Dimorfismo-sexual-en-el-bobo-cafe-sula-leucogaster--preferencias-femeninas-por-la-coloracion-del-plumaje

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO 
 
 
POSGRADO EN CIENCIAS 
BIOLÓGICAS 
 
 Instituto de Ecología 
 
 
Dimorfismo sexual en el bobo café (Sula 
leucogaster): preferencias femeninas por 
la coloración del plumaje. 
 
 
 T E S I S 
 
QUE PARA OBTENER EL GRADO ACADÉMICO DE 
 
 MAESTRA EN CIENCIAS BIOLÓGICAS 
(ECOLOGÍA) 
 
 P R E S E N T A 
 
Natalia Lifshitz Garcia Besné 
 
 
 TUTORA PRINCIPAL DE TESIS: 
Dra. Laura Roxana Torres Avilés, Instituto de Ecología, UNAM. 
 
 COMITÉ TUTOR: 
 Dr. Alejandro Córdoba Aguilar, Instituto de Ecología, UNAM. 
 Dr. Raúl Cueva del Castillo Mendoza, FES Iztacala, UNAM. 
 
 
 
 
MÉXICO, D.F. Octubre, 2012 
 
 
 
UNAM – Dirección General de Bibliotecas 
Tesis Digitales 
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 UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO 
 
 
POSGRADO EN CIENCIAS 
BIOLÓGICAS 
 
 Instituto de Ecología 
 
 
Dimorfismo sexual en el bobo café (Sula 
leucogaster): preferencias femeninas por 
la coloración del plumaje. 
 
 
 T E S I S 
 
QUE PARA OBTENER EL GRADO ACADÉMICO DE 
 
 MAESTRA EN CIENCIAS BIOLÓGICAS 
(ECOLOGÍA) 
 
 P R E S E N T A 
 
Natalia Lifshitz Garcia Besné 
 
 
TUTORA PRINCIPAL DE TESIS: 
Dra. Laura Roxana Torres Avilés, Instituto de Ecología, UNAM. 
 
 COMITÉ TUTOR: 
 Dr. Alejandro Córdoba Aguilar, Instituto de Ecología, UNAM. 
 Dr. Raúl Cueva del Castillo Mendoza, FES Iztacala, UNAM. 
 
 
 
MÉXICO, D.F. Octubre, 2012 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
AGRADECIMIENTOS 
 
Al Posgrado en Ciencias Biológicas, UNAM. 
 
A CONACYT por el apoyo económico recibido durante mis estudios de Maestría 
(CONACYT 245580) y al proyecto del Bobo café: Dimorfismo sexual en el bobo café (Sula 
leucogaster). (CONACYT 129774). 
 
 
A la UNAM por el apoyo económico brindado a la Dra. Roxana Torres. 
 
 
A los miembros de mi comité tutor: Dr. Alejandro Córdoba Aguilar y Dr. Raúl Cueva del 
Castillo Mendoza. 
 
A mi tutora la Dra. Roxana Torres Avilés. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
AGRADECIMIENTOS PERSONALES 
 
A Rox, por invitarme a formar parte de este asombroso e interesante proyecto con los 
bobos cafés. Por siempre estar dispuesta a una agradable charla. Por motivarme y 
fomentar mi interés en la ciencia y apoyarme en las decisiones sobre mi futuro académico. 
A los voluntarios de Marietas: América, Lau, Andrés y Miguel. Gracias por resistir 
tormentas y rayos, alacranes y arañas. Sin ustedes no hubiera podido hacer este trabajo. 
A los demás participantes de los viajes de bobos, quienes han hecho de este un camino 
maravilloso: Isa, Vic, Alex, Juanto, Velando. 
A Nata y a Bibi, por compartir campamento, ideas, risas, sudor y casi sangre. Y a Edgar 
Ávila por la ayuda con la logística y la extenuante puesta de campamento. 
A la UNAM por haber sido mi casa durante estos 10 años (si, llevo 10 años en la UNAM 
desde el inicio de mi licenciatura). Por abrirme sus puertas y las puertas del mundo. Por 
darme las bases y el cimiento para crecer como persona y como científica. 
 
A mis papás y a mi hermano Arturo que siempre me han apoyado y no se cansan de 
escuchar mis historias de aves y focas, ni de ver la infinidad de fotos que traigo de cada 
isla. Ustedes siempre van conmigo, no importa lo lejos que esté. 
A mis compas “los forevers” quienes me han enseñado que en la vida no es todo o nada, 
sino un poco de todo, de eso se trata esto. Por ser grandes ejemplos a seguir, para llevar 
una vida buena, divertida, profesional y exitosa. Los quiero mucho, cerca o lejos, son mis 
hermanos. 
 
A Edgar, por ser mi apoyo, mi hogar, mi presente y mi futuro. Mi motivación. Me encanta 
este viaje que estamos haciendo juntos….y lo que falta. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Sometimes, you find yourself in the middle of nowhere, 
and sometimes, in the middle of nowhere, you find yourself. 
 -unknown. 
 
 
 
 
Víctor Argaez 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
A Edgar, cumpliendo lo prometido aquel día antes de irme a la isla. 
Gracias por quererme con mis locuras y mis bobos. 
 
 
 
 
 
 
ÍNDICE 
 
Resumen 1 
Abstract 2 
Introducción 3 
Objetivo, hipótesis y predicciones 9 
Métodos 10 
 Manipulación del color del plumaje del macho 12 
 Registros de conducta 12 
 Análisis estadísticos 13 
Resultados 14 
 Presencia de la hembra en el nido 15 
 Tasa de cortejo de la hembra 16 
 Tasa de cópulas 19 
 Tasa de agresión de las hembras 20 
 Puesta 22 
Discusión 24 
Literatura citada 28 
 
1 
 
 
 
 
 
