Cambios-morfologicos-y-poblacionales-que-presenta-brachionus-havanaensis-ante-la-depredacion-indirecta-de-invertebrados

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Universidad Nacional Autónoma de México
F a c u l t a d d e E s t ud i o s S u p e r io r es I z t a c a l a
“Cambios morfológicos y poblacionales
que presenta Brachionus havanaensis
ante la depredación indirecta de
invertebrados”
T E S I S
Q u e p a r a o b t e n e r e l t í t u l o d e
B i ó l o g a
P r e s e n t a
F l a v i a n a S a i d a Z ú ñ i g a J u á r e z
Directora de tesis: Dra. Nandini Sarma
Los Reyes Iztacala, Edo. de México, 2013
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Dedicado
A mi papi y a mi mami porque siempre me han apoyado, por sus enseñanzas,
sus consejos y lo más importante por su amor. Gracias por confiar y creer
en mí.
A mi hermanita Ángeles que con esa chispa siempre ha estado conmigo
brindándome su apoyo y grandes momentos de juegos, risas y alegría.
A mis abuelitos que en el lugar donde se encuentren se que les dará mucho
gusto.
A esa persona especial que está conmigo.
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Agradecimientos
A la Universidad Nacional Autónoma de México.
A mi directora de Tesis Doctora Nandini Sarma por aceptarme como su
alumna, por su apoyo, atención, sus consejos y motivación.
A mis sinodales: Dr. S. S. S. Sarma, Dra. Lucia Pavón, Dra. Rosario Sánchez
y al Dr. José Luis Gama, a todos ellos por su tiempo, sus acertados
comentarios y sugerencias para mejorar la tesis.
A mi equipo de toda la carrera Viri, José, Wili y Edgar por su amistad, por
todos los momentos que pasamos juntos durante esta gran etapa.
A todos mis compañeros del Laboratorio de Zoología Acuática
especialmente a Jorge, Gerardo, Rocío, Claudia, Cristian, Diego, Manuel y
Ligia por su apoyo en la realización de este proyecto.
Al Programa de Apoyo a Proyectos de Investigación e Innovación
Tecnológica (PAPIIT No. IN213413)
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No te rindas
No te rindas, aún estás a tiempo
de alcanzar y comenzar de nuevo,
aceptar tus sombras, enterrar tus miedos,
liberar el lastre, retomar el vuelo.
No te rindas que la vida es eso,
continuar el viaje,
perseguir tus sueños,
destrabar el tiempo,
correr los escombros y destapar el cielo.
No te rindas, por favor no cedas,
aunque el frio queme,
aunque el miedo muerda,
aunque el sol se esconda y se calle el viento,
aún hay fuego en tu alma,
aún hay vida en tus sueños,
porque la vida es tuya y tuyo también el deseo,
porque lo has querido y porque te quiero.
Porque existe el vino y el amor, es cierto,
porque no hay heridas que no cure el tiempo,
abrir las puertas quitar los cerrojos,
abandonar las murallas que te protegieron.
Vivir la vida y aceptar el reto,
recuperar la risa, ensayar el canto,
bajar la guardia y extender las manos,
desplegar las alas e intentar de nuevo,
celebrar la vida y retomar los cielos.
No te rindas por favor no cedas,
aunque el frio queme,
aunque el miedo muerda,
aunque el sol se ponga y se calle el viento,
aún hay fuego en tu alma,
aún hay vida en tus sueños,
porque cada día es un comienzo nuevo,
porque esta es la hora y el mejor momento,
porque no estás solo,
porque yo te quiero.
Mario Benedetti.
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Contenido
Resumen………………………………………………………………….............1
1. Introducción……………………………………………………………….......2
2. Antecedentes…………………………………………………………………..7
3. Justificación………………………………………………………………......11
4. Objetivos………………………………………………………………….......12
4.1 General……………………………………………………………...........12
4.2 Particulares………………………………………………………............12
5. Hipótesis...............................................................................................13
6. Material y Métodos……………………………………………………….....14
6.1 Material biológico…………………………………………………….….14
6.2 Crecimiento poblacional de Brachionus havanaensis…………………....14
6.3 Tabla de vida de Brachionus havanaensis………………………………...16
6.4 Morfometría………………………………………………………..........19
7. Resultados………………………………………………………………….....20
7.1 Crecimiento poblacional de Brachionus havanaensis…………………….20
7.2 Tabla de vida de Brachionus havanaensis…………………………...…....23
7.3 Morfometría………………………………………………………….......29
8. Discusión………………………………………………………………….…..31
8.1 Crecimiento poblacional de Brachionus havanaensis…………………….31
8.2 Tabla de vida de Brachionus havanaensis…………………………….......33
8.3 Morfometría……………………………………………………….……...35
9. Conclusiones…………………………………………………………............38
10. Literatura citada………………………………………………………….....39
11. Anexos…………………………………………………………………….....44
11.1 Medio de cultivo EPA……………………………………………….....44
11.2 Medio de cultivo Bold basal……………………………………...........44
11.3 Cultivo Chlorella vulgaris…………………………………………..........45
.
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1
Resumen
La depredación es uno de los procesos más importantes en estructurar comunidades acuáticas.
Los rotíferos, organismos con gran riqueza, diversidad y distribución en México están sujetos a
la depredación por vertebrados e invertebrados; en general tienen diversas estrategias para
evitar la depredación. Muchas especies de Brachionus poseen espinas anteriores, posteriores y
postero-laterales que son consideradas como un dispositivo anti-depredadores. Los rotíferos
perciben la presencia de depredadores a través de kairomonas que son infoquímicos que juegan
un papel importante en los procesos ecológicos y evolutivos. En este trabajo se uso como presa
Brachionus havanaensis Rousselet (Rotífera) para conocer cuál es el efecto que tienen los
depredadores invertebrados Asplanchna girodi (Rotífera), Eosphora najas (Rotífera), Stenostomum
leucops (Turbelaria) y Mesocyclops pehpeiensis (Copépoda) sobre esta especie y poder aportar más
datos sobre las interacciones acuáticas del zooplancton. Se realizaron los experimentos de
crecimiento poblacional, tabla de vida, se midieron las espinas y lorica de B. havanaensis para
saber si estos depredadores causaron algún cambio morfológico. Para el desarrollo
experimental de crecimiento poblacional se usaron frascos con 25 ml de medio EPA y 0.5x106
céls.ml de Chlorella vulgaris como alimento, en los frascos se colocaron redes de 50 micras con
dos depredadores de la misma especie y 15 Plationus patulus como alimento; fuera de las redes
se colocaron 15 B. havanaensis; cada tratamiento consto de 4 replicas. Los experimentos de
tablas de vida se desarrollaron con un diseño similar al experimento de crecimiento
poblacional a diferencia de que se usaron neonatos de Brachionus havanaensis de +12hrs. Para
la medición de las estructuras, se coloco a los B. havanaensis que se usaron en el experimento de
tablas de vida en formol al 4%, posteriormente se midieron sus estructuras usando un
microscopio óptico. Los resultados mostraron una densidad poblacional significativamente
baja en el tratamiento con Asplanchna girodi en comparación con los otros tratamientos, las
tasas de crecimiento poblacional (r) variaronentre 0.21 y 0.22 y no se observaron diferencias
significativas. En los resultados de las tablas de vida se obtuvo una tasa de crecimiento
poblacional que va de los 0.21 a 0.35, siendo el tratamiento con Asplanchna girodi donde se
alcanzo en nivel significativamente más alto. Se cree que de todos los depredadores usados en
el experimento el que afectó más a Brachionus havanaensis fue A. girodi ya que se presento un
aumento del 7% el largo de la espina postero-lateral izquierda, un 8% y 13% en las espinas
antero-laterales mientras que en el resto de los tratamientos no se observaron cambios
morfológicos y poblacionales.
