Desarrollo-de-androceo-y-gineceo-de-la-especie-dioica-Leuenbergeria-zinniiflora-D

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1 
 
 
 
UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA 
 DE MÉXICO 
 
 FACULTAD DE CIENCIAS 
 
 
Desarrollo de androceo y gineceo de la especie dioica 
Leuenbergeria zinniiflora (D.C) Lodé (Pereskioideae) 
 
 
T E S I S 
 
 
 QUE PARA OBTENER EL TÍTULO DE: 
 BIÓLOGA 
 
 
 P R E S E N T A : 
 
ADRIANA PUENTE AGUIRRE 
 
 
 
 
 
 
 
 
DIRECTORA DE TESIS: 
 
DRA. SONIA VÁZQUEZ SANTANA 
 
Ciudad Universitaria, CDMX México 2018 
 
 
UNAM – Dirección General de Bibliotecas 
Tesis Digitales 
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respectivo titular de los Derechos de Autor. 
 
 
 
 
2 
 
1. Datos del alumno 
Puente 
Aguirre 
Adriana 
5522489660 
Universidad Nacional Autónoma de México 
Facultad de Ciencias 
Biología 
31022114-4 
 
2. Datos del tutor 
Dra. 
Sonia 
Vázquez Santana 
 
3. Datos del sinodal 1 
Dra. 
Martha Juana 
Martínez Gordillo 
 
4. Datos del sinodal 2 
Dr. 
Ángel Salvador 
Arias Montes 
 
5. Datos del sinodal 3 
Dr. 
Daniel 
Sánchez Carbajal 
 
6. Datos del sinodal 4 
M. en C. 
Aldebaran 
Camacho Velázquez 
 
7. Datos del trabajo escrito 
Desarrollo de androceo y gineceo de la especie dioica Leuenbergeria zinniiflora (D.C) 
Lodé (Pereskioideae) 
62 p. 
2018 
 
 
3 
Agradecimientos 
A la Universidad Nacional Autónoma de México, mi Alma máter, mi gran 
casa de estudios, por abrirme sus puertas para estudiar esta increíble 
carrera. 
A la Facultad de Ciencias, por enseñarme a entender la vida dentro y 
fuera de sus aulas y convertirse en mí segundo hogar. 
Al Laboratorio de Desarrollo en plantas, por confiar en mí y brindarme 
todas las facilidades para realizar este proyecto. 
A los profesores del Taller de “Biología de la propagación, reproducción y 
fisiología de las angiospermas que viven en ambientes contrastantes”, por 
todos sus consejos, su apoyo y recomendaciones, fueron fundamentales 
para el escrito de este trabajo. 
Al MsC. Duniel Barrios Valdés por la colecta del material y toma de 
fotografías, por su hospitalidad al recibirme en Cuba, y por todo el apoyo 
en campo, sin él no se habría logrado tan bonito proyecto, pero sobre 
todo la amistad que se generó. 
A la Dra. Silvia Espinosa Matías, por el procesamiento y toma de 
microfotografías en el microscopio electrónico de barrido. 
A la M. en FP. Ana Isabel Bieler por su amabilidad y disposición a la hora 
de tomar las fotomicrografías en microcine. 
A la Dra. Sonia Vázquez Santana, por llevarme de la mano con este gran 
proyecto y por enseñarme y corregirme en todo momento. 
A mis compañeros del laboratorio: Candidata a Doctora en Ciencias Rocío 
Hernández, Candidato a Doctor en Ciencias Aldebaran Camacho 
Velázquez, M. en C. Sandra Rios, M. en C. Pactli Ortega y M. en C. 
Nadia Castro, por la ayuda brindada en el laboratorio, por asesorarme en 
las técnicas y por las críticas constructivas. 
A todos mis sinodales, la Dra. Martha Juana Martínez Gordillo, el Dr. 
Daniel Sánchez Carbajal, el Dr. Ángel Salvador Arias Montes y el 
Candidato a Doctor en Ciencias. Aldebaran Camacho Velázquez, por las 
correcciones que le hicieron a este trabajo. 
 
4 
Dedicatoria 
Empezaré agradeciendo a la vida y a las ganas que me genera para aferrarme a 
ella, vivir y estudiarla, me han hecho verla de una manera maravillosa, única e 
inigualable. 
En segundo lugar mencionaré a mis papás Carolina Aguirre de Paz y Ramón 
Puente Morales, por su apoyo y amor incondicional, por alentarme día a día a 
seguir adelante, por dejarme cumplir mi sueño de estudiar algo que en verdad 
amo, por entenderme cada vez que me tenía que ir a campo y por siempre estar al 
pendiente. Agradezco las palabras de mi mamá “Quien no ve para adelante, atrás 
se queda” o “no cargues esa mochila como burrito”, fueron esas palabras las que 
me repetía, cuando sentía que no podía más, o los consejos de mi papá, que 
siempre serio, me hacía reflexionar si lo que estaba haciendo me haría feliz. Este 
logro quiero que lo sientan suyo, por ustedes y para ustedes. LOS AMO INFINITO, 
jamás terminaré de agradecerles por tanto… 
A Katia por su apoyo en todo lo que necesitaba al momento, por sus consejos y 
por ser la motivación para que yo pudiera decir “yo también quiero tener un 
examen profesional como mi hermana”. 
 A Diana, mi “pingüino”, que toda la vida me ha prestado sus oídos para 
escucharme, su voz para decirme siempre las palabras correctas y que necesito 
escuchar y sus manos para nunca soltarme, jalarme si es necesario o aventarme 
cuando me falta valor, eres mi pingüino favorito, sabes que gran parte de lo que 
soy es gracias a ti, porque siempre me escuchas atenta cada que hablo de biología, 
aunque no entiendas nada, por preguntarme tus inquietudes, aunque después te 
deje más revuelta pero sobre todo por enseñarme a no rendirme, a creer en mí, por 
luchar conmigo por mis sueños y por decirme siempre “yo sé que tú puedes osito”… 
al fin lo logré pingüino!!!!. 
A Daniela, mi “amiga”, que con sus locuras, sus enojos, su manera de ser tan rara, 
hace de mis días más divertidos, que aunque es la “chiquita” de la familia, me 
demuestra que es una guerrera y que a veces es más madura que yo, hoy no sé 
qué sería de mi vida si no estuvieras en ella, gracias por apoyarme y escucharme 
(aunque no quieras) siempre. 
LAS AMO HERMANAS 
A Lalo por convertiste en el hermano mayor que siempre quise y por amar tanto a 
mi hermana. 
A Fridita hermoshi, por ser mi compañera de desvelos. 
 
5 
A mi madrina Maty y mi padrino José Antonio, que en todo momento están al 
pendiente, por confiar en mí y apoyarme en todo lo que he necesitado, muchas 
muchas, gracias!!!! 
A toda mi familia 
A mis amigos Misha, Pablo, César son los mejores siempre, a Karla, Daniela, Cecy, 
Jazmin, Yoltic, Brandon que sin ustedes el CCH no hubiera sido lo mismo, y me 
emociona ver que cada uno de nosotros está en donde bebe estar, los quiero 
infinito. 
A mis amigos de esta gran aventura, que nos une el amor a la ciencia y a la 
biología, a Mariana por si mi primer amiga de la carrera y a la que quiero con todo 
mi corazón, también te dedico esto para motivarte, yo sé que tú también lo 
lograrás. A Nancy, Adriana, Dani Pau, Pepe, Erick, Ilse, Alma, Ray, Axel y Maru, 
ustedes hicieron la carrera más divertida, leve y amena, estoy orgullosa de 
llamarlos colegas! 
A Tuercas, Pandy y el niño verde por integrarme al trio dinámico, ahora 
cuarteto, son lo máximo, sin ustedes el laboratorio no hubiera sido lo mismo, pero 
sobre todo agradezco su apoyo incondicional en todo y alentarme a ir por mas, a 
echarle ganas y a ser menos distraída, los cuatro sabemos cómo sufrí, los quiero 
rete harto amigos! 
A Alde por siempre estar ahí dispuesto a todo, cuando necesite ayuda, por los 
consejos, y por siempre estar al pendiente, eres una gran persona Alde, te quiero. 
A Soni que desde el primer momento me brindó todo el apoyo, por confiar en mí y 
apoyarme con el viaje a Cuba, estaré por siempre agradecida y porque nuestro 
corazón le pertenece a las cactáceas, pero principalmente por ser una gran 
persona y amiga y demostrar en todo momento el entusiasmo, interés y amor a 
este proyecto, por sus consejos y conocimiento, te quiero y admiro
mucho, en 
verdad, gracias infinitas. 
 
 
 
 
 
“No creas nunca en nada que lastime tus sueños” 
 
6 
INDICE 
 
RESUMEN ....................................................................................................................... 7 
INTRODUCCIÓN .................................................................................................................. 9 
ANTECEDENTES ............................................................................................................... 10 
 Sistemas sexuales en angiospermas 
 Origen de la unisexualidad en las angiospermas 
 Sistemas sexuales en la familia Cactaceae 
 La unisexualidad en la subfamilia Pereskioideae 
OBJETIVOS ...................................................................................................................... 17 
Objetivo general 
Objetivos particulares 
MATERIALES Y MÉTODOS .................................................................................................. 18 
 Sistema de estudio 
 Zona de distribución y colecta 
 Procesamiento del material 
 • Colecta y fijación del material biológico. ........................................................................20 
RESULTADOS ............................................................................................................... 23 
 Etapas tempranas del desarrollo floral 
 Morfología de flores en antesis 
 Anatomía de la flor femenina 
 Desarrollo del óvulo en flores femeninas 
 Desarrollo de las anteras en flores femeninas 
 Desarrollo de la flor masculina 
DISCUSIÓN ................................................................................................................... 47 
Presencia de flores unisexuales en las subfamilias de Cactaceae 
Desarrollo de flores femeninas 
 Desarrollo del gineceo ................................................................................................48 
 Desarrollo de la antera ................................................................................................50 
Desarrollo de las flores masculinas 
 Desarrollo de antera ....................................................................................................51 
 Desarrollo del gineceo ................................................................................................52 
CONCLUSIONES ........................................................................................................... 56 
BIBLIOGRAFÍA .............................................................................................................. 57 
ANEXO .......................................................................................................................... 62 
 
