Diversidad-genetica-y-delimitacion-de-especies-de-usnea-parmeliaceae-ascomycetes-liquenizados-en-bosques-templados-de-Mexico

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA 
DE MÉXICO 
 
 FACULTAD DE CIENCIAS 
 
 
DIVERSIDAD GENÉTICA Y DELIMITACIÓN 
DE ESPECIES DE USNEA (PARMELIACEAE, 
ASCOMYCETES LIQUENIZADOS) EN 
BOSQUES TEMPLADOS DE MÉXICO 
 
 
 
 
 
 
T E S I S 
 
 
 
 
 QUE PARA OBTENER EL TÍTULO DE: 
 
 
 BIÓLOGA 
 
 
 P R E S E N T A : 
 
SANDRA LORENA AMENT VELÁSQUEZ 
 
 
 
 
 
 
 
 
DIRECTOR DE TESIS: 
DR. DANIEL IGNACIO PIÑERO DALMAU 
 
 
 
México, D.F. 2012 
 
 
 
 
 
 
UNAM – Dirección General de Bibliotecas 
Tesis Digitales 
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respectivo titular de los Derechos de Autor. 
 
 
 
 
 
 
1. Datos del alumno 
Ament 
Velásquez 
Sandra Lorena 
51 71 51 71 
Universidad Nacional Autónoma de México 
Facultad de Ciencias 
Biología 
407047815 
 
2. Datos del tutor 
Dr. 
Daniel Ignacio 
Piñero 
Dalmau 
 
3. Datos del sinodal 1 
Dra. 
María de los Ángeles 
Herrera 
Campos 
 
4. Datos del sinodal 2 
Dra. 
Hermelinda Margarita 
Villegas 
Ríos 
 
5. Datos del sinodal 3 
Dr. 
Luis Enrique 
Eguiarte 
Fruns 
 
6. Datos del sinodal 4 
Dr. 
Arturo Carlos II 
Becerra 
Bracho 
 
7. Datos del trabajo escrito 
Diversidad genética y delimitación de especies de Usnea (Parmeliaceae, 
Ascomycetes liquenizados) en bosques templados de México 
197 p. 
2012 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
A Guille 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Agradecimientos 
 
 
Agradezco en primer lugar a mi papá, mi mamá y mi hermano por su apoyo 
incondicional, afecto y paciencia. Lo más duro del proceso de hacer la tesis fue no 
haber podido estar con ustedes. 
Quiero agradecer con fiesta y pompa a mi tutor, el Dr. Daniel I. Piñero, por 
ser desde el principio mi principal apoyo, maestro y amigo. Hay que admitir que 
nadie más me habría permitido elegir mi propio camino y explayarme tan 
auténticamente como lo hizo Daniel. 
De igual forma, quiero agradecerle a la Dra. María de los Ángeles Herrera 
Campos por todo su tiempo, esfuerzo y emoción. Gracias por compartirme tu 
pasión y cariño. Aunque oficialmente (por razones administrativas) no figuras como 
mi cotutora, es obvio que lo eres y que esta tesis no habría sido posible sin ti. 
 A la Dra. Alejandra Vázquez Lobo, por su paciencia y dedicación para 
enseñarme a desenvolverme en el laboratorio y durante la primera parte de mi 
tesis. Gracias por demostrarme que todo se puede si le piensas lo suficiente. 
 A todas las personas que me ayudaron en las colectas: Daniel, Laura, Eva, 
Lev, Ale Vázquez, Rodo, Marianita, mi mamá y Guille. 
 También mi más sincero agradecimiento a las autoridades de Santiago 
Comaltepec, Oaxaca, por permitirme colectar en su territorio. 
 A todas las personas del laboratorio de Genética y Ecología del Instituto de 
Ecología, que siempre estuvieron dispuestos a auxiliarme en el laboratorio y en los 
análisis. También por su ocasional opinión, que me resultó muy valiosa. 
 A Laura, que ha estado invariablemente dispuesta a echarle la mano a quien 
lo necesite (nuestro Kapongo favorito) y que se tomó la molestia de escucharme y 
apreciarme en momentos críticos. 
 A Lev y Rodo por su entusiasmo. Gracias por explicarme mil cosas. 
 A Eva Eva Eva, mi cómplice taxónoma favorita, con quien encontré consuelo, 
apoyo y la más honesta empatía. 
 A Juan Jo y a Julia por ayudarme de diferentes maneras. 
 A Coral, a quien considero una hermana más que una amiga. Sin duda, 
sobreviví a todo esto porque siempre estuviste ahí. ¡Te quiero! 
 A Marisa. Aunque casi no te vi, you’re my best buddy. Contigo descubrí a los 
hongos y las dos terminamos estudiándolos, a nuestra propia manera particular. 
 A los miembros del Laboratorio de líquenes del Instituto de Biología, en 
particular a Ricardo y Alejandrina, quienes se tomaron el tiempo para orientarme 
en el mundo de los líquenes. 
 A los participantes de Lichens connecting people! 
(http://www.facebook.com/groups/150880938305901/) por disiparme dudas y 
darme acceso a mucha literatura. 
 A mis sinodales, por ser tan comprensivos, tolerantes y colaborativos. 
¡Muchas gracias por leer este ladrillo de tesis y por sus comentarios! 
 Agradezco profundamente a la Universidad Nacional Autónoma de México y 
a todos mis amigos y personas que participaron de una u otra forma durante mis 
estudios en la Facultad de Ciencias. 
 Al Instituto de Ecología de la UNAM por financiar el proyecto y al Consejo 
Nacional de Ciencia y Tecnología por otorgarme la Beca de Ayudante de 
Investigador Nacional Nivel III durante el periodo de 2009 a 2012. 
 Y finalmente, con mucha emoción, a Kiyoshi. De entre todas las miles de 
cosas que hiciste para ayudarme y hacerme feliz, al final lo que más agradezco es 
que pudiéramos crecer juntos a partir de lo simple y lo ordinario. ¡Miau! 
http://www.facebook.com/groups/150880938305901/
i 
 