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2
1. Introducción
El zooplancton de aguas epicontinentales se constituye principalmente, en relación a
su biomasa, por rotíferos, cladóceros y copépodos. Estos organismos presentan altas
tasas de crecimiento, un rasgo que les permite responder rápidamente a cambios
ambientales, presentan periodos de vida cortos y muchos de ellos son fácilmente
manipulables en experimentos de laboratorio (Wallace et al., 2006). Otra de sus
características es su capacidad para producir abundantes huevos de resistencia que
mantienen su viabilidad durante décadas o siglos (Hairston, 1996).
Los rotíferos presentan su mayor riqueza y diversidad en cuerpos de agua dulce
(Wallace et al., 2006). En el mundo existen aproximadamente 120 géneros y 2 100
especies de rotíferos, la mayoría de ellas (1, 600), dentro de un solo grupo
(Monogononta) (Nogrady et al., 1995). En la Republica Mexicana, se conocen menos
de 300 especies, y específicamente en el Estado de México se han registrado 203
especies (divididas en 54 géneros, 23 familias y 2 órdenes) (Sarma, 1997).
Los rotíferos son un grupo importante, tanto para la investigación descriptiva como
para la aplicada, tienen una amplia distribución y es muy común encontrarlos en
cuerpos de agua temporales o perenes haciéndolos fácil de colectar. Son importantes
para entender las estrategias alimenticias, pues son consumidores voraces y tienen una
alta tasa de asimilación de nutrientes (Downing & Rigler, 1984). Existen especies
altamente sensibles a distintos tipos de contaminación, por lo cual son fundamentales
para el monitoreo de la contaminación selectivamente en los cuerpos de agua, tienen la
capacidad de indicar cambios ambientales, también son importantes para la
acuacultura, debido a que son altamente nutritivos y fácil de cazar por los peces
juveniles (Sarma, 1991).
Entre las diferentes fuerzas que moldean las estructuras acuáticas la depredación es
considerada la más común y significativa no sólo en cuerpos de agua permanentes,
también, en hábitats temporales (Williams, 1988). Los rotíferos están sujetos a la
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depredación por vertebrados e invertebrados, en cuerpos de agua profundos; larvas de
peces, juveniles y larvas de insectos ejercen mayor presión de depredación, mientras
que en aguas poco profundas, el impacto de los anfibios y los micro-invertebrados
como copépodos, cladóceros, otros rotíferos o protozoos suele ser mayor (Gilbert,
1998 ). Se ha sugerido que la depredación por los turbelarios también podría
estructurar las comunidades de zooplancton ya que estos organismos se alimentan de
detritus, bacterias, protozoos y rotíferos (Blaustein & Dumont, 1990). Rotíferos
planctónicos herbívoros, como Anuraeopsis, Brachionus y Keratella son comunes en agua
dulce y conviven con géneros depredadores como Asplanchna, Asplanchnopus y Eosphora
(Wallace et al., 2006).
Se ha demostrado que los rotíferos depredadores tienen fuertes efectos sobre sus presas
(Pavón-Meza et al., 2008), se dice que los infoquímicos son sustancias que intervienen
en las relaciones interespecíficas de los organismos y la presencia de los depredadores
afecta la morfología y rendimiento reproductivo de las presas (Blanco-Metzler, 2004).
Uno de los principales canales de información sensorial para el zooplancton es por
medio de señales químicas. Se sabe que los rotíferos tienen neuronas
quimiorreceptoras principalmente en su corona, un microscopio electrónico ha
relevado poros quimiorreceptores en el tegumento anterior de varias especies (Clement
& Wurdak, 1991). Los infoquímicos son percibidos por medio de estos
quimiorreceptores y esto hace que los rotíferos puedan responder de diferente manera a
cada tipo de señal recibida. Por ejemplo, en el caso de estar ante algún depredador se
libera una señal que induce la formación de espinas en varias especies de Brachionus
Keratella cochlearis, K. slacki, y Filinia longisecta; esta señal se transmite a través del agua
(Gilbert, 1967). También algunos rotíferos utilizan estos quimiorreceptores para
discriminar las partículas de alimentos sobre la base de los sabores de la superficie
celular (Snell, 1998).
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La eficacia de los depredadores para lograr un equilibrio entre el crecimiento de su
población y el agotamiento de las presas depende de varios factores (la naturaleza de
los infoquímicos liberados por los depredadores, la vulnerabilidad de las presas, su
densidad y la tasa de reposición de la población a través de la reproducción (Sarma &
Nandini, 2007). Las kairomonas, moléculas orgánicas, no volátiles altamente solubles
en agua, resistentes a pH extremos y a cambios de temperatura (Akkas, S.B et al.,
2010); son infoquímicos que juegan un papel importante en los procesos ecológicos y
evolutivos ya que provocan una reacción fisiológica o de comportamiento favorable
para el receptor pero no para el emisor (Blanco-Metzler, 2004).
En los sistemas acuáticos son muchos los factores que regulan la captura de las presas
por los depredadores, la mayoría de ellos están bien documentados. Por ejemplo, la
baja visibilidad de la presa provoca las bajas tasas de encuentro con los depredadores.
Por otro lado, las presas más visibles son capaces de detectar en el medio la presencia
de depredadores potenciales a través de las kairomonas (Kats & Dill, 1998) esto les
permite que puedan exhibir respuestas específicas como estructuras morfológicas de
defensa (estructuras gelatinosas, espinas, etc.) que reduzcan el riesgo de depredación
(Juanes, 1994). Este tipo de defensas se han encontrado en una amplia gama de
organismos planctónicos, entre las que destacan las algas, ciliados, rotíferos, larvas de
insectos y crustáceos planctónicos (Snell, 1998).
Entre los depredadores vertebrados acuáticos, anfibios y peces influyen diferentes
variables demográficas de zooplancton a través de la depredación directa y / o a través
de los infoquímicos de liberación en el medio (Laforsch, et al., 2006). Estudios
recientes han demostrado que también los crustáceos planctónicos marinos
(copépodos) reducen su actividad de alimentación en la presencia de kairomonas de
peces (Cieri & Stearns, 1999); los estudios también demuestran que la supervivencia de
una especie depende de su capacidad para resistir o escapar a la depredación (Meyers
& Strickler, 1984).
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Los rotíferos, en general, tienen diversas estrategias para evitar la depredación.
Algunos, como Hexarthra y Polyarthra, tienen un movimiento de salto rápido que les
permite escapar de la depredación (Kirk & Gilbert, 1988). Otros, tales como
Sinantherina tienen sustancias químicas de disuasión (Felix, Stevens & Wallace,
1995). En el caso de Keratella presenta una lorica más gruesa y rígida, siendo una
defensa eficaz contra los ataques de los depredadores (Tollrian & Harvell, 1987).
Muchas especies de Brachionus poseen espinas anteriores,posteriores y postero-
laterales que son consideradas como un dispositivo anti-depredadores. Se ha visto que,
en condiciones de cultivo Brachionus havanaensis (Pavón-Meza et al., 2008) y Plationus
macracanthus (Sarma et al., 2011) han desarrollado largas espinas posteriores y por lo
tanto, ofrecen una cierta resistencia a la depredación.
Cambios en los rangos reproductivos de las presas en presencia de un depredador
explican la evolución de las relaciones entre presa y depredador. (Tollrian, 1995), es
decir, un incremento en el rango reproductivo en la presencia del depredador puede
tener más efectos adversos desde un incremento en la disponibilidad de alimento ya
que también se incrementara la densidad del depredador causando una fuerte
reducción en las abundancias de las presas. (Dumont & Sarma, 1995). Es importante
señalar que, las especies con espinas inducibles podrían mostrar una relación inversa
en las variables demográficas en relación a las densidades del depredador (Tollrian,
1995). La estrategia de la presa para desarrollar estructuras de defensa contra los
depredadores tiene también costos energéticos (Stemberger, 1988), al invertir en sus
defensas, podría tener un alto costo (Tollrian, 1995).
Por otro lado en los rotíferos la depredación no solo afecta el número de huevos o la
proporción de huevos, también influyen ciertos factores ambientales como la
concentración de alimento, la calidad de los alimentos, la temperatura, el estrés
inducido por cambios en las condiciones abióticas, contaminantes o niveles crecientes
de competiciones específicas (Sarma et al., 2005), como resultado esto también causa
cambios morfológicos y demográficos en los rotíferos (Sarma & Rao, 1987).
