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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO POSGRADO EN CIENCIAS DEL MAR Y LIMNOLOGÍA Bioacumulación y capacidad reguladora de los metales Zn, Ni y Cd en el erizo de mar (Echinometra lucunter). TESIS QUE PARA OPTAR POR EL GRADO DE MAESTRO EN CIENCIAS PRESENTA CLAUDIA PATRICIA DORANTES MEJÍA TUTOR PRINCIPAL Dr. FERNANDO ANTONIO GONZÁLEZ FARÍAS INSTITUTO DE CIENCIAS DEL MAR Y LIMNOLOGÍA MIEMBROS DEL COMITÉ TUTOR Dr. Francisco Alonso Solís Marín Instituto de Ciencias del Mar y Limnología Dra. Claudia Alejandra Ponce de León Hill Facultad de Ciencias Dr. Alfonso Vázquez Botello Instituto de Ciencias del Mar y Limnología Dr. Luis Arturo Soto González Instituto de Ciencias del Mar y Limnología MÉXICO, D. F. JUNIO 2016 UNAM – Dirección General de Bibliotecas Tesis Digitales Restricciones de uso DERECHOS RESERVADOS © PROHIBIDA SU REPRODUCCIÓN TOTAL O PARCIAL Todo el material contenido en esta tesis esta protegido por la Ley Federal del Derecho de Autor (LFDA) de los Estados Unidos Mexicanos (México). El uso de imágenes, fragmentos de videos, y demás material que sea objeto de protección de los derechos de autor, será exclusivamente para fines educativos e informativos y deberá citar la fuente donde la obtuvo mencionando el autor o autores. Cualquier uso distinto como el lucro, reproducción, edición o modificación, será perseguido y sancionado por el respectivo titular de los Derechos de Autor. Echinometra lucunter | P á g i n a 2 Í N D I C E I. RESUMEN …………………………………………………………………………………… 8 1. INTRODUCCIÓN …………………………………………………………………………….. 10 2. ANTECEDENTES .................................................................................. 14 2.1 Ubicación taxonómica de E. lucunter ……………………………………………………………. 14 2.2 Distribución geográfica de E. lucunter ………………………………………………………….. 14 2.3 Descripción morfológica de E. lucunter ………………………………………………………… 15 2.4 Ciclo de vida de E. lucunter …………………………………………………………………………… 16 2.5 Problemática de contaminación en el Parque Nacional Sistema Arrecifal Veracruzano ………………………………………………………………………………………………………. 16 2.6 Fuente de los metales pesados Cd, Zn y Ni …………………………………………………… 18 2.7 Equinodermos como bioindicadores de contaminación ……………………………….. 19 2.8 Tipos de bioindicadores ……………………………………………………………………………….. 21 3. JUSTIFICACIÓN ………………………………………………………………………………. 24 4. HIPÓTESIS ……………………………………………………………………………………… 24 5. OBJETIVOS …………………………………………………………………………….….…… 25 5.1 General ………………………………………………………………………………………………………… 25 5.2 Particulares ………………………………………………………………………………………………….. 25 6. MATERIAL Y MÉTODOS …………………………………………………………………. 26 6.1 Área de recolecta ………………………………………………………………………………………… 26 6.1.1 Recolecta de organismos ………………………………………………………………… 6.1.2 Traslado de los organismos ……………………………………………………………… 27 28 6.2 Etapas previas a la realización de los bioensayos …………………………………………. 28 Echinometra lucunter | P á g i n a 3 6.2.1 Aclimatación de organismos ……………………………………………………………. 28 6.2.2 Prueba de calidad de los lotes …………………………………………………………. 29 6.3 Desarrollo de bioensayos …………………………………………………………………………….. 30 6.3.1 1er Bioensayo. Determinación de la CL50-‐96h de los metales Cd, Ni y Zn en el erizo de mar E. lucunter ……………………………………………………………… 30 6.3.2 2do Bioensayo. Evaluación de la capacidad de E. lucunter para acumular metales Cd, Ni y Zn ……………………………………………………………………. 31 6.3.3 3er Bioensayo. Evaluación de la capacidad de E. lucunter de regular los metales Cd, Ni y Zn ……………………………………………………………………………… 32 6.4 Procesamiento de las muestras de organismos ……………………………………………. 33 6.4.1 Digestión de espinas y testa …………………………………………………………….. 34 6.4.2 Digestión del tejido blando ………………………………………………………………. 34 6.4.3 Análisis de los metales …………………………………………………………………….. 35 6.4.4 Cuantificación de metales ………………………………………………………………… 35 6.5 Análisis estadísticos ……………………………………………………………………………………… 36 7. RESULTADOS …………………………………………………………………………………. 37 7.1 Pruebas previas a la realización de los bioensayos ………………………………………. 37 7.1.1 Calidad del agua ………………………………………………………………………………. 37 7.1.2 Pruebas de calidad de los lotes ………………………………………………………… 7.1.3 Prueba de homogeneidad de los lotes de organismos ……………………… 38 40 7.2 1er Bioensayo. Determinación de la CL50-‐96h como criterio de tolerancia de E. lucunter a los metales Cd, Ni y Zn …………………………………………………………………… 43 7.2.1 Determinación de la CL50-‐96h del Cd ……………………………………………….. 43 7.2.2 Determinación de la CL50-‐96h del Ni ………………………………………………… 44 7.2.3 Determinación de la CL50-‐96h del Zn ………………………………………………… 44 7.2.4 Comparación de la CL50-‐96h del Cd, Ni y Zn ……………………………………… 45 7.3 2do Bioensayo. Evaluación de la capacidad de acumulación de los metales 46 Echinometra lucunter| P á g i n a 4 Cd, Ni y Zn por E. lucunter ………………………………………………………………………………….. 7.3.1 Capacidad de acumulación del Cd ……………………………………………………. 46 7.3.2 Capacidad de acumulación del Ni …………………………………………………….. 48 7.3.3 Capacidad de acumulación del Zn ……………………………………………………. 50 7.4 3er Bioensayo. Evaluación de la capacidad de E. lucunter de regular los metales Cd, Ni y Zn ……………………………………………………………………………………………. 52 7.4.1 Capacidad de regulación del Cd ……………………………………………………….. 52 7.4.2 Capacidad de regulación del Ni ………………………………………………………… 54 7.4.3 Capacidad de regulación del Zn …………………………………………………….. 