Contenido 
 
Resumen....................................................................................................1 
Abstract......................................................................................................3 
1. Introducción...........................................................................................5 
1.1. Delimitación de especies................................................................5 
1.1.1. Biodiversidad y especies....................................................5 
1.1.2. Implicaciones de los niveles de sexualidad para la delimitación 
de especies...............................................................................7 
1.1.3. ¿Todo está en todas partes?...............................................9 
1.1.4. Métodos para delimitar las especies...................................11 
1.2. El grupo de estudio y el concepto de par de especies........................13 
1.2.1. Líquenes........................................................................13 
1.2.1.1. Definición, organización y clasificación...................13 
1.2.1.2. Ecología y distribución.........................................14 
1.2.1.3. Historia natural de la reproducción de ascomicetes 
liquenizados............................................................................15 
1.2.1.4. Evolución de la sexualidad en Ascomycota.............17 
1.2.1.5. Sistemática........................................................18 
1.2.1.6. La hipótesis del Par de Especies............................19 
1.2.2. El género Usnea Dill. ex Adans..........................................24 
1.2.2.1. Ecología y distribución de Usnea...........................26 
1.2.2.2. Reproducción en Usnea.......................................27 
1.2.2.3. El concepto de especie en Usnea...........................28 
2. Antecendentes......................................................................................29 
2.1. Marcadores usados en sistemática molecular de hongos....................29 
 2.1.1. Los genes ribosomales.....................................................29 
 2.1.2. Los genes codificantes para proteínas: MCM7 y TSR1...........31 
2.2. Estudios con datos moleculares en Usnea.......................................32 
2.3. Delimitación de especiesde Usnea en México..................................35 
3. Objetivos..............................................................................................36 
3.1. Objetivo general..........................................................................36 
3.2. Objetivos particulares..................................................................36 
4. Hipótesis...............................................................................................36 
5. Materiales y métodos............................................................................37 
5.1. Material biológico.........................................................................37 
5.2. Caracteres morfológicos y anatómicos............................................38 
5.2.1. Morfología......................................................................39 
ii 
 
5.2.2. Anatomía.......................................................................43 
5.3. Caracteres químicos.....................................................................45 
5.4. Extracción de ADN.......................................................................47 
5.5. Protocolos de PCR y secuenciación.................................................47 
5.6. Alineamiento, particiones y preparación de matrices de datos............50 
5.7. Modelos de sustitución nucleotídica y distancias genéticas.................53 
5.8. Delimitación de especies...............................................................53 
5.8.1. Métodos para delimitar especies........................................53 
5.8.2. Inferencia filogenética......................................................55 
5.8.3. Redes de haplotipos........................................................56 
5.8.4. Estimados de diversidad genética......................................56 
5.8.5. Recombinación...............................................................57 
5.8.6. Estructura poblacional y diferenciación...............................58 
5.8.7. Demografía histórica........................................................59 
6. Resultados............................................................................................60 
6.1. Material biológico y datos moleculares............................................60 
6.2. Alineamiento y matrices de datos..................................................61 
6.3. Modelos de sustitución nucleotídica................................................65 
6.4. Delimitación de especies...............................................................66 
6.4.1. Resultados de análisis filogenéticos....................................66 
6.4.2. Inferencia filogenética del género Usnea.............................66 
6.4.3. Inferencia filogenética del subgénero Usnea en México y el 
mundo....................................................................................80 
6.4.4. Inferencia filogenética de la sección Usnea.........................84 
 6.4.4.1. El agregado de Usnea florida en México.................85 
6.4.5. Inferencia filogenética de la sección Ceratinae.....................90 
 6.4.5.1. Usnea ceratina y aliados......................................90 
6.4.5.1.1. Estimados de diversidad genética, estructura 
y demografía histórica de U. ceratina.......................91 
 6.4.5.2. Usnea rubicunda y aliados...................................98 
6.4.5.3. Agregado de Usnea fragilescens............................99 
6.4.5.3.1. Estimados de diversidad genética y 
demografía histórica de U. cornuta s.l. y U. 
brasiliensis.........................................................102 
7. Discusión............................................................................................107 
7.1. Delimitación de especies y relaciones filogenéticas.........................107 
7.1.1. El intrón tipo I en la inferencia filogenética y delimitación de 
especies del género Usnea.................................................................107 
iii 
 