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Brachionus havanaensis Rousselet es un rotífero común en el continente norteamericano,
está distribuido en aguas tropicales y sub-tropicales su presencia es frecuente en
densidades y disponibilidad relativamente altas en varios cuerpos de agua de México
(Sarma & Elías-Gutiérrez, 1999). B. havanaensis también es capaz de mostrar variación
en lo largo de las espinas posteriores y antero-posteriores en respuesta a la
depredación. La supervivencia de esta especie no solo está relacionada con sus
adaptaciones anti-depredadores si no que también con su alto potencial reproductivo
que le permite competir con otros miembros de la familia Brachionidae con los que
seguido se confronta como Keratella cochlearis, K. tropica, B. budapestinensis y B.
calyciflorus (Garza-Mouriño et al., 2005). Su capacidad para tolerar un alto rango de
temperatura, las concentraciones de los alimentos y su papel como una presa
importante para algunos depredadores invertebrados, hacen de este rotífero una
especie de zooplancton importante en los cuerpos de agua tropicales y en los cuerpos
de agua con alta altitud de México (Torres-Orozco & Zanatta, 1998), algunos estudios
de laboratorio se han centrado en su papel como presa para Asplanchna y otros
depredadores (Nandini et al., 2003). B. havanaensis es muy útil para realizar trabajos de
bioensayos debido a que requiere de poco espacio de laboratorio y poco volumen de
agua, tienen un ciclo de vida corto, requerimientos nutricionales generalmente
conocidos y son el alimento de otros niveles tróficos (Reish & Oshida, 1987).
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2. Antecedentes
Se han realizado diferentes trabajos para saber cuáles son las principales presas que
prefieren ciertos depredadores, dentro de estos trabajos se encuentra el de Nandini y
colaboradores (2003) que investigaron la respuesta funcional y preferencia de
Asplanchna sieboldi con cinco diferentes presas de Brachionidos (Brachionus havanaensis,
Brachionus rubens, Brachionus patulus, Brachionus macracanthus y Brachionus calyciflorus),
analizando el comportamiento de alimentación de los depredadores en términos de
encuentros, ataques y captura de presas ingeridas por unidad de tiempo. Nandini y
colaboradores llegaron a la conclusión de que el número máximo de presas
consumidas tiene una relación inversa con el tamaño de su cuerpo y la longitud de sus
espinas.
Uno de los principales canales de información sensorial para el zooplancton son las
señales químicas. Snell (1998) hace una revisión sobre los químicos en los rotíferos,
presenta la evidencia conductual que los rotíferos planctónicos responden a una
variedad de estímulos químicos. A pesar de una gran variedad de comportamientos de
rotíferos son regulados por señales químicas, el progreso se ha hecho poco para aislar y
caracterizar estos estímulos. Los rotíferos tienen neuronas quimio sensoriales, una
microscopia electrónica ha revelado que tienen poros quimiorreceptores
principalmente en la corona, esto se ha encontrado en varias especies. En cuanto a la
alimentación los rotíferos son capases de discriminar las partículas de alimentos sobre
la base de los sabores en la superficie celular. Así mismo los rotíferos son capaces de
desarrollar defensas ante ciertos ataques de depredación, cada especie tiene un método
diferente.
La más extensa investigación sobre polimorfismo controlado por kairomonas en los
rotíferos fue descrita por primera vez por de Beauchamp en 1952. Desde entonces se
ha tenido un gran interés por conocer más sobre los efectos de kairomonas sobre los
rotíferos (Tollrian & Harvell, 1987), tal es el caso de Garza- Mouriño y colaboradores
(2005) tomaron muestras del lago de Xochimilco, durante los años 2002-2003, y
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observaron los morfotipos de diferentes especies de la familia Brachionidae. Midieron
la longitud del cuerpo, anchura y las longitudes de las espinas (anterior y posterior) de
Brachionus havanaensis Keratella americana, K. cochlearis y K. tropica. Encontraron fuertes
variaciones morfológicas, principalmente debido a la presencia de Asplanchna; también
encontraron que otros depredadores invertebrados como copépodos ciclopoideos no
tuvieron un impacto significativo sobre la familia Brachionidae, ya que estaban
presentes en números muy bajos.
Gilbert demostró que algunos rotíferos herbívoros (Brachionus, Keratella y Lecane) en
presencia de depredadores invertebrados (copépodos Ciclopoideos y Asplanchna)
aumentan el tamaño del cuerpo y la longitud de sus espinas. Por ejemplo en (2009)
trabajo con Keratella tropica que es un rotífero con cuatro espinas postero-latelares, uso
dos depredadores, Asplanchna brightwelli y el competidor de interferencia Daphnia
pulex, realizo tabla de vida de Keratella tropicay y encontró que no gasta energía en la
inducción de defensas, comenta que Asplanchna induce la forma más exuberante en el
rotífero Keratella tropica, mientras que Daphnia induce el desarrollo moderado de las
espinas posteriores pero sin alargamiento de las espinas anteriores. La inducción de
estos cambios está mediada por kairomonas.
Pavón-Meza y colaboradores (2008) estudiaron la influencia de una kairomona del
depredador Asplanchna sobre Brachionus havanaensis. En el experimento usaron dos
densidades de alga (0.5x 106 células mL-1 y 2x106 mL-1 células de Chlorella vulgaris) y
dos temperaturas (15o y 25oC). En sus resultados encontraron que a los 15oC las tasas
brutas y netas de reproducción eran un 50% inferiores que a los 25OC. En ausencia de
asplanchnin, la tasa de crecimiento poblacional (r) fue más alta (0,52 por día) a 25ºC
bajo una concentración de en las células 2x106 mL-1 de Chlorella.
Sarma y colaboradores (2010) cuantificaron los efectos indirectos de diferentes
densidades del depredador Asplanchna brightwellii en la morfometría y demografía de
sus presas Brachionus calyciflorus y Plationus macracanthus. Los experimentosde
crecimiento poblacional y tabla de vida se hicieron por separado para cada una de las
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9
dos presas manteniendo a A. brightwellii en contacto indirecto. Los Brachionidos
fueron alimentados con Chlorella vulgaris. Al comparar los cultivos con presencia del
depredador y los cultivos sin el depredador, encontraron un aumento en el tamaño de
la espina postero-lateral. Finalmente comentan que para las dos especies de
Brachionidos la tasa reproductiva neta, el tiempo generacional y el rango de población
decrecieron y que estas dos especies de presas son afectadas en presencia de
kairomonas del depredador Asplanchna.
No solo se han elaborado trabajos de investigación sobre rotíferos depredadores,
también existen otros organismos que podrían tener cierta influencia sobre los
rotíferos, en este caso se puede mencionar el trabajo realizado por Nandini y
colaboradores (2010) quienes trabajaron con turbelarios, organismos comunes en
estanques poco profundos, debido a que no hay información cuantitativa sobre su
efecto sobre la demografía de su presa ellos decidieron evaluar el impacto de
Stenostomum cf leucops sobre la dinámica poblacional de los rotíferos Euchlanis dilatata
y Plationus patulus, sobre el cladócero Moina macrocopa. Ellos iniciaron los experimentos
con rotíferos a 0.5 ind. mL -1, compararon los patrones de crecimiento en presencia y
en ausencia de los gusanos (2 ind. Stenostomum por 50 ml.). Sus resultados revelaron
que con la presencia de los gusanos los brachionidos fueron los más afectados
(ANOVA de medidas repetidas P <0.01), aunque en las densidades usadas, el
depredador no acabo con las presas. Nandini y colaboradores comentan que estos
depredadores pueden regular a los rotíferos en condiciones naturales.
Brandl (2005) uso bases de datos donde había información relevante sobre la
alimentación depredadora de copépodos acuáticos sobre rotíferos, alrededor del 70%
de los artículos que ellos usaron fueron publicados durante las últimas décadas, los
resultados de los trabajos usados fueron discutidos y relacionados con las diferencias
entre las estrategias de historia de vida de las especies de rotíferos limnéticos con su
capacidad para utilizar rápidamente los recursos alimentarios según la temporada.