55 8. DISCUSIÓN …………………………………………………………………………………….. 57 8.1 Tolerancia de E. lucunter a los metales Cd, Ni y Zn ………………………………………. 57 8.2 Capacidad de acumulación de los metales Cd, Ni y Zn en E. lucunter …………… 61 8.3 Capacidad de regulación de los metales Cd, Ni y Zn en E. lucunter …………….... 67 8.4 Propuesta de la utilización de E. lucunter como bioindicador de contaminación por los metales Cd, Ni y Zn ……………………………………………………….. 70 9. CONCLUSIONES …………………………………………………………………………….. 71 10. LITERATURA CITADA …………………………………………………………………… 73 11. ANEXOS ………………………………………………………………………………………. 87 11.1 Anexo I. Resultados CL50 de las pruebas Probit para la especie E. lucunter …. 87 11.1.1 Prueba de CL50 para Cd …………………………………………………………………. 87 11.1.2 Prueba de CL50 para Ni ………………………………………………………………….. 87 11.1.3 Prueba de CL50 para Zn …………………………………………………………………. 88 11.2 Anexo II. Curvas de calibración de cada uno de los metales ……………………….. 88 11.2.1 Curva de calibración para el Cd …………………………………………………….. 88 11.2.2 Curva de calibración para el Ni ……………………………………………………… 89 11.2.3 Curva de calibración para el Zn ……………………………………………………… 89 Echinometra lucunter | P á g i n a 5 LISTA DE TABLAS Tabla 1. Condiciones hidrológicas observadas durante el mantenimiento en estanques de erizos de la especie E. lucunter ………………………………………………. 37 Tabla 2. Parámetros fisicoquímicos monitoreados al inicio y antes de cada recambio de agua marina artificial durante los bioensayos con E. lucunter …………………. 38 Tabla 3. Promedios ± D.E de peso y velocidad promedio de los organismos de E. lucunter que fueron sometidos a bioensayos ………………………………………………. 39 Tabla 4. Porcentaje de organismos de E. lucunter que presentaron movimiento de espinas al ser extraídos del agua …………………………………………………………………. 40 Tabla 5. Promedio ± D.E. de los caracteres biométricos medidos a cada organismo de E. lucunter que fue sometido al bioensayo de Zn ……………………………………. 41 Tabla 5.1 Prueba de contraste de igualdad de medias …………………………………………… 41 Tabla 6. Promedio ± D.E. de los caracteres biométricos medidos a cada organismo de E. lucunter que fue sometido al bioensayo de Ni ……………………………………. 41 Tabla 6.1 Prueba de contraste de igualdad de medias ……………………………………………….. 42 Tabla 7. Promedio ± D.E. de los caracteres biométricos medidos a cada organismo de E. lucunter que fue sometido al bioensayo de Cd ……………………………………. 42 Tabla 7.1 Prueba de contraste de igualdad de medias …………………………………………… 42 Tabla 8. Resultados de la prueba Shapiro-‐Wilks para el contraste de hipótesis de normalidad en las concentraciones de los tres metales (Cd, Ni, Zn)……………… 46 Tabla 9. Concentración promedio de Cd determinado en E. lucunter (mg/kg peso seco) durante los 10 días del periodo de bioacumulación ……………………………. 47 Tabla 10. Resultados de la prueba t-‐Student para determinar diferencias entre las concentraciones de Cd encontradas en los erizos del lote experimental vs. erizos del lote blanco …………………………………………………………………………………… 47 Tabla 11. Concentración promedio de Ni determinado en E. lucunter (mg/kg peso seco) durante los 10 días del periodo de bioacumulación ……………………………. 48 Tabla 12. Resultados de la prueba t-‐Student para determinar diferencias entre las concentraciones de Ni encontradas en los erizos del lote experimental vs. los erizos del lote blanco ……………………………………………………………………………… 49 Tabla 13. Concentración promedio de Zn determinado en E. lucunter (mg/kg peso seco) durante los 10 días del periodo de bioacumulación ……………………………. 50 Echinometra lucunter | P á g i n a 6 Tabla 14. Resultados de la prueba t-‐Student para determinar diferencias entre las concentraciones de Zn encontradas en los erizos del lote experimental vs. los erizos del lote blanco ……………………………………………………………………………… 51 Tabla 15. Concentración promedio deCd determinado en E. lucunter (mg/kg peso seco) durante los 10 días del periodo de regulación ……………………………………. 52 Tabla 16. Resultados del ANOVA para determinar diferencias en la regulación de Cd de las diferentes estructuras a través del tiempo ………………………………………… 53 Tabla 17. Concentración promedio de Ni determinado en E. lucunter (mg/kg peso seco) durante los 10 días del periodo de regulación ……………………………………. 54 Tabla 18. Resultados del ANOVA para determinar diferencias en la regulación de Ni a través del tiempo ………………………………………………………………………………………… 55 Tabla 19. Concentración promedio de Zn determinado en E. lucunter (mg/kg peso seco) durante los 10 días del periodo de regulación ……………………………………. 56 Tabla 20. Resultados del ANOVA para determinar diferencias entre la regulación de Zn a través del tiempo …………………………………………………………………………………. 56 Tabla 21. Concentraciones de metales Cd, Ni y Zn (µgˑL-‐1) en aguas costeras del Golfo de México y estándares mundiales de calidad de agua ……………………………….. 59 Tabla 22. Químicos que tienen efectos de disrupción endócrina en invertebrados …….. 64 Tabla 23. Ejemplos de los cambios inducidos químicamente en el desarrollo de los invertebrados ……………………………………………………………………………………………… 65 Tabla 24. Tipos de bioindicadores que son las espinas, la testa y el tejido blando de E. lucunter para los metales Cd, Ni y Zn …………………………………………………………… 70 Echinometra lucunter | P á g i n a 7 LISTA DE FIGURAS Figura 1. Distribución geográfica del erizo rojo E. lucunter ………………………………………… 15 Figura 2. Respuesta dosis-‐efecto que muestran los organismos bioindicador y bioregulador ……………………………………………………………………………………………….. 