recibí amor y cariño. Por todo ese esfuerzo, tiempo y dedicación que han depositado les doy las gracias, toda la vida estaré agradecido con ustedes y prometo no decepcionarlos. Son los mejores papas y estoy muy feliz de tenerlos y les pido perdón por las cosas malas que hice y que los hacían enojar, Gracias por estar siempre conmigo y apoyarme. El trabajo duro derrota al talento natural, Rock Lee. 8 ÍNDICE RESUMEN ............................................................................................................ 14 ABSTRACT ........................................................................................................... 15 I. INTRODUCCIÓN ............................................................................................... 17 II. JUSTIFICACIÓN ............................................................................................... 23 III. OBJETIVOS ..................................................................................................... 25 3.1. General ................................................................................................. 25 3.2. Particulares ........................................................................................... 25 IV. HIPÓTESIS ...................................................................................................... 26 V. MÉTODOS ........................................................................................................ 27 5.1 Área de estudio .................................................................................... 27 5.2.1 Criterio y delimitación de las áreas de muestreo ............................... 29 5.2.2 Fisiografía .......................................................................................... 29 5.2.3 Altimetría ........................................................................................... 30 5.2.4 Hidrografía ......................................................................................... 30 5.2.5 Geología ............................................................................................ 31 5.2.6 Edafología ......................................................................................... 31 5.2.7 Clima ................................................................................................. 32 5.2.8 Vegetación......................................................................................... 33 5.3 Revisión de colecciones científicas ...................................................... 39 5.4 Muestreo de anfibios y reptiles ............................................................. 39 5.5 Trabajo de laboratorio .......................................................................... 40 5.6 Análisis de datos .................................................................................. 40 5.6.1 Curvas de acumulación de especies ................................................. 40 9 5.6.2 Curvas de rarefacción ....................................................................... 41 5.6.3 Comparación de la estructura y composición de las áreas de muestreo .......................................................................................... 41 5.6.4 Prueba U de Mann-Whitney .............................................................. 42 5.6.5 Prueba de correlación de rangos de Spearman ................................ 42 5.7 Cobertura y tipo de vegetación ............................................................. 42 5.8 Atributos del microhábitat ..................................................................... 43 5.9 Análisis de correspondencia canónica…… .......................................... 43 5.10 Base de datos de los anfibios y reptiles de la RBMM ......................... 44 5.11 Guía de anfibios y reptiles de la RBMM, Sierra Chincua y Cerro Pelón ................................................................................................................... 44 VI. RESULTADOS ................................................................................................ 46 6.1 Composición de la herpetofauna .......................................................... 46 6.1.1 Endemismo y estado de los anfibios y reptiles, NOM-059-2010 y Lista roja IUCN ......................................................................................... 49 6.1.2 Calidad y esfuerzo de muestreo ........................................................ 51 6.1.3 Riqueza de especies ......................................................................... 55 6.1.4 Comparación de la estructura y composición de las áreas de muestreo .................................................................................................... 56 6.1.5 Correlación de las muestras de abundancia de anfibios y reptiles de Sierra Chincua y Cerro Pelón .................................................................... 58 6.2 Distribución por tipos de vegetación ..................................................... 59 6.3 Preferencias del microhábitat ............................................................... 63 6.4 Asociación ambiental y microambiental de las especies ...................... 65 VII. DISCUSIÓN .................................................................................................... 68 7.1 Los indicadores del estado de conservación de los bosques ............... 68 7.2 Análisis de riqueza, calidad y esfuerzo de muestreo. ........................... 70 7.3 Requerimientos climático-ambientales de la herpetofauna .................. 73 10 7.4 Importancia de la conservación de la Reserva de la Biosfera de la Mariposa Monarca ............................................................................... 78 VIII. CONCLUSIÓN ............................................................................................... 80 IX. BIBLIOGRAFÍA ................................................................................................ 82 X. ANEXOS ........................................................................................................... 90 11 ÍNDICE DE FIGURAS Figura 1. Ubicación geográfica y accesos a la Reserva de la Biosfera Mariposa Monarca ......................................................................................... 28Figura 2. Ubicación geográfica de las áreas de muestreo en la RBMM ......... 36 Figura 3. Caracterización del área de muestreo Sierra Chincua: A) tenencia de la tierra; B) corrientes hidrográficas; C) orientación de las laderas ....................................................................................................... 37 Figura 4. Caracterización del área de muestreo Cerro Pelón: A) tenencia de la tierra; B) corrientes hidrográficas; C) orientación de las laderas ..... 38 Figura 5. Curva de acumulación de especies para los anfibios de Sierra Chincua .......................................................................................... 51 Figura 6. Curva de acumulación de especies para los anfibios de Cerro Pelón ....................................................................................................... 52 Figura 7. Curva de acumulación de los reptiles de Sierra Chincua ................ 53 Figura 8. Curva de acumulación de reptiles de Cerro Pelón .......................... 53 Figura 9. Rarefacción de Mao Tao para los anfibios de Sierra Chincua y Cerro Pelón .............................................................................................. 55 Figura 10. Rarefacción de Mao Tao para los reptiles de Sierra Chincua y Cerro Pelón .............................................................................................. 56 Figura 11. Abundancia relativa de anfibios y reptiles en Sierra Chincua ........ 57 Figura 12. Abundancia relativa de anfibios y reptiles en Cerro Pelón ............ 58 Figura 13. Mapa de la distribución y abundancia de los anfibios y reptiles en Sierra Chincua ................................................................................ 61 12 Figura 14. Mapa de la distribución y abundancia de los anfibios y reptiles en Cerro Pelón .................................................................................... 62 Figura 15. Proyección de los anfibios y reptiles, por sus variables ambientales en el análisis de correlación canónica ............................................ 