Finalmente llego a las conclusiones de que los copépodos ciclopoideos y calanoideos
son eficientes depredadores de rotíferos. La depredación por copépodos puede tener
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10
un significativo impacto en rotíferos causando a menudo una temporada de
disminución de las poblaciones de rotíferos y sustitución de especies que son más
susceptibles a la depredación.
Un aspecto clave de la ecología y la evolución de las respuestas adaptativas de las
presas al ataque de los depredadores es la sincronización por la cual se desarrolla una
respuesta defensiva ante la inducción de señales liberadas por este último. Esta
propiedad, denominada reactividad, se ha demostrado que afectan la estabilidad
poblacional y la persistencia. Aranguiz- Acuña y colaboradores (2010) usaron dos
rotíferos B. calicyflorus y B. havanaensis, probaron la hipótesis de que las presas pueden
desencadenar una reacción de defensa morfológica en el menor tiempo y a un bajo
costo. Sus resultados mostraron que ambas especies de presa exhibieron defensas
costosas y eficaces tras inducción por infoquímicos de depredadores. Se observaron
reacciones más rápidas en los niveles superiores de señales de depredadores. Para
nuestro conocimiento, este es el primer estudio en el que el tiempo de inducción de
defensas morfológicas se evaluó experimentalmente sobre un gradiente de señales de
riesgos.
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11
3. Justificación
Para poder tener un mejor conocimiento sobre las interacciones en los ecosistemas
acuáticos es importante conocer los efectos que causan los depredadores sobre sus
presas. El efecto que tenga un depredador sobre una presa no siempre será igual al de
otro depredador, es decir, los depredadores ejercen efectos pero no siempre en la
misma magnitud o en algunos casos no existe algún efecto sobre las presas.
Para la elaboración de este experimento se decidió usar al rotífero Brachionus
havanaensis Rousselet, 1911; ya que tiene una distribución amplia en Norteamérica, es
una especie que se reproduce bien, se pueden obtener repuestas rápidas al realizar
experimentos y además de que se han realizado algunos trabajos donde se menciona
que los individuos de Brachionus havanaensis presentan cambios en sus historias de vida
y cambios morfométricos por efecto de la presencia del rotífero depredador Asplanchna
y su interacción con otros factores ambientales. Sin embargo, existen pocos trabajos
donde se exponga a Brachionus havanaensis ante otros depredadores y se obtengan datos
de que cambios o influencia tengan sobre la historia de vida y cambios morfométricos
de este rotífero. Por lo que surgió el interés de conocer, mediante experimentos de
laboratorio, si otros depredadores como Asplanchna girodi de Guerne, 1888 (Rotífera),
Eosphora najas Ehrenberg, 1830 (Rotífera), Stenostomum leucops Duges, 1828 (Turbelaria),
Mesocyclops pehpeiensis Hu, 1943 (Copepoda) también presentan cierta influencia sobre
la historia de vida y cambios morfométricos de Brachionus havanaensis.
Con la realización de este tipo de experimentos se podrán aportar datos que aumenten
el estudio del Phylum Rotífera dando paso a una línea de investigación a futuro con
diferentes rotíferos.
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4. Objetivos
4.1 Objetivo General
Comparar los cambios morfológicos y demográficos que presenta Brachionus
havanaensis (Rotífera) ante el efecto indirecto de los depredadores invertebrados
Asplanchna girodi (Rotífera), Eosphora najas (Rotífera), Stenostomum leucops (Turbelaria),
Mesocyclops pehpeiensis (Copépoda), usando como alimento para los depredadores a
Plationus patulus (Rotífera).
4.2 Objetivos Particulares
 Estudiar el crecimiento poblacional de Brachionus havanaensis al estar expuesto
indirectamente a diferentes depredadores.
 Analizar la demografía a través de tablas de vida de Brachionus havanaensis ante el
efecto indirecto de los depredadores.
 Medir los cambios morfológicos que desarrolle Brachionus havanaensis ante la
presencia indirecta de los depredadores.
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13
5. Hipótesis
Si los depredadores ejercen un efecto directo sobre B. havanaensis este rotífero gastará
energía en desarrollar estructuras de defensa para evitar o disminuir la depredación
entonces se producirán menos huevos y se tendrá una tasa de crecimiento poblacional
baja.
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14
6. Material y Métodos
6.1 Material biológico
Brachionus havanaensis Rousselet, 1911 (Rotifera), se colecto en la pista de canotaje del
embarcadero Cuemanco, Xochimilco México DF, obteniendo hembras
partenogenéticas, posteriormente fueron cultivados en el laboratorio de Zoología
Acuática de la Unidad de Morfofisiología de la F.E.S. Iztacala, UNAM en medio EPA
(Agencia de Protección Ambiental, Weber, 1993) y suministrándoles alga Chlorella
vulgaris (1.0 x 106 céls/ml) como alimento.
Plationus patulus Müller, 1786 (Rotífera), se obtuvo de un canal de Xochimilco México
DF, al igual que a Brachionus havanaensis se mantuvo en medio EPA y se le dio como
alimento el alga Chlorella vulgaris (1.0 x 106 céls.ml).Los depredadores Stenostomum leucops Dugés, 1828 (Turbelaria), Mesocyclops pehpeiensis
Hu, 1943 (Copépoda) y Eosphora najas Ehrenberg, 1830 (Rotífera) se colectaron en
Veracruz México; y el depredador Asplanchna girodi de Guerne, 1888 (Rotífera) se
colecto en Zempoala México. Los depredadores se mantuvieron en medio EPA con
Chlorella vulgaris (1.0 x 106 céls/ml) suministrándoles como alimento al rotífero
Brachionus rubens.
Es importante comentar que aunque los organismos se colectaron de sitios diferentes
también se pueden encontrar conviviendo en los cuerpos de agua dulce.
6.2 Crecimiento poblacional de Brachionus havanaensis.
Para conocer el número de organismos que se tienen en una población durante cierto
tiempo fue necesario desarrollar un experimento de crecimiento poblacional de
Brachionus havanaensis. El diseño experimental consto de 6 tratamientos (Tabla 1);
cada uno con 4 repeticiones.
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15
Control 1 Control 2 Stenostomum
leucops
Mesocyclops
pehpeiensis
Asplanchna
girodi
Eosphora
najas
1 1 1 1 1 1
2 2 2 2 2 2
3 3 3 3 3 3
4 4 4 4 4 4
Tabla 1. Diseño experimental de Crecimiento Poblacional de Brachionus havanaensis.
Dentro de cada frasco se coloco una red de 50µm dentro de esta red se agregaron 2
depredadores y 15 individuos de Plationus patulus para alimentarlos. Fuera de la red se
colocaron 15 individuos (0.6 ind.ml-1) de Brachionus havanaensis en frascos con 25 ml de
medio EPA y (0.5 x 106 céls.ml) de Chlorella vulgaris. En el caso del control 1 no se uso
red y en el control 2 dentro de la red solo se colocaron 15 Plationus patulus sin usar
depredador. Los tratamientos experimentales se mantuvieron en incubadora a una
temperatura de 20ºC + 0.5ºC., esta fase experimental se dio por concluida después de
20 días cuando las poblaciones comenzaron a disminuir. Diariamente se realizo un
conteo de individuos (Brachionus havanaensis) por frasco y se llevo a cabo una
sustitución de medio con Chlorella vulgaris a la misma concentración.
También se cuido de que dentro de la red se mantuvieran constantes las cantidades
iniciales de depredadores y su alimento (Plationus patulus).
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16
Figura 1. Diseño experimental de Crecimiento poblacional de Brachionus havanaensis.
De los resultados se derivo r (tasa de crecimiento) de Brachionus havanaensis, que se
obtuvo durante la fase de crecimiento exponencial con la siguiente fórmula:
r = (ln Pf – ln Pi) / t
Donde Pf es la densidad final de Brachionus havanaensis, Pi, es la densidad inicial, y t es
el tiempo en días (Lampert & Sommer, 1997).
