Conducta-de-oviposicion-desempeno-diferencial-y-secuestro-de-glucosidos-cianogenicos-en-orugas-de-Euptoieta-hegesia-segun-el-estadio-ontogenetico-de-su-planta-hospedera

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA 
DE MÉXICO 
 
 FACULTAD DE CIENCIAS 
 
 
Conducta de oviposición, desempeño diferencial y secuestro 
de glucósidos cianogénicos en orugas de Euptoieta hegesia 
según el estadio ontogenético de su planta hospedera. 
 
 
 
T E S I S 
 
 
 QUE PARA OBTENER EL TÍTULO DE: 
 BIÓLOGO 
 P R E S E N T A : 
 
ROBERTO REBOLLO HERNÁNDEZ 
 
 
 
 
 
 
 
 
DIRECTORA DE TESIS: 
DRA. KARINA BOEGE PARÉ 
 
 
Ciudad Universitaria, Ciudad de México. 
 
2018 
 
 
UNAM – Dirección General de Bibliotecas 
Tesis Digitales 
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respectivo titular de los Derechos de Autor. 
 
 
 
 
 
 
1. Datos del alumno 
Rebollo 
Hernández 
Roberto 
5540233557 
Universidad Nacional Autónoma de México 
Facultad de Ciencias 
Biología 
413017268 
 
2. Datos del tutor 
Dra. 
Karina 
Boege 
Paré 
 
3. Datos del sinodal 1 
Dr. 
Juan Servando 
Núñez 
Farfán 
 
4. Datos del sinodal 2 
Dra. 
Ek 
del Val 
de Gortari 
 
5. Datos del sinodal 3 
Dr. 
Johnattan 
Hernández 
Cumplido 
 
6. Datos del sinodal 4 
Dr. Carlos Rafael 
Cordero 
Macedo 
 
7. Datos del trabajo escrito 
“Conducta de oviposición, desempeño diferencial y secuestro de glucósidos cianogénicos en orugas de 
Euptoieta hegesia según el estadio ontogenético de su planta hospedera.” 
pp. 42 
2018 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
«Todas las cosas ser criadas a manera de contienda o batalla, dice aquel 
gran sabio Heráclito [...] Hallé esta sentencia corroborada por aquel gran 
orador e poeta laureado Francisco Petrarca, diciendo: «Sin lid y ofensión 
ninguna cosa engendró la natura, madre de todo.» [...] En verdad así es, y 
así todas las cosas de esto dan testimonio: las estrellas se encuentran en el 
arrebatado firmamento del cielo, los adversos elementos unos con otros 
rompen pelea, tremen las tierras, ondean los mares, el aire se sacude, 
suenan las llamas, los vientos entre sí traen perpetua guerra, los tiempos 
con tiempos contienden y litigan entre sí, uno a uno, y todos contra 
nosotros.» [...] Pues entre los animales ningún género carece de guerra: 
peces, fieras, aves, serpientes; de lo cual todo, una especie a otra persigue 
[...] Que aun la misma vida de los hombres, si bien lo miramos, desde la 
primera edad hasta que blanquean las canas, es batalla.» 
 
Fernando de Rojas 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Agradecimientos 
 
 
A mis padres, quienes me han impulsado incansablemente, y son mis más grandes maestros. 
A mis hermanos. 
 
A mi alma mater, a su espíritu humano y libre, y a su diversidad. A mi facultad y su 
espíritu rebelde. 
 
A mis profesores, quienes me han contagiado con su infecciosa pasión y quienes han 
potenciado mi capacidad de entendimiento y contemplación de la naturaleza. 
 
A mis amigos, quienes me han acompañado en mis luchas, y con quienes he compartido 
muchos momentos de alegría. 
 
A todos mis compañeros de laboratorio, quienes han hecho mi estancia ahí una experiencia 
muy agradable, y particularmente a Sofía y Xóchitl, quienes me han compartido de su 
conocimiento y experiencia. 
 
A la Dra. Karina Boege, por supervisar este trabajo con entusiasmo, y por su interés en mi 
formación. 
 
A los miembros de mi jurado: Juan Núñez, Ek del Val, Johnattan Hernández y Carlos 
Cordero, por sus valiosas sugerencias sobre el presente trabajo. 
 
Al Programa de Apoyo a Proyectos de Investigación e Innovación Tecnológica de la 
Uiversidad Nacional Autónoma de México (PAPIIT IN-211314) por los recursos para 
llevar a cabo los experimentos de este trabajo y al Consejo Ncional de Ciencia y 
Tecnología (CONACyT – 132404) por la asignación de una beca. 
 
Al M. en C. Rubén Pérez Ishiwara por el apoyo logístico, a la Dra. Rocío Cruz Ortega por 
su amable apoyo en el uso de un espectrofotómetro, a la Dra. Marietta Tuena por su ayuda 
en la liofilización de orugas, y a la M. en C. Paulina Zedillo por su ayuda en la 
identificación de hormigas. 
 
Al espíritu de compartir libremente el conocimiento. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Tabla de contenidos 
 
1. Introducción 2 
Fuerzas ascendentes 
Fuerzas descendentes 
Interacciones tritróficas 
Trayectorias ontogenéticas en la defensa de las plantas 
 
2 
3 
4 
5 
2. Objetivos 6 
 
3. Hipótesis 6 
 
4. Metodología 7 
Zona de estudio 
 Sistema de estudio 
 Establecimiento de una colonia de orugas de Euptoieta hegesia 
 Plantas de Turnera velutina para alimentación y oviposición 
 Experimento de preferencias de oviposición 
 Experimento de desempeño de los herbívoros 
 Secuestro de glucósidos cianogénicos 
Prueba de supervivencia 
Prueba de agresividad por hormigas 
 
7 
7 
9 
9 
10 
11 
12 
12 
13 
5. Resultados 
Preferencia de oviposición 
 Prueba de desempeño 
 Secuestro de glucósidos cianogénicos 
 Prueba de supervivencia 
Prueba de agresividad por hormigas 
 
14 
14 
18 
19 
19 
6. Discusión 20 
Efecto de la ontogenia de T. velutina sobre la ecología de E. hegesia 
Preferencia de oviposición 
Desempeño de las orugas 
Secuestro de glucósidos cianogénicos 
Depredación 
Trayectorias ontogenéticas en la defensa 
Conducta de las orugas 
Defensas inducidas 
Interacciones tritróficas 
 
20 
21 
22 
23 
24 
25 
25 
26 
26 
 
7. Conclusiones direcciones futuras 27 
 
8. Anexos 
 
27 
 
9. Referencias bibliográficas 
 
28 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
1 
 
Resumen 
 
La ontogenia de las plantas puede alterar la fuerza de las presiones ascendentes y 
descendentes sobre los herbívoros, por lo que considerarla es relevante para entender la 
interacción de herbivoría en contexto de los tres niveles tróficos, y tanto en un nivel 
ecológico como evolutivo. En este estudio se investigó si un herbívoro especialista 
(Euptoieta hegesia), con capacidad de secuestrar glucósidos cianogénicos, muestra 
preferencias de oviposición y diferencias en su desempeño en función de la ontogenia de su 
planta hospedera (Turnera velutina), la cual muestra una marcada variación en sus niveles 
de defensa a través de su desarrollo. Se encontró una preferencia de oviposición hacia las 
plántulas en comparación con las plantas reproductivas, así como un desempeño superior y 
una mayor concentración de glucósidos cianogénicos al alimentarse de plántulas. No se 
detectó un efecto de la dieta de las orugas sobre la depredación sufrida, sin embargo esto 
podría deberse a un muestreo insuficiente. Estos resultados pueden ayudar a entender las 
presiones selectivas sufridas por las plantas durante periodos críticos en su establecimiento, 
y la evolución de trayectorias ontogenéticas en su defensa, así como la preferencia de 
oviposición por herbívoros y la importancia del secuestro de metabolitos como estrategia de 
defensa ante sus depredadores. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
2 
 
Introducción 
 
Las interacciones bióticas comprenden un fenómeno central en ecología, por su ubicuidad y 
por la relevancia de sus consecuencias. En esta tesis se aborda la ecología de la interacciónentre Turnera velutina y Euptoieta hegesia, que comprende un caso frecuente de 
interacción biótica: la de una planta y un herbívoro especialista. Entender a profundidad 
este tipo de interacción es importante en una escala evolutiva y ecológica; por un lado 
contribuye entender la evolución de caracteres complejos, como son la conducta de los 
herbívoros (Thompson, 1988a; Thompson, 1988b; Städler, 1992) y la defensa en las plantas 
(Agrawal et al, 2009, Futuyma & Keese, 1992); y por otro porque la herbivoría, aún 
durante periodos breves, puede tener efectos persistentes sobre la estructura de las 
comunidades bióticas (Hanley & Sykes, 2014; Barton & Hanley, 2013), como durante el 
periodo de establecimiento. 
 
