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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO FACULTAD DE CIENCIAS “DESCRIPCIÓN CRANEAL Y POSCRANEAL DE DOS ROEDORES CRICETIDOS, UTILIZANDO MORFOMETRÍA GEOMÉTRICA” T E S I S QUE PARA OBTENER EL TÍTULO DE: B I O L Ó G A P R E S E N T A : MARÍA DEL ROSARIO CHAVARRÍA MARTÍNEZ DIRECTORA DE TESIS: DRA. LIVIA SOCORRO LEÓN PANIAGUA. 2013 Ricardo Texto escrito a máquina México,D.F., noviembre Ricardo Texto escrito a máquina UNAM – Dirección General de Bibliotecas Tesis Digitales Restricciones de uso DERECHOS RESERVADOS © PROHIBIDA SU REPRODUCCIÓN TOTAL O PARCIAL Todo el material contenido en esta tesis esta protegido por la Ley Federal del Derecho de Autor (LFDA) de los Estados Unidos Mexicanos (México). El uso de imágenes, fragmentos de videos, y demás material que sea objeto de protección de los derechos de autor, será exclusivamente para fines educativos e informativos y deberá citar la fuente donde la obtuvo mencionando el autor o autores. Cualquier uso distinto como el lucro, reproducción, edición o modificación, será perseguido y sancionado por el respectivo titular de los Derechos de Autor. 2 DATOS DEL JURADO 1. Datos del alumno Chavarría Martínez María del Rosario 56 32 93 08 Universidad Nacional Autónoma de México Facultad de Ciencias Biología 302101889 2. Datos del tutor Dra Livia Socorro León Paniagua 3. Datos del sinodal 1 M en B Zamíra Anahí Ávila Valle 4. Datos del sinodal 2 Dr Joaquín Arroyo Cabrales 5. Datos del sinodal 3 M en C Julieta Vargas Cuenca 6. Datos del sinodal 4 M en C Rosa Elena Tovar Liceaga 7. Datos del trabajo escrito Descripción craneal y poscraneal de dos roedores cricetidos, utilizando morfometría geométrica. 73 p. 2013 3 A mis padres y hermanas Por el enorme cariño, comprensión y el apoyo incondicional que siempre me han brindado para alcanzar mis sueños, ¡GRACIAS! 4 La presente tesis de licenciatura fue desarrollada durante el curso del Taller “Faunística, sistemática y biogeografía de vertebrados terrestres de México”, en el Departamento de Biología Evolutiva de la Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. Agradezco el apoyo del proyecto Revisión del estado sistemático y biogeográfico de los roedores peromicinos del grupo “megalops” (Peromyscus megalops, P. melanurus y P. malanocarpus), y de Osgoodomys banderanus a partir de los genes mitocondriales ND3 ND4 y el nuclear GHR, con clave IN216713 5 AGRADECIMIENTOS A mi tutora la Dra. Livia León Paniagua, por todos los conocimientos compartidos, el apoyo, confianza, estimulo y patrocinio brindado para la realización de este trabajo. A los miembros de mi cómite tutoral: M. en B. Zamíra Anahí Ávila Valle, M. en C. Julieta Vargas Cuenca, M. en C. Rosa Elena Tovar Liceaga y al Dr. Joaquín Arroyo Cabrales por las revisiones y comentarios realizados al presente trabajo. A los curadores y técnicos que me permitierón trabajar en las distintas colecciones: M. en C. Juan Carlos (ENCB), Dr. Fernando. A. Cervantes y M. en C. Julieta Vargas Cuenca (CNMA), Dra. Livia León Paniagua (MZFC-M), Dr. Miguel Angel Briones Salas y la Biól. Cintia Natalia Martín Regalado (OAX-MA), Dr. Francisco Xavier Gonzáles Cózatl (CMC), Dr. Arturo Núñez Garduño (UMSNH). A mis profesores de Morfometría Geométrica: Romano por la paciencia ó impaciencia, con los programas y mis interminables dudas. Al M. en C Javier Victor, por la paciencia, apoyo, tiempo, conocimiento, pero sobre todo la enorme sencillez e invaluable ayuda, mil gracias maestro. A Rubí Castro, por brindarme hospedaje en Michoacán y Ariadna Pérez por ofrecerme estancia en Morelos y llevarme al TELE. Al personal del TELE de la Fes Zaragoza, por diseñar y construir el práctico y portatil dispositivo para la toma de fotografías. A Amilcar y Robert que se tomaron la molestia de leer mi trabajo y recordarme algunas reglas gramaticales. A todos mis mastohermanos por el tiempo y los conocimientos compartidos. Sus risas, travesuras y ocurrencias aligeraron mis horas de revisar fotografías, poner puntitos y analizar mis papelitos doblados. A mis amigas casi hermanas de toda la vida; Silvia, Adriana y Bere por las largas horas de blablabla, por todo por su apoyo, cariño, amistad sincera y por hacerme la vida más divertida. ¡Las quiero mucho! A la familia Ramírez-Velasco por el apoyo que me han brindado, la amistad, consejos y los momentos agradables que me han compartido. Y de una manera muy especial a Angel, gracias por alentarme, apoyarme ayudarme, pero sobre todo por compartir la vida. Por último a mi gran apoyo y fuerza; mi familia, incluido Quimi y muy especialmente a mi Padre. 6 ÍNDICE RESUMEN ...................................................................................................................... 8 1.- INTRODUCCIÓN ..................................................................................................... 9 2.- OBJETIVOS ............................................................................................................ 14 2.1 Objetivos particulares ....................................................................................... 14 3. - METODOLOGÍA ................................................................................................... 15 3.1 Ejemplares utilizados........................................................................................ 15 3.1.1 Selección de ejemplares........................................................................... 15 3.1.2 Determinación de la edad......................................................................... 15 3.2 Adquisición de imágenes ................................................................................. 19 3.3 Adquisición de datos morfométricos .............................................................. 21 3.3.1 Cráneo en posición dorsal........................................................................ 22 3.3.2 Cráneo en posición ventral................................................................... 24 3.3.3 Cráneo en posición lateral.................................................................... 26 3.3.5 Mandíbula lateral ....................................................................................... 28 3.3.6 Escápula derecha ...................................................................................... 30 3.4 Análisis estadístico ........................................................................................... 32 4.- RESULTADOS ....................................................................................................... 33 4.1 Análisis de Componentes Principales ........................................................... 33 4.2 Prueba F de Goodall......................................................................................... 38 4.3 Descripción de la forma. .............................................................................. 39 4.3.1 Descripción del cráneo en vista dorsal de N. sumichrasti. ................. 39 4.3.2 Descripción de la forma del cráneo en vista dorsal de S. toltecus. ... 40 4.3.3 Descripción de la forma del cráneo en vista ventral de N. sumichrasti. ................................................................................................................................ 41 4.3.4 Descripción de la forma del cráneo en vista ventral de S. toltecus. .. 42 4.3.5 Descripción de la forma del cráneo en vista lateral de N. sumichrasti. ................................................................................................................................ 43 4.3.6 Descripción de la forma del cráneo en vista lateral de S. toltecus .... 44 4.3.7 Descripción de la forma de la mandíbula de N. sumichrasti. ............. 45 4.3.8 Descripción de la forma de la mandíbula de S. toltecus. .................... 46 4.2.9 Descripción de la forma de la escápula de N. sumichrasti. ................ 47 4.2.10 Descripción de la forma de la escápula de S. toltecus. ...................48 5.- DISCUSIÓN ............................................................................................................ 49 5. 1 Cráneo .............................................................................................................. 49 5. 2 Mandíbula.......................................................................................................... 55 5.3 Escápula ............................................................................................................. 57 VI. CONCLUSIONES .................................................................................................. 59 VII. SUGERENCIAS .................................................................................................... 59 VIII LITERATURA CITADA ........................................................................................ 60 7 APÉNDICE 1. ............................................................................................................... 