7.1.2. Papel de los caracteres químicos y morfológicos en la 
delimitación de especies y relaciones evolutivas dentro del género 
Usnea.............................................................................................109 
7.1.3. Definición de los subgéneros y las secciones dentro del género 
Usnea.............................................................................................109 
7.1.4. Contribución a la delimitación de especies: casos selectos...111 
7.1.4.1. Usnea baileyi s.l...............................................111 
7.1.4.2. Usnea subfusca y aliados...................................114 
7.1.4.3. Usnea subscabrosa y U. subrubicunda.................116 
7.1.4.4. Usnea ceratina y aliados....................................120 
7.1.4.5. Usnea rubicunda y U. erinacea............................122 
7.1.4.6. Agregado de Usnea fragilescens..........................123 
7.1.5. El concepto del par de especies en el género Usnea en 
México............................................................................................130 
7.1.6. Diversidad genética y estructura poblacional en especies de 
Usnea mexicanas.............................................................................131 
7.1.7. ¿Todas las usneas están en todas partes?.........................134 
7.1.8. Diversidad del género Usnea en México............................135 
8. Conclusiones.......................................................................................137 
8.1. Conclusiones generales...............................................................107 
8.1. Conclusiones taxonómicas...........................................................108 
9. Perspectivas........................................................................................140 
10. Referencias.......................................................................................141 
Apéndice A: Datos de colecta..................................................................163 
Apéndice B: Detalles de la alineación de los datos ribosomales usando 
estructura secundaria.............................................................................171 
Apéndice C: Árbol del Intrón...................................................................174 
Apéndice D: Ejemplares pertenecientes a especies no identificadas o 
inusuales................................................................................................176 
Apéndice E: Datos de las secuencias de Genbank....................................191
iv 
 
Abreviaturas 
 
BAR – Barreras de aislamiento reproductivo 
BS – Bootstrap 
CGL – Concepto General de Linaje 
ETS – Espaciador transcrito externo del operón ribosomal (external transcribed 
spacer) 
ITS – Espaciador transcrito interno del operón ribosomal (internal transcribed 
spacer) 
LSU – Subunidad grande del ribosoma (large subunit of ribosome) 
MEXU – Herbario Nacional del Instituto de Biología de la Universidad Nacional 
Autónoma de México 
ML – Máxima Verosimilitud (maximum likelihood) 
msnm – Metros sobre el nivel del mar 
NTS – Espaciador no transcrito del operón ribosomal (nontranscribed spacer) 
PCR – Reacción en cadena de la polimerasa (polymerase chain reaction) 
preARN – Precursor de ARN 
rADN – Genes ribosomales nucleares 
SSU – Subunidad pequeña del ribosoma (Small subunit of ribosome) 
TLC – Cromatografía de capa fina (thin layer chromatography) 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
v 
 
Índice de figuras 
 
Figura 1. Esquema del operón de rARN donde se muestra una unidad y el 
inicio de otra...............................................................................................29 
Figura 2. Sitios de muestreo..............................................................39 
Figura 3. Hábito del talo en Usnea.......................................................40 
Figura 4. Esquema delcorte longitudinal de una rama principal de Usnea y 
las medidas que constituyen el CMA...............................................................45 
Figura 5. Localización de los primers de Schmitt et al. (2009) utilizados y 
los diseñados en este estudio para Usnea (UMcm7F/R y UTsr1F/R).....................51 
Figura 6. Gel de electroforesis que muestra los dos tamaños de banda de 
un PCR usando los primers ITS1-F y NL6A en Usnea.........................................60 
Figura 7. Esquema de la amplificación diferencial del operón rARN en Usnea 
usando diferentes primers que pretenden recuperar el ITS................................62 
Figura 8. Variación de la inserción en el extremo 3’ del intrón en la SSU del 
género Usnea subgéneros Usnea y Eumitria y del género Everniastrum...............63 
Figura 9. Esquema del árbol consenso de mayoría de ML de ITS del 
mundo.......................................................................................................68 
Figura 10. Detalle del árbol de ITS del mundo que muestra los subgéneros 
Eumitria y Dolichousnea...............................................................................69 
Figura 11. Árboles de los genes ITS, MCM7 y TSR1 de especies de Usnea en 
México................................................................................................73 y 74 
Figura 12. Árbol de ML de los loci concatenados para las especies 
mexicanas...........................................................................................75 y 76 
Figura 13. Algunos patrones morfológicos, químicos y ecológicos en el 
género Usnea..............................................................................................77 
Figura 14. Árbol de consenso estricto de los árboles de ITS, MCM7 y 
TSR1..........................................................................................................78 
Figura 15. Árbol de ML de ITS de la sección Usnea en México y en el 
mundo.......................................................................................................81 
Figura 16. Árbol de ITS de ML de la sección Ceratinae....................82 y 83 
Figura 17. Detalle del árbol multilocus de la sección Usnea en México 
señalando el modo reproductivo y la química...................................................87 
Figura 18. Relación entre el grosor de la médula y la corteza en los 
ejemplares colectados pertenecientes al agregado de U. florida..........................87 
Figura 19. Árbol de ML no enraizado de los haplotipos de ITS + LSU de 
Usnea ceratina en México y un resumen de la alineación.................................92 
vi 
 
Figura 20. Red de haplotipos de ITS de U. ceratina, incluyendo las 
secuencias de Inglaterra..............................................................................93 
Figura 21. Redes de haplotipos de MCM7 y TSR1 de las poblaciones de U. 
ceratina en México.....................................................................................96 
Figura 22. Detalle del árbol de loci concatenados de México y del árbol de 
ITS de la Sección Ceratinae que muestra a las especies pigmentadas de rojo y su 
distribución topológica.................................................................................98 
Figura 23. Redes de haplotipos de U. cornuta y U. brasiliensis para los tres 
genes......................................................................................................102 
 