Resumen 
 
Las preferencias femeninas son ahora reconocidas como una fuerza importante en la evolución y 
mantenimiento de caracteres sexuales de machos de diversas especies. Aquí, analicé el papel del 
color del plumaje de los machos de bobo café (Sula leucogaster) de una colonia dicromática, 
donde el plumaje de la cabeza de los machos es blanco y el de las hembras es café. Los bobos 
cafés se distribuyen a lo largo de los trópicos, pero solamente los machos de las poblaciones del 
Pacífico Este exhiben dicho plumaje sexualmente dicromático con cabezas blancas. 
Recientemente, un estudio filogenético encontró que estas poblaciones fueron las primeras en 
divergir del ancestro común. Para investigar si las preferencias femeninas por el color del plumaje 
de los machos son importantes en el mantenimiento de este carácter, manipulamos el color de las 
plumas blancas de la cabeza de machos en cortejo, simulando el plumaje monocromático café de 
los machos de otras poblaciones. Los dos días inmediatos después de la manipulación, encontré 
que la tasa de cortejo y de cópulas de las hembras experimentales, fue menor que la tasa de las 
hembras control. Además, las hembras experimentales, pero no las controles, desplegaron 
conductas agresivas hacia su pareja. Una semana después de la manipulación, cuando el color de 
esta había disminuido parcialmente, no encontramos diferencias en la tasa de cortejo y cópulas 
entre los tratamientos. Estos resultados no apoyan la idea de que un sesgo sensorial en las 
hembras por el plumaje café haya facilitado la dispersión del morfo café, y sugieren que 
probablemente el plumaje blanco de los machos es un carácter sexual que se mantiene en las 
poblaciones del Pacífico Este por preferencias femeninas. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
2 
 
 
 
 
 
Abstract 
 
Female preference is now recognized as a major force for the evolution and maintenance of male 
sexual characters of many species. Here, we analyzed the role of plumage color in male brown 
boobies (Sula leucogaster) from a dichromatic colony where males have white head plumage and 
females have brown head plumage. Brown boobies are found throughout the tropics but only 
males from Eastern Pacific populations exhibit this sexually dichromatic plumage with white 
heads, and a recent phylogenetic study found that these populations were the first ones to diverge 
from the common ancestor. To investigate whether male plumage coloris maintained by female 
preference, we carried out an experimental manipulation of the white feathers from the head of 
courting males, simulating monochromatic male brown plumage. We found that experimental 
female’s rate of courtship and copulations were lower than control females. Furthermore, 
experimental females, but not control females, displayed aggressive behavior towards their 
partners. A week after manipulation, when the color manipulation had partially fainted, no 
differences in the rate of courting and copulations between treatments were found. These results 
do not support the idea that a female sensory bias for brown plumage triggered male brown 
morph dispersion, and suggest that probably male white plumage is a sexual trait maintained by 
female preference. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
3 
 
Introducción 
 
La selección sexual es el proceso que Darwin (1859, 1871) propuso para explicar la 
evolución de los caracteres sexuales conspicuos de los machos y resulta de la ventaja que 
algunos individuos tienen sobre otros del mismo sexo y especie, con respecto a la 
reproducción (Darwin 1859). Puede actuar tanto a nivel intrasexual, por medio de la lucha 
directa entre miembros del mismo sexo por acceso a una pareja, como a nivel intersexual, 
por medio de las preferencias de apareamiento de un sexo por el otro. Estos dos 
mecanismos no son mutuamente excluyentes; por un lado se puede favorecer la 
evolución de caracteres que incrementen las habilidades de pelea, aumentando el éxito 
en competencia directa usualmente entre machos por hembras. Y por otro lado, puede 
llevar a la evolución de características involucradas en despliegues de cortejo y que hacen 
a los machos más atractivos para las hembras (Kodric-Brown y Brown 1984; Arnold y 
Duvall 1994). 
Las características que hacen a los machos más atractivos para las hembras, 
también son llamadas ornamentos e incluyen tanto caracteres conductuales, como el 
cortejo, así como caracteres morfológicos como la coloración, el plumaje o las 
ornamentas, los cuales son evaluados durante el proceso de elección de pareja. Al evaluar 
a las parejas potenciales mediante alguna de estas señales sexuales, las hembras pueden 
obtener distintos beneficios, que pueden ser directos como por ejemplo mejores 
territorios, regalos nupciales, mayor probabilidad de fertilización, defensa de nido y mayor 
contribución parental, y/o beneficios indirectos cuando las crías heredan “buenos genes” 
(genes que incrementan la viabilidad), resistencia a patógenos, o características que 
aumentan su atractivo sexual (hipótesis del hijo sexy) (Andersson 1994; Andersson y 
Iwasa 1996; Sheldon et al. 1997; Grffith et al. 1999). 
Los ornamentos a menudo tienen una relación positiva con la calidad genética o la 
condición del portador, por lo que se dice que a través de ellos los individuos comunican 
honestamente su condición (Zahavi 1975). Esto se debe a que la producción y 
mantenimiento de estos caracteres suelen ser costosos tanto en términos fisiológicos, 
como de sobrevivencia. Así, el canalizar carotenoides para la pigmentación de un carácter 
4 
 
sexual puede reducir su asignación a funciones vitales como la inmuno estimulación 
(Alonso Alvarez et al. 2004), o bien el desplegar alguna conducta de cortejo que a su vez 
ocasiona que los individuos sean más conspicuos a los depredadores (Zuk y Kolluru 1998). 
De esta manera, la honestidad en los ornamentos dependientes de la condición implica 
que los machos en baja condición no pueden engañar a las hembras, ya que no son 
capaces de producir o mantener dichos caracteres (Zahavi 1975; Andersson 1986). 
Para explicar los mecanismos responsables de la evolución y mantenimiento de 
este tipo de caracteres, se han planteado dos hipótesis: el modelo de selección desbocada 
(Fisher 1958), el cual propone que en una población sin elección femenina, aparece cierta 
preferencia que cause que las hembras favorezcan apareamientos con los machos 
portadores de un atributo. Esto se traduciría en un mayor éxito de apareamiento de estos 
machos. Como resultado de las preferencias femeninas actuando sobre la variación 
fenotípica en los machos, la descendencia femenina heredaría los genes de la preferencia 
y la masculina heredaría el atributo preferido por las hembras. Como resultado de la 
elección de las hembras tanto las preferencias femeninas como el atributo en los machos 
incrementarían su frecuencia en la población. La selección sexual puede provocar la 
evolución exagerada de los caracteres de los machos, hasta el punto en que se vuelvan 
mal adaptativos. 
La segunda hipótesis para explicar la evolución y el mantenimiento de los 
ornamentos de los machos es la del hándicap (Zahavi 1975). Esta propone que la selección 
sexual favorece la evolución de caracteres que promueven el éxito reproductivo de los 
machos a costa de su sobrevivencia. Así, las hembras escogen parejas con dichos 
caracteres debido a que los machos demuestran que han sobrevivido hasta la vida adulta 
a pesar de tener ornamentos que reducen sus posibilidades de sobrevivencia. 
En la actualidad un gran número de estudios en una gran diversidad de organismos 
apoyan la idea de que la selección intersexual, favorece la evolución y mantenimiento de 
ornamentos (Andersson 1986; Brooks y Endler 2001). Sin embargo, no ha sido tan sencillo 
entender cómo se origina la coevolución entre el atributo y la preferencia por las señales 
sexuales. Se ha sugerido que los ornamentos pueden originarse en las poblaciones por un 
proceso llamado sesgo o trampa sensorial, que puede ocurrir cuando la preferencia por el 
5 
 