70 8 RESUMEN Los roedores arborícolas que habitan nuestro país, son algunos de los mamíferos menos conocidos y por lo tanto poco estudiados. Debido a sus hábitos escaladores, escurridizos y nocturnos, se dificulta en gran medida su captura. Las descripciones anatómicas cualitativas en mastozoología, actualmente pueden estar complementadas con una descripción cuantitativa que se obtiene de herramientas como la Morfometría Geométrica, por lo anterior se planteó la descripción craneal y pos-craneal (escápula) de dos roedores cricétidos: un arborícola (Nyctomys sumichrasti) y un terrestre (Sigmodon toltecus). Para obtener la forma pura de cada una de las estructuras analizadas se trabajó con una n=27 de N. sumichrasti y una n=80 de S. toltecus, depositados en seis Colecciones Científicas Nacionales. Se fotografiaron los elementos óseos de ejemplares adultos; el cráneo en vista dorsal, ventral y lateral, la mandíbula y escápula derecha en vista lateral. Se colocaron marcas y semimarcas en el programa Make Fan6, se digitalizaron en tpsDig y se alinearon en Semi Land. Se realizó un PCA (Análisis de Componentes Principales) para analizar la forma, los dos primeros componentes fueron los que explicaron más del 50% de la variación encontrada. Mediante rejillas de deformación del programa TwoGroups-IMP (P <0.01) se identificaron los principales cambios morfológicos. En N. sumichrasti, resultó una caja craneal abombada, parietales e interparietal amplios, hocico corto y ancho, mandíbula angosta, escápula robusta y corta. S. toltecus, presentó un cráneo aplanado dorsoventralmente con parietales e interparietal pequeños, rostro alargado, mandíbula robusta y escápula alargada. Los resultados sugieren que N. sumichrasti posee mayor capacidad cerebral, debido al ambiente tridimensional en el que se desarrolla; mandíbula adaptada al recurso del dosel (frutos y hojas) y escápula robusta para escalar. Mientras que en S. toltecus, los cambios responden a un ambiente terrestre bidimensional, su hocico largo le permite valerse en gran medida del olfato, mandíbula adaptada a una dieta omnívora y una escápula con zonas de inserción muscular reducidas. Sin embargo estos factores son insuficientes para explicar y cuantificar si lo encontrado sólo se debe a los hábitos locomotores, o a los rasgos heredados de sus ancestros y en qué proporción influyen en las estructuras analizadas. Palabras clave: Nyctomys sumichrasti, Sigmodon toltecus, árboreo, escápula, cráneo, mandíbula. 9 1.- INTRODUCCIÓN Los roedores son los mamíferos placentados más abundantes del mundo. Existen aproximadamente 2277 especies (Wilson y Reeder, 2005), que se distribuyen desde la tundra ártica hasta los desiertos más calurosos y secos. Este orden debe su abundancia a su capacidad reproductiva, la variabilidad de sus dietas y sobre todo a su capacidad de adaptación a nivel fisiológico y morfológico (Vaughan et al., 2009). Lo que los hace exhibir diferentes tamaños y especializaciones motoras, que van desde las corredoras, saltadoras, trepadoras, planeadoras, excavadoras, semiacuáticas y arborícolas (Horovitz et al., 2011). En nuestro país habitan cerca de 233 especies de roedores contenidas en 8 familias (Ceballos y Oliva, 2005). La familia Cricetidae es una de las más numerosas y, se caracteriza por la disposición bi-serial de las cúspides de los molares que se conectan longitudinalmente y forman un discreto anterocono en el primer molar (Wilson y Reeder, 2005). Los Cricétidos son extremadamente diversos, incluyen 681 especies distribuidas en Norteamérica, Sudamérica y Eurasia (Musser y Carleton, 2005), se encuentran ordenadas en cinco subfamilias: Arvicolinae, Cricetinae, Neotominae, Sigmodontinae y Tylomyinae (Jansa et al., 2009). Cada subfamilia exhibe adaptaciones locomotoras variadas como respuesta a los requerimientos ecológicos en los que se han desarrollado (Nowak, 1999). De esta manera destaca la subfamilia Tylomyinae con un marcado hábito locomotor; arborícola. El término arbóreo o arborícola literalmente significa “habitar o frecuentar los árboles” (Eisenberg, 1978). En un sentido más concreto se refiere a un modo de vida en que el animal pasa la mayor parte de su existencia en los árboles, por lo tanto escala. Ahí forrajean, se reproducen, se protegen de las inclemencias y de sus depredadores (Lira et al., 1994; Samuels y Valkenburgh, 2008). La subfamilia Tylomyinae es un grupo de ratas arborícolas y escaladoras, conformado por 10 especies y 4 géneros: Nyctomys, Otonyctomys, Ototylomys y Tylomys (Nowak, 1999; Musser y Carleton, 2005). Todas exhiben hábitos nocturnos, modificaciones en las patas traseras para escalar y grandes ojos. Son solitarias o pueden vivir en pequeños grupos familiares (Nowak, 1999; Hunt et al., 2004). 10 Nyctomys sumichrasti (De Saussure, 1860), la rata vespertina es miembro de esta subfamilia. Es una rata pequeña, con un largo total de 208–286 mm. Presenta una coloración café canela o café anaranjado en el dorso. En los costados es más clara y el vientre es blanco o crema. Sus ojos son relativamente grandes y alrededor tienen una banda de pelos café oscuro. Sus patas generalmente son blancas y en las plantas encontramos tubérculos muy desarrollados. La cola es parda, peluda y termina en un mechón, su longitud es casi del tamaño del cuerpo. Las orejas son pequeñas, casi desnudas (Peña et al., 2005). Su distribución comprende desde el sur de México hasta Panamá (Hall, 1981). En nuestro país se distribuye en los Estados de: Jalisco, Colima, Michoacán, Guerrero, Oaxaca, Chiapas, Tabasco, Veracruz y Puebla (Fig.1). Dentro de la familia Cricetidae, no todas las subfamilias presentan un solo hábito locomotor, existen grupos completos que son un mosaico de ellos, aunque muestran cierta tendencia a que uno sea el predominante. Un ejemplo son los Sigmodontinos, conformados por 377 especies y 74 géneros (Musser y Carleton, 2005). Son de hábitos nocturnos, diurnos o crepusculares. Presentan una amplia gama de estilos de vida. La mayoría son terrestres, pero existen los arbóreos, fosoriales y algunas especies semiacuáticas (Nowak, 1999; Carrizo y Díaz, 2011). Un representante de esta extensa subfamilia es Sigmodon toltecus (De Saussure, 1860). Especie mejor conocida como la rata cañera o algodonera; es una especie terrestre críptica; su descripción obedece a los principales rasgos del género (Carroll et al., 2005). Es de tamaño mediano, de largo total de 224 a 300 mm, presenta dimorfismo sexual, siendo los machos de mayor tamaño que las hembras. Su coloración dorsal es usualmente gris o castaño-oscura intercalada con pelos grises. Las partes laterales son de color más claro; el vientre es color gris oscuro o gris claro, y algunas veces color café. La cola es generalmente anillada, con pelos que no ocultan las escamas (Ramírez et al., 2005.) Su distribución en nuestro país abarca la costa del Golfo, desde el Río Bravo, al sur por el Istmo de Tehuantepec, la península de Yucatán, hasta lastierras bajas del norte de Chiapas y Guatemala (Carroll et al., 2005; Ceballos et al., 2005; Musser y Carleton, 2005. Fig.1). Con el propósito de describir su morfología craneal, mandibular y escapular, a sí como reconocer si la forma de cada estructura presenta alguna relación con los distintos modos de locomoción, se ha planteado el presente estudio, utilizando como modelo a las especies N. sumichrasti y S. toltecus. 11 Nyctomys sumichrasti (DeSaussure, 1860) Sigmodon toltecus (De Saussure, 1860) La rata vespertina de hábitos locomotores arbóreos. La rata algodonera de hábitos locomotores terrestres. Figura 1. Cuadro comparativo que presenta a Nyctomys sumichrasti (Fotografía de Montiel- Parra) y Sigmodon toltecus, (Fotografía de Myers et al., 2013), y su distribución en nuestro país. Ambas especies, al pertenecer a la misma familia (Fig. 2), muestran un plan corporal semejante; sin embargo al ser parte de distintas subfamilias y en consecuencia de distintos géneros son notables las diferencias anatómicas que exhiben, características que se advierten incluso a simple vista, por lo que se hace uso de la técnica de morfometría geométrica para estudiar la forma de manera cuantitativa desde un espacio bidimensional que permita describir y comparar en profundidad los cambios morfológicos con mayor fuerza que presentan dos roedores con distintos hábitos locomotores. La morfometría geométrica surge a finales de la década de 1980 y principios de los 90, cuando se produce un cambio en la forma de cuantificar y analizar las estructuras morfológicas (Van der Molen et al., 2007), esta técnica relativamente nueva, permite descubrir más de lo que es evidente por inspección visual al estudiar la forma desde una perspectiva geométrica (Zelditch et al., 2004). 