Los lepidópteros son insectos holometábolos (Johnson, 2004.) generalmente 
herbívoros hasta completar su desarrollo larvario (Powell, et al. 1998). Estos organismos se 
encuentran sujetos a múltiples presiones selectivas, como las generadas por su interacción 
con sus plantas hospederas (conocidas como fuerzas ascendentes) o por sus depredadores 
(fuerzas descendentes). En su estado larvario (i.e. orugas), los lepidópteros han 
desarrollado numerosas adaptaciones fisiológicas, morfológicas y conductuales para hacer 
frente a estas presiones de selección (Greeney et al. 2012). 
 
Fuerzas ascendentes 
 
Las plantas cuentan con caracteres (i.e. defensas) físicos (dureza de las hojas, tricomas, 
cutículas, espinas o aguijones, o incorporación de minerales en los tejidos) y químicos 
(notablemente metabolitos secundarios) que dificultan la alimentación de los herbívoros, o 
que disminuyen su aprovechamiento del tejido vegetal, disminuyendo su probabilidad de 
supervivencia o fecundidad (Coley et al. 2006; War et al. 2012; Awmack & Leather, 2002). 
 
Las defensas físicas de las plantas varían en función de su historia de vida, fenología 
y tasa de crecimiento (Carmona et al, 2010). Se ha argumentado que los metabolitos 
secundarios de las plantas han evolucionado de manera alternada con mecanismos en los 
herbívoros que posibilitan su consumo, promoviendo así la especialización y 
diversificación de especies de plantas e insectos (Ehrlich & Raven, 1964; Agrawal et al. 
2009). 
 
Una estrategia evolutiva para hacer frente a las presiones selectivas ascendentes 
consiste en la especialización en grupos particulares de plantas hospederas. La 
especialización es un fenómeno común: las orugas frecuentemente se encuentran 
restringidas al consumo de una o pocas familias de angiospermas. En algunas regiones 
3 
 
menos del 20% de especies de orugas son polífagas (i.e. se alimentan de dos familias de 
plantas o más) (Bernays & Chapman, 1994). La especialización puede promover un 
desempeño óptimo, menor competencia interespecífica, y mayor capacidad de responder a 
cambios en la defensa de las plantas hospederas (Barret & Heil, 2011, Ali & Agrawal, 
2012). Sin embargo la especialización también implica una reducción en el número de 
pantas hospederas, mayor competencia intraespecífica, y posiblemente restricciones más 
fuertes sobre el cambio de hospederos (Barret & Heil, 2011). 
 
Otra manera en la que los lepidópteros pueden evadir o disminuir el efecto negativo 
de las defensas de las plantas es eligiendo su sitio de oviposición, escogiendo aquellas con 
mayor calidad como alimento, que maximizan el desempeño de su descendencia (Jeanike, 
1978). Algunas señales usadas por las hembras para detectar plantas hospederas adecuadas 
son la forma de las hojas, su color y textura, así como los tipos y concentraciones de 
sustancias químicas presentes, incluyendo las de metabolitos secundarios (Honda, 1995). 
Empíricamente se ha encontrado una relación positiva entre las preferencias de oviposición 
de las hembras adultas y el desempeño de sus descendientes (Thompson, 1988b), aunque 
no siempre resulta óptima (por ejemplo, Kelly & Bowers, 2016) 
 
Fuerzas descendentes 
 
Entre los depredadores de las orugas se encuentran aves, reptiles, mántidos, hormigas, 
avispas parasitoides como eulófidos, bracónidos e icneumónidos; moscas parasitoides 
como taquínidos, hongos como Cordyceps sp. (Greeney et al. 2012). Otro grupo de 
organismos que atacan a las orugas son microorganismos patógenos como Entomophaga 
mamaiga y Bacillus thuringiensis (Lacey et al, 2001). 
 
Como resultado de la presión de estas fuerzas descendentes, los lepidópteros han 
evolucionado defensas físicas, inmunológicas y químicas que les permiten enfrentar esta 
importante presión de selección (Greeney et al. 2012). Entre los mecanismos físicos de 
defensa de las orugas se encuentran las proyecciones, tales como setas y apéndices, y la 
coloración aposemática o críptica (Greeney et al. 2012). El tamaño de las orugas también 
puede funcionar como una defensa; entre más grandes son las larvas, menor es su 
probabilidad de ser consumidas por otros artrópodos, aunque incrementan ligeramente su 
probabilidad de ser consumidas por aves (Remmel et al., 2011). Las defensas 
inmunológicas en insectos comprenden el integumento y el intestino como primeras 
barreras físicas, la acción coordinada de varios tipos de hemocitos, y la inducción de 
síntesis de algunos péptidos y proteínas (Greeney et al. 2012). 
 
Una estrategia que permite a los herbívoros hacer frente de manera simultánea a las 
fuerzas ascendentes y descendentes es el secuestro de metabolitos, que consiste en la 
capacidad de almacenar metabolitos secundarios provenientes de la planta hospedera en sus 
4 
 
propios tejidos. Se ha reportado que esta estrategia es más frecuente en especies de 
lepidópteros especialistas que en generalistas (Nishida, 2002). En algunos casos se ha 
propuesto que el secuestro de metabolitos ha evolucionado a partir de la insensibilidad de 
los sitios blanco del compuesto de defensa en cuestión (Berenbaum, 1986). Además de ser 
un mecanismo de “resistencia” a los efectos de sustancias dañinas, el secuestro de 
metabolitos puede reducir la depredación sufrida por los herbívoros, al volverlos menos 
apetecibles o inclusive tóxicos para el tercer nivel trófico (Nishida, 2002; Speight et al. 
2008), promoviendo su escape a un nicho libre de enemigos, sensu Jeffries & Lawton, 
1983). Curiosamente se ha observado que el secuestro de metabolitos puede tener 
consecuencias contrastantes dependiendo del tipo de depredador. Por ejemplo, puede 
resultar una defensa eficaz contra depredadores generalistas, pero ineficaz contra 
parasitoides (Quintero et al. 2012). 
 
Además de secuestrar sustancias tóxicas a partir del tejido de sus plantas hospederas, 
algunas orugas tienen la capacidad de sintetizarlas de novo (i.e. a partir de su propio 
metabolismo). Por ejemplo, en el caso de algunas orugas en la tribu Heliconiinae, éstas 
tienen la capacidad de sintetizar linamarina y lotaustralina de novo, y de secuestrar otros 
glucósidos cianogénicos de sus plantas hospederas del género Passiflora (Engler-Chaouat 
& Gilbert, 2007). Muchas sustancias tóxicas naturales provocan una reacción gustativa 
adversa en los depredadores, lo que previene su consumo u ocasiona una reacción emética. 
En caso del consumo se presenta toxicidad, que puede variar en su intensidad dependiendo 
de la dosis y del sistema de detoxificación del depredador (Nishida, 2002). Por ejemplo, en 
el caso de los glucósidos cianogénicos (que tienen un sabor amargo para los humanos), al 
ser degradados liberan cianuro y un aldehído o cetona, con un efecto tóxico sobre muchos 
organismos. Los glucósidos cianogénicos protegen de la depredación a una variedad de 
especies, notablemente de plantas y artrópodos, y han evolucionado independientemente en 
muchos taxones, constituyendo un ejemplo de convergencia evolutiva (Nahrstedt, 1985). 
 
Interacciones tritróficas 
 
La acción simultánea de las fuerzas ascendentes y descendentes promueven interacciones 
entre los tres niveles tróficos, que ocurrencuando los rasgos de una planta afectan la 
interacción entre los herbívoros y sus depredadores (Price et al. 1980; Hoballah & Turlings, 
2001). Mooney et al. (2012) han propuesto caracterizar los fenómenos que involucran estas 
interacciones dentro de una sola hipótesis de interacción tritrófica, considerando que: i) los 
especialistas usan con mayor eficiencia las plantas como alimento que los generalistas, por 
lo que su crecimiento es acelerado, ii) los especialistas pueden evitar mejor los ataques que 
los generalistas ya sea por cripsis física, química, o por secuestro de metabolitos, y iii) que 
la baja calidad nutricional de una planta retarda el crecimiento y desarrollo, exponiendo al 
herbívoro a fuentes de mortalidad por un periodo más amplio. 
 