Se obtuvo el día de densidad máxima y la densidad máxima de cada tratamiento. Se
realizo una prueba ANOVA de una vía saber si existían diferencias entre los
diferentes tratamientos. Finalmente se hizo una prueba Tukey para saber cuáles eran
las diferencias entre cada tratamiento.
6.3 Tabla de vida de Brachionus havanaensis.
Para poder expresar en forma sintética las principales características de la mortalidad
especifica de la población de Brachionus havanaensis se realizaron las tablas de vida.
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17
Para obtener los neonatos de Brachionus havanaensis se pusieron dentro de un frasco
organismos adultos que tuvieran huevos, los huevos eclosionados fueron los que se
usaron para este experimento, teniendo una edad de + 12 hrs.
El diseño experimental fue similar al que se desarrollo para crecimiento poblacional,
excepto por el depredador Eosphora najas que ya no se uso, consto solo de 5
tratamientos (Tabla 2); con cuatro repeticiones cada uno.
Control 1 Control 2 Stenostomum
leucops
Mesocyclops
pehpeiensis
Eosphora najas
1 1 1 1 1
2 2 2 2 2
3 3 3 3 3
4 4 4 4 4
Tabla 2. Diseño experimental de Tabla de vida de Brachionus havanaensis.
Dentro de cada frasco se coloco una red de 50 µm dentro de esta red se agregaron 2
depredadores y 15 individuos de Plationus patulus para alimentarlos. Fuera de la red se
colocaron 15 individuos de Brachionus havanaensis de + 12 hrs en frascos con 25 ml de
medio EPA y (0.5 x 106 céls.ml) de Chlorella vulgaris. En el caso del control 1 no se uso
la red y en el control 2 dentro de la red solo se colocaron 15 Plationus patulus sin usar
depredador. Los tratamientos experimentales se mantuvieron en incubadora a una
temperatura de 20ºC + 0.5ºC.
Después del inicio de los experimentos de la demografía, diariamente dos veces al día
(mañana y tarde) se contaron los adultos que vivieron de cada cohorte y se
transfirieron a los frascos que contenían nuevo medio EPA con la densidad de 0.5
x106 céls.ml de Chlorella vulgaris. Diariamente se contaban los neonatos y los adultos
muertos que había dentro de los frascos pero eran descartados. El experimento termino
hasta que el último individuo de cada cohorte murió.
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18
Figura 2. Diseño experimental de Tabla de vida de Brachionus havanaensis.
De los datos derivados se obtuvo: (i) la edad específica supervivencia (lx), (ii)
fecundidad (mx), (iii) esperanza de vida, (iv) promedio de vida; (v) la tasa bruta de
reproducción, (vi) la tasa neta de reproducción, (vii) el tiempo de generación y (viii) la
tasa de crecimiento de la población. Las fórmulas que se usaron fueron:
Figura 3. Ecuaciones que se utilizaron para obtener los parámetros de la tabla de vida.
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19
Donde lx es el porcentaje de supervivencia por día, mx, la proporción de crías
producidas por hembra por día, Ro es el número medio de hijos por hembra, y r es la
tasa de crecimiento de la población (Krebs, 1985). Ademas también se obtuvo la edad
de la primera reproducción y los días donde la mortalidad se encontraba al 50%.
Se realizó una prueba ANOVA de una vía para cuantificar las diferencias en la
selección de historias de vida de las especies en diferentes tratamientos. Finalmente se
hizo una prueba Post hoc (Tukey) que se usó para el análisis de comparaciones
múltiples.
6.4 Morfometría
Para obtener los datos y saber si existen diferencias en cuanto al tamaño de las espinas
y de la lorica de B. havanaensis fue necesario medir a los organismos. Los Brachionus
havanaensis que quedaron al final del experimento de crecimiento poblacional se
colocaron en formol al 4%, se midieron 10 B. havanaensis de cada una de las
repeticiones de cada tratamiento.
Para medir las espinas se colocaron los B. havanaensis en un porta objetos y se
observaron con el objetivo de 20x y con 13 de cámara clara, en una hoja de papel se
dibujaron las espinas antero lateral izquierda, antero lateral derecha, antero lateral
media, caudal derecha, caudal izquierda y el ancho y largo de la lorica del organismo,
después se midieron con una regla y se realizaron las conversiones para obtener las
medidas en micrómetros. Después se realizo una prueba ANOVA para saber si
existían diferencias significativas en las medidas del las espinas y lorica entre cada uno
de los tratamientos, finalmente se realizaron pruebas Tukey.
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20
7. Resultados
7.1 Crecimiento poblacional de Brachionus havanaensis.
En la Fig. 4 se observa que la población de Brachionus havanaensis comienza a crecer
exponencialmente a partir del cuarto día alcanzando el nivel máximo de individuos
alrededor del día 15, a excepción del tratamiento con Eosphora najas donde la población
máxima se dio el día 17. El crecimiento poblacionalfue igual entre los controles, con
un máximo de 52 ind.ml-1, a diferencia de los tratamientos con Stenostomum leucops y
el tratamiento con Eosphora najas donde se obtuvo el nivel máximo de entre 54 y 50
ind.ml-1 respectivamente, mientras que en los tratamientos con los depredadores
Mesocyclops pehpeiensis y Asplanchna girodi el nivel máximo de individuos fue de 49 y 46
ind.ml-1.
El día en cual las poblaciones de B. havanaensis alcanzaron sus densidades máximas
vario entre 15-17 (Fig. 5). Se observo que la población alcanzo su densidad más alta
significativamente más tarde (p<0.001, ANOVA) en el tratamiento de A. girodi en
relación a los otros tratamientos.
La tasa de crecimiento poblacional (r) de B. havanaensis vario entre 0.2117 a 0.225 entre
los tratamiento. A pesar de obtener valores diferentes entre los tratamientos no se
obtuvieron diferencias significativas entre ellos (p=0.627, ANOVA; fig. 5).
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21
Control 1
Brachionus havanaensis
0 5 10 15 20 25
0
20
40
60
Control 2
B. havanaensis + P. patulus
0 5 10 15 20 25
0
20
40
60
Brachionus havanaensis
ante Stenostomum leucops
0 5 10 15 20 25
D
en
si
da
d
po
bl
ac
io
na
l(
in
d.
m
l-1
)
0
20
40
60
Brachionus havanaensis
ante Mesocyclops pehpiensis
0 5 10 15 20 25
0
20
40
60
Brachionus havanaensis
ante Asplanchna girodi
Tiempo (días)
0 5 10 15 20 25
0
20
40
60
Brachionus havanaensis
ante Eosphora najas
Tiempo (días)
0 5 10 15 20 25
0
20
40
60
Figura 4. Curvas de crecimiento poblacional de Brachionus havanaensis. Los
puntos muestran los valores promedio de 4 replicas + EE.
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22
Densidad máxima
de Brachionus havanaensis
D
en
si
da
d
po
bl
ac
io
na
l(
in
d.
m
l-1
)
40
45
50
55
60
Tasa de crecimiento poblacional (r)
de Brachionus havananensis
Tratamientos
Control 1 Control 2 S. leucops M. pehpiensis A. girodi E. najas
In
cr
em
en
to
po
bl
ac
io
na
l(
dí
a-
1 )
0.200
0.205
0.210
0.215
0.220
0.225
0.230
0.235
Día de densidad máxima
de Brachionus havanaensis
Ti
em
po
(d
ía
s)
10
12
14
16
18
20
a a
a b a
a
a c
a a
a
a b
b
a
a
a
a
a
a
a
Figura 5. Día de densidad máxima, densidad máxima y tasa de incremento
poblacional (r) de Brachionus havanaensis. Se muestran los valores promedio de
4 repeticiones + EE. Letras diferentes indican diferencias entre los
tratamientos.
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23
7.2 Tabla de vida de Brachionus havanaensis.
La supervivencia de Brachionus havanaensis en el tratamiento de Mesocyclops pehpeiensis
disminuyo a partir del día 9 (Fig. 6) donde ya se encontraba al 50% la población, en los
otros la población disminuyo hasta el día 10, se realizo una prueba de ANOVA y no se
encontraron diferencias significativas (p=0.082) entre los tratamientos (Fig. 8).