Anexo B 
Figura B1. Comparación entre la estructura secundaria del ITS2 y la 
alineación del mismo para las secuencias mexicanas. ....................................172 
 
Anexo C 
Figura C1. Análisis filogenético de ML del intrón tipo I en las especies 
mexicanas................................................................................................174 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
vii 
 
Índice de tablas 
 
Tabla 1. Posibles escenarios al lidiar con pares de especies putativos......22 
Tabla 2. Primers utilizados para obtener las secuencias de ITS, MCM7 y 
TSR1 de Usnea, Everniastrum y Alectoria........................................................51 
 Tabla 3. Longitud de la alineación para los grupos de datos principales, el 
número de sitios variables, de sitios parsimoniosamente informativos (PI), de 
secuencias y de haplotipos............................................................................64 
 Tabla 4. Resultados de los análisis de ML usando RAxML........................67 
Tabla 5. CMA, asignaciones taxonómicas, estado reproductivo y química de 
los ejemplares pertenecientes al clado que representa al agregado de U. florida en 
México.......................................................................................................89 
Tabla 6. Estimados de recombinación de U. ceratina para México (los tres 
loci) e Inglaterra (ITS) ................................................................................94 
Tabla 7. Estadísticos descriptivos de variación genética de U. ceratina y 
pruebas de neutralidad para las poblaciones mexicanas individuales, para todo el 
país, para Inglaterra y para la especie. .........................................................97 
Tabla 8. Estructura poblacional entre Oaxaca, Hidalgo y Michoacán en 
Usnea ceratina usando los tres loci, y entre Inglaterra o todas las muestras de 
México, con ITS….......................................................................................95 
Tabla 9. Prueba U de Mann-Whitney entre las distancias genéticas 
interespecíficas (U. cornuta vs. U. brasiliensis) e intraespecíficas (dentro de U. 
cornuta y dentro de U. brasiliensis). ............................................................104 
Tabla 10. Estimados de recombinación para U. cornuta s.l., U. brasiliensis y 
las dos juntas con o sin el ejemplar 2.26.43..................................................105 
Tabla 11. Estadísticos descriptivos de variación genética de U. cornuta y U. 
brasiliensis (+ U. ramillosa) y pruebas de neutralidad para las poblaciones 
mexicanas con N > 2..................................................................................106 
Tabla 12. Diferencias en el concepto de especies del complejo de U. baileyi 
relevantes para este estudio y comparación con los ejemplares mexicanos........113 
Tabla 13. Comparación entre el CMA y la química de U. subscabrosa y U. 
subrubicunda, según diferentes autores, con los ejemplares mexicanos.............119 
Tabla 14. Quimiotipos de U. cornuta y U. brasiliensis según diversos autores 
para varias regiones geográficas o países y para los clados monofiléticos rescatados 
en este estudio..........................................................................................129 
Tabla 15. Representatividad del muestreo de este estudio en comparación 
con estudios taxonómicos de algunas regiones geográficas..............................136 
 
viii 
 
Anexo A 
Tabla A1. Localidades de colecta con estado, localidad, tipo de vegetación, 
coordenadas y altitud en metros sobre el nivel del mar...................................163 
Tabla A2. Datos de cada ejemplar colectado.......................................165 
 
Anexo D 
Tabla D1. Especies de Usnea (o morfotipos) tratados en este trabajo, el 
Estado donde se colectaron y los nuevos registros para México y/o para algún 
Estado......................................................................................................176 
 
Anexo E 
Tabla E1. Datos de la secuencias de ITS de Usnea obtenidas de Genbank.........191 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Resumen 
 
 
Se desconoce aún una enorme fracción de la biodiversidad del planeta, gran 
parte de la cual se concentra en grupos poco estudiados, donde la delimitación de 
especies es particularmente problemática. Recientemente se haoptado por hacer 
uso de diversas evidencias y herramientas analíticas para determinar los límites 
interespecíficos, conformando la llamada “taxonomía integradora”. Dentro de los 
organismos más diversos y menos estudiados destacan los hongos liquenizados, 
que constituyen cerca del 20% de todos los hongos y se caracterizan por grandes 
distribuciones geográficas, alta plasticidad fenotípica y una dinámica reproductiva 
complicada. En particular, se ha propuesto que algunos taxa asexuales se derivan 
de progenitores sexuales, siendo por lo demás idénticos morfológicamente (la 
hipótesis del “par de especies”). Bajo esta teoría, es práctica común separar en 
diferentes especies a los individuos sexuados de los que presentan propágulos 
vegetativos con ambos componentes simbióticos. Por otra parte, rara vez se hace 
distinción entre organismos fenotípicamente similares de distintos continentes. No 
obstante, estudios moleculares han revelado una incongruencia frecuente entre la 
taxonomía clásica y los resultados filogenéticos, por lo que se espera que este 
grupo de hongos sea considerablemente más diverso de lo que hasta ahora se ha 
categorizado. 
El género de hongos liquenizados Usnea es extremadamente rico en 
especies, conspicuo y taxonómicamente difícil. Forma comunidades diversas, cuyos 
componentes específicos tienen distribuciones casi cosmopolitas. Asimismo, taxa 
sexuales, asexuales y con ambas expresiones reproductivas son comunes, 
incluyendo varios pares de especies sugeridos. En este estudio, se utilizaron datos 
moleculares de tres loci (ITS, MCM7 y TSR1), en combinación con taxonomía 
clásica, para delimitar especies del género Usnea de bosques templados mexicanos 
bajo un marco filogenético. Se reconstruyeron filogenias de máxima verosimilitud 
tanto del género, como de las secciones Usnea y Ceratinae, lo que permitió 
corroborar las afinidades entre taxa y evaluar preliminarmente la relación entre 
poblaciones de diferentes continentes. La amplificación diferencial de un intrón tipo 
I en el gen nuclear de la subunidad pequeña del ribosoma está fuertemente 
asociado a los límites interespecíficos y, adicionalmente, apoya la noción de que 
Usnea es el grupo hermano de los géneros parmelioides. Evaluación del agregado 
de U. florida en México demostró que U. lecanorica y U. silesiaca son parafiléticas 
en su concepto tradicional y que el agregado de U. fragilescens es polifilético. 
Asimismo, pruebas de diferenciación genética y recombinación, morfología, 
anatomía y química fueron útiles para avanzar en la inferencia de los límites entre 
2 
 