12 Figura 2. Ubicación filogenética de las dos subfamilias a las que pertenecen las especies tratadas en este trabajo (Modificado de Jansa et al., 2009). En la morfología tradicional las variables usadas son distancias entre puntos medidos directamente en los especímenes, sobre los cuales se realizan análisis multivariados (Vargas, 2010), este tipo de datos contienen menos información de lo que aparentan porque muchas de las medidas se sobrelapan o son redundantes y las altas correlaciones observabas se deben en parte a la redundancia de los datos incluidos, aunque también puede ser por la omisión de datos en regiones independientemente variables (Swiderski, 2003). En cambio la morfometría geométrica trabaja sobre una configuración de coordenadas cartesianas que resultan invariantes con respecto a los efectos de traslación, rotación y escala geométrica (Rohlf, 2000).La técnica define a la forma como toda la información geométrica que permanece una vez eliminados del objeto los efectos de traslación, rotación y escala (Bookstein, 1991; Dryden y Mardia, 1998). La forma se remite a la posición relativa de los puntos, independientemente de las magnitudes de las distancias entre las marcas (Swiderski, 2002) Las marcas se colocan en puntos anatómicos que son homólogos en todos los especímenes (Zelditch et al., 2004). La Morfometría geométrica permite obtener una forma promedio que representa a todos los miembros de cada población lo que ayuda a realizar comparaciones y observar en las rejillas las deformaciones de cada estructura (Toro et al., 2010). Dentro de los estudios de morfometría geométrica hasta ahora realizados con sigmodontinos se encuentra el registrado por Samuels (2009) para S. arizonae y S. hispidus. Utiliza la morfométria geométrica y lineal, para examinar cómo es que el cráneo y las formas dentales reflejan la diversidad de dietas en especies de roedores 13 vivos, utilizando solo el cráneo en tres vistas: dorsal, ventral y lateral. N. sumichrasti es incluida hasta ahora en un solo trabajo (Rodríguez, 2007), en donde se hace una descripción morfométrica del aparato bucal de cinco roedores múridos. Por lo anterior en este estudio se decidió trabajar con distintas partes óseas, como el cráneo, la mandíbula y la escápula. El cráneo es una estructura fundamental para la identificación taxónomica de muchas especies de mamíferos, principalmente los roedores, por tal motivo se resguarda en las colecciones científicas mastozoológicas. Este elemento óseo es de gran importancia biológica al brindar información sobre edad, sexo e historia evolutiva (Quintos, 2010). Es una estructura compleja, por la relación directa entre su morfología y las diferencias ecológicas entre las especies, sugiriendo un papel adaptativo a un estilo de vida en particular (Ospina, 2010). En él se ensamblan una gran cantidad de huesos, por lo general pares, formando un sistema de cavidades rígido, que encierra el cerebro y los sentidos de la vista, el oído, el olfato y el gusto, al mismo tiempo que les brinda protección y soporte (Kӧning y Liebich, 2004). La mandíbula es una estructura que al igual que el cráneo, se utiliza en la identificación taxónomica de muchas especies de mamíferos. Forma parte del aparato masticatorio, que en el Orden Rodentia es uno de los más especializados, gracias a los mecanismos de movimiento que han desarrollado (Vaughan et al., 2009). Es una estructura relativamente homogénea entre los mamíferos, encargada de procesar alimentos, por lo que se verá muy afectada por el tipo de dieta del animal (De Esteban- Trivino, 2011). La escápula es una estructura del esqueleto apendicular que no se encuentra bien representada en las colecciones científicas, es considerada como el principal componente para la comparación de los hábitos locomotores en general y en particular, su morfología responde a la combinación de la influencia histórica y los factores funcionales (Morgan, 2009). La escápula ha sido estudiada en varios grupos de mamíferos como roedores (Laemy, 1984; Swidersky, 1993; Taylor, 1995; Morgan, 2009), didélfidos (Astúa, 2009), xenartros (Monteiro y Abe, 1999), primates (Taylor, 1997) y cetáceos (Smith et al., 1994). Como se ha demostrado en los párrafos anteriores, hasta ahora no existen trabajos descriptivos, orientados al análisis de los elementos craneales y poscraneales de especies con diferentes hábitos locomotores. 14 2.- OBJETIVOS Describir la morfología a nivel de cráneo y escápula de Nyctomys sumichrasti; roedor de hábitos arborícolas y de Sigmodon toltecus; roedor de hábitos terrestres, utilizando morfometría geométrica. 2.1 Objetivos particulares Obtener la descripción cuantitativa de cada elemento óseo, mediante morfometría geométrica Relacionar la morfología ósea con los hábitos locomotores. 15 3. - METODOLOGÍA 3.1 Ejemplares utilizados Para la realización de este trabajo se utilizaron los ejemplares de N. sumichrasti y S. toltecus, depositados en las siguientes colecciones: Escuela Nacional de Ciencias Biológicas del Instituto Politécnico Nacional. (ENCB) Colección del Museo de Zoología de la Facultad de Ciencias de la UNAM. (MZFC-M) Colección Nacional de Mamíferos del instituto de Biología de la UNAM. (CNMA) Colección Regional Mastozoológica CIIDIR.OAXACA (OAX-MA). Colección Mastozoológica del Centro de Biodiversidad y Conservación de la Universidad Autónoma del Estado de México. (CMC). Colección Mastozoológica “Dr. Arturo Núñez Garduño”. De la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. (UMSNH). 3.1.1 Selección de ejemplares En cada colección se revisó el estado de conservación de cráneos, mandíbulas y escápulas, para no incluir en los análisis elementos óseos rotos. Se discriminaron por medio de la dentición los jóvenes de los adultos, con la finalidad de evitar variaciones ontogénicas que puedan influir en la forma (Monteiro y Reis, 1999). 3.1.2 Determinación de la edad Para determinar la edad de N. sumichrasti, se consideró el trabajo de Genoways y Jones (1972), quienes definen cinco categorías de edad, tomando en cuenta las suturas del cráneo en vista dorsal y el desgaste del primermolar superior (Cuadro.1). En la determinación de edad de S. toltecus se modificó la escala propuesta por Ramírez (1984) y se siguieron los lineamientos de Genoways y Jones (1972), a pesar de que S. toltecus presenta otro tipo de dientes tales criterios sí pudieron ser aplicados porque la determinación de la edad sólo se fija en el grado de desgaste y la osificación del cráneo (Cuadro 2). 16 Para ambas especies también se consideró el desgaste de los molares 2 y 3, así como la coloración y muda del pelo. La escala de edades quedó de cinco categorias en ambas especies y son considerados adultos a partir de la edad III. Cuadro 1. Categorías de edad de Nyctomys sumichrasti, modificado de Genoways y Jones (1972). Edad Cráneo Dientes Descripción Edad I Sutura exoccipital-basioccipital evidente Sutura basioccipital- basiesfenoide abierta. Cráneo abombado. Cresta temporal ausente, o ligeramente desarrollada. El tercer molar no ha brotado completamente o en caso afirmativo, no presenta desgaste. Edad II Sutura exoccipital-basioccipital ya no es evidente. Los molares exhiben un desgaste casi imperceptible (la cúspide lingual es la primera que se desgasta y muestra el mayor desgaste en este grupo). La cúspide labial revela desgaste sólo en la punta. 17 Edad III Los molares exhiben un desgaste considerable, pero la cúspide natural del diente aún es evidente. La cúspide labial se desgasta más allá de las puntas. Edad IV Molares desgastados de la cúspide natural del diente. La superficie oclusal del diente consiste de una serie de lagos de dentina intercalados con esmalte reentrante en forma de ángulos e islas. Edad V El esmalte se encuentra en forma de ángulos e islas, esencialmente se ha ido a un lago central, rodeado de dentina, con un borde de esmalte. 18 Cuadro 2. Categorias de edad de Sigmodon toltecus, modificado de Ramírez (1984), siguiendo los lineamientos de Genoways y Jones (1972). Edad Cráneo Dientes Descripción Edad I Cráneo poco osificado dando una apariencia muy frágil. Sutura exoccipital-basioccipital evidente. Sutura basioccipital-basiesfenoide abierta. Molar 3 ausente o sin brotar totalmente. Edad II Sutura exoccipital-basioccipital ya no es evidente. Tercer molar que ha brotado totalmente. Dentina de los molares aún no aparente Edad III Cráneo osificado. Los molares exhiben poco desgaste, las cúspidse naturales del diente aún son evidentes. Se comienzan a observar ligeras lagunas. 19 Edad IV Molares desgastados, más allá de la cúspide natural del diente. La superficie oclusal del diente consiste en una serie de lagos de dentina intercalados con esmalte reentrante en forma de ángulos e islas. Edad V Suturas poco aparentes. Cráneo osificado y de apariencia robusta. Todo el esmalte ha entrado en forma de ángulos e islas. La superficie oclusal de los molares se ha desgastado totalmente. En toda la superficie hay gandes islas de esmalte. 