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i UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO FACULTAD DE CIENCIAS Diferenciación fenotípica y vocal del gorrión de Isla Guadalupe (Carpodacus mexicanus amplus) T E S I S QUE PARA OBTENER EL TÍTULO DE: B I Ó L O G A PRESENTA Jatziri Alejandra Calderón Chávez DIRECTOR DE TESIS: Dr. Borja Milá Valcarcel 2013 UNAM – Dirección General de Bibliotecas Tesis Digitales Restricciones de uso DERECHOS RESERVADOS © PROHIBIDA SU REPRODUCCIÓN TOTAL O PARCIAL Todo el material contenido en esta tesis esta protegido por la Ley Federal del Derecho de Autor (LFDA) de los Estados Unidos Mexicanos (México). El uso de imágenes, fragmentos de videos, y demás material que sea objeto de protección de los derechos de autor, será exclusivamente para fines educativos e informativos y deberá citar la fuente donde la obtuvo mencionando el autor o autores. Cualquier uso distinto como el lucro, reproducción, edición o modificación, será perseguido y sancionado por el respectivo titular de los Derechos de Autor. 2 1. Datos del alumno Calderón Chávez Jatziri Alejandra 55 27 49 41 22 Universidad Nacional Autónoma de México Facultad de Ciencias Biología 408038128 2. Datos del tutor Dr. Borja Milá Valcarcel 3. Datos del sinodal 1 Dr. Adolfo Gerardo Navarro Sigüenza 4. Datos del sinodal 2 Dr. Luis Antonio Sánchez González 5. Datos del sinodal 3 Dra. Clementina González Zaragoza 6. Datos del sinodal 4 Biól. Alejandro Gordillo Martínez 7. Datos del trabajo escrito Diferenciación fenotípica y vocal del gorrión de Isla Guadalupe (Carpodacus mexicanus amplus). 80 p 2013 El presente trabajo se realizó como parte del taller de “Faunística, Sistemática y Biogeografía de Vertebrados Terrestres de México”, en el Museo de Zoología “Alfonso L. Herrera” de la Facultad de Ciencias de la Universidad Nacional Autónoma de México. El apoyo financiero para su realización fue recibido de CONACYT (152060), del proyecto bilateral UNAM-CSIC J- 000.404/09 coordinado por Borja Milá y Adolfo Navarro y finalmente por el Programa de Becas para la Educación Superior de la Secretaría de Educación Pública. Dedico este trabajo a Jose, More, Num, Fabis y Min, las personas más importantes de mi vida. Agradecimientos A la Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM) por mi formación y por la educación cálida y de calidad que me ha brindado. A la Fundación UNAM por financiarme una de las mejores experiencias de mi vida fuera de casa. ¡Cómo no te voy a querer! (aunque se pierdan los expedientes de algunos alumnos). Al Museo de Zoología “Alfonso L. Herrera” por adentrarme en la ornitología, volverme fan y seguidora compulsiva de las aves e instruirme en el mundo de la sistemática y la biogeografía. A sus integrantes, sobre todo a aquellos que me han enseñado, me han opinado, divertido, y se han ocupado de mí. Especial agradecimiento a Borja Milá, porque sin tu visión este trabajo no sería tan lindo, tu dirección e instrucción han sido indispensables Agradezco los comentarios de mi jurado: Adolfo Navarro Sigüenza, Luis Antonio Sánchez González, Alejandro Gordillo Martínez, Clementina González Zaragoza y también de Marco Fabio Ortiz Ramírez. También a Jaime Castro y a Arzu Rivera por sus comentarios anticipados. A las colecciones y a las personas que compartieron sus grabaciones; a la familia López Ortiz, a Pau Aleixandre y a los guadalupanos, por su ayuda en campo. A mi muy amadísima y admirada familia EL AGRADECIMIENTO, por su formación, su apoyo pleno y por su amor, incluyendo a los cachorros, tan preciosos, tan hermosos. Gracias por estos 23 años en los que me enseñaron a crecer y a valorar la vida. Amanecer sabiendo que existen conmigo es una belleza y una fortaleza. Mi amado Arzu, te agradezco las cosas bonitas que se quedan en el corazón, ¡te re’ que te adoré caracol…!!!! Nimi nimi nimi nimi A mis adorados y amados Cecilia y Armando, siempre los mejores, A Said por haberme emprendido a estudiar en esta fantástica Universidad y a mis padres por haberlo hecho realidad. Finalmente, aplausos y agradecimientos a mis adorados amigos: Ricardo, Raúl, Arenio, Jennifer, Carmencita, Miriam, Aurelio, Federico, Benjamin, Tato, Fabián, Raymundo, Cristina, Luis Barba, Luis Yañes, Jorge Chagoyán, Osmar, Elías, Isabel, Eric, Daniel, Ceci, Nata, Mando, Xchel, Sergio, Jaime, Jesusote, Straulino, Freyermuth, Natsuko, Alex Molina, Abel, Gordi-llo, Almis, Jeri, Arzu y Marta, porque son mi pedazo de cielo en donde estoy. Gracias por darme días preciosos y levantarme, escucharme, divertirme, enseñarme, invitarme, consentirme, bailarme, abrazarme, buscarme, aconsejarme, sonreírme, apoyarme y hacer que sea una mujer feliz y llena de colores, ¡los quiero muchísimo!. “Crezcan como buenos revolucionarios. Estudien mucho para poder dominar la técnica que permite dominar la naturaleza.” Carta de despedida a sus hijos, Ernesto “Che” Guevara (1965) El espíritu hablará Índice de contenidos Abstract. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 1 Resumen. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 2 1. Introducción. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 3 2. Antecedentes. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .. 7 2.1. Ambientes insulares. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 7 2.2. Isla Guadalupe. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 8 2.3. El gorrión mexicano. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 2.4. El gorrión mexicano de Isla Guadalupe. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 11 2.5. Situación taxonómica de la especie. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 12 3. Objetivos. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 13 4. Métodos. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 14 4.1. Sitio de estudio. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 14 4.2. Muestreo de las poblaciones. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 14 4.3. Evaluación de las poblaciones. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 4.4. Coloración. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .. 15 16 4.5. Patrón de coloración. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 16 4.6. Morfometría. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 17 4.7. Vocalizaciones. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 19 5. Resultados. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 22 5.1. Coloración del plumaje. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 22 5.2. Patrón de coloración. . . . . .. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 25 5.3. Morfometría. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 28 5.4. Vocalizaciones. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 34 6. Discusión. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 42 6.1. Variación en los caracteres morfológicos. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 42 6.2. Variación en las variables del plumaje. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 46 6.3. Variación en las variables del canto. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 49 6.3.1. Efectos del hábitat y la morfología sobre el canto. . . . . . . . . . . 49 6.3.2. Efecto del aislamiento geográfico sobre el canto. . . . . . . . . . . 50 6.4. Implicaciones para la taxonomía. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 51 6.5 Implicaciones para la conservación. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 53 7. Conclusiones. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 55 8. Prospectivas. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 56 9. Literatura consultada. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 57 10. Apéndice. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 65 Índice de cuadros y figuras Figura 1. Área de distribución del gorrión mexicano y de Isla Guadalupe (Izq.) . Individuo macho de H. m. amplus (Der.)…………………………………………………….… 5 Figura 2. Sitio de estudio en Isla Guadalupe……………………………………………..….. 14 Figura 3. Parches de plumaje coloreados en el gorrión mexicano……………………........ 17 Cuadro 1. Variables acústicas analizadas por canto………………………………….......... 21 Cuadro 2. Muestra final analizada por cada tipo de datos………………………………....... 22 Cuadro 3. Tonos de coloración del gorrión mexicano en primavera………………………. 24 Figura 4. Tonalidades en los grupos continental e insular del gorrión mexicano……...... 24 Figura 5. Extensión del parche colorido en el gorrión mexicano por subespecies………. 25 Figura 6. Áreas ocupadas en México por las 10 subespecies analizadas. Esquemas 26 del tono y patrón de coloración por subespecie…………………………………………....... Figura 7. ADF para las variables de plumaje por subespecie…………………………...... 27 Figura 8. ACP para las variables morfológicas por grupo continental e insular……….... 28 Figura 9. Variables morfológicas sin dimorfismo sexual entre los grupos continental e 29 insular……………………………………………………………………………………..……… Figura 10. Variables morfológicas con dimorfismo sexual entre grupos y sexos……….. 30 Figura 11. Medias marginales ajustadas por tamaño estructural para las variables 31 morfológicas……………………………………………………………………………………… Figura 12. ADF para variables morfológicas por subespecies de H. mexicanus y de H. 32 cassinii……………………………………………………………………………………………. Figura 13. ADF para las variables de morfología y plumaje por subespecie……………… 33 Figura 14. Espectrogramas de cantos de la isla y el continente……………………………. 