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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO FACULTAD DE CIENCIAS DIVERSIDAD DE AVES EN EL ÁREA DE PROTECCIÓN DE RECURSOS NATURALES “CUENCA HIDROGRÁFICA DEL RÍO NECAXA” EN LA SIERRA NORTE DE PUEBLA, MÉXICO T E S I S QUE PARA OBTENER EL TÍTULO DE: B I Ó L O G O P R E S E N T A : GENARO RODRÍGUEZ OTERO DIRECTOR DE TESIS: BIÓL. ALEJANDRO GORDILLO MARTÍNEZ CIUDAD UNIVERSITARIA, CD. MX. 2019 UNAM – Dirección General de Bibliotecas Tesis Digitales Restricciones de uso DERECHOS RESERVADOS © PROHIBIDA SU REPRODUCCIÓN TOTAL O PARCIAL Todo el material contenido en esta tesis esta protegido por la Ley Federal del Derecho de Autor (LFDA) de los Estados Unidos Mexicanos (México). El uso de imágenes, fragmentos de videos, y demás material que sea objeto de protección de los derechos de autor, será exclusivamente para fines educativos e informativos y deberá citar la fuente donde la obtuvo mencionando el autor o autores. Cualquier uso distinto como el lucro, reproducción, edición o modificación, será perseguido y sancionado por el respectivo titular de los Derechos de Autor. 1. Datos del alumno Rodríguez Otero Genaro Universidad Nacional Autónoma de México Facultad de Ciencias 412018891 2. Datos del tutor Biól. Alejandro Gordillo Martínez 3. Datos del sinodal 1 Dra. María del Coro Arizmendi Arriaga 4. Datos del sinodal 2 Dr. Leopoldo Daniel Vázquez Reyes 5. Datos del sinodal 3 Dr. Adolfo Gerardo Navarro Sigüenza 6. Datos del sinodal 4 M. en C. Arturo Olvera Vital 7. Datos del trabajo escrito Diversidad de aves en el Área de Protección de Recursos Naturales “Cuenca Hidrográfica del Río Necaxa” en la Sierra Norte de Puebla, México 68 pp. 2019 A mi Abue, a Don Genaro Otero, a mi abuelita Celina, a mi prima Khadija y a Kaya. A mis hermanos y a mis padres que me han dado todo. AGRADECIMIENTOS Quiero agradecer a todas las personas que han estado invloucradas, o interesadas en mi proyecto de tesis y de antemano me gustaría aclarar, que si no menciono a alguien es porque son muchas personalidades y tal vez no recuerde, que alguna vez me preguntaron cómo me estaba yendo con la tesis. Habiendo dicho eso, me gustaría empezar por agradecer a todas las personas en la Cuenca del Río Necaxa que siempre me ayudaron y me recibieron. Al Biólogo Elimelec Anzures, director del APRN por parte de la CONANP, quien en todo momento nos recibió de la manera más amable y tuvo la mejor disposición para dejarnos trabajar en el área, llevarnos a conocer el lugar y a las autoridades de cada localidad. A todo su equipo de trabajo de la CONANP por siempre estar al pendiente de nosotros y acompañarnos a conocer el APRN. A Mario Hernández Garrido, Juez de Paz de Teopancingo, a su hermano Fernando y a sus familias por siempre ser tan amables y hospitalarios, dejarnos vivir buenos momentos de convivencia y trabajo, y sobre todo, por abrirnos las puertas de sus acogedoras casas. No hay manera de agradecerles todo lo que hicieron por nosotros. A Don Andrés, primer Comisario Ejidal de La Venta Grande que nos dejó trabajar en el Ecoturismo. A Alejandro Rodríguez por acogernos con tanta amabilidad y siempre estar al pendiente y en la mejor disposición con nosotros. A su hermana Rosalba y a toda su familia, quienes siempre nos recibieron cálida y afectuosamente, nos trataron muy bien y siempre nos sentimos como en casa estando con ellas. Gracias de corazón. A Jorge Gómez y su esposa Malena por su invaluable amistad. Es difícil encontrar la manera de agradecer todo lo que compartimos juntos y de siempre estar al pendiente de nosotros. Su alegría y amabilidad siempre nos arropó estando con ellos. Muchas gracias por permitirnos trabajar en Cacalotepec, un lugar impresionante. A Patricio Cano y a toda la bella familia Cano Flores. Su hospitalidad siempre fue un deleite; la comida de su madre, la mejor; la convivencia siempre amena. No hay palabras para agradecer todo lo que hicieron por nosotros, que grandes seres humanos me fui a encontrar. Agradezco a Arcadio Ojeda por permitirme trabajar y quedarme en Kolijke, un refugio pleistocénico con una belleza y una mística incomparables. Gracias por la amistad y por toda la amabilidad brindada. Extiendo el agradecimiento a su esposa Queca y a su hija Ana Pau. Por otra parte, quiero agradecer a todos en el Museo de Zoología y en especial a mi tutor Alejandro Gordillo, quien me aceptó con los brazos abiertos como su alumno, me guió hacia el lado correcto de la fuerza, me ayudó a realizar este gran proyecto, creyó siempre en mi y sobre todo me aguantó desde que entré en el taller. Agradezco de la manera más sincera al Dr. Adolfo Navarro por todo el apoyo que me ofreció y me pudo otorgar para poder realizar este trabajo, espero que su paciencia no sea en vano. Por hacerme parte del Proyecto PAPIIT IN-215515 (DGAPA, UNAM) con el cuál se financiaron las salidas al campo para realizar este trabajo. Por aceptarme como alumno en el taller “Biodiversidad de Vertebrados Terrestres de México” y por permitirme ser parte de un gran laboratorio donde he aprendido desde que llegué. Agradezco a los grandes académicos que forman parte de mi jurado, por haberse tomado la molestia de leer mi tesis, por sus comentarios y correcciones al manuscrito, espero estén satisfechos con el producto final. Gracias a la Dra. Coro Arizmendi, al Dr. Leopoldo Vázquez, al Dr. Adolfo Navarro y al M. en C. Arturo Olvera, aprendí mucho de sus observaciones. Quiero agradecer, a Luis Antonio Sánchez por su amistad y por haber leído mi tesis y hecho observaciones para mejorarla. Ahora, quiero agradecer a todo el equipo de trabajo que me apoyó en campo: a Sahid Robles, a Pablo Garrido, Annamari Savarino, Alfonso Santos, Alberto Rocha, Diego Roldán, William Ku, Jannete Medina, Violeta Andrade y Bill Chan, su apoyo incondicional fue primordial y lo agradezco de corazón. También agradezco a todas las amistades que he hecho en el Museo de Zoología que de una u otra manera, directa o indirectamente, siempre me ayudaron: a Marco Ortíz, Erick Trejo, Fanny Rebón, Israel Moreno, Sahid Robles, Barac Rivadeneyra, Luis Enrique Sánchez, Arturo Olvera, Alfonso Santos, Annamari Savarino, Enya Córdoba, Paulina Vázquez, Bill Chan, Leopoldo Vázquez, Vicente Chora, Alberto Rocha, David Prieto, Fernando León, José Zazueta, William Ku, Marisol Ocampo, Gustavo Jiménez, Luis Felipe Vázquez, Marco Mayén, Martín Cabrera y espero no haber olvidado a nadie y si sí espero no se sientan mal, también les agradezco. Quiero agradecer a mis carnales de la carrera: Pablo, Eduardo, Toño y Manolo por ser unos rifados. A mis hermanos de toda la vida: Eula, Bruno, Micky Chuy, Pablini, Chavi, Jomi, Álvaro, Román, Betuki, Benji, Berna, Tito, Alex, Sant, James, Toro y Serch. A mi Dani y a toda su familia. Y por último a toda mi familia de Durango, de Colombia, los cercanos, los lejanos, pero en especial a mis padres Rolo y Silvia y a mis hermanos Gabino y Matías que sin ellos cuatro no sería quien soy, me han dado todo y siempre están conmigo, los amo. There is a road, no simple highway Between the dawn and the dark of night And if you go, no one may follow That path is for your steps alone J. García y R. Hunter ÍNDICE RESUMEN …………………………………………………………………………………..1 ABSTRACT ………………………………………………………………………………….2 INTRODUCCIÓN ……………………………………………………………………………3 ANTECEDENTES ………………………………………………….………………………..6 OBJETIVOS ………………………………………………………………………………….8 ÁREA DE ESTUDIO ………………………………………………………………………...9 MÉTODO …………………………………………………………….……………………..13 RESULTADOS ……………………………………………………….…………………….22 DISCUSIÓN ………………………………………………………….……………………..34 CONCLUSIÓN ……………………………………………………………………………..49 LITERATURA CITADA ……………………………………………………………………51 ANEXO I …………………………………………………………………………………….62 ANEXO II ……………………………………………………………………………………67 1 RESUMEN Las Áreas Naturales Protegidas en México representan un instrumento importante para la conservación in situ de la biodiversidad. Éstas tienen una relación estrecha con la investigación científica, por lo que generar conocimiento sobre ellas es la manera de fundamentar su conservación. El presente estudio, tuvo como objetivo analizar y describir la diversidad de aves a lo largo de un año (de junio de 2016 a junio 2017) en cuatro localidades con los diferentes tipos de vegetación (bosque de pino-encino, bosque mesófilo de montaña y bosque tropical perennifolio) dentro del Área de Protección de Recursos Naturales (APRN) “Cuenca Hidrográfica del Río Necaxa”, en la Sierra Norte de Puebla. Se siguió el método de búsqueda intensiva, se identificaron las especies de aves visualmente y a partir de grabaciones ambientales. Se registraron 241 especies, que representan el 40.5% de la diversidad de aves para el estado de Puebla. El inventario representa 22 Órdenes, 55 Familias y 165 Géneros. Las especies residentes son las más numerosas (178), seguidas de las migratorias de invierno (55), las transitorias (6) y las migratorias de verano (5). Es importante destacar que se encontraron 24 especies endémicas (10%) y que 34 especies se encuentran enlistadas en alguna categoría de riesgo de la NOM-059- SEMARNAT-2010. El tipo de vegetación con mayor riqueza específica fue el bosque tropical perennifolio (114 especies). Un análisis de la similitud taxonómica entre los ensambles avifaunísticos mostró dos agrupaciones: la que presenta avifaunas más similares es el bosque de pino-encino con el bosque mesófilo de montaña a mayor altitud; y por otra parte el bosque tropical perennifolio con el bosque mesófilo de montaña a menor altitud. Los patrones de distribución de las especies de aves en el APRN responden a las condiciones ecológicas del gradiente altitudinal al que se encuentran los tipos de vegetación muestreados y corresponden con las condiciones ecológicas de las montañas de la Sierra Madre Oriental. Debido a las pocas investigaciones en esta región, este estudio abre un amplio panorama para las investigaciones ornitológicas en zonas poco exploradas, permitiendo generar mejores planes para la conservación de áreas con alta diversidad de aves en nuestro país como en las áreas naturales protegidas del país. 2 ABSTRACT The Natural Protected Areas in México represent an important tool for in situ conservation of biodiversity. These areas maintain a close relation with scientific research. Generating knowledge about them is the way to justify their conservation. Hence, making research studies about biodiversity in those areas is of great importance. The present study, had the objective to analyze and describe bird diversity along a year (from June 2016 to June 2017) in four localities with different types of vegetation (pine-oak forest, humid montane forest and tropical evergreen forest) within the Área de Protección de Recursos Naturales (APRN) “Cuenca Hidrográfica del Río Necaxa”, in the Sierra Norte de Puebla. The intensive search method was followed; bird species were identified visually and with acoustic recordings. 