 
7 
RESUMEN 
 
Leuenbergeria zinniiflora es una especie dioica de la subfamilia Pereskioideae de la 
familia Cactaceae, endémica de Cuba. En este trabajo se describe de manera 
comparativa el desarrollo del androceo y del gineceo de las flores masculinas y 
femeninas de L. zinniiflora. Este estudio se realizó con flores de individuos de la 
localidad de Matanzas y del Jardín Botánico Nacional de Cuba (ubicado en La 
Habana). Se colectaron flores en diferentes etapas de desarrollo y se procesaron por 
diferentes técnicas de microscopía e histología. Las flores masculinas y femeninas 
inician su desarrollo siendo bisexuales y posteriormente, por aborción de uno de los 
verticilos sexuales se especializan en desarrollar óvulos (en el caso de las femeninas) o 
granos de polen (en las masculinas), correspondiendo a flores unisexuales por aborción 
(de tipo l) según, Mitchell y Diggle (2005). La flor femenina presenta un gineceo cuyo 
ovario tiene numerosos óvulos campilótropos, bitégmicos y crasinucelados; el estilo y el 
estigma con tejidos bien desarrollados. En la flor masculina los estambres presentan 
una gran cantidad de granos de polen, los cuales al liberarse son tricelulares, 
pericolpados y con exina tectada y equinada. La dehiscencia de la antera es 
longitudinal, como se ha visto en L. portulacifolia y L. lychnidiflora. Los estambres de las 
flores femeninas de L. zinniiflora no producen granos de polen, ya que las anteras se 
atrofian tempranamente y no hay diferenciación de tejidos en el microsporangio. A 
diferencia de otras especies de cactáceas, la aborción del androceo puede ocurrir en 
etapa de célula madre de la microspora después de la meiosis (Opuntia stenopetala), o 
en etapas muy tempranas donde las células del tapete se colapsan (Echinocereus 
coccineus y E. polyacanthus). Las flores masculinas presentan dos variantes, ambas 
con un gineceo no funcional, con ovario, estilo y estigma reducidos. En la variante 1, en 
el ovario se inicia el desarrollo de escasos óvulos, pero no alcanzan a desarrollarse y en 
antesis se observan sin tejidos diferenciados. Mientras que en la variante 2, el ovario no 
desarrolla óvulos. En otras especies de cactáceas puede haber tres variantes en las 
flores masculinas, en donde puede haber óvulos en la base del ovario; cavidad de 
ovario vacía y sin cavidad de ovario como en Opuntia stenopetala o con gineceo bien 
 
8 
desarrollado pero sin formación de frutos como en Echinocereus coccineus y E. 
polyacanthus. 
 Lo anterior representa una gran plasticidad dentro de la familia Cactaceae, indicando 
que procesos alterados o erróneos de muerte celular programada y/o modificaciones en 
la homeostasis de alguna hormona puede estar sucediendo en las flores unisexuales de 
Leuenbergeria zinniiflora, ya que no se observa un patrón que origine la unisexualidad. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
9 
INTRODUCCIÓN 
 
 La familia Cactaceae (Caryophyllales), tiene aproximadamente 127 géneros y 
cerca de 1450 especies (Hunt et al., 2006) y está dividida en cuatro subfamilias: 
Pereskioideae, Maihuenioideae, Opuntioideae y Cactoideae (Anderson, 2001). 
Las cactáceas son nativas del continente americano, se encuentran distribuidas 
desde el norte de Canadá, en Peace River, hasta Argentina, en la Patagonia y las 
Antillas mayores, desde el nivel del mar hasta una altitud de 5100 msnm en Perú 
(Bravo-Hollis y Scheinvar, 1995). La mayoría de las especies de Cactaceae tienen 
flores bisexuales (Anderson, 2001;
Orozco, 2002; Scheinvar, 2004) y pocas especies 
tienen flores unisexuales. En tres de las cuatro subfamilias hay presencia de 
unisexualidad, actualmente se reportan 11 especies en 3 géneros diferentes dentro de 
la subfamilia Opuntioideae (Orozco-Arroyo et al., 2012), en la subfamilia Cactoideae 
hay 10 especies distribuidas en 5 géneros diferentes (Sánchez y Vázquez-Santana, 
2018). La subfamilia Pereskioideae cuenta con dos géneros: Pereskia y Leuenbergeria, 
cada uno con 8 especies (Lodé, 2013; Walker et al., 2018). La mitad de las especies de 
Leuenbergeria son unisexuales (Lodé, 2013; Camacho-Velázquez et al., 2015) y se 
distribuyen en las islas del caribe. En esta investigación se abordará el desarrollo de las 
flores unisexuales Leuenbergeria zinniiflora (DC.) Lodé (Lodé, 2013), una especie 
endémica de Cuba, con la finalidad de conocer el patrón de desarrollo que lleva a la 
unisexualidad. 
 El presente estudio forma parte del proyecto: Unisexualidad en la familia 
Cactaceae, el cual se lleva a cabo en el Laboratorio de Desarrollo en Plantas, de la 
Facultad de Ciencias con la Dra. Sonia Vázquez Santana, donde se abordan diversos 
procesos, que llevan a la funcionalidad de un sexo y la atrofia del otro, en varias 
especies de cactáceas. 
 
 
 
10 
ANTECEDENTES 
 
 Sistemas sexuales en angiospermas 
Un sistema sexual hace referencia a la forma en la que se localizan los verticilos 
sexuales de los individuos en una población, ya sea espacial, morfológica o 
temporalmente (Orozco, 2012). 
La mayoría de las angiospermas presentan un sistema hermafrodita (72 %; Fig. 
1), es decir, plantas que tienen flores con gineceo y androceo funcionales, mientras que 
un 7% presentan flores femeninas y masculinas en el mismo individuo (sistema 
monoico; Fig. 1), un 4 % presentan individuos que producen únicamente flores 
femeninos e individuos que sólo producen flores masculinas (sistema dioico; Fig. 1), un 
7 % representan a los sistemas andromonoicos, ginomonoicos y trimonoicos (Fig. 1) y 
el 10% restante corresponden a poblaciones ginodioicas, androdioicas y trioicas (Fig. 1; 
Karasawa et al., 2015). 
 
 
Figura 1. Sistemas sexuales en angiospermas (Tomado de Orozco, 2012). 
 
11 
 Origen de la unisexualidad en las angiospermas 
 
Se conocen dos tipos morfológicos de flores unisexuales; las flores tipo I, en las 
cuales se exhiben estructuras rudimentarias de órganos femeninos en flores 
estaminadas y estructuras rudimentarias de órganos masculinos en flores pistiladas 
(Mitchell y Diggle, 2005). Este tipo floral se produce por aborción, ya que el desarrollo 
del androceo y el gineceo comienza en todas las flores (fase bisexual); sin embargo, el 
desarrollo de un verticilo sexual se interrumpe produciendo flores de un solo sexo. Las 
flores tipo II no presentan estructuras rudimentarias del sexo opuesto, ya que se 
producen por supresión, implicando que el meristemo floral únicamente inicia el 
desarrollo de un verticilo sexual sin pasar por el estado hermafrodita. De las dos 
hipótesis que explican el posible origen de las flores unisexuales, la más común es el 
tipo I, con flores hermafroditas al inicio del desarrollo y después de cierto tiempo se 
atrofia alguno de los verticilos sexuales para dar paso a flores funcionalmente 
unisexuales (Ainsworth, 2000). 
El sistema sexual dioico, que ocupa el interés del presente estudio, se describe 
como un sistema sexual con individuos que portan en una población flores femeninas e 
individuos con flores masculinas. Al menos en 7% de los 13 000 géneros de 
angiospermas y el 6% de especies de angiospermas presentan dioicismo, lo que 
sugiere que este sistema reproductivo se ha originado en distintos momentos de la 
evolución de las plantas con flor (Hoffman, 1992; Renner y Ricklefs, 1995; Barret, 1998, 
2002), siendo más común en las dicotiledóneas que entre las monocotiledóneas 
(Renner y Ricklefs, 1995). Se considera que la endogamia, el uso eficiente de los 
recursos y la baja polinización son las principales fuerzas que favorecen la evolución 
del dioicismo (Barret, 1998), también se considera que procesos de muerte celular 
programada (Hernández-Cruz et al., 2018) o alteraciones en la homeostasis de alguna 
hormona, puede dar resultado al dioisismo (Orozco-Arroyo et al., 2012; Camacho, 
2013). 
 
 
 
12 
 Sistemas sexuales en la familia Cactaceae 
 
El sistema sexual mayoritario en las cactáceas es hermafrodita (Arreola, 1997; 
Anderson, 2001; Orozco, 2002) y rara vez se atrofia el androceo o el gineceo. En la 
literatura están reportadas 26 especies de ocho géneros con sistemas reproductores 
diferentes al hermafrodita (Orozco, 2012). Las especies dioicas descritas en la familia 
empiezan su desarrollo como flores bisexuales, pero a lo largo de éste, uno de los 
verticilos sexuales se detiene, resultando en la funcionalidad de uno solo. Esta 
condición ha surgido de manera independiente en algunas especies de las subfamilias 
Pereskioideae, Opuntioideae y Cactoideae (Orozco, 2002; Strittmatter et al., 2006; 
Silva, 2007; Alfaro, 2008; Camacho, 2009; Sánchez y Vázquez-Santana, 2018; 
Hernández et al., 2018; Anexo 1). 
 La unisexualidad en la subfamilia Pereskioideae 
 
En análisis filogenéticos recientes se muestra que Pereskioideae es basal para 
las cactáceas, y que es una subfamilia parafilética (Nyffeler, 2002; Butterworth y 
Wallace, 2005; Walker et. al, 2018). Debido a la parafilia de Pereskioideae propuesta 
por Edwards et al. (2005) y al análisis de Walker et al. (2018), Lodé (2013) sugiere dos 
género para la subfamilia Pereskioideae: Pereskia y Leuenbergeria, cada uno con ocho 
especies (Tabla 1). 
 