carácter en las hembras evolucionara en un contexto diferente a la selección sexual y 
precediera la evolución de los ornamentos en los machos (i.e. la preferencia preexiste al 
carácter). Una vez que el carácter aparece en la población, se mantiene y evoluciona por 
elección femenina (Ryan et al. 1990; Ryan y Keddy-Hector 1992; Basolo 1995; Fuller et al. 
2005). Por ejemplo, los peces del género Xiphophorus, están conformados por especies sin 
espada y con espada en la aleta caudal y se ha visto que las hembras de poblaciones sin 
espada, prefieren a coespecíficos a quienes les ha sido pegada una espada 
quirúrgicamente, a pesar de la evidencia filogenética que indica que el ancestro común 
tanto de peces con espada como de peces sin espada, carecían de ésta (Basolo 1995). En 
los peces del grupo de los godeidos, la banda amarilla en la cola de los machos evoca 
respuestas alimenticias tanto en hembras como en machos, ya que simula las larvas de las 
que éstos se alimentan (Macias Garcia y Ramirez 2005). Probablemente, esta banda 
evolucionó por medio de la exageración de los atributos de los machos para mantener el 
interés de las hembras, convirtiéndola en una trampa sensorial. Se ha sugerido que la 
selección ha llevado a las hembras a poder diferenciar las respuestas alimenticias de las 
sexuales, lo cual les permite incluir esta banda de la cola como un criterio de elección de 
pareja, ya que se vuelve un ornamento honesto. Esta banda colorida a su vez conlleva 
costos en términos de daño por mordidas y en gastos por regeneración, además de la 
necesidad de desviar carotenoides de otras funciones a su coloración y brillo. 
Aparentemente, las hembras de algunas de estas especies han escapado a la trampa 
sensorial mientras que retienen la respuesta sexual al atributo del macho, el cual se ha 
convertido en una señal honesta y costosa (Macias Garcia y Ramirez 2005). 
En algunas especies, los caracteres sexuales pueden ser polimórficos. Esto quiere 
decir que en una población, individuos de la misma edad y el mismo sexo presentan una o 
más variantes (por ejemplo de color) que son heredadas de una generación a la siguiente 
y cuya expresión no es sensible, o es muy poco sensible al ambiente y a la condición 
corporal (Buckley1987). La generación de diferentes fenotipos puede ocurrir por 
aislamiento geográfico y/o por aislamiento conductual, por ejemplo por elección 
femenina. Este último puede ocurrir si dentro de una población hay polimorfismo en las 
preferencias individuales de las hembras que resultan en apareamientos concordantes, es 
6 
 
decir ciertas hembras prefieren aparearse con los machos de un cierto morfo (Pryke y 
Griffith 2007). Así, la variación en preferencias de apareamiento podría actuar para 
mantener la variación en los caracteres de los machos (Partridge y Hill 1984). Se ha visto 
que esto sucede con el pez cola de espada (Xiphophorus cortezi), donde los machos son 
polimórficos para el patrón de pigmentación en las barras verticales y las hembras son 
polimórficas en sus preferencias por este carácter, indicando una correlación genética 
entre la preferencia y el carácter (Morris et al 2003). Esta variación en las preferencias de 
apareamiento puede llevar a especiación, o la separación de una especie en dos o más. Es 
decir, la selección sexual puede generar cambios paralelos en las preferencias y en los 
caracteres sexuales dentro de una población, ocasionando aislamiento precigótico entre 
poblaciones, siendo este la principal causa del aislamiento reproductivo y en algunos 
casos resultando en especiación (Panhuis et al. 2001). 
En las aves, el color del plumaje es un carácter comúnmente evaluado durante la 
elección de pareja y la evolución de su coloración ha sido asociada desde tiempo atrás con 
su función señalizadora (Darwin 1871). Tanto la coloración del plumaje basada en 
carotenoides (Hill y Montgomerie 1994), en melaninas (Siefferman y Hill 2003), o el que 
carece de éstas (Hanssen et al. 2006), pueden funcionar como un indicador confiable de la 
calidad individual al momento de la elección de pareja (Fitzpatrick 1998). La variación 
geográfica en la coloración del plumaje es frecuente (Hill 1994; Lehtonen et al. 2009), y 
aunque menos frecuente, también hay especies polimórficas en el color del plumaje (Le 
Corre 1999), lo cual, muchas veces se mantiene por elección femenina. Un ejemplo de 
esto es el pinzón común (Carpodacus mexicanus), donde los machos presentan variación 
geográfica en la coloración del plumaje. En esta especie, las hembras en condiciones 
naturales y de distintas poblaciones basan su preferencia en la variación en el acceso local 
a los pigmentos carotenoides con los que los machos colorean sus plumas, usando esta 
coloración como señal honesta de calidad. 
El bobo café (Sula leucogaster leucogaster) es un ave marina colonial, de larga vida 
y con un cuidado biparental largo y costoso que se distribuye en islas a lo largo de los 
trópicos (Nelson 1978 y 1987). En la mayor parte de su área de distribución presentan 
plumaje sexualmente monocromático, machos y hembras tienen la cabeza café y el 
7 
 