241 bird species were recorded, which represent 40.5% of the bird diversity of the State of Puebla. The inventory represents 22 Orders, 55 Families and 165 Genera. Resident species were the most numerous (178 species), followed by winter migrants (55 species), transient species (6 species) and summer migrants (5 species). It is important to highlight that 24 endemic species (10%) were recorded and that 34 species are listed in the NOM-059-SEMARNAT-2010. I found that the tropical evergreen forest has the highest bird species richness (114 species). An analysis of the taxonomic similarity between the bird assemblages from each type of vegetation showed that two groups are formed: the one with more similarity is the one between the pine-oak forest and the higher elevation humid montane forest; and on the other hand the tropical evergreen forest and the lower elevation humid montane forest. The distributional patterns of bird species in the APRN respond to the ecological conditions of the altitudinal gradient in which the different types of vegetation surveyed are found and to the ecological conditions of the mountains of the Sierra Madre Oriental. Because there is almost none research done in the region, this research opens a wide opportunity for ornithological research in non-explored areas to generate better conservation plans in areas of high bird diversity in our country like the Natural Protected Areas. 3 INTRODUCCIÓN La biodiversidad es una característica compleja de los sistemas biológicos que se presenta en distintas escalas espaciales y temporales (Halffter et al., 2001). Debido a esto, se han propuesto mecanismos regionales y locales que están relacionados entre sí, para poder explicar los patrones de la diversidad de las especies. Por una parte, está la escala regional, en la cual un conjunto de especies está ligado a procesos históricos y evolutivos como la especiación, extinción e inmigración. Por otra parte, está la escala local, en la que actúan procesos ecológicos, como la competencia, la preferencia de hábitat, la depredación y el mutualismo (Whittaker, 1960; Morin, 1999; Magurran, 2004; Pineda-López y Verdú-Faraco, 2013). La diversidad alfa se refiere a la riqueza de especies que se encuentra en una localidad dentro de un mismo tipo de hábitat o comunidad (Halffter y Moreno, 2005; Koleff, 2005; Pineda-López y Verdú-Faraco, 2013). La diversidad beta es la variación en la composición de especies entre sitios de una región geográfica (Legendre et al., 2005). Mientras que la diversidad gamma se sitúa en un nivel regional, es decir, es el número de especies del conjunto de hábitats o comunidades que forman un paisaje (Whittaker, 1972; Halffter y Moreno, 2005). Al referirse a un paisaje, esta riqueza regional, no sólo se encuentra en un área grande que abarca muchos sitios, sino que se asocia con una extensión espacial y una historia geomorfolófica y evolutiva en común (Halffter y Moreno, 2005). En México, los patrones de distribución de la biodiversidad están dados por las historias biogeográficas y los patrones ecológicos derivados de la gran heterogeneidad ambiental que existe en el país (Escalante et al., 1993; Flores-Villela y Gerez, 1994; Morrone, 2001; Espinosa-Organista et al., 2008; Rodríguez et al., 2017). México posee una orografía muy variada, un amplio mosaico climático y de asociaciones vegetales y se encuentra en el límite de dos regiones biogeográficas: la Neártica en el norte del país, y la Neotropical en el sur (Ramamoorthy et al., 1993; Morrone, 2001; CONANP 2002; Arizmendi, 2003; Navarro-Sigüenza et al., 2014a), dando como resultado la concentración del 10% de la biodiversidad de todo el planeta (Mittermeier y Mittermeier, 1997), que está conformada por una mezcla única de especies de ambas regiones biogeográficas. Esta diversidad forma complejos patrones espaciales que se hacen evidentes en los contrastantes cambios 4 de vegetación con diferente composición de especies entre sitios relativamente cercanos (Koleff et al., 2008). Particularmente, las aves han sido objeto de estudio para ver estos patrones de la distribución de la biodiversidad en México (Escalante et al., 1993; Koleff et al., 2008; Navarro-Sigüenza et al., 2014a, Ochoa-Ochoa et al., 2014, Vázquez-Reyes et al., 2018). A pesar de ser un grupo que está bien estudiado en México y el mundo, en nuestro país aún hay muchas regiones poco exploradas, las cuales son importantes para la generación de nuevos registros de las especies y el entendimiento de sus patrones de distribución (Navarro y Benítez, 1993; Rojas-Soto y Navarro, 1999; Navarro et al., 2004; Villa-Bonilla et al., 2008; Navarro-Sigüenza et al., 2014a). Un ejemplo de las regiones poco exploradas en México es la Sierra Norte en Puebla (Rojas-Soto y Navarro, 1999; Villa-Bonilla et al., 2008). El estado es el cuarto de la República Mexicana por su diversidad de aves (595 especies), sólo después de Oaxaca, Veracruz y Chiapas (Navarro-Sigüenza et al., 2014a). Esta riqueza específica es favorecida por la compleja topografía que posee el estado. Puebla está conformado por la conjunción de cuatro provincias biogeográficas: la de la Sierra Madre Oriental, la Provincia del Golfo de México, el Eje Volcánico Transmexicano y la Sierra Madre del Sur (Rojas-Soto y Navarro, 1999; Morrone, 2001 y 2014; INEGI 2004). De este modo, el relieve favorece la presencia de un gran número de tipos de vegetación que comprenden desde los matorrales desérticos, bosques tropicales, bosques mesófilos de montaña hasta los bosques de pino y encino. La diversidad de estos tipos de vegetación en el gradiente altitudinal juegan un papel importante en el mantenimiento de diversos ensambles de aves (Jiménez-Moreno et al., 2011). En la Sierra Norte de Puebla se encuentra el Área de Protección de Recursos Naturales (APRN) “Cuenca Hidrográfica del Río Necaxa”. Es una de las 176 Áreas Naturales Protegidas (ANPs) federales que hay en el territorio nacional (Torres- Orozco et al., 2015). Las ANPs son extensiones de mar o de tierra que están respaldadas legalmente y son destinadas a la conservación in situ de la biodiversidad y en México abarcan una superficie total de 253,879.18 km2 que equivale al 12.92% del país (Urquiza-Haas, 2009; CONANP, 2013; Torres-Orozco et al., 2015). 5 El APRN “Cuenca Hidrográfica del Río Necaxa” se encuentra en la zona que limita las regiones neártica y neotropical, lo cual le confiere a la región una diversidad biológica importante (CONANP, 2002) y la convierte en un sitio interesante para el estudio de las poblaciones de aves. Aunado a lo anterior, otro componente atractivo para el desarrollo de investigaciones ornitológicas, es que es parte de la Región Terrestre Prioritaria 102 Bosques Mesófilos de la Sierra Madre Oriental (Arriaga et al., 2000), es decir, es una región prioritaria para la conservación por la presencia de este tipo de vegetación que ha sido destruida al grado que hoy abarca menos del 1% de la superficie de la República Mexicana (Rzedowski, 1981; Challenger, 1998). Finalmente, debido a la falta de estudios en esta región, ninguna de las propuestas existentes de Áreas de Importancia para la Conservación de las Aves (AICAs) abarca esta zona (Arizmendi y Márquez, 2000; Vidal et al., 2009), por lo que este tipo de estudios pueden servir como una herramienta para iniciar la propuesta de un AICA en la Cuenca Hidrográfica del Río Necaxa. El presente estudio se realizó en esta APRN con el objetivo de registrar la riqueza de especies de aves en la zona y describir los diferentes componentes de la diversidad basados en esta riqueza. 