3.2 Adquisición de imágenes Una vez obtenida la muestra total se tomaron series fotográficas de cada elemento óseo seleccionado, en vista dorsal, lateral y ventral del cráneo, lateral del dentario y lateral de la escápula derecha para ambas especies (Cuadro 3). Todas las fotografías fueron tomadas con una cámara digital Panasonic modelo DMC-F2 de 10.1 megapixeles, en la opción macro, con una lente de 4x. Para asegurar que el lente de la cámara y el plano del ejemplar estuvieran paralelos, todas las fotografías fueron tomadas a la misma distancia con ayuda de un tripié que fue armado y creado en el Taller de Equipo para Laboratorio de Enseñanza (TELE) de la 20 Fes Zaragoza, UNAM (Fig. 3). Las piezas óseas fueron orientadas en la misma dirección y colocadas junto a una escala milimétrica. Cada fotografía se guardó en formato JPG. Figura 3. Dispositivo utilizado en la toma de fotografías y la colocación de la cámara. Cuadro 3. Número de imágenes para cada vista del cráneo, mandíbula y escápula derecha por especie, utilizadas en este análisis. N. sumichrasti S. toltecus Vista dorsal 27 80 Vista ventral 23 72 Vista lateral 22 37 Mandíbula 21 59 Escápula derecha 18 17 21 3.3 Adquisición de datos morfométricos Se seleccionó una fotografía de cada vista para cada especie en formato JPG. Fueron exportadas al programa Make Fan6 (Sheets, 2004), el cual permite colocar abanicos en las fotografías digitales que servirán de guía para posicionar las coordenadas de las semimarcas, y fueron guardados en formato tiff. Una vez colocados los abanicos en las curvaturas de los elementos óseos, se digitalizaron las coordenadas de las marcas y semimarcas en el programa tpsDig (Rohlf, 2008). Las coordenadas fueron ubicadas en puntos anatómicos homólogos en todos los ejemplares de ambas especies. En vista dorsal y lateral del cráneo se colocaron marcas y semimarcas en ambos lados de las estructuras. En vista lateral del cráneo se colocaron marcas y semimarcas. La única pieza ósea en la que no se hizo uso de los abanicos fue la vista ventral del cráneo. En la escápula se colocó un abanico conocido como peine y se digitalizarón marcas y semimarcas. A continuación se muestra la localización de las marcas y semimarcas homólogas de cada pieza ósea, para cada especie 22 3.3.1 Cráneo en posición dorsal En N.sumichrasti y S.toltecus se colocaron 14 marcas y 12 semi-marcas (Fig. 4). a) Nyctomys sumichrasti b) Sigmodon toltecus Figura 4. Se muestran las marcas (puntos rojos) y semi-marcas (puntos azules) seleccionadas para describir el cráneo en posición dorsal de N.sumicrasti y S. toltecus. 23 Cuadro 4. Definición de marcas en vista dorsal del cráneo de N. sumichasti y S. toltecus Marcas Definición (Vargas, 2010). 1 Nasal 2 y 9 Unión del nasal y el premaxilar 3 y 8 Entrada anterior del canal infraorbital 4 y 7 Unión entre el frontal y parietal 5 y 6 Unión entre el parietal, interparietal y la parte lateral del occipital 10 y 12 Unión entre el frontal, premaxilar y nasal 11 Unión entre los nasales y el frontal 13 Punto medio de unión entre los frontales y los parietales 14 Unión entre los parietales y el interparietal 24 3.3.2 Cráneo en posición ventral En N. sumichrasti y S. toltecus se colocaron 23 marcas en la vista ventral del cráneo. (Fig.5). a) Nyctomys sumichrasti b) Sigmodon toltecus Figura 5. Se muestran las marcas (puntos rojos) seleccionadas para describir el cráneo en posición ventral de N. sumichrasti y S. toltecus. 25 Descripción de marcas del cráneo en posición ventral. Cuadro 5. Definición de marcas en vista ventral del cráneo, de N. sumichrasti y S. toltecus. Marcas Definición (Samuels, 2009; Vargas, 2010; Ruíz, 2011.) 1 Extremidad anterior de sutura entre premaxilares 2 y 17 Extremidad antero-lateral del alvéolo de los incisivos 3 y 16 Sutura premaxilar-maxilar en el contorno externo del cráneo 4 y 15 Entrada anterior del canal infraorbital 5 y 14 Punto anterior del alveolo del primer premolar 6 y 13 Punto posterior del alveolo del tercer molar 7 y 12 Punto más lateral de la sutura entre la fosa mandibular y la bula timpánica 8 y 11 Unión entre el cóndilo occipital y la bula auditiva 9 y 10 Cóndilos occipitales 18 Margen anterior de la fisura palatina 19 Margen posterior de la fisura palatina 20 Margen posterior del palatino 21 y 22 Punto donde se unen las suturas basiesfenoides, basioccipital y bula timpánica 23 Punto medio del foramen magnum 26 3.3.3 Cráneo en posición lateral En la vista lateral del cráneo de N. sumichrasti y S. toltecus se seleccionarón 14 marcas y ocho semi-marcas. (Fig. 6). a) Nyctomys sumichrasti b) Sigmodon toltecus Figura 6. Se muestran las marcas (puntos rojos) y semi-marcas (puntos azules) seleccionadas para describir el cráneo en posición lateral de N. sumichrasti y S. toltecus. 27 Descripción de marcas del cráneo en posición lateral. Cuadro 6. Definición de marcas en vista lateral del cráneo, de N. sumichrasti y S. toltecus Marcas Definición (Warren, 1997; Samuels, 2009; Vargas, 2010) 1 Punto másanterior del hueso nasal 2 Punto más anterior entre el premaxilar y el incisivo 3 Punto más posterior entre el premaxilar y el incisivo 4 Punto más anterior de unión entre el premaxilar y el maxilar 5 Alveolo del primer molar 6 Alveolo del tercer molar 7 Punto más posterior del proceso paramastoideo 8 Punto de unión entre el interparietal y el occipital 9 Sutura coronal (entre el frontal y el parietal) 10 Punto de unión entre los parietales y el frontal 11 Proceso anterior del yugal 12 Punto anterior del lagrimal 13 Origen anterior del arco cigomático del escamoso 14 Origen posterior del arco cigomático del escamoso 28 3.3.5 Mandíbula lateral En el dentario de N. sumichrasti y S. toltecus se colocaron 11 marcas y 10 semimarcas. (Fig. 7). a) Nyctomys sumichrasti b) Sigmodon toltecus Figura 7. Se muestran las marcas (puntos rojos) y semi-marcas (puntos azules) seleccionadas para describir el dentario en posición lateral de N. sumichrasti y S. toltecus. 29 Descripción de las marcas de la vista lateral del dentario. Cuadro 7. Definición de marcas en vista lateral de la mandíbula, de N. sumichrasti y S. toltecus. Marcas Definición (Vargas, 2010; Ruíz, 2011). 1 Margen ventral de la apertura del alveolo de los incisivos 2 Margen dorsal de la apertura del alveolo de los incisivos 3 Punto de máxima curvatura del diastema inferior 4 Borde anterior del M1 5 Borde posterior del M2 6 Punta del proceso coronoides 7 Punto de máxima curvatura interna del proceso coronoide 8 Margen anterior del cóndilo articular 9 Margen posterior del cóndilo articular 10 Extremidad posterior del proceso angular 11 Extremidad ventral del proceso angular 30 3.3.6 Escápula derecha En la vista lateral de la escápula derecha de N.sumichrasti y S. toltecus, fueron ubicadas 10 marcas y siete semimarcas. (Fig. 8). a) Nyctomys sumichrasti b) Sigmodon toltecus Figura 8. Marcas (puntos rojos) y semi-marcas (puntos azules) seleccionadas para describir la escápula derecha, en posición lateral de N. sumichrasti y S. toltecus. 31 Descripción de las marcas y semi-marcas de la escápula derecha. Cuadro 8. Definición de marcas en vista lateral de la escápula derecha, de N. sumichrasti y S. toltecus. Marcas Definición (Morgan, 2009; Vargas, 2010; Ruíz, 2011) 1 Borde de la fosa glenoidea 2 Punto de la curvatura máxima a lo largo del margen posterior axilar del cuello de la escápula 3 Ángulo caudal 4 Intersección entre espina escapular y borde vertebral 5 Punto de máxima curvatura a lo largo del margen anterior del cuello de la escápula 6 Punto del proceso coracoides 7 Punta del acromión 8 Punta ventral del proceso metacromión 9 Punto de intersección entre la espina y coracoides 10 Punto de máxima concavidad en la unión entre espina y hoja escapular Posteriormente se realizó la superposición de las configuraciones de marcas y semimarcas mediante el método de procrustes en el programa IMP-CoordGen6h (Sheets, 2004). La superposición incorpora la información de todas las marcas y semimarcas, realiza transformaciones entre todas las imágenes de las diferencias debidas a su orientación espacial, como son rotación, escala y translación. En la translación se hace que coincidan las coordenadas de los centroides respectivos; la 32 escala permite que el tamaño de centroide sea igual a uno; y por último en la rotación de cada configuración, se minimizan las distancias de procrustes entre marcas homólogas (Quinto, 2010; Rodríguez, 2007). Una vez corregidos los efectos de orientación espacial, los objetos coincidirán exactamente si su forma es idéntica y será posible estudiar la forma desde una perspectiva geométrica (Vázquez-García, 2011). Una vez superpuestas las configuraciones de las marcas, fue necesario alinear aquellas donde se ubicaron las semimarcas en el programa IMP-SemiLand (Sheets, 2004). 3.4 Análisis estadístico Para analizar la variación de la forma entre los especímenes en todas las estructuras óseas, las configuraciones superpuestas fueron sometidas a un análisis exploratorio; análisis de componentes principales (PCA, por sus siglas en inglés), en el programa IMP-PCAGen6 (Sheets, 2004). Éste permitió explorar la separación entre los grupos y las variables de mayor peso en esta separación (Ospina, 2010). Para corroborar lo anterior se realizo una prueba de F de Goodall, que evalua la significancia entre las diferencias de configuraciones. Esta prueba asume la distribución de la variación alrededor de la media (Sheets, 2004). La descripción y comparación de la forma, se realizó para todas las vistas craneales, una mandibular y una escapular entre las dos especies por medio de rejillas de deformación, obtenidas del programa TwoGroup6h de la serie IMP (Sheets, 2004), el cual compara la forma promedio de un grupo con respecto a la de otro. 33 4.