5 
 
Una interacción tritrófica específica que vale la pena mencionar es el 
mirmecofitismo, que consiste en el reclutamiento de hormigas por parte de plantas. Éstas 
proveen alimento a las hormigas en forma de néctar extra floral y/o cuerpos alimenticios; o 
refugio en forma de domatia (Speight et al. 2008). Las hormigas forrajean sobre las plantas 
para obtener estos recursos, y como consecuencia de su patrullaje la cantidad de herbívoros 
presentes se reduce sustancialmente, en ocasiones con un efecto positivo dramático sobre el 
desempeño de las plantas. Como consecuencia de esta interacción, también ocurre con 
frecuencia una reducción de la competencia con plantas adyacentes, ya que las hormigas 
eliminan las ramas o lianas que entran en contacto con la planta mirmecófita. Las 
asociaciones de mirmecofitismo han evolucionado independientemente en varios taxa de 
plantas, y actualmente se conocen en más de 100 géneros, casi siempre en regiones 
tropicales (Speight et al. 2008). Este tipo de asociación es funcionalmente muy diversa; 
comprende desde el mutualismo obligado hasta el parasitismo, dependiendo de los costos 
energéticos en la producción de recompensas y de los beneficios obtenidos de las hormigas 
(Speigh et al. 2008; Kessler & Heil, 2011). 
 
Trayectorias ontogenéticas en la defensa de las plantas 
 
La ontogenia de las plantas puede tener consecuencias sobre los fenómenos considerados 
por la hipótesis de la interacción tritrófica propuesta por Mooney et al. (2012). Por ejemplo: 
la calidad de las plantas como alimento puede variar a lo largo del desarrollo, ya sea por sus 
trayectorias ontogenéticas de defensa, por cambios en su perfil nutricional (Boege & 
Marquis, 2005; Barton & Koricheva, 2010) o por sus tasas de asignación de recursos en 
diversos tejidos (Rhoades, 1979). A su vez, esto puede tener consecuencias en el 
desempeño de los herbívoros, alterando su tiempo de crecimiento, tamaño y 
consecuentemente sus probabilidades de sufrir depredación. Este efecto podría ser 
particularmente visible en especialistas con la capacidad de secuestrar metabolitos 
secundarios. 
 
Además de incidir en las presiones ascendentes sobre los herbívoros, la ontogenia 
de las plantas puede también afectar las presiones descendentes (Boege & Marquis, 2006). 
Esto puede ocurrir por diferencias en la tasa de depredación por aves (Boege & Marquis, 
2006) o por artrópodos (Boege, 2005). En el caso particular del mirmecofitismo, también 
existen diferencias a través de la ontogenia de la planta, ya que sólo es posible producir 
recompensas para las hormigas una vez que se ha alcanzado cierto tamaño o grado de 
desarrollo (del-Val & Dirzo, 2003). Posteriormente la cantidad de energía invertida en estas 
defensas indirectas puede variar en función de la disponibilidad de recursos o tamaño de la 
planta (Quintero et al. 2014). 
 
En este contexto, en este estudio se evaluó si existe un efecto del estadio 
ontogenético de las plantas sobre el desempeño de los herbívoros, considerando las fuerzas 
6 
 
ascendentes y descendentes que actúan sobre ellos. Para esto, se utilizó el sistema 
comprendido por una planta mirmecófita tropical, Turnera velutina (Passifloraceae) y una 
oruga especialista que secuestra glucósidos cianogénicos, Euptoieta hegesia (Nymphalidae). 
 
 
Objetivos 
General 
 
❖ Evaluar si existen diferencias en las preferencias de oviposición y el desempeño 
de un herbívoro especialista en función del estadio ontogenético de su planta 
hospedera. 
 
Particulares 
 
• Determinar si existe preferencia en la oviposición de los herbívoros en plántulas o 
individuos reproductivos de su planta hospedera 
• Determinar si existen diferencias en la supervivencia y el crecimiento de orugas 
alimentadas exclusivamente con uno de estos dos estadios. 
• Cuantificar el secuestro de glucósidos cianogénicos aportado por dietas de tejido 
foliar proveniente de cada estadio ontogenético. 
• Determinar si existe un efecto de la dieta sobre la depredación de las orugas. 
 
 
 
Hipótesis 
 
Dado que la calidad nutricional y los atributos de defensa de las plantas cambian a través de 
su ontogenia, se espera que los herbívoros muestren una preferencia y/o un desempeño 
diferencial por consumir tejido proveniente de algún estadio ontogenético particular de su 
planta hospedera. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
7 
 
Metodología 
 
Zona de estudio 
 
El trabajo de campo se realizó en el Centro de Investigaciones 
Costeras La Mancha (CICOLMA), Veracruz, ubicado en el 
Golfo de México. Esta área presenta un clima cálido 
subhúmedo (Aw2 en la clasificación de Köppen), con una 
temperatura media anual de 22°C (López-Portillo, 2009), 
lluvias en verano y una precipitación media de 1,286 mm 
(Travieso-Bello & Campos, 2006). El tipo de vegetación en las 
dunas costeras incluye pastizales, matorrales, y algunos 
manchones de selva baja caducifolia (López-Portillo, 2009). 
 
Sistema de estudio 
 
Turnera velutina (Passifloraceae) (Figura 1) es un arbusto 
mirmecófito endémico de México. Crece en playas, dunas 
costeras, bosque tropical caducifolio y selva baja espinosa. 
Previamente descrita como subespecie de T. ulmifolia, 
actualmente se diferencia taxonómicamente por la morfología 
de los profilos (Arbo, 2005). T. velutina cuenta con tres tipos 
de defensas que reducen el ataque por herbívoros: tricomas, 
almacenamiento de glucósidos cianogénicos y reclutamiento de 
hormigas. 
 
Entre las defensas químicas presentes en el género 
Turnera destacan los glucósidos cianogénicos ciclopentenoides 
(Figura 2), presentes en varias especies (Olafsdottir et. al. 
1990), entre ellas, T. ulmifolia, que pertenece a la misma 
subserie del género que T. velutina (sensu Arbo, 2005). Los 
compuestos cianogénicos presentes en T. velutina, sin embargo, 
aún no han sido identificados (Szewczyk & Zidorn, 2014). 
Cabe mencionar que el cianuro producido al degradar estas 
sustancias es tóxico para la mayoría de los seres vivos, ya que 
es un potente inhibidor de las enzimas que contienen metales 
pesados (Nahstedt, 1985), tales como la citocromo oxidasa, que 
pertenece a la cadena de transporte de electrones implicada en 
la síntesis de ATP (Nelson & Cox. 2008). 
 
Figura 2. Estructura de los 
glucósidos cianogénicos presentes 
en Turneraceae. Se muestran: 
linamarina (1), deidaclina (2), 
tetrafilina (3), epivolkenina (4), 
taraktofilina (5), volkenina (6) y 
tetrafilina B (7). Tomado de 
Olafsdottir et al. (1990). 
 
Figura 1. Ejemplar de Turnera 
velutina en La Mancha, Veracruz. 
 
8 
 
Se ha reportado con anterioridad que el potencial cianogénico en T. velutina 
disminuye durante la ontogenia; mientras que las plántulas son altamente cianogénicas, 
conforme se desarrollan pierden su potencial cianogénico de manera gradual, hasta llegar a 
ser prácticamente acianogénicas en la etapa reproductiva (Soria, 2017). 
 
Observaciones en campo indican que las plantas juveniles sufren más daño por 
herbívoros (Ochoa-López et al. 2015), lo que sugiere que existen diferencias importantes en 
la eficacia de las diferentes defensasa través del desarrollo, potencialmente relacionadas 
con las trayectorias ontogenéticas de defensa caracterizadas en esta especie (Figura 3). 
 
Turnera velutina presenta nectarios extraflorales peciolares que reclutan diversas 
especies de hormigas. Este tipo de defensa aparece hasta los estadios pre-reproductivos y 
reproductivos de las plantas, cuando los nectarios producen un poro secretor, ausentes en 
los nectarios de los estadios más jóvenes (Villamil et al, 2013). La comunidad de hormigas 
asociadas a T. velutina es diversa: se han reportado 18 especies de hormigas en el sitio de 
estudio, que varían en su efectividad en protección a la planta (Zedillo, 2017). También se 
ha observado la atracción de abejas (Apis mellifera) y avispas (Polistes inestabilis y 
Polybia occidentalis) a los nectarios extraflorales (Cuautle & Rico-Gray, 2003). 
 
 
Figura 3. Trayectorias de atributos de defensa en T. velutina. LMA representa el peso específico de 
tejido foliar seco. Se muestran los estadios ontogenéticos de: cotiledón (C), plántula (I), juvenil 
hasta 6 hojas (J1), juvenil hasta 10 hojas (J2), reproductivo con flores (Fl) y frutos (Fr) (tomado de 
Ochoa-López, 2015). 
 