67 13 ÍNDICE DE CUADROS Cuadro 1. Composición de la herpetofauna de la Reserva de la Biosfera Mariposa Monarca ........................................................................ 46 Cuadro 2. Anfibios y reptiles de Sierra Chincua y Cerro Pelón ...................... 47 Cuadro 3. Abundancia relativa de los anfibios y reptiles ................................ 48 Cuadro 4. Categoría del estado de anfibios y reptiles .................................... 50 Cuadro 5. Nivel de representatividad del muestreo para anfibios y reptiles ... 54 Cuadro 6. Distribución de la herpetofauna en la reserva por tipos de vegetación .................................................................................... 60 Cuadro 7. Abundancia y tipos de microhábitat explotados por los anfibios y reptiles de Sierra Chincua y Cerro Pelón ...................................... 64 14 RESUMEN Se determinó el estado de conservación de los bosques en la Reserva de la Biosfera Mariposa Monarca, utilizando como indicadores la estructura de las comunidades de anfibios y reptiles, para asociar la abundancia y riqueza de estos organismos con la densidad de la cobertura forestal. Se analizaron dos áreas, una en Sierra Chincua y otra en Cerro Pelón, ambas con coberturas forestales cerrada y dentro de la zona núcleo y amortiguamiento. En los muestreos realizados en Sierra Chincua se registraron 698 individuos pertenecientes a 10 especies (cuatro anfibios y seis reptiles) de las cuales seis se encuentran en la NOM-059-2010 y cinco son catalogadas como endémicas. En el Cerro Pelón se registraron 282 individuos con 16 especies (seis anfibios y 10 reptiles), de estas ocho se encuentran en la NOM-059-2010, con tres especies en peligro de extinción y seis especies endémicas. El esfuerzo de muestreo en Sierra Chincua y Cerro Pelón fue satisfactorio con un 95% para los anfibios y un 85% para los reptiles. Los resultados demostraron que las especies compartidas en los bosques de Sierra Chincua, tienen una mayor abundancia relativa de la herpetofauna, lo que significa que el área esta conservada, mientras que Cerro Pelón, que es un área con actividades antropogénicas, tiene menor abundancia relativa de anfibios y reptiles, lo que está afectando la conservación del bosque. Los bosques mixtos en la reserva con superficies arboladas extensas, resguardan la mayor riqueza para la herpetofauna. El análisis de variables ambientales medidas para cada anfibio y reptil demostró que tienen preferencias por coberturas de dosel cerradas, abundancia de hojarasca, suelos con alta humedad y una temperatura templada que son características que se le atribuyen a los bosques en buen estado de conservación en la reserva. Las continuas modificaciones por deforestación y cambio del uso de suelo pueden modificar las variables ambientales que la mayoría de los anfibios y reptiles utilizan, lo que por consecuencia originaria la pérdida de riqueza y abundancia de estas especies en la reserva. 15 ABSTRACT We determined the conservation status of forests in the Reserve of the Monarch Butterfly Biosphere, using as indicators the community structure of amphibians and reptiles, to associate the abundance and richness of these bodies with the density of forest cover. We analyzed two areas, one in Sierra Chincua and another in Cerro Pelon, both closed forest cover within the core area and buffer. In the samples taken in Sierra Chincua were 698 individuals from 10 species (four amphibians and six reptiles) of which six are in the NOM-059-2010 and five are classified as endemic. At Cerro Pelon were 282 individuals with 16 species (six amphibians and 10 reptiles) of these eight are in the NOM-059-2010, with three endangered species and six endemic species. The sampling effort in Sierra Chincua and Cerro Pelon was satisfactory with 95% for amphibians and 85% for reptiles. The results showed that shared species in the forests of Sierra Chincua have a higher relative abundance of the herpetofauna, which means that the area is preserved, while Cerro Pelon, which is an area with anthropogenic activities, has a lower relative abundance of amphibians and reptiles, which is affecting forest conservation. The mixed forests in the reserve with extensive wooded areas, guarding the greater wealth for the herpetofauna. Analysis of environmental variables measured for each amphibian and reptile have demonstrated that preferences for closed-canopy cover, abundance of litter, soils with high humidity and warm temperatures which are characteristics that are attributed to forests in good condition in the reserve. The continuous changes due to deforestation and land use change can alter the environmental variables that most amphibians and reptiles used, which originally consequently the loss of wealth and abundance of these species in the reserve. 16 Universidad Nacional Autónoma de México Alfonso Carbajal Domínguez 17 I.INTRODUCCIÓN La agricultura y el desarrollo humano en Norte América es el principal factor en la pérdida de la cobertura forestal de los bosques de coníferas estimado mediante el uso de imágenes de satélite y fotografías aéreas (Environment Canadá, 2007; Canadian Forest Service Science-policy notes, 2008). En México la cobertura forestal de los bosques de coníferas se encuentran en regiones que se caracterizan por presentar un clima templado y condiciones edáficas especiales (Rzedowsky, 2006). Los bosques de coníferas ocupan cerca del 15% y 24% del territorio del país y al igual que en el mundo están amenazados por el cambio del uso de suelo (Rzedowsky, 2006; CONAFORT, 2009). Su alteración por deforestacióny degradación forestal es un proceso preocupante para la Reserva de la Biosfera de la Mariposa Monarca (RBMM) localizada en el límite en los estados de Michoacán y México. Aquí se encuentra el hábitat de hibernación de la mariposa monarca (Danaus plexippus), que en México que desde principios de los años ochenta, se considero conveniente proteger. La mariposa monarca ha sido objeto de numerosos estudios dejando por un lado la demás fauna, el bosque y en general todo lo que habita en esta área (Calvert et al., 1981; Brower et al., 1985). La pérdida de la cobertura forestal ocasiona graves problemas a la biodiversidad a nivel local, disminuyendo la oferta de bienes y servicios del bosque (Carabias, 2000). Actualmente saber cuáles son las áreas más ricas en biodiversidad y el efecto de la alteración, destrucción, recuperación o de otro tipo de cambio antrópico, es indispensable para la continuidad de los ciclos biológicos (Sarukhán, 2009). 18 Hernández-Ordoñez (2009, p.13) cita a Poter y Gates (1969), Owen (1989), Huey (1991) y Vitt (1994), que dice que los anfibios y reptiles cumplen papeles como consumidores secundarios y son ectotérmicos, por lo cual su conducta y rendimiento dependen directamente de las condiciones ambientales y esto los hace más sensibles a las alteraciones de su hábitat. Por ello se consideran mejores indicadores de hábitats conservados. Existe evidencia de que la diversidad de especies, así como los grupos funcionales/taxonómicos de los anfibios y reptiles se reducen bajo el efecto de la alteración del hábitat y de las actividades de origen humano (Hernández-Ordoñez (2009, p. 13), citado de Laurance et al., 2002; Pineda y Halfter 2003). De acuerdo a sus características estos organismos están ligados a un hábitat en particular y a sus atributos como comida, refugio y sitios de reproducción (Reynoso et al., 2005), siendo así más vulnerables en situaciones de transformación de los hábitats y la vigente amenaza del cambio climático (Lips y Reaser, 2000). Los indicadores ambientales, son parámetros medibles del medio natural que nos informa de su estado, de dicho medio o de aspectos relacionados con el siendo una poderosa herramienta de seguimiento y control de los aspectos ambientales, que permiten la oportuna y adecuada toma de decisiones a corto, mediano y largo plazo (MacGillivray y Zadek, 1996; Basterra y Hess, 2004). Los anfibios son indicadores ambientales debido a sus peculiaridades, tiene una piel permeable a los gases y líquidos del ambiente, requieren de una alta humedad y tiene ciclos de vida cortos, lo cual los hace sensibles al deterioro ambiental (Hernández-Ordoñez, 2009). Tienen ciclos de vida que combinan estados larvales acuáticos con estadios adultos terrestres siendo características únicas en estos 19 vertebrados. Las salamandras han sido ampliamente