- RESULTADOS 4.1 Análisis de Componentes Principales Los diagramas obtenidos muestran la separación entre las especies en el espacio multivariado. a) Cráneo Dorsal Figura 9. Diagramas obtenidos del PCA del cráneo en vista dorsal, de ambas especies. Simbología: ▲ S. toltecus, ● N. sumichrasti. Cuadro 9. Eigenvalores de los tres primeros Componentes Principales y el porcentaje de variación que explica cada uno de ellos. Componentes principales Eigenvalores Variación explicada Porcentaje acumulado 1 1.59x10‾⁸ 0.628 62.84 % 2 1.91x10‾⁸ 0.075 70.35 % 3 2.87x10‾⁸ 0.054 75.76 % 34 b) Cráneo Ventral Figura 10. Diagramas obtenidos del PCA en vista ventral del cráneo de ambas especies. Simbología: ▲ S. toltecus, ● N. sumichrasti. Cuadro 10. Eigenvalores de los tres primeros Componentes Principales y el porcentaje de variación que explica cada uno de ellos. Componentes Principales Eigenvalores Variación explicada Porcentaje acumulado 1 5.46 x10-7 0.378 37.84 % 2 7.37 x10-7 0.136 51.48 % 3 1.03 x 10-7 0.085 59.99 % 35 c) Cráneo Lateral Figura 11. Diagrama obtenido del PCA en vista lateral del cráneo de ambas especies. Simbología: ▲ S. toltecus, ● N. sumichrasti. Cuadro 11. Eigenvalores de los Componentes Principales y el porcentaje de variación que explica cada uno de ellos. Componentes Principales Eigenvalores Variación explicada Porcentaje acumulado 1 6.74 x 10-9 0.5624 56.24 % 2 8.28 x 10-9 0.1349 69.73 % 3 1.28 x 10-8 0.0582 75.55 % 36 d) Mandíbula Figura 12. Diagramas obtenidos del PCA de la mandídula en vista lateral, de ambas especies. Simbología: ▲ S. toltecus, ● N. sumichrasti. Cuadro 12. Eigenvalores de los Componentes Principales y el porcentaje de variación que explica cada uno de ellos. Componentes Principales Eigenvalores Variación explicada Porcentaje acumulado 1 4,03 x 10-8 0.637 63.74 % 2 7.63 x10-8 0.147 78.48 % 3 2.02 x 10-7 0.045 83.05 % 37 e) Escápula Derecha Figura 13. Diagramas obtenidos del PCA de la escápula derecha en vista lateral de ambas especies. Simbología: ▲ S. toltecus, ● N. sumichrasti. Cuadro 13. Eigenvalores de los Componentes Principales y el porcentaje de variación que explica cada uno de ellos. Componentes principales Eigenvalores Variación explicada Porcentaje acumulado 1 3.26 X 10-9 0.49 49.47 % 2 1,28X 10-8 0.15 64.35 % 3 4.07X 10-8 0.11 74.53 % 38 4.2 Prueba F de Goodall Cuadro 14. Comparación entre las especies, para la vista lateral, dorsal y ventral del cráneo, lateral del dentario y la escápula, mediante una prueba F de Goodall. Análisis que resultó significativo para todas las vistas. (P<0.01). F = estadístico de F, gl =grados de libertad, P = probabilidad. F gl P D. procrustes Vista Dorsal N. sumichrasti vs S. toltecus 102.69 48.00, 5040 0 0.0784 Vista Ventral N. sumichrasti vs S.toltecus 10.54 42.00, 3906 0 0.0457 Vista Lateral N. sumichrasti vs S.toltecus 47.98 44.00, 2992.00 0 0.0559 Mandíbula Lateral N. sumichrasti vs S.toltecus 127.35 38.00, 2964.00 0 0.1478 Escápula Derecha N. sumichrasti vs S. toltecus 26.18 30.00,990.00 0 0.0795 39 4.3 Descripción de la forma. 4.3.1 Descripción delcráneo en vista dorsal de N. sumichrasti. Las gradillas de deformación permiten observar que N. sumichrasti presenta un cráneo corto y ancho. La zona del rostro es amplia lateralmente, sus nasales son delgados y en su región posterior se prolongan ligeramente más alla de la entrada anterior del canal infraorbital. El frontal se expande en su borde posterior y se alarga hasta llegar a la sutura coronal. En la región craneal los parietales, el interparietal y parte del occipital son amplios en todas las direcciones de la vista dorsal, originando una caja craneal abombada. (Fig. 14). Figura 14. Rejilla de deformación de la vista dorsal del cráneo de N. sumichrasti. 40 4.3.2 Descripción de la forma del cráneo en vista dorsal de S. toltecus. En la rejilla correspondiente a la vista dorsal del cráneo de S. toltecus se muestra un cráneo alargado antero-posteriormente, delgado lateralmente, y una caja craneal deprimida. El rostro es largo y delgado, sus nasales son angostos y su borde posterior se prolonga más alla del canal infraorbital. Los frontales son largos y estrechos lateralmente. La caja craneal se ensancha lateralmente en el borde que se encuentra entre la sutura de los frontales y los parietales. La parte posterior de la bóveda craneana se reduce, dando lugar a un interparietal y parte del occipital reducidos en su forma. (Fig. 15). Figura 15. Rejilla de deformación de la vista dorsal de S. toltecus. 41 4.3.3 Descripción de la forma del cráneo en vista ventral de N. sumichrasti. La rejilla de deformación del cráneo en vista ventral de N. sumichrasti, muestra un premaxilar ancho y largo en dirección antero-posterior, el borde que esta en contacto con los alveolos de los incisivos es ancho, los foramenes palatinos son amplios. Los molares estan dispuestos de manera paralela respecto al eje medio del paladar, y terminan ligeramente más alla de donde inicia el basiesfenoides. El basioccipital es amplio y largo, las bulas auditivas son anchas hacia la apertura del canal auditivo y la apertura del foramen magnum es amplia y profunda anteriormente. (Fig. 16). Figura 16. Rejilla de deformación de la vista ventral de N. sumichrasti. 42 4.3.4 Descripción de la forma del cráneo en vista ventral de S. toltecus. En S. toltecus nuevamente se observa una forma general de un cráneo largo y estrecho. El borde de contacto con los alveolos de los incisivos es ancho lateralmente. Los foramenes palatinos son amplios. Los molares en su parte posterior se proyectan hacia la fisura palatina, y finalizan a la misma altura del comienzo del paladar. La región formada por el basiesfenoide y basioccipital es larga en dirección antero- posterio. La región de las bulas en la abertura del canal auditivo es amplia y no presentan ninguna deformación. El foramen magnum es estrecho. (Fig. 17). Figura 17. Rejilla de deformación de S. toltecus de la vista ventral del cráneo. 43 4.3.5 Descripción de la forma del cráneo en vista lateral de N. sumichrasti. La región que más sobresale en vista lateral para N. sumichrasti es la bóveda craneal; es globosa y tiene como punto de máxima elevación la sutura coronal. Presenta un nasal corto y su borde dorsal tiene una ligera inclinación ventral. El frontal es largo y recto en su región dorsal, se eleva en su porción posterior hasta la unión con el parietal. En la zona dorsal de la región occipital presenta una curvatura continua que comienza desde el parietal y termina en la parte más posterior del proceso paramastoideo. El borde ventral del cóndilo occipital sobrepasa el borde ventral posterior del alveolo del tercer molar. La premaxila en su parte antero-ventral se orienta paralelamente a la inclinación del nasal. La parte posterior de los molares es amplia y desciende en su región posterior. Los arcos cigomáticos, son delgados en la zona del yugal y en la región del escamoso se ensanchan. (Fig. 18). Figura 18. Rejilla de deformación de la vista lateral del cráneo de N.sumichrasti. 44 4.3.6 Descripción de la forma del cráneo en vista lateral de S. toltecus La forma del cráneo en vista lateral de S. toltecus registrada en la gradilla, muestra que es alargado y la caja craneal deprimida. Su nasal es largo en dirección antero-posterior, con el borde dorsal inclinado hacia la parte ventral. El fronal largo antero-posteriormente. La bóveda craneana presenta el parietal grande en su zona dorsal. El interparietal y parte del occipital son pequeños. En la región anterior del interparietal comienza una ligera curva, que se vuelve poco más pronunciada en la parte posterior del interparietal y en el borde de la región occipital es más convexa. El borde ventral del cóndilo occipital se encuentra casi al mismo nivel del borde ventral posterior del alveolo del tercer molar. La premaxila en su región anterior presenta una inclinación con orientación ventral. La parte posterior de los molares se inclina ventralmente. Los arcos cigomáticos presentan una constricción en el yugal y son anchos, mientras que en la unión con el escamoso son angostos. (Fig. 19). Figura 19. Vista lateral del cráneo de S. toltecus en rejillas de deformación. 45 4.3.7 Descripción de la forma de la mandíbula de N. sumichrasti. El alveolo de los incisivos es amplio dorso-ventralmente y se inclina en su parte dorsal hacia la parte anterior. El diastema presenta una apertura parecida a la de un ángulo obtuso. La zona posterior de la región molar tiene una inclinación hacia su parte ventral. Todo el borde ventral del dentario presenta una curvatura convexa. El proceso angular va más alla del borde ventral de la mandíbula. La rama ascendente tiene una curvatura cóncava abierta y es ocupada por más de la mitad de su longitud por el proceso articular, la longitud del borde dorsal del proceso articular es tan largo como el ancho de la base del proceso coronoides. El ápice del proceso coronoideo se encuentra al mismo nivel del ápice del proceso articular. (Fig. 20). Figura 20. Rejillas de deformación de la mandíbula de N. sumichrasti. 