9 
 
Euptoieta hegesia es una especie de lepidóptero miembro de la familia 
Nymphalidae, y de la tribu Heliconninae. En estadio larvario, E. hegesia utiliza como 
hospederas a varias especies dentro de la familia Passifloraceae (Tabla 1). E. hegesia se ha 
reportado como el principal herbívoro de T. velutina en el sitio de estudio (Cuautle & Rico-
Gray, 2003. Zedillo, 2017). A su vez, en el sitio de estudio sólo se ha reportado a E. hegesia 
alimentándose de plantas de T. velutina, a pesar de haber algunas especies de Passiflora 
presentes en el área (Castillo-Campos & Travieso-Bello, 2006). 
 
Tabla 1. Plantas hospederas usadas por E. hegesia. 
Planta hospedera Referencia 
T. velutina Villamil, 2012. Cuautle & Rico-Gray, 2003. En ambos estudios en 
una población antes identificada como T. ulmifolia. Zedillo, 2017. 
T. ulmifolia Ross, 1964. Schappert & Shore, 1998 Brown & Heineman, 1972 
Passiflora suberosa Schappert & Shore, 1998. Identificada como hospedero 
secundario 
Passiflora foetida Schappert & Shore, 1998. Identificada como hospedero 
secundario 
 
Las mariposas suelen ovipositar en las hojas apicales (Ross, 1964). Las orugas se 
alimentan de las hojas, y pasan por 5 estadios larvarios diferenciados por ecdisis. Se ha 
registrado que las avispas asociadas a la planta hospedera (Polistes instabilis y Polybia. 
occidentalis) son una fuente de mortalidad sobre las orugas jóvenes (Cuautle & Rico-Gray, 
2003). 
 
Establecimiento de una colonia de orugas de Euptoieta hegesia 
 
En agosto de 2016 se colectaron 30 orugas de plantas de T. velutina adultas establecidas en 
la transición entre la duna de arena y fragmentos de selva caducifolia. Las orugas fueron 
transportadas a un invernadero de la estación de CICOLMA, donde fueron alimentadas con 
plantas de T. velutina reproductivas en macetas dentro de jaulas de tul resistente. Las 
orugas puparon principalmente en la parte superior de la jaula. Al emerger las mariposas 
fueron removidas y colocadas en otra jaula, en la que se colocó néctar artificial (ver Anexo 
1), además de ramas de T. velutina, Lantana camara y Eupatorium sp. en antesis, plantas 
de las que las mariposas de E. hegesia suelen alimentarse en estado silvestre (obs. pers.). 
Las ramas se colocaron en envases plásticos con agua y fueron cambiados 
aproximadamente cada tres días. 
 
 
 
10 
 
Plantas de Turnera velutina para alimentación y oviposición 
 
Como tejido fresco se utilizaron dos fuentes; las plantas reproductivas presentes en el 
vivero, y plántulas germinadas con este fin. Las plantas reproductivas provenían de una 
cohorte formada previamente, cultivadas en macetas de ~20 cm de diámetro con una 
mezcla de 1:1 de vermiculita y suelo local. Las plántulas provinieron de semillas colectadas 
al azar en la duna de arena. Las semillas fueron sembradas en bandejas de germinación, en 
grupos de 8 o 20 semillas por pozo. Las bandejas fueron protegidas de escarabajos 
herbívoros presentes en el vivero utilizando cajones armados con varas de madera y tul. 
 
Experimento de preferencia de oviposición 
 
Se colocaron parejas de adultos de E. hegesia recién emergidos en jaulas hechas con 
alambre y tul. Cada jaula contenía cuatro macetas, dos con plantas reproductivas y dos con 
plántulas. Las macetas con plántulas contenían un grupo de 10 individuos con 2 hojas 
verdaderas. Cada planta reproductiva tenía aproximadamente la misma cantidad de hojas 
que una maceta con plántulas (Figura 5). En el centro de cada jaula se colgó un trozo de 
algodón con néctar artificial. Como fuente de alimento adicional, se colocaron en el centro 
flores de Lantana camara y Eupatorium sp en envases de plástico de 1 litro con agua. 
 
En caso de observar conducta de cortejo 
(que consiste en la persecución de una mariposa 
por la otra) se dejaron las mariposas en las 
jaulas hasta observar el apareamiento. Las 
mariposas se separaron en jaulas distintas 
durante un periodo de 2 días antes de contar los 
huevos colocados. Posteriormente se estimó el 
área foliar total disponible de cada estadio 
ontogenético, utilizando fotografías de las jaulas 
experimentales y medidas foliares de plantas de 
la misma población en los mismos estadios 
ontogenéticos (Ochoa-López et al. 2015), 
sumando el área aproximada de cada hoja. Se 
estimó el número de huevos colocados por 
unidad de área foliar (cm2) disponible y se 
realizó una prueba de t pareada para evaluar si 
las mariposas colocaron huevos preferentemente 
en uno de los estadios ontogenéticos de la planta. 
 
 
 
Figura 5. Diseño experimental de la prueba 
de oviposición en modelo de “cafetería”. 
Vista desde el interior (A) y exterior (B). 
 
A B 
 
11 
 
Experimento de desempeño de los herbívoros 
 
Ochenta y cuatro orugas fueron colectadas lo más pronto posible luego de su eclosión (76 
durante su primer estadio larvario), y designadas a alimentarse exclusivamente de uno de 
dos estadios de su planta hospedera (plántulas o plantas reproductivas). Cada oruga fue 
criada en un envase con el centro de la tapa cortado, y con un trozo de tul colocado entre el 
envase y su tapa, para permitir el paso de aire. Dentro del envase se colocó una oruga junto 
con hojas apicales de plantas reproductivas o plántulas con raíces, envueltos en un trozo 
húmedo de algodón para que no perdieran turgencia. Se suministró alimento ad libitum, 
registrando la masafresco de las hojas introducidas o retiradas. Durante seis días se midió 
diariamente la longitud de las orugas, su masa, el diámetro de su cabeza, y cuando fue 
posible, la longitud de sus antenas. Estos dos últimos valores fueron usados para 
diferenciar entre estadios larvarios. Posteriormente las orugas se dividieron en dos grupos: 
50 orugas (25 de cada tratamiento) fueron destinadas para la cuantificación de HCN, 
mientras que 34 fueron usadas para los experimentos de riesgo de depredación (ver abajo) 
 
Para evaluar el efecto de la dieta en el crecimiento de las larvas, se analizaron por 
vía independiente tres variables de respuesta: longitud (mm), masa (g) y desarrollo 
(cambios de estadio entre el primero y el quinto). Se consideraron el tratamiento y el 
tiempo como factores fijos, y el individuo como factor aleatorio. Al no encontrar residuales 
con una distribución normal, se utilizaron modelos lineales mixtos generalizados (glmer), 
que permiten utilizar distribuciones de residuales distintas a la de Gauss (Bates et al. 2015). 
Los modelos completos contemplaron el efecto del tratamiento y del tiempo sobre la 
variable de respuesta, así como la interacción entre ambos. En el caso del modelo de la 
masa, se utilizó una familia de datos gaussiana y un enlace logarítmico, mientrasque en el 
caso de la longitud se utilizó una familia gamma. En el caso del estadio, se utilizó el 
paquete “ordinal” para datos ordinales, que permite el análisis de modelos mixtos con 
enlaces acumulativos (clmm) (Christensen, 2015). En los tres casos se usó el stepwise 
method para la elección del modelo. Este método consiste en la construcción de varios 
modelos, incorporando un factor a la vez para identificar las variables con valor explicativo 
al comparar pares de modelos. Se construyó una tabla de ANOVA para obtener el grado de 
significancia de cada factor en el modelo. 
 
También se evaluó la biomasa consumida por las orugas en función de ambos tratamientos 
utilizando un modelo lineal (R Development Core Team, 2008), considerando la masa 
inicial de las orugas como una covariable. Se realizó el mismo procedimiento para evaluar 
la eficiencia de asimilación, definida como el cambio en la biomasa del insecto relativa a la 
biomasa ingerida. Este parámetro fue usado como otra estimación de desempeño de las 
orugas (Thompson 1988b). 
 