23 Figura 3. Ubicación geográfica del Parque Nacional Sistema Arrecifal Veracruzano, Veracruz, México …………………………………………………………………………………………. 26 Figura 4. Mapa de ubicación de la zona de recolecta del erizo E. lucunter …………………. 27 Figura 5. Vistas del estanque de aclimatación y mantenimiento de organismos ………… 29 Figura 6. Montaje del sistema para bioensayos de CL50 ……………………………………………… 31 Figura 7. Montaje del sistema para bioensayos de acumulación ………………………………… 32 Figura 8. Esquema en el que se ejemplifican los bioensayos de acumulación y regulación ……………………………………………………………………………………………………. 33 Figura 9. Curva dosis-‐efecto para las concentraciones de Cd ……………………………………… 43 Figura 10. Curva dosis-‐efecto para las concentraciones de Ni ………………………………………. 44 Figura 11. Curva dosis-‐efecto para las concentraciones de Zn ……………………………………… 45 Figura 12. Acumulación media de Cd en: a) espinas, b) testa y c) tejido blando de E. lucunter al día 0, 5 y 10 de exposición………………………………………………………….. 48 Figura 13. Acumulación media de Ni en: a) espinas, b) testa y c) tejido blando de E. lucunter al día 0, 5 y 10 de exposición …………………………………………………………. 49 Figura 14. Acumulación media de Zn en: a) espinas, b) testa y c) tejido blando de E. lucunter al día 0, 5 y 10 de exposición …………………………………………………………. 51 Figura 15. Regulación media de Cd en: a) espinas, b) testa y c) tejido blando de E. lucunter al día 10, 15 y 20 de exposición………………………………………………………. 53 Figura 16. Regulación media de Ni en: a) espinas, b) testa y c) tejido blando de E. lucunter al día 10, 15 y 20 de exposición ……………………………………………………… 54 Figura 17. Regulación media de Zn en: a) espinas, b) testa y c) tejido blando de E. lucunter al día 10, 15 y 20 de exposición ……………………………………………………… 55 Echinometra lucunter | P á g i n a 8 I. RESUMEN En el presente estudio se evaluó la toxicidad de los metales Cd, Ni y Zn, así como la capacidad de acumulación y excreción de éstos, en tres diferentes estructuras del erizo de mar E. lucunter. La toxicidad de cada uno de los metales se realizó calculando la CL50-‐96h por medio del método Probit; encontrando que en orden de toxicidad Cd resultó ser el metal más tóxico para el organismo seguido de Zn y por último Ni, lo cual concuerda con la función esencial y no esencial de los metales. Por otra parte se ha visto que los invertebrados marinos absorben y acumulan metales traza ya sean esenciales o no, de los cuales todos tienen la potencialidad de causar efectos tóxicos. Los metales acumulados en el tejido o el cuerpo del organismo muestran una gran variabilidad entre los metales y las distintas estructuras. Los niveles de los metales Cd, Ni y Znfueron determinados en la testa, espinas y tejido blando (entendiéndose por éste, todos los órganos internos: gónadas, intestinos, tracto digestivo) del erizo de mar E. lucunter. Las diferencias entre metales y estructuras fueron comparadas. La cinética de absorción y excreción de los metales evaluados en E. lucunter expuestos por un periodo de 10 días a una concentración constante del metal en cuestión (Cd, 23.5 µgˑL-‐1; Ni, 76.2 µgˑL-‐1; Zn 1,120 µgˑL-‐1) disueltos en agua marina artificial, fueron evaluados midiendo la concentración de éstos en las estructuras antes mencionadas. La tasa de acumulación que presentó E. lucunter para los tres metales no fue la misma. E. lucunter tuvo la capacidad de acumular Cd en sus espinas, testa y tejido blando; Ni en su tejido blando y Zn en sus espinas, testa y tejido blando. De las tres estructuras probadas, el tejido blando presentó una mayor capacidad de acumulación de los metales, seguido de la testa y por último las espinas. Por último, los erizos que fueron expuestos a los metales, fueron devueltos a un ambiente libre de contaminantes y se registró la capacidad de excreción en cada una de las estructuras probadas. Durante este bioensayo se demostró que E. lucunter tuvo una tasa de excreción diferencial para los tres metales. De la misma manera, los metales fueron excretados de manera diferencial en la testa y el tejido blando; mientras que este último excretó Cd y Ni, la testa mostró este mismo fenómeno con el Zn. Las espinas no tuvieron la capacidad de excretar ninguno de los metales. Por lo que pueden servir como una estructura de monitoreo de contaminación ambiental sin tener que sacrificar al organismo. Palabras clave: equinodermo, metales, contaminación, acumulación, regulación, toxicidad. Echinometra lucunter | P á g i n a 9 1. ABSTRACT The aim of the present study is to evaluate the toxicity of Cd, Ni and Zn, as well as the comparative examination of accumulation and detoxification of the three metals before listed, in bland tissue, spines and test of Echinometra lucunter, using atomic absorption spectro-‐photometry. The toxicity of each metal was performed calculating the CL50-‐96 hrs by Probit method. In order of toxicity, Cd was the most toxic metal to the organism, followed by Zn and finally Ni, related to their essential or not essential function. The bioaccumulation of three metals (Cd, Ni, Zn) dissolved in artificial sea water was assessed measuring the concentrations recorded in test, spines and soft tissue (understanding for it all the internal organs: gonads, intestine, digestive tract, axial