citadas como indicadores ecológicos debido a su sensibilidad a los cambios ambientales como consecuencia de su fuerte dependencia del ambiente para regular la temperatura y respiración, además de que son organismo que presentan poca vagilidad (Maynadier y Hunter 1998). Las mediciones de riqueza y abundancia relativa de las especies de anfibios y reptiles, que componen un sistema ha sido utilizado para evaluar el estado de conservación del sitio (Reynoso et al., 2005). La destrucción, fragmentación y degradación de los hábitats ocasiona como consecuencia un número decreciente de las especies y el incremento en abundancia de algunas de ellas. Esto se puede traducir como una desviación de la distribución logarítmica normal esperada (Lips y Reaser 2000). Los anuros (sapos y ranas) es un grupo a utilizar como indicadores ya que en algunos lugares pueden ser muy diversos, generalmente abundantes y activos durante horas predecibles (Lips y Reaser, 2000). Las salamandras que habitan en corrientes acuáticas son buenos indicadores para evaluar la salud de dichas corrientes de agua y se les puede encontrar en abundancia y en diferentes estadios de desarrollo (Brent et al., 2009). En cuanto a los reptiles, las lagartijas y serpientes son particularmente comunes y fáciles de identificar. Los indicadores usualmente usados son la distribución geográfica y nivel de endemismos, especies introducidas, vulnerabilidad a fenómenos naturales y perturbación por efecto antropogénico. 20 A los indicadores del estado de conservación de un área, usualmente se le asocian una serie de indicadores, que incluyen establecer la presencia y abundancia de especies protegidas por la ley en un área de estudio determinada o ANP (Castaño-Villa, 2005). Este estado de conservación es una medida de la probabilidad de que una especie continúe existiendo en el presente o futuro, donde no solo importa el número de la población actual, sino también las tendencias que han mostrado a lo largo del tiempo incluyendo amenazas y modificaciones previstas en su hábitat (Sarukhán et al., 2009). Es por eso que la creciente deforestación y el cambio de uso de suelo en general, incrementa la urgencia por comprender que se está perdiendo y en que magnitud para así poder proponer alternativas para la conservación de bosques y toda la biodiversidad que se encuentra asociada. Así, este trabajo pretende integrar a los atributos de las comunidades de anfibios y reptiles como indicadores del estado de conservación, de los bosques en la RBMM. Dentro de los servicios ambientales que proporciona la reserva, está la captura de carbono, recarga de mantos acuíferos, que influyen en una fuerte humedad que favorece el desarrollo de una red fluvial (Carabias, 2000; Lugo, 2011) y la generación de una amplia variedad de microhábitats para la fauna que habita en la reserva. Cualquier alteración dentro de la reserva podría afectar el funcionamiento del ecosistema que repercutiría en cambios de los parámetros básicos de las comunidades. Para entender el funcionamiento de las comunidades, en este caso de anfibios y reptiles, es necesario conocer la composición riqueza y abundancia de 21 especies y relacionarla a los posibles factores físicos y ambientales que las están regulando. Entre estos están la vegetación, edad de los árboles, altitud, tipo de suelo, vegetación secundaria, humedad y temperatura, que puedan favorecer las relaciones ecológicas entre la abundancia y la riqueza de la biodiversidad o su ausencia. También es importante conocer los atributos sociales como el uso de recursos, uso del suelo, asentamientos y cultivos, para medir el efecto antropogénico que pueda influir en la diversidad de los anfibios y reptiles. Las Áreas Naturales Protegidas (ANP) constituyen porciones de nuestro planeta, terrestres u acuáticas en donde el ambiente original no ha sido esencialmente alterado por el hombre por lo tanto están sujetas a regímenes especiales de protección. La prioridad de las ANPs es la conservación de la biodiversidad y cultural del país incluyendo el ofrecimiento de bienes y servicios derivados de los recursos naturales y culturales inmersos en las mismas. Estas ANPs incluyen justificaciones técnico-científicas balanceadas armónicamente con las condiciones socio-económicas y la utilización de algunos criterios cuantitativos en función a las características sociales, económicas, físicas y bióticas (Yáñez, 2007; CONANP, 2012). Los santuarios de la mariposa monarca receptores de turismo son el Rosario, Municipio de Ocampo y Sierra Chincua, municipio de Angangueo y Cerro Pelón municipio de Donato Guerra. Estos santuarios al conservar los bosques, proveen beneficios económicos locales, regionales y nacionales para las comunidades que se benefician del turismo, amortiguando la necesidad de talar el bosque para obtener ingresos económicos, logrando un equilibrio que es vital para 22 muchas especies de flora y fauna(Rendón-Salinas et al., 2007). En 1994 las operaciones y manejos dentro de la reserva han dado atención a 57,321 visitantes en la reserva, obteniendo 540 mil pesos que fueron utilizados en obras de beneficio a la comunidad, así como en la protección y conservación de la reserva. Además, en coordinación con la Dirección General de Capacitación de la Secretaría de Turismo se impartieron dos cursos a 65 guías de turistas sobre Conservación y Protección de la Mariposa Monarca, (INE, 1996). La Faja Volcánica Transmexicana está constituida principalmente por los bosques de Abies, Pinus y Quercus. Es una de las regiones más ricas biológicamente del país e incluye los estados de México y Michoacán donde se encuentra la RBMM. Esta provincia fisiográfica alberga cerca de 106 especies de anfibios y 143 reptiles; el 21.3% de las especies mexicanas de anfibios y reptiles de las cuales el 78.3% son endémicas de México. (Flores-Villela y Canseco- Márquez, 2007). En la RBMM se han reportado 198 especies de vertebrados que incluyen cuatro anfibios, seis reptiles, 132 aves y 56 mamíferos (Garduño, 2011). En el año 2004, se realizó un proyecto de CONABIO llamado "Vertebrados Silvestres en Zonas Indígenas de la Reserva de la Biósfera Mariposa Monarca: Anfibios y Reptiles" (Sánchez, 2004). El objetivo fue investigar e identificar la fauna de anfibios y reptiles en la RBMM en 12 comunidades Mazahuas y Otomíes de la región de la cual la extensión solo representa el 5% de la superficie en la Reserva. El análisis mostró que existen especies diferentes por localidad. Francisco Serrato y Crescencio Morales contaban respectivamente con 18 y 15 de 29 especies identificadas, 17 reptiles y nueve anuros. 23 II. JUSTIFICACIÓN La RBMM es un ecosistema que provee diversos servicios ambientales como es la recarga de acuíferos que dan origen a manantiales y corrientes que abastecen a la región de agua, captura de carbono, generación de oxigeno, resguardo de la biodiversidad y belleza escénica entre otros. Actualmente esta reserva se ve afectada por deforestación, resinación de sus bosques de pino, cambio del uso de suelo y ganadería extensiva, por lo cual la fragmentación, pérdida y modificación del hábitat, origina la extinción local o global de especies así como la pérdida de servicios ambientales (Rzedowsky et al., 2006, Merino y Hernández 2004). Muchos anfibios y reptiles dependen directamente del ambiente y son los organismos más afectados por la perturbación de las actividades del hombre, siendo buenos indicadores de la calidad del mismo. La información sobre riqueza de especies y abundancia por especie de los anfibios y reptiles en los diferentes tipos de cobertura forestal, con tendencia a la revegetación y reforestación en la reserva, permitiría estimar e identificar aquellas especies, que son más vulnerables a los cambios y perturbación de su hábitat y podrán ser etiquetados como indicadores de los niveles de conservación de las áreas. Los estudios realizados a la fecha sobre diversidad y conservación de la fauna en la reserva limitan conocer el estado actual de los anfibios y reptiles, ya que no se ha podido realizar un muestreo cubriendo toda la superficie de dicha Área Natural Protegida. Al realizar este trabajo utilizando herramientas cómo los sistemas de información geográficos, datos ambientales de cada especie e 24 individuo registrado, se comparara el estado de conservación de dos áreas dentro de la reserva. Se generar una base datos para correlacionar la información ambiental de los requerimientos de la herpetofauna, y proponer alternativas para mantener y conservar el ambiente de estas especies. Tomando como base el proyecto PAPIIT (IN303010) "Pago por servicios ambientales y multifuncionalidad en la Reserva de la Biosfera Mariposa Monarca", se cuenta con estados de cambios positivos o negativos que permitirá analizar cada una de las áreas espacialmente que conforman la reserva, para conocer el ambiente físico dentro de la estructura de las comunidades herpetofaunísticas. 