35 Cuadro 4. Variables descriptivas del canto de Haemorhous mexicanus amplus………… 36 Cuadro 5. Variables bioacústicas comparativas entre los grupos continental e insular…. 36 Figura 15. Gráficas de las pruebas estadísticas para las variables bioacústicas entre 38 los grupos continental e insular……………………………………………………………….. Figura 16. ADF para las variables bioacústicas por subespecies: H. m. mexicanus, H. 39 m. frontalis y H. m. amplus…………………………………………………………………….. Figura 17. ADF para las variables morfológicas, de plumaje y canto por subespecies: 40 H. m. mexicanus, H. m. frontalis y H. m. amplus……………………………………………... Cuadro I. ADF para las variables de plumaje por subespecie de gorrión mexicano…….. 65 Cuadro II. ACP para las variables morfológicas por grupo continental e insular………….. 65 Cuadro III. ADF para las variables morfológicas por subespecie de H. mexicanus y la 66 especie de H. cassinii…………………………………………………………………………… Cuadro IV. ADF para las variables de plumaje (patrón y tono) y variables morfológicas 66 por subespecie de gorrión mexicano………………………………………………………….. Cuadro V. ADF para las variables del canto por subespecie de gorrión mexicano: H. 67 m. mexicanus, H. m. frontalis y H. m. amplus………………………………………………… Cuadro VI. ADF para las variables de morfología, plumaje y canto por subespecies de 67 gorrión mexicano: H. m. mexicanus, H. m. frontalis y H. m. amplus………………………... Figura I. Clasificación de los tipos de canto…………………………………………………… 68 Figura II. Comparación entre los plumajes del grupo continental e insular………………. 69 Figura III. Espectrogramas de cantos continentales…………………………………………. 69 1 Abstract I made use of morphological, chromatic and bioacoustic data of the house-finch population Haemorhous mexicanus* which lives in Guadalupe Island (subspecies amplus), to know it degree of divergence from nine of the continental subspecies and to study the potential role of natural and sexual selection in its differentiation. I analyzed three kinds of characters: 1) important morphological characters for fitness as those involved in diet (beak shape and beak size) and locomotion (tail length, wing length and tarsi length); 2) attributes that work as sexual signals, such as hue and color pattern in males and the complexity of song structure used by them to attract mates and 3) frequency and time properties of the songs, which often correlate with the morphology and also present adaptations to the habitat. The results show a strong pattern of differentiation in the Guadalupe's house finch in all characters. Their larger corporal size, larger beak size and deeper beak shape, are consistent with the island rule and the ecological release process which is usually present in insular birds, also, their smaller tail length could be associated with the absence of predators. The plumage color of the males is paler in the island and his extension is reduced, although is similar to the central and southern populations of México, consistent with a relaxed sexual selection process in the island and an optimization process of the sexual signal in this carotenoid-restricted environment. The differences in the songs of the groups are a key factor in the divergence of the insular population. The characteristics of the forested habitat where they live could influence the properties of their song, which also could be influenced by the morphological characteristics, especially by the beak shape, consistent with the ecological speciation model. Overall, a relaxed sexual selection exists in Haemorhous mexicanus amplus and the evolution of their sexual signals is divergent in this direction. Their morphological difference level and the divergence of the attributes in their recognition systems (song and plumage), could validate their recognition like a distinct species. *The scientific name of the house finch was recently changed to Haemorhous mexicanus, which is the name used in this work. 2 Resumen Utilicé datos morfológicos, cromáticos y bioacústicos de la población de gorrión mexicano Haemorhous mexicanus* que habita en la Isla Guadalupe (subespecie amplus), para conocer su grado de divergencia con respecto a nueve subespecies continentales y para estudiar el papel potencial de la selección natural y la selección sexual en la diferenciación de la población insular. Para ello examiné tres tipos de caracteres. Por un lado caracteres morfológicos de importancia para la adecuaciónde los individuos, como los implicados en la dieta (forma y tamaño del pico) o en la locomoción (tamaño del ala, de la cola y el tarso-metatarso). Por otro lado, caracteres que funcionan como señales sexuales, como la tonalidad y el patrón de la coloración en los machos, así como la complejidad de la estructura de los cantos utilizados por éstos para la atracción de las parejas. Finalmente, estudié los atributos de frecuencia y tiempo de sus cantos, que suelen correlacionarse con la morfología de las aves y adaptarse al tipo de hábitat. Encontré un fuerte patrón de diferenciación del gorrión de Guadalupe en todos los caracteres. Su mayor tamaño corporal, pico más grande y forma diferente de pico, son acordes con la regla insular y el proceso de liberación ecológica observado comúnmente en aves insulares, así como el tamaño menor de la cola puede estar asociado a la ausencia de depredadores. El color del plumaje de los machos es más pálido que en el continente y su área es menor, aunque similar a las poblaciones del centro y sur de México, acorde con un proceso de relajación sexual en la isla, junto a un proceso de optimización de las señales sexuales en un ambiente con limitación de carotenoides. Las diferencias halladas entre los cantos de los grupos son un factor clave en la divergencia de la población insular. El canto podría estar influenciado por las características de su hábitat boscoso o por características de su morfología, especialmente de la forma del pico, congruente con el modelo de especiación ecológica. En general existe relajación de la selección sexual en Haemorhous mexicanus amplus y sus señales sexuales son divergentes en la dirección predicha por esta hipótesis. Su nivel de diferenciación morfológica y la divergencia en las características de sus sistemas de reconocimiento (canto y plumaje), podrían justificar su reconocimiento como especie diferente. *El nombre del gorrión mexicano fue cambiado recientemente al de Haemorhous mexicanus, que es el nombre utilizado en este escrito. 3 1. Introducción Las islas han representado para naturalistas y científicos laboratorios naturales ideales para el estudio de la evolución (Grant 1998; Coyne y Orr 2004; Whittaker y Fernández- Palacios 2007; Losos y Ricklefs 2009). Desde que Darwin utilizara los pinzones y los cucuves de las islas Galápagos para concebir su teoría de la evolución por selección natural (Darwin 1859), son numerosos los estudios que han usado las islas para estudiar variación geográfica y procesos evolutivos (Murphy 1938; Grant 1965; Grant 1968; Power 1983; Clayton 1990; Estoup et al. 1996; Liggins et al. 2008). Las poblaciones insulares también destacan porque permiten proponer y evaluar diversas hipótesis biogeográficas y ecológicas (MacArthur y Wilson 1967; Grant 2001) y frecuentemente poseen poblaciones diferenciadas y de tamaño reducido, lo que las hace prioritarias en los esfuerzos de conservación de la biodiversidad (Frankham 1998; Kier et al. 2009). De particular interés evolutivo son las islas oceánicas, de origen volcánico y ubicadas frecuentemente a grandes distancias de las masas continentales, con las que nunca han estado conectadas (Whittaker y Fernández-Palacios 2007), sus habitantes actuales descienden de migrantes que en el pasado superaron las barreras para la dispersión, se adaptaron y lograron aprovechar los recursos ecológicos disponibles en las nuevas condiciones insulares (Temple 1985). La distancia al continente se convierte en la principal barrera de dispersión para la fauna terrestre en este tipo de ambientes, por lo que la capacidad de vuelo de las aves adquiere un papel imprescindible en estos procesos de colonización, de manera que las aves son en ocasiones los únicos vertebrados terrestres que pueblan a las islas oceánicas (Gangoso 2006). Con el tiempo, las poblaciones insulares divergen de sus ancestros tanto por procesos neutros como por presiones selectivas en respuesta a presiones ecológicas diferenciales (Price 2008). Al principio los cambios fenotípicos pueden incluir la plasticidad conductual o morfológica de la especie y luego se acumulan diferencias genéticas que mediante selección natural generan diferencias fenotípicas heredables (MacArthur y Wilson 1967), dando lugar a linajes evolutivos diferenciados, o especies (Grant 1986; Price 2008). Tanto el aislamiento geográfico, que limita el intercambio 4 genético, como las diferencias ambientales, que provocan presiones de selección distintas, promueven la divergencia de las poblaciones aisladas (Price 2008). Un mecanismo principal que origina estas diferencias en poblaciones insulares de aves es la selección natural, pues los organismos con mayor adecuación a las condiciones insulares producen más descendientes, generando individuos residentes con ventajas competitivas sobre migrantes posteriores (Price 2008). En islas oceánicas, una adaptación fenotípica común observada es el aumento del tamaño corporal de las aves paseriformes, así como aumentos paralelos en caracteres morfológicos como los picos, fenómeno conocido como la “regla insular” (island rule) (Clegg y Owens 2002). Otro mecanismo es la selección sexual, un