gland) of sea urchin Echinometra lucunter. The sea urchins were exposed to a constant metal concentration (Cd, 23.5 µgˑL-‐1; Ni, 76.2 µgˑL-‐1; Zn 1,120 µgˑL-‐1 ) for a period of 10 days. Subsequent tissue and body concentrations of accumulated trace metals show enormous variability across metals and different structures. Toxicity does not depend on total accumulated metal concentration but is related to a threshold concentration of internal metabolically available metal. Toxicity ensues when the rate of metal uptake from all sources exceeds the combined rates of detoxification or excretation (if present) of the metal concerned. E. lucunter had the ability to accumulate Cd in its spines, test and soft tissue; Ni in its soft tissue and Zn in its spines, test and soft tissue. Of the three structures tested, the soft tissue had a higher accumulation capacity of metals, followed by the test and finally the spines. Finally, the sea urchins who were exposed to metals and were not sacrificed in the bioaccumulation period, were returned to an environment free of contaminants by a period of 10 days more and the excretion capacity in each structure was recorded. During this bioassay was demostrated that E. lucunter was a differential excretion rate by the three metals. In the same way, the metals were excreted in differential ways in test and soft tissue. Soft tissue had the ability to excrete Cd and Ni, the test showed the same pattern with Zn. The spines had not the ability to excrete any of the metals, so it can be use like monitoring structure of environmental pollution without sacrificing the organism. Key words: echinoderm, metals, pollution, accumulation, detoxification, toxicity. Echinometra lucunter | P á g i n a 10 1. INTRODUCCIÓN Los metales conforman uno delos principales agentes de contaminación de las zonas costeras, los cuales no son biodegradables y tienden a acumularse a diferentes niveles en los ecosistemas (Botello et al., 1996). Se ha calculado que alrededor del 95% de los metales transportados por los ríos son removidos y depositados en las márgenes oceánicas tales como los estuarios, la plataforma y pendientes continentales (Vázquez-‐Botello et al., 2004). Las principales fuentes de metales depositados en las aguas del Golfo de México son producto de actividades industriales como las refinerías de petróleo, la producción y la aplicación de fertilizantes y plaguicidas en zonas agrícolas, actividades de minería y metalurgia, el dragado y la perforación de pozos petroleros donde emplean grandes cantidades de lodos de perforación que contienen metales como cromo y bario (Vázquez-‐ Botello et al., 2004). De igual manera, los efluentes domésticos son considerados una fuente importante de metales en las aguas costeras, las partículas sólidas retenidas en las aguas residuales contienen un enriquecimiento de varios metales como Ni, Cu, Ag, Pb, Zn, Cd y Cr, este enriquecimiento se debe a la corrosión que ocurre dentro de la red urbana de suministro de agua (Páez-‐Osuna, 2005). Así mismo, el empleo de detergentes resulta otra fuente de aporte de metales, ya que se ha encontrado que la mayoría de los detergentes con enzimas contienen cantidades importantes de metales (Fe, Mn, Cr, Co, Zn, Sr y B) (Angino et al., 1970). Los metales también son introducidos en los ambientes marino y costero por el intemperismo o meteorización de las rocas, la degasificación, el vulcanismo terrestre y submarino y por transporte atmosférico (Páez-‐Osuna, 2005). Echinometra lucunter | P á g i n a 11 Los metales se presentan en diferentes formas en el ambiente acuático y la mayoría de ellos son insolubles en agua a valores de pH neutro o básicos, pero son fácilmente adsorbidos en el material particulado o sedimentos, los cuales son el sitio final de depósito; desde ahí pueden ser asimilados por los organismos bentónicos y debido a esta interacción directa con los sedimentos, éstos pueden reducir drásticamente su potencial de sobrevivencia y en ocasiones propiciar su total desaparición (Vázquez-‐Botello et al., 2004). Con base en el requerimiento de metales por los organismos, éstos pueden dividirse en dos categorías; en la primera se ubican los elementos denominados como metales esenciales, los cuales participan de forma activa en diferentes procesos metabólicos y son requeridos por los organismos vivos en cantidades traza; sin embargo, altos niveles de estos metales pueden llegar a inducir efectos biológicos adversos (Long et al., 1995). La segunda categoría agrupa a los metales no esenciales, es decir, no requeridos para el metabolismo, estos elementos son tóxicos incluso en cantidades muy bajas (Wright y Welbourn, 2001). Los metales son tomados y acumulados por los invertebrados marinos en su cuerpo y tejidos usualmente en concentraciones mayores que las encontradas en el agua circundante (Dallinger y Rainbow, 2000); éstos ingresan principalmente por tres rutas: i) vía alimento, ii) directamente del agua como substancias disueltas, o iii) por ingestión de material particulado que contenga metales (Phillips, 1977). En general, el agua y el alimento representan las mejores rutas de la toma de metal por los invertebrados marinos (Dallinger y Rainbow, 2000). El puerto de Veracruz, Veracruz, uno de los más importantes de México por las actividades comerciales, de