25 III. OBJETIVOS 3.1 General Establecer el estado de conservación de los bosques de la RBMM usando la estructura de las comunidades anfibios y reptiles como surrogados. 3.2 Particulares A. Obtener la composición, riqueza de especies y abundancia de especies de anfibios y reptiles en dos áreas de la RBMM y comparar su estado de conservación. B. Conocer preferencias ambientales por tipo de vegetación de la herpetofauna. C. Comparar las variables del hábitat para anfibios y reptiles y su asociación en la reserva. 26 IV. HIPÓTESIS a) La cobertura vegetal en la reserva es la principal fuente de provisión de atributos y hábitats de la fauna, como refugios, comida, troncos, hojarasca, origen y recarga de manantiales, por lo tanto será la principal fuente de microhábitats donde se encontrara la mayor abundancia y riqueza de herpetofauna en la reserva y habrá diferencias de abundancia y riqueza entre zonas conservadas y perturbadas. b) Si los anfibios y reptiles requieren de ambientes que no se encuentren bajo ninguna circunstancia de alteración por efecto antropogénico, en áreas más alejadas a la población de esta ANP se favorecerá una mayor riqueza de especies, abundancia por especie y especies vulnerables al cambio, con diferencia a las áreas antrópizadas más cercanas en la RBMM. 27 V. MÉTODO 5.1 Área de estudio La Reserva de la Biosfera de la Mariposa Monarca es una área protegida que tiene 56,259 hectáreas, divididas en tres zonas núcleo con una superficie total de 13, 552 ha y dos zonas de amortiguamiento de 42,708 ha de superficie total. Está localizada en la parte este del estado de Michoacán y al oeste del Estado de México en la zona central de México dentro del eje Neovolcánico Transversal (Garduño, 2011). Es una región montañosa de bosque templado perenifolio que se caracteriza por una cobertura vegetal principalmente de bosques de encino hasta los 2,900 m, de pino-encino, de pino entre los 1,500 y 3,000 m, de oyamel entre los 2,400 y 3,600 m. Gran parte de sus praderas han sido drásticamente modificadas por la agricultura. Las coordenadas UTM en las que se encuentra la reserva son para la zona norte X 356040.407, Y 2181244.006, zona sur X 372250.658, Y 2135636.48. El acceso principal a la reserva es mediante la carretera Federal México, Toluca- Zitácuaro, por donde se llega directamente al Santuario de Cerro Pelón (Figura, 1). Tomando la desviación que va hacia Angangueo y San José del Rincón se puede tener acceso a los santuarios o zonas núcleo de la Sierra de Chincua, Campanario y Chivati-Huacal. De la parte norte de la república se puede tomar la autopista México-Morelia-Guadalajara y en el entronque de Maravatío se va hacia Ciudad Hidalgo, se toma la desviación a Aporo y se continua hacia Angangueo o hacia Zitácuaro. http://es.wikipedia.org/wiki/Michoac%C3%A1n http://es.wikipedia.org/wiki/Estado_de_M%C3%A9xico http://es.wikipedia.org/wiki/Estado_de_M%C3%A9xico http://es.wikipedia.org/wiki/Estado_de_M%C3%A9xico http://es.wikipedia.org/wiki/M%C3%A9xico 28 Figura 1. Ubicación geográfica y accesos a la Reserva de la Biosfera Mariposa Monarca. I .... -~· ,~~ ./ 'fff/ BEN ITO~UAREZ .1 100'2Z30'W ,d r·"-'--...... / ¡/-..."...,~ . 100'2Z30W 100' 1Z0W 100' 1Z0'W 100' 1'30W aro e, " ; "--'" o Cabeceras municpales ---- Carreteras D RBMM Estados 3.75 Michoacán México 7.5 15 I I I I Kilometros 100"1'30W 29 5.2.1 Criterio y delimitación de las áreas de muestreo El criterio para seleccionar las áreas de muestreo se basó en la interpretación de fotografías aéreas digitales en la Reserva de la Biosfera Mariposa Monarca con registros de 1999, 2005 y 2011. Para la delimitación del área de muestreose utilizaron los límites de la zona núcleo y zona de amortiguamiento de la reserva, la tenencia de la tierra y se analizó el estado de conservación de la cobertura forestal, el drenaje y orientación de las laderas que pueden ser características preferentes para los anfibios y reptiles en la reserva. Las áreas que se eligieron fueron dos, la primera está ubicada en la parte norte llamada Sierra Chincua, estado de Michoacán. Esta área está delimitada por la tenencia de la tierra, que incluye la zona núcleo de la reserva, por propiedad federal, estatal y un ejido (Figura 2 y Figura 4). La segunda área de muestreo se encuentra en la parte sur en Cerro Pelón, Estado de México. El área está entre la zona de amortiguamiento y la zona núcleo, está delimitada por dos ejidos (Figura 2 y Figura 4). 5.2.2 Fisiografía La Reserva está enmarcada fisiográficamente en el Sistema Volcánico Transversal que marca el extremo sur de la Altiplanicie Mexicana y la separa de la depresión del balsas. Posee un sistema montañoso discontinuo, intensamente disectado por fuertes procesos tectónicos, compuesto de un conjunto de sierras y lomeríos, agrupada en la porción centro-sur y separada por pequeños valles intermontados y llanuras (Garduño, 2011). 30 5.2.3 Altimetría Las máximas elevaciones en la RBMM se encuentran localizadas dentro del estado de Michoacán. Angangueo presenta una orientación NW-SE con un nivel altitudinal entre los 2,400 m y los 3,600 m. Las principales elevaciones de norte a sur son el Cerro El Mirador (3,340 m); Campanario 3,640 m; Picacho 3,600 m y las Cebollas, 3,360 m. En la zona central de la reserva encontramos el cerro Chivati 3,180 m y Huacal 3,200 m y en la zona Norte con dirección NE-SW encontramos al Cerro Pelón 3,500 m (Garduño, 2011). 5.2.4 Hidrografía La reserva se ubica en la vertiente del Pacifico, la parte norte perteneciente a la región hidrológica N 12, Lerma–Santiago y en la parte sur a la región N 18, Balsas. En la reserva existe una intensa disección fluvial la cual origina fuertes pendientes y escasez de depósitos aluviales, lo que produce una alta permeabilidad y el incipiente desarrollo de las corrientes superficiales, las cuales se presentan en gran cantidad. En la zona Norte de Sierra Chincua hay corrientes permanentes con poca agua en su cauce y originan pequeños depósitos de retención en el río Zapatero. El parteaguas, con una dirección noroeste-sureste, ocasiona que los escurrimientos de la parte noreste abastezcan a la región hidrológica Lerma-Santiago, mientras que los de la porción sureste se incorporan a la región hidrológica Balsas. En la parte central los escurrimientos de los Cerros Chivatí-Huacal, abastecen a la región hidrológica Balsas. Mientras que la zona Sur en Cerro Cacique y Cerro Pelón se encuentran las divisiones de las subcuencas 31 con una dirección noreste-sureste, pertenecientes a la región hidrológica del Balsas. 5.2.5 Geología Angangueo está formada por rocas ígneas del Terciario y Cuaternario, constituidas en su totalidad por andesitas. En la zona de lomeríos, laderas montañosas y piedemonte se presentan también compuestos de toba andesítica, brecha volcánica, rocas metamórficas, como el esquisto y conglomerados de arenisca. La porción sur de la sierra está formada por andesitas, en toda la superficie que ocupa Cerro Pelón y Cerro Cacique, aunque también existen zonas como la denominada “El Capulín”, en la que se presentan areniscas, conglomerados y toba andesítica (Garduño, 2011). 5.2.6 Edafología Los principales tipos de suelo en la RBMM son el resultado del material parental, constituido por rocas volcánicas (andesitas, basaltos y tobas principalmente) y el desarrollo de procesos de intemperismo sobre estos materiales. En general el área de la reserva presenta una superposición de relieves originada por abundantes erupciones volcánico-basálticas que se derramaron por fisuras, fallas y chimeneas de orientación noreste-sureste. El relieve presenta conos volcánicos, derrames lávicos, lahares, depósitos de brechas volcánicas y cenizas, las cuales dieron origen a axalapascos y cuencas endorreicas. El relieve montañoso que caracteriza a la reserva está constituido por rocas volcánicas del Terciario que cubren secuencias metamórficas y sedimentos del Mesozoico. 