vientre blanco, mientras que sólo las poblaciones que anidan en el Pacífico tropical Este 
(Golfo de California y costas del Pacífico Mexicano) exhiben un plumaje sexualmente 
dicromático. Los machos tienen plumaje blanco en parte de la cabeza y cuello y el resto es 
café con el vientre blanco y las hembras tienen la cabeza café y el vientre blanco (Nelson 
1978; Steeves et al. 2003), (Fig. 1). Esta especie presenta cuidado biparental, donde 
ambos padres incuban los huevos y alimentan a las crías durante su desarrollo (Nelson 
1978). Debido a esto, se esperaría que tanto machos como hembras fueran selectivos 
durante la elección de pareja (Johnstone et al. 1996) ya que su éxito reproductivo 
dependerá también de la inversión de su pareja. No existen estudios previos sobre 
selección sexual en el bobo café; sin embargo, en un estudio que se llevó a cabo en la 
colonia dicromática que anida en la Isla San Pedro Mártir se encontró que el grado de 
dimorfismo sexual (medido como la proporción de blanco en la cabeza de los machos) 
está relacionado positivamente con el número de crías emplumadas que produce un 
macho (Tershy y Croll 2000). Aunque el estudio fue solamente correlativo, sugiere que el 
color del plumaje de la cabeza de los machos puede funcionar como una señal sexual de la 
calidad del macho durante la crianza. 
Un estudio reciente sobre filogenia molecular del bobo café encontró que las 
colonias del Pacífico Este, que son aquellas donde el macho presenta plumaje blanco en la 
cabeza, fueron las primeras en separarse del ancestro común, y que las poblaciones del 
Caribe, donde el macho presenta plumaje café en la cabeza, fueron las últimas en 
separarse (Morris-Pocock et al. 2011). Como no conocemos el fenotipo del ancestro 
común del bobo café, la existencia de los dos morfos se podría explicar bajo 3 hipótesis 
evolutivas. La primera es que el ancestro común de los dos morfos haya sido café y el 
plumaje blanco apareció como un carácter novedoso que diversificó solamente en el 
Pacífico Este, la segunda es que el ancestro haya sido blanco y el café haya sido el color 
que apareció como carácter novedoso, dispersandose a lo largo de los trópicos y la tercera 
hipótesis es que el ancestro del bobo café, al igual que el bobo patas rojas (Sula sula) en la 
actualidad (Nelson 1978), haya sido polimórfico en la coloración del plumaje (i.e. machos 
con cabezas blancas y machos con cabezas cafés), y que al dispersarse, el morfo café se 
8 
 
volvió dominante, siendo favorecido por preferencia de las hembras, hasta que el morfo 
blanco desapareció de la mayoría de las poblaciones. 
Esto nos deja la interrogante sobre la existencia de los dos morfos y si esto 
apareció y/o se mantiene en las poblaciones por elección femenina. Por lo tanto, en este 
estudio nos planteamos evaluar experimentalmente si hay una preferencia ancestral o 
preexistente en las hembras por el color café en el plumaje de la cabeza de los machos, 
que pueda explicar la dispersión del morfo café. 
a) b) 
 
 
Fig. 1. Bobo café macho de a) una población monocromática y b) una población 
dicromática. 
 
 
 
9 
 
 
 
 
 
Objetivo 
 
El objetivo de este trabajo fue evaluar experimentalmente si hay una preferencia ancestral 
o preexistente en las hembras por el color café en el plumaje de la cabeza de los machos, 
que pueda explicar la dispersión del morfo café. 
 
 
Hipótesis y predicciones 
 
Si hay una preferencia ancestral o preexistente en las hembras por el color café en el 
plumaje de la cabeza de los machos de una población dicromática, aquellos pintados 
experimentalmente de café: 
 
 - Recibirán una mayor tasa de cópulas y cortejo que los machos controles que 
mantuvieron el plumaje color blanco. 
10 
 
 Métodos 
 
El trabajo se llevó a cabo en la colonia dicromática de bobo café del Parque Nacional Islas 
Marietas frente a las costas del estado de Nayarit, en el Pacífico Mexicano, durante los 
meses de junio y julio del 2011. Durante la noche, se capturaron 30 parejas en cortejo que 
fueron asignadas aleatoriamente al tratamiento experimental (n = 15) o control (n = 15). 
Los miembros de la pareja se marcaron con anillas de PVC numeradas y posteriormente se 
les tomaron medidas morfométricas: longitud de ulna (± 1mm) y peso (± 20 g). Solo en los 
machos se midió con una cinta métrica la longitud (± 1 mm) del plumaje blanco de la 
cabeza dorsal y ventral con el cuello estirado, desde la base del pico hasta donde termina 
el área blanca, a esta variable la llamaremos “casco” de aquí en adelante. El casco fue 
siempre medido por el mismo observador para evitar variación entre observadores. En los 
machos y las hembras se midió con un espectrofotómetro (MINOLTA CM 2600-d) el color 
del tegumento gular, ya que en esta especie esta es una característica altamente variable, 
además de que el color tegumentario de la pareja se relaciona positivamente con el 
esfuerzo reproductivoen ambos sexos (Gañan et al. en preparación). Por último, sólo en 
los machos se midió el color del plumaje de la cabeza. El color del plumaje de la cabeza se 
obtuvo como el promedio de 3 puntos, tomados a lo largo de la cabeza, empezando desde 
el blanco junto al pico, avanzando de la cabeza hacia el cuello para abarcar el degradado 
de color de los machos y con una distancia aproximada de 2 cm entre cada punto de 
medición. Para los análisis del color tegumentario gular de machos y hembras se usaron 
los rangos del espectro de color que presentan mayor variación en esta especie y que se 
relacionan positivamente con el esfuerzo reproductivo de la pareja en ambos sexos 
(Gañan et al. en preparación); se calcularon el croma ultra violeta (suma de la reflectancia 
entre 360 y 400 nm dividido entre la reflectancia total) y el croma verde (suma de la 
reflectancia entre 480 y 550 nm dividido entre la reflectancia total). De las curvas de 
reflectancia del color del casco de los machos se calcularon de igual manera la reflectancia 
o brillo total (la suma de todas las reflectancias; RT) y la reflectancia máxima (el valor 
máximo dentro de la curva; RMax). Antes de la manipulación, las medidas de peso, ulna, 
11 
 
color tegumentario de machos y hembras y color y longitud del casco de los machos de 
parejas controles y experimentales no difirieron (Tabla 1). 
 