46 4.3.8 Descripción de la forma de la mandíbula de S. toltecus. El alveolo de los incisivos es alto dorso-ventralmente. El diastema presenta una apertura de angulo recto. La base de la serie molar es recta con una elevación en dirección en su parte anterior. El borde ventral de la mandíbula presenta una forma sinuosa. El proceso angular esta al mismo nivel del borde ventral, es corto antero- posteriormente y ancho. La rama ascendente presenta una curva convexa, con un ángulo cerrado. El proceso articula es ancho en su parte posterior y es más pequeño que el proceso angular. El coronoides es más ancho en su base que la parte dorsal del proceso articular. El ápice del proceso coronoides se encuentra más arriba del proceso articular. (Fig. 21). Figura 21. Rejillas de deformación de la mandíbula de S.toltecus. 47 4.2.9 Descripción de la forma de la escápula de N. sumichrasti. La escápula de N. sumichrasti es una estructura robusta en general, de forma subtriangular con las fosas supraespinosa e infraespinosa expandidas antero- posteriormente. La fosa supraespinosa presenta una ligera curvatura que fue registrada por la gradilla de deformación. El borde vertebral es amplio antero- posteriormente. El borde caudal es alto y recto. El borde craneal convexo. La muesca ó cuello escapular ancho y más cóncavo en el borde anterior. El acromión se expande en su porción posterior y toca ligeramente el cuello escapular, su longitud sobrepasa al proceso del coracoides. (Fig. 22). Figura 22. Vista lateral de la escápula derecha de N.sumichrasti. 48 4.2.10 Descripción de la forma de la escápula de S. toltecus. La escápula en S. toltecus registrada en la gradilla de deformaciónse presenta como una estructura estilizada en general, con fosas supraespinosa e infraespinosa alargadas dorso-ventralmente. El borde vertebral es amplio antero-posteriormente. El borde caudal es largo y recto. El borde cranealconvexo. El cuello escapular es angosto, casi recto en su parte anterior y en la parte posterior presenta una forma angular. El acromión es alargado. El proceso coracoideo es ancho y recto. (Fig. 23). Figura 23. Vista lateral de la escápula derecha de S. toltecus. 49 5.- DISCUSIÓN Como era esperado, se encontraron fuertes cambios en las regiones homológas de S. toltecus y N. sumichrasti. La descripción geométrica de la forma mediante gradillas de deformación y análisis de componentes principales (PCA), junto con la literatura sugieren que los cambios hayados puden tener una estrecha relación con los hábitos locomotores (Morgan, 2009). Sin embargo no ha sido posible soportar esta hipótesis estadísticamente por el tamaño de la muestra. Las principales fuerzas de cambio se encuentran a nivel de bóveda craneal, mandíbula y fosas escapulares. 5. 1 Cráneo En todas las vistas del cráneo N. sumichrasti resultó ser la especie más distintiva por presentar una abombada y amplia caja craneal y un hocico más corto. El cráneo en vista dorsal se comprime longitudinalmente, mientras que en las vistas lateral y ventral se expande en dirección antero-posterior. Estas formas y principalmente la compresión, son las responsables de la apariencia general del cráneo. La forma craneal de N. sumichrasti podría estar relacionada con sus hábitos arbóreos, pues se sabe que mamíferos arborícolas presentan cerebros relativamente más grandes que sus contrapartes terrestres (Jerison, 1973; Eisenberg y Wilson, 1981; Pirlot, 1970; Eisenberg, 1983; Astúa de Moraes et al., 2000). En este estudio la contaparte terrestre es S. toltecus. Las formas obtenidas sugieren que N. sumichrasti podría presenta lo que se conoce como un cociente de encefalización (término adoptado de Jerison, 1973) más alto que S.toltecus, al tener una caja craneal más amplia y abombada para dar cabida a un mayor volumen encefálico (Astúa de Moraes et al., 2000). Los cocientes de encefalización han sido calculados desde los años 70´s por varios autores en distintos grupos de mamíferos (Jerison, 1973), como murciélagos, (Eisenberg y Wilson, 1978), cetáceos (Osborne y Sundsten, 1981), marsupiales didélfidos (Eisenberg y Wilson, 1981) y roedores (Lemen, 1980; Borroto, 2002), presentando casi en todos la misma tendencia de masas cerebrales de mayor tamaño. Sin embargo, estos análisis no nos dicen nada acerca de qué partes del cerebro se agrandan con respecto a las demás (Eisenberg, 1983). 50 En este trabajo, se encontró cómo cambia la forma de cada parte ósea que conforma la bóveda craneana de N. sumichrasti y S. toltecus, tales formas pueden relacionarse con la morfología del encéfalo (McGowan, 1993), y ésta a su vez con los hábitos locomotores de N. sumichrasti (arborícola) y S. toltecus (terrestre). Fig. 32. Figura 32. Tomografía digital de la vista dorsal y lateral del cráneo de un roedor múrido. Se observan las partes del cerebro que alberga cada parte del cráneo. ip (interparietal), p (parietal), f (rontal), n (nasal), ob (bulbo olfativo). Modificada (Chan et al,. 2007). El encéfalo de cada especie refleja las necesidades del procesamiento de la información que el animal requiere en su hábitat, su modo de vida y en consecuencia su locomoción (Kardong, 2007). En distintos taxa de mamíferos, un cerebro relativamente largo puede resultar de incrementos diferenciales en el tamaño de la masa cortical, las estructuras subcorticales o el cerebelo (Eisenberg, 1983). Por ejemplo, el cerebelo es frecuentemente más largo en formas acuáticas y arbóreas (Eisenberg, 1983), porque tienen que orientarse en un ambiente tridimensional (movimiento en volumen y espacio) (Bernard y Nurton, 1993), en el caso de los animales acuáticos tienen que navegar (Kardong, 2007). Para un animal que esta corriendo, saltando, volando o nadando en un entorno tridimensional el equilibrio, la postura, la orientación en el espacio con respecto a la gravedad son muy importantes (Eisenberg, 1983; Kardong, 2007). 51 Conforme a lo observado en las gradillas de deformación, N. sumichrasti presenta un interparietal bastante amplio, redondeado en su parte posterior y elevado en la parte anterior, comparado con el de S. toltecus que es reducido y plano dorsalmente. Este hueso craneal impar se encuentra protegiendo al cerebelo, el cual es el encargado de mantener el equilibrio y la coordinación motora, de tal manera que modifica los impulsos, pero no los produce (Kardong, 2007). Esta comparación permite inferir que N. sumichrasti al poseer un interparietal más amplio y abombado, tendrá un cerebelo más desarrollado que S. toltecus. Esta idea es fortalecida únicamente por trabajos ecológicos y de comportamiento que se han registrado para N. sumichrasti, para soportar lo anterior desde la perspectiva estadística se intento realizar un Análisis de Cuadrados Parciales (Partial Least Squares, por sus siglas en inglés), que evaluaría la correlación entre los patrones de variación de las diferentes vistas de cada especie, sin embargo no fue posible realizarlo, ni tampoco otra prueba estadística por el tamaño de muestra registrado. El ambiente en el que se desarrolla N. sumichrasti, es tridimensional, discontinuo, complejo y de poca estabilidad (Malcolm, 2004). Presenta una altitud de 3 a 15 m, lo que implica trepar o escalar árboles, bajar en ocasiones a nivel del suelo, y moverse a través de ramas delgadas de aproximadamente 2 cm de diametro (Timm y Vriesendorp, 2003). En este microambiente los individuos son capaces de moverse sin problemas, incluso ante las inclemencias del tiempo. Timm y Vriesendorp (2003) registraron que a una altura de 7 m, N. sumichrasti se sontenía con sus patas traseras y con las delanteras manipulaba su comida, a pesar de las fuertes ráfagas de viento, lo que ocasionó que la rama se desplazara junto con el individuo más de 20 cm de su lugar de origen. N. sumichrasti continuó utilizando sus piernas para mantener su posición, utilizó su cola para conservar el equilibrio haciandola para atrás. En cautiverio también fueron observados los mismos comportamientos; son capaces de percharse en las ramas, semejante a las aves; colocan su cola hacia abajo de manera vertical formando un ángulo de entre 30 a 450, mientras que las patas delanteras y cabeza las apoya en su pecho (Birkenholz y Wirtz, 1965). Por lo tanto N. sumichrasti presenta una postura y equilibrio muy marcado. Las anteriores acciones motoras en N. sumichrasti son una característica filogenética. La coordinación se incrementa rapidamente durante la primera semana de vida (Birkenholz y Wirtz, 1965); al poco tiempo de nacer los jóvenes presentan una firme sujeción a sus madres, a los dos días del nacimiento realizan movimientos débiles y lentos, a los cinco días escalan bien, aunque lento en superficies inclinadas; 52 y a los 15 días, cuando abren los ojos presentan movimiento deliberados, la coordinación motora se desarrolla de tal manera que los movimientos se asemejan a los de los adultos (Birkenholz y Wirtz, 1965). En cambio, las especies terrestres como S. toltecus sólo se mueven en dos dimensiones, y no necesitan integrar la información de la tercera (Medellín, 1991). Aunque algunos autores (Ji et al., 2002) señalan que a pequeñas escalas de tamaño, el sustrato terrestre también es discontinuo y en tres dimensiones, y por lo tanto las diferencias anatómicas entre especies terrestres y escansoriales serán insignificantes en mamíferos muy pequeños, esta