tránsito e industriales que ahí se realizan, cuyos desechos en conjunto con los de la zona urbana son vertidos al mar (González de la Parra et al., 1984), trae como Echinometra lucunter | P á g i n a 12 consecuencia problemas de contaminación en la zona marina, los cuales, producen daños considerables a los organismos que ahí habitan (Páez-‐Osuna et al., 1986). Algunos de los organismos que pueden ser afectados por la contaminación son los que habitan en el Sistema Arrecifal Veracruzano (SAV) localizado frente al Puerto de Veracruz. Dado el nivel de contaminación que se presenta, la cuantificación de metales presentes en los sistemas y en la biota es importante para la salud de los ecosistemas y la saludpública, especialmente en el caso de especies que son comestibles o que pueden ser introducidas al mercado en un futuro (Temara et al., 1996; Warnau et al., 1997). Actualmente en varios países, los equinodermos y particularmente los erizos y pepinos de mar, son comestibles. La importancia comercial del erizo de mar radica en el aprovechamiento de sus gónadas que se exportan a diversos mercados internacionales; siendo los países asiáticos el principal mercado de este producto. En nuestro país, en el estado de Baja California se explotan comercialmente dos especies de erizo: el rojo Strongylocentrotus franciscanus y el morado Strongylocentrotus purpuratus (NOM-‐FF-‐112-‐ SCFI-‐2009). En el noreste de Brasil ha sido documentado por Carneiro y Cerqueira (2008), el uso de las gónadas de Echinometra lucunter como fuente de alimento. Además del valor económico-‐comercial de los erizos, también tienen una gran importancia ecológica, ya que desempeñan un papel fundamental en la trama trófica. Los erizos de mar controlan las poblaciones de algas al ser importantes consumidores de éstas, lo que lleva por un lado al aumento en la accesibilidad del sustrato para muchos organismos y en algunos otros casos, evita la muerte de la comunidad de corales hermatípicos tan importantes para los arrecifes marinos. Los erizos son organismos clave para el reciclaje de los elementos minerales y su incorporación al ciclo de los nutrientes, degradando la materia orgánica hasta un nivel que puedan ser nuevamente aprovechados por los productores primarios (Lawrence, 1975), así como también su capacidad para modificar las condiciones del substrato en el que viven (bioturbación). Echinometra lucunter | P á g i n a 13 Los equinodermos son considerados removedores primarios de sedimentos y detritus en el mar, desempeñando un papel importante en el ciclo de los metales (Eisler, 1981). Del Phylum Echinodermata, los erizos de mar han sido uno de los grupos más empleados en los últimos años para investigar la toxicidad de diferentes metales y la calidad de las aguas, a través de estudios de laboratorio relacionados con cambios morfológicos y embriológicos, pero como indicadores de contaminación metálica in situ, han sido poco empleados (Ablanedo et al., 1990). Es por todo esto que en el presente trabajo se pretende evaluar las capacidades de acumulación y excreción a ciertos metales en la especie Echinometra lucunter como posible organismo bioindicador de contaminación para el Sistema Arrecifal Veracruzano. Echinometra lucunter | P á g i n a 14 2. ANTECEDENTES 2.1 Ubicación taxonómica de E. lucunter. Reino Animalia Phylum Echinodermata (Klein, 1734) Clase Echinoidea (Leske, 1778) Orden Echinoida (Claus, 1876) Familia Echinometridae (Gray, 1825) Género Echinometra (Gray, 1825) Especie Echinometra lucunter (Linnaeus, 1758) 2.2 Distribución geográfica de E. lucunter. El erizo rojo E. lucunter, es un miembro prolífico de la costa oriental de América; esta especie es común en zonas de rompiente ocupando una amplia diversidad de hábitats como arrecifes coralinos, fondos rocosos, praderas de la fanerógama Thalassia testudinum, rocas y arena (Monroy y Solano 2005, Astudillo et al. 2005), encontrándose principalmente en ambientes del sublitoral rocoso. Su distribución se extiende desde las costas de Beaufort, Carolina del Norte, las Bermudas, en todo el sur del Mar Caribe, hasta el Atlántico central en Brasil (Hendler et al., 1995) (Figura 1), en México se distribuye en todas las costas del Golfo de México. Puede encontrarse en profundidades desde 1 hasta 45 m (Serafy, 1979). Echinometra lucunter | P á g i n a 15 Figura 1. Distribución geográfica del erizo rojo, E. lucunter. 2.3 Descripción morfológica de E. lucunter. E. lucunter es una especie de color muyvariable, aunque predomina el pardo rojizo; con testa de origen calcáreo de forma elíptica que en estado adulto puede tener un diámetro de 30 a 64 mm y una longitud del caparazón de 33 a 71 mm. El cuerpo se encuentra cubierto por una media de 100 a 150 espinas. Posee espinas primarias, por lo general más cortas que el diámetro del caparazón, las cuales son robustas, cónicas, algo aplanadas y afiladas, estriadas longitudinalmente y de diversos tamaños; las espinas secundarias son finas, frágiles, con un aspecto semejante a las primarias, pero menores que la cuarta parte de ellas, el color de las espinas es muy variable, las cuales pueden llegar a tener color negruzco, marrón, verduzco, púrpura o rojizo. Las espinas orales suelen ser más claras que el resto de las espinas. Las placas genitales son pequeñas, con grandes aberturas