Tabla1. Promedios (± d.e.) de peso, ulna, color tegumentario del gular y longitud y color 
del casco de los machos de las parejas del grupo experimental y control antes de la 
manipulación. 
 
 Control 
N = 15 
Experimental 
N = 15 
F P 
MACHOS 
Peso (g) 659 ± 88 666 ± 70 0.07 0.78 
Ulna (mm) 171 ± 5.3 169 ± 07 0.34 0.56 
UV gular 0.23 ± 0.03 0.24 ± 0.02 2.97 0.09 
Verde gular 0.19 ± 0.007 0.18 ± 0.006 3.53 0.07 
Longitud blanco dorsal 
(cm) 
3.38 ± 0.87 3.65 ± 0.94 0.48 0.49 
RT Blanco 1943 ± 348.8 1981 ± 321.2 0.09 0.76 
RMax Blanco 59 ± 8.9 60 ± 8.3 0.10 0.75 
 
HEMBRAS 
Peso (g) 1020 ± 96 1054 ± 112 0.75 0.39 
Ulna (mm) 184 ± 4.7 179 ± 15 1.41 0.24 
UV gular 0.05 ± 0.01 0.04 ± 0.01 3.50 0.07 
Verde gular 0.23 ± 0.007 0.23 ± 0.005 0.42 0.52 
 
 
 
 
12 
 
 
Manipulación del color del plumaje del macho 
 
Para evaluar el papel que el color del plumaje de la cabeza de los machos puede tener en 
las preferencias de las hembras, se cubrió el casco de los machos del grupo experimental 
con pintura color café, mientras que a los machos del grupo control se les pintó 
ligeramente con color blanco sin realmente modificar su coloración natural. La 
manipulación del color se llevó a cabo usando maquillaje de color café o blanco resistente 
al agua, no tóxico, a base de vaselina (marca Miguelito). Después de la manipulación se 
midió el color del plumaje de los machos. El maquillaje se realizó con la finalidad de 
aparentar machos de una colonia monocromática, cuyo plumaje fuera igual que el de las 
hembras. La reflectancia máxima del color café de la cabeza de los machos del grupo 
experimental post-manipulación no difirió significativamente de la reflectancia máxima 
del color café del plumaje de la cabeza de las hembras (promedio ± d.e.: machos 12.36 ± 
1.19, hembras 10.74 ± 1.89, Wilcoxon rank sum test, W = 171, P = 0.11). Además, la 
reflectancia media de los machos experimentales (8.32 ± 0.68 nm) se encontró dentro del 
rango de variación natural de reflectancia de las hembras (rango 2.66 - 17.02nm). 
 
Registros de conducta 
 
Para evaluar el efecto de la manipulación del color del plumaje de los machos en la 
conducta de las hembras, se realizaron registros de conducta durante los horarios de 
mayor actividad de cortejo en la colonia (730 – 930 am y 700 – 830 pm), los cuales se han 
establecido en base a estudios anteriores en la misma colonia (Gañan et al. en 
preparación, Montoya y Torres, en preparación). Para registrar la respuesta inmediata de 
las hembras a la manipulación de sus parejas, se llevaron a cabo observaciones durante 
los dos días posteriores a la manipulación. Debido a la dificultad de capturar al mismo 
animal más de una vez, se decidió no hacer un registro control de conducta antes de la 
manipulación ya que hubiera requerido previa captura y marcaje de los individuos. Por lo 
tanto, se registró la conducta de las hembras una vez que el maquillaje se hubiera lavado 
13 
 
considerablemente, por medio de observaciones durante los días 7 y 8 posteriores a la 
manipulación, tiempo que fue decidido en base a un pilotaje previo donde se evaluó la 
duración del tratamiento. Se registraron las siguientes conductas de cortejo: picos 
(cuando la pareja activamente choca los picos durante el cortejo), nidos (cuando uno de 
los miembros de la pareja toma con el pico material para formar el nido), acicalamientos, 
Sky pointing (cuando el macho mira hacia el cielo, extendiendo el cuello y silbando), 
intentos de cópula (cuando el macho intenta la monta, pero ésta no es exitosa) y cópulas 
(el macho se sube al dorso de la hembra y hay contacto de cloacas) (descripciones 
detalladas en Nelson 1978). Adicionalmente, se registró la conducta de picotazos 
agresivos intrapareja por parte de la hembra (la hembra baja la posición del cuerpo y 
agrede con picotazos). En condiciones naturales los picotazos agresivos se observan entre 
vecinos, pero no se habían reportado en interacciones intrapareja (Nelson 1978). Por 
último, para estimar el tiempo que la pareja pasó en el sitio de cortejo, cada 15 minutos se 
registró la presencia/ausencia de la hembra, el macho y la pareja. Para las observaciones 
de conducta, fueron entrenados 4 observadores y solo se iniciaron los registros de 
conducta cuando la confiabilidad entre observador fue ≥ 90%. Para los análisis, se 
calcularon por separado la tasa de cortejo total del macho y de la hembra (sumando todas 
las conductas de cortejo de la hembra o el macho y dividiéndolas entre el tiempo que 
estuvieron presentes ambos miembros de la pareja), la tasa de cópulas (número de 
cópulas divididas entre el tiempo de presencia de la pareja) y la tasa de agresiones 
intrapareja de las hembras (número de agresiones divididas entre el tiempo de presencia 
de la pareja). Una vez concluidas las observaciones de conducta, los nidos se revisaron 
diariamente para registrar la fecha de puesta e incluirla en los análisis, ya que esta suele 
relacionarse con las conducta de cortejo y cópula (Osorio-Beristain y Drummond 1998). 
 