tipo de selección natural que actúa específicamente sobre los caracteres sexuales secundarios de los individuos, a fin de maximizar su éxito reproductivo, modificando caracteres que participan intra-sexualmente en el acceso y mantenimiento de territorios y parejas reproductivas, e inter-sexualmente en la selección de las parejas, principalmente por parte de la hembra (Darwin 1871). Los despliegues o señales sexuales permiten a las hembras seleccionar a los machos con mayor adecuación biológica (fitness), un proceso que deriva en mecanismos de aislamiento reproductivo que evolucionan en respuesta a la selección de la hembra hacia aquellos caracteres que les permiten distinguir a los machos de su propia población (Dobzhansky 1940 en Hill 1992). En islas donde se carece de especies filogenéticamente cercanas a las residentes, se ha llegado a observar una reducción de los caracteres sexuales secundarios y los plumajes de las aves son frecuentemente más pálidos, la complejidad de los cantos es reducida y el dimorfismo sexual es menor (Price 2008). Estas diferencias se han atribuido a influencias por el tipo de hábitat, el tipo de alimentación, por cambios en las presiones de selección o bien, por simple reducción del acervo genético (Price 2008). En este trabajo analicé la divergencia fenotípica y vocal de una población insular del gorrión mexicano (Haemorhous mexicanus amplus) en Isla Guadalupe, una pequeña isla oceánica situada a 287 km de la costa de Baja California en el Pacífico Mexicano (Figura 1). En esta población se aprecian diferencias fenotípicas claras referentes al tamaño, al tono de la coloración, patrón de coloración (Ridgway 1876; Moore 1939; Power 1979, 1980, 1983; Hill 1993, 2002) y en las vocalizaciones, pero éstas diferencias 5 no han sido analizadas en el contexto de los mecanismos evolutivos subyacentes. Además, la especie muestra patrones de selección sexual sobre la coloración de su plumaje y sobre sus cantos (Hill 2002), lo que permite el estudio comparativo del efecto de la selección sexual y natural en sus poblaciones continentales e insular. Figura 1. Izquierda: Área de distribución del gorrión mexicano, con acercamiento en su distribución insular, en la Isla Guadalupe. Tomado y modificado de Badyaev et al. (2012). Derecha: Individuo macho de H. m. amplus. Fotografía de Borja Milá (2010). Las hipótesis evolutivas que traté a fin de explicar los patrones de diferenciación observados en la población de H. mexicanus en Isla Guadalupe con respecto a las poblaciones continentales fueron las siguientes: (1) Según la “regla insular” y predicciones ecomorfológicas, los cambios de tamaño yforma de caracteres morfológicos concretos deberían responder a presiones selectivas específicas, como el pico relacionado con la dieta, o el tamaño del ala y el tarso relacionados con la locomoción; la predicción es que si éstos aumentan, puede deberse al proceso de “liberación ecológica” o al aumento de la competencia intraespecífica; (2) si la selección sexual se relaja en condiciones insulares, entonces los caracteres sexuales deberían evolucionar en la dirección de disminuir la intensidad de las señales sexuales y el grado de dimorfismo sexual entre machos y hembras, algo que se reflejaría en (2a) una reducción en la diferencia de tamaño de caracteres morfológicos entre sexos, (2b) una 6 reducción de colores intensos en los machos y en el número o tamaño de parches coloridos con respecto al continente y (2c) una reducción en la complejidad del canto de los machos con respecto al continente; y finalmente, (3) si el canto muestra adaptación acústica al ambiente ecológico boscoso en el que habita el gorrión de Isla Guadalupe, entonces sus atributos de tiempo y frecuencia serán diferentes a los del continente, que habitan áreas abiertas. Además, revisé la clasificación taxonómica actual de la subespecie de Haemorhous mexicanus amplus, para evaluar su posible designación como nueva especie. El primer paso hacia la circunscripción taxonómica de las especies es la descripción de la variación geográfica, para lo cual es necesario utilizar patrones de variación en caracteres diversos, como morfológicos, cromáticos y conductuales (Price 2008) que puedan reflejar la divergencia evolutiva de los linajes en la práctica taxonómica (Helbig et al. 2002), nos ayuden a entender el origen evolutivo de las diferencias geográficas (Zink 1989) y a reflejarlo en las políticas de conservación de la biodiversidad (e. g. Mace 2004). Las diferencias fenotípicas y vocales que presenta el gorrión mexicano Haemorhous mexicanus a lo largo de su distribución, lo convierten en una especie idónea para hacer análisis de variación macro-geográfica entre su población insular y sus poblaciones continentales. 7 2. Antecedentes 2.1. Ambientes insulares En general, la composición y proporción de rangos taxonómicos de las islas oceánicas difiere de los continentes, a menudo hay ausencias de taxones que permiten a las especies colonizadoras expandir o cambiar sus nichos, debido a la existencia de recursos potencialmente explotables y a la presencia de nichos vacíos por falta de especies competidoras, fenómeno conocido como “liberación ecológica” y que implica también la carencia de especies filogenéticamente cercanas (Fernández-Palacios 2004). Las amplias masas de agua que separan a las poblaciones insulares de sus ancestros, mantienen barreras fisiológicas, ecológicas y conductuales que establecen su aislamiento geográfico (ausencia de flujo génico) y permiten la divergencia de sus caracteres (Espinosa-Organista et al. 2002). Actualmente se reconocen procesos de especiación in situ en las islas de Jamaica, Madagascar y Nueva Guinea (Diamond 1977). Se conocen las radiaciones adaptativas o especiaciones múltiples de los pinzones de las Galápagos en caracteres morfológicos, con diferencias en el pico relacionado con la diversificación de los nichos alimenticios en las islas (Darwin 1859; Wallace 1895; Grant 1986), además de divergencia en marcadores genómicos neutros (Grant y Grant 1989; Petren et al. 1999) y caracteres vocales (Podos 2001). Se reconoce la divergencia adaptativa de los mieleros de Hawaii en su patrón y tono de coloración, forma del pico y talla corporal (Perkins 1901); así como la divergencia morfológica y molecular de especies del género Setophaga en las islas del Caribe (Lovette et al. 1998). En Norteamérica, Murphy (1938) encontró que el 78% de las especies de paseriformes que anidan en islas, tienen en promedio picos más grandes que sus parientes más cercanos en el continente. En México, Grant (1965) demostró que muchas de las aves que habitan las Islas Tres Marías en el Pacífico muestran divergencias en el pico y el tarso, debido a la ampliación de su rango de alimento y por el cambio de su posición en las perchas, de forma que los tarsos mayores parecen relacionarse con perchas en las ramas y troncos altos de los árboles. En Isla Guadalupe, Ridgway (1877 en Power, 1980) al comparar las aves terrestres con las continentales encontró una tendencia general hacia el aumento del tamaño del pico y el tarso y hacia la reducción 8 del tamaño de las colas y las alas, así como la presencia de coloraciones del plumaje más oscuras, con lo que justificó la clasificación como especie de algunas de ellas. Finalmente, los trabajos biogeográficos de Power (1979, 1980, 1983) demostraron gran diferenciación morfológica de las aves endémicas de Isla Guadalupe, particularmente de Haemorhous mexicanus amplus. Por su parte, las evidencias del proceso de relajación de la selección en islas son escasas debido a que es un fenómeno poco estudiado. En aves, Lahti (2005) investigó la rápida transformación en el patrón de la puesta de huevos de pájaros tejedores africanos (Ploceus cucullatus), adaptado a la actividad parasitaria de cucos en ese continente, pero que desaparece en las poblaciones introducidas de pájaros tejedores en Isla Mauricio e Isla Española donde no existe el parasitismo, lo cual ilustra las rápidas consecuencias evolutivas que implica la eliminación de un agente de selección en un ambiente insular. En México, Baptista y Martínez-Gómez (2002) sugirieron cierta reducción de la selección sexual en las vocalizaciones insulares de las aves de Revillagigedo, por la presencia de estructuras más simples en los cantos de las isla. Finalmente, en Isla Guadalupe, sólo Miller (1941) identificó una reducción en el dimorfismo sexual por coloración en el plumaje del junco (Junco insularis). 