6 ANTECEDENTES En un intento por entender en un contexto más amplio el área de estudio, se realizó una búsqueda de estudios ornitológicos que se hubieran hecho dentro del APRN “Cuenca Hidrográfica del Río Necaxa” o en zonas cercanas. Se consultaron diferentes fuentes bibliográficas como la Bibliografía de las Aves de México (Rodríguez-Yáñez et al., 1994), el portal en internet SORA (www.sora.unm.edu), los archivos digitales de la Revista Huitzil (http://huitzil.net) y la Revista Mexicana de Biodiversidad (http://www.revista.ib.unam.mx). Los estudios de la avifauna en la Sierra Norte de Puebla son escasos, esto debido a su difícil acceso o porque no ha habido interés por parte del gobierno o de las instituciones en generar investigaciones ornitológicas (Rojas-Soto, 1995; Rojas- Soto y Navarro, 1999). A pesar de esto, hay algunos estudios sobre las aves en el estado de Puebla como el de Rojas-Soto (1995), quien hizo una descripción profunda de la riqueza y la distribución de la avifauna a nivel estatal, compilando la mayor parte de la información avifaunística de Puebla hasta ese año. El estudio concluyó con 481 especies obtenidas a partir de registros de colecciones científicas, literatura y trabajo de campo realizado en varias localidades. Rojas-Soto encontró que la mayor riqueza de aves estaba presente en el rango altitudinal entre 400 y 1600 msnm, en la selva alta perennifolia y en el cardonal, y está presente en la región de la vertiente del Golfo; mientras que el mayor número de endemismos fueron registrados en la selva baja caducifolia y el cardonal en intervalos altitudinales entre 1000 y 1600 msnm y en la región meridional del estado. Posteriormente, Rojas-Soto y Navarro (1999), actualizaron la información sobre la avifauna de Puebla. Hacen trabajo en campo y una revisión bibliográfica y de las colecciones de museos tanto de México como del extranjero sumando 22 nuevos registros de especies para el estado. Además, hacen una reflexión sobre la importancia de continuar haciendo inventarios faunísticos en lugares en los que no existe mucha información sobre la avifauna como lo era en ese entonces el estado de Puebla. En cuanto a la Sierra Norte de Puebla, Villa-Bonilla et al. (2008), abordaron la importancia de los estudios avifaunísticos a nivel municipal a partir de su estudio en Zacapoaxtla y la importancia que tienen para proponer áreas prioritarias para la 7 conservación de las aves y otras estrategias en conservación. En éste estudio registraron un total de 204 especies de aves en el municipio. González-García et al. (2012), reportaron nuevas localidades donde se registró la pava cojolita (Penelope purpurascens) en varios municipios de la Sierra Norte y Sierra Negra de Puebla y en la Sierra de Juárez en Oaxaca. Los registros fueron obtenidos a partir de imágenes de cámaras trampa, observaciones directas e indirectas en campo, grabaciones de audio de las vocalizaciones e información oral con cazadores. Estos registros complementan la información sobre la distribución geográfica de la especie en estos dos estados. Uno de los estudios más recientes es el realizado por Hernández-Cardona (2015), quien realizó un análisis de la avifauna del municipio de Tetela de Ocampo, registrando 147 especies dentro de 11 Órdenes, 38 Familias (más una Incertae Sedis) y 103 Géneros. Encontró que el bosque de pino-encino alberga la mayor riqueza de especies de aves entre los diferentes tipos de vegetación y que a su vez tiene una avifauna similar a la del bosque mesófilo de montaña. Por otra parte, al estar entre dos provincias biogeográficas, la Sierra Madre Oriental y el Eje Volcánico Transmexicano, la avifauna del municipio de Tetela de Ocampo presenta una afinidad mayor con la provincia de la Sierra Madre Oriental. Sobre estudios ornitológicos referidos al APRN “Cuenca Hidrográfica del Río Necaxa”, sólo se encontraron las listas de especies que están en el plan de manejo del APRN y el Programa de Conservación y Manejo Sitio RAMSAR “Sistema de Represas y Corredores Biológicos de la Cuenca Hidrográfica del Río Necaxa, ambos realizados por la CONANP (2002 y 2008) en los cuales registran 181 y 66 especies de aves respectivamente. Sin embargo, muchos de estos registros son meramente bibliográficos y por lo mismo, muchos son erróneos pues nadie se ha dado a la labor de muestrear esta zona. Es necesario estudiar los patrones de riqueza y el recambio taxonómico entre tipos de vegetación, para conocer mejor la distribución de la biodiversidad en los gradientes altitudinales en el estado y en el país, empezando por incrementar los esfuerzos y la inquietud hacia el estudio de estos lugares tan importantes para la biodiversidad en México. 8 OBJETIVO GENERAL - Describir la diversidad del ensamble de aves en los diferentes tipos de vegetación del Área de Protección de Recursos Naturales “Cuenca Hidrográfica del Río Necaxa” en la Sierra Norte de Puebla. OBJETIVOS PARTICULARES - Realizar un inventario taxonómico de la avifauna en los diferentes tipos de vegetación del área protegida. - Caracterizar la avifauna de acuerdo a su estacionalidad, endemismo y de acuerdo a sus categorías de riesgo. - Analizar la distribución espacial de la diversidad del ensamble de aves del APRN, considerando cada tipo de vegetación (diversidad α); su recambio taxonómico (diversidad β); y la riqueza de especies regional. 9 ÁREA DE ESTUDIO El Área de Protección de Recursos Naturales “Cuenca Hidrográfica del Río Necaxa” se ubica en la parte norte de Puebla y la parte este de Hidalgo (Figura 1). Tiene una superficie de 42 129 hectáreas (CONANP, 2002). De acuerdo al polígono descrito en el decreto de su creación, se ubica entre los 20º 3’ y 20º 14’ de latitud norte y 97º 51’ y 98º 13’ de longitud oeste (DOF, 1938). Comprende 10 municipios en su porción poblana: Ahuazotepec, Chiconcuautla, Huauchinango, Jopala, Juan Galindo, Naupan, Tlaola, Xicotepec de Juárez, Zacatlán y Zihuateutla; mientras que del lado de Hidalgo sólo dos: Acaxochitlán y Cuautepec de Hinojosa (CONANP, 2002). El APRN contiene cinco presas, tres están en la parte poblana y dos en la hidalguense. Todas son consideradas como sitios RAMSAR y están dentro de la Cuenca Hidrográfica del Río Necaxa. Los tipos de vegetación predominantes que se encuentran presentes en el APRN son el bosque de pino-encino, el bosque mesófilo de montaña y el bosque tropical perennifolio (Figura 1). Bosque de pino-encino (BPE) Este tipo de vegetación se distribuye en la parte centro y noroeste del APRN y ocupa 3,085 hectáreas. Se encuentra en sitios donde la topografía es accidentada, sobre laderas rocosas con pendiente pronunciada, suelo pedregoso, poco profundo, rico en materia orgánica, con una capa gruesa de hojarasca, en zonas muy húmedas entre 1,800 y 3,000 msnm (CONANP, 2002). Este tipo de vegetación fue muestreada aproximadamente a 2,300 msnm en el municipio de Huauchinango, en un pueblo llamado Teopancingo (Figura 2). Bosque mesófilo de montaña (BMM) Las condiciones climáticas que requiere este tipo de vegetación están ahora en zonas muy restringidas dentro del territorio nacional (Rzedowski, 1981). En el APRN, el bosque mesófilo de montaña tiene una superficie de 7,200 hectáreas y se 10 encuentra en elevaciones de 800 a 2400 msnm (CONANP, 2002). En este estudio, este tipo de vegetación se muestreó en dos localidades, una en el municipio de Huauchinango aproximadamente a 2,100 msnm en el Ecoturismo Ejido La Venta que se encuentra en el pueblo de La Venta Grande (Figura 3) y la otra en el municipio de Xicotepec aproximadamente a 1,200 msnm, en la localidad de Cacalotepec (Figura 4). Bosque tropical perennifolio (BTP) En el APRN el bosque tropical perennifolio tiene una superficie de 2,855 hectáreas y se distribuye en forma de pequeños manchones en sitios escarpados, laderas con pendiente abrupta, cañadas y sitios planos o ligeramente ondulados de los ríos Necaxa, Tepexi y Patla (CONANP, 2002). Este tipo de vegetación fue muestreado en el municipio de Zihuateutla en la reserva privada Kolijke aproximadamente a 400 msnm (Figura 5). Figura 1. Distribución potencial de los tipos de vegetación dentro del APRN “Cuenca Hidrográfica del Río Necaxa”. 11 Figura 2. Bosque de pino-encino en Teopancingo. Figura 3. El bosque mesófilo de montaña en el que se encuentra el Ecoturismo Ejido La Venta. 12 Figura 5. El bosque tropical perennifolio en el que se encuentra Kolijke. El río Necaxa y la Barranca de Patla (a la derecha de la imagen). Figura 4. Uno de los senderos del bosque mesófilo de montaña de Cacalotepec. 13 MÉTODO Se hicieron dos visitas de prospección: la primera del 18 al 19 de enero y una segunda del 6 al 9 de abril de 2016. Durante estas visitas se exploró el APRN y se delimitaron los puntos de trabajo para el muestreo. También se hicieron reuniones con el personal responsable de la dirección de la CONANP y con las autoridades locales de las comunidades aledañas con la finalidad de dar a conocer el proyecto y pedir los permisos necesarios para trabajar en la zona. Se seleccionaron cuatro localidades para el muestreo (Figura 6). Se eligieron debido a que representan los tipos de vegetación nativa de la región y son parches que mantienen una cobertura forestal continua y no son afectados por las actividades humanas (Martorell y Peters, 2005). La zona de estudio comprende un gradiente altitudinal aproximado de 400 a 2300 msnm (Figura 7). Sin embargo, cabe destacar que la localidad llamada Cacalotepec, que es una propiedad privada con un bosque mesófilo de montaña se encuentra fuera del polígono del APRN (Figura 6). Aún así, esta localidad fue elegida debido a la dificultad de encontrar un punto con este tipo de vegetación que fuera de fácil acceso y sobre todo que fuera seguro para realizar el trabajo. El esfuerzo de muestreo representa un total de 42 días de trabajo de campo, entre enero de 2016 y junio de 2017; considerando 2 salidas prospectivas (6 días) y 5 salidas para la toma de datos (36 días; ver Cuadro 1). El diseño del muestreo consideró la variación estacional del un ciclo anual, lo cual permitió registrar tanto especies residentes como aquellas que son migratorias (Gómez de Silva y Medellín, 2001). 