 
Análisis estadísticos 
Se usaron modelos lineales generales para analizar el efecto del tratamiento sobre el 
cortejo de las hembras, la tasa de cópulas y la presencia de las hembras en el nido. Los 
residuos se distribuyeron de manera normal en casi todos los modelos (prueba Shapiro-
14 
 
Wilk, P = 0.08 en todos los casos), menos en el modelo del cortejo de la hembra durante 
los días 7 y 8 posteriores a la manipulación (prueba Shapiro-Wilk, W = 0.72, P < 0.0001); 
sin embargo, al eliminar 2 puntos influyentes (valor de Cook > 1), la distribución de los 
residuos no difirió de una distribución normal (prueba Shapiro-Wilk, W = 0.97, P = 0.73). 
Los modelos iniciales incluyeron como factor al tratamiento, y como covariables el cortejo 
del macho, la fecha de puesta, la longitud de la ulna de la hembra, el croma verde de 
ambos, el tamaño del casco blanco y la interacción del tratamiento y el cortejo del macho. 
El croma ultra violeta y el peso de los individuos no se incluyeron en los modelos debido a 
que mostraron una fuerte correlación con el croma verde (machos: coeficiente de 
correlación = -0.61, P < 0.001) y la ulna (machos: coeficiente de correlación = 0.45, P = 
0.01, hembras: coeficiente de correlación = 0.51, P < 0.01), respectivamente. Los términos 
no significativos se sacaron del modelo por eliminación reversa. La tasa de agresión y la 
tasa de cópulas durante los primeros dos días posteriores a la manipulación no se 
compararonestadísticamente y sólo reportamos estadísticos descriptivos debido a que 
para ambos análisis la frecuencia de las conductas fue cero en uno de los grupos. La tasa 
de agresión de las hembras experimentales se analizó de manera independiente respecto 
a medidas fenotípicas del macho y de la hembra. Sin embargo, este análisis solo se llevó a 
cabo con 10 hembras, ya que de 5 de ellas no tenemos los datos completos. Los tamaños 
de muestra tanto del grupo control como del grupo experimental varían a lo largo del 
experimento ya que hubo parejas que desaparecieron o que pusieron huevos antes de la 
segunda observación y no se incluyeron en algunos análisis. Los análisis se hicieron en R 
2.12.1. Los resultados están expresados como Media ± d.e. 
 
 
Resultados 
Los machos experimentales y control no difirieron en cuanto al tiempo que pasaron en el 
nido (días 1 y 2, F1, 28 = 0.69, P = 0.41; días 7 y 8, F1, 23 = 0.35, P = 0.55) ni en la tasa de 
cortejo (días 1 y 2, F1, 28 = 2.21, P = 0.15; días 7 y 8, F1, 23 = 0.89, P = 0.35). 
15 
 
Presencia de la hembra en el nido 
En los días 1 y 2, las hembras del grupo control y experimental no difirieron en el tiempo 
que pasaron junto al nido, independientemente del tiempo que el macho pasó en el nido 
(Tabla 2). La presencia de las hembras controles y experimentales no se relacionó con el 
croma verde de la hembra o la fecha de puesta (Tabla 2). Sin embargo, 
independientemente del tratamiento, la presencia de la hembra en los días 1 y 2 post 
manipulación se relacionó negativamente con el croma verde de su pareja y 
positivamente con la longitud del blanco ventral del casco del macho (Tabla 2, Fig. 2a y 
2b). Una semana después de la manipulación, la presencia de las hembras tampoco se 
relacionó con el tratamiento (Tabla 2). Independientemente del tratamiento, las hembras 
pasaron más tiempo en el nido entre más tarde establecieron su puesta (Tabla 2, Fig. 3). 
 a) b) 
 
Fig. 2. Presencia de la hembra en el nido en los días 1 y 2 después del tratamiento y (a) croma 
verde del gular y (b) longitud del blanco ventral de su pareja. 
16 
 
 
 
Fig. 3. Presencia de la hembra en el nido en los días 7 y 8 después del tratamiento y su fecha de 
puesta (medida en días desde el inicio del estudio). 
 
Tasa de cortejo de la hembra 
La tasa de cortejo de las hembras en el día 1 y 2 después de la manipulación se relacionó 
significativamente con el tratamiento, con la tasa de cortejo de los machos y con la 
interacción entre estos dos. Las hembras del grupo control cortejaron más que las 
hembras del grupo experimental (Tabla2; Fig.4). Además, las hembras en el grupo control 
incrementaron su tasa de cortejo cuando el macho incrementó su tasa de cortejo, 
mientras que las hembras experimentales disminuyeron ligeramente su tasa de cortejo 
conforme el macho incrementó su tasa de cortejo (Tabla 2; Fig. 5). Una semana después 
de la manipulación, la tasa de cortejo se relacionó positivamente con el cortejo del macho 
pero no se detectaron diferencias relacionadas con el tratamiento (Tabla 2; Fig. 6). 
 
17 
 
 
 
 
Fig. 4. Comparación entre la tasa de cortejo de las hembras del grupo control y el grupo 
experimental en los días 1 y 2 después del tratamiento. En la figura se muestran mediana, primer 
cuartil, tercer cuartil, valor máximo, valor mínimo y datos influyentes. La línea punteada 
representa la media. 
 
 
18 
 
 
Fig. 5. Tasa de cortejo (frecuencia / min) de las hembras control y experimental en los días 1 y 2 
después del tratamiento, en relación a la tasa de cortejo del macho. Los círculos blancos y la línea 
discontinua representan a las hembras control y los círculos rellenos y la línea continua, a las 
experimentales. 
 
Fig. 6. Tasa de cortejo (frecuencia / min) de la hembras control y experimental en los días 7 y 8 
después del tratamiento en relación a la tasa de cortejo del macho. Los círculos blancos 
representan a las hembras control y los círculos rellenos a las hembras experimentales. 
19 
 
Tasa de cópulas 
Las hembras experimentales no copularon con sus parejas en los días 1 y 2 después de la 
manipulación del color del plumaje, mientras que el 73% de las hembras controles si 
copularon con sus parejas (no se llevó a cabo comparación estadística; Fig. 7). A la semana 
de la manipulación, el 8% (1 de 12) de las hembras experimentales y el 43% (6 de 14) de 
las hembras control copularon con su pareja. Al hacer el análisis, el valor de la única pareja 
experimental que copuló aparece como dato influyente, el cual al ser removido del 
modelo deja todas las copulas en el grupo control, por lo que ya no se llevó a cabo 
comparación estadística (Fig. 8; Tabla 2). 
 