genitales. La placa madrepórica excede en mucho a las otras placas genitales. Posee placas Echinometra lucunter | P á g i n a 16 oculares pequeñas. Zonas ambulacrales muy angostas en relación con las interambulacrales, con seis a siete pares de poros dispuestos en arco por encima del ambitus (Caso,1953). Posee cinco dientes ubicados dentro de un aparato de alimentación especializado conocida como Linterna de Aristóteles. (Abbott, et al., 1974; McPherson, 1969) 2.4 Ciclo de vida de E. lucunter. Después de 24 a 28h de la fertilización, se desarrollan larvas planctónicas denominadas pluteus con cuatro brazos, esta larva es diminuta, libre nadadora, planctónica. Al cuarto día, aparecen los brazos posterodorsales. Al final de su etapa larval el rudimento de lo que es, se convierte en la forma de un erizo adulto dentro de la larva pluteus. Al llegar la metamorfosis, la cual ocurre aproximadamente a los 20 días, la larva se va al fondo y busca un substrato adecuado, ésta comienza a desintegrarse dejando un pequeño y típico erizo de mar, menor a 1mm en tamaño. Al final del primer año, el joven erizo crece varios milímetros en diámetro y puede alcanzar la madurez sexual en dos o tres años, el organismo no deja de crecer en toda su vida (McPherson, 1969). 2.5 Problemática de contaminación en el Parque Nacional Sistema Arrecifal Veracruzano. Las actividades humanas, sin duda, han contribuido al aumento de los niveles de contaminación en el ambiente, tanto terrestre como marino. En el mar este fenómeno es más evidente en áreas costeras, donde se presenta un incremento en la concentración de los metales tanto en agua y sedimentos, como en flora y fauna (Ponce-‐Vélez y Botello, 2006; Villanueva y Botello, 1992). Echinometra lucunter | P á g i n a 17 Se ha tomado especial interés en el estudio de la contaminación marina para evaluar el impacto que tiene ésta sobre la biota acuática, por lo que se han realizado trabajos donde se evalúa la salud del ambiente a través de la concentración del contaminante en organismos, sedimento y en la columna de agua. Dentro del Sistema Arrecifal Veracruzano se han realizado diversos trabajos donde se ha evaluado la concentración de metales en diferentes sistemas bentónicos con la finalidad de conocer el nivel o la afectación del sistema arrecifal. Los metales que más han sido estudiados en la zona son: Al, Cd, Cr, Cu, Ni, Pb, Zn, Fe y Mn, siendo la mayoría de éstos enfocados a los arrecifes más cercanos a la costa como son La Gallega, Hornos, Isla Sacrificios e Isla Verde, suponiendo que estos arrecifes al encontrarse más cercanos a la costa, son los más contaminados. De los estudios efectuados con metales destaca el de los corales como los trabajos hechos por Sánchez–Pérez (1994), quien evaluó los niveles de: Cd, Co, Cu, Cr, Fe, Mn, Ni, Pb y Zn en el coral pétreo Madracis decactis del arrecife de Isla Verde y el de Rivera-‐Ramírez (2006) quien realizó la determinación de metales traza (Cu, Ni, Pb, V y Fe) en agua de mar y en las especies de corales Diploria strigosa y Copophylia natans en el Arrecife de Isla Sacrificios. También se han hecho trabajos con algas y pasto marino, destacando los realizados por Noriega-‐Escobar (2001), quien evaluó la concentración de los metales Al, Cu, Cd, Ni, Pb y Zn en el pasto marino Thalassia testudinum de seis arrecifes (Chopas, Isla Verde, La Gallega, Hornos, Punta Gorda y Punta Mocambo); Acosta-‐González (2002), efectuó una comparaciónde la concentración de metales pesados (Al, Cd, Cr, Cu, Ni, Pb y Zn) en el alga (Dictyota guineensis) en los arrecifes de Isla Verde y la Gallega; Morlán-‐Cahue (2003), determinó la concentración de algunos metales pesados (Fe, Mn, Pb y Zn) en macroalgas clorofitas en los mismos arrecifes y en otros cuatro más, Anegada de Adentro, Blanquilla, Galleguilla, Hornos, Pájaros y Sacrificios. Estos estudios han servido como marco de referencia respecto a la contaminación que se presenta en esta área, además de ayudar a comparar con trabajos actuales el status de la zona arrecifal. Echinometra lucunter | P á g i n a 18 2.6 Fuente de los metales pesados Cd, Zn y Ni. El cadmio (Cd) es considerado como un elemento no esencial en animales, cuyas propiedades químicas son intermedias entre el zinc y el mercurio; en el mar, el 66% está presente como ion Cd+2 junto con CdCO3 (26%), Cd(OH)2 (5%), CdCl2 (1%) y CdSO4 (1%) (Whitfield et al., 1981). Las principales fuentes de cadmio en ambientes acuáticos provienen del lavado de los suelos agrícolas y de las descargas de la minería y la industria. Otro origen importante son los desechos municipales y los lodos de las plantas de tratamiento (UNEP, 1985). Su presencia en ambientes marinos disminuye la capacidad de sobrevivencia de larvas y estadios juveniles de peces, moluscos y crustáceos (Förstner y Wittman, 1979). El zinc (Zn) a diferencia del cadmio es considerado un elemento esencial que en bajas concentraciones es utilizado por el organismo para realizar ciertos procesos metabólicos, además de formar parte integral de ciertas enzimas como la anhidrasa carbónica, carboxipeptidasa y varias hidrogenasas (Páez-‐Osuna, 2005), aunque en altas concentraciones puede ser tóxico para el organismo. El Zn junto con el Cd y el Pb son usados en las refinerías de petróleo, en la producción de acero, fertilizantes (Förstner