las especies más comunes, en particular U. ceratina, U. cornuta s.l. y U. 
brasiliensis. Se corroboró la existencia de una especie potencialmente críptica (U. 
entoviolata) dentro de U. ceratina y se rechazaron los cuatro casos putativos de 
pares de especies: U. ceratina vs. U. cristatula, U. cornuta vs. U. cirrosa, U. 
brasiliensis vs. U. ramillosa y U. rubicunda vs. U. erinacea. Otras especies, como U. 
angulata, U. merrillii y U. schadenbergiana se infirieron como monofiléticas. Por 
otra parte, no hay evidencia de diferenciación poblacional en U. ceratina usando el 
índice de fijación FST, mientras que pruebas de neutralidad y redes de haplotipos 
sugieren una posible expansión demográfica antigua. Finalmente, tres nuevos 
registros de especies en México y otros varios para diferentes estados del país, así 
como posibles nuevas especies, sugieren que México y especialmente Oaxaca aún 
esconden mucha diversidad en este grupo. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
3 
 
Abstract 
 
 
As of today, a great fraction of the planet’s biodiversity remains undescribed, the 
majority of which encompasses poorly studied groups, where species delimitation is 
particularly problematic. Diverse evidences and analytical tools have been recently 
used to determine interspecific boundaries, constituting the so-called “integrative 
taxonomy”. Encompassing about 20% of all fungal diversity, lichenized fungi stand 
out among the more diverse but at the same time less studied organisms. Lichens 
are characterized by large geographical distributions, high phenotypic plasticity and 
complicated reproductive dynamics. It has been proposed that some asexual taxa 
derivate from sexual progenitors, being otherwise morphologically identical (the 
“species pair” hypothesis). Under this understanding, it is common practice to 
identify sexual individuals as different species from those who exhibit symbiotic 
vegetative propagules. On the other hand, phenotypically similar populations on 
different continents are usually regarded as conspecific. However, molecular studies 
have revealed a frequent inconsistency between classic taxonomy and phylogenetic 
results, so that lichenized fungi are expected to be considerably more diverse than 
they have currently been categorized. 
The lichenized fungal genus Usnea is extremely species-rich, conspicuous 
and taxonomically difficult. Some specific components of diverse Usnea 
communities have nearly cosmopolitan distributions. Taxa which express sexual, 
asexual or both reproductive strategies are likewise common, including some 
suggested species pairs. In the present study, classic taxonomy and molecular data 
from three loci (ITS, MCM7, and TSR1) were employed to delimit Usnea species 
from Mexican temperate forests under a phylogenetic framework. Maximum 
likelihood phylogenies were reconstructed for the genus as well as for the Usnea 
and Ceratinae sections, which allowed to corroborate the affinities between taxa 
and also to preliminarily evaluate relationships between populations from different 
continents. The differential amplification of a type I intron in the nuclear ribosomal 
small-subunit RNA gene is strongly associated with interspecific limits and further 
supports the notion that Usnea is the sister group of the parmelioid genera. 
Evaluation of the U. florida aggregate in Mexico showed that U. lecanorica and U. 
silesiaca are paraphyletic in its traditional concept and that the U. fragilescens 
aggregate is polyphyletic. Furthermore, genetic differentiation and recombination 
tests, morphology, anatomy and chemistry were useful to infer the boundaries 
between the most common species, particularly U. ceratina, U. cornuta s.l. and U. 
brasiliensis. The existence of a potentially cryptic species (U. entoviolata) within U. 
4 
 
ceratina was corroborated and all four putative cases of species pairs were 
rejected: U. ceratina vs. U. cristatula, U. cornuta vs. U. cirrosa, U. brasiliensis vs. 
U. ramillosa and U. rubicunda vs. U. erinacea. Other species such as U. angulata, U. 
merrillii and U. schadenbergiana were inferred as monophyletic. Moreover, there 
was no evidence of population differentiation in U. ceratina using the fixation index 
FST, while neutrality tests and haplotype networks both suggest a possible ancient 
demographic expansion. Finally, three new species records in Mexico and several 
others for different states of the country, as well as possible new species, suggest 
that Mexico and especially Oaxaca still hide plenty of Usnea diversity. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
5 
 