 
Fig. 7. Tasa de cópulas de las parejas controles y experimentales en los días 1 y 2 después de la 
manipulación. En la figura se muestran mediana, primer cuartil, tercer cuartil, valor máximo, valor 
mínimo y datos influyentes. 
20 
 
 
 
Fig. 8. Tasa de cópulas de las parejas controles y experimentales en los días 7 y 8 después de la 
manipulación. En la figura se muestran mediana, primer cuartil, tercer cuartil, valor máximo, valor 
mínimo y datos influyentes. 
 
Tasa de agresión de las hembras 
En los días 1 y 2 después de la manipulación, la tasa de agresión de las hembras hacia sus 
parejas fue diferente entre tratamientos. Las hembras en el grupo control no desplegaron 
agresión contra sus parejas, mientras que el 80% de las hembras del grupo experimental 
agredieron a sus machos (no se llevó a cabo comparación estadística; Fig. 9). A la semana 
de la manipulación solamente una de las 15 hembras experimentales desplegó conductas 
de agresión hacia su pareja y ninguna hembra control. 
21 
 
La agresión intrapareja de las hembras experimentales se relacionó negativamente con el 
tamaño del casco de los machos antes de la manipulación (F1, 8 = 5.73, P = 0.04; Fig. 10). 
 
 
Fig. 9. Diferencias en la tasa de agresión de las hembras hacia su pareja social, entre el grupo 
experimental y el control, en los días 1 y 2 después del tratamiento. 
 
 
22 
 
 
 
Fig. 10. Relación entre la tasa de agresión de la hembra y el tamaño del casco del macho antes de 
ser manipulado. 
 
Puesta 
Las parejas control y experimental no difirieron en la fecha de puesta (días a partir del 
inicio del estudio: controles 22.4 ± 12.5 días y experimental 16 ± 13.5 días, F1, 20 = 1.17, P = 
0.29). Sólo 3 parejas control no establecieron una puesta. 
 
 
 
 
23 
 
Tabla 2. Comparación de la presencia y tasa de cortejo de las hembras controles (n = 15) y 
experimentales (n = 15) los días 1 y 2, y 7 y 8 posteriores a la manipulación del color del 
plumaje de los machos. En la tabla se muestran los valores de los factores al momento de 
eliminarlos del modelo (términos no significativos) y en negritas, los valores de los 
factores del modelo final (términos significativos). 
 
 PRESENCIA DE LA 
HEMBRA 
CORTEJO DE LA 
HEMBRA 
 F P F P 
Días 1 y 2 post manipulación 
Tratamiento 0.09 0.75 25.42 < 0.001 
Cortejo del macho 2.02 0.17 48.14 < 0.001 
Fecha de puesta 0.41 0.54 3.18 0.09 
Croma verde macho 6.52 0.02 0.41 0.53 
Croma verde hembra 0.03 0.86 1.50 0.25 
Blanco ventral del macho 6.34 0.02 0.02 0.87 
Reflectancia total blanco (RT) 3.38 0.08 1.00 0.34 
Trat * cortejo macho 0.31 0.59 4.56 0.04 
 
Días 7 y 8 post manipulación 
Tratamiento 1.79 0.21 0.009 0.92 
Cortejo del macho 0.02 0.87 401.41 < 0.0001 
Fecha de puesta 6.82 0.02 0.54 0.48 
Croma verde macho 0.15 0.70 1.32 0.26 
Croma verde hembra 2.34 0.15 3.21 0.09 
Blanco ventral del macho 0.09 0.76 0.01 0.91 
Reflectancia total blanco (RT) 0.01 0.92 0.79 0.38 
Trat * cortejo macho 0.06 0.81 4.21 0.12 
 
24 
 
 
Discusión 
 
Mis resultados indican que el color del plumaje de la cabeza de los machos del bobocafé 
es importante para la motivación de las hembras para cortejar y para copular y no apoyan 
la hipótesis de una preferencia femenina preexistente por el color café en el plumaje de la 
cabeza de los machos. Después de controlar por la talla y el color tegumentario de ambos 
y por el cortejo del macho, las hembras de las parejas experimentales cortejaron y 
copularon menos que las hembras de las parejas control, además, sólo las hembras 
experimentales desplegaron conductas agresivas a sus parejas. Durante los dos días 
posteriores a la manipulación, la tasa de cortejo de las hembras del grupo control se 
relacionó positivamente con la tasa de cortejo de los machos. Esta relación positiva entre 
el cortejo del macho y el cortejo de la hembra ya se había encontrado en el bobo de patas 
azules, especie hermana, donde además, la tasa de sky pointings en particular se relaciona 
con la tasa de cópulas, por lo que estas conductas posiblemente cumplen un papel 
importante en la elección, evaluación y coordinación de la pareja (Torres y Velando 2003; 
2005). Por el contrario, para el grupo experimental esta relación fue negativa durante los 
dos días posteriores a la manipulación, lo que sugiere que a pesar de que el cortejo es 
importante, la coloración del plumaje que despliega el macho es clave para motivar el 
cortejo de la hembra y el acceso a las cópulas. Una semana después de la manipulación, 
cuando el color café aplicado al plumaje blanco de los machos se había desvanecido, solo 
logramos observar a 12 parejas experimentales, de las cuales, la mayoría de las hembras 
(8 de 12) aumentó su tasa de cortejo intrapareja, lo que refuerza la idea de que la 
variación en el color del plumaje de la cabeza de los machos tuvo un efecto fuerte sobre la 
conducta de la hembra. 
El casco blanco de los machos del bobo café podría ser un atributo que funciona 
para el reconocimiento intraespecífico, para el reconocimiento sexual y/o como una señal 
sexual. En nuestro estudio 46% (7 de 15) de las hembras experimentales cortejaron 
durante los dos días posteriores a la manipulación, lo que sugiere que sí reconocieron a 
25 
 