14 Figura 7. Gradiente altitudinal al que se encuentran los diferentes tipos de vegetación. Los valores están dados en metros sobre el nivel del mar. 0 500 1000 1500 2000 2500 Bosque de pino- encino (Teopancingo) Bosque mesófilo de montaña (La Venta) Bosque mesófilo de montaña (Cacalotepec) Bosque tropical perennifolio (Kolijke) Figura 6. Ubicación geográfica de las localidades muestreadas representadas en triángulos azules, el polígono rojo delimita el APRN. 15 Cuadro 1. Relación y programación de las actividades realizadas durante el año de muestreo en el APRN. Trabajo realizado en cada salida de campo, localidades y tipos de vegetación muestreados (BTP: bosque tropical perennifolio; BMM (B): bosque mesófilo de montaña bajo; BMM (A): bosque mesófilo de montaña alto; BPE: bosque de pino-encino). Durante el trabajo de campo se siguió el método de búsqueda intensiva que proponen Ralph et al. (1996) pero en este caso se hicieron recorridos por senderos, en vez de en parcelas, registrando todas las especies que eran observadas o escuchadas y siguiendo aquellas que se movían y no eran identificadas de manera inmediata. Se eligió este método pues permite recorrer cada tipo de vegetación por completo en busca de aves; en este caso, un canto o llamado que no sea reconocido puede ser seguido hasta encontrar al ave y así identificarla visualmente. Además, con este método aumenta la probabilidad de registrar especies que son silenciosas o de hábitos inconspicuos (Ralph et al., 1996). Se realizaron los muestreos a las horas de mayor actividad que presentan las aves: el amanecer (de 7 a 11 am) y el atardecer (de 4 a 7 pm), suspendiendo el muestreo durante las 4 o 5 horas del mediodía en las que disminuye la posibilidad de detección de aves por su baja actividad (Gómez de Silva y Medellín, 2001 y 2002; González-García, 2011). Además, se incluyeron registros hechos a modo de observaciones libres, fuera del horario destinado para los muestreos y fuera de las localidades elegidas para tener un inventario de todo el APRN lo más completo posible. De esta forma, si en el transcurso del día, en las horas de descanso o en el camino de una localidad a otra se observaban aves también se iban registrando y se tomaba la información del lugar donde se encontraba. Por ejemplo, cuando se visitaba la presa de Necaxa o los pueblos. Para la identificación visual de las aves a nivel de especie se utilizaron binoculares 10X50 y guías de campo para la identificación de aves de México (Howell y Webb, 1995); Van Perlo, 2006) y de Norteamérica (Kaufman, 2000). La Trabajo realizado Fecha Localidades visitadas BTP BMM (B) BMM (A) BPE Prospección 18-19 enero 2016 Kolijke 2 Prospección 6-9 abril 2016 Kolijke, La Venta, Teopancingo 1 1 2 1. Observaciones y grabaciones ambientales 5-11 junio 2016 Kolijke, Cacalotepec, La Venta, Teopancingo 2 1 2 2 2. Observaciones y grabaciones ambientales 20-26 septiembre 2016 Kolijke, Cacalotepec, Teopancingo 3 2 2 3. Observaciones 7-10 diciembre 2016 Kolijke, Cacalotepec 2 2 4. Observaciones y grabaciones ambientales 15-24 marzo 2017 Kolijke, Cacalotepec, La Venta, Teopancingo 2 3 3 2 5. Observaciones y grabaciones ambientales 31 mayo- 7 junio 2017 Kolijke, Cacalotepec, La Venta, Teopancingo 2 2 2 2 14 10 8 10 Tipo de vegetación (Días trabajados) Total de días trabajados por tipo de vegetación 16 lista de especies se ordenó taxonómicamente considerando el nombre científico de acuerdo con la American Ornithological Society (AOS; Chesser et al., 2017) y el nombre común (Berlanga et al., 2015). Además, se anotaron las categorías de estacionalidad (Berlanga et al., 2008; Neotropical Birds, The Cornell Lab of Ornithology), endemismo (González-García y Gómez de Silva, 2003), y categoría de riesgo (SEMARNAT, 2010). Estos datos fueron procesados en una base de datos en Microsoft Excel (Microsoft, 2008). Se hicieron grabaciones ambientales de 10 minutos de duración para complementar los registros visuales. Éstas se realizaron con una grabadora Zoom H4n y dos micrófonos Berhinger C-2 colocados sobre un tripié en configuración ORTF (los micrófonos se colocan a 17 cm y con 90° de separación), programados para grabar a 44.1 kHz con una resolución de 16 bits en formato estéreo. Las grabaciones se hicieron en cada tipo de vegetación, en transectos de aproximadamente 1 Km; grabando durante 10 minutos (Celis-Murillo et al., 2008) en cada uno de 10 puntos, separados aproximadamente cada 100 m (Figura 8). Posteriormente, en el laboratorio se realizó la identificación de las especies en las grabaciones por medio de los espectrogramas de los cantos y llamados que aparecen empleando el software Adobe Audition CS6 5.0 (Adobe Systems, 2012). Para asegurar la correcta identificación, los espectrogramas de las vocalizaciones se compararon con las colecciones bioacústicas (Figura 9) de Xeno-canto (http://www.xeno-canto.org/) y Macaulay Library of Natural Sounds at the Cornell Laboratory of Ornithology (https://macaulaylibrary.org/). Para delimitar la estacionalidad de las aves se utilizaron los datos de distribución de los portales AvesMx (Berlanga et al., 2008 http://avesmx.conabio.gob.mx/) y Neotropical Birds (The Cornell Lab of Ornithology). Las categorías de estacionalidad fueron: a) residentes: aquellas especies que se encuentran en México a lo largo de todas las estaciones del año; b) residente de verano: especies encontradas en una región durante el verano; c) visitante de invierno: especies que se encuentran en invierno y parten en primavera; d) transitoria: especies que se detienen temporalmente en algún área del país durante su migración; e) rara: especies residentes o visitantes cuyos registros son escasos y salen de su distribución potencial; f) introducida: especies que no son nativas del país pero que están presentes debido a que el hombre las trajo de algún otro lugar 17 del mundo. Cabe mencionar que, con el fin de precisar la estacionalidad de cada ave, la categoría que fue asignada es con respecto al APRN y no a la República Mexicana, es decir, cuando una especie presenta más de una categoría de estacionalidad en el país según los mapas de distribución citados anteriormente, se eligió aquella categoría que ocurre en el APRN. Figura 8. Transectos con los 10 puntos donde se realizaron las grabaciones ambientales en cada localidad. 18 Figura 9. Comparación del espectrograma de Myadestes unicolor. A. Grabación obtenida en campo; B. Grabación de xeno-canto (Nathan Pieplow. XC5103. https://www.xeno-canto.org/species/Myadestes-unicolor); C. Grabación de Macaulay Library (Charles Duncan/ Macaulay Library at the Cornell Lab of Ornithology (ML86890)). En cuanto al endemismo, se utilizaron las categorías de acuerdo con González-García y Gómez de Silva (2003): las especies endémicas son las que presentan una distribución geográfica restringida al territorio mexicano; las especies semiendémicas son aquellas que su población completa se distribuye en México sólo durante una época del año; las especies cuasiendémicas incluyen a las que su área de distribución se extiende >35,000 km2 del territorio mexicano hacia algún país vecino debido a la continuidad del hábitat que utiliza. Las categorías de riesgo de las especies se obtuvieron de la NOM-059- SEMARNAT-2010 (SEMARNAT, 2010) y son las siguientes: a) En peligro de extinción (P): son aquellas especies que su área de distribución o su tamaño poblacional en la República Mexicana se han reducido tanto que está en riesgo su viabilidad biológica en su hábitat natural; b) Amenazada (A): son especies que podrían llegar a estar en peligro de extinción en corto o mediano plazo si sus poblaciones siguen disminuyendo; c) Sujetas a protección especial (Pr): son aquellas especies que podrían llegar a encontrarse amenazadas por factores que 19 inciden negativamente en la viabilidad de sus poblaciones, por lo que se determina la necesidad de conservación y recuperación. También se utilizaron las categorías de riesgo de la lista roja de la International Union for the Conservation of Nature (IUCN, 2017) que son las que se presentan a continuación: a) Vulnerable (VU): cuando un taxón se considera que se está enfrentando a un riesgo de extinción alto en vida silvestre; b) Casi amenazado (NT): cuando un taxón ha sido evaluado y está próximo a encontrarse en riesgo de extinción alto en un futuro cercano; c) Preocupación menor (LC): cuando un taxón habiendo sido evaluado no cumple ningún criterio para ser incluido en alguna categoría de riesgo mayor, son taxones abundantes y de amplia distribución. Para evaluar la eficiencia del trabajo para detectar la diversidad de aves en el tiempo y espacio del muetreo, se utilizó los estimadores no paramétricos Chao 2 y el estimador de cobertura basado en incidencia (ICE, por sus siglas en inglés) con ayuda del programa EstimateS 9.1 (Colwell, 2013). Los estimadores no paramétricos tienden a ser más eficientes que los estimadores paramétricos al obtener la estimación de la riqueza de especies de una zona. Estos estimadores no asumen un tipo de distribución particular ni supuestos a priori que los ajustan a un modelo matemático predeterminado sino estiman la riqueza de especies con base en las especies raras en los muestreos (Escalante, 2003; Magurran, 2004; Pineda-López y Verdú-Faraco, 2013). Por esta razón fueron utilizados los estimadores Chao 2 e ICE que comparten la característica de utilizar datos de presencia/ausencia (Collwell y Coddington, 1994; Chazdon et al., 1998; Escalante, 2003; Magurran, 2004). En el caso de Chao 2 se basa en el número de especies raras distribuidas entre los muestreos, estas especies se denominan únicas y son las que ocurren sólo en una muestra, y duplicadas son las que están presentes en dos muestras (Colwell y Coddington, 1994; Magurran, 2004): SChao 2 = Sobs + Q1 2/2Q2 donde, Sobs= el número de especies en la muestra, Q1= el número de especies que están sólo en una muestra (únicas) y Q2= el número de especies que están en dos muestras (duplicadas; Colwell y Coddington, 1994). 