1. Introducción 
 
 1.1. Delimitación de especies 
 
1.1.1. Biodiversidad y especies 
 
Considerando diversos estimados del número de especies que habitan la Tierra, es 
evidente que desconocemos una gran fracción de la biodiversidad. Por ejemplo, en 
un estudio reciente, Mora et al. (2011) llegaron a la conclusión de que hay 
aproximadamente 8.7 millones (+ 1.3 millones SE) de especies eucariotas 
globalmente, de las cuales 86% de las especies terrestres y 91% de las especies 
marinas no han sido descritas. Como lo expresan las cifras de estos y otros autores,el intervalo de incertidumbre de los estimados de diversidad tiende a ser 
voluminoso, empeorando conforme menos sabemos del grupo y más diverso es 
éste (May, 2000). En el caso de los hongos, por ejemplo, se han sugerido la 
existencia de entre 0.5 y 9.9 millones de especies (Mueller y Schmit, 2007), de los 
cuales sólo se han descrito c. 100,000 (Blackwell, 2011), es decir, entre el 20 y el 
1% del total. 
Estas cifras son importantes porque la especie, como unidad, constituye 
nuestra representación natural de la parte taxonómica de la biodiversidad, aún 
cuando también podemos medirla a nivel genético o ecosistémico (Gaston, 2010; 
May, 2000). Esto se debe a que cuando nos enfrentamos a la diversidad orgánica 
del planeta, nuestro primer impulso es dividir la naturaleza en especies. Aunque 
hay quien sugiere que las especies son simplemente el producto de la tendencia de 
nuestro cerebro a organizar y/o que sólo son construcciones artificiales (Lawrence y 
Retchkess, 2010; Mallet, 2007), la mayoría de los biólogos las consideran reales. 
Un argumento clásico de la realidad de las especies contrasta las coincidencias de 
los límites específicos que establecemos entre, por ejemplo, diferentes culturas (ver 
la discusión de Coyne y Orr (2004) sobre la realidad de las especies, y las 
referencias ahí citadas). De igual forma, si bien es claro que especie tiene una gran 
diversidad de definiciones, se considera que en general se refieren a la misma 
entidad subyacente (Agapow et al., 2004; Coyne y Orr, 2004; de Queiroz, 2007). 
Aún así, se ha visto que varias de estas definiciones pueden llegar a 
conclusiones distintas. Por ejemplo, el concepto filogenético de especie suele 
subdividir especies definidas por criterios no filogenéticos, como el morfológico y el 
biológico (Agapow et al., 2004; Kroken y Taylor, 2001). Esto se hace muy evidente 
en el estudio de Peterson y Navarro-Sigüenza (1999), en el que el número de aves 
endémicas de México (y sus correspondientes áreas de endemismo) cambia 
6 
 
dramáticamente según si se usa el concepto biológico (101 especies) o el 
filogenético (249). 
En vista del “problema de la especie” (the “species problem”; ver Graybeal, 
1995), de Queiroz (1998, 2005, 2007) propone un consenso entre las principales 
categorías de concepto de especie (biológico, ecológico, evolutivo, cohesivo, 
filogenético, fenético, etc.) llamado el Concepto General de Linaje (CGL). En él, una 
especie es un segmento de un linaje compuesto de metapoblaciones (población 
inclusiva hecha de subpoblaciones conectadas) con una relación ancestro-
descendiente (de Queiroz, 2007). La palabra “linaje” se aplica aquí para referirse a 
la metapoblación extendida en el tiempo, no a un clado o grupo monofilético, el 
cual está compuesto por varios linajes. 
De acuerdo a de Queiroz (1998, 2005, 2007), el CGL está implícita o 
explícitamente integrado en la mayoría de los conceptos de especies propuestos. 
Sin embargo, cada una de las diferentes alternativas del concepto de especie hace 
énfasis en propiedades distintas de dicho fragmento de linaje, propiedades 
(llamadas secundarias) que están íntimamente relacionados al proceso de 
especiación. De esta forma, cuando dos linajes divergen, se vuelven distinguibles 
fenéticamente; se vuelven diagnosticables por estados de carácter fijos; sus 
genitales, gametos y sistemas de desarrollo se vuelven incompatibles; sus 
miembros dejan de reconocerse como posibles parejas; evolucionan distintas 
características ecológicas y la variación de sus genes pasa por estados polifiléticos, 
parafiléticos y monofiléticos; todo esto sin un orden general establecido (de 
Queiroz, 2005). Para este autor, las propiedades secundarias constituyen evidencia 
de que un grupo dado de organismos forma parte de uno de estos segmentos de 
linaje y no son por sí mismas necesarias para darles el título de especie. Esto, 
hablando en un contexto operacional, las reitera como relevantes para la 
delimitación de especies (de Queiroz, 2007). 
Así, el conflicto entre conceptos de especies nace del punto en la divergencia 
en que se encuentren los taxa bajo estudio y en el tipo de especiación, ya sea con o 
sin flujo génico (i.e. simpátrica/parapátrica o alopátrica/peripátrica). Es relevante 
también el enorme vacío que tenemos sobre la biología de la mayoría de las 
especies ya descritas. En muchos casos, la taxonomía aún es deficiente y los 
muestreos pobres. Es de esperarse entonces que mientras más desconocido sea el 
grupo, menos concordancia aparente exista entre distintos conceptos de especie, 
pero conforme más sepamos de su biología, muchos fragmentos de linaje (i.e., 
especies) serán más o menos claros a la luz de la evidencia que constituyen las 
propiedades secundarias. 
 