sus parejas como machos de su especie o que no mostraron aversión a machos con un 
patrón de coloración diferente. Aquí es importante recalcar como una de las limitantes del 
estudio el hecho de que manipulamos parejas ya establecidas, por lo que es posible que 
además de evaluar el color del plumaje de la cabeza de los machos, las hembras estén 
utilizando otras características físicas y/o conductuales para reconocer a su pareja y que 
por eso desapareció el efecto del tratamiento en la conducta de las hembras después de 
una semana. 
Un estudio realizado en la colonia dicromática de bobo café que anida en Isla San 
Pedro Mártir, sugiere que el plumaje blanco de la cabeza de los machos puede ser una 
señal sexual que indica el esfuerzo durante la crianza (Tershy y Croll 2000). En este estudio 
encontraron que el tamaño del casco se correlaciona positivamente con el número de 
crías que logra emplumar la pareja. Además, sugieren que una forma en que los machos 
de bobo café pueden competir por acceso a hembras de alta calidad es por medio de este 
plumaje sexualmente dimórfico, específicamente el grado de plumaje blanco en cabeza y 
cuello, ya que se ha visto que la expresión de este tipo de caracteres se puede volver 
limitada por los costos que conlleva mantener un plumaje blanco (Andersson 1994; Møller 
et al. 1996; Tershy y Croll 2000), lo cual veremos a fondo más adelante. Por otro lado, en 
este estudio encontré que independientemente del tratamiento, durante los días 1 y 2 
después de la manipulación, la presencia de la hembra en el nido se relacionó 
positivamente con el tamaño del casco blanco del macho antes de ser manipulado, lo cual 
sugiere que es un carácter utilizado durante el cortejo. Adicionalmente, la conducta 
agresiva de las hembras experimentales, se relacionó negativamente con el tamaño del 
casco antes de ser manipulado. Por lo tanto, los resultados del presente estudio sugieren 
que el plumaje blanco funciona como una señal que influye en el tiempo que pasa la 
hembra en el nido y en su motivación para cortejar y copular, además de disminuir el 
grado de la respuesta agresiva, lo cual en conjunto con los resultados de Tershy y Croll 
(2000), apoyan la idea de la función del plumaje blanco como una señal sexual durante el 
cortejo y la crianza. 
Para que una señal sea honesta debe ser costosa de producir, mantener o poseer, 
de modo que sólo los machos de mayor calidad puedan afrontar dichos costos (Zahavi 
26 
 
1975; Maynard Smith y Harper 2003). Además, se ha sugerido que para que esto funcione 
así, la señal debe informar honestamente a las hembras acerca de la calidad del macho 
(Andersson 1986). En la mayoría de las colonias de bobo café distribuidas a lo largo de los 
trópicos, el plumaje de la cabeza del macho es café, sin embargo, en las colonias del 
Pacífico Este, entre las que se incluye la colonia de estudio, el plumaje de la cabeza de los 
machos es blanco. Es posible que en estas poblaciones, el plumaje blanco sea una señal 
que se mantiene por preferencia de las hembras, debido a que el plumaje blanco que 
presentan muchas aves es el resultado de la carencia de melanina en la pluma, la cual 
parece ser costosa, hace conspicuos a los individuos que portan ornamentos blancos y 
hace a las plumas más susceptibles a las condiciones climatológicas como la abrasión, 
además de volverlas más proclives a ser atacadas por bacterias malófagas (Burtt y Ichida 
2004; Goldstein et al. 2004; Gunderson et al. 2008). Si en el bobo café la producción del 
plumaje blanco en la cabeza constituye un hándicap o compromiso para los machos que lo 
portan y además funciona como un indicador del cuidado paterno, este atributo podría 
estar siendo favorecido por elección femenina. 
Un estudio reciente con el bobo café encontró que las colonias del Pacífico Este, 
que actualmente son dicromáticas, fueron las primeras en separarse del ancestro común 
(Morris-Pocock et al. 2011). En la actualidad la existencia de los dos morfos (machos con 
cabeza café y machos con cabeza blanca) podría mantenerse tanto por aislamiento 
geográfico como por aislamiento conductual (preferencia de las hembras); estudios 
futuros deberían evaluar la importancia relativa de estos dos mecanismos para el 
mantenimiento de los dos morfos. Este estudio, no me permite discernir entre las posibles 
hipótesis evolutivas, sin embargo sugiere que por lo menos en la población de Marietas no 
existe en las hembras un sesgo o preferencia por el color café que hubiera funcionado 
como detonante de la dispersión del morfo café de machos (Ryan y Rand 1993), ni existe 
preferencia ancestral por el café como especie polimórfica. El hecho de que las hembras 
del bobo café en Marietas prefieran machos con cabezas blancas sugiere que las estrictas 
preferencias femeninas podrían funcionar para evitar la hibridación entre poblaciones 
mono y dicromáticas (Mayr 1972; Zahavi 1975), manteniendo los beneficios de la 
27 
 
adaptación local, la cual se puede ver limitada por el flujo génico (Hedrick 1995; 
Lenormand 2002; Stockwell et al. 2003). 
 
Nuestros resultados sugieren que en esta colonia dicromática, el plumaje blanco 
de la cabeza de los machos es un carácter sexual que las hembras evalúan durante el 
periodo de cortejo y que las preferencias de las hembras podrían estar jugando un papel 
fundamental en el mantenimiento de los dos morfos. Para expolorar mejor estas ideas, 
sería importante realizar más estudios en los que (1) se evalúe experimentalmente si el 
tamaño del casco influye en las preferencias de las hembras y en sus decisiones 
reproductivas, (2) se comparen las preferencias femeninas por el color del plumaje de los 
machos de poblaciones donde el riesgo de hibridar varíe y (3) se evalúeel flujo génico 
entre poblaciones monocromáticas y dicromáticas. Si la preferencia femenina por el color 
del plumaje en esta población existe en función de evitar hibridación, esperaríamos ver un 
gradiente desde estricta preferencia en las poblaciones en mayor riesgo hasta aquellas 
más aisladas, donde las hembras tuvieran un criterio de preferencia más laxo. Si esto fuera 
así, podríamos sugerir que estamos presenciando un proceso de especiación por 
preferencia femenina y aislamiento geográfico en el bobo café. Por lo pronto, el presente 
estudio muestra que las hembras de esta población prefieren el morfo blanco y que no 
muestran una preferencia innata hacia el morfo café. 
 
28 
 
 
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