20 Este estimador de riqueza de especies es una función de la proporción de especies únicas y duplicadas y excederá la riqueza de especies observada con un gran margen conforme la frecuencia relativa de únicas incrementa (Magurran, 2004). Aunado a esto supone que el número de especies raras disminuirá con mayores esfuerzos de muestreo, y el incremento del estimador se detendrá cuando cada especie esté representada al menos en dos muestras (Colwell y Coddington, 1994; Chao et al., 2000; Magurran, 2004; Gotelli y Colwell, 2011; Pineda-López y Verdú- Faraco, 2013), por lo que si al final se cuenta con un número reducido de especies raras puede ser indicio de un muestreo suficiente (Colwell y Coddington, 1994; Magurran, 2004; Pineda-López y Verdú-Faraco, 2013). El estimador ICE se basa en reconocer que las especies ampliamente distribuidas son más fácilmente agregadas en cualquier muestra por lo que proveen poca información sobre el tamaño general del ensamble. Contrariamente, son aquellas especies raras las que son útiles para deducir la riqueza general (Chazdon et al., 1998; Chao et al., 2000; Magurran, 2004). Se enfoca en aquellas especies raras o infrecuentes, encontradas en ≤10 unidades de muestreo. La fórmula de ICE (Chazdon et al., 1998) es: 𝑆ICE = 𝑆freq + 𝑆infr 𝐶ICE + 𝑄1 𝐶ICE 𝛾ICE 2 donde, Sinfr= el número de especies infrecuentes (encontradas en ≤10 muestras), Sfreq= el número de especies comunes (encontradas en ˃10 muestras), Q1= el número de únicas, CICE= 1 - Q1/Ninfr, Ninfr= el número total de ocurrencias de especies infrecuentes, 𝛾ICE 2 = { 𝑆infr 𝐶ICE 𝑚infr (𝑚infr−1) ∑ 𝑖(𝑖−1)𝐹𝑖 10 𝑖=1 (𝑁infr) 2 } − 1,0 y, minfr= el número de muestras con al menos una especie infrecuente. Por otro lado, se analizó la diversidad de la avifauna en los diferentes tipos de vegetación a diferentes escalas. Para fines de este estudio, la diversidad , se 21 consideró como la riqueza de especies local, propia de cada tipo de vegetación; la riqueza específica regional, que es la propia de toda el área de estudio, es decir, el inventario completo de las aves registradas en el APRN “Cuenca Hidrográfica del Río Necaxa” (Whittaker, 1972; Magurran, 2004; Halffter y Moreno, 2005; Koleff, 2005; Pineda-López y Verdú-Faraco, 2013). Por último, se analizó el recambio taxonómico (diversidad ) entre los diferentes tipos de vegetación a lo largo del gradiente altitudinal a partir del índice de disimilitud de Simpson (sim), que se calculó utilizando la función betadivers con el paquete “vegan” (Oksanen et al., 2017) en RStudio (R Development Core Team, 2016). Este índice está descrito por la siguiente fórmula: sim= min(b, c)/min(b, c) + a donde, a es el número de especies compartidas por dos sitios, b es el número de especies que están en el primer sitio, pero no en el segundo y c es el número de especies que están en el segundo sitio, pero no en el primero. sim describe el recambio de especies espacial sin considerar la influencia de gradientes de riqueza (Koleff et al., 2003; Baselga 2010; Calderón-Patrón et al., 2012). El índice de disimilitud de Simpson comprende valores de 0 cuando los sitios son completamente idénticos uno del otro, a 1 cuando los sitios son completamente diferentes (Lennon et al., 2001; Koleff et al., 2003; Baselga 2010). Se generó un dendrograma para visualizar el agrupamiento de los diferentes tipos de vegetación utilizando la función ggdendrogram de la librería “ggdendro” (de Vries y Ripley, 2016) con la agrupación de grupos promedio (UPGMA). 22 RESULTADOS Riqueza de especies y esfuerzo de muestreo Se registró un total de 241 especies de aves en el área de estudio, que representan el 40.5% del total del estado. Estas especies se incluyen dentro de 22 Órdenes, 55 Familias y 165 Géneros. La Familia con más especies en el APRN es Parulidae con 26, seguida de Trochilidae con 16, Tyrannidae con 15, Passerellidae con 14, Turdidae con 13, Cardinalidae con 11, Vireonidae con 10, Picidae, Fringillidae, Thraupidae e Icteridae con 9 y Ardeidae y Accipitridae con 8; las demás tienen 6 o menos especies (Figura 10). Al realizar el análisis con el estimador no paramétrico ICE y evaluar la completitud del muestreo, se obtuvo que las especies registradas en el APRN representan el 87.83% de las 274.38 esperadas por este estimador. Por otra parte, la estimación de Chao 2 es de 263.92 especies, con base en esto, el número de especies registradas en este estudio representa el 91.31% de las especies estimadas. De las 263.92 especies que estima Chao 2, las que se registraron en este trabajo representan el 91.31% (Figura 11). Al analizar el número de especies registradas en cada localidad con los dos estimadores, el bosque de pino-encino y el bosque tropical perennifolio fueron los tipos de vegetación con el mayor porcentaje de especies registradas con respecto a los valores de riqueza específica esperados por los estimadores (Cuadro 2 y Figura 12). 23 0 5 10 15 20 25 30 Thraupidae Cardinalidae Parulidae Icteridae Icteriidae Passerellidae Fringillidae Passeridae Peucedramidae Ptiliogonatidae Sturnidae Mimidae Turdidae Regulidae Cinclidae Polioptilidae Troglodytidae Certhiidae Sittidae Aegithalidae Paridae Hirundinidae Corvidae Vireonidae Tityridae Tyrannidae Furnariidae Psittacidae Falconidae Picidae Ramphastidae Alcedinidae Momotidae Trogonidae Strigidae Accipitridae Pandionidae Cathartidae Threskiornithidae Ardeidae Phalacrocoracidae Ciconiidae Scolopacidae Charadriidae Rallidae Trochilidae Apodidae Caprimulgidae Cuculidae Columbidae Podicipedidae Odontophoridae Cracidae Anatidae Tinamidae Figura 10. Riqueza de aves por Familia encontradas en el APRN. 24 Figura 11. Valores de los estimadores no paramétricos ICE y Chao 2 para las especies registradas en el APRN “Cuenca Hidrográfica del Río Necaxa”. S= riqueza de especies, es el número de especies estimadas; ICE= el número de especies que son posibles de encontrar según este modelo; Chao 2= número de especies estimado con base en este modelo. Cuadro 2. Esfuerzo de muestreo en cada tipo de vegetación: porcentaje que representa la riqueza específica de cada tipo de vegetación con respecto a los valores estimados por ICE y Chao 2. Tipo de vegetación (Localidad) Especies registradas % de especies registradas con respecto a ICE % de especies registradas con respecto a Chao 2 BPE (Teopancingo) 92 84.86 89.82 BMM (La Venta) 74 57.2 73.05 BMM (Cacalotepec) 96 70.64 75.46 BTP (Kolijke) 114 77.75 80.24 25 Grabaciones ambientales Se obtuvieron 220 grabaciones ambientales, mismas que se ingresaron en la Biblioteca de Cantos del Museo de Zoología de la Facultad de Ciencias (números de colecta GRO-001 al GRO-220). De éstas, 85 grabaciones se realizaron en Kolijke, 41 en Cacalotepec, 34 en el Ecoturismo Ejido La Venta y 60 en Teopancingo. Se analizaron 40 en su totalidad, es decir, todas las especies de aves contenidas en los 10 minutos de grabación se lograron identificar. En total se identificaron 78 especies de aves con este método (Figuras 13 y 14). Figura 12. Modelos de acumulación de especies y riqueza específica esperada por tipo de vegetación en el APRN. ICE (rojo), Chao 2 (verde) y riqueza específica observada (azul). A. Kolijke (bosque tropical perennifolio) B. Cacalotepec (bosque mesófilo de montaña) C. Ecoturismo Ejido La Venta (bosque mesófilo de montaña) D. Teopancingo (bosque de pino-encino). A B C 26 Figura 13. Fragmento de una de las grabaciones ambientales realizada en Cacalotepec. A. Amazilia candida, B. Pheugopedius maculipectus, C. Myadestes unicolor. A. B . C . Figura 14. Espectrogramas de algunas especies identificadas en las grabaciones ambientales realizadas en las diferentes localidades. A. Basileuterus culicivorus; B. Basileuterus belli; C. Ramphastos sulfuratus; D. Dentrortyx barbatus; E. Vireo huttoni; F. Dryocopus lineatus; G. Turdus infuscatus; H. hay tres especies: arriba= Henicorhina leucosticta, en medio= Aulacorhynchus prasinus y abajo= Momotus coeruliceps. 27 Estacionalidad Las aves residentes fueron las de mayor número, 178 especies que corresponden al 74.16% del total en el APRN. Las migratorias de invierno registradas fueron 55 que corresponden al 22.92%. Se registraron 6 especies transitorias (2.5%) y 5 migratorias de verano (2.08%) (Figura 15). Endemismo Es importante destacar que el endemismo en la zona es alto. 10% de las aves se encuentran dentro de alguna de las categorías de endemismo que utilizan González- García y Gómez de Silva (2003). Concretamente, siete especies de aves son endémicas, ocho especies semiendémicas y diez cuasiendémicas. Por tipo de vegetación, se registraron 14 especies en alguna categoría de endemismo en el BPE de Teopancingo; en el el BMM del Ecoturismo Ejido La Venta fueron 13 especies; 12 en el BMM de Cacalotepec; y 7 en el BTP en Kolijke (Cuadro 3). Categorías de riesgo de la avifauna Con respecto a las especies de aves que se encuentran dentro de alguna categoría de riesgo en la NOM-059-SEMARNAT-2010 (SEMARNAT, 2010), se registraron 34 especies. De éstas, hay 19 especies catalogadas como sujetas a protección especial, 14 especies se encuentran dentro de las amenazadas y únicamente Dendrortyx barbatus está catalogada como en peligro de extinción (Cuadro 4 y Figura 16). Por otra parte, la Lista Roja de especies en peligro de la IUCN (2017) solo incluye tres especies de aves de las que se registraron durante los muestreos. Dentro de la categoría de casi amenazada (NT) se encuentran Vireo belli y Passerina ciris, y Dendrortyx barbatus que está catalogada como vulnerable (VU). De todas las especies que se encuentran en una categoría de riesgo ya sea en la NOM-059-SEMARNAT-2010 o en la Lista Roja de la IUCN (2017), solamente Passerina ciris y Dendrortyx barbatus se encuentran en ambas listas. 