En cuanto a fecundidad en la Figura 7 no se observan diferencias entre los
tratamientos, al realizar una prueba de la edad de la primera de reproducción se
observa que en el tratamiento de Asplancha a partir del día 1 los B. havanaensis
comienzan su reproducción, sin embargo no se tienen diferencias significativas entre
los tratamientos (p=0.087, ANOVA. Fig. 8).
Se observa (Fig. 9) que el valor más alto de promedio de vida es de 10.6 días y el valor
más bajo es de 7.9 días. Se encontró una diferencia significativa (p=0.039, ANOVA)
entre el control 1 y el tratamiento de A. girodi.
El valor más alto de la esperanza de vida fue de 10.1 días y el valor más bajo es de 7.4
días, encontrando una diferencia significativa (p=0.039) en relación al control uno y el
tratamiento con A. girodi (Fig. 9, ANOVA).
En la figura 9 se muestra la grafica de tasa bruta de reproducción, el valor más alto lo
obtuvo el tratamiento de Mesocyclops pehpeiensis con un valor de 10.9 neonatos.día-1 y el
valor más bajo lo tuvo el control dos con un valor de 7.0 neonatos.día-1, en este
parámetro se encontró una diferencia altamente significativa (p=0.02, ANOVA).
Los valores de tasa neta de reproducción variaron entre 3.9 y 6.1 neonatos.día-1, siendo
los valores, significativamente más altos (p=0.002) en los tratamientos del control 1
con 5 neonatos.día-1 y en presencia de copépodo M. pehpeiensis con 6 neonatos.día-1
(Fig. 9).
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24
La gráfica de tiempo generacional (Fig. 9) muestra valores que van desde 5.6 hasta 7.3
días, el valor más alto lo presenta el control 2 y el valor más bajo lo tiene el tratamiento
de Asplanchna girodi, por lo tanto se encontraron diferencias altamente significativas
entre estos dos tratamientos (p=0.002, ANOVA).
En la gráfica de crecimiento poblacional (r) (Fig. 9) el valor mínimo es de 0.21 y el
valor máximo es de 0.35. Se encontraron diferencias significativas (p<0.001, ANOVA)
entre el control dos y el tratamiento con Asplanchna girodi.
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25
Control 1
Brachionus havanaensis
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
Control 2
B. havanaensis + P. patulus
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
Brachionus havanaensis
ante Stenostomum leucops
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18
Su
pe
rv
iv
en
ci
a
(l x
)
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
Brachionus havanaensis
ante Asplanchna girodi
Edad (días)
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
Brachionus havanaensis
ante M esocyclops pehpiensis
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
Figura 6. Curvas de edad especifica de supervivencia de Brachionus
havanaensis. Los puntos muestran los valores promedio de 4 replicas + EE.
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26
Control 1
Brachionus havanaensis
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
1.2
Control 2
B. havanaensis + P. patulus
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
1.2
Brachionus havanaensis
ante Stenostomum leucops
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18
Fe
cu
nd
id
ad
(m
x)
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
1.2
Brachionus havanaensis
ante M esocyclops pehpiensis
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
1.2
Brachionus havanaensis
ante Asplanchna girodi
Edad (días)
0 2 4 6 8 10 12 14 16 18
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
1.2
Figura 7. Curvas de edad especifica de fecundidad de Brachionus havanaensis.
Los puntos muestran los valores promedio de 4 replicas + EE.
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27
Mortalidad de B. havanaensis al 50%
control1 control2 S. leucops M. pehpiensis A. girodi
Ti
em
po
(d
ía
s)
5
6
7
8
9
10
11
Edad de la primera reproducción
Tratamientos
control1 control2 S. leucops M. pehpiensis A. girodi
Ti
em
po
(d
ía
s)
0.8
1.2
1.6
2.0
2.4
a a
a
a
a
a a a
a
a
Figura 8. Mortalidad al 50% y edad de la primera reproducción de Brachionus
havanaensis. Se muestran los valores promedio de 4 repeticiones + EE, letras
iguales indican que no existen diferencias significativas.
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28
Promedio de vida
de Brachionus havanaensis
Ti
em
po
(d
ía
s)
0
2
4
6
8
10
12
Esperanza de vida
de Brachionus havanaensis
Ti
em
po
(d
ía
s)
0
2
4
6
8
10
12
Tasa bruta de reproducción
de Brachionus havanaensis
N
eo
na
to
s
(d
ía
-1
)
0
2
4
6
8
10
12
Tasa neta de reproducción
de Brachionus havanaensis
N
eo
na
to
s(d
ía
-1
)
0
1
2
3
4
5
6
7
Tiempo generacional
de Brachionus havanaensis
Tratamientos
Control 1 Control 2 S. leucops M. pehpiensis A. girodi
Ti
em
po
(d
ía
s)
0
2
4
6
8
Tasa de crecimiento poblacional (r)
de Brachionus havanaensis
Tratamientos
Control 1 Control 2 S. leucops M. pehpiensis A. girodi
In
cr
em
en
to
po
bl
ac
io
na
l(
dí
a-
1 )
0.0
0.1
0.2
0.3
0.4
a a b
a b a b
b
a a b
a b a b
b
b c
a c
b c
b c b
a b
a
a
b c
a
a a b a
a
a c a
a
a
c bc b
Figura 9. Parámetros de tabla de vida de Brachionus havanaensis. Las barras
verticales representan el error estándar y la media, respectivamente. Letras
diferentes indican diferencias entre los tratamientos.
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29
7.3 Morfometría
En cuanto a las mediciones de las espinas antero-lateral derecha se observa que las
espinas más largas (30 micras) se obtuvieron de los rotífero que estuvieron expuestos al
depredador Asplanchna girodi, en el caso del control 1 fue donde se obtuvieron las
espinas más cortas con 23.1 micras, en los tratamientos de Mesocyclops pehpeiensis,
Stenostomum leucops y el control 2 las espinas fueron casi del mismo tamaño. Por lo
tanto se encontraron diferencias significativas (p=0.011, ANOVA; Fig. 10) entre los
tratamientos de A. girodi contra el control uno.
Las mediciones de las espinas antero-lateral media derecha (15-17 micras), antero-
lateral media izquierda (14-17 micras), postero-lateral derecha (82.91 micras), así como
el ancho (80-85 micras) y largo de la lorica (102-110 micras) no presentaron diferencias
significativas (p>0.05, ANOVA) entre los tratamientos, es decir los grupos control así
como los experimentales tuvieron las medidas de las estructuras muy similares (Fig.
10).
En la figura 10 se observa que las espinas antero-lateral izquierda más largas fueron la
de los Brachionus havanaensis que estuvieron expuestos al depredador Asplanchna girodi
(29.5 micras), y en el control 1 es donde se obtuvieron las mediciones más pequeñas
para estas espinas (22.8 micras). Se tiene diferencia significativa (p=0.010, ANOVA)
entre el control uno y el tratamiento de A. girodi.
En la espina postero-lateral izquierda los B. havanaensis que estuvieron expuestos al
depredador Asplanchna girodi fueron los que presentaron medidas más largas (64.6
micras), sin embargo los B. havanaensis expuestos ante Stenostomum leucops presentaron
este tipo de espinas más cortas (54.1), teniendo así una diferencia significativa
(p=0.014, ANOVA) entre las medidas de las espinas de los tratamientos de A. girodi y
S. leucops (Fig. 10).
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30
Espina antero-lateral derecha
0
10
20
30
40
Espina antero-lateral media derecha
0
5
10
15
20
Espina antero-lateral media izquierda
0
5
10
15
20
Espina antero-lateral izquierda
0
10
20
30
40
Ancho lorica
La
rg
o
( µ
m
)
0
20
40
60
80
100
Espina postero-lateral derecha
0
20
40
60
80
100
Espina postero-lateral izquierda
Tratamientos
Control 1 Control 2 S. leucops M. pehpiensis A. girodi
0
20
40
60
80
Largo lorica
Tratamientos
Control 1 Control 2 S. leucops M. pehpiensis A. girodi
0
20
40
60
80
100
120
a b a
a a
a c
a a a a
a
a a a
a
a
a b a a a
a c
a a a a a
a a
a a
a
a a a b a
a c
a a a a a
Figura 10. Datos morfométricos de la lorica y las espinas de Brachionus
havanaensis. Se muestran los valores promedio de mediciones que se le realizaron
a 40 organismos (10 por cada repetición). Letras diferentes indican diferencias
entre los tratamientos.