condición no se cumple en S. toltecus. Otra razón que puede contribuir con las formas observabas en los interparietales de N. sumichrasti es que el cerebelo está implicado en la memoria relacionada con los acontecimientos motores. (Kardong, 2007). En él se adquiere la información sensorial concreta sobre el espacio externo, y puede aprovecharse de patrones innatos de actividad, así como de los que resultan de las experiencias anteriores aprendidas (Kardong, 2007). La memoriaes una característica de los mamíferos arbóreos, porque realizan un seguimiento de los recursos alimentarios ampliamente dispersos y de temporada, como frutas de dosel (Janson, 1998); la memoria espacial, por ejemplo puede aumentar la eficacia de la búsqueda al azar hasta un 300 % (Janson, 1998). Entonces no es de sorprender, que marsupiales sudamericanos arborícolas y frugívoros tengan el cerebro relativamente más grande (Eisenberg y Wilson, 1981), rubro al que ahora pertenece N. sumichrasti al presentar caja craneal abombada y ser frugívoro (Genoways y Jones, 1972; Timm y Vriesendorp, 2003). En la vista lateral se observa una inclinación del cóndilo occipital más pronunciada ventralmente en N. sumichrasti, mientras que la de S. toltecus es ligeramente menos desplazada hacia la parte ventral. La posición del cóndilo occipital situado más ventralmente es una ventaja mecánica en N. sumichrasti, porque permite un mejor posicionamiento del cráneo cuando el cuerpo se coloca en posición vertical, por ejemplo, al escalar (Astúa de Moraes et al., 2000). La literatura describe que el movimiento y la postura de N. sumichrasti cuando escala es deliberado, parecido al de las ardillas, la cabeza y el torso se extienden en ángulo recto respecto a la superficie que trepan, mientras el individuo come, se acicala o mira a su alrededor (Birkenholz y Wirtz, 1965). Este rasgo también ha sido registrado en otros arboricolas como el didélfido Caluromys philander (Astúa de Moraes et al., 2000). Lo anterior no lo permite 53 un cráneo con un cóndilo localizado más posteriormente como en S. toltecus, donde la mayoría de los movimientos son horizontales. Otra de las regiones en donde los cambios de forma son bastante notables, son los parietales, los de N.sumichrasti son más extensos en todas direcciones y abombados en su parte posterior, mientras que los de S. toltecus son poco extensos y aplanados. Estos huesos cráneales protegen a los lóbulos parietales, en los cuales se localizan las regiones sensoriales y visuales (Treuting y Dintzis, 2012). Es decir, son los encargados de recibir las sensaciones somatosensoriales; captan la información y responden a las sensaciones de los organismos en su medio interno, informa la posición de las extremidades; grado de flexión de articulaciones y el estado de estiramiento de los músculos (Kardong, 2007). De acuerdo a las rejillas de deformación, estas áreas se encuentran más desarrolladas en N. sumichrasti que en S. toltecus. Ello parece lógico, porque un roedor arbóreo recaba y procesa una gran cantidad de información visual y sensomotora en su ambiente tridimensional (Malcolm, 2004). Eisenberg (1983) señala que la información visual en los primeros mamíferos no implicaba una fina discrimación de la forma, hasta que comenzaron a invadir el nicho arbóreo, ya que gran parte de la información visual puede ser procesada periféricamente (Eisenberg, 1983). Lo anterior respalda que quien recupera mayor cantidad de información sensomotora y visual es N. sumichrasti, mientras que S. toltecus en su ambiente terrestre recaba y procesa información bidimensional. Hasta ahora no existen trabajos que sean específicos para la región de los parietales en roedores. Lo que hoy se sabe es que en otros roedores como algunos roedores del género Peromyscus que escalan, presentan cerebros más grandes que los que son poco escaladores (Lemen, 1980). Lo mismo ocurre en murciélagos; donde la navegación a través de habitats estructuralmente complejos requiere cerebros grandes (Eisenberg y Wilson, 1978). Bernard y Nurton en años más recientes (1993), señalan que en algunos roedores del Sur de Africa que tienen cerebros relativamente grandes, pueden vincularse con los complejos patrones de comportamiento necesarios para la locomoción en tres dimensiones. El hueso frontal es una estructura ósea que cubre en su parte posterior al lóbulo frontal y en la anterior al bulbo olfativo. En el lóbulo frontal se localizan predominantemente áreas motoras, que constituyen el comienzo de las vías 54 piramidales (Treuting y Dintzis, 2012), dando como resultado el movimiento de un músculo o grupo de músculos (Kargong, 2007). Mientras que los lóbulos olfativos forman parte del circuito sensorial olfativo (Kardong, 2007). Las marcas colocadas en el frontal, no permiten dar una descripción detallada de la zona que cubre a los lóbulos frontales y de la que alberga a los bulbos olfativos, sin embargo siguiendo la forma general del frontal en la rejilla de deformación podemos inferir que la especie que posee los lóbulos frontales más desarrollados es N. sumichrasti, porque la parte más posterior del frontal donde son albergados los lóbulos frontales es más amplia lateralmente y comienza a elevarse, mientras que en S. toltecus es ligeramente más angosta y plana, además en esta región se encuentran las partes motoras y de acuerdo con el párrafo anterior y la literatura anteriormente citada, quien realiza movimientos más elaborados es N. sumichrasti. En cuanto a la región de los nasales, los de N. sumichrasti son más amplios lateralmente y cortos antero –porteriormente. Los de S. toltecus son angostos y mucho más largos antero-posteriormente. En mamíferos, debajo de los nasales se localiza la cavidad nasal, formada por células productoras de moco que son el sostén de las células sensoriales olfativas, y actúan como quimiorreceptoras llevando la información hacia los bulbos olfativos y al encéfalo (Kardong, 2007). Por lo tanto, quien mayor desarrollo presenta en esta zona y de acuerdo con las rejillas de deformación es S. toltecus, esto nos indica que recurre más a su olfato para sobrevivir en su ambiente, mientras que N. sumichrasti recurre a su memoria. En las formas cráneales resaltan dos rasgos para N. sumichrasti; la bóveda craneal globosa y el rostro corto, esto ha sido encontrado en otros mamíferos arbóreos como Caluromys philander, dichos rasgos se asocián con pedomorfías (De Moraes, 2000). Algunos animales arbóreos independientemente del orden también registran pedomorfías por ejemplo, la salamandra arborícola Bolitoglossa occidentalis (Kardong, 2007) presenta rasgos pedomórficos como pies palmeados y cuerpo pequeño. Bhullar et al., (2012) indican que el abombamiento de cráneos en dinosaurios arbóreos son rasgos pedomórficos. Otros autores señalan que el tamaño del cerebro se encuentra más relacionado con la tasa metabólica basal que con factores ecológicos (Hofman, 1983). 55 5. 2 Mandíbula La mandíbula es una estructura ósea que en mamíferos es homogénea, está especializada en la masticación, y comparte los músculos masetero y temporal con los arcos cigomáticos (Köning y Liebich, 2004; De Esteban-Trivigno, 2011). Por lo anterior, se puede pensar que estas estructuras no presentan relación con el tamaño cerebral o los hábitos locomotores. Eisenberg y Wilson (1978) señalaron que la capacidad craneal relativa es un reflejo de las estrategias alimentarias; Hutcheon et al., (2002) concluyeron que el cerebro en los murciélagos muestra una adaptación a la conducta para obtener los alimentos; mientras que en algunos roedores africanos, se observó que los cerebros relativamente grandes se pueden vincular con patrones complejos de comportamiento necesarios para la locomoción en tres dimensiones y con la obtención del alimento (Bernard y Nurton, 1992). La gráfica del PCA permite visualizar el comportamiento del conjunto de datos, y se observa la existencia de dos patrones totalmente diferenciados. Las rejillas de deformación registran los mayores cambios de forma en la región posterior de la mandíbula. Este resultado es razonable, porque el tamaño y la forma de estas zonas esta regida por el desarrollo relativo de los músculos de la masticación, los cuales producen el ascenso, el prensado, la tracción lateral y la trituración generados por la mandíbula contra el maxilar (Köning y Liebich, 2004; Rodriguez, 2007. Fig. 33). Figura.33. Mandíbula de N. sumichrasti, que muestra los músculos de la masticación: 1. M. temporal: 2. M. pterigoideo; 3. M. masetero. En N. sumichrasti y S.toltecus la ubicación del proceso condilar se encuentra por encima de la serie oclusal, característica de especies herbívoras. Por lo que a medida que se produce la flexión, las muelas inferiores se desplazan con respecto a las superiores, produciendo un movimiento de molienda (Köning y Liebich, 2004). En S. toltecus el proceso condilar, se localiza más arriba que el de N. sumichrasti, de tal 56 manera que quien presenta una mayor molienda es S. toltecus. La literatura señala que ambas especies son hebívoras; sin embargo la dieta de N. sumichrasti consiste principalmente de frutos de consistencia