Tabla 1. Listado actual de las especies de los géneros Pereskia y Leuenbergeria 
propuestos por Lodé (2013). 
Pereskia Leuenbergeria 
Pereskia aculeata 
P. bahiensis 
P. diaz-romeroana 
P. grandifolia 
P. nemorosa 
P. sacharosa 
P. stenantha 
P. weberiana 
Leuenbergeria aureiflora 
L. bleo 
L. guamacho 
L. lychnidiflora 
L. marcanoi 
L. portulacifolia 
L. quisqueyana 
L. zinniiflora 
 
 
13 
Los géneros de Pereskioideae difieren en su distribución geográfica y en la 
forma de desarrollo del tallo. Las especies del género Pereskia se localizan en el sur de 
la cuenca amazónica (Fig. 2), tienen una formación retrasada de la corteza, 
presentando estomas en sus tallos, generalmente son arbustos o enredaderas con 
flores de color rojos, naranjas, blancos y lilas (Lodé, 2013). Las especies incluidas en 
Leuenbergeria, se encuentran alrededor del Golfo de México y el Mar Caribe, con la 
excepción de Leuenbergeria aureiflora, la cual se distribuye en Brasil (Fig. 2), este 
género se distingue porque sus tallos empiezan a formar la corteza tempranamente, 
por lo tanto carecen de estomas, tienen un hábito arbóreo y las flores son amarillas, 
naranjas y rosa intenso (Nyffeler y Eggli, 2010). Cuatro de las 8 especies del género 
Leuenbergeria: Leuenbergeria portulacifolia, L. marcanoi, L. quisqueyana y L. zinniiflora 
poseen un sistema sexual dioico (Leuenberger, 1986; Areces-Mallea, 1992). 
 
14 
 
 
Figura 2. Los dos clados de Pereskioideae y distribución de sus especies. Leuenbergeria, 
en el Golfo de México y Mar Caribe, excepto Leuenbergeria aureiflora. Pereskia, en el Sur de la 
Cuenca Amazónica, con excepción de Pereskia aculeata, que se distribuye Sudamérica y las 
Antillas, (terminal en círculo), el asterisco marca a las especies unisexuales (Tomado y 
modificado de Edwards et al., 2005). 
 
 
15 
Leuenbergeria quisqueyana (Alain) Lodé (= Pereskia quisqueyana), de 
República Dominicana fue sugerida como androdioica por Leuenberger (1986), debido 
a la ausencia de flores femeninas en las poblaciones. Describiendo que las flores 
masculinas o estaminadas presentan lóbulos estigmáticos filiformes y sin papilas, con 
estilo corto y un ovario muy pequeño, en el cual los óvulos no se desarrollan
o son 
anormales; sin embargo, posteriormente, el mismo autor la reportó como dioica 
(Leuenberger, 2008). 
 
Leuenbergeria portulacifolia (L.) Lodé (= Pereskia portulacifolia), se distribuye en 
Haití y República Dominicana (Leuenberger, 2008; Camacho, 2009). Las flores 
masculinas de esta especie presentan gineceo reducido y no funcional, el ovario es 
ínfero, unilocular y sin óvulos, tienen un estilo corto, denominado estilodio, y con un 
conjunto de lóbulos estigmáticos reducidos, formando un estigmodio y los estambres 
con filamentos largos y gran cantidad de granos de polen (Camacho, 2009). 
 
Leuenbergeria marcanoi (Areces) Lodé (= Pereskia marcanoi), se distribuye en 
Haití y República Dominicana (Areces-Mallea, 1992; Leuenberger, 2008; Camacho, 
2009), tiene flores masculinas con numerosos estambres fértiles, estilo vestigial con 
algunos lóbulos estigmáticos, filiformes y erectos, sin papilas, mientras que en las flores 
femeninas se observan numerosos lóbulos estigmáticos papilados y numerosos óvulos 
en el ovario, con estambres reducidos y estériles (Areces-Mallea, 1992). 
 
Leuenbergeria zinniiflora (DC.) Lodé (= Pereskia zinniiflora), es la especie de 
estudio. Es una especie endémica de la isla de Cuba. Se distribuye en los estados de 
Matanzas, Guantánamo y Camagüey, dentro de los bosques semideciduos mesófilos, 
por tal motivo se encuentra dentro de la lista Roja de Cuba como una especie en 
peligro crítico (CR) (González-Torres et al., 2016). 
 
 
 
 
16 
Las plantas adultas de Leuenbergeria zinniiflora alcanzan hasta 20 m de altura y 
sus hojas son perennes en las ramas jóvenes y caducas en el tronco principal (Fig. 3A). 
En la etapa reproductiva las aréolas forman nuevas ramas y flores (Fig. 3B). Los 
individuos femeninos presentan flores con ovario ínfero, tépalos rosa brillante y el 
gineceo desarrolla un estigma multilobulado (Fig. 3C). Las flores masculinas presentan 
tépalos de color rosa brillante y tienen numerosos estambres, con anteras de color 
amarillo y filamento de color rosado (Fig. 3D). 
 
 
Figura 3. Leuenbergeria zinniiflora. A. Planta adulta en su distribución natural en Matanzas, Cuba. B. 
Acercamiento a las ramas de un individuo femenino con hojas y una flor pistilada vista de perfil 
mostrando la inserción espiralada de los tépalos; la flecha señala el ovario ínfero. C. Flor pistilada 
mostrando los tépalos y el estigma multilobulado (flecha). D. Flor estaminada con múltiples anteras 
(flecha). Fotografías de Duniel Barrios Valdés. 
 
Se ha descrito la morfología general de las cuatro especies dioicas de 
Leuenbergeria (Leuenberger, 2008) y sólo se ha estudiado el desarrollo de las flores 
masculinas de L. portulacifolia (Camacho, 2009), se carece de esta información para el 
resto de las especies, por lo que el presente estudio aportará información del desarrollo 
floral y la etapa en la que se determina la unisexualidad. 
 
 
 
A B C
D
 
17 
OBJETIVOS 
Objetivo general 
 
 Describir el desarrollo embriológico de la especie dioica Leuenbergeria 
zinniiflora. 
Objetivos particulares 
 
 Detallar la morfología de las flores unisexuales de Leuenbergeria zinniiflora. 
 Describir el patrón de desarrollo del androceo en flores masculinas y flores 
femeninas de L. zinniiflora. 
 Describir el patrón de desarrollo del gineceo en flores femeninas y flores 
masculinas de L. zinniiflora. 
 Identificar la etapa en la que cesa el desarrollo del androceo en la flor femenina 
y el gineceo en la flor masculina. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
18 
MATERIALES Y MÉTODOS 
 Sistema de estudio 
 
Leuenbergeria zinniiflora es un arbusto ramificado, que presenta hojas elípticas 
u oblongo-lanceoladas, acuminadas, brevemente pecioladas, penninervadas, con 
nervadura media prominente en el envés y las laterales poco visibles, de 7 a 8 cm de 
longitud. Aréolas convexas y tomentosas, con 1 a 4 espinas aciculares, rectas, negras 
o rojizas. Las flores están hacia la extremidad de las ramas, son de color rosa, lila y 
hasta púrpura, con segmentos del perianto lanceolados (Leuenberger, 1986). Las flores 
masculinas con estambres numerosos, de blanco a rosados, con anteras amarillas 
(Leuenberger, 2008; Fig. 3A, B). Las flores femeninas con estilo corto, con la base 
ensanchada, lóbulos del estigma amarillos y ovario piriforme, con amplio receptáculo 
(Leunberger, 2008; Fig. 4C, D). En etapa juvenil tiene raíces fibrosas (Leueberger, 
1982), pero en etapa adulta tienen raíces tuberosas, de hasta 60 cm de largo y 14 cm 
de diámetro (Leuenberger, 1994); los tallos tienen numerosas aréolas (Fig. 4D) 
(Leuenberger, 2008). 
 
Figura 4. Leuenbergeria zinniiflora. A-B. Flores masculinas. C-D. Flores femeninas. E. Tallo con 
aréolas y raíz engrosada (Tomadas y modificadas de Leuenberger, 2008). 
 
19 
 Zona de distribución y colecta 
 
Leuenbergeria zinniiflora se distribuye en las provincias de Camagüey, 
Guantánamo y Matanzas, Cuba (Fig. 4), principalmente en las áreas naturales 
protegidas de “Ojo de agua”, “Delta del Cauto” y “Hatibonico” (González-Torres et al., 
2016). El periodo de floración abarca los meses de marzo a agosto y de fructificación 
de mayo a noviembre. La colecta de flores en antesis se realizó en la localidad de Pan 
de Matanzas en el mes de Junio del 2017. Otra parte del material fue proporcionado 
por el M. C. Duniel Barrios Valdés, quien colectó botones en distintas etapas de 
desarrollo de dos individuos masculinos y tres femeninos que se encuentran en el 
Jardín Botánico Nacional de Cuba, en abril del 2017. 
 
Figura 5. Distribución geográfica de Leuenbergeria zinniiflora. Las estrellas verdes representan la 
distribución natural y la estrella roja muestra la zona de colecta en la colección viva del Jardín Botánico 
Nacional de Cuba. 
JB La Habana 
Matanzas 
Guantánamo 
Camagüey 
 
20 
 Procesamiento del material 
Colecta y fijación del material biológico. Se colectaron botones florales en 
distintas etapas del desarrollo y flores en antesis, las cuales se fijaron en FAA 
(formaldehído, etanol, ácido acético y agua destilada; López et al., 2005). Los botones 
florales se separaron de acuerdo a la longitud y con base a un rango promedio y 
características externas del botón se establecieron siete etapas de desarrollo para 
ambas flores (Tabla 2). 
 
Tabla 2. Etapas de desarrollo establecidas 
Etapa Longitud del botón 
floral femenino (mm) 
Características 
externas de la flor 
femenina 
Longitud del botón 
floral masculino (mm) 
Características 
externas de la flor 
masculina 
1 8.7 Pericarpelo redondo y 
tépalos verdes del mismo 
tamaño. 
5.3 Pericarpelo cónico y tépalos 
verdes del mismo tamaño. 
2 10.8 Pericarpelo ensanchado, en 
relación con los tépalos de 
color verde. 
6.3 Tépalos ensanchados, en 
relación con el pericarpelo, 
ambos de color verde. 
3 12.1 Pericarpelo más grande con 
respecto a los tépalos color 
amarillo. 
7.9 Pericarpelo y tépalos del 
mismo tamaño, tépalos 
color verde con amarillo. 
4 13 Tépalos color amarillo con 
rosa y más grandes en 
relación al pericarpelo. 
9.3 Tépalos color amarillo con 
rosa y más grandes en 
relación al pericarpelo. 
5 14.2 Tépalos de color rosa y 
poco abiertos, pericarpelo 
redondo. 
12.7 Tépalos color rosa y 
pericarpelo cónico y 
delgado. 
6 15.3 Tépalos externos abiertos y 
los internos semicerrados 
de color rosa intenso. 
14.6 Tépalos externos e internos 
semiabiertos de color rosa 
intenso. 
7 16.4 (antesis) Tépalos completamente 
abiertos de color rosa 
intenso, los lóbulos 
estigmáticos abiertos de 
color amarillo, estambres 
blancos reducidos, 
pericarpelo redondo de color 
verde. 
16.2 (antesis) Tépalos completamente 
abiertos de color rosa 
intenso, anteras color 
amarillo con filamento rosa, 
estigmodio color blanco. 
 