y Wittmann, 1979) y pesticidas (Samyappan et al., 2007); el zinc, también puede encontrarse en cantidades importantes en los detergentes (Angino et al., 1970). El níquel (Ni), al igual que otros elementos metálicos como el vanadio, cromo y el plomo, se le relaciona con la industria del petróleo, particularmente con los efluentes provenientes de los procesos de refinación de crudos, así como de la industria productora de fertilizantes, de la industria del transporte y fundidoras, por otro lado también es liberado a la atmósfera por plantas que queman petróleo o carbón y por industrias que manufacturan y usan este metal en sus aleaciones o compuestos (Wittman, 1979). Echinometra lucunter | P á g i n a 19 2.7 Equinodermos como bioindicadores de contaminación. La utilización de organismos para el monitoreo de la contaminación marina se ha hecho necesaria para tener un panorama completo de lo que sucede con los contaminantes al entrar al ambiente marino. En algunas ocasiones el análisis de muestras de agua y sedimento no son suficientes para ver el impacto de los contaminantes en el ambiente, al no ser biodisponibles para la biota marina (den Besten et al., 2001), por lo que es necesario la utilización de organismos que determinen el verdadero impacto que tiene dicho contaminante en el ambiente. Estos organismos utilizados para monitoreo ambiental reciben el nombre de “bioindicadores”, los cuales se definen como organismos que son utilizados para cuantificar el nivel de disponibilidad de los contaminantes en los ecosistemas y son elegidos por su capacidad de acumular un contaminante sin presentar una respuesta tóxica significativa; además de que son especies que presentan una relación estadística simple entre las concentraciones del contaminante en sus tejidos y la que hay en el ambiente (Beeby, 1999). En equinodermos adultos, la acumulación de Cd y Pb parece ser proporcional a las concentraciones de metales encontradas en el agua circundante, lo que permite considerarlos como bioindicadores de metales del medio ambiente (Crees et al., 1998; Kremling y Streu, 2000; Anderson et al., 2001; Cesar et al., 2004; Deheyn et al., 2005). La capacidad de respuesta de los bioindicadores varía, dependiendo de muchos factores como son: la edad, talla, estacionalidad, sexo, hábitos alimenticios, duración o tiempo de exposición, respuestas tóxicas e interacciones con otras especies(incluyendo la flora) (Beeby, 2001). Idealmente, las especies elegidas como bioindicadores deben cumplir varios criterios entre los que destacan: ser sedentarios o de baja movilidad, fáciles de identificar y colectar, abundantes durante todo el año , de larga duración, resistentes a las Echinometra lucunter | P á g i n a 20 variaciones ambientales de temperatura, salinidad y oxígeno disuelto, también debe considerarse el hecho de que estos organismos se encuentren en poblaciones suficientemente abundantes en el área a evaluar para no alterar o perjudicar a la población, debe ser tolerante a altos niveles de contaminantes, pero acumuladores netos de los contaminantes en cuestión y ser el indicador de un importante grupo funcional o nivel trófico del ecosistema marino (Thebault, 2005). Varios estudios han sugerido o utilizado a los equinoideos como bioindicadores de contaminación por metales pesados en el medio marino, ejemplos de estos trabajos son los realizados por Warnau et al., (1997) quienes proponen al erizo Paracentrotus lividus como bioindicador para Cd; Hernández et al., (2009), proponen al erizo de mar Diadema antillarum como un excelente bioindicador de contaminación por metales pesados. Adicionalmente, algunos estudios han demostrado que Echinometra lucunter posee la facilidad de acumular metales del ambiente, dado que es una especie que habita en las zonas intermareales, cercanas a la costa, lo que lo expone fácilmente a sitios contaminados o a fuentes contaminantes costeras (Ablanedo et al., 1990). Por otro lado, se han hecho trabajos acerca de la concentración de metales en erizos de diferentes especies, como el realizado por Radenac et al., (2001), quienes evaluaron la bioacumulación y toxicidad de cuatro metales (Cd, Cu, Pb, Zn) en larvas del erizo de mar Paracentrotus lividus, encontrando que hay un alto potencial de acumulación durante las etapas iniciales del desarrollo de estos organismos, esta respuesta se vio reflejada en las anormalidades encontradas en las larvas como malformaciones en el esqueleto, el bloqueo en el estadio de gástrula y blástula o hasta la muerte de algunas larvas. Bielmyer et al., (2005), midieron el efecto de metales (Cu, Ag, Ni, Se) en la etapa larval y adulta del erizo de mar Diadema antillarum, observando una alta sensibilidad de los adultos y las larvas con estos metales. Por su parte, Warnau et al., (1997), hicieron un estudio en donde analizaron la cinética de absorción y excreción de cadmio en el erizo de mar Paracentrotus lividus expuesto a diferentes concentraciones, catalogándolo como un excelente Echinometra lucunter | P á g i n a 21 bioindicador de estos metales. Hernández et al., (2009), evaluaron la acumulación de los metales (Pb y Cd) en el erizo de mar Diadema antillarum en Tenerife, Islas Canarias, resaltando que presenta una amplia variación en el contenido de metales dependiendo de la zona de muestreo y tipo de