28 Cuadro 3. Especies endémicas registradas en los tipos de vegetación del gradiente altitudinal de la Cuenca del Río Necaxa. Categoría de endemismo Especie Bosque de pino-encino (Teopacingo) Bosque mesófilo de montaña (La Venta) Bosque mesófilo de montaña (Cacalotepec) Bosque tropical perennifolio (Kolijke) Endémicas Dendrortyx barbatus X X X Atthis heloisa X Momotus coeruliceps X X Catharus occidentalis X X Atlapetes pileatus X X Oriturus superciliosus X Cardellina rubra X X Semiendémicas Lampornis clemenciae X X Cynanthus latirostris X X Amazilia violiceps X Empidonax occidentalis X X X X Vireo cassinii X Icterus bullockii X X Pheucticus melanocephalus X X X Cuasiendémicas Amazilia yucatanensis X Empidonax affinis X Vireolanius melitophrys X Poecile sclateri X X Ptiliogonys cinereus X Coccothraustes abeillei X X Arremonops rufivirgatus X X Junco phaeonotus X X Basileuterus rufifrons X X X X Icterus graduacauda X X Cuadro 4. Especies en alguna de las categorías de riesgo de la NOM-059-SEMARNAT-2010. P Sólo se registró en la Presa de Necaxa. * Categoría casi amenazada (NT) y ** Categoria vulnerable (VU) de la Lista Roja (IUCN, 2017). Categoría de riesgo Especie BPE (Teopancingo) BMM (La Venta) BMM (Cacalotepec) BTP (Kolijke) Pr Crypturellus cinnamomeus X Tachybaptus dominicus p Mycteria americana X Tigrisoma mexicanum X Accipiter striatus X 29 Accipiter cooperii X Buteogallus anthracinus X Buteo platypterus X Buteo albonotatus X Trogon collaris X X X Aulacorhynchus prasinus X X Campephilus guatemalensis X Falco peregrinus X Pachysylvia decurtata X Cinclus mexicanus X X Myadestes occidentalis X X Catharus mexicanus X X X Psarocolius montezuma X X Passerina ciris* X A Penelope purpurascens X X Zentrygon albifacies X Lamprolaima rhami X Ramphastos sulfuratus X Psittacara holochlorus X Pionus senilis X Sclerurus mexicanus X Xiphorhynchus flavigaster X X Xiphorhynchus erythropygius X X X Myadestes unicolor X X Catharus frantzii X X Turdus infuscatus X X Geothlypis tolmiei X Haplospiza rustica X P Dendrortyx barbatus** X X X 30 Figura 15. Número de especies registradas de acuerdo a su estacionalidad en la zona de estudio. Figura 16. Especies que se encuentran en alguna categoría de riesgo de la NOM-059-SEMARNAT-2010 en cada tipo de vegetación. Las categorías de riesgo son: Pr: sujeta a protección especial; A: amenazada; P: en peligro de extinción. 0 20 40 60 80 100 120 140 160 180 200 Residentes Migratorias Invierno Migratorias Verano Transitorias 0 5 10 15 20 25 Bosque de pino- encino (Teopancingo) Bosque mesófilo de montaña (La Venta) Bosque mesófilo de montaña (Cacalotepec) Bosque tropical perennifolio (Kolijke) P A Pr 31 Patrones de diversidad alfa La mayor riqueza específica se presenta en el bosque tropical perennifolio (Kolijke), con 114 especies, 47.5% del total. De éstas, 90 son residentes, 22 son migratorias de invierno, dos son migratorias de verano y sólo una es transitoria. En el bosque mesófilo de montaña de la localidad Cacalotepec se registraron 97 especies, que equivale al 40% del total, de las cuales, 77 son residentes, 16 son migratorias de invierno, tres son migratorias de verano y dos son transitorias. El bosque de pino- encino (Teopancingo) presentó 92 especies de aves, 38.17% del total registrado en el APRN. 69 especies son residentes, 21 son migratorias de invierno y tres son migratorias de verano. La localidad con menos especies registradas fue el bosque mesófilo de montaña del Ecoturismo Ejido La Venta, donde se registraron 75 especies, es decir, el 30.83% de la avifauna de la zona de estudio. 57 son residentes, 15 son migratorias de invierno, una migratoria de verano y dos son transitorias (Figura 17). Figura 17. Riqueza de especies en cada tipo de vegetación. Se muestran las especies totales y el número de especies según su categoría de estacionalidad. 0 50 100 150 200 250 Bosque de pino-encino (Teopancingo) Bosque mesófilo de montaña (La Venta) Bosque mesófilo de montaña (Cacalotepec) Bosque tropical perennifolio (Kolijke) Transitorias Migratorias de verano Migratorias de invierno Residentes Especies totales 32 Recambio de especies Se analizó el recambio taxonómico (la diversidad beta) entre los diferentes tipos de vegetación a lo largo del gradiente altitudinal en el que se encuentran las cuatro localidades y que va desde los 400 hasta los 2300 msnm. En cada localidad muestreada se registraron especies las cuales no estuvieron presentes en ninguna otra. Se registraron 25 especies que son exclusivas del bosque de pino-encino en Teopancingo: Zentrygon albifacies, Lamprolaima rhami, Accipiter cooperii, Empidonax affinis, Cyanocitta stelleri, Sitta carolinensis, Sitta pygmaea, Troglodytes aedon, Turdus assimilis, Myioborus pictus (Anexo I). En el bosque mesófilo de montaña del Ecoturismo Ejido la Venta solamente cinco especies lo fueron: Camptostoma imberbe, Vireolanius melitophrys, Vireo belli, Vireo cassinii y Passerina caerulea. Por otra parte, en el bosque mesófilo de montaña de Cacalotepec se registraron 21 especies exclusivas: Accipiter striatus, Buteo platypterus, Buteo albonotatus, Glaucidium brasilianum, Sclerurus mexicanus, Cyanocorax yncas, Vireo leucophrys, etc. (Anexo I). Por último, el bosque tropical perennifolio, registró 53 especies que no estuvieron presentes en las otras tres localidades: Anthracothorax prevostii, Chlorostilbon canivetii, Aramides albiventris, Ramphastos sulfuratus, Campephilus guatemalensis, Psittacara holochlorus, Pionus senilis, Amazona autumnalis, Pachysylvia decurtata, Habia rubica, Habia fuscicauda, Thraupis episcopus, y Saltator atriceps, etc. (Anexo I). El dendrograma realizado con el análisis de disimilitud de Simpson (Figura 18) muestra la manera en que se agrupan los diferentes tipos de vegetación y las localidades donde fueron muestreados, de acuerdo con la composición de especies de aves encontradas en cada una, es decir, el grado de recambio taxonómico espacial (Koleff et al., 2003; Baselga 2010; Calderón-Patrón et al., 2012). Se forman dos grupos en este dendrograma. El primero, formado por el BMM de Cacalotepec (CAC) y el BTP de Kolijke (KOL), el cual presenta 0.4432 con el índice de disimilitud de Simpson. El segundo por el BPE de Teopancingo (TEO) y el BMM del Ecoturismo Ejido La Venta (EELV), con 0.2837 de disimilitud. 33 Figura 18. Dendrograma realizado a partir de los valores obtenidos con el índice de disimilitud de Simpson (βsim) para los tipos de vegetación muestreados. BMM (CAC)= Bosque mesófilo de montaña de Cacalotepec; BTP (KOL)= Bosque tropical perennifolio de Kolijke; BPE (TEO)= Bosque de pino-encino de Teopancingo; BMM (EELV)= Bosque mesófilo de montaña del Ecoturismo Ejido La Venta. 34 DISCUSIÓN Riqueza de especies y esfuerzo de muestreo El Área de Protección de Recursos Naturales “Cuenca Hidrográfica del Río Necaxa” es una zona de alta diversidad de aves. Las 241 especies registradas a lo largo del año de trabajo representan el 40.5% del total de todo el estado de Puebla. La concentración de tantas especies en sólo cuatro localidades de un área tan pequeña (el APRN abarca el 0.0216% de la superficie total del territorio nacional) reitera la importancia de la zona para el mantenimiento de estas especies y de sus diferentes tipos de vegetación (Rojas-Soto y Navarro, 1999; Jiménez-Moreno et al., 2011). En cuanto a la riqueza específica por Familia taxonómica, las que registraron mayor número de especies fueron Parulidae y Trochilidae, seguidas de Tyrannidae, Passerellidae, Turdidae y Cardinalidae. La representatividad de estas Familias se debe al hecho de que presentan una gran cantidad de especies (Tyrannidae es la Familia más diversa en el mundo con más de 300 especies; Winkler et al., 2016), a que están ampliamente distribuidas en todo América (Griscom, 1950) y a que han evolucionado de tal forma que los requerimientos ecológicos, como el tipo de hábitat son muy variados (Griscom, 1950; Rojas-Soto, 1995), encontrándose en casi todos los ambientes terrestres (Winkler et al., 2016). La representatividad de un inventario taxonómico puede ser evaluada por diferentes métodos. Gómez de Silva y Medellín (2001) propusieron una serie de criterios que deben cumplir los inventarios taxonómicos de aves en México, basándose en la inclusión de “taxones omnipresentes” y la presencia de al menos 35 especies y 21 Familias distintas (Gómez de Silva y Medellín, 2001; Ramírez-Albores, 2006; Almazán-Núñez et al., 2009) para reconocer si están o no completos. Con base en estos criterios (Gómez de Silva y Medellín, 2001), el inventario resultante de este trabajo se considera representativo y completo. Esto es justificado por la presencia de todos los denominados taxones omnipresentes (por ejemplo: Familias como Cathartidae, Accipitridae, Falconidae, Columbidae, Cuculidae, Strigidae, Caprimulgidae, Apodidae, Trochilidae, Picidae, Tyrannidae, Corvidae, Hirundinidae, Troglodytidae, Turdidae, Parulidae, Passerellidae, etc., géneros y/o especies como Accipiter, Buteo, Falco, Empidonax, Contopus, Vireo, Hirundo rustica, Polioptila, 35 