21 
 
Deshidratación e inclusión en Paraplast. El material fijado se
lavó con agua 
destilada, haciendo dos cambios de 10 min cada uno. Para deshidratar los tejidos, se 
pasaron por concentraciones graduales de etanol (50%, 70%, 85%, 96%, y 100%), 
infiltrándose 30 min en cada uno; posteriormente por xilol durante 15 min y después en 
mezclas de xilol-paraplast en proporciones 1:1 durante 12 h como tiempo mínimo y 24 
h como máximo, a una temperatura de entre 55 °C y 60 °C. Las muestras se 
impregnaron con paraplast puro, durante 24 h y se incluyeron en paraplast puro en 
moldes metálicos (López et al., 2005). 
 
Cortes histológicos y tinción. Del material incluido se obtuvieron cortes 
longitudinales y transversales de 7-10 m de grosor, en un microtomo de rotación 
American Optical 820. Los cortes de desparafinaron durante 1 h. Se pasaron por dos 
cambios de xilol de 5 min cada uno, un cambio en la mezcla de xilol-etanol absoluto 
(1:1), etanol absoluto y etanol al 96% durante tres minutos cada uno, y se tiñeron con 
safranina-verde rápido, en metilcelosolve (López et al., 2005) y se observaron en un 
microscopio fotónico Olympus Provis AX70. 
 
Inclusión en LR-White. Para llevar a cabo la inclusión en LR-White, después de 
la deshidratación, las muestras se colocaron en una mezcla de resina LR-White-etanol 
absoluto (1:1) durante 2 h. Posteriormente se impregnaron en dos cambios de LR-
White puro durante 12 h y se polimerizaron, en ausencia de oxígeno, en cápsulas de 
gelatina a 56 °C. Se realizaron cortes de 1-2 m de grosor en un ultramicrotomo JMT-
MT 990, con cuchillas de vidrio. Los cortes se tiñeron con azul de toluidina (López et 
al., 2005) para su observación con microscopía fotónica. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
22 
Microscopía electrónica de barrido. Para conocer el desarrollo de los verticilos 
sexuales, se disectaron botones y flores de todas la etapas del desarrollo, removiendo 
total o parcialmente las unidades del perianto. Después de llevar a cabo la 
deshidratación, en concentraciones graduales de etanol, se procesó el material en una 
desecadora a punto crítico con CO2, modelo CPD-030 Bal-Tec. Este material se montó 
en portamuestras metálicas sobre una cinta conductora de carbón y se cubrieron con 
oro en una ionizadora DentonVaccum Desk-II, para posteriormente observarlos en el 
microscopio electrónico de barrido Jeol JSM-5310LV y tomarles placas fotográficas. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
23 
RESULTADOS 
 
 Etapas tempranas del desarrollo floral 
Al inicio del desarrollo (etapas 1-2) ambos morfos florales de Leuenbergeria 
zinniiflora presentan primordios de estambres y carpelos (Fig. 6A, C), es decir, inician el 
desarrollo siendo bisexuales y las diferencias entre ellas no son tan marcadas. Los 
estilos en ambos morfos son anchos y cortos, los múltiples lóbulos estigmáticos aún 
indiferenciados (Fig. 6B, D) y un ovario ínfero (Fig. 6A, C). Por otro parte, los 
estambres van diferenciándose en antera y filamento; el filamento es cilíndrico y se 
inserta casi en la base de las anteras (Fig. 6B, D). Lo único que distingue a las flores 
masculinas de las femeninas es que en estas últimas las anteras y los filamentos son 
de menor tamaño (Fig. 6A), en comparación con la apariencia turgente y más elongada 
de los estambres de las flores masculinas (Fig. 6D). 
 
 
 
 
 
24 
 
 
Figura 6. Morfología de flores femeninas y masculinas en etapa 1. A, B. Flores femeninas. C, D. 
Flores masculinas. A. Flor femenina mostrando estambres y un gineceo con estilo y estigma en 
desarrollo. B. Acercamiento al estigma, estilo y estambres en desarrollo. C. Botón floral masculino, 
mostrando anteras, estilo y estigma en desarrollo. D. Acercamiento al estigma, estilo y estambres en 
desarrollo, con filamentos alargados. A, anteras; E, estambre; F, filamento; OV, ovario; SG, estigma; ST, 
estilo; TE, tépalos. 
 
En etapa intermedia (etapa 3 y 4) de las flores femeninas, se observa el 
desarrollo de los óvulos, una cavidad ovárica más ancha que larga y unilocular (Fig. 7A, 
C). Los óvulos surgen en hileras de la pared del ovario, el funículo se distingue 
alargado, se observa el ápice nucelar y comienzan a surgir los primordios de los dos 
tegumentos (Fig. 7C). Los lóbulos de los estigmas van formando numerosas papilas 
(Fig. 7B). Mientras que las anteras se van colapsando y quedando a una altura por 
debajo del estigma (Fig. 7A, C). 
Las flores masculinas tienen estambres ligeramente de mayor longitud (aunque 
no se midieron), los lóbulos estigmáticos son reducidos con respecto a los de la flor 
femenina y sólo se observa diferenciación de papilas estigmáticas y se ubican a la 
 
25 
misma altura que las anteras (Fig. D, E), la cavidad de ovario es muy reducida e 
imperceptible (Fig. 7D, F). 
En etapa intermedia (etapa 3 y 4) las diferencias entre flores masculinas y 
femeninas se van haciendo más evidentes. En las flores femeninas la cavidad del 
ovario se ensancha, incluso la base del ovario carece de óvulos (Fig. 8A), los cuales se 
observan en la pared del ovario y presentan mayor curvatura y los tegumentos van 
cubriendo a la nucela (Fig. 8C). Los estambres tienen anteras ligeramente colapsadas 
y quedan por debajo del estigma, el cual presenta mayor diferenciación de las papilas 
estigmáticas y se distingue un estilo robusto (Fig. 8B). 
En las flores masculinas los estambres son más largos que el estigma, el cual a 
pesar de tener lóbulos alargados no presenta papilas y el estilo es más delgado (Fig. 
8D, E) con respecto al de la flor femenina. La cavidad del ovario es reducida (Fig. 8D, 
F). 
 
 
 
26 
 
Figura 7. Morfología de la flor femenina y masculina en etapa 3. A-C. Flores femeninas. D-F. Flores 
masculinas. A. Botón floral femenino mostrando estambres con anteras ligeramente colapsadas, el 
gineceo tiene ovario con óvulos jóvenes, estilo y estigma multilobulado en desarrollo. B. Estigma 
multilobulado y estambres con anteras tetrasporangiadas ligeramente colapsadas. C. Acercamiento al 
ovario, donde se observan múltiples primordios de óvulos rectos, en los cuales inician los primordios 
tegumentarios; la placentación es parietal. D. Botón floral masculino, mostrando estambres a la misma 
altura que el estigma; el gineceo con ovario, estilo y estigma reducidos. E. Estigma reducido carente de 
papilas y los estambres turgentes. F. Acercamiento a la cavidad del ovario reducida. A, anteras; E, 
estambre; F, filamento; O, óvulos; OV, ovario; SG, estigma; ST, estilo. 
 
 
27 
 
Figura 8. Morfología de flor femenina y flor masculina en etapa 4. A-C. Flores femeninas. 
D-F. Flores masculinas. A. Flor femenina mostrando estambres por debajo del nivel del 
estigma, un estilo y estigma más desarrollados; el ovario es amplio y la placentación parietal. B. 
Estigma multilobulado y con numerosas papilas; los estambres con anteras tetrasporangiadas. 
C. Acercamiento al ovario, donde se observan óvulos en un desarrollo intermedio, los óvulos 
van curvándose. D. Botón floral masculino, mostrando anteras en desarrollo intermedio y 
gineceo que presenta estilo y estigma reducidos. E. Estigma reducido y carente de papilas; los 
estambres con anteras turgentes. F. Acercamiento a la cavidad del ovario reducido. A, anteras; 
E, estambre; F, filamento; O, óvulos; OV, ovario; SG, estigma; ST, estilo. 
F 
 
28 
En las etapas avanzadas del desarrollo (etapa 5), en las flores femeninas se 
observa que los estambres están colapsados y son más cortos (Fig. 9A, B); el gineceo 
presenta una cavidad del ovario amplia con óvulos más desarrollados (Fig. 9C), un 
estigma multilobulado y papiloso y un estilo ancho y robusto (Fig. 9A, B). 
En contraste, las flores masculinas tienen estambres con filamentos largos y 
anteras alargadas y turgentes, ubicadas por arriba del nivel del estigma reducido (de 
aquí en adelante, estigmodio) el cual no tiene papilas, el estilo es reducido (de aquí en 
adelante,
estilodio) y es de menor diámetro (Fig. 9D, E) con respecto al de la flor 
femenina; la cavidad del ovario es reducida, generalmente sin óvulos (Fig. 9F). 
En la etapa cercana a la antesis (etapa 6), las flores femeninas tienen un 
estigma completamente desarrollado con múltiples papilas, un estilo ancho y robusto 
(Fig. 10A). La cavidad del ovario es muy amplia con óvulos completamente formados 
(Fig. 10B), los cuales son campilótropos y tienen un funículo muy largo con papilas en 
su parte ventral, el micrópilo está formado por el tegumento interno (Fig. 10C). Los 
estambres (tanto filamentos como anteras) se observan completamente colapsados y 
se ubican por debajo del nivel del estigma (Fig. 10A). 
En esta etapa 6 se detectaron dos variantes florales masculinas. La variante 
masculina 1 presenta una cavidad de ovario reducida con escasos óvulos abortivos, 
con funículos largos y doblados sobre sí mismos (Fig. 10D, F). El estigmodio no 
presenta papilas estigmáticas y el estilodio es de menor tamaño (Fig. 10D, E) que el 
estilo de la flor femenina (Fig. 10A). Los estambres se ven bien desarrollados (Fig. 
10E). 
La variante masculina 2 (Fig. 10 G-I) es semejante a la variante 1 en cuanto a 
características del estigmodio y estilodio (Fig. 10H), pero difiere por presentar un ovario 
carente de óvulos (Fig. 10G, I). 
 