32 5.2.7 Clima A nivel región el clima en Reserva de la Biosfera Mariposa Monarca con base en el Sistema de clasificación de Koppen modificado por E. García corresponde al tipo [ Cb´w2(w)(i´g]; esto es semifrío con temperatura media anual inferior a 12 °C, el tipo subhúmedo de mayor humedad con régimen pluvial de verano, porcentaje de precipitación invernal menor al 5% de la anual, con poca oscilación térmica anual de temperatura ( entre 5 y 7 ⁰C ) y mes más caliente antes del solsticio de verano. En este clima la vegetación dominante es el bosque de oyamel igual que en el área de los santuarios y que en otras áreas pequeñas situadas sobre el Eje Neovolcánico. A nivel local en la reserva se distinguen tres microclimas: a) Fresco-Subhúmedo, de 2,000 a 2,500 m b) Semifrío-Subhúmedo, mayor de 2,500 a 3,000 m c) Frío-Subhúmedo, mayor a 3,000 m La zona fresca-subhúmeda abarca casi todo el sector oeste y afecta alturas menores de 2,500 m, con relieve ondulado y pendientes suaves inferiores a los 10⁰ existiendo, también, elevaciones aisladas donde el declive adquiere vigor, rebasando 25⁰ en algunos sitios que determina un cambio mesoclimático a semifrio-subhúmedo. Esta zona fresca-subhúmeda está al margen de las áreas protegidas y se caracteriza por tener lluvia menor a 800 mm anuales y temperaturas promedio superiores a 16 ⁰C. 33 La zona semifría-subhúmeda es la más extensa. Ocupa una franja altitudinal entre 2,500 y 3,000 m, cuyo desnievel de 500 m incluye cimas de parteaguas y vertientes, imprimiendo al terreno amplio rango de pendientes de 10⁰ a 25⁰). La altitud moderada favorece temperaturas entre 14 ⁰C y 16 ⁰C, y la lluvia oscila entre 2500 y 3000 mm anuales. Esta zona influye la mayor parte del área “Cerros Chivati-Huacal” y en menor grado la “Sierra Chincua”. La zona fría subhúmeda, menos extensa que las anteriores, se restringe al piso superior, a 3,000 m. Corresponde a vertientes elevadas que hacia el oriente dan origen al parteaguas principal del macizo montañoso. Este ámbito está vinculado con la mariposa monarca y rigen bajas temperaturas inferiores a 14 ⁰C y la precipitación a veces supera 1000 mm anuales. La zona ejerce influencia absoluta sobre el área “Cerro Campanario”, casi es total para la de “Sierra Chincua” y parcial en las cimas del área “Cerros Chivati-Huacal” (Garduño, 2011). 5.2.8 Vegetación La vegetación presente en la RBMM es el resultado de la convergencia de elementos florísticos del Reino Holártico y Neotropical que forman parte de la Región Mesoamericana de Montaña, lo cual se ve reflejado en la gran diversidad de la zona. (Conrnejo-Tenorio et al., 2003). Las principales comunidades vegetales situadas dentro de la reserva están representadas en su mayoría por los bosques de oyamel, encino y pino: Bosque de oyamel. Comunidades de Abies religiosa que se distribuye a partir de los 2,900 m y 3,000 m de altitud y constituye el hábitat típico de la mariposa monarca. Se desarrolla sobre los sistemas montañosos que integran la Sierra 34 Chincua, Campanario–Rancho Grande y Chivati-Huacal, que presentan un microclima frío-subhúmedo. Los bosques de oyamel con vegetación secundaria corresponden a zonas perturbadas en los que se favorece el desarrollo de vegetación arbustiva representada por los géneros Juniperus, Sencio, Eupatorihum y Archibaccharis, entre otros. Bosque de encino con vegetación secundaria. Las áreas de la reserva que se encuentran cubiertas por bosque de encino con vegetación secundaria.Son consecuencia de la sucesión del bosque de oyamel, que por acción de diversos factores de perturbación ha desaparecido, dando lugar al desarrollo de encinares en los que predominan Quercus laurina, Clethra mexicana, Alnus firfolia, Salix paradoxa, Buddleia cordata y Buddleia parvifolia, entre otras. Bosque de pino–encino. En la reserva esta comunidad se distribuye en el piso altitudinal comprendido entre los 2,400 m y 3,000 m de altitud. Se desarrollan generalmente sobre relieves montañosos con pendientes suaves y moderadas. Las especies dominantes son Pinus pseudoestrobus, Pinus rudis, Quercus laurina y Quercus rugosa. Pastizal. Son aquellos pastizales, naturales de praderas subalpinas o secundarios originados a partir del deterioro de pequeñas áreas ocupadas por el bosque de oyamel, que se desarrollan en superficies por encima de los 3,000 m de altitud. Los géneros representativos de este tipo de vegetación son Muhlenbergia, Bidens, Stipa, Potentilla, Trifolium, Gnaphalium y Viola. Zonas agrícolas. Las áreas agrícolas existentes dentro de la reserva corresponden a las superficies antes cubiertas por bosques de oyamel, pino y 35 encino. Su cercanía con las zonas urbanas favorece el desarrollo de una agricultura de subsistencia temporal, que provoca la erosión de los suelos forestales. 36 Figura 2. Ubicación geográfica de las áreas de muestreo en la RBMM 100"2li'O'W + r77/1 Área de muestreo ~ Cerro Pelón 1'77:1 Área de muestreo t¿¿J Si erra Chincua _ Umite estatal D Zona núcleo, RBMM D zonade Amortiguamiento RBMM Estados _ Michoacan México o 1.5 3 6 I Ki lomelros 100'2l;'O'W 100"20'30'W 100' 15'O'W 1DO' 9'30'W + 100'20'30'W 100' 1S'O'W 100' 9'30'W 37 Figura 3. Caracterización del área de muestreo Sierra Chincua, A) Tenencia de la tierra, B) Corrientes hidrográficas, C) Orientación de las laderas A B C 38 Figura 4. Caracterización del área de muestreo Cerro Pelón, A) Tenencia de la tierra, B) Corrientes hidrográficas, C) Orientación de las laderas C B A 39 5.3 Revisión de colecciones científicas Para conocer las especies registradas para la reserva y así facilitar la identificación durante los muestreos se revisó Colección Nacional de Anfibios y Reptiles del Instituto de Biología, UNAM. Se elaboró una guía fotográfica de cada especie, que ayudó a identificar a la mayoría de las especies sin tener la necesidad de colectarlas. Aquellos organismos que no pudieran ser identificados en campo se determinaran con la ayuda de claves especializadas. 5.4 Muestreo de anfibios y reptiles En la RBMM se montaron dos campamentos de muestreó para cada una de las áreas seleccionadas con una duración de 10 días efectivos, para Cerro Pelón y Sierra Chincua durante los meses de junio y julio, cubriendo así la temporada de lluvias, donde la probabilidad de encontrar a los organismos estará en su punto máximo (Lips, 2000). El horario de muestreo fue diurno y nocturno, entre las 10:00 y 15:00 horas y las 18:00 y 23:00 horas cubriendo los diferentes horarios de actividad de los organismos (herpetofauna) en cada una de las áreas de muestreo (Casas et al., 1991). El recorrido total para Sierra Chincua fue de 81.1 km y en Cerro Pelón de 83.5 ambos por dos personas. El tipo de muestreo se basa en la técnica de registro de conteos visuales por recorrido al azar según describe Reynoso et al (2005). Los organismos fueron buscados cubriendo la mayor parte del área. Dentro de los dos sitios se hicieron recorridos revisando los microhábitats susceptibles a ser aprovechados por los anfibios y reptiles entrando a distintos estratos de la vegetación y buscando en el suelo, troncos caídos, ramas, base de árboles, hojarasca, rocas, arbustos y zonas 40 cercanas a cuerpos de agua (Vega, 2010). Los anfibios y reptiles que se colectaron fueron sacrificados mediante una inyección de anestesal en el cerebro, los organismos se fijaron en formol al 10% (Casas et al., 1991). Por cada individuo encontrado se registró el punto de georreferencia, fecha, hora de avistamiento, microhábitat, cobertura del dosel, profundidad del suelo, cobertura de la hojarasca, temperatura, humedad, altitud, edad relativa (cría, joven o adulto) y actividad observada al momento del avistamiento. 5.5 Trabajo de laboratorio En la Colección Nacional de Anfibios y Reptiles (CNAR), los organismos colectados se lavaron en agua durante 24 horas para ser colocados finalmente en alcohol al 70% (Casas et al., 1991). Los ejemplares determinados fueron depositados en la Colección Nacional de Anfibios y Reptiles del Instituto de biología, Universidad Nacional Autónoma de México, después de ser identificados. 