 
12 
 
Secuestro de glucósidos cianogénicos 
 
Las larvas provenientes de las dietas controladas del experimento descrito anteriormente 
(25 por tratamiento) fueron congeladas y posteriormente transportadas al Instituto de 
Ecología, UNAM, donde fueron conservadas a -70°C hasta que fueron liofilizadas. Para 
eliminar el tejido vegetal en su interior, fueron disectadas y su tubo digestivo fue removido 
por completo. Se midió el potencial cianogénico de todo el tejido animal disponible 
mediante una prueba colorimétrica basada en la captura de HCN en papeles preparados con 
picrato de sodio (Schappert & Shore, 1995; Zedillo, 2017). Estos papeles consisten en 
papel filtro (Whatman No. 1) de 1 x 3 cm, saturados con una solución acuosa de 5% 
bicarbonato de sodio y 0.5% de ácido pícrico. Para esta prueba se machacó cada muestra de 
tejido en un tubo Eppendorf de 1.5 ml, en presencia de 7 μl de cloroformo e 
inmediatamente se colocó un papel preparado, sin permitir que tocara el líquido presente en 
el fondo del tubo. Se prepararon papeles control idénticos, pero sin tejido animal. Se cerró 
cada tubo y se dejó reposar 24 horas a temperatura ambiente, para posteriormente tomar 
dos muestras circulares de papel con un área estandarizada, en la parte media del papel y en 
el extremo inferior. Cada muestra circular fue colocada en un nuevo tuvo Eppendorf con 
1.0 ml de alcohol etílico al 50% durante 24 horas. Las muestras fueron centrifugadas a 
130000 rpm durante 10 minutos, para precipitar residuos de papel. Se cargaron las muestras 
del sobrenadante en placas de ELISA (placas con 96 pozos para EIA/ RIA, Corning ®, NY, 
USA), para lo que se tomaron 3 alícuotas de 200 μl de cada tubo, y se colocaron en pozos 
separados. Se registró la absorbancia con un espectrofotómetro (ELx808, BioTeck 
Instruments inc. Winooski, VT, USA) en una longitud de onda de 590 nm. Se restó el valor 
de absorbancia del papel control, y se utilizó una curva de referencia (Ochoa-López, en 
prep. R2 = 0.91, P = 0.0001. Se utilizó como referencia cianuro de sodio, código 7660-1, 
Caledon Laboratories, Ltd, Canada) para transformar el valor de absorbancia a una 
concentración de μg de HCN / g de tejido seco, y posteriormente se calculó la 
concentración presente en el tejido fresco original. 
 
Prueba de supervivencia 
 
Se realizó una prueba para determinar si la 
supervivencia de las orugas es distinta en función 
del estadio ontogenético de las plantas con las que 
fueron alimentadas. Esta prueba fue realizada en 
las dunas de arena donde se distribuyen 
naturalmente las orugas. La prueba consistió en 
colocar 34 orugas del experimento de 
alimentación directamente sobre plantas de T. 
velutina en la duna de arena. Debido a la 
Figura 6. Prueba de depredación en hábitat 
natural, con dos resultados; la oruga 
sobrevivió (A) o fue removida (B). 
 
A B 
 
13 
 
dificultad para encontrar plántulas o juveniles, las orugas fueron colocadas sobre plantas 
reproductivas. Las orugas fueron colocadas por pares (una de cada tratamiento) sobre una 
misma planta, en ramas distintas de aproximadamente el mismo tamaño y una cantidad de 
hormigas similar. En caso de que hubiera otras orugas en la planta, estas fueron retiradas y 
colocadas en plantas aledañas. Para evitar la huida de las orugas se colocó una correa de 
hilo fino en la porción anterior de la oruga (Figura 6), ajustada cuidadosamente mediante 
un nudo corredizo, y mantenida en su lugar por las “espinas” presentes en el dorso de las 
orugas. Los hilos fueron marcados con la identidad de cada oruga. Luego de 24 horas, se 
buscaron las orugas, y se reportaron como vivas, muertas o desaparecidas, dependiendo de 
si se encontraron restos de ellas o no. Se agruparon los datos en una tabla de contingencia y 
se analizó mediante una prueba de Χ 2 de Pearson para evaluar si el destino de las orugas 
fue independiente de la dieta. 
 
Prueba de agresividad por hormigas 
 
El segundo experimento consistió en colocar orugas de segundo o tercer estadio en ramas 
colonizadas por hormigas, y observar la conducta de las hormigas a lo largo de 1 minuto. 
Se registró el número de eventos de “toque” y “mordida” de parte de las hormigas. 
 
Resultados 
 
Preferencia de oviposición 
 
Sólo cinco mariposas fueron fecundadas y tuvieron eventos de oviposición (de un total de 
11). La preferencia de las mariposas fue ovipositar sobre las plántulas en comparación con 
plantas reproductivas (Figura 7), ya que colocaron 63.5 veces más huevos por unidad de 
área foliar sobre plántulas que sobre plantas reproductivas (1.47 ± 0.43 y 0.02 ± 0.01 
huevos*cm-2, respectivamente; t = 3.308, d.f. = 4, P = 0.03). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 7. Preferencia de oviposición de mariposas de Euptoieta hegesia por plantas de 
Turnera velutina en dos estadios ontogenéticos. Las barras de error representan el error 
estándar. 
 
n = 5 
 
14 
 
Prueba de desempeño 
 
La dieta tuvo un efecto significativo sobre la velocidad de crecimiento (estimado tanto por 
su longitud como por su masa) y desarrollo de las orugas (estimado por los cambios de 
estadio larvario), siendo ambos atributos más altos al alimentarse de plántulas que en 
reproductivas. En el caso de la masa y del desarrollo, estos efectos cambiaron en función 
del tiempo: entre más tiempo transcurrió, mayor fue el efecto de la dieta (hay una 
interacción significativa entre ambos factores; Tabla 2). En promedio, las larvas que 
consumieron tejido proveniente de las plántulas ganaron 2.35 veces más masa que las 
orugas alimentadas con tejido de plantas reproductivas (0.030 ± 0.003 y 0.013 ± 0.002 g, 
respectivamente), y las diferencias en adquisición de masa fueron mayores al final del 
experimento (Figura 8A). En el caso de la longitud se encontró un efecto significativo del 
tratamiento, sin embargo no se detectó una interacción entre el tratamiento y el tiempo 
Figura 8B). El cambio de estadio larvario también fue más acelerado en las orugas 
alimentadas con plántulas que con plantas reproductivas (Figura 9). 
 
 
Tabla 2. Tabla de ANOVA con los efectos del tiempo, el tratamiento y la interacción entre ambos factores, 
sobre el desarrollo de las orugas (estadios) y crecimiento (en longitud y masa), en todos los modelos 
considerando la identidad de la oruga como un factor aleatorio. 
Atributo d.f. F (Anova) P (car::Anova) 
Estadio 
Tiempo 
Dieta 
Dieta*Tiempo 
 
1 
5 
5 
X 2 (car::Anova) 
799.99 
5.68 
20.11 
 
< 0.001 
0.017 
0.001 
Longitud 
Tiempo 
Dieta 
Dieta*Tiempo 
 
1 
5 
5 
 
52.1935 
290.1650 
0.05576 
 
< 0.001 
< 0.001 
0.567 
Masa 
Tiempo 
Dieta 
Dieta*Tiempo 
 
1 
5 
5 
 
61.6029 
318.9067 
7.6442 
 
< 0.001 
< 0.001 
< 0.001 
 
 
 
 
 
 
 
 
15Figura 8. Gráficas de crecimiento con la media del valor de masa (A) y longitud (B) durante 6 días para 
cada tratamiento. Se observa el carácter lineal de la gráfica de crecimiento en longitud, mientras que el 
crecimiento en masa tiene una forma exponencial. Nótese también que el crecimiento en masa muestra 
diferencias relativamente mayores que en tamaño. Las barras de error representan el error estándar. 
 
A 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
B 
 
16 
 
 
 
 
 
Se cuantificó la masa vegetal fresca consumida por las orugas, y se encontró que las orugas 
alimentadas con plántulas consumieron en promedio 0.384 ± 0.028 g, mientras que las 
alimentadas con plantas reproductivas sólo 0.239 ± 0.019 g. Esta diferencia representa 
60.7% más tejido consumido de plántulas y es significativa incluso al corregir por la masa 
inicial de las orugas (Tabla 3). Posteriormente se calculó la eficiencia de asimilación para 
evaluar el desempeño de las orugas en ambos tratamientos. La eficiencia de las orugas 
alimentadas con plántulas fue 35% mayor que la de aquellas alimentadas con plantas 
reproductivas (0.231 ± 0.012 y 0.170 ± 0.016, respectivamente; Figura 10). Se encontró un 
efecto significativo de la dieta, que considera la corrección por la masa inicial de las orugas 
(Tabla 3). 
 
 
 
 
Figura 9. Proporción de orugas en cada estadio para cada tratamiento a lo largo de 6 días. En tonos claros se 
representan los estadios más jóvenes, mientras que en tonos oscuros los más maduros. Los colores rojos 
representan a orugas alimentadas de plántulas, mientras que en azul a las alimentadas de plantas 
reproductivas. Nótese que a lo largo de los días se incrementan las discrepancias entre los tratamientos, 
madurando más rápido las alimentadas de plántulas. n = 42 para cada tratamiento. 
 