29 
 
Figura 9. Morfología de flor femenina y flor masculina en etapa 5. A-C. Flores femeninas. D-F. Flores 
masculinas. A. Flor femenina mostrando estambres reducidos y un gineceo con estilo, estigma y ovario. 
B. Estigma lobulado con papilas, estambres con anteras colapsadas. C. Ovario con óvulos en desarrollo 
avanzado. D, E. Botón floral masculino, mostrando anteras en desarrollo y gineceo con estilodio, 
estigmodio y ovario reducido. F. Cavidad del ovario reducida ausente de óvulos. A, anteras; E, estambre; 
F, filamento; O, óvulos; OV, ovario; SG, estigma; ST, estilo. 
 
 
30 
 
 
 
Figura 10. Morfología de flor femenina y flor masculina en pre-antesis. A-C. Flores femeninas. D-F. 
Flor masculina variante 1, con óvulos abortivos. G-I. Flor masculina variante 2, con ovario carente de 
óvulos. A-B. Flor femenina mostrando estambres colapsados y un gineceo con estilo, estigma y ovario. 
con óvulos maduros. C. Óvulo maduro, campilótropo y bitégmico, el funículo presenta papilas en la zona 
ventral; micrópilo formado por tegumento interno. D. Flor masculina variante 1, mostrando anteras en 
desarrollo y gineceo que presenta estilodio, estigmodio y una cavidad de ovario reducida con óvulos 
abortivos. E. Acercamiento al estigmodio y pistilodio. Los estambres con anteras turgentes. F. Cavidad 
del ovario donde se observan óvulos amorfos con funículos muy largos y doblados. G. Flor masculina 
variante 2, con cavidad de ovario vacía. H. Acercamiento al estilodio delgado y el estigmodio sin papilas. 
I. Cavidad del ovario carente de óvulos. A, anteras; E, estambre; F, filamento; Fu, funículo; Mi, micrópilo; 
O, óvulos; OV, ovario; SG, estigma; ST, estilo. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
31 
 Morfología de flores en antesis 
 
Las flores femeninas en antesis de L. zinniiflora presentan tépalos con filotaxia 
en espiral. El gineceo está formado por un ovario ínfero con numerosos óvulos, un 
estilo robusto de color blanquecino y un estigma multilobulado (6-8 lóbulos) de color 
verde. El androceo está reducido a pequeños estambres de color blanquecino, cuya 
longitud no alcanza al estigma, ya que se ubican por debajo de éste; se observa un 
nectario ligeramente amarillento en forma de anillo en la parte superior del ovario 
(nectario hipantial; Fig. 11A, B). 
Las flores masculinas en antesis tienen un androceo formado por múltiples 
estambres, los filamentos son de color rosa y las anteras producen numerosos granos 
de polen. El gineceo es reducido y está formado por un ovario que en ocasiones 
presenta algunos óvulos atrofiados en su interior, mientras que el estilodio es muy 
delgado y corto. Asimismo, el estigmodio es reducido, con pocos lóbulos estigmáticos y 
de color blanquecino; también presentan un nectario en la parte superior del ovario y en 
el hipantio se insertan los filamentos del androceo (Fig. 11C, D). 
 
 
 
32 
 
 
Figura 11. Morfología de flores en antesis. A. Flor femenina con tépalos en espiral, los estambres son 
reducidos y el gineceo diferenciado en ovario ínfero con numerosos óvulos, el estilo es robusto, 
blanquecino y el estigma con lóbulos verdes. B. Flor femenina con tépalos disectados para mostrar los 
estambres reducidos y blanquecinos; se observa un nectario en forma de disco y de color amarillento en 
la parte superior del ovario y zona hipantial. C. Flor masculina mostrando los numerosos estambres y las 
anteras dehiscentes con granos de polen. D. Acercamiento a la flor masculina, con tépalos removidos, 
mostrando anteras dehiscentes, los filamentos son de color rosa y el gineceo (pistilodio) con ovario, 
estilo y estigma reducidos. A, anteras; E, estambres reducidos; F, filamentos; O, óvulos; OV, ovario; SG, 
estigma; ST, estilo; TE, Tépalos. 
 
 Anatomía de la flor femenina 
 
En los botones florales de las etapas 3 y 4 se observó un estilo y un estigma 
avanzados en el desarrollo, estambres con filamentos alargados. En la base del tubo 
floral un nectario hipantial en anillo, cuyas células tienen un citoplasma denso y un haz 
vascular asociado (Fig. 12A). El estigma tiene múltiples lóbulos papilosos, cada uno 
con taninos, tejido de transmisión y haz vascular (Fig. 12B). De los cortes transversales 
del ovario de las etapas 5 y 6, se observa un ovario unilocular con placentación parietal 
 
33 
y óvulos curvándose y con primordios de tegumentos, el pericarpelo y los tépalos con 
grandes células de mucílago (Fig. 12C). Los óvulos están unidos a la placenta parietal 
por un funículo largo, la base del ovario no desarrolla óvulos (Fig. 12D). 
 
 
Figura 12. Flor femenina. A. Estigma y estilo en corte longitudinal, se distingue el nectario hipantial. B. 
Estigma en corte transversal con ocho lóbulos estigmáticos y papilas con taninos. C. Corte transversal de 
ovario unilocular, con óvulos en desarrollo, placentación parietal y pericarpelo con células de mucílago 
asociadas al pericarpelo. D. Ovario en corte longitudinal de flor en etapa avanzada de desarrollo, con 
óvulos campilótropos, bitégmicos y largos funículos; el canal estilar entrando al ovario. A, anteras; CE, 
Canal estilar; Fu, funículo; HV, haz vascular; Ne, nectario; O, óvulo; Ov, ovario; P, papilas; Pe, 
pericarpelo; Pl, placenta; PO, pared de ovario; ST, estilo; SG; estigma; TT, tejido de transmisión. 
 
 
 
 
 
 
 
34 
Las flores femeninas en etapa intermedia del desarrollo (etapas 5-6) están 
conformadas por un perianto de tépalos externos e internos acomodados espiralmente; 
el número de estambres es más de 100 (Fig. 13C), también arreglados en espiral e 
insertos sobre la base de los tépalos más internos. El gineceo formado de 7-8 carpelos, 
los cuales se distinguen porque en la zona del estilo hay un haz vascular que culmina 
en el ápice de cada lóbulo estigmático (Fig. 13A, B). Los tépalos tienen dos epidermis, 
una abaxial y otra adaxial, entre ellas hay tejido parenquimático (mesófilo); existen 
múltiples haces vasculares y células grandes de mucílago (Fig. 13C, D); en la parte 
más apical de la flor, los tépalos con márgenes libres en la zona donde se distinguen 
los filamentos de los estambres y un estilo semisólido con tejido de transmisión y una 
epidermis interna (Fig. 13A, C). 
 
El nectario anular presenta ondulaciones hacia el interior del tubo floral, se ubica 
arriba del ovario, justo donde inicia el tubo floral, el cual es relativamente corto. En la 
zona superior del nectario se insertan los filamentos de los estambres en arreglo 
espiralado. Cada filamento tiene un haz vascular central, el cual está rodeado de tejido 
parenquimático y una epidermis uniestratificada (Fig. 13D).
El estilo es cilíndrico y semisólido, presenta un hueco en el centro y está 
delimitado por una epidermis interna con taninos y la epidermis externa. Adyacente a la 
epidermis externa se encuentran varios estratos de células parenquimáticas grandes, 
entre ellas, varias células de mucílago; un anillo de 7-8 haces vasculares anficribales 
(xilema en el centro y rodeada de floema), hacia el centro del estilo varios estratos de 
células parenquimáticas pequeñas y un anillo continuo de tejido de transmisión 
multiestraficado, con citoplasma denso y una epidermis interna que rodea a un canal 
estilar vacío (no produce secreción). El estilo en la zona cercana a la inserción con el 
estigma es de mayor diámetro y las células epidérmicas del canal tienen taninos, son 
largas y papilosas (Fig. 13A), en cambio el diámetro del canal cerca de la inserción con 
el ovario es menor y las células epidérmicas son de menor tamaño y tienen pocos 
taninos (Fig. 13B). 
 
 
35 
 
 
Figura 13. Estilo de flores femeninas en cortes transversales a diversos niveles. A. Estilo a nivel de 
la inserción con el estigma, se distinguen células de la epidermis interna alargadas radialmente y con 
taninos. B. A nivel de inserción con el ovario, la epidermis externa con células pequeñas y la mayoría 
carentes de taninos. C. A nivel de los filamentos de estambres y en donde los tépalos tienen márgenes 
libres. D. A nivel del nectario e inserción de los filamentos en la parte interna del tubo floral; en esta zona 
los márgenes de los tépalos se encuentran fusionados entre ellos. CM, célula de mucílago; EE, 
epidermis externa; EI, epidermis interna; F, filamentos; HV, haz vascular anficribal; Nec, nectario; ST, 
estilo; TEe, tépalo externo; TEi, tépalo interno; TT, tejido de transmisión. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
36 
 Desarrollo del óvulo en flores femeninas 
Los óvulos surgen de la placenta parietal y se curvan tempranamente, tienen un 
funículo largo y papiloso en la parte ventral (Fig. 14A). Ambos tegumentos son 
biestratificados, excepto en el ápice del tegumento interno, donde se presentan hasta 
cuatro estratos. La célula arquesporial se divide mitóticamente, dando origen a la célula 
parietal y a la célula madre de la megaspora (Fig. 14B). Cuando el tegumento interno 
cubre a la nucela, se lleva a cabo la meiosis I, formando una díada (Fig. 14C) y en la 
meiosis II una tétrada lineal de megasporas (Fig. 14D), etapa en la cual, en la zona 
calazal, se separan los tegumentos, evidenciando un espacio entre ellos. La 
megaspora calazal es la funcional y a partir de ésta se forma el saco embrionario, las 
otras tres células se degradan. En esta etapa, la nucela tiene tres estratos de grosor en 
la zona micropilar (Fig. 14E). El óvulo continúa curvándose y el funículo tiene forma de 
L y la epidermis ventral es papilosa al igual que la placenta (Fig. 14F, H). Se observa 
un espacio entre ambos tegumentos en la zona calazal (Fig. 14F y G). 
 