5.6 Análisis de datos 5.6.1 Curvas de acumulación de especies Se elaboró una curva de acumulación de especies para anfibios y reptiles por área de muestreo. La relación obtenida indicó si el esfuerzo de muestreo fue suficiente para el estudio. Estas curvas miden el incremento de número de especies en función del esfuerzo de muestreo. Cuando esta curva se estabiliza y alcanza la asíntota significa que la mayoría de las especies fueron encontradas. Para evaluar la efectividad del muestreo se calcularon los estimadores Chao2 y ACE con los que se comprara la riqueza esperada con la riqueza observada (Colwell et al., 2005 y Coddigton, 1994). Chao2 es el estimador que utiliza la incidencia 41 (presencia/ausencia) de las especies y es apropiado para áreas con especies de baja abundancia. El estimador ACE considera la abundancia de las especies y da mayor peso a las especies raras (especies ≤ 10 individuos, Maguran, 2004). Todos los análisis se realizaron empleando el programa Estimates 7.5 (Colwell, 2004). 5.6.2 Curvas de rarefacción Las curvas de rarefacción son utilizadas para estimar la riqueza de una muestra pequeña de especies o de dos muestras (Magurran, 2004). Para comparar la riqueza de los grupos (número de especie por cantidad de individuos) entre los sitios muestreados se obtuvieron las curvas de rarefacción de Mao Tau. El término rarefacción se refiere a curvas de re-muestreo basado en individuos o muestras, utilizado el programa Estimates 7.5 (Colwell, 2004). Estas curvas son importantes ya que nos permiten estimar y comparar la riqueza de dos sitios (Cavia, 2002), siendo así uno de los principales componentes de la diversidad biológica (Colwell et al, 2004). Las curvas facilitan hacer comparaciones entre los números de especies de las comunidades cuando el tamaño de muestra no es similar (Moreno, 2001). 5.6.3 Comparación de la estructura y composición de las áreas de muestreo Las pruebas de rango abundancia se utilizan para mostrar que especies son más abundantes dentro del conjunto de especies, graficando la abundancia relativa, que permite una interpretación alternativa a los índices de diversidad (Magurran, 2004). Las curvas obtenidas facilitan la comparación de la estructura y 42 composición de las áreas de muestreo. El gráfico obtenido muestra las abundancias relativas, comenzando con las especies más abundantes y terminando con las menos abundantes para cada uno de las áreas muestreadas, permitiendo realizar comparaciones entre diferentes comunidades o para una misma comunidad en diferentes tiempos (Magurran, 1989). 5.6.4 Prueba U de Mann-Whitney Para evaluar las diferencias entre las dos áreas de muestreo se realizó la prueba de U de Mann-Whitney, la cual determina si las dos áreas independientes son heterogenias entre sí (Weaver, 2002). Los datos fueron analizados a través del programa SPSS 17. 5.6.5 Prueba de correlación de rangos de Spearman El coeficiente de correlación cuantifica y representa las variables de libre distribución. El coeficiente obtenido está entre 0 y 1 indicándonos asociaciones negativas o positivas,mientras más altos son los valores obtenidos hay mas significancia. Este coeficiente de correlación es una medida de la correlación (la asociación o la interdependencia) entre dos variables aleatorias continuas. Los datos fueron analizados a través del programa SPSS 17(Delicado, 2008). 5.7 Cobertura y tipo de vegetación Los tipos de vegetación dentro de la RBMM fueron clasificados mediante los trabajos de interpretación de fotografías aéreas digitales del año 2010. Con la cobertura vegetal determinada para toda la reserva incluyendo las zonas de muestreo se podrá agrupar a las especies por preferencia de tipo de vegetación. Se determinará la cobertura del dosel la cual es importante para 43 muchas especies de anfibios y reptiles que prefieren ambientes templados o con entradas de luz por ser organismos ectotérmicos. 5.8 Atributos del microhábitat Para conocer las preferencias del uso del microhábitat de la herpetofauna se utilizó un cuadrante del hábitat de un metro por un metro con una cuadrícula en el cual registró la superficie del área ocupada y los tipos de microhábitat donde se encontró. Se uso la clasificación general de microhábitats de Duellman (1965) que describe el sitio donde se encuentran los organismos al momento del avistamiento. Entre los microhábitats se registraron los siguientes: 1. Terrestre. Especies encontradas en el suelo (bajo piedras o troncos, dentro de troncos y hojarascas). 2. Arborícola. Especies que habitan en arbustos, troncos o ramas de árboles. 3. Ripario. Especies que habitan en las orillas de ríos y arroyos. 4. Saxícola. Especies localizadas sobre rocas, grietas o paredes rocosas. 5.9 Análisis de correlación canónica El análisis de correlación canónica (ACC) se utilizó para representar y describir la relación entre grupos de individuos y sus variables ambientales categóricas. Estas serán representadas por ejes ortogonales que permitirán estudiar las relaciones entre los distintos grupos de especies/variables ambientales (Grane, 2011). Este análisis es un método desarrollado por Ter Braak (1986) e implementado inicialmente en el programa CANOCO por el mismo autor. 44 Con dicho método se analizará la relación entre una tabla de individuos/eventos que contienen la frecuencia de sus variables, cuantitativas o cualitativas, que se consideran explicativas de las frecuencias observadas. Este método es usual en el campo de la ecología. En este caso la tabla de frecuencias es una tabla de abundancia de diferentes especies (o una tabla de incidencia) en diferentes sitios ecológicos mientras que la otra tabla describe dichos sitios por sus características ambientales. El ACC consigue introducir las variables explicativas dentro del análisis dándoles un papel activo y explicar los datos relacionándolos con ellas. Para realizar los análisis se utilizó el programa de cálculo CANOCO 4.5 (Braak y Smilauer, 1998). 5.10 Base de datos de los anfibios y reptiles de la RBMM Con cada uno de los registros herpetológicos en la RBMM se elaboró una base de datos la cual contiene la referencia espacial de cada individuo. Además se registró su nombre científico, datos de colecta, datos del microhábitat, datos ambientales y datos biológicos de cada especie observada en la reserva. Se elaboró un mapa el cual contiene espacialmente ubicado el sitio de avistamiento de cada organismo y el tipo de vegetación en el que se encuentra. 5.11 Guía de anfibios y reptiles de la RBMM, Sierra Chincua y Cerro Pelón Se elaboró una guía de las especies encontradas en las dos áreas de muestreó de la RBMM (Anexo: Guía de anfibios y reptiles de la RBMM, Sierra Chincua y Cerro Pelón) con la información registrada de cada una de las especies. En esta guía, se incluye una sinopsis de los anfibios y reptiles en la que se incluyeron los 45 siguientes datos: nombre común, clase, orden, familia, especie, autor, el Estado en conservación, tipos de vegetación en la que se registró la especie, los microhábitats que utilizó en la reserva, sus preferencias ambientales, si es endémica de México y su distribución en la reserva. 46 VI. RESULTADOS 6.1 Composición de la herpetofauna La herpetofauna que se registró dentro de la RBMM, Sierra Chincua y Cerro Pelón está constituida por un total de 19 especies de las cuales ocho son anfibios agrupados en cinco familias y cinco géneros; 11 son reptiles que pertenecen a cuatro familias y siete géneros. Los muestreos realizados en Sierra Chincua indican que en total se registraron 698 individuos pertenecientes a diez especies (cuatro anfibios y seis reptiles) de los cuales 50 son ranas, 252 son salamandras, 347 lagartijas y siete serpientes. En el Cerro Pelón se registraron 287 con 16 especies (seis anfibios y 10 reptiles), entre los cuales 189 son ranas, 32 salamandras, 52 lagartijas y 14 serpientes. Cuadro 1. Composición de la herpetofauna de la RBMM. Grupos Familias Géneros Especies % Total de especies Ranas 5 5 5 26% Salamandras 3 2 3 16% Lagartijas 2 3 5 26% Serpientes 2 4 6 32% Total 12 14 19 100% En el cuadro 2 se observa que el grupo mejor representado para toda la reserva son las serpientes con seis especies, las cuales son el 32% del total de la herpetofauna. Seguido están las ranas y las lagartijas con cinco especies cada una y un total de 26% para ambos grupos. Los menos representados son el grupo de las salamandras con el 16%. 