2.2. Isla Guadalupe La Isla Guadalupe (29°10’15’’ N y 118°17’30’’ O) (Figura 1) es una estructura de origen volcánico de aproximadamente 24.1 Ha. Se encuentra en el Océano Pacífico, a 287 km al suroeste de Ensenada en la península de Baja California, en la República Mexicana. Mide 34.5 km de longitud, 11 km de ancho y su altura media es de 1100 metros (García- Abdeslem y Delgado-Argote 1993). Se originó hace aproximadamente 7±2 millones de años sobre un segmento fósil de la Dorsal de Guadalupe, que cesó su actividad magmática hace 11 millones de años (Batiza 1977; Delgado-Argote et al. 1993). Mientras que la porción norte es templada y con tendencia a las neblinas (incluso fría y con heladas en invierno), la parte sur es cálida y despejada, lo que crea contrastes de vegetación entre sus extremos geográficos. El clima principal es de tipo mediterráneo, caracterizado por veranos secos con lluvias en invierno (≈120 mm de precipitación anual). El clima de la zona costera corresponde a los tipos “semi-cálido seco” y “cálido 9 seco” (BSKs), con una temperatura media anual de 18° C. Pese a que el área no corresponde propiamente a una provincia fisiográfica, forma parte de un archipiélago de origen volcánico que se encuentra en el Reino Holártico de la Región Pacífica Norteamericana (Watson 1876; CONABIO 1995; CONANP 2009). Sus principales comunidades actuales de plantas son arbustos marítimos desérticos y vegetación arbustiva marítima suculenta, aunque en el pasado fueron importantes los bosques endémicos de pino, encino, ciprés, palmas y el bosque bajo de enebros (CONANP 2009). Florísticamente, la Isla Guadalupe es considerada como un afloramiento separado de la Provincia de California (Moran 1996) y debido al aislamiento, gran parte de su flora y fauna son únicas (León de la Luz et al. 2005). Presenta alta diversidad y endemismo en distintos grupos biológicos y varias de sus especies están incluidas en diferentes categoríasde riesgo (Pilsbry 1927; Stewart y Stewart 1984; Jiménez y Aguilar 1994; León de la Luz et al. 2005; Gallo-Reynoso et al. 2005; Gallo- Reynoso y Figueroa-Carranza 2005; CONANP 2009). Desde el 2005, Isla Guadalupe está reconocida como Reserva Especial de la Biosfera (Diario Oficial de la Federación 2005; CONANP 2009). Está incluida en el catálogo de Regiones Prioritarias Marítimas (Morgan et al. 2005), es un Área de Importancia para la Conservación de las Aves (Arizmendi y Márquez 2000) y es parte de la lista de prioridades de conservación nacional por su estado actual de deterioro biológico (Martínez-Gómez et al. 2009). 2.3. El gorrión mexicano Haemorhous mexicanus, es un ave oscina de la familia Fringillidae con amplia distribución en Norteamérica (Figura 1), raramente presenta conductas migratorias a pequeña escala (Belthoff y Gauthreaux 1991) y está considerada como una especie no territorial (Hill 2002). Las subespecies continentales miden de 12 a 12.5 cm de longitud, el pico es grueso y con el culmen curvado. El macho es marrón, con el pecho y la cabeza rojo brillantes y auriculares cafés, o bien con el rojo restringido a la frente, zona superciliar y garganta. La rabadilla siempre está coloreada y en ocasiones también la espalda. El resto del cuerpo presenta un rayado oscuro angosto en el vientre y en los flancos, que son claros. La hembra es castaño-grisácea en las partes superiores y 10 rayada con castaño en las inferiores, su cara no tiene marcas definidas, la garganta es blancuzca y algunas tienen coloreada con carotenos la rabadilla. Los machos jóvenes son muy similares a la hembra, excepto por sus barras del ala pálidas, aunque adquieren rápidamente el plumaje adulto (Peterson y Chalif 1989; Howell y Webb 1995). Tanto el plumaje adulto como el tamaño corporal, presentan diversos grados de dimorfismo sexual entre las poblaciones, en las que el macho suele ser más grande (Badyaev y Hill 2000). Originalmente fue un ave residente de desiertos y de hábitats abiertos secos, pero actualmente habita casi todo tipo de climas y ecosistemas, desde los bordes de la taiga del norte, hasta las costas y áreas metropolitanas. Esta dramática expansión ha sido asociada a la notable diversificación fenotípica de su morfología y su fisiología, que les permiten adaptarse a diversas condiciones ecológicas nuevas, por lo que es una especie introducida exitosamente en el este de Estados Unidos desde la década de 1940 y también en Hawaii desde 1859 (Badyaev et al. 2012). La coloración rojiza de los machos es producida por la transformación metabólica de 13 tipos de pigmentos carotenoides. La intensidad y tono de la coloración dependen del tipo de carotenoides, su concentración relativa y de la concentración de todos los carotenoides metabolizados (Inouye et al. 2001). La escasez en su consumo durante los periodos de muda genera coloraciones pálidas o amarillas, mientras que el área de coloración y el número de parches con carotenoides no varía con la dieta y es hereditario (Brush y Power 1976; Hill 1993). Referente a su papel en la selección sexual, la intensidad y la saturación del rojo en el plumaje del gorrión mexicano ha demostrado ser un criterio primario en la elección de las hembras, debido a que parece reflejar su capacidad de cuidado parental y quizás la calidad de sus genes (Hill 2002). La intensidad del rojo está correlacionada con su supervivencia durante el invierno (Hill 1991), con su condición nutricional (Hill 1990; Hill y Montgomerie 1994) y con su resistencia a cargas parasitarias por coccidios o micoplasmas (Brawner et al. 2000). El color rojo se ha propuesto como una “señal honesta”, porque al escasear los carotenoides en el ambiente a través de la cantidad y calidad de los alimentos, la señal sexual de mayor intensidad en el rojo puede ser muy costosa de producir (Hill 2002). 11 En cuanto a sus vocalizaciones, el canto del gorrión mexicano continental macho ha sido descrito para diferentes localidades de Estados Unidos (Thompson 1960; Mundinger 1975; Bitterbaum y Baptista 1979). Es un canto rápido, complejo, muy diverso en sílabas, altamente variable dentro y entre sus poblaciones y termina con frecuencia en un trino largo. En cuanto a las hembras, no se tiene certeza de si canten con la complejidad del macho o si se limiten a emitir llamados (Mundinger 1975). El canto de los machos de H. mexicanus parece tener una función primaria en la atracción de la pareja y en su estimulación, pues al no ser una especie territorial, éste no es usado en su establecimiento ni en su defensa (Hill 2002). También parece ser una señal honesta en la selección sexual, ya que las hembras eligen a los machos con los cantos más largos y a aquellos con las tasas más rápidas de vocalización, porque inician su primera nidada antes y producen más huevos, respectivamente (Mennill et al. 2006). Tanto el plumaje como el canto parecen ser una fuente de información fiable para la elección de machos por parte de las hembras (Nolan y Hill 2004). El plumaje evidencia la calidad de largo plazo de un macho en cuanto a la eficiencia en la nutrición y explotación de los carotenoides disponibles en el medio (Hill 2002) y la complejidad del canto, medida por el repertorio de notas y de cantos de los individuos, evidencia la calidad actual del individuo, ya que parece relacionarse con la reserva energética de los machos durante la temporada reproductiva (Nolan y Hill 2004). 2.4. El gorrión mexicano de Isla Guadalupe El gorrión isleño Haemorhous mexicanus amplus, tiene forma similar a la continental, los machos son coloridos mientras que las hembras y los machos jóvenes son de color marrón, estos últimos con más rayas. Ridgway (1876) clasificó a la población insular como especie basándose en: (a) su mayor tamaño, (b) su color castaño corporal más oscuro, (c) sus rayas corporales más anchas, (d) el tamaño mayor de los huevos y (e) su anidación en estratos más bajos. No existe descripción de las vocalizaciones de la población insular, aunque Quintana-Barrios et al. (2006) notaron que es un tipo intermedio entre H. mexicanus frontalis y H. purpureus californicus. Actualmente, el gorrión de Guadalupe es considerado endémico insular estricto y está en peligro de extinción, de acuerdo a la NOM-059-SEMARNAT-2010 (Diario Oficial de la Federación 12 2010). Su distribución nativa y actual se restringe al área boscosa (principalmente del bosque de ciprés) remanente en el norte de la isla (Thayer y Bangs 1908). 2.5. Situación taxonómica de la especie La taxonomía actual reconocida por la American Ornithologists’ Union (AOU 1998) está formada por tres grupos: Haemorhous mcgregori † (extinto de Islas San Benito, Baja California), Haemorhous mexicanus (continental) y Haemorhous amplus (Isla Guadalupe). Blake et al. (1968), Dickinson (2003) y Badyaev et al. (2012) reconocen más de diez subespecies. La propuesta seguida en este trabajo es la de Badyaev et al. (2012), concluye con 11 subespecies y está basada principalmente en sus diferencias en coloración y patrón de coloración y secundariamente en su morfología: H. m. frontalis (al SO de Canadá, O de EUA y NO de México, que se cree pudo haber colonizado Hawaii y que se introdujo al este de EUA), H. m. ruberrimus (S de Baja California), H. m. sonoriensis (NO de México, desde el S de Sonora y el SO de Chihuahua hasta el S de Sinaloa), H. m. coccineus (montañas del O de México, desde Nayarit hasta Michoacán), H. m. potosinus (planicies del NE y NC de México), H. m. centralis (C Mexico), H. m. mexicanus (Altiplano Mexicano), H. m. griscomi (Sierra Madre del Sur, Guerrero), H. m. roseipectus (C de Oaxaca), H. m. amplus y H. m. mcgregori †. A finales del año 2012, el género cambió de Carpodacus a Haemorhous Swainson, 1837, separando a las tres especies americanas (H. cassinii, H. mexicanus y H. purpureus)del resto de Carpodacus e incluyéndolas dentro de su género actual. Esto se debe a estudios moleculares hechos por Arnaiz-Villena et al. (2007) y Lerner et al. (2011), quienes encontraron que los carpodacos de Norteamérica no forman un clado con los asiáticos y son afines a otros carduelinos. Asimismo, Zuccon et al. (2012) demostraron que las tres especies americanas forman un clado exclusivo, hermano del clado formado por Serinus y Carduelis y propusieron el nombre del nuevo género. Estas evidencias fueron aceptadas como respaldo para la modificación taxonómica publicada en el Suplemento No. 53 de la AOU (Chesser et al. 2012). 