 
 
37 
 
Figura 14. Desarrollo de óvulos de flores femeninas. A. Óvulo joven con tegumentos en desarrollo; 
placenta con tricomas papilosos. B. Óvulo en etapa de célula madre de la megaspora. C. Óvulo con 
díada de megasporas. D. Óvulo curvo en etapa de tétrada de megasporas. E. Acercamiento a la tétrada 
linear de megasporas; la megaspora calazal es la funcional. F. Óvulo en etapa avanzada mostrando un 
funículo en forma de L, con papilas en la parte ventral y en la placenta. G. Acercamiento al óvulo 
mostrando el espacio intertegumentario. H. Óvulos fjóvenes otografiado con microscopia electrónica de 
barrido, en donde se observa el micrópilo endóstomo y el funículo con papilas en la parte ventral. CMe, 
célula madre de las megasporas; D, díada; EIT, espacio intertegumentario; Fu, funículo; HV, haz 
vascular; Mi, micrópilo; MF, megaspora funcional; Nu, nucela; PF, papilas funiculares; PPl, papilas 
placentarias; SE, saco embrionario; T, tétrada; Te, tegumento externo; Ti, tegumento interno. 
 
 
38 
El espacio intertegumentario en óvulos en etapa de antesis se reduce a una 
pequeña porción de la cálaza y es casi imperceptible, la parte ventral del funículo 
tienen células papilosas, un haz vascular y varios estratos de parénquima, el óvulo 
presenta una “joroba funicular” (protuberancia en la zona distal del funículo; Fig. 15A). 
Los óvulos maduros son campilótropos, bitégmicos y tienen una nucela abundante, 
formada por múltiples estratos parenquimáticos. El micrópilo es endóstomo (por estar 
formado por el tegumento interno) y se adosa al funículo cuando está por ocurrir el 
paso del tubo polínico hacia el micrópilo y descargar en una de las sinérgidas (Fig. 15A, 
B). Las células del tegumento interno son cúbicas y las del tegumento externo 
alargadas radialmente; las células de la nucela son isodiamétricas (Fig.15A-D). Las 
antípodas son efímeras y los dos núcleos de la célula central se fusionan antes de la 
fecundación y están rodeados por numerosos granos de almidón (Fig. 15C-D); las 
sinérgidas presentan un aparato filiforme desarrollado en la zona micropilar (Fig. 15C). 
 
39 
 
Figura 15. Óvulos maduros. A. Óvulo en antesis donde se observa el saco embrionario, la nucela, el 
micrópilo, la cálaza, la joroba funicular, ambos tegumentos y el funículo. B. Acercamiento al saco 
embrionario, se observan las sinérgidas, los núcleos polares y el núcleo de la ovocélula. C. Saco 
embrionario; una sinérgida con aparato filiforme y granos de almidón en la célula central. D. Saco 
embrionario con antípodas, sinérgidas y célula central. AF, aparato filiforme; An, antípodas; Ca, cálaza; 
CC, célula central; Fu, funículo; JFu, joroba funicular; GA, granos de almidón, Mi, micrópilo; NO, núcleo 
de la ovocélula; NP, núcleos polares; Nu, nucela; O, ovocélula; ES, saco embrionario; S, sinérgidas; Te, 
tegumento externo; Ti, tegumento interno. 
 
 
 
E 
 
40 
 Desarrollo de las anteras en flores femeninas 
Las flores femeninas presentan un androceo atrofiado, desde etapa joven (etapa 
2), las anteras no presentan diferenciación de tejidos en los microsporangios, sólo se 
percibe una epidermis que rodea a un tejido arquesporial (Fig. 16A, B). La epidermis 
comienza a acumular taninos y el tejido arquesporial se va degradando observándose 
huecos en los microsporangios (Fig. 16C). Se observa un haz vascular en el centro del 
tejido conectivo que une a los lóbulos de las anteras (Fig. 16C). Posteriormente, los 
filamentos, aunque presentan haz vascular, se van colapsando y la epidermis de la 
antera presenta una mayor cantidad de taninos (Fig. 16D). Cerca de la antesis, las 
anteras lucen colapsadas y deformes, en ellas se observan los microsporangios con 
tejido colapsado, al igual que el tejido conectivo y haz vascular; la epidermis presenta 
taninos (Fig. 16E). 
 
 
 
Figura 16. Anteras abortivas en flores femeninas. A. Etapa temprana del desarrollo, sólo se observa 
una epidermis y tejido arquesporial. B. Acercamiento a un microsporangio, la pared de antera sin 
ninguna diferenciación. C. Etapa intermedia de desarrollo, las células de cada microsporangio se 
desintegran y la epidermis comienza a acumular taninos, se diferencia el haz vascular en el centro del 
tejido conectivo. D, E. En etapa avanzada del desarrollo, los microsporangios, tejido conectivo y haz 
vascular se ven colapsados totalmente y la epidermis va acumulando una mayor cantidad de taninos. Ar, 
tejido arquesporial indiferenciado; Ep, epidermis; HV, haz vascular; M, microsporangio; TC, tejido 
conectivo. 
 
 
41 
 Desarrollo de la flor masculina 
 
En el morfo floral masculino se inicia el desarrollo tanto del androceo como del 
gineceo. En los botones florales más jóvenes se observaron primordios de estambres 
que rodean a los primordios del estigmodio. Cada estambre está formado por filamento 
y antera (Fig. 17A). El perianto está formado por tépalos internos y externos, ambos 
con células mucilaginosas. Las anteras son tetrasporangiadas
(Fig. 17B). El gineceo 
tiene un estilo reducido, con los carpelos fusionados formando un estilo semisólido, con 
ocho haces vasculares, una epidermis interna con taninos y un tejido de transmisión 
reducido (Fig. 17C). Los tépalos contienen células de mucílago, se insertan 
espiralmente sobre el tubo floral, los tépalos internos rodean al androceo (Fig. 17D). 
En las etapas posteriores (etapas 5-6), los filamentos de los estambres 
continúan alargándose, tienen un haz vascular central rodeado de parénquima y una 
epidermis. Los filamentos se elongan hasta superar por completo la longitud del 
estilodio (Fig. 17D). 
 
 
42 
 
Figura 17. Flor masculina previa a la antesis. A. Corte longitudinal donde se distinguen numerosos 
estambres, los tépalos permanecen cerrados. B. Botón floral en corte transversal. El androceo formado 
por numerosos estambres; en el centro un círculo rojo encierra al estigmodio, en la periferia los tépalos 
con células de mucílago. C. Corte transversal a nivel de estilodio semisólido, se distinguen numerosas 
anteras y algunos filamentos, en el centro un círculo rojo encierra al estilo semisólido. D. Botón floral en 
corte transversal mostrando carpelos reducidos. El androceo formado por numerosos estambres con 
anteras tetrasporangiadas, en la periferia los tépalos. A, anteras; Cab, carpelo abortivo; F, filamentos; 
TEe, tépalos externos; TEi, tépalos internos; SG, estigmodio; ST, estilodio. 
 
A nivel del ovario las variantes de las flores masculinas difieren. La variante 1, 
presenta un ovario reducido con algunos óvulos atrofiados sin diferenciación de tejidos 
ni formación de saco embrionario y funículos alargados ocupando gran parte de la 
cavidad ovárica, incluso pueden introducirse en la base del canal estilar (Fig. 18B, D, 
F). La variante 2 con un ovario reducido, con paredes taniníferas y carente de óvulos 
(Fig. 18A, C, E). Ambos morfos presentan nectarios (Fig. 18A, B). 
 
 
43 
 
Figura 18. Variantes de flores masculinas. A, C, E. Cortes longitudinales de flores en antesis de 
variante 2. B, D, F, Variante 2. A. Se observa un estilo semisólido, nectario y una cavidad de ovario 
reducida con paredes taniníferas y carente de óvulos. B. Corte longitudinal de una flor en antesis de 
variante 1, con cavidad de ovario reducida y con primordios de óvulos; C. Acercamiento a la cavidad 
ovárica vacía, donde las paredes presentan taninos. D. Cavidad con primordios de óvulos, se observan 
haces vasculares de los funículos y un óvulo no desarrollado. E. Ovario carente de óvulos. F. Variante 1, 
con óvulos amorfos y funículos alargados. CM, célula de mucílago; HV, haz vascular; Nec, nectario; ST, 
estilodio; Fu, funículo; O, óvulo; OV, ovario; POv, pared del ovario; Ta, taninos. 
A B 
E F 
C D 
Nec 
ST 
OV 
OV 
Nec ST 
CM 
OV 
Ta 
HV 
Fu O 
CM 
OV 
POv 
F 
O 
 
44 
 
Las anteras en etapa 2 del desarrollo son tetrasporangiadas, con tejido conectivo 
uniendo a los microsporangios; el desarrollo en cada microsporangio es asincrónico, 
mientras que en algunos se observan células madres de las microsporas rodeadas de 
calosa, en otros se observan díadas producto de la meiosis I (Fig. 19A). Las células 
madres de las microsporas están rodeadas de calosa, la pared de la antera presenta 
una epidermis, un endotecio, capa media y un tapete secretor (Fig. 19B). Al final de la 
meiosis II se observan las tétradas de microsporas de tipo tetraédrico rodeadas de 
calosa y el tapete es binucleado, secretor y con células que se elongan radialmente 
(Fig. 19C). Las microsporas representan granos de polen joven y al liberarse de la 
tétrada, la exina es delgada, son unicelulares y con una gran vacuola (Fig. 19D). El 
tejido conectivo, formado por células parenquimáticas, algunas de ellas con drusas, al 
igual que el tejido que forma el septo entre cada par de microsporangios. Las paredes 
celulares del tapete cercanas al lóculo de la antera comienzan a desintegrarse, la capa 
media se desintegra y las células del endotecio toman una apariencia cúbica (Fig. 
19D). 
La pared de la antera queda formada por la epidermis, un endotecio que 
comienza a sintetizar lignina formando engrosamientos en algunas de sus paredes y 
restos de tapete (Fig. 20A). La célula del grano de polen se divide por mitosis 
originando una célula generatriz y una célula vegetativa (grano de polen bicelular), la 
cual comienza a almacenar reservas, mientras que la exina se engrosa (Fig. 20A). Al 
mismo tiempo, la pared de la antera está formada por epidermis y endotecio con 
engrosamientos celulares diferenciales (Fig. 20A, B). Los granos de polen maduros son 
pericolpados, multiaperturados, con exina tectada, perforada y equinada (Fig. 20 C, D). 
Los colpos son cortos y con membrana microequinada (Fig. 20C, D). La célula 
vegetativa con granos de almidón (Fig. 20C). 
 