7 
 
1.1.2. Implicaciones de los niveles de sexualidad para la delimitación de 
especies 
 
Un aspecto importante de los límites entre especies es el flujo génico y su 
frecuencia. Muchas especies eucariotas (p.ej. algunos hongos, protozoarios, plantas 
e incluso animales) y sobre todo la abrumadora totalidad de especies procariotas, 
tienen reproducción exclusivamente “asexual” (Cerritos Flores, 2007). Sin embargo, 
existen diferencias fuertes en las implicaciones de la asexualidad para grupos 
eucariotas (en especial los multicelulares) y para los procariotas. 
Para algunos autores, siendo estrictos, es incorrecto denominar a los 
procariotas como asexuales, ya que presentan transducción, transformación y 
conjugación (Coyne y Orr, 2004; Lawrence y Retchless, 2010), pero la 
recombinación que provocan estos fenómenos tienen constricciones y efectos 
distintos a los provocados por el sexo, en su sentido tradicional (i.e., ligado a la 
reproducción) (Cohan, 2001). 
Para estos grupos, hay posiciones muy encontradas sobre los límites de las 
“especies”. Según Cohan (2001), en ausencia de recombinación, uno puede 
detectar agregados fenotípicos y ecológicos de bacterias, cuya divergencia genética 
es alrededor del 1% o menos. De manera similar a lo que sufren los investigadores 
que trabajan con especies eucariotas sexuales, él dice que “beyond agreeing on the 
existence of species (...), bacteriologists differ on operational procedures for 
identifying species most appropriately” (Cohan, 2002 p. 458). No obstante, otros 
autores consideran que las especies bacterianas son construcciones ambiguas, 
precisamente por su calidad clonal y la promiscuidad de su intercambio genético a 
niveles muy altos de divergencia, generando historias evolutivas reticuladas 
(Lawrence y Retchless, 2010). 
Dos modelos importantes buscan explicar las dinámicas que podrían formar 
agregados sugerentes de especies procariotas. El primero es defendido por Cohan 
(2001, 2002) y consiste en lo siguiente: supongamos una población hipotética de 
organismos con una ecología particular, que no presenta recombinación 
intraespecífica. De pronto, aparece una mutación adaptativa que confiere habilitad 
competitiva superior al resto de los miembros de dicha población. Como no hay 
recombinación, un genoma entero es llevado a fijación por estar ligado al alelo 
seleccionado (por hitchhiking o aventón en español). La especie asexual es 
entonces entendida como un grupo de organismos cuya divergencia está 
constreñida y es recurrentemente reiniciada por eventos intermitentes de selección 
periódica (barridos selectivos; Cohan, 2002). De acuerdo con este autor, la 
especiación ocurre cuando un clona asexual evoluciona hacia un nuevo nicho 
8 
 
ecológico (que puede ocurrir por mutaciones o por adquisición de genes 
heteroespecíficos), de tal forma que ya no es afectado por los barridos selectivos de 
su población ancestral y es libre de divergir. Cohan (2001) define “ecotipo” como 
un grupo de cepas usando el mismo nicho o nichos muy similares, donde un 
mutante adaptativo tiene el potencial de substituir a todas las otrascepas del 
mismo ecotipo por barridos selectivos. Es decir, en su visión, un ecotipo es 
equivalente a una especie. 
En el segundo modelo, los alelos individuales son los que experimentan 
barridos selectivos al ser transferidos entre cepas por recombinación homóloga 
(Lawrence y Retchless, 2010). Estas cepas pueden ser parte de ecotipos diferentes, 
por lo que la frecuencia de los recombinantes estará determinada por selección 
natural y deriva génica, más que por barridos selectivos. La divergencia ocurrirá si 
la mutación sobrepasa la tasa de homogeneización por recombinación. En estos 
casos, cada ecotipo no constituye la unidad evolutiva que se intuye por especie 
(Cerritos Flores, 2007; Lawrence y Retchless, 2010). 
Por su parte, los eucariotas de reproducción uniparental tienen sus propias 
complicaciones en relación a los sexuales. En principio, si concebimos al eucariota 
como verdaderamente uniparental, podríamos sospechar una dinámica similar al 
modelo de ecotipo de Cohan (2001, 2002). Asimismo, bajo ciertos escenarios, la 
divergencia simpátrica por selección sobre rasgos poligénicos puede ocurrir con 
mayor facilidad en grupos asexuales que en sexuales (Barraclough et al., 2003). Se 
ha visto además que puede haber diferencias ecológicas entre dichos grupos, lo que 
podría estar asociado a un potencial adaptativo de la (a)sexualidad. Por ejemplo, 
los ostrácodos que se reproducen sexualmente son comúnmente marinos, mientras 
que los asexuales son dulceacuícolas (Bell, 1982 citado en Butlin et al., 1998). 
Igualmente, de manera muy notoria, parece haber diferentes niveles de dispersión 
dependiendo de la sexualidad (ver siguiente apartado). 
De acuerdo a Coyne y Orr (2004), la reproducción totalmente uniparental – 
asexual – y duradera (en tiempo geológico) en eucariotas es muy rara. Algunos 
ejemplos clásicos son los rotíferos bdeloideos (Fontaneto et al., 2007), los 
ostrácodos darwinuloideos (Butlin et al., 1998; Schön et al., 1998) y los hongos 
que forman micorrizas arbusculares (Glomeromycota) (Pawlowska y Taylor, 2004). 
Fuera de estos grupos, los linajes asexuales putativos tienden a ser recientes 
evolutivamente o se ha probado la presencia de algún grado de sexualidad (Judson 
y Normark, 1996). 
Finalmente, muchas especies asexuales se originan por hibridización de taxa 
sexuales y forman poblaciones de reproducción partenogenética (p.ej. escarabajos 
del genero Calligrapha; Gómez-Zurita et al., 2006). En las plantas, estas 
9 
 