13 3. Objetivos El objetivo general de este trabajo es estudiar el papel potencial de la selección natural y sexual en la diferenciación morfológica, de coloración y de los cantos de la población insular de Haemorhous mexicanus (subespecie amplus) en Isla Guadalupe, contrastándolas con las poblaciones continentales de la especie. Los objetivos particulares son los siguientes: Comparar la morfología, la coloración y las características acústicas de los cantos de la población insular de H. mexicanus en Isla Guadalupe, con nueve subespecies de H. mexicanus del continente. Con base en los patrones de divergencia de la población insular y las poblaciones continentales, inferir los probables procesos evolutivos de selección subyacentes. Evaluar la clasificación taxonómica de las subespecies de Haemorhous mexicanus. 14 4. Métodos 4.1. Sitio de estudio El muestreo en Isla Guadalupe se realizó del 15 de abril al 15 de mayo del 2011 en la parte norte de la isla (Figura 2), cerca de la estación biológica de campo a cargo del Grupo de Ecología y Conservación de Islas (G.E.C.I.). En esta porción hay un par de parches de bosque de ciprés, donde habita Haemorhous mexicanus amplus (Fig. 2). Figura 2. Sitio de estudio en Isla Guadalupe. Las áreas verde oscuro son los parches de ciprés donde fue muestreado el gorrión y las áreas vede claro son las áreas delimitadas de su distribución (modificado de Aleixandre et al. 2013). 4.2. Muestreo de las poblaciones Los gorriones de la isla fueron capturados con redes de niebla en colaboración con Borja Milá y Pau Aleixandre. A cada individuo capturado se le tomaron medidas morfométricas, información sobre muda y estado reproductivo y se le tomaron varias fotografías antes de ser liberado en el lugar de captura. Para evitar duplicación en las mediciones, a todos los individuos capturados se les marcó con un anillo de aluminio numerado y una combinación única de anillos plásticos coloridos. La mayoría de los datos de los individuos insulares para todos los análisis fueron obtenidos así en campo, mientras que los datos de los gorriones del continente fueron obtenidos de especímenes depositados en el Museo de Zoología “Alfonso L. Herrera” (“MZFC” de la Facultad de Ciencias, UNAM), en la Colección Nacional de Aves (“CNAV” del Instituto de Biología, UNAM), la 15 Colección Ornitológica de la Universidad Autónoma de Baja California (CO-UABC) y algunos ejemplares del Museum of Vertebrate Zoology de la Universidad de California (a partir de fotografías tomadas por Jaime Castro Navarro). Por otro lado, realicé las grabaciones de los individuos de la isla por las mañanas (6:00 a 10:00) y tardes (16:00 a 19:00), empleando una grabadora digital Edirol R09 y un micrófono direccional Sennheiser ME 66 de un canal. Los cantos de las poblaciones continentales se obtuvieron de grabaciones almacenadas en las siguientes colecciones científicas: “Biblioteca de Sonidos de Aves” del MZFC, del “Borror Laboratory of Bioacoustics” de la Universidad Estatal de Ohio, de ”Macaulay Library of Natural Sounds and Video” del Laboratorio de Ornitología de la Universidad de Cornell, del “Florida Bird Sounds” del Museo de Historia Natural de Florida, así como de grabaciones personales de Alejandro Gordillo Martínez y Eulogio López Reyes. Para este grupo no consideré grabaciones en paisajes sonoros urbanos, debido a que se ha demostrado que Haemorhous mexicanus muestra plasticidad en los tonos de sus cantos durante aumentos momentáneos de ruido, en los que aumenta su frecuencia mínima (Bermúdez- Cuamatzin et al. 2009). Todas las grabaciones consideradas del continente pertenecen a áreas abiertas y no conté con grabaciones realizadas en ambientes boscosos. Las grabaciones fueron catalogadas, digitalizadas, homogeneizadas a la misma tasa de muestreo (44100 Hz), a un canal y normalizadas a -1dB de volumen, sin comprimir. El formato de los archivos fue de tipo WAV (waveform) y sólo utilicé las grabaciones con las características espectro-temporales más notorias y con buena calidad visual en el espectrograma (e.g. sin ruido, sin sobre-posición con otros sonidos y con calidad de volumen suficiente). 4.3. Evaluación de la taxonomía de las subespecies Para evaluar si la clasificación actual de las subespecies es congruente con los patrones de diferenciación fenotípica observados en el gorrión mexicano, generé análisis discriminantes de Fisher (ADF) para cada tipo de datos. Con este tipo de análisis multivariados, se puede determinar si existen diferencias significativas entre el conjunto de variables que caracterizan a individuos dentro de grupos definidos a priori, y también se puede determinar cuál de las variables cuantifica mejor sus diferencias, a partir de la 16 creación de funciones explicativas que reflejan la varianza total de los datos analizados (Sokal y Rohlf 1969). El ADF permite hacer revisiones taxonómicas entre las poblaciones analizadas, porque los individuos mejor clasificados dentro de su población aparecen contenidas en unidades bien definidas (en una elipsoide) y su cercanía, lejanía o sobre- posición con otra unidad muestra su afinidad con ese grupo, definido a priori (Edwards y Cavalli-Sforza 1965). El análisis también muestra el porcentaje de individuos que por las variables analizadas se encuentran bien clasificados en su grupo pre-definido, que en este caso fueron las subespecies de Haemorhous mexicanus. 4.4. Coloración Obtuve datos de tipo cualitativo para describir el tono de las coloraciones, usando una clave de colores impresa (Smithe 1975) contra la que comparé los tonos de los parches coloridos de los individuos, registrando el nombre y código de la tonalidad más semejante para graficar la frecuencia de los tonos registrados en cada grupo. En los individuos que presentaban más de un tono en sus parches, se registró el tono predominante. Para 22 individuos de la isla y ocho del continente, la comparación se hizo con la imagen escaneada de la clave de colores, debido a que sólo se tenían fotografías de los individuos, las condiciones de luz entre las fotos se uniformaron usando una escala de grises (QPCard). En los análisis comparativos se excluyeron a las hembras y a los inmaduros, debido a que las hembras rara vez poseen color en el plumaje y en los inmaduros hay falta de coloración debido al proceso de maduración sexual (Hill 2002). 4.5. Patrón de coloración Para describir de forma cualitativa el patrón o área de coloración con carotenoides en el gorrión, elaboré una tabla de ausencia (valor de 0) y presencia (valor de 1) de color en cada uno de los parches que establecí en este estudio (Figura 3). Con ella sumé la cantidad de presencias o valores de 1 que resultó en una cifra individual que indicó un área desde escasa (patrón de 1) hasta extensa (patrón de 8). Se obtuvieron gráficos de frecuencias de los resultados para cada grupo (continental e insular) y para cada subespecie. Los parches coloreados en el gorrión mexicano están esquematizados en la 17 Figura 3: (1) cejas, (2) frente, (3) cabeza, (4) espalda, (5) garganta, (6) rabadilla, (7) vientre y (8) pecho. Para las comparaciones, elaboré un mapade la coloración y el patrón de coloración más frecuentes en cada subespecie muestreada del continente y de la isla. Las condiciones de observación para los tratamientos fueron uniformes y sólo se consideraron especímenes colectados o capturados en primavera (del 20/21 de marzo al 20/21 de junio de acuerdo al año). Figura 3. Parches coloreados de plumaje en el gorrión mexicano. Los números señalan los siguientes parches analizados en el estudio: (1) cejas, (2) frente, (3) cabeza, (4) espalda, (5) garganta, (6) rabadilla, (7) vientre y (8) pecho. 4.6. Morfometría Las nueve medidas morfológicas analizadas fueron: MASA (en gramos), ALA - longitud del ala (distancia desde la articulación carpal hasta la punta de la primaria más larga), COLA - longitud de la cola (distancia desde la glándula uropigial hasta la punta de la rectriz más larga), TARSO - longitud del tarso-metatarso, EXCUL - longitud del culmen expuesto (distancia desde la base del pico hasta la punta de la maxila), CULMEN - longitud del culmen(distancia desde el extremo anterior de los nostrilos hasta la punta de la maxila), ANCHO - ancho del pico a la altura de los nostrilos, PROF - profundidad del pico (altura del pico a nivel de los nostrilos) y MAND – longitud de la mandíbula (distancia 18 desde la base de la mandíbula hasta la punta). Yo tomé las medidas, usando un vernier digital electrónico Mituyoto de precisión de 0.05 milímetros. Sólo analicé individuos adultos para evitar el sesgo del tamaño por edad; en los individuos de colecciones ésta fue establecida siguiendo los datos de la etiqueta (adulto o joven), por la ausencia de comisuras amarillas del pico del pollo o volantón, por la osificación del cráneo cuando era posible revisarla o cuando estaba anotada en la etiqueta y por el patrón de muda. En casos dudosos excluí al ejemplar del análisis. Por su parte, la edad en campo fue determinada según el patrón de color y desgaste del plumaje, considerando sólo los que habían completado al menos una muda pre-básica (post nupcial) completa (Pyle 1997). Para comparar las medias de las variables morfológicas entre los datos de individuos de la isla y del continente (tratados en adelante como “grupos”), hice un análisis de varianza (ANOVA) de dos vías, con la prueba adicional de Tukey, con el grupo y el sexo como factores fijos. Las pruebas específicas de diferencias entre los sexos de cada grupo, se hicieron con la prueba T de Student y la prueba no paramétrica U de Mann-Withney según sus requisitos de normalidad (Sokal y Rohlf 1969). Para controlar los posibles efectos del tamaño del cuerpo en las variables y hacer comparaciones proporcionales entre los grupos, usé un Modelo Lineal General (MLG), para crear medias marginales ajustadas, con el grupo como factor fijo, un índice de tamaño corporal (ITC) como covariable y una corrección de Bonferroni adicional (Milá et al. 2008). El ITC se obtuvo al aplicar un Análisis de Componentes Principales (ACP) de la matriz de correlaciones de todas las variables morfológicas, obteniendo valores del primer factor de carga por individuo (PC1). Para evitar tener la misma variable como dependiente en el MLG y como parte de los valores del PC1 en la covariable, se corrieron ACPs diferentes excluyendo una variable diferente por vez (Milá et al. 2008). Finalmente, apliqué dos análisis de ADF, el primero sólo con datos morfológicos y el segundo agregando los datos de coloración y patrón de coloración del plumaje. Así mismo, incluí un ADF de los grupos insular y continental con datos morfológicos de la especie hermana, Haemorhous cassinii, para comparar la magnitud de la diferenciación de H. mexicanus amplus con el resto de las subespecies del continente (Edwards y Cavalli-Sforza 1965). 