 
 
 
 
45 
 
 
Figura 19. Desarrollo de granos de polen en flor masculina. A. microsporangio en etapa de díada. B. 
Microsporangio en etapa de células madres de las microsporas, pared de antera con cuatro capas. C. 
Microsporangio en etapa de tétradas de microsporas y tapete secretor binucleado. D. Acercamiento a un 
microsporangio mostrando granos de polen jóvenes recién liberados de la tétrada, el tapete inicia su 
degradación y la capa media ha desaparecido. Cm, capa media; Cmi, célula madre de la microspora; Co, 
tejido conectivo; Di, díada; Ep, epidermis; En, endotecio; GA, granos de almidón; GP, grano de polen; 
Tp, tapete; Te, tétrada de microsporas. 
 
 
 
46 
 
 
Figura 20. Grano de polen maduro. A. Microsporangio mostrando granos de polen en etapa 
bicelular, con exina engrosada y reservas en el interior de la célula vegetativa; la pared de la antera con 
epidermis y endotecio con engrosamientos. B. Antera madura, con múltiples granos de polen, C. Grano 
de polen maduro tricelular, se observa la exina, intina y la ornamentación equinada. D. Grano de polen 
maduro poliaperturado (flechas) y ornamentación de la exina. Ep, epidermis; En, endotecio; Ex, exina; 
GA, granos de almidón; GP, grano de polen; In, intina. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
47 
DISCUSIÓN 
Presencia de flores unisexuales en las subfamilias de Cactaceae 
 
Dentro de la subfamilia Pereskioideae hay dos géneros, Pereskia y 
Leuenbergeria (Lodé, 2013; Walker et al., 2018), la condición hermafrodita es ocurre 
para todas las especies del género Pereskia. Sin embargo, en el género Leuenbergeria 
se encuentran cuatro de las ocho especies con una condición diferente a la 
hermafrodita, tal es el caso de L. zinniiflora, L. portulacifolia, L. quisqueyana y L. 
marcanoi, las cuales presentan flores unisexuales (con un sistema dioico) y se 
distribuyen en las islas del Caribe, como La Española (formada por República 
Dominicana y Haití) y Cuba (Leuenberger, 1986; Areces-Mallea, 1992; Camacho, 
2009). 
 
En Pereskioideae, las flores de Leuenbergeria zinniiflora inician como bisexuales 
y durante la ontogenia ocurre la aborción de alguno de los verticilos sexuales pero 
quedan como remanentes en las flores en antesis, como en L. portulacifolia (Camacho, 
2009), L. marcanoi y L. quisqueyana (comunicación personal de S. Vázquez). Esto 
también coincide con otras especies con flores unisexuales en la subfamilia 
Opuntioideae, como en Consolea macracantha, C. millspaughii, C. nashii, C. picardae, 
C. rubescens, C. corallicola, C. spinosissima, C. moniliformis, (Strittmatter et al., 2006, 
2008), Cylindropuntia sanfelipensis, C. chuckwallensis, C. wolfii C. molesta (Rebman, 
1998; Pinkava, 2001), Opuntia quimilo (Díaz y Cocucci, 2003), O. robusta, O. 
stenopetala (Orozco-Arroyo et al., 2012; Flores-Rentería et al., 2013) y O. quitensis 
(Anderson, 2001). También en la subfamilia Cactoideae hay especies con flores 
unisexuales que inician como bisexuales, como en Echinocereus coccineus, E. 
mombergerianus, E. pacificus (Baker, 2006; Hernández-Cruz et al., 2018), E. 
polyacanthus (Hernández-Cruz
et al., 2018), E. yavapaiensis (Baker, 2006), 
Mammillaria dioica (Sánchez y Vázquez-Santana, 2018), M. neopalmeri (Lindsay y 
Dawson, 1952), Pachycereus pringlei (Fleming et al., 1994) y Coryphantha 
elephantidens (Martínez, 2018). El único caso que se tiene reportado en el que no hay 
raeminiscencias del otro verticilo sexual es en Selenicereus innesii (Kimnach, 1982), sin 
embargo, no existen evidencias gráficas. En Mahuenioideae no hay reportes de flores 
 
48 
unisexuales. De las aproximadamente 1450 especies de la familia Cactaceae (Hunt et 
al., 2006) a la fecha, este estudio recopiló información de 25 especies de Cactaceae 
con flores unisexuales, lo cual corresponde a un aproximado de 1.8 % de especies con 
sistemas sexuales direfentes al hermafrodita. 
 
Desarrollo de flores femeninas 
 
 Desarrollo del gineceo 
 
Los resultados encontrados en las flores femeninas de L. zinniiflora demuestran 
características similares reportadas para otras especies de Cactaceae, como los 6 a 8 
lóbulos estigmáticos bien desarrollados con numerosas papilas, un ovario grande con 
múltiples óvulos y de tipo ínfero, como se reporta en L. portulacifolia, L. quisqueyana y 
L. marcanoi y L. bleo (Edwards et al., 2005). Sin embargo, también se reporta un ovario 
de tipo semiínfero para el resto de las especies de la subfamilia Pereskioideae, un 
ejemplo es la especie hermafrodita L. lychnidiflora = (Pereskia lychnidiflora), (Edwards 
et al., 2005; Jiménez-Durán et al., 2014). El resto de las subfamilias se distinguen por 
presentar ovario ínfero, específicamente se ha reportado para Opuntia robusta (Silva, 
2007) y Opuntia stenopetala (Orozco-Arroyo et al., 2012; Flores-Rentería et al., 2013) 
de Opuntioideae y en la subfamilia Cactoideae para Echinocereus coccineus, E. 
mombergerianus, E. pacificus (Baker, 2006; Hernández-Cruz et al., 2018), E. 
polyacanthus (Hernández-Cruz et al., 2018), Pachycereus pringlei (Fleming et al., 
1994), Coryphantha elephantidens (Martínez, 2018), Mammillaria dioica (Sánchez y 
Vázquez-Santana, 2018) entre otras. 
 
La placentación en L. zinniiflora es de tipo parietal, incluso la base del ovario a 
pesar de ser amplia no desarrolla óvulos, como ocurre en Pereskia aculeata, P. 
grandiflora y L. bleo (Tiagi, 1967). Barthlott y Hunt (1993) dicen que en la mayoría de 
las especies de las cactáceas la placentación es parietal, sin embargo, Jiménez-Durán 
et al. (2014) mencionan que la placentación en L. lychnidiflora es de tipo basal-laminar. 
 
 
49 
La megasporogenesis y la megagametogénesis en L. zinniiflora presentan las 
mismas características descritas para las otras especies de la familia; los tegumentos 
son de origen dérmico como en Leuenbergeria lychnidiflora (Jiménez-Durán et al., 
2014), Astrophytum myriostigma (Engleman, 1960), Pachycereus militaris (Núñez-
Mariel et al., 2001) y Mammillaria dioica (Sánchez y Vázquez-Santana, 2018). Se ha 
reportado un espacio de aire entre los tegumentos cerca de la cálaza (espacio 
intertegumentario) para la subfamilia Pereskioideae, la cual está presente en L. 
zinniiflora. En L. lychnidiflora se registró otro espacio de aire entre el tegumento interno 
y la nucela en la misma región (Jiménez-Durán et al., 2014), y en Thelocactus bicolor 
se presenta una cámara de aire en el micrópilo adyacente a la nucela (Engleman, 
1960); estos dos últimos no están presentes en L. zinniiflora. 
 
Los óvulos de L. zinniiflora son de tipo campilótropo, crasinucelado, endóstomo y 
bitégmico, con tegumentos biestratificados, tegumento interno pluriestratificado en la 
región micropilar, como ha sido reportado también para L. lychnidiflora (Jiménez-Durán 
et al., 2014), Opuntia robusta (Silva, 2007), O. stenopetala (Orozco-Arroyo et al., 2013), 
Mammillaria dioica (Sánchez y Vázquez-Santana, 2018), Echinocereus coccineus, E. 
polyacanthus, (Hernández-Cruz et al., 2018) Pachycereus militaris (Núñez-Mariel et al., 
2001), Strombocactus disciformis ssp. disciformis, S. disciformis ssp. esperanzae S. 
corregidorae (Camacho-Velázquez et al., 2018), entre otras especies. 
 
Tiagi (1967) reporta que en algunos casos las tétradas de megasporas se 
presentan en tríadas como en Pachycereus militaris (Núñez-Mariel et al., 2001) o 
tétradas en forma de T como en Pereskia aculeata (Engleman, 1960), P. grandiflora 
(Tiagi, 1967), L. lychnidoflora (Jiménez-Durán et al., 2014), L. bleo (Hernández-García 
y García-Villanueva, 1991) y Mammillaria dioica (Sánchez y Vázquez-Santana, 2018). 
Sin embargo en L. zinniiflora se observa una tétrada lineal de megasporas, en donde 
la megaspora en posición calazal es la funcional y la que origina el saco embrionario de 
tipo Polygonum. 
 
50 
El saco embrionario de L. zinniiflora queda compuesto de dos sinérgidas, la 
ovocélula y la célula central binucleada, siendo las antípodas efímeras, como en la 
mayoría de las especies de la familia Cactaceae (Johri et al., 1992 ). 
La presencia de un obturador en las cactáceas ha sido reportada por Johri et al. 
(1992), en Mammillaria dioica (Sánchez y Vázquez-Santana, 2018), siendo la parte 
ventral del funículo donde se forman células papilosas. En L. zinniiflora se observan 
células alargadas en la zona ventral del funículo parecidos a tricomas, que podrían 
tener la función de obturador, aunque en este trabajo no se observaron tubos polínicos 
creciendo a través de ellos que lo confirme. 
 
 Desarrollo de la antera 
 
La flor femenina de L. zinniiflora, presenta un androceo no funcional, ya que en 
las anteras no hay una diferenciación de tejido esporógeno y en antesis las anteras se 
observan colapsadas y con contenidos taniníferos, como consecuencia se tienen 
anteras reducidas y sin granos de polen. Las anteras colapsadas también se han visto 
en las flores femeninas de Echinocereus coccineus y E. polyacanthus (Hernández-Cruz 
et al., 2018) y en otras especies con flores unisexuales de la subfamilia Opuntioideae: 
O. stenopetala (Orozco-Arroyo et al., 2012; Flores-Rentería et al., 2013), Consolea 
spinossisma, C. millspaughii, C. nashi, C. picardae y C. Rubenscens (Strittmatter, 
2006), pero en ellas la aborción del androceo se da en etapa de célula madre de la 
microspora mientras que en Opuntia robusta la aborción sucede después de la meiosis, 
después de que se forman las tétradas de microsporas (Silva, 2007; Alfaro, 2008), 
mostrando flores funcionalmente femeninas. Por lo tanto la aborción de anteras sucede 
de manera más temprana en L. zinniiflora, siendo éste el primer reporte. 
 