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31
8. Discusión
8.1 Crecimiento poblacional de Brachionus havanaensis.
Los rotíferos se reproducen rápidamente (cada 12 horas) y en muchos de los casos la
reproducción sigue un patrón de distribución normal (Sarma & Rao, 1991). En este
experimento se observó que los B. havanaensis se comenzaron a reproducir y al paso de
los días la población aumentó rápidamente mostrando la forma típica de crecimiento
sigmoidal (Pavón-Meza et al., 2008).
La abundancia numérica de una especie del zooplancton depende de la disponibilidad
de alimento, la temperatura y el tamaño corporal, bajo condiciones similares el
zooplancton de mayor tamaño se encuentra en menor número. De diversos estudios
sobre rotíferos, se sabe que los miembros de la familia Brachionidae, con una longitud
del cuerpo de 75 a 250 micras pueden alcanzar densidades de 50 a 2000 ind.ml-1
cuando se cultivan en concentraciones de alimento de entre 0.5 y 4.5x106 cels.ml-1
(Dumont & Sarma, 1995) en este estudio al igual que en el que realizo Pavón–Meza, et
al. (2008) la población de B. havanaensis alcanzo densidades que caen en el intervalo
mencionado (Fig. 4) excepto en el tratamiento con Asplanchna girodi donde la densidad
máxima fue menor a 50 ind.ml-1, de la misma manera los valores que se obtuvieron en
la tasa de crecimiento poblacional se localizan dentro de los valores registrados por
Miracle y Serra (1989) para el género Brachionus, los cuales han sido menores a 0.9.
La densidad máxima de Brachionus havanaensis al estar expuesto indirectamente ante
Asplanchna es más baja en comparación con los otros tratamientos, esto podría deberse
a que Asplanchna tiene un fuerte efecto sobre sus presas, ya que en un trabajo realizado
por Sarma & Lara Resendiz (2011) encontraron que al estar expuestos los rotíferos P.
macracanthus y Brachionus calyciflorus ante el depredador Asplanchna brightwellii las
presas desarrollaron espinas más grandes, la densidad poblacional disminuyó
significativamente pero las variables reproductivas incrementaron. En el resto de los
tratamientos se obtuvieron densidades un poco más altas posiblemente se deban a la
temperatura ya que en un trabajo realizado por Pavón-Meza (2008) a 25oC la
densidad poblacional fue mayor que a los 15 oC usando la misma concentración de
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alimento. Por lo anterior se piensa que cuando existen temperaturas bajas la
disminución del metabolismo del rotífero es lo que limita su crecimiento poblacional,
esto coincide con De Ridder (1981) ya que menciona que Brachionus havanaensis es una
especie cálido- estenotérmica.
Ante la presencia indirecta de Stenostomum leucops no se observó que la densidad
poblacional de Brachionus havanaensis disminuyera significativamente (Fig. 4), tampoco
se vieron afectadas las variables de tabla de vida, por el contrario; Nandini et al.
(2011) encontraron que bajo la presencia del depredador Stenostomum leucops la
densidad poblacional de Plationus patulus disminuyó significativamente después de
permanecer expuesto durante pocos días ante este depredador. Ellos encontraron que
hubo una disminución en la proporción de los huevos de P. patulus debido a la
presencia directa del gusano Stenostomum leucops. Lo anterior hace pensar que si
existen costos máximos y mínimos dependiendo del tipo de contacto que tengan las
presas con los depredadores y por consecuente también esto trae cambios en la
reproducción y densidad poblacional.
Stemberger & Gilbert (1985) mencionan que las estructuras de defensa y máximos
rangos reproductivos pueden ser inversamente correlacionados. Por ejemplo Synchaeta
pectinata y Brachionus calyciflorus rangos máximos de crecimiento poblacional
(r=0.87.día a 20oC), pero tienen lorica delgada y son muy vulnerables a la depredación
por copépodos. Se puede decir que B. havanaensis no invirtió mucha energía en el
desarrollo de espinas al estar expuesto indirectamente a diferentes depredadores , es
decir no tuvo grandes costos, en la figura 10 se observa que loscambios morfométricos
se dieron en las espinas de los B. havanaensis expuestos ante Asplanchna y se presentó un
mayor tamaño en las espinas antero-laterales pero no hubo ninguna diferencia en
cuanto al tamaño de la lorica, esto podría estar relacionado con lo que comentan
Gilbert & Stemberger (1984) que en las mas exuberantes formas de K. slacki y K. tropica
la espina posterior derecha siempre es mucho más larga que la espina posterior
izquierda, que algunas ocasiones puede faltar completamente. Esta asimetría puede
proveer de defensas efectivas con un costo mínimo. Aunque en este trabajo no fue la
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espina-posterior derecha la más larga pero si las espinas antero-laterales y posiblemente
esto tuvo un costo mínimo.
8.2 Tabla de vida de Brachionus havanaensis.
Los Brachionidos tienen generalmente un promedio de vida de 5 -10 días (Pavón-Meza,
2008) en este trabajo el promedio de vida fue de 8-11 días, se puede decir que esta
dentro del rango, ya que si lo comparamos con otros trabajos como los de Sarma &
Lara Resendiz (2010) y Sarma & Nandini (2007) ellos obtuvieron promedios de vida
de los Brachionus de entre 6 y 12 días. El promedio de vida de B. havanaensis es más
bajo en el tratamiento con Asplanchna, podría ser causa de un gasto de energía al
desarrollar un poco más las espinas para defensa, esto concuerda con Stemberger,
(1988) que menciona que la estrategia de la presa por desarrollar estructuras que la
defiendan de los ataques del depredador también presentan algunos costos energéticos.
En el tratamiento con el copépodo M. pehpiensi, Brachionus havanaensis no presentó
cambios morfológicos (Fig. 10), pero, si presentó una tasa de fecundidad más alta (Fig.
7) en comparación con los otros tratamientos, es posible que al no gastar energía en el
desarrollo de espinas más largas B, havanaensis pudo invertir esa energía en su
fecundidad. Cuando un individuo que interviene mayor energía para alguna función
(supervivencia, reproducción, crecimiento, etc) debe pagarlo dedicando menos energía
en alguna u otra (“trade-offs”) (Lesica & Shelly, 1995). Estas características se
presentan en organismos, como una estrategia para maximizar su adecuación o
eficiencia biológica (“fitness”) (Roff, 1992).
Cambios en los rangos productivos de las presas en presencia de un depredador
explican la evolución de la relación entre presa y depredador (Tollrian, 1995). Por
ejemplo; un incremento en el rango reproductivo en la presencia del depredador puede
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tener más efectos adversos desde un incremento en la disponibilidad del alimento por
que también incrementaría la densidad del depredador causando fuertes reducciones
en las abundancias de las presas (Dumont & Sarma, 1995). Por esta razón en la
fecundidad de B. havanaensis no se observan grandes cambios entre los tratamientos de
S. leucops y A. girodi (Fig. 7). La fecundidad más baja se encontró en el control 2 (que
consistía de Brachionus havanaensis y Plationus patulus), esto, se puede atribuir a que B.
havanaensis se encontraba en competencia con P. patulus debido a la cantidad de
alimento ya que si aumentaban su fecundidad las 2 especies su población el alimento
no sería suficiente para ambas especies.