19 Todas las variables fueron transformadas a log10 para cumplir con los requisitos de homocedasticidad y normalidad de los modelos (Townend 2002). Para los análisis de MLG, ANOVA, los gráficos y datos del ACP usé el software Statistica 6.0 (StatSoft, Inc, 2001). Para la estadística descriptiva usé SPSS 15.0 para Windows (SPSS Inc. 2006) y para obtener los gráficos del MLG utilicé Excel (Microsoft 2011). Todos los ADF fueron ejecutados en XLSTAT (Addinsoft Inc.2009). 4.7. Vocalizaciones Hice dos análisis, uno descriptivo de la isla para reconocer la estructura y características de las notas de sus cantos y otro comparativo de éstos con los cantos de subespecies continentales. Sólo utilicé cantos de machos grabados en primavera, que es la temporada en el ciclo del gorrión en el que los individuos cantan en el contexto de las actividades de emparejamiento, cortejo, anidación, incubación y cría de pollos (Thompson 1960). Un “canto” está definido como una vocalización larga y compleja compuesta por variedad de notas producidas en el contexto de conductas sexuales (Catchpole y Slater 2008), además de conductas territoriales (Baptista 1993) y fue el único tipo de vocalización considerado en este trabajo. Una “nota” es el elemento más pequeño que compone a un canto y en el espectrograma está representada como un trazo continuo. Cuando las notas forman un patrón, a la serie se le conoce como “frase”, de forma que un canto puede estar formado por más de una frase (Catchpole y Slater 2008). El límite temporal que consideré para separar a los elementos entre ellos (notas, frases y cantos) fue de 0.2 segundos. La inspección previa de los cantos se realizó con el software Adobe Audition 3.0 (Adobe Systems Inc., 2005). La medición de las variables acústicas para la comparación (Cuadro 1), así como las impresiones de los espectrogramas se realizaron en Raven Pro 1.4 (Cornell Lab of Ornithology 2011) (ventana tipo Hann, FFT de 512 muestras y 80% de sobrelapamiento). Para caracterizar al canto del gorrión de Isla Guadalupe, tomé medidas adicionales específicas de las notas, como su duración, duración de intervalos de tiempo entre ellas, la media de las frecuencias máxima (Fmáx) y mínima (Fmín) del conjunto de notas, posición de la nota de mayor amplitud, de la nota más aguda y de la nota más grave en el canto (hacia el inicio, mitad o final), así como la frecuencia 20 enfatizada del canto (FE: frecuencia a la cual el canto tiene mayor energía). Para ello utilicé el programa Avisoft-SASLab-Lite (Avisoft Bioacoustics 2012), porque ofrece detecciones automáticas de los parámetros para cada nota. Usé un límite primario de -20 dB y uno secundario de -12 dB, con un tiempo de inclusión mínimo de 20 ms (ventana tipo Hamming, FFT=256 y 75% de sobrelapamiento). Estos programas realizan la Transformación de Fourier en tiempo corto utilizando diversos algoritmos que permiten extraer la información espectral de cada espectrograma, como cambios en la frecuencia y amplitud de las señales acústicas a través del tiempo (Sarmiento 2011). Para obtener la clasificación de los tipos de canto en la isla (como repertorio de cantos de la población), usé una herramienta de detección automática disponible en XBAT versión 5 (www.xbat.org), que es una aplicación basada en la plataforma MatLab (MathWorks, Inc 2010). El software establece similitudes entre espectrogramas por sus variables de frecuencia y tiempo, usando un umbral mínimo de correlación de 0.6 como criterio de similitud; nombré un tipo de canto nuevo al ser compartido entre al menos dos individuos, los cantos por individuo que no fueron compartidos con otros se consideraron como cantos peculiares. Este método de clasificación permite establecer categorías objetivas con un porcentaje de similitud fijo, haciéndolas comparables y repetibles, evitando la subjetividad que implica la clasificación humana. Sólo se realizó clasificación de los tipos de canto en el grupo insular. Para las pruebas estadísticas, las variables se sometieron a un análisis de correlación de Pearson y descarté una de ellas cuandoel índice fue mayor a 90%, por su redundancia (Sokal y Rohlf 1969). Para comparar las medias de las variables entre los grupos apliqué pruebas de U de Mann-Whitney (usando Statistica 8.0) y para comparar la posición de las variables (como índices de posición) usé pruebas de comparación de distribuciones Kolmogorov-Smirnov. Finalmente, realicé un análisis de funciones discriminantes entre las subespecies muestreadas. Como sumario de todos los datos analizados, realicé un ADF conjunto cuando las subespecies tuvieron los registros completos de plumaje, morfología y cantos. 21 Cuadro 1. Variables acústicas analizadas en cada canto (Catchpole y Slater 2008). Las definiciones marcadas con asterisco (*) siguen la terminología de Charif et al. (2010). Variable Unidades Definición NT - Número total de notas: la suma de las notas consecutivas en cada canto. Nn - Número total de notas diferentes en el canto (a criterio del observador). TT Segundos (s) Duración total: la duración temporal desde la primera a la última nota (consecutivas) en el canto. FMAX * Hz Frecuencia máxima: valor máximo de la frecuencia de todo el canto. Ind_FMAX - Índice de la posición de la FMAX: de 0 a 1, la posición temporal en que se encuentra la nota con la mayor FMAX (=FMAX/R). FMIN * Hz Frecuencia mínima: valor mínimo de la frecuencia de todo el canto. Ind_FMIN - Índice de la posición de la FMIN: de 0 a 1, la posición temporal en que se encuentra la nota con la menor FMIN (=FMIN/R). CF * Hz Frecuencia central: valor de la frecuencia que divide al canto en dos segmentos con igual cantidad de energía a cada lado. Ind_CF - Índice de la posición de la CF: de 0 a 1, la posición en el R en que se encuentra el valor CF. Si tiende a 0, la mayor energía está en una posición más aguda y si a 1 está en una posición más grave [=(FMAX- CF)/R]. CT * Hz Tiempo central: valor del tiempo en el que la energía de las partes que divide es igual. Inf_CT - Índice de la posición del CT: de 0 a 1, la posición en el TT en que se encuentra el valor CT. Si tiende a 0, la mayor energía está al principio del canto, si tiende a 1 es cerca del final (=CT/TT). R Hz Intervalo de frecuencias = FMAX - FMIN NMD Seg. Nota de mayor duración: duración temporal de la nota más larga. Ind_NMD - Índice de la posición de la NMD: de 0 a 1, la posición en el TT en que se encuentra la NMD. Si tiende a 0, la nota más larga está al principio del canto, si tiende a 1 está más cerca del final (=inicio temporal de NMD/TT). Ag_Entrop * - Entropía agregada: la suma de valores del desorden (distribución de la energía) de partes iguales en cada canto, valores altos corresponden a mayores modulaciones de las frecuencias. El valor de “0”, equivale a un tono puro en el que no hay ninguna modulación de frecuencia. Avg_Entrop * - Promedio de entropía: el promedio de valores del desorden de partes iguales en cada canto. 