47 La herpetofauna de la RBMM está compuesta en su mayoría por reptiles, los cuales constituyen el 58% de las especies registradas en el estudio. Los anfibios forman parte del 42% restante. Cuadro 2. Anfibios y reptiles de Sierra Chincua y Cerro Pelón. Grupos Sierra Chincua % de individuos Cerro Pelón % de individuos Ranas 50 12% 189 66% Salamandras 252 36% 32 11% Lagartijas 347 50% 52 18% Serpientes 7 2% 14 5% Total 698 100% 287 100% En el cuadro 3 se muestra que el grupo predominante en Sierra Chincua fueron las lagartijas con un 50% de todos los individuos seguidos de las salamandras con un 36% mientras que los menos dominantes fueron las ranas y las serpientes con 7% y 1% respectivamente. Para Cerro Pelón el grupo más dominante fueron las ranas con un 66% del total. Las lagartijas representaron el 18%, las salamandras y serpientes con 11% y 5% respectivamente. 48 Cuadro 3. Abundancia relativa de los anfibios y reptiles. ORDEN Especies Abundancia Familia Sierra Chincua Cerro Pelón CAUDATA Ambystomatidae Ambystoma rivulare 188 0 Plethodontidae Pseudoeurycea bellii 0 3 Pseudoeurycea leprosa 64 29 ANURA Craugastoridae Craugastor hobartsmithi 0 1 Hylidae Hyla eximia 5 158 Hyla plicata 45 0 Plectrohyla bistincta 0 10 Ranidae Lithobates spectabilis 0 23 REPTILIA SQUAMATA SAURIA Anguidae Barisia imbricata 1 8 Phrynosomatidae Sceloporus aeneus 25 11 Sceloporus grammicus 325 27 Sceloporus torquatus 0 3 Scincidae Plestiodon copei 0 7 SERPENTES Colubridae Conopsis biserialis 0 3 Storeria storerioides 3 4 Thamnophis cyrtopsis 0 1 Thamnophis scalaris 1 0 Viperidae Crotalus ravus 0 5 Crotalus triseriatus 3 2 H'= 1.3456 1.7429 d= 0.0015 0.0034 49 6.1.1 Endemismos y estado de los anfibios y reptiles ante la NOM- 059-2010 y lista roja IUCN. De las 19 especies registradas en la reserva, 17 son endémicas a México, lo cual equivale al 89% del total de anfibios y reptiles en la reserva. No hay especies endémicas propias de la reserva ya que todas se encuentran distribuidas en entre el Estado de México y Michoacán. Los grupos más amenazados en México según la NOM-059-2010 son las serpientes con cuatro especies, seguido de las salamandras con tres especies y por último las ranas con dos especies.Se encontraron cuatro especies endémicas al Eje Volcánico Transversal (EVT). Este EVT está claramente definido por ser un sistema montañoso relativamente reciente y como su nombre lo indica, es básicamente de origen volcánico con tipos de vegetación de bosques de coníferas y de Quercus. Las especies registradas para esta región son Ambystoma rivulare, Pseudoeurycea leprosa, Plestiodon copei y Crotalus triseriatus que son especies comunes para la reserva. 50 Cuadro 4. Categoría del estado de anfibios y reptiles Clase Especie NOM-059-2010 Lista roja IUCN Anura Craugastor hobartsmithi Amenazada En peligro (ranas y sapos) Hyla plicata Amenazada Preocupación menor Plectrohyla bistincta Sujeto a protección especial Preocupación menor Hyla eximia Preocupación menor Lithobates spectabilis Preocupación menor Caudata Ambystoma rivulare Amenazada Datos deficientes (Salamandras Pseudoeurycea bellii Amenazada Vulnerable y Ambystomas) Pseudoeurycea leprosa Amenazada Vulnerable “Sauria” Barisia imbricata Sujeto a protección especial Preocupación menor (Lagartijas) Plestiodon copei Sujeto a protección especial Preocupación menor Sceloporus grammicus Sujeto a protección especial Preocupación menor Sceloporus aeneus Preocupación menor Sceloporus torquatus Preocupación menor Serpentes Conopsis biserialis Amenazada Preocupación menor (serpientes) Crotalus ravus Amenazada Preocupación menor Thamnophis cyrtopsis Amenazada Preocupación menor Thamnophis scalaris Amenazada Preocupación menor Crotalus triseriatus Preocupación menor Storeria storerioides Preocupación menor 51 6.1.2 Calidad y esfuerzo de muestreo En la curva de acumulación de especies de anfibios de Sierra Chincua (Figura 2), considerando 10 días se muestreo, se observa que ha alcanzado la asíntota, estabilizándose al final de los dos últimos días por lo cual el muestreo fue efectivo. Los estimadores Chao2 y ACE indican que se alcanzó el número máximo de especies. Figura 5. Curva de acumulación de especies para los anfibios de Sierra Chincua. Para la curva de acumulación de especies de anfibios en Cerro Pelón (Figura 2), se observa que no se ha estabilizado por lo tanto no hay asíntota para alcanzar la riqueza total, requiriendo más esfuerzo de muestreo. Los indicadores Chao2 y ACE indican que hay un mayor número de especies al observado durante los días de muestreo. 52 Figura 6. Curva de acumulación de especies para los anfibios de Cerro Pelón. Los reptiles de Sierra Chincua y su curva de acumulación muestra que hay un incremento pero nunca se logra alcanzar la asíntota por lo cual el muestreo no fue suficiente. Los estimadores Chao2 y ACE indican que en ACE había un mayor número de especies al observado, pero para Chao2 había una menor diferencia de especies observadas al final del los últimos días. Esto quiere decir que el índice que se debe de emplear para calcular y representar mejor la riqueza acumulada de reptiles en la reserva es Chao2, el cual es mas semejante a los observados. 53 Figura 7. Curva de acumulación de los reptiles de Sierra Chincua. En la curva de acumulación de reptiles de Cerro Pelón, se observa que en los últimos dos días de muestreo se alcanza la asíntota. Los estimadores Chao2 y ACE se estabilizan. Para Chao 2 se alcanzó la riqueza observa con la estimada mientras que en ACE indica que puede faltar una especie. Figura 8. Curva de acumulación de reptiles de Cerro Pelón. 54 Las especies y los porcentajes obtenidos del cuadro 5 muestran la representatividad del muestreo de las especies observadas con los estimadores. Para los anfibios en Sierra Chincua se logró el 100% de los dos estimadores mientras que para Cerro Pelón fue del 95% para Chao2 y 83% en ACE. Los reptiles en Sierra Chincua obtuvieron el 95% para Chao2 y 72% en ACE. En Cerro Pelón se obtuvo el 100% para Chao2 y el 95% en ACE según los estimadores. Esto indica que el índice para evaluar mejor la efectividad del muestreo es Chao2, que fue apropiado para áreas, como la reserva con especies que presentaron una abundancia baja en su mayoría, a diferencia de ACE que da mayor peso a especies raras (Colwell, 2004). Cuadro 5. Nivel de representatividad del muestreo para anfibios y reptiles. Se indica el porcentaje de especies registrado respecto al total esperado de acuerdo con los índices no paramétricos ACE y Chao2. Sierra Chincua Cerro Pelón Anfibios Especies Porcentaje Especies Porcentaje Sobs 4 6 Chao2 4 100% 6.3 95% ACE 4 100% 6.99 83% Reptiles Sobs 6 8 Chao2 6.45 92% 8 100% ACE 7.71 72% 8.39 95% 55 6.1.3 Riqueza de especies La comparación entre la rarefacción Mao Tao entre los anfibios de Sierra Chincua y Cerro Pelón figura 5, indica que la riqueza mayor de especies de la muestra de Cerro Pelón es más rica, aunque su abundancia sea menor. Sierra Chincua en cambio tiene menor riqueza, pero la abundancia es mayor. Cerro Pelón y Sierra Chincua son dos áreas que difieren de abundan y riqueza, originada por el estado de conservación de dichas áreas o por factores físicos y ambientales. Figura 9. Rarefacción de Mao Tao para los anfibios de Sierra Chincua y Cerro Pelón. Los reptiles en Cerro Pelón tienen una mayor riqueza con una muestra N menor a diferencia de Sierra Chincua, que es la área menos rica a pesar de que el número de muestra es mayor. La mayor riqueza en Cerro pelón se obtuvo con una N de muestras igual a 70 individuos, Sierra Chincua contiene la menor en riqueza a pesar de que el numero de muestra es de N=≥ 300, pero es el área con un mejor estado de conservación. 56 Figura 10. Rarefacción de Mao Tao para los reptiles de Sierra Chincua y Cerro Pelón. 6.1.4 Comparación de la estructura y composición de las áreas de muestreo La abundancia relativa mayor para Sierra Chincua pertenece a dos especies, un reptil, Sceloporus grammicus del cual se registraron un total de 325 individuos y un anfibio, Ambystoma rivulare con 188 individuos. La abundancia relativa menor, la tuvieron dos reptiles, Barisia imbricata y Thamnophis scalaris de las cuales únicamente se registró un individuo. 57 Figura 11. Abundancia relativa de anfibios y reptiles en Sierra Chincua. En Cerro Pelón se registraron un total de 287 individuos. Las especies más abundantes fueron dos anfibios, Hyla eximia con 158 individuos, seguida de Pseudoeurycea leprosa con 29 individuos. Las especies menos abundantes fueron una serpiente, Thamnophis cyrtopsis y una anfibio Craugastor hobartsmithi con un individuo cada una. 58 Figura 12. Abundancia relativa de anfibios y reptiles en Cerro Pelón. 