El tiempo generacional más bajo (6 días) de Brachionus havanaensis se obtuvo en el
tratamiento con el depredador Asplanchna, se cree que es por la influencia que tiene
este depredador sobre la presa, ya que cuando la presa gasta energía en la producción
de espinas más largas ya no puede tener gran cantidad de huevos, esto también se
podría deber a que las kairomonas están afectando a los neonatos desde que son
huevos, las kairomonas pueden penetrar la membrana celular de los huevos
directamente y afectar el desarrollo del embrión, el efecto de las kairomonas se da
hasta la segunda generación de los organismos que han sido expuestos a ellas (Gilbert,
1967).
En el tratamiento de S. leucops no se presentaron cambios morfológicos pero en este
tratamiento tampoco se obtuvieron valores tan bajos en cuanto a la tasa bruta de
reproducción, tasa neta de reproducción y el tiempo generacional. Como ya se
mencionó antes, al exponer indirectamente a Brachionus havanaensis ante S. leucops no
se presentaron grandes costos en sus variables demográficas y tampoco gastó energía
en el desarrollo de espinas largas. Posiblemente esto se deba a que el gusano S. leucops
no se alimento de un gran número de Brachionus havanaensis, ya que, es un organismo
bentónico y havanaensis es un rotífero planctónico (Nandini et al. 2011).
Se puede pensar el nivel alto en la tasa de crecimiento poblacional (r) que presento B.
havanaensis ante Asplanchna girodi, se haya dado por el incremento en la reproducción
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ya que también hubo un nivel alto en la tasa neta de reproducción en el mismo
tratamiento, resultados con la misma tendencia en Brachionidos fueron encontrados
por Dumont & Sarma (1995) y Pavón-Meza (2008).
No todos los depredadores inducen espinas es por ello que los Brachionus havanaensis
no tuvieron la misma respuesta ante los diferentes depredadores, es decir cada
depredador puede tener o no un impacto sobre diferentes presas. En un experimento
realizado por Jiang-Shiou et al. (2009) encontraron que la presencia del copépodo
Mesocyclops pehpeiensis afectó severamente el crecimiento poblacional de 4 especies de
cladóceros (Scapholeberis kingii, Ceriodaphnia cornuta, Moina macrocopa y Daphnia
similoides). Mientras que por otro lado de Beauchamp, 1952 demostró que el rotífero
depredador Eosphora najas no induce el desarrollo de espinas en Brachionus calyciflorus.
C. E. García et al. (2007) encontraron que Brachionus havanaensis tuvo una abundancia
poblacional mayor en presencia de kairomonas de Ambistoma mexicanum que con las
kairomonas del copépodo Acanthocyclops.
8.3 Morfometría
Cuando los depredadores capturan, consumen y dañan algunas presas productos
químicos son liberados y tienen el potencial de proporcionar información sobre la
depredación. Por ejemplo, la presa puede distinguir entre diferentes especies de
depredadores y producir defensas especificas dependiendo del grado de ataque
(Iyengar & Harvell, 2002). En los resultados obtenidos se encontró que, al igual que se
ha observado en otras especies de rotíferos (Gilbert, 1980 y 1987; Stemberger, 1988 y
1990; Pavón-Meza, 2005; Gama-Fores et al., 2011), la presencia del depredador
Asplanchna incrementó significativamente el tamaño de las espinas de B. havanaensis,
dando lugar a la forma defensiva conocida como exuberante (Gilbert, 1987). Se cree
que esta podría ser la razón por la cual los B. havanaensis expuestos ante Asplanchna
fueron los que desarrollaron espinas más largas debido a que este es un depredador
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mas voraz. La presencia de la espina larga postero-lateral en Brachionus hace que sea
más difícil para Asplanchna capturarlos e ingerirlos, en cambio con espinas cortas los
Brachionus sufren de una alta depredación (Gilbert, 1966). Es por ello que les conviene
desarrollar mas esta espina, aunque en este experimento las espinas más desarrolladas
fueron las antero-laterales se piensa que también podrían evitar la depredación.
Se piensa que en altas y bajas cantidades de copépodos no existe un impacto
significativo sobre los Brachionus; en este experimento solo se colocaron 2 organismos
por cada 25 ml (80 ind. L-1) y no se observaron cambios en el tamaño de espinas y de la
lorica de B. havanaensis al estar expuesto a M. pehpeiensis,al igual Garza-Mouriño et al.
(2005) menciona que en algunos depredadores invertebrados como es el caso de los
copépodos Cyclopoideos no se puede encontrar un impacto significante sobre B.
havanaensis si el copépodo se encuentra en muy bajos números (1-3 hembras por litro).
El tratamiento con el depredador S. leucops no se observaron cambios morfológicos
significativos, al contrario las espinas y la lorica presentaron tamaños mas pequeños
que en los otros tratamientos, tampoco se observaron niveles muy bajos en cuanto a
los parámetros de vida; esto se puede deber a que el contacto con este depredador no
fue directo, este depredador es bentónico y por lo tanto no afecto al rotífero. Esto no
concuerda con Nandini et al., (2011) ya que ellos analizaron el contenido estomacal de
S. leucops y encontraron mayor porcentaje animal que de algas, y por lo tanto se
esperaría que este depredador fuera voraz al igual que Asplanchna y produjera cambios
en cuanto a la morfometría y en los parámetros de tabla de vida de B. havanaensis ya
que es un depredador más grande que los otros depredadores pero esto no ocurrió así,
esto hace pensar que no todos los depredadores se comportan de la misma manera y
por lo tanto tienen efectos diferentes sobre las presas.
En este trabajo al igual que en realizado por Gama-Flores (2011) que no se encontró
un incremento en el tamaño de las espinas en los controles, esto se le puede atribuir a
que no existía algún depredador que pudiera inducir estrés para que se desarrollaran
mas las espinas o la lorica, además de la presencia de un depredador también se
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necesita que esté presente en el medio varios días para que se produzcan los cambios
morfológicos.
En este trabajo la espina postero-lateral izquierda de B. havanaensis tuvo un incremento
del 7% con respecto al control a diferencia de los trabajos de Gama-Flores et al. (2011)
donde el obtuvo un mayor tamaño en la espina postero-lateral de Brachionus calyciflorus
del 4 al 24% usando como depredador a Asplanchna girodi ya que con A. sieboldii el
aumento de las espinas fue de un 115%. En otro trabajo realizado por Sarma et al.
(2010) encontraron un mayor aumento en las espinas postero-laterales de B. calyciflorus
que en las de B. macracanthus usando el mismo depredador. Esto concuerda con que se
hayan obtenido un mayor aumento en las espinas de B. havanaensis ante Asplanchna
girodi aun que no se obtuvo una aumento tan grande como en los trabajos citados.
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9. Conclusiones
La densidad poblacional de Brachionus havanaensis es más baja al estar expuesto
indirectamente sobre Asplanchna girodi que ante los otros depredadores.
Brachionus havanaensis tiene un mayor promedio de vida (9.6 -10.6 días) en los grupos
control y al estar expuesta ante los depredadores S. leucops y M. pehpeiensis que ante
Asplanchna girodi donde tiene un promedio de vida bajo (7.9 días).
La exposición indirecta de S. leucops y M. pehpeiensis no afecta las variables de tabla de
vida de B. havanaensis ya que no se obtuvieron valores bajos en cuanto a la tasa bruta
de reproducción, tasa neta de reproducción y el tiempo generacional, a diferencia de la
exposición de Asplanchna girodi donde los valores fueron bajos en relación a los
controles.
La tasa de crecimiento poblacional de B. havanaensis ante M. pehpeiensis (en tabla de
vida) fue alta debido a que también se obtuvo un nivel alto en cuanto a la tasa neta de
reproducción.
Asplanchna girodi tiene la capacidad de inducir cambios morfológicos en el tamaño de
las espinas antero-laterales y postero-lateral izquierda de Brachinus havanaensis a
diferencia de los otros depredadores donde se observó que no se produjo cambios
morfológicos.
Al estar expuesto ante Asplanchna girodi y mostrar crecimiento en el tamaño de las
espinas B. havanaensis muestra la forma conocida como “exuberante”, mientras que al
no presentar ningún cambio morfológico al estar ante los otros depredadores y en los
grupos control B. havanaensis sigue mostrando la forma conocida como “básica”.
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