1stQF * Hz Frecuencia al primer cuartil: valor de la frecuencia que divide al canto en dos partes que contienen el 25% y el 75% de la energía. Ind_1stQF - Índice de la posición 1stQF: de 0 a 1, la posición en el R en que se encuentra 1stQF. Si tiende a 0, la mayor energía está en una posición más aguda y si tiende a 1 está en una posición más grave 3rdQF * Hz Frecuencia al tercer cuartil: valor de la frecuencia que divide al canto en dos partes que contienen el 75% y el 25% de la energía. Ind_3rdQF - Índice de la posición 3rdQF: de 0 a 1, la posición en el R en que se encuentra 3rdQF. Si tiende a 0, la mayor energía está en una posición más aguda y si tiende a 1 está en una posición más grave 22 5. Resultados En todos los análisis la subespecie de la isla estuvo diferenciada de cualquiera de las subespecies del continente. En el Cuadro 2 se observa la muestra final de individuos utilizados en los diferentes análisis (plumaje, morfometría y vocalizaciones). Los cuadros con los valores de los primeros componentes y las primeras funciones para el ACP y los ADF de cada análisis están disponibles en el Apéndice. Cuadro 2. Tamaño de muestra (número de individuos) por subespecie considerada en cada análisis. Junto al “TOTAL” están indicados los individuos analizados por grupo [isla, continente]. Para las vocalizaciones, están indicados el número total de cantos que se midieron por subespecie. Subespecies Tono y patrón de coloración Morfometría Vocalizaciones H. m. amplus 28 56 182 H. m. frontalis 14 44 182 H. m ruberrimus 12 29 0 H. m. sonoriensis 4 12 0 H. m. potosinus 3 21 0 H. m. coccineus 1 4 0 H. m. centralis 2 24 0 H. m. mexicanus 15 100 38 H. m. griscomi 7 13 0 H. m. roseipectus 1 12 0 TOTAL 86 [28,58] 315 [56,259] 402 [182,220] 5.1. Coloración del plumaje Encontré marcadas diferencias tanto en el tono como en el patrón de coloración de la población de Isla Guadalupe con respecto al continente. El área coloreada en la forma insular H. m. amplus es relativamente reducida y es similar a otras subespecies del continente. Las subespecies continentales con más área colorida son H. m. sonoriensis, H. m. ruberrimus y H. m. centralis. Las menos coloridas son H. m. amplus, H. m. griscomi y H. m. roseipectus (Figuras 5 y 6). Se obtuvieron datos de 204 individuos en total, de los cuales el 14% fueron hembras. Todos los gorriones del continente fueron especímenes de colecciones, de Isla 23 Guadalupe sólo 25 fueron individuos vivos. Sólo dos machos continentales revisados fueron amarillos y no se incluyeron por ser registros de individuos en cautiverio. Se encontraron 107 gorriones coloreados en las temporadas de verano (44), otoño (21) e invierno (41), los cuales se descartaron del análisis comparativo. En las temporadas no reproductivas los colores suelen ser menos intensos que cuando están en primavera, y hay coloraciones rosadas o rojas muy pálidas en el continente; mientras que en la isla se mantienen los colores naranjas o amarillos todo el año. En el Cuadro 3 se muestran las once tonalidades encontradas en los gorriones en primavera en este análisis, desde el carmín (“Carmine”) hasta el amarillo pálido (“Trogon Yellow”). En total, se analizaron 97 individuos con coloraciones reproductivas, 65 continentales (7 hembras y 58 machos) y 31 insulares (3 hembras y 28 machos). Las hembras coloreadas en el continente estuvieron por debajo de las tonalidades rojas: “Flame Scarlet” FS (N=1), “Chrome Orange” CO (N=1), “Orange Yellow” OY (N=4) y “Trogon Yellow” TY (N=1), mientras que en la isla todas fueron del tono más común de los machos (“Spectrum Yellow” SY). En la Figura 4 se muestra la frecuencia relativa (%) de individuos del continente y de la isla asignados a cada tonalidad de color registrada en primavera. Los individuos insulares presentan tonalidades más pálidas (naranjas) y amarillas que los individuos continentales, incluso en la temporada reproductiva. Los individuos insulares no se agrupan en el carmín, lo hacen poco en los rojos (PR-S-FS), pero son muy frecuentes en los naranjas y sobre todo son frecuentes en las tonalidades amarillas (OY-SY-TY); mientras que los continentales se agrupan más en el rango carmín y rojo (de C hasta FS), están escasamente en el naranja (CO) y son ausentes en el rango amarillo. 24 Cuadro 3. Tonos obtenidos en el análisis de coloración de todos los gorriones en primavera. Figura 4. Tonalidades del plumaje en los grupos continental e insular de H. mexicanus. Las abreviaciones de los tonos de coloración corresponden a los mostrados en el Cuadro 3. Clave Simbolo TONO Nombre Anotación Munsell " e Carmi ne 5_0 R 3_0111 _0 " e, Spedrum Red 5_0 R 4_0115_0 " G Geran ium Red 7.5 R 4_0115_0 210' " Pralls Ruby S imi lar a 8_75 R 4_5116.5 " e Seanel 8_75 R4_5I16.5 " ,e Flame Seanel 10_0 R 5_0116.5 " eo CI1ro me Orange 2.5 YR 6_0/ 16_0 H eo Speelru m Orange 5_0 YR 6_5116_0 '" Oy OrangeYe ll ow 10_0 YR 8_0114_0 " ey Speclru m Ye ll ow 6_0 Y 8_5It2_0 153" rr Trogon Ye ll ow S imi lar a 2.5 Y 8_0/6_0 • No eslán con, ide ra clo, de ntro de la ¡¡<Jia de 86 noladone, Munse ll como colore, · pu ro , ·, s ino como ¡¡rada done, ·s uda,· de otro, s imil are, (ind;caclo' ) ~~ "'" • o o _H U , ~ o. ~ ,. i " '" • • • , ,. • o " , .. " e Sil " Cantinente m , ' S ( U !iO () I' M - rv Tona de la c alQl;¡~ i 6n 25 5.2. Patrón de coloración Los patrones de coloración en el continente son muy variados y pese a que el área de coloración en la isla es reducido, se comparte con patrones presentes también en tres poblaciones continentales: H. m. griscomi, H. m. roseipectus y H. m. mexicanus, las cuales corresponden a la zona centro y sur del país (Figuras 5 y 6). El patrón de coloración más común entre todas las poblaciones es de “4” y “5”; el patrón “4” corresponde a coloración en la frente, la garganta, las cejas y la rabadilla, y el patrón “5”, incluye además la cabeza o el pecho (Figura 5). Tanto en la isla como en el continente, cuando las hembras tienen coloraciones carotenoides, poseen los valores más bajos del área colorida (patrón “1” ó “2”), correspondientes en su mayoría a coloraciones en la rabadilla. No hubo machos que tuvieran sólo dos de sus parches coloridos. Figura 5. Patrones de parches coloridos en diez subespecies de H. mexicanus. El color de las barras indica la subespecie. Barras negras: Isla Guadalupe. Barras gris oscuro: sur y centro de México. Barras gris claro: norte, norcentro y noroeste de México (ver Figura 6). 26 H. m. frontalis H. m. centralis H. m. roseipectus H. m. ruberrimus H. m. coccineus H. m. amplus H. m. sonoriensis H. m. mexicanus H. m. potosinus H. m. griscomi Figura 6. Áreas ocupadas en México por diez de las subespecies de Haemorhous mexicanus (revisadas por Badyaev et al. 2012). Se muestran esquemas de los parches coloridos más frecuentes en cada población analizada, así como el tono de coloración más común registrado. Isla Guadalupe está señalada con una elipse de color negro. 27 Los resultados del análisis de función discriminante indican que el plumaje de Haemorhous mexicanus amplus está significativamente diferenciado del plumaje del resto de las subespecies del continente, tanto en su tono como en su patrón de coloración (Figura 7. Cuadro I). Las tres subespecies correspondientes al centro y sur del país están separadas del resto de las subespecies. De acuerdo con este análisis, sólo están bien clasificadas taxonómicamente por su plumaje H. mexicanus centralis (100%), H. m. amplus (92.77%), H. m. roseipectus (100%) y H. m. sonoriensis (100%). La función 1 explica el 63.62% de la varianza y tiene que ver con el patrón de coloración, mientras que la función 2 está correlacionada con variables de la tonalidad (Cuadro I). Ambos tipos de caracteres están relacionados con la divergencia del gorrión de Guadalupe en este estudio. El resto de la varianza se explicó en siete funciones más. Figura 7. Relación entre las funciones 1 y 2 del ADF para 17 variables de plumaje por subespecies. Las elipses muestran la región de confianza para el centroide de cada nube de unidades de muestra (p<0.05). 28 5.3. Morfometría Los resultados del análisis de componentes principales presentan un claro patrón de segregación de los datos de los individuos analizados en dos grupos, correspondientes a los individuos insulares y a los continentales (Figura 8). El componente o factor 1 contiene a las variables explicativas MASA y a las implicadas con la dieta: culmen, culmen expuesto, mandíbula, profundidad y ancho del pico (46.46% de la varianza), siendo éstas las que más aportan en la diferenciación de los grupos. El componente 2 se correlaciona con la varianza de las variables de la locomoción: longitud del ala y longitud del tarso (15.86%) (Cuadro II). El resto de la varianza se explica en seis componentes más. F igura 8. Relación entre los factores 1 y 2 del ACP para las nueve variables morfológicas analizadas del gorrión mexicano. 29 En general, existen diferencias significativas entre los grupos (F9,47=60.83, p<0.000**), pero no entre los sexos (F9,47=1.43, p=0.202). De las nueve variables analizadas entre los grupos, sólo la longitud de la cola no presentó diferencias significativas, aunque hubo diferencias por sexos en cuatro de las variables. En la Figura 9 se observan los cinco caracteres en los no hay dimorfismo sexual pero si hay diferencias significativas entre individuos insulares y continentales: (a) masa, (b) longitud del tarso-metatarso, (c) mandíbula, (d) culmen y (e) profundidad del pico, a excepción de la masa, los valores del grupo insular son sustancialmente mayores que los del grupo continental. Figura 9. Diferencias entre los grupos insular y continental para cinco caracteres con valores transformados a log. que no presentan dimorfismo sexual. En todos los casos los valores de la isla se encuentran sobre los valores continentales. Confianza de p < 0.05 * y p < 0.001 **. La Figura 10 describe las diferencias entre grupos y entre sexos en los caracteres que presentaron dimorfismo sexual: (a) longitud del ala, (b) longitud de la cola, (c) ancho del pico y (d) culmen expuesto. Los machos del continente son más grandes que las hembras del continente, mientras que COLA es la única variable que presenta dimorfismo sexual en la isla, siendo las hembras más pequeñas. Para las variables ALA, ANCHO y EXCUL, los individuos de la isla son siempre mucho mayores que los individuos del continente. 30 ALA (p<0.000)*** COLA (p>0.05) ANCHO (p<0.000)*** EXCUL (p<0.000)*** Figura 10. Diferencias entre machos y hembras para cuatro variables morfológicas (no transformadas). En el continente todas las variables muestran diferencias significativas entre hembras y machos, mientras que en la isla, sólo la cola de las hembras es significativamente menor a la de los machos. Las escalas son las mismas para cada grupo por variable. Las barras (┬) representan las desviaciones estándar alrededor de la media (▪). Confianza de p<0.05*, p<0.01** y p<0.001*** para el análisis respectivo (T de Student o U de Mann-Whitney). 