6.1.5 Correlación de las muestras de abundancia de anfibios y reptiles de Sierra Chincua y Cerro Pelón A partir de la prueba no paramétrica de U de Mann-Whitney para muestras pareadas se encontraron diferencias significativas entre las muestras de la herpetofauna de Sierra Chincua y Cerro Pelón (Prueba de U= 74588.5 P=0.0001). La distribución, abundancia y riqueza de los dos sitios son muy diferentes. En Sierra Chincua hay pocas especies muy abundantes y Cerro Pelón se compone de muchas especies poco abundantes. La prueba de correlación de rango no paramétrica de Spearman, indica que los resultados obtenidos de la abundancia y riqueza de especies en Sierra Chincua y Cerro Pelón, corroboran que no hay una correlación entre las variables de abundancia y riqueza (rho=0.129). La baja 59 correlación entre ambas áreas de muestreo puede deberse al efecto antropogénico de la explotación forestal o factores físicos y ambientales que hacen diferentes a cada una de las áreas de muestreo. 6.2 Distribución por tipos de vegetación La distribución general del ensamble de anfibiosy reptiles de la comunidad por tipos de vegetación se encuentra representada en el cuadro 7 para Sierra Chincua y Cerro Pelón. Basado en la fotointerpretación de la vegetación de la RBMM en 2010 con fotografías aéreas digitales, y el punto GPS donde se registraron los organismos, se definieron siete tipos de vegetación y dos tipos de cambio del uso del suelo que son agricultura y deforestado dentro de la reserva. Los tipos de vegetación donde se encontró la mayor riqueza de herpetofauna es el bosque de pino-encino, con tres anfibios y ocho reptiles. El segundo con más riqueza es el pastizal con ocho especies, tres anfibios y cinco reptiles. La vegetación riparia fue la única área donde se asociaron únicamente anfibios. Los cambios de uso del suelo, que son áreas de la agricultura y áreas deforestadas registraron un total de ocho especies, que incluyen dos anfibios y seis reptiles. 60 Cuadro 7. Distribución de la herpetofauna en la reserva por tipos de vegetación. A: Sierra Chincua, B: Cerro Pelón, C: Compartida por ambas áreas. Tipos de Vegetación Especies A g ri c u lt u ra D e fo re s ta d o R ip a ri o P a s ti z a l E n c in o P in o -E n c in o P in o -O y a m e l O y a m e l Anfibios Ambystoma rivulare A Pseudoeurycea bellii B Pseudoeurycea leprosa C B C C Craugastor hobartsmithi B Hyla eximia B C C B Hyla plicata A A A Plectrohyla bistincta B Lithobates spectabilis B B B Reptiles Barisia imbricata B C A Sceloporus aeneus B B A B C A Sceloporus grammicus B C C C C Sceloporus torquatus B B B Plestiodon copei B B B Conopsis biserialis B B Storeria storerioides B C B C A A Thamnophis cyrtopsis B Thamnophis scalaris A Crotalus ravus B B Crotalus triseriatus A A A 6 1 F ig u ra 1 3 . M a p a d e la d is trib u c ió n y a b u n d a n c ia d e lo s a n fib io s y re p tile s e n S ie rra C h in c u a . Anftblos Y RepUles SIerra Chlncua, RBMM. Herpetofauna • A. rivulare • B. imbricata • C. triseriatus .. H. eximia .. H. plicata P leprosa .. S. aeneus • S. grammicus • S. storerioides • T scalaris ::::: Área de Muestreo - ------ Corrientes Vegetación _ Oyamel _ Oyamel-Pino _ Pino-Encino Pastizal p- Deforestado o 0_25 0_5 Kilometros z b z g z b + , ........... , , " I -........ , _, ' -, l., _ ....... I " ". l ', \ , \ , \--t" " " , , \, , \ , \ ' - \ I \ " + + ... \ .......... ~" " ~~ ". ~" \ ~ "-, ... -........... ... + 6 2 F ig u ra 1 4 . M a p a d e la d is trib u c ió n y a b u n d a n c ia d e lo s a n fib io s y re p tile s e n C e rro P e ló n . Herpetofauna B. imbricata C. biseralis • C. hobarlsmithi • C. ravus • C. triseriatus H. eximia • L. spectabilis • Pbeflii • P bistinta P copei P leprosa S. aeneus S. grammicus • S. storerioires S. torquatus • T. cryptopsis f:::: Área de muestreo Corrientes Vegetación [=:J Agrícola ""- ., Deforestado .. Encíno-Píno .. Píno-Encíno .. Oyamel-Píno . ay,m,' O 0.35 0.7 1.4 Kilometros + + 2.1 63 6.3 Preferencias del microhábitat De las 19 especies de anfibios y reptiles en la RBMM, 15 aprovechan el microhábitat terrestre en el cual Sceloporus grammicus y Pseudoeurycea leprosa, son los más abundantes. El segundo microhábitat mas usado es el ripario, por seis especies entre las cuales son cinco anfibios y un reptil, Ambystoma rivulare, Hyla eximia, Lithobates spectabilis, Plectrohyla bistincta y Sceloporus grammicus. El agua estancada en el piso generó un microhábitat asignado como charco, que fue utilizado por dos especies que se encontraron abundantemente utilizando este microhábitat para copular y ovopositar (Hyla eximia y Hyla plicata). Los microhábitat que menos utilizó la herpetofauna en la reserva, fue el arbóreo donde se encontró una Pseudoeurycea leprosa y el arbustivo en el cual se encontró una cría de Crotalus triseriatus asoleándose. De las especies registradas, Sceloporus grammicus, Hyla eximia, Hyla plicata, aprovechan tres microhábitats, cuatro especies de anfibios y nueve especies de reptiles explotan un solo tipo de microhábitat. 64 Cuadro 6. Abundancia y tipos de microhábitat utilizados por los anfibios y reptiles de Sierra Chincua y Cerro Pelón. Especies Microhábitat Arbóreo Arbustivo Charco Ripario Saxícola Terrestre Anfibios Ambystoma rivulare 188 Pseudoeurycea bellii 3 Pseudoeurycea leprosa 1 92 Craugastor hobartsmithi 1 Hyla eximia 96 59 8 Hyla plicata 41 2 2 Plectrohyla bistincta 10 Lithobates spectabilis 26 1 Reptiles Barisia imbricata 9 Sceloporus aeneus 2 29 Sceloporus grammicus 20 332 Sceloporus torquatus 3 Plestiodon copei 7 Conopsis biserialis 3 Storeria storerioides 7 Thamnophis cyrtopsis 1 Thamnophis scalaris 1 Crotalus ravus 5 Crotalus triseriatus 1 4 65 6.4 Asociación ambiental y microambiental de las especies El análisis de correlación canónico se realizo para 13 especies cuyo número de ejemplares fue mayor a cinco individuos. Se incluyeron a Ambystoma rivulare (188), Pseudoeurycea leprosa (93), Hyla eximia (163), Hyla plicata (45), Plectrohyla bistincta (10), Lithobates spectabilis (27), Barisia imbricata (9), Sceloporus aeneus (31), Sceloporus grammicus (352), Plestiodon copei (7), Storeria storerioides (7), Crotalus ravus (5), Crotalus triseriatus (5), con el fin de obtener datos confiables de las condiciones ambientales que se registraron en reserva y que se asocian a la presencia de estos organismos. Las especies que se excluyeron fueron Pseudoeurycea bellii (3), Craugastor hobartsmithi (1), Sceloporus torquatus (3), Conopsis biserialis (3), Thamnophis cyrtopsis (1), Thamnophis scalaris (1). Las variables ambientales que se registraron para cada individuo incluyen: altitud (Altitud), cobertura del dosel (CobD), temperatura (dEG), hojarasca (Hoja), profundidad del suelo (PrSuelo) y humedad relativa (r.h), para poder tener una representación de la dirección y la fuerza entre las variables de las especies (Urbina-Cardona et al, 2006). La gráfica realizada por el ACC en la figura 5, muestra cuatro cuadrantes donde las diferentes frecuencias de las especies registradas y sus variables ambientales se agrupan y se asocian a las especies. En los cuadrantes superior e inferior izquierdo se muestra a tres especies que se asocian más con la variable ambiental CobD (cobertura del dosel) que tiene una dirección positiva, lo que significa que en la dirección, el dosel se encuentra más abierto y se alejan más de la variable dEG (temperatura). Las especies que 66 están influenciadas por la variable CobD son los anfibios (Hyla eximia y Plectrohyla bistincta) y el reptil (Sceloporus grammicus) las cuales se registraron en coberturas de dosel abierto. La temperatura es una variable que no influyó en la presencia de los anfibios y reptiles ya que el ambiente en la reserva era templado y los registros de la temperatura siempre fueron bajos en las dos áreas de muestreo (20 a 22°C). En el cuadrante superior derecho se asocian tres especies con tres variables ambientales. Las variables ambientales son humedad relativa, profundidad de suelo y altitud, que afecta a estas especies. En este cuadrante están presentes dos anfibios (Ambystoma rivulare y Hyla plicata) que se presentan a un altitud similar, las condiciones que mas determinaron su presencia fue la profundidad de suelo y la humedad, en cambio el único reptil, Plestiodon copei esta mas
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