Cardellina pusilla, Setophaga, Icterus, etc.) y por tener 241 especies y 55 Familias (ver Gómez de Silva y Medellín, 2001). A partir de los estimadores no paramétricos ICE y Chao 2, también se evaluó el inventario regional con el total de especies registradas en el APRN, así como los inventarios de cada localidad en los diferentes tipos de vegetación muestreados individualmente. En el caso del APRN, de acuerdo con el modelo ICE se obtuvo el 87.83% de completitud del inventario y con el de Chao 2 el 91.31%. A pesar de que los números indican que el inventario parece completo, la curva generada (ver Figura 10) aún no parece llegar a la asíntota. Esto se debe a que se generaron registros de nuevas especies para la lista aún en la última salida de campo, aunque fueron muy pocos (cuatro: Atthis heloisa, Accipiter striatus, Loxia curvirostra y Tiaris olivaceus) en comparación a las salidas en meses anteriores. En cuanto al análisis por localidad, hay inventarios que están más completos como el del BPE de Teopancingo que presenta el 84.86% y el 89.82% de las especies esperadas por los estimadores ICE y Chao 2 respectivamente y el del BTP de Kolijke que presenta el 77.75% y el 80.24% respectivamente. Mientras que los del BMM de Cacalotepec corresponden al 70.64% y al 75.46% de las esperadas por ICE y Chao 2 respectivamente y del Ecoturismo Ejido La Venta con ICE corresponde al 57.2% y con Chao 2 al 73.05%. En general, en el trabajo de campo se registró entre el 70 y el 80% de la avifauna en el área y tiempo que se muestreó. Esto es útil para evaluar los patrones de diversidad de aves en el APRN, sin embargo, tanto el inventario regional como el de cada localidad en los diferentes tipos de vegetación, pueden ser mejorados con un mayor esfuerzo de muestreo. Grabaciones ambientales El uso de diferentes métodos de muestreo en campo para estimar la riqueza de especies mejora la documentación de la biodiversidad (Bibby et al., 1998; Ralph et al., 1996; Bojorges et al., 2006; González-García, 2011). Las grabaciones ambientales generan una gran cantidad de información sobre la avifauna de la zona de estudio y resultan favorables en que hay una mayor probabilidad de detectar 36 especies inconspicuas y además detectarlas antes en el monitoreo (Celis-Murillo et al., 2009; González-García, 2011). Con respecto a las grabaciones ambientales resultantes del trabajo de campo, se lograron identificar 78 especies por sus cantos y llamados. De éstas, cinco (Dendrortyx barbatus, Glaucidium brasilianum, Ciccaba virgata, Herpetotheres cachinanns y Cyanocorax yncas) fueron identificadas únicamente por sus vocalizaciones, es decir, no fueron registradas por medio de observaciones. A pesar de que no son muchas especies las que se identificaron solamente por las grabaciones ambientales, son registros importantes pues ayudaron a aumentar el inventario total del APRN y a describir los patrones de distribución de las especies en los diferentes tipos de vegetación. Ciccaba virgata y Glaucidium brasilianum son dos especies de búhos que, a pesar de que no se grabó de noche fueron registradas en la mañana. Glaucidium brasilianum, es una especie de hábitos diurnos (Howell y Webb, 1995), y Ciccaba virgata además de registrarse en una grabación, se escuchó en todas las localidades en la noche, excepto en el Ecoturismo Ejido La Venta debido a que por recomendaciones de los locales se procuraba acabar el trabajo antes de que obscureciera. Herpetotheres cachinnans es una especie de halcón cuyos fuertes llamados pueden ser escuchados al amanecer o al atardecer (del Hoyo et al., 1994a; Howell y Webb, 1995), precisamente en estas horas fue escuchado en el cerro Cacalotepec por lo que no se logró observar nunca y Cyanocorax yncas se registró en una sola ocasión, también en el bosque mesófilo de montaña de Cacalotepec, se escuchó en el borde del bosque y cerca de plantaciones de árboles frutales, aunque no quedó registrada en ninguna de las grabaciones. Estacionalidad de la avifauna A lo largo del año en que se llevó a cabo el muestreo se registraron especies que son tanto residentes como migratorias. Aquellas que son residentes comprenden el 74% del total de la avifauna del APRN, mientras que las migratorias de invierno representan aproximadamente 23%, las transitorias el 2.5% y las migratorias de verano el 2%. Se encuentran proporciones similares en la composición de la avifauna reportada para todo México y para la Sierra Madre Oriental en los trabajos 37 realizados por Navarro-Sigüenza et al. (2014a) y Navarro et al. (2004), respectivamente. Aproximadamente una cuarta parte de la avifauna registrada en los muestreos (55 especies) migra desde el norte del continente, lo cual representa un componente importante para la riqueza de especies del APRN. Debido a esto, es importante resaltar que el mayor número de especies por Familia taxonómica dentro del APRN lo registró Parulidae con 26 especies. Los parúlidos registrados en su mayoría son migratorios (ver Anexo I): Mniotilta varia, Vermivora cyanoptera, Parkesia motacilla, Setophaga coronata, S. townsendi, S. occidentalis, Cardellina pusilla (Howell y Webb, 1995; Berlanga et al., 2008), tan solo nueve especies (Oreothlypis superciliosa, Setophaga pitiayumi, Basileuterus lachrymosus, B. rufifrons, B. belli, Cardellina rubra, Myioborus pictus y M. miniatus) son residentes. Otras Familias con una proporción alta de especies migratorias en el APRN son Ardeidae, Vireonidae y Cardinalidae, de las cuales también se registraron altos niveles de riqueza específica. A pesar de que hizo falta mayor esfuerzo de muestreo en la temporada de migración invernal, la ubicación del APRN es importante para las poblaciones de aves migratorias. Esta zona es parte de la ruta migratoria que siguen muchas especies provenientes del norte del continente hacia territorios más sureños con ambientes tropicales y condiciones favorables para pasar el invierno y que son aprovechados tanto por estas especies migratorias como por las residentes (Howell y Webb, 1995; Gill, 2007; Jiménez-Moreno et al., 2011; Winkler et al., 2016). Este recorrido que millones de aves de diferentes especies realizan, pasa por la vertiente del Golfo de México donde se encuentra el APRN y es un punto donde se cruzan dos grandes rutas migratorias de América: la del Pacífico y la de Mississippi (Gill, 2007; Arizmendi y Berlanga, 2014; Winkler et al., 2016). Endemismo El caso de las aves endémicas es de gran importancia para México, ya que 20% de la avifauna del país es endémica, convirtiéndolo en el cuarto país con mayor porcentaje de endemismos en el mundo (Navarro-Sigüenza et al., 2014a). 38 En el área de estudio el endemismo es notable: 24 especies, que corresponden al 10% del total en el APRN, al 39.7% del total de endémicas del estado de Puebla (Jiménez-Moreno et al., 2011) y al 11.8% de las aves que son endémicas de México (Navarro-Sigüenza et al., 2014a). La Sierra Madre Oriental no es una zona con altos niveles de endemismo a nivel nacional como lo es el oeste del país (Escalante et al., 1993; Navarro y Benítez, 1993; García-Trejo y Navarro, 2004; Navarro et al., 2004; Navarro-Sigüenza et al., 2014a y 2014b), sin embargo, sí es una zona de alto endemismo con respecto a la parte este del territorio nacional (Escalante et al., 1993; Navarro y Benítez, 1993; García-Trejo y Navarro, 2004; Navarro et al., 2004; Navarro-Sigüenza et al., 2014a y 2014b). A pesar de esto, en el APRN se encuentra un gran porcentaje de la avifauna endémica tanto de Puebla como de México que le confiere un valor ornitológico importante a la región. Comparando estos resultados con los de trabajos similares en zonas cercanas como Zacapoaxtla (Villa-Bonilla et al., 2008) y Tetela de Ocampo (Hernández-Cardona, 2015) en los que los autores registraron 15 y 21 especies endémicas de México respectivamente, el APRN comparte 11 endémicas con Zacapoaxtla (e.g. Dendrortyx barbatus, Atthis heloisa, Empidonax affinis, Vireolanius melitophrys, Catharus occidentalis, etc.) y 16 con Tetela de Ocampo (e.g, D. barbatus, Lampornis clemenciae, Catharus occidentalis, Cardellina rubra, Coccothraustes abeillei, etc.). En el estudio realizado por Navarro et al. (2004) en la Sierra Madre Oriental, los autores registraron 39 endémicas, de las cuales nueve también están presentes en el APRN (e.g. D. barbatus, Amazilia violiceps, Momotus coeruliceps, Atlapetes pileatus, Oriturus superciliosus, etc.). Cabe destacar la presencia de Dendrortyx barbatus, que no sólo es endémica al país, sino que su área de distribución está restringida a los bosques montanos de la Sierra Madre Oriental en los estados de San Luis Potosí, Hidalgo, Puebla y Veracruz (del Hoyo et al., 1994a; Howell y Webb, 1995) y recientemente registrado en la Sierra Norte de Oaxaca (Aguilar-Rodríguez, 2000), en la Sierra Gorda de Querétaro (Eitniear et al., 2000), y en la Sierra Norte de Tlaxcala (Villordo-Galván et al., 2013). Estos estudios demuestran que D. barbatus se encuentra en más lugares y en mayores números de lo que se pensaba anteriormente (del Hoyo et al., 1994a; 39 Howell y Webb, 1995; BirdLife International, 2016a), sin embargo, su área de distribución sigue siendo pequeña y continúa decreciendo (Collar et al., 1992; BirdLife International, 2016a). La sobrevivencia de las poblaciones de las aves endémicas depende completamente de las acciones que se lleven a cabo en la zona para la conservación de los bosques que habitan y a los cuales se encuentran restringidos (González-García y Gómez de Silva, 2003). Categorías de riesgo y conservación Las especies de aves