31 Los resultados cambian al ajustar las medias por tamaño corporal y comparar proporcionalmente a los grupos por el procedimiento del MLG. Al ajustar por tamaño, sólo cinco de las nueve variables presentan diferencias entre la isla y el continente: cola, culmen expuesto, ancho y profundidad de pico (Figura 11). Los caracteres alométricos del gorrión de Isla Guadalupe implicados en la dieta son el culmen expuesto, ancho y profundidad del pico, que en conjunto definen una forma diferente del pico (más largo, más ancho y más profundo). La única variable con cambio alométrico implicada en la locomoción es la longitud de la cola, que es menor en la isla. Figura 11. Medias marginales ajustadas por tamaño estructural de nueve variables morfológicas entre los grupos insular y continental del gorrión mexicano. Las barras están corregidas con Bonferroni, si no se traslapan con las barras del otro grupo entonces tienen diferencias significativas, con un intervalo de confianza del 95% (p<0.05**). ** ** ** ** ** 32 El ADF en la Figura 12 incluye datos morfológicos de la especie hermana del gorrión mexicano, Haemorhous cassinii. Resalta que la población insular H. m. amplus, es tan diferente morfológicamente de las otras nueve subespecies del continente analizadas, como es diferente de ellas la especie cogenérica de H. cassinii. La Función 1 se correlaciona con las variables de la dieta (medidas del pico) y con la masa (72.28% de la varianza), que son similares entre H. cassinii y H. m. amplus. Hay un patrón de diferenciación entre la poblacióninsular y el resto de las poblaciones continentales. La subespecie insular sólo es similar a las continentales en la Función 2 (17.50% de la variación), correlacionada con la variable de locomoción de la longitud del ala (Cuadro III). Se obtuvieron nueve funciones en total. La clasificación taxonómica por morfología sólo es adecuada para H. m. amplus (100%). Figura 12. Relación entre las funciones 1 y 2 del ADF, para nueve variables morfológicas de diez subespecies de H. mexicanus y la especie de H. cassinii. Las elipses muestran la región de confianza para el centroide de cada nube de unidades de muestra (p<0.05). 33 En la Figura 13 se observan los resultados del ADF de datos morfológicos y del plumaje. Persiste el patrón de segregación entre los grupos formados por las poblaciones del (a) centro-sur de México, (b) norte, norcentro y noroeste de México y el de (c) Isla Guadalupe, aunque están más agregados que en el ADF de plumaje (Figura 7. Cuadro II). Por los datos de plumaje y morfología obtenidos, están bien clasificadas H. m. centralis (100%), H. m. griscomi (100%), H. m. roseipectus (100%), H. m. sonoriensis (100%) y H. m. amplus (100%). La Función 1 explica el 57.45% de la variación, está correlacionada más con la masa y con las variables de la dieta, así como con cuatro variables del tono de la coloración y dos del patrón de coloración, mientras que en la Función 2 (24.91% de la variación) se integra sólo una variable más del tono (Cuadro IV). El resto de las variables se correlacionaron hasta la función nueve. Figura 13. Relación entre las funciones 1 y 2 del ADF para ocho variables cuantitativas de morfología y 17 cualitativas del plumaje de las subespecies. Las elipses muestran la región de confianza para el centroide de cada nube de unidades de muestra (p<0.05). 34 5.4. Vocalizaciones En Isla Guadalupe se grabaron un total de 48 individuos diferentes en 88 grabaciones. Para el análisis se seleccionaron 182 cantos focales y de buena calidad dentro de 55 grabaciones, evitando medir dos tipos de cantos similares de cada individuo. Del continente, se consiguieron 33 grabaciones de individuos diferentes (24 de H. m. frontalis y nueve de H. m. mexicanus) y fueron focales y de buena calidad 220 cantos. La mayoría de los individuos insulares presentaron un solo tipo de canto (47.92%, N=23), con menos frecuencia dos tipos de cantos (35.42%, N=17) y raramente 3 tipos (16.67%, N=8). Dentro de la clasificación realizada, se obtuvieron 16 tipos de canto en total en la isla (nombrados del I al XVI), los más comunes están representados en la Figura 14A y 14B (de los tipos clasificados como III y VI), y fueron compartidos por 16 y 6 de los individuos insulares respectivamente. Diez individuos presentaron cantos que no concordaron con ninguno de los tipos clasificados, esto puede deberse a que no se obtuvieron grabaciones suficientemente largas (de al menos tres minutos o con al menos 10 cantos), a que no se hayan grabado a los otros individuos que comparten ese tipo de canto, o bien que realmente tengan un repertorio peculiar de canto. Sin embargo, la mayoría de estos individuos fueron los que menos tiempo fueron grabados, por lo que parece deberse a la escasez en el muestreo del repertorio de cada individuo. En el grupo continental, es común encontrar cantos muy largos (el máximo fue de 55 notas), debido a que están formados por más de una frase, generalmente dos. En ocasiones, cuando se graban “cantos cortos” en el continente (el mínimo fue de 7 notas), estos en realidad representan “frases” (Fig. 14D), que armadas con otras frases diferentes o iguales, conforman el canto, el cual puede ser muy largo debido a esta suma de frases (Fig. 14B). Este hecho es importante debido a que parece que en la isla no existe tal ensamblaje de cantos largos a partir de frases más cortas y lo que es una frase en el continente, parece ser un canto en la isla, evidenciando cierto empobrecimiento en la estructura del canto de Haemorhous mexicanus amplus. En el continente es común observar trinos (varias repeticiones de la misma nota o la misma sílaba) sobre todo hacia el final de canto; en la isla lo más parecido a un trino en este análisis fueron dos notas formando una sílaba y ésta sílaba repetida dos veces, 35 que apareció en sólo tres cantos grabados, por lo que los trinos que son comunes en el continente, parecen ser muy escasos en el canto insular (Figura II). Figura 14. Espectrogramas de cantos de H. mexicanus en la isla (A, C) y en el continente (B, D). La línea punteada roja señala la frecuencia mínima en la isla. El canto C es de los más largos en la isla, mientras que el D es una frase en el canto del continente. Las líneas atravesadas representan partes de la estructura del canto propuesta (véase texto). La escala de frecuencias en el eje vertical y de segundos en el eje horizontal es la misma. La identidad de los individuos para cada grabación es la siguiente: A: 0108II_C, H. m. amplus; B: BLB09595 C, H. m. frontalis; C: 0125_B, H. m. amplus; D: MZFC1826, H. m. mexicanus. Sobre la estructura del canto insular, observé cierto patrón en el que hay una “introducción” de 1 a 6 notas, generalmente de 3 a 4, caracterizado por no presentar cambios de frecuencia drásticos entre las notas; un “cuerpo” de 2 a 13 notas, generalmente de 6 a 8, caracterizado por presentar la mayor cantidad de cambios de frecuencia entre las notas; y un “remate” de 0 a 11 notas, generalmente de 4 a 5, caracterizado por un aumento o una disminución gradual de la frecuencia entre las notas consecutivas, en la que si comienza grave, termina agudo y viceversa (Fig.14: líneas atravesando 14A y 14C). En el remate son raros los zumbidos (notas largas de rango de frecuencia muy altos), que son muy frecuentes en el canto del continente (Figura III). En el cuadro 4 se muestran los valores obtenidos para las variables descriptivas del canto del gorrión de Guadalupe. En cuanto a la posición de las notas más graves, más agudas y de mayor amplitud, éstas se encuentran generalmente en la segunda 2 K H z. 1 s. 36 mitad del canto. En el Cuadro 5 se muestran los valores de las variables del canto tanto de la isla como del continente. Cuadro 4. Variables descriptivas para el canto de H. m. amplus. Se indican los promedios y las desviaciones estándar para cada una. Variable Isla Guadalupe Tiempo por nota (seg.) 0.087 ± 0.017 Intervalo entre notas (seg.) 0.0656 ± 0.01 Media de la frec. de la nota más grave (Hz.) 2562.25 ± 209.72 Rango de frec. de la nota más grave (Hz.) 2052.4 ± 988.03 Media de la frec. de la nota más aguda (Hz.) 4286.02 ± 315.376 Rango de frec. de la nota más aguda (Hz.) 3147.6 ± 1132.1 Frecuencia enfatizada promedio (Hz.) 3243.49 ± 214.94 Cuadro 5. Variables descriptivas para el canto de los grupos continental e insular de Haemorhous mexicanus. Para los promedios se indican las desviaciones estándar. Variable Isla Continente Límite inferior registrado en la frec. (Hz.) 861.3 1,366.9 Límite superior registrado en la frec. (Hz.) 8,829 9,635.7 Rango de frecuencias (Hz.) 4,422.4 ± 1,051.1 4,512.8 ± 935.1 Duración (seg.) 2.06 ± 0.54 2.82 ± 1.16 Número de notas 13.94 ± 3.9 (mín. 7, máx. 26) 17.52 ± 7.1 (mín. 7, máx. 55) % de cantos con la nota más larga al final 38.3% 12.7% % de cantos con la nota más grave al final 31.2% 11.8% % de cantos con la nota más aguda al final 13.6% 3.0% De las 20 variables analizadas, se excluyeron cinco por correlación: el promedio de la entropía, Avg. Entrop (=Ag. Entrop., 100%), el rango de frecuencias, R (=FMAX, 96.6%), el número de notas visual, Nn (=NT, 95.1%), el índice de posición del primer cuartil de frecuencia, Ind_1stQF (=Ind_1stQF, 93.6%) y el centro de frecuencia, CT (=NT, 91.3%). Durante la comparación estadística entre los grupos, de las 15 variables restantes
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