suave que obtiene del dosel y algunas hojas (Genoways y Jones, 1972; Timm y Vriesendorp, 2003; Bessesen y Saborío, 2009) de tal manera que su molienda no será tan fuerte comparada con la de S. toltecus que incluye alimentos más fibrosos como tallos, hojas, raíces, caña de azúcar y alfalfa (Ramírez, 1984). El proceso condilar presenta otra característica importante, además de posicionarse más arriba de la serie oclusal, en S. toltecus, se encuentra más cerca de la serie oclusal, como lo demuestra la gradilla de deformación que exhibe un proceso corto y ancho, mientras que en N. sumichrasti es largo y delgado. Algunos autores (Maynard y Savage, 1959; De Esteban-Trivigno, 2011), interpretan la cercania del proceso condilar con la serie oclusal como una característica funcional de especies con hábitos carnívoros, donde es necesario ejercer grandes fuerzas en la parte anterior de la mandíbula. Flehart y Olson (1969) reportan que el complejo Sigmodon es capaz de consumir insectos, lagartijas y huevos de aves, por lo que no resulta extraño que el proceso coronoides presente características funcionales que se relacionen con dos tipos de dietas, la herbívora y carnívora. En los herbívoros el masetero es el principal músculo masticatorio, un momento de fuerza de este músculo sugiere que la morfología esta correlacionada con la eficiencia de moler alimento, generalmente materia vegetal (Ballesteros, 2002). De acuerdo con las rejillas de deformación, S. toltecus presenta un masetero más amplio, desde su origen en la parte anterior del arco cigomático, donde la rejilla de deformación se muestra robusta, contrario a lo que ocurre en N. sumichrasti; parte anterior del arco cigomático es angosta y el proceso angular donde se inserta el masetero es corto y angosto. De tal manera que la especie que provee mayor fuerza de masticación es S. toltecus. En el proceso coronoide encontramos al músculo temporal. En comparación con los otros dos músculos, su desarrollo es relativamente débil (Kӧning y Liebich, 2004). En cuestión funcional, se encarga del movimiento posterior (hacia atrás) de la mandíbula y por lo tanto del movimiento de prensión de los incisivos (Satoh, 1997). El proceso coronoides en ambas especies es alto, pero es mayor en S. toltecus, por lo tanto va a provocar que los incisivos hagan una fuerte prensión así 57 como movimientos posteriores eficientes. La porción posterior del arco cigomático donde nace el músculo temporal en S. toltecus es amplia. En N. sumichrasti el proceso coronoides es reducido, como ha sido reportado en otros mamíferos arborícolas como perezosos (De Estevan-Trivigno, 2011).La porción posterior del arco cigomático, presenta una ligera expansión. En este trabajo podemos inferir que las formas mandibulares se encuentran relacionadas con las diferentes dietas; sin embargo la alimentación de cada especie está determinada por el nicho que explotan, por ende será influenciada en cierta forma por los hábitos locomotores de cada una de ellas. 5.3 Escápula La forma de las diferentes regiones de la escápula (como alargamiento, origen e inserción de los músculos) puede ayudar a distinguir las relaciones de los hábitos locomotores de especies generalistas o especializadas (Lehmann, 1962; Stein, 1981; Price, 1993). La morfología escapular responde a la combinación de la influencia filogenética y factores funcionales (Morgan, 2009). Es importante considerar que la escápula se encuentra sujeta a altos niveles de estrés mecánico (Ventura y Gotzens, 2005) lo que conlleva a distintas disposiciones en los músculos escapulares (Stein, 1981). Las diferencias en la forma de la cara lateral de la escápula en N. sumichrasti y S. toltecus, podrían estar reflejando diferentes áreas de inserciones musculares, así como la magnitud y dirección de fuerzas que estos ejercen (Hildebrand, 1995; Morgan, 2009). Las diferentes formas en las fosas infraespinosa y supraespinosa proveen cambios en las inserciones de los músculos. El músculo supraespinoso brinda soporte y estabilización de la escápula. El músculo infraespinoso participa en la extensión, flexión del hombro, rotación y abducción del brazo (Köning y Liebich, 2004; Fischer et al., 2002). De acuerdo a la rejilla de deformación las funciones anteriores son más desarrolladas en N. sumichrasti, características importantes en los mamíferos arbóreos para escalar (Taylor y Siegel, 1995; Monteiro y Abe, 1999). Un animal arborícola que es corredor y/o saltador, presenta movimientos rápidos y requiere respuestas neuromusculares, notablemente rápidas y precisas (Hildebrand, 1995). Cuando N.sumichrasti escala, realiza una protracción hacia adelante ayudándose de sus brazos y manteniendo una fuerte estabilidad al pasar de una rama a otra, o al 58 escalar árboles (Timm y Vriesendorp, 2003). En cambio en los mamíferos terrestres, los movimientos más importantes son la rotación y la translación de la escápula para ahorrar energía, y son responsables del 60% de la longitud de la zancada en mamíferos con estos hábitos locomotores (Kuznetsov, 1995). El músculo omotransverso se inserta en el acromión, en el atlas y en los procesos transversos de las 2 o 3 primeras vértebras cervicales, la acción que realiza es llevar la espalda hacia la región craneal y levantar la cabeza. (Köning y Liebich, 2004; Goldfinger, 2004). De acuerdo a la gradilla de deformación, N.sumichrasti presenta un acromión más amplio y robusto que S. toltecus, esto indica una mayor ventaja mecánica en el uso de este músculo al realizar la acción de escalada. Los resultados coinciden con lo reportado por Birkenholz y Wirtz (1965), en donde se menciona que N. sumichrasti al escalar, coloca la cabeza y el torso en ángulo recto respecto a la superficie que trepa. Lo que indica un fuerte sostén del cráneo por el músculo omotransverso en posición vertical. Debido a que la fuerza de gravedad es mayor en esta posición, es necesario desarrollar músculos más fuertes, a diferencia de una especie terrestre con postura horizontal como S. toltecus, en donde la fuerza de gravedad no afecta tanto al individuo. De acuerdo con Oxnard (1968), se sabe que la variación morfológica entre especies de hábitos terrestres es mayor, que la encontrada entre los animales arbóreos, debido a una limitante biológica, donde la selección para ambientes arbóreos puede llevar al mismo morfotipo, el cual refleja la necesidad, de un gran desarrollo de ciertos músculos importantes para la extensión de los brazos. Las mismas formas son encontradas en especies cavadoras, por lo que este autor señala que hay restricciones ambientales en arborealidad y excavación, que convergen las formas escapulares en un fenotipo único. 59 VI. CONCLUSIONES Un roedor arborícola como N. sumichrasti, presenta estructuras craneales, amplias, anchas y cortas, boveda craneal globosa, parietal e interparietales expandidos, hocico corto y ancho, mandíbula delgada adaptada a la folivoría y frugivoría, y una escápula robusta, con borde craneal y fosa supraespinosa bastante amplias. Un roedor terrestre como S. toltecus, posee un cráneo delgado, largo, deprimido, un rostro también largo y delgado, parietal e interparietalreducido y plano. Una mandíbula fuerte, con procesos bien desarrollados, típicas de un omnívoro y una escápula delgada, con fosas supraespinosa e infraespinosa delgadas antero posteriormente. Este trabajo ha generado nuevo conocimiento al describir a tráves de la técnica de la morfometría geométrica, la forma de cada región del cráneo de un roedor arbóreo (N. sumichrasti) y un roedor terrestre (S. toltecus), permite también inferir con ayuda de la literatura los mecanismos que las especies requieren respecto al ambiente que explotan, sin embargo el tamaño de la muestra no ha permitido realizar pruebas estadísticas que soporten estas ideas. Los estudios realizados para roedores arbóreos en su ambiente son escasos, costosos y díficiles de llevar a cabo. La técnica de la morfometría geométrica ha permitido estudiar a N. sumichrasti sin necesidad de salir a capturarla y aprovechando los ejemplares depositado en las colecciones nacionales. VII. SUGERENCIAS Este trabajo cumple su objetivo principal, describiendo la forma pura a nivel de cráneo y poscráneo de dos roedores con diferentes hábitos locomotores (arborícola y terrestre), sin embargo no podemos discernir con claridad cuál es la principal fuerza que determina lo observado, principalmente en las regiones craneales. Por lo que resulta interesante ampliar el tamaño de muestra, e incluir otras especies de roedores con diferentes hábitos locomotores. 60 VIII LITERATURA CITADA Astúa de Moraes, D., E. Hingst-Zaher., L. F. Marcús., y R. Cerqueira. 2002. A geometric morphometric analysis of cranial and mandibular shape variation of didelphid marsupials Hystrix. 11: 91-98. Astúa, D. 2009. Evolution of scapula size and shape in didelphid marsupials (Didelphimorphia: Didelphidae). Evolution. 63: 2438-2456. Ballesteros, C. 2002. Comparación entre la estructura morfométrica y la estructura trófica de una comunidad de roedores del bosque mesófilo en Omiltemi, Guerrero. 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