importantes para la conservación de sus poblaciones en México, que están presentes en el APRN “Cuenca Hidrográfica del Río Necaxa” y se encuentran en alguna categoría de riesgo enlistada en la NOM-059-SEMARNAT- 2010 (SEMARNAT, 2010) son 34, y representan aproximadamente el 14% del total. De las aves que se encuentran en peligro, la única endémica es Dendrortyx barbatus. Esta codorniz está considerada “en peligro de extinción” por la NOM-059- SEMARNAT-2010 (SEMARNAT, 2010) y en la Lista Roja (IUCN, 2017) es considerada como “vulnerable”, lo que significa que es una especie prioritaria para la conservación, puesto que sus poblaciones se encuentran fragmentadas y continúan disminuyendo rápidamente debido a la pérdida y degradación del hábitat (BirdLife International, 2016a). D. barbatus y Passerina ciris son las dos únicas especies que se encuentran tanto en la NOM-059-SEMARNAT-2010 (SEMARNAT, 2010) como en la Lista Roja (IUCN, 2017). Passerina ciris está considerada como “sujeta a protección especial” en la NOM-059- SEMARNAT-2010 (SEMARNAT, 2010) y como “casi amenazada” en la Lista Roja (IUCN, 2017). Las poblaciones de esta especie continúan disminuyendo a un ritmo constante debido a la pérdida de hábitat por causa del desarrollo urbano, construcciones de caminos, deforestación, por el tráfico ilegal de aves canoras y en menor medida debido al parasitismo por parte de Molothrus ater (Lowther et al., 2015; BirdLife International, 2016b). Esta especie utiliza como ruta migratoria hacia sus territorios de invierno la vertiente del Golfo (Lowther et al., 2015; BirdLife International, 2016b) pasando por el APRN. 40 Vireo bellii está en la Lista Roja catalogada como “casi amenazada” (IUCN, 2017; BirdLife International, 2017), sin embargo, en la NOM-059-SEMARNAT-2010 (SEMARNAT, 2010) sólo la subespecie V. belli pusillus se encuentra catalogada como “en peligro de extinción”. Se considera en riesgo ya que en las zonas donde se reproduce, sus poblaciones han sufrido disminuciones rápidas (BirdLife International, 2017) causadas por la pérdida de hábitat y que se ha agravado porque es altamente parasitado por Molothrus ater (Kus y Whitfield, 2005; Kus et al., 2010). Otras especies que se encuentran enlistadas en la NOM-059-SEMARNAT- 2010 (SEMARNAT, 2010) son: Penelope purpurascens, la cual sólo fue registrada en dos ocasiones: un registro visual en Kolijke en junio de 2016, se observó volando alto de un lado a otro del río Necaxa hacia el dosel de los árboles más altos; esta especie tiende a forrajear en busca de frutos en las ramas más altas de los árboles de manera solitaria, en pareja o en grupos (del Hoyo et al., 1994a). Penelope purpurascens no había sido registrada anteriormente en esta localidad, sin embargo, en zonas aledañas sí se ha registrado (com. pers. de Patricio Cano, encargado del cuidado de Kolijke). El otro registro fue por medio de una grabación ambiental (cuyo número de colecta para la Biblioteca de Cantos del Museo de Zoología de la Facultad de Ciencias es GRO-110) en Teopancingo. Estos dos registros de la especie fueron realizados en la localidad más baja y en la más alta en el gradiente altitudinal, lo cual puede significar que podría también encontrarse en otras localidades intermedias dentro de este gradiente, puesto que la distribución altitudinal de Penelope purpurascens se encuentra entre el nivel del mar y los 2500 msnm (del Hoyo et al., 1994a; Howell y Webb, 1995). Zentrygon albifacies, una paloma restringida a algunas zonas montañosas de México, y que se encuentra en categoría de amenazada debido a que la pérdida de hábitat por deforestación ha disminuido sus poblaciones (del Hoyo et al., 1994b; BirdLife International, 2016c). Lamprolaima rhami, es una especie de colibrí que se encuentra distribuido en bosques húmedos de pino, pino-encino y bosques mesófilos de montaña del centro y sur de México y de Guatemala a Honduras. En México, la fragilidad de los bosques en los que se encuentra debido a la deforestación lo convierte en una especie amenazada, aunque acepta cierto grado de modificación del hábitat por parte del hombre (del Hoyo, et al., 1994c). Lamprolaima rhami y Zentrygon albifacies sólo se encontraron en el bosque de pino-encino en 41 Teopancingo. En particular, Lamprolaima rhami sólo se registró a partir de marzo y hasta junio, pues es una especie que realiza movimientos altitudinales hacia elevaciones arriba de los 1500 msnm en la temporada reproductiva que es entre abril y mayo (del Hoyo, et al., 1994c). Patrones de diversidad alfa El APRN tiene una ubicación geográfica importante debido a que se encuentra en la conjunción de las regiones neártica y neotropical (CONANP, 2002). Las cuatro localidades seleccionadas están en bosques bien conservados y se encuentran distribuidas a lo largo de un gradiente altitudinal que combina las montañas con las tierras bajas tropicales, moldeando cada tipo de vegetación y por lo tanto cada ensamble de aves (Navarro y Benítez, 1993; Stotz et al., 1996; Navarro-Sigüenza et al., 2014a y 2014b). Es precisamente en estos lugares donde se encuentra la más alta diversidad general, debido a la unión de especies de bosques montanos con las de tierras bajas tropicales (Stotz et al., 1996). Se registró una gran cantidad de especies a lo largo del gradiente altitudinal. Los resultados concuerdan con el hecho de que la riqueza de especies está distribuida de manera desigual (Blackburn y Gaston, 1996; Stotz et al., 1996; Sánchez-González y Navarro-Sigüenza, 2009); así como existe una tendencia con respecto a la distribución de las especies y la latitud, en que mientras más cerca del ecuador esté una localidad, mayor riqueza de especies habrá y mientras más alejada habrá menos riqueza, de manera similar sucede con la elevación: a altitudes menores encontraremos los picos más altos de diversidad de especies e irán disminuyendo conforme la elevación va aumentando (Navarro, 1992; Stotz et al., 1996; Sánchez-González et al., 2008; Sánchez-González y Navarro-Sigüenza, 2009). Se pueden observar estos patrones de distribución de las especies dentro del APRN: en las tierras bajas, el bosque tropical perennifolio (Kolijke) fue el tipo de vegetación que presentó la mayor riqueza específica con 114 especies. Subiendo en el gradiente altitudinal, la riqueza avifaunística de los bosques disminuyó. El bosque tropical perennifolio de la vertiente del Golfo tiene una gran concentración de especies migratorias (Stotz et al., 1996, Navarro-Sigüenza et al., 42 2014b). En este tipo de vegetación, en la localidad de Kolijke, se registraron 22 migratorias de invierno, dos migratorias de verano y una transitoria, es decir, un poco más del 20% de las 114 especies registradas en el bosque tropical perennifolio, pertenece al componente migratorio. Por otra parte, son los bosques de pino-encino el hábitat más utilizado por las migratorias en el Neotrópico y en particular en México (Stotz et al., 1996). Precisamente en este tipo de vegetación, se encontraron 21 migratorias de invierno y 3 de verano, que de las 92 registradas en el bosque de pino-encino, representan el 26% de la avifauna. El bosque mesófilo de montaña no es un tipo de vegetación preferido por las especies migratorias, por los pocos individuos que presentan a diferencia de otros tipos de bosque (Navarro- Sigüenza et al., 2014b), lo cual parece estar relacionado con los niveles tan altos de humedad en estos bosques (Terborgh, 1971; Stotz et al., 1996; Navarro-Sigüenza et al., 2014b). Esto se puede observar en las dos localidades que presentan bosque mesófilo de montaña (Cacalotepec y el Ecoturismo Ejido La Venta) donde se registraron 16 especies en ambos casos, sin embargo, para el bosque de Cacalotepec (97 especies), el componente migratorio representa el 20% de su avifauna y para el del Ecoturismo Ejido La Venta (75 especies) el 25%. El endemismo de las aves presenta sus números más altos las zonas montañosas de México. Esto se debe al aislamiento de las especies que provoca que los organismos en estas zonas puedan llegar a evolucionar independientemente de sus parientes cercanos y surjan diferentes especies (Navarro y Benítez, 1993). Los bosques de pino-encino y los bosques mesófilos de montaña son los tipos de vegetación que presentan el mayor porcentaje de endemismos a nivel nacional (17% y 11% respectivamente; Navarro-Sigüenza et al., 2014a). Pocas aves son generalistas en cuanto al tipo de bosques que utilizan, es decir, no están presentes tanto en bosques húmedos como en otro tipo de hábitats (matorrales, desiertos, pastizales, ambientes acuáticos) y por consecuencia tienden a especializarse, haciéndose muy notorio en los bosques húmedos (Stotz et al., 1996). Estos patrones de distribución ecológica de aves endémicas se encuentran en los bosques del APRN donde se registraron catorce especies con alguna categoría de endemismo en el bosque de pino-encino de Toepancingo, trece en el bosque mesófilo de montaña del Ecoturismo Ejido La Venta, doce en el de Cacalotepec y siete en el bosque tropical perennifolio en Kolijke. 43 Los bosques húmedos neotropicales, como los presentes en el APRN (BMM, BTP y BPE), se caracterizan por tener una gran concentración de especies y altos niveles de endemismo (Escalante et al., 1993; Stotz et al., 1996; Brown y Kappelle, 2001; Sánchez-González et al., 2008; Sánchez-González y Navarro-Sigüenza, 2009). Además, juegan un papel importante debido a que sus avifaunas tienden a especializarse de acuerdo a sus preferencias de hábitat, por lo que muchas de estas
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