17 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Tabla 3. Tabla de ANOVA con los efectos del tratamiento (dieta), la masa inicial de las orugas y la 
interacción entre ambos factores, sobre el total de masa consumida y la eficiencia de asimilación 
Atributo d.f. F (Anova) P (Anova) 
Masa consumida 
Dieta 
Masa inicial 
Dieta*Masa inicial 
 
1 
1 
1 
 
24.82 
5.80 
0.34 
 
< 0.001 
< 0.019 
0.562 
Eficiencia de asimilación 
Dieta 
Masa inicial 
Dieta*Masa inicial 
 
1 
1 
1 
 
10.67 
5.54 
3.20 
 
0.002 
0.022 
0.078 
 
 
 
 
 
Figura 10. Eficiencia de asimilación de E. hegesia alimentadas de dos estadios ontogenéticos de T. 
velutina. Las barras de error representan el error estándar. 
n = 32 
 
 
 
 n = 37 
 
18 
 
Secuestro de glucósidos cianogénicos 
 
El potencial cianogénico del tejido de las orugas alimentadas con plántulas fue dos veces y 
media mayor que el de orugas alimentadas con plantas reproductivas (190.2 ± 23.33 y 
74.02 ± 19.62 μg de HCN * g-1 de tejido fresco, respectivamente. Figura 11). No se detectó 
un efecto intrínseco de la biomasa consumida sobre la cantidad de HCN liberado por las 
orugas (Tabla 4). 
 
Como las orugas alimentadas con plántulas crecieron más, también hubo una mayor 
cantidad absoluta de glucósidos cianogénicos en esas orugas que en las alimentadas con 
plantas reproductivas (23.62 ± 3.41 y 2.59 ± 1.18 μ de HCN, respectivamente. W = 586.5, P 
< 0.001). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Tabla 4. Tabla de ANOVA con los efectos del tratamiento (dieta), la masa vegetal consumida por las orugas 
y la interacción entre ambos factores, sobre el HCN liberado. 
Atributo d.f. F (Anova) P (Anova) 
HCN liberado 
Dieta 
Masa vegetal consumida 
Dieta * masa consumida 
 
1 
1 
1 
 
25.53 
0.03 
0.04 
 
< 0.001 
0.858 
0.846 
 
 
 
 
Figura 11. Potencial cianogénico del tejido de la oruga, estimado por la cantidad de HCN 
liberado (μg) por unidad de masa de la oruga (g). 
 
n = 25 
 
 
 
 n = 25 
 
19 
 
Prueba de supervivencia 
 
No se encontró dependencia entre la dieta y la supervivencia de las orugas en el campo, ya 
que las orugas previamente alimentadas con plántulas o con plantas reproductivas tuvieron 
la misma probabilidad de sobrevivir en su hábitat natural (Figura 12, Χ 2 = 0.118, d.f. = 1, 
P = 0.731). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 12. Frecuencias observadas tras la prueba de depredación de 24 horas en el hábitat natural. No se 
detectó un efecto significativo. 
 
Se identificaron las morfoespecies de hormigas patrullando las ramas de las plantas en este 
experimento y se comparó si la probabilidad de depredación varió en función de la especie 
de hormiga (sin considerar la dieta de las orugas). No se detectaron diferencias 
significativas con ninguna especie (Χ 2 = 1.406, d.f. = 3, P = 0.704). Posteriormente se 
hicieron un par de regresiones logísticas para evaluar si el tamaño de la oruga tuvo un 
efecto sobre la depredación, utilizando su longitud y su masa como estimadores. Tampoco 
se encontró un efecto de estas dos variables en la probabilidad de supervivencia 
experimentada por las orugas (P = 0.9603 y 0.4278, respectivamente). 
 
Prueba de agresividad por hormigas 
 
Finalmente, en la prueba de agresividad por hormigas se observó que existe al menos un 
tipo de hormiga (Brachymyrmex sp.) que es capaz de causar la muerte de orugas. No es 
claro si las otras especies representan un depredador efectivo (Figura 13). 
 
 
20 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Discusión 
 
Efecto de la ontogenia de T. velutina sobre la ecología de E. hegesia 
 
El estudio ecológico de las trayectorias ontogenéticas de defensa en las plantas ofrece una 
nueva perspectiva sobre la teoría de desarrollo y evolución de las defensas en las plantas, 
así como sobre la conducta de los herbívoros (Quintero & Bowers, 2018). Esta información 
podría aclarar aspectos sobre la fenología y demografía de ambos interactuantes. En este 
estudio se encontraron efectos significativos de la ontogenia de T. velutina sobre su 
herbívoro especialista, E. hegesia. En particular, el estadio ontogenético de la planta afectó 
la preferencia de oviposición de las mariposas, la velocidad de crecimiento de las orugas, 
así como el potencial cianogénico como consecuencia de los glucósidos cianogénicos 
secuestrados. Sin embargo no se detectó un efecto de la ontogenia de la planta sobre la 
depredación sufrida por las orugas, posiblemente por falta de poder estadístico o un 
muestreo insuficiente. Estos resultados proponen nuevas preguntas sobre la interacción 
entre las plantas, los herbívoros y sus depredadores, y la importancia relativa de las 
presiones selectivas ascendentes y descendentes que ejerce un nivel sobre el otro, que 
podrían promover cambios evolutivos. Por ejemplo, ¿Qué tan relevante es E. hegesia como 
fuente de mortalidad en las plántulas, en relación con otros herbívoros? ¿Existe una función 
adaptativa de los cianogénicos en las plántulas de T. velutina? ¿Existe variación genética en 
 n = 8 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 n = 10 n = 6 n = 8 
Figura 13. Prueba de agresividad de hormigas colonizando ramas de T. velutina hacia E. 
hegesia en su hábitat natural, en un periodo de un minuto. Se observa una alta variación en los 
niveles de agresividad. 
 
21 
 
la preferencia de oviposición de E. hegesia? ¿Existe un efecto de la abundancia estacional 
de plántulas sobre la defensa y la depredación sufrida por las orugas? Finalmente, los 
resultados aquí presentados reflejan una interacción importante entre la ontogenia de las 
plantas y la de sus herbívoros especialistas. 
 
Preferencia de oviposición 
 
Las mariposas de E. hegesia mostraron una clara preferencia a ovipositar en plántulas que 
en plantas reproductivas. Entre los factores que son relevantes en la elección de sitio de 
oviposiciónse encuentra la composición y concentraciones de las mezclas de metabolitos 
presentes (primarios y secundarios) y las propiedades físicas del tejido vegetal (Honda, 
1995). Estos factores varían marcadamente en función de la ontogenia de las plantas 
(Boege & Marquis, 2005; Barton & Koricheva, 2010), e incluso podrían influir en el grado 
de especificidad alimenticia de los herbívoros, como un tipo de especificidad estructural 
(Barrett & Heil, 2012). 
 
La calidad nutricional, el tipo y magnitud de los atributos de defensa de las plantas, 
así como la densidad de huevos colocados en ellas, pueden afectar el crecimiento y la 
mortalidad de las orugas (Valladares & Lawton, 1991; Thompson, 1998b). Estos efectos 
pueden ser más fuertes en los primeros estadios larvarios (Quintero & Bowers, 2018) 
debido a la limitación de movimiento que sufren las orugas más jóvenes (Mayhew, 1997). 
Sin embargo existen pocos estudios que aborden directamente si los herbívoros muestran 
una preferencia de oviposición y de selección de comida según el estadio ontogenético de 
sus plantas hospederas (Quintero & Bowers, 2018). 
 
En el caso particular de E. hegesia, la preferencia de oviposición puede encontrarse 
influenciada por las defensas físicas, químicas y biológicas de T. velutina, las cuales 
cambian a través de la ontogenia de la planta (Ochoa-López, 2015), así como por cambios 
en la calidad nutricional (Damián et al. 2017). Se ha reportado que las plántulas de T. 
velutina presentan, en comparación con las adultas, hojas más delgadas (Ochoa-López, 
2015), una densidad de tricomas menor (Ochoa-López, 2015) y un alto potencial 
cianogénico (Soria, 2017). Además, no presentan defensa biótica ya que aún no cuentan 
con nectarios extraflorales funcionales que promuevan el patrullaje de hormigas (Villamil 
et al, 2013). Se sabe que la concentración de nitrógeno es mayor en el tejido foliar de 
plantas juveniles que en maduras (Damián et al. 2017), sin embargo no se cuenta con esta 
información sobre el estadio de plántula. 
 
Muchas especies de herbívoros especialistas que secuestran metabolitos secundarios 
suelen preferir aquellas plantas con una alta cantidad de estos compuestos, en ocasiones 
usándolos como pistas para ovipositar, a modo de kairomonas. (Nishida, 2002). Sin 
embargo Schappert & Shore (1999) no encontraron preferencias de oviposición de E. 
22 
 
hegesia sobre plantas de Turnera ulmifolia con concentraciones contrastantes de glucósidos 
cianogénicos, lo que sugiere que existen otros factores que determinan la preferencia de 
oviposición en este sistema. En un sistema similar, comprendido por Plantago spp. y 
Junonia coenia, cuyas larvas son también herbívoros especialistas que secuestran 
metabolitos secundarios (glucósidos de iridoides), Prudic et al. (2005) identificaron que una 
mayor proporción de nitrógeno presente en las hojas está relacionado positivamente con la 
preferencia de oviposición, incluso cuando significa una menor cantidad de glucósidos de 
iridoides disponibles para su secuestro. 
 