 
 
 
 
 
51 
Desarrollo de las flores masculinas 
 
 Desarrollo de antera 
 
 
La pared de la antera de L. zinniiflora está conformada por cuatro capas celulares: 
epidermis, endotecio, capa media y tapete de tipo secretor. En antesis la dehiscencia 
de las anteras de L. zinniiflora es longitudinal y sólo presenta epidermis y endotecio, el 
cual presenta engrosamientos fibrosos en forma de barra, lo cual también ocurre en 
especies hermafroditas de otras cactáceas, como L. lychnidiflora (Jiménez-Durán et al., 
2014), Strombocactus disciformis, S. corregidorae (Rodríguez, 2016) y en flores 
masculinas de especies dioicas como L. portulacifolia (Camacho, 2009), O. stenopetala 
(Orozco, 2002; Flores-Rentería et al., 2012), O. robusta (Silva, 2007)o en poblaciones 
ginodioicas de Consolea millspaughii, C. monoliformis, C. nashii, C rubescens, C. 
picardeae, C. spinosissima (Strittmatter et al., 2002, 2006). El desarrollo de la pared de 
la antera es de tipo monocotiledóneo; en la meiosis de las células madres de las 
microsporas ocurre una citocinesis simultánea, se observan tétradas tetraédricas, como 
en L. portulacifolia (Camacho, 2009), L. lychnidiflora (Jiménez-Durán et al., 2014), 
Opuntia stenopetala (Flores-Rentería et al., 2013), O. robusta (Silva, 2007) y 
Mammillaria dioica (Sánchez y Vázquez-Santana, 2018) estas características han sido 
observadas
en diversas especies de la familia Cactaceae mencionadas como 
caracteres embriológicos constantes en la familia (Johri et al., 1992). 
 
El grano de polen maduro en L. zinniiflora, al momento de la dispersión es 
tricelular, pericolpado, multiaperturado, con exina tectada, perforada y equinada, 
características que se comparten con L. lychnidoflora (Jiménez-Durán et al., 2014) y L. 
portulacifolia (Camacho, 2009) y en general para otras especies estudiadas de 
Cactaceae (Johri et al., 1992). 
 
 
 
 
52 
 Desarrollo del gineceo 
 
En las flores masculinas de Leuenbergeria zinniiflora, se inicia el desarrollo del 
gineceo, pero en antesis no es funcional. La cavidad del ovario está presente, pero es 
reducida en comparación con la flor femenina, lo mismo ocurre en L. portulacifolia y L. 
marcanoi (Leuenberger, 1986; Areces-Mallea, 1992; Camacho, 2009). 
 
Leuenbergeria zinniiflora presenta dos variantes de flor masculina, ambas 
presentan cavidad ovárica reducida, pero una variante muestra cavidad con óvulos 
amorfos y la otra se encuentra vacía, esto se ha presentado en otras especies con 
flores unisexuales del género L. quisqueyana y L. marcanoi, siendo la variante con 
óvulos anormales la que con mayor frecuencia se encuentra en la población, lo cual 
también fue detectado por Leuenberger (1986) y Areces-Mallea (1992). También esto 
se ha visto en otras especies de la subfamilia Opuntioideae, como en el caso de 
Opuntia stenopetala que presentan tres variantes en las flores masculinas, un tipo 
presenta óvulos amorfos en la base del ovario, otra presenta una cavidad de ovario 
vacía y la última carece de cavidad ovárica (Orozco, 2002; Orozco-Arroyo et al., 2012), 
O. robusta que tienen primordios ovulares anormales (Silva, 2007) y en siete especies 
de Consolea (C. spinosissima, C. corallicola, C. rubescens, C. millspaughii, C. 
moniliformis, C. nashii y C. picardae) hay presencia de numerosos óvulos, pero en 
antesis éstos se encuentran totalmente degenerados, con acumulación de granos de 
almidón y un aparato ovocelular degenerado (Strittmatter et al., 2002, 2006, 2008; 
Negrón-Ortíz y Strittmatter, 2004). 
 
En la subfamilia Cactoideae, las flores masculinas de Pachycereus pringlei 
generalmente no tienen óvulos y en su lugar se encuentran masas de tejido funicular, 
aunque algunos individuos presentan óvulos, los cuales a pesar de comenzar su 
desarrollo a semilla jamás alcanzan la madurez o son amorfos (Fleming et al., 1994; 
Núñez, 2004). En Echinocereus coccineus y E. polyacanthus las flores masculinas 
tienen un gineceo bien desarrollado, con estigma y estilo funcionales y el ovario con 
gran cantidad de óvulos, incluso en E. coccineus hay germinación de tubos polínicos, 
los cuales llegan hasta el óvulo, con presencia de cigoto pero no hay formación de 
 
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frutos por su posterior aborto (Hernández-Cruz et al., 2018), representando el 
establecimiento de una unisexualidad tardía. En L. zinniiflora, sólo se observan óvulos 
reducidos con funículos muy alargados que se llegan a meter en el estilodio, mientras 
que en la nucela y tegumentos no hay diferenciación de tejidos, y no se observa un 
saco embrionario. 
 
El pistilodio de L. zinniiflora presenta un estigmodio formado por seis a ocho 
lóbulos filiformes, carentes de papilas estigmáticas, como en L. portulacifolia, L. 
quisqueyana y L. marcanoi (Leuenberger, 1986; Areces-Mallea, 1992; Camacho, 2009). 
En la subfamilia Opuntioideae, la flor masculina de O. stenopetala presenta un estilodio 
que termina en punta ya que carece de estigma (Orozco, 2002), mientras que en O. 
robusta (Silva, 2007; Hernández, 2008), C. spinosissima y C. rubescens los lóbulos 
estigmáticos permanecen cerrados (Strittmatter y Negrón-Ortíz, 2000; Strittmatter et al., 
2002) 
 
Los reportes de flores unisexuales en especies de la familia Cactaceae permiten 
detectar una tendencia a la reducción de un verticilo sexual que tiende a una 
desaparición, como en L. zinniiflora, aunque la variante con primordios sea más 
frecuente, encontramos también la variante con la cavidad vacía, lo cual también ocurre 
en L. portulacifolia, donde sólo se presentan flores con ovario vacío (Camacho, 2009). 
En el caso de la subfamilia Opuntioideae en donde O. stenopetala presenta una 
variante sin cavidad ovárica y sin estigma (Orozco, 2002), o en Opuntia robusta (Silva, 
2007; Hernández, 2008), en donde hay estigma, pero el ovario está vacío o con 
escasos óvulos abortivos. 
 
Las diferentes formas de flores masculinas en las subfamilias tempranamente 
divergentes de Cactaceae (Pereskioideae y Opuntioideae) puede indicar una evolución 
temprana con respecto a la subfamilia tardíamente divergente (Cactoideae), en donde 
la unisexualidad pareciera estar enmascarada o no definida completamente, como en 
Echinocereus coccineus y E. polyacanthus. 
 
 
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En la familia Cactaceae únicamente 25 especies agrupadas en 8 géneros 
presentan flores unisexuales (Orozco-Arroyo et al., 2012; Sánchez y Vázquez-Santana, 
2018; Ver Anexo 1), lo que sugiere que la unisexualidad en la familia ha surgido en 
múltiples ocasiones y con diversos orígenes, con sustento en que los taxas que 
presentan flores unisexuales no tienen una estrecha relación filogenética entre sí 
(Orozco, 2002; Camacho, 2009). Otro hecho que apoya que la unisexualidad ha 
surgido de manera independiente en distintas ocasiones, es el hecho que las flores 
unisexuales presentan diferentes patrones morfológicos (Orozco, 2002; Camacho, 
2009), ya que la aborción o la interrupción del desarrollo de cualquier verticilo sexual 
ocurren en diferentes etapas en todos los taxones, llamando la atención que en cuanto 
al aborto de las anteras, L. zinniiflora representa la especie donde se reporta más 
tempramanete en el desarrollo. Hasta la fecha no se ha encontrado un patrón en la 
aborción de un verticilo sexual y se podría inferir que esto pasa porque el desarrollo 
florar está regulado por uno o diversos genes, haciéndolo distinto para todas las 
especies o bien que ocurren procesos genéticos que desencadenan la muerte celular 
programada (MCP) o una afectación en la regulación hormonal, provocando el 
detenimiento de alguno de los dos verticilos sexuales (Dellaporta y Calderón-Urrea, 
1994;; Orozco, 2002; Hartwig et al., 2011; Golenberg y West, 2013). Por ejemplo, en O. 
stenopetala (Flores-Rentería et al., 2013), Echinocereus coccineus, E. polyacanthus, E. 
pacificus, y E. mombergerianus (Hernández-Cruz et al., 2018) se ha propuesto que 
ocurre muerte celular programada (MCP) atemporal durante el desarrollo de las anteras 
de flores femeninas y en la formación de flores o frutos y semillas de las flores 
masculinas. Esta alteración del proceso de MPC que lleva a la esterilidad del verticilo 
contrario, puede considerarse un proceso de heterocronía (Hernández-Cruz et al., 
2018). Con respecto a las alteraciones hormonales se ha visto en O. stenopetala que 
las auxinas tienen un papel importante durante el desarrollo del gineceo, ya que una 
baja acumulación de auxinas en fases prematuras del desarrollo conducen a una 
interrupción en la diferenciación o en el crecimiento del pistilo, originando flores 
estériles femeninas, proponiendo que alteraciones en la homeostasis de esta hormona 
son primordiales en la unisexualidad de esta especie (Orozco-Arroyo et al., 2012; 
Camacho, 2013). En otras angiospermas también se ha visto que los cromosomas 
 
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sexuales llevan genes MADS-box en los que un transposón insertado en dicho gen 
puede interrumpir la codificación de una proteína funcional, interrumpiendo así la 
supresión del carpelo, lo que da como resultado flores bisexuales en Carica papaya 
(papaya) (Renner, 2014). En Cucumis melo, por el contrario, las flores femeninas (en 
lugar de las plantas monoicas normales) resultan de la represión de un promotor en el 
factor de transcripción debido a la