tejido. Adicional a estos grupos mencionados, se tienen registrados algunos estudios en el SAV referentes a la especie E. lucunter, éstos corresponden a Acosta-‐González et al., (2000), donde se determinaron los niveles de Al, Cd, Cr, Cu, Ni, Pb y Zn en el erizo rojo en dos arrecifes, La Gallega e Isla Verde, con el propósito de determinar el grado de contaminación en el área; dos años después, se volvió a realizar la determinación de los mismos metales en sustrato coralino, un alga (Dyctiota guineensis) y en el esqueleto, gónadas y tracto digestivo del erizo E. lucunter de los mismos arrecifes, encontrando mayores concentraciones de Ni (en coral), Al (en el resto de las muestras) y concentraciones menores de Cd y Cr, concluyendo que el esqueleto de erizo es un buen indicador de metales, en especial para el Pb. Todo lo expuesto sugiere que los equinodermos pueden ser considerados como excelentes bioindicadores de contaminación ambiental por metales. 2.8 Bioindicador, bioacumulador, bioregulador. Una vez que un metal traza entra en un organismo, por diferentes vías, éste puede ser acumulado o excretado en diversos grados. La acumulación puede ocurrir como resultado de algunos mecanismos fisiológicos; en el caso de los metales esenciales, el metal es llevado a los tejidos que requieren de él para alguna función metabólica. Por otra parte en el caso de los metales no esenciales, éstos al ser introducidos al organismo notienen ningún requerimiento metabólico; por lo que es evidente, que tanto los iones metálicos en exceso de los requerimientos metabólicos (en el caso de los metales esenciales) o aquellos que no son requeridos por el organismo (no esenciales), son potencialmente Echinometra lucunter | P á g i n a 22 tóxicos y deben ser removidos del organismo; dando lugar a la excreción por un lado, por otro, a la acumulación (causando daños irreversibles en el organismo) o biotransformación, dando lugar a otras formas del metal dentro del organismo que sean menos tóxicas (Depledge y Rainbow, 1990). La tasa a la cual ocurre la acumulación en un organismo, no sólo depende de la disponibilidad del contaminante en el ambiente, sino también, de toda la gama de factores ambientales, biológicos y químicos. El nivel máximo al que se llega se rige por la capacidad del organismo para excretar el contaminante o almacenarlo (Bryan, 1979). Dadas estas diferencias de acumulación, excreción, regulación de los metales dentro de los organismos, a continuación se define qué es un organismo bioindicador, bioacumulador y bioregulador: 1. Bioindicador. Es un organismo o parte de un organismo o de una comunidad de organismos que detectan la existencia de condiciones complejas que resultan de un grupo de factores bióticos y abióticos que son difíciles de medir por separado, por lo que contienen información de la calidad de su ambiente (Dauvin et al., 2010). 2. Bioacumulador. Organismo con la capacidad de acumular contaminantes del ambiente (por factores bióticos o abióticos) en sus tejidos o en ciertos tejidos, pero sin la capacidad de excretarlos nuevamente al ambiente (Gray, 2002). 3. Bioregulador. Organismo con la capacidad de acumular contaminantes del ambiente en sus tejidos, para posteriormente excretarlos de su sistema cuando esos contaminantes hayan disminuido o desaparecido del ambiente. La Figura 2 muestra la respuesta que presentan estos organismos (bioacumulador y bioregulador) frente a la presencia de algún contaminante. Para ser considerado un buen bioindicador, es necesario que el modelo presente, preferentemente, una respuesta de tipo bioacumulador, pues al acumular el metal y llegar a un umbral en donde el organismo Echinometra lucunter | P á g i n a 23 ya no excreta, ni sigue acumulando más, permite registrar lecturas apropiadas de la calidad del sistema. Por otra parte, los bioreguladores deben tratarse con reserva al ocuparse como indicadores de calidad, ya que sin el debido cuidado, pueden dar una idea errónea de la verdadera concentración del contaminante en el ambiente, pues al excretar a los contaminantes se tiende a subestimar la cantidad real de éstos (Bryan, 1979). Figura 2. Respuesta dosis-‐efecto que muestran los organismos. a) bioacumulador y b) bioregulador. FASE I. Fase de exposición al contaminante. FASE II. Fase de no exposición al contaminante. La línea punteada indica donde terminan e inician las fases. Echinometra lucunter | P á g i n a 24 3. JUSTIFICACIÓN En el presente estudio se decidió trabajar con el erizo de mar Echinometra lucunter dado que cumple con la mayoría de los requisitos para ser un buen organismo indicador de contaminación, además de mostrar ser un organismo capaz de acumular niveles detectables de metales en sus tejidos; por ello se propone estudiar en condiciones de laboratorio, la capacidad de E. lucunter de regular el Cd, Zn y Ni para determinar su posible utilización como bioindicador de contaminación costera. 4. HIPÓTESIS Si el erizo de mar E. lucunter tiene la capacidad de acumular metales del medio ambiente en sus tejidos, entonces sus espinas pueden servir como tejido blanco para monitoreo de contaminantes por lo que es posible que tenga la capacidad de regular metales esenciales como el zinc y el níquel y acumular no esenciales como el cadmio.
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