La relación entre la preferencia de oviposición de las mariposas y el desempeño de 
su descendencia puede influir en los patrones macroevolutivos de especificidad y cambio 
de hospederos (Agosta, 2006; Thompson, 1988b). Esta relación puede estar condicionada 
por diversos factores genéticos, por ejemplo a la sensibilidad de receptores a compuestos 
químicos específicos (Menken & Roessingh, 1998). Como se verá más adelante, E. hegesia 
muestra una concordancia entre la preferencia de oviposición de las mariposas sobre 
plántulas, un crecimiento acelerado y un mayor secuestro de glucósidos cianogénicos, por 
lo que la preferencia de oviposición de las mariposas está positivamente relacionada con el 
desempeño de su descendencia. 
 
Desempeño de las orugas 
 
El crecimiento fue más acelerado en orugas alimentadas con plántulas. Este fenómeno 
puede ser ocasionado por las trayectorias ontogenéticas de defensa en las plantas, o por 
diferencias en la calidad nutricional de las hojas entre estadios ontogenéticos. Se ha 
reportado con anterioridad que los herbívoros suelen preferir hojas en expansión, que 
presentan baja dureza, típicamente aportada por carbohidratos estructurales (Coley, 1983), 
y un alto contenido nutricional (Coley et al. 2006). Análogamente, esto ocurre también a lo 
largo de la ontogenia: las plantas más jóvenes suelen tener menor expresión de defensas 
estructurales (Kitakima et al. 2013) y una mayor calidad nutricional (Boege & Marquis, 
2005; Barton & Koricheva, 2010). T. velutina aparentemente es consistente con estos 
patrones (Ochoa-López et al, 2015; Damián et al, 2017; respectivamente). 
 
El hecho de que las orugas alimentadas con plántulas consumieron más tejido foliar 
que cuando fueron alimentadas con plantas reproductivas sugiere que las defensas físicas de 
la plántula son menos eficaces contra este herbívoro, mientras que el hecho de que la 
eficiencia de asimilación fuera mayor en las mismas orugas sugiere que las hojas de las 
plántulas son un tejido más nutritivo, a pesar de tener mayor potencial cianogénico (Ochoa-
López et al, en prensa). Esto es consistente con que el efecto de la dieta fue mayor en 
orugas más grandes, presumiblemente por tener una capacidad de procesar alimento 
proporcional a su tamaño. Desafortunadamente no se colectó tejido vegetal para realizar 
pruebas de concentración de nitrógeno y estimar la calidad nutricional de las hojas. 
23 
 
Alternativamente, las diferencias en crecimiento podrían explicarse por otros efectos de la 
ontogenia de las orugas, como la morfología de la mandíbula y preferencia de partes 
específicas de las hojas, por lo que resultaría importante evaluar su desempeño a lo largo de 
su desarrollo (Quintero & Bowers, 2018). 
 
Cabe destacar que, a pesar de que los glucósidos cianogénicos son abundantes en 
los cotiledones y primeras hojas de las plántulas de T. velutina (Soria, 2017), estas 
sustancias no parecen afectar negativamente el desempeño de estas orugas especialistas, lo 
que es congruente con resultados de otros sistemas estudiados (Hernández-Cumplido et al, 
2016; Shlichta et al. 2014). Existen mecanismos fisiológicos en lepidópteros que posibilitan 
el consumo y secuestro de glucósidos cianogénicos, entre ellos se encuentra la alimentación 
del tejido foliar en mordiscos que preservan la integridad de las células vegetales 
(impidiendo la reacción de los glucósidos contenidos en las vacuolas y las β-glucosidasas 
contenidas en el apoplasto) (Pentezold et al. 2014), un alto pH en la luz intestinal, que 
dificulta la función de las β-glucosidasas vegetales, y β-glucosidasas endógenas que no 
hidrolizan a los glucósidos cianogénicos (ídem). Es de esperar que E. hegesia cuente con 
mecanismos similares, ya que Schappert y Shore (1999) reportan que las orugas de esta 
especie no muestra diferencias en el desempeño según el potencial cianogénico de su planta 
hospedera en Cuba, T. ulmifolia. Incluso es posible que los glucósidos cianogénicos 
secuestrados puedan actuar como una fuente de nitrógeno asimilable (Zagrobelny & Møller, 
2011; de Pinheiro, 2017). 
 
La teoría de la defensa óptima de las plantas propone que éstas deberían invertir la 
defensa de los tejidos (y estadios) proporcionalmente a la importancia que tienen en su 
adecuación (Rhoades, 1979). No obstante, en este sistema parece ser que la inversión en la 
síntesis de glucósidos cianogénicos en plántulas no ofrece protección, sino que 
aparentemente podría predisponer al ataque por E. hegesia. Dentro de la hipótesis de la 
carrera armamentista (Dawkins & Krebs, 1979), podría decirse que actualmente las orugas 
van a la delantera. Para explicar la síntesis de glucósidos cianogénicos en plántulas de T. 
velutina, se requeriría conocer el efecto relativo de los herbívoros generalistas que éstas 
sustancias pueden disuadir. 
 
Secuestrode glucósidos cianogénicos 
 
El potencial cianogénico del tejido de las orugas alimentadas con plántulas fue mucho 
mayor que el de las alimentadas con plantas reproductivas. Este resultado sugiere que las 
orugas de E. hegesia son capaces de secuestrar los glucósidos cianogénicos presentes en su 
alimento, al igual que otros miembros de la tribu Heliconiinae que se alimentan de otras 
plantas de la familia Passifloraceae. Sin embargo, en algunos individuos alimentados con 
plantas reproductivas se observó cianogénesis. Su presencia se podría deber a una 
24 
 
acumulación muy eficiente a partir del tejido de plantas reproductivas, o alternativamente a 
la síntesis de novo de compuestos cianogénicos, como sugieren Schappert & Shore (1999). 
La síntesis de novo ocurre en otras especies de la tribu Heliconiinae (Nahrstedt & Davies, 
1983). Para descartar esta posibilidad, sería necesario alimentar a las orugas con tejido 
totalmente libre de compuestos cianogénicos (Schappert & Shore, 1999), sin embargo esto 
podría requerir técnicas de detección de HCN más sensibles; por ejemplo se ha 
argumentado que la prueba con papeles de picrato de sodio tiene un límite de detección de 
hasta 0.001 % de HCN respecto al tejido vegetal fresco (Hegnauer, 1986). 
 
Es posible que los glucósidos cianogénicos presentes en T. velutina contengan un 
grupo ciclopentenoide, como los de otras especies emparentadas (Olafsdottir et al. 1990). 
Esto permitiría la discriminación de aquellos glucósidos secuestrados de los sintetizados de 
novo: en lepidópteros sólo se conoce la síntesis de linamarina y lotaustralina, que son 
sustancias lineales, y que provienen de otro proceso metabólico (Nahsrtedt & Davis, 1983). 
Los análisis químicos reportados aquí no permiten asegurar el origen de los glucósidos 
cianogénicos presentes en las orugas. En el género Heliconius se ha reportado que a nivel 
macroevolutivo existe una disyuntiva entre la síntesis de novo de sustancias cianogénicas y 
su secuestro a partir de sus plantas hospederas, y que sólo algunas especies del género 
retienen esta capacidad (Engler-Chaouat & Gilbert, 2007). E. hegesia y T. velutina podrían 
resultar otro sistema útil para explorar la disyuntiva entre secuestro y síntesis de novo en un 
nivel ecológico. 
 
Depredación 
 
A pesar de las diferencias en el potencial cianogénico detectado en el tejido de E. hegesia 
en función de la dieta ofrecida a las orugas, no se encontraron diferencias en la probabilidad 
de depredación. La depredación puede variar de manera importante en años distintos 
(Boege, 2005), por lo que muestrear depredación a través en un periodo largo o en 
múltiples ocasiones podría ser necesario para estimar este parámetro. Es posible que el 
muestreo no haya sido de tamaño suficiente para identificar a los depredadores más 
importantes, que pueden ser difíciles de observar en campo, por lo que un muestreo más 
extensivo podría arrojar resultados distintos. Adicionalmente, podría evaluarse la 
depredación de orugas sobre plantas de diferentes estadios, porque la actividad de forrajeo 
de los depredadores puede variar entre plantas de diferentes tamaños y estadios 
ontogenéticos (Boege, 2005; Boege & Marquis, 2006). 
 
Aunque no se observaron eventos de depredación por vertebrados, es posible que las 
orugas con altos niveles de cianogénicos sean poco apetecibles para ellos, como fue 
reportado por Schappert y Shore (1999) en Cuba con lagartijas del género Anolis 
depredando orugas de E. hegesia. En el caso de los invertebrados, se ha reportado una 
relación negativa entre la cantidad de hormigas asociadas a T. velutina y la herbivoría 
25 
 
sufrida por la planta (Rico-Gray, 2003). Debido a que E. hegesia es el principal herbívoro 
de esta planta, es posible que al menos algunas especies de hormigas actúen como 
depredadores, particularmente sobre las orugas más jóvenes que suelen ser más vulnerables 
al ataque por invertebrados (Remmel, 2011; Quintero & Bowers, 2018). En este estudio se 
observó niveles variables de agresividad por parte de hormigas asociadas a T. velutina, 
siendo particularmente violentas las del género Brachymyrmex. 
 
La diferencia observada en la velocidad de crecimiento según el estadio 
ontogenético de la planta podría traducirse en una diferencia importante en la probabilidad 
de supervivencia, al alterar el tiempo en el que se encuentran expuestos a sus depredadores, 
según lo propuesto por la hipótesis de slow-growth high-mortality (Clancy & Price, 1987), 
o a otras fuentes de mortalidad (Fordyce & Shapiro, 2003). Este fenómeno podría ser 
contingente con el estadio del herbívoro, es decir, la velocidad de crecimiento podría tener 
un efecto más marcado en algunos estadios que en otros (Benrey & Denno, 1997). 
 
Trayectorias ontogenéticas en la defensa 
 
El hecho de que los herbívoros experimenten ventajas en su adecuación al alimentarse de 
las plántulas puede tener implicaciones evolutivas interesantes. Desde la perspectiva de las 
plantas, incluso niveles bajos de daño durante un momento crítico del desarrollo, pueden 
causar una presión selectiva (Thompson 1994). Ya que la herbivoría es la causa más 
importante de mortalidad de plántulas, este estadio puede representar la fase ontogenética 
donde la presión selectiva es más fuerte (Barton & Hanley, 2013). Este fenómeno puede 
promover la evolución de sistemas de defensa que cambian a través de la ontogenia de las 
plantas (Ochoa-López et al. En prensa; Barton & Boege, 2017). 
 
Pocos estudios han evaluado si las preferencias mediadas por metabolitos 
secundarios se encuentran detrás de la mortalidad de las plántulas (Barton & Hanley, 2013). 
En el caso de T. velutina, queda por determinar si la presión selectiva ejercida por las 
orugas se encuentra detrás de la variación en el nivel de cianogénesis, ya sea a lo largo de la 
ontogenia (Soria, 2017), como entre poblaciones naturales (Zedillo, 2017). Sin embargo, la 
heterogeneidad ambiental y la plasticidad fenotípica pueden restringir la heredabilidad y 
evolución de este carácter (Ochoa-López et al, en prensa). 
 
Conducta de las orugas 
 
En el caso de la defensa de las orugas, se ha observado que aquellas especies que se 
alimentan de hojas en expansión suelen mostrar un crecimiento acelerado y suelen invertir 
relativamente menos recursos en el desarrollo de caracteres de defensa, en contraste con las 
especies que se alimentan de hojas maduras, que tienen un crecimiento más lento y mayor 
producción de defensas físicas y químicas (Coley, 2006). En E. hegesia, se observó que el 
26 
 
crecimiento acelerado está relacionado con una alta concentración de sustancias defensivas. 
En este caso, el secuestro de glucósidos cianogénicos puede constituir una estrategia que 
requiere una inversión energética relativamente baja, de modo que no se observa un costo 
sobre la velocidad de desarrollo, como se ha reportado en otros sistemas (por ejemplo 
Quintero & Bowers, 2018). Esto parece consistente con la hipótesis de que el secuestro de 
metabolitos es una exaptación que ocurre posteriormente a la insensibilidad al efecto tóxico 
de tales sustancias (Berenbaum, 1986). El grado en que las orugas dependen del secuestro 
de metabolitos para defenderse de sus depredadores también puede tener repercusiones 
evolutivas, ya que puede influir sobre su grado de especificidad alimenticia y restringir los 
cambios de hospederos (Jeffries & Lawton, 1983; Coley, 2006). 
 
Defensas inducidas 
 
La capacidad de inducción de defensas de T. velutina cambia durante su ontogenia (Ochoa-
López, 2015), sin embargo no se ha evaluado su efecto sobre los herbívoros. Aunque no se 
abordó en este estudio, cabe mencionar que se observó conducta de anillado en E. hegesia. 
Esta conducta consiste en la remoción de una banda de tejido superficial del tallo, 
dificultando el transporte de sustancias de la rama afectada(Dussourd, 2017). Se observó 
anillado por parte de las orugas del segundo estadio sobre plántulas, y en las orugas más 
maduras (hasta el quinto estadio) sobre tallos con diámetros de hasta 3.2 milímetros (obs. 
pers.). Posteriormente se observó a las orugas consumir el tejido foliar de la rama anillada. 
Esta conducta puede tener dos efectos en la planta: por un lado concentrar nutrientes en las 
partes aisladas (ya que se altera el flujo de fotosintatos por el floema), y por otro alterar el 
flujo de aleloquímicos (Dussourd, 2017). 
 
Interacciones tritróficas 
 
En este trabajo se ofrece evidencia de que la ontogenia de las plantas puede alterar las 
fuerzas descendentes sobre los herbívoros (Boege, 2005; Quintero & Bowers 2018) 
mediante el crecimiento diferencial, el secuestro de metabolitos y posiblemente mediante el 
reclutamiento de hormigas. 
 
Según la hipótesis de interacción tritrófica de Mooney et al. (2012), el desempeño 
de los herbívoros varía en función de su rango de dieta, la calidad de sus plantas, y la 
presencia de depredadores naturales. De estos factores, en el presente trabajo se 
consideraron dos; la calidad de las plantas y el efecto de los depredadores. Como se ha 
argumentado, ambos factores están íntimamente relacionados con la ontogenia de la planta, 
y se sugiere que ésta tiene efecto sobre la adecuación del herbívoro a través de las fuerzas 
ascendentes, descendentes y la interacción entre el primer y tercer nivel trófico, en este caso 
mediada por el secuestro de glucósidos cianogénicos y el reclutamiento de hormigas. 
 
27 
 
Conclusiones y direcciones futuras 
 
Finalmente, para comprender cómo ocurre la interacción entre planta y herbívoro y sus 
consecuencias evolutivas, sería importante abordar la estacionalidad de ambas especies, 
considerando su demografía (Barton & Boege, 2017) y dinámica de parches (Thompson, 
1988b) en poblaciones naturales. Se reconoce que la dinámica poblacional de herbívoros y 
sus depredadores puede tener un efecto sobre el desempeño de las plantas (Strong, 2000). 
Esto es particularmente importante durante el periodo crítico del establecimiento, donde 
puede ejercer una fuerte influencia sobre la estructura de la comunidad vegetal (Hanley and 
Sykes, 2014; Barton, K, Hanley, M. 2013). 
 
Actualmente se ha publicado poco sobre la estacionalidad de E. hegesia, pero se 
reconoce un pico de actividad entre junio y agosto (Cuautle & Rico-Gray, 2003), que 
coincide con la temporada de lluvias (López-Portillo et al. 2009), y con el pico de 
abundancia de plántulas (López-Ochoa, in prep.). Asimismo, queda por abordar la 
estacionalidad de los depredadores de E. hegesia. 
 
Recientemente se ha propuesto entender las interacciones entre especies en su 
contexto temporal, lo que podría ser informativo sobre las presiones de selección recíprocas 
en interacciones cercanas. Desde este punto de vista se propone entender la fenología como 
un fenómeno complementario a la ontogenia. Este tipo de estudios podrían resultar 
particularmente relevantes en el futuro, ya que la desincronización de interacciones bióticas 
es un efecto esperado del cambio climático (Yann & Rudolf, 2010). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Anexos 
 
Anexo 1. 
 
Néctar artificial. Se realizó según lo reportado por Schappert & Shore (1998) para alimentar 
adultos de E. hegesia con la siguiente composición: a 1 L de agua destilada, añadir 150 g de 
miel de alto grado, 4 g ácido ascórbico, 2 g ácido 2,4-hexanedienoico (ácido sórbico), 2 g 
éster de ácido p-hidroxibenzoico (metilparabeno), 5 g hidrolisado ácido de caseína bovina, 
7.2 g cloruro de potasio, 0.24 g cloruro de calcio, y 0.1 g cloruro de sodio. 
28 
 
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