situaciones producen los llamados “complejos agámicos” (p.ej. las rosáceas del 
género Amelanchier; Dibble et al., 1998). Incluso se ha reportado en hongos 
endófitos (género Neotyphodium; Schardl y Craven, 2003). Los híbridos pueden ser 
polifiléticos, surgiendo de múltiples eventos de cruza entre especies sexuales y 
cada clona formada puede ser ecológicamente diferente. En estas circunstancias, 
decidir qué constituye la especie es difícil: cada clona, grupos de clones 
ecológicamente similares, o todos los híbridos (Coyne y Orr, 2004). La cualidad 
intermedia de los híbridos y su ocasional introgresión con las especies parentales 
hace que la delimitación a partir de propiedades secundarias no sea tan obviamente 
aplicable, pues las relaciones se vuelven reticuladas y las entidades biológicas dejan 
de ser reproductiva y morfológicamente discretas (Coyne y Orr, 2004; Horandl et 
al., 2009). A nivel taxonómico, el desacuerdo entre especialistas puede ser severo. 
Para ilustrar, May (1990) cita el caso de las moras británicas partenogenéticas 
(género Rubus), en donde los taxónomos ven desde 20 hasta 200 especies. 
 
1.1.3. ¿Todo está en todas partes? 
 
Es posible que la asexualidad juegue un papel importante en la dispersión de 
muchos grupos, en particular de aquéllos con propágulos o tamaños corporales 
pequeños. En hongos liquenizados, por ejemplo, se ha visto que las especies 
asexuales tienen áreas de distribución más amplias que las sexuales (Herrera-
Campos et al., 1998; Wirtz et al., 2008). Barraclough et al. (2003) hacen notar que 
los linajes asexuales antiguos tienden a ser organismos pequeños y de altas 
capacidades de dispersión. A su vez, los microorganismos parecen exhibir patrones 
geográficos y de especiación diferentes a los macroorganismos (Finlay, 2002). 
Al comparar la diversidad de especies animales con diferentes categorías de 
tamaño corporal, May (1990) propuso una “regla de dedo” en la que, de manera 
muy gruesa, conforme uno va de animales cuya dimensión linear es de algunos 
metros, hasta aquéllos de alrededor de 1 cm (un intervalo que abarca varios 
órdenes de magnitud en peso corporal), por cada reducción de diez veces la 
longitud (o mil veces el peso) hay 100 veces más especies. Esta relación empírica 
se rompe por debajo de 1 cm, lo que puede deberse simplemente al registro 
incompleto de animales terrestres pequeños (May, 1990), o porque los 
microorganismos tienen números poblacionales y capacidades de dispersión tales 
que las tasas de extinción y especiación locales se ven limitadas (Finlay y Clarke, 
1999). 
“Everything is everywhere: but the environment selects” es una frase muy 
famosa que encapsula la concepción sobre la biogeografía de los microorganismos 
10 
 
establecida a inicios y mediados del siglo pasado. Según O'Malley (2008), el autor 
fue el microbiólogo holandés Lourens G. M. Baas Becking (1895-1963). 
Básicamente sugiere que los microorganismos tienen capacidades de dispersión tan 
descomunales que rápidamente borran los efectos de eventos evolutivos y 
ecológicos pasados (Martiny et al., 2006; O'Malley, 2008). La segunda parte de la 
frase implica que las condiciones ambientales – principalmente las abióticas 
(temperatura, pH, sales, nutrientes, entre otros) – determinan cuales especies 
sobreviven dentro de los agregados microbianos (Martiny et al., 2006). Es decir que 
la distribución está determinada por la localización de hábitats adecuados para las 
especies, ya que su “banco de semillas” es cosmopolita (Finlay, 2002). 
Con la introducción de herramientas moleculares y genómicas, se ha 
revisado ampliamente la clasificación microbiana, así como su filogenia y evolución 
(O'Malley, 2008). Esto ha disparado el debate sobre las propiedades de la 
biogeografía de estos organismos, el cual es extensible a los eucariotas con 
cuerpos, esporas o propágulos pequeños, como hongos, algas, protozoarios, 
briofitas y helechos (Finlay et al., 2002; O'Malley, 2008; ver volumen 28, número 2 
del Journal of Biogeography, 2001). 
Martiny et al. (2006) proponen cuatro grandes hipótesis alternativas para 
explicar la distribución de los microorganismos. La primera, que es la hipótesis 
nula, es que la distribución de los microorganismos es azarosa en el espacio. La 
segunda, es que la biogeografía refleja la influencia de la variación ambiental 
contemporánea (hábitats múltiples) dentro de una sola provincia1. Esta es la 
hipótesis Baas-Becking, donde la provincia abarca todo el mundo. Una tercera es 
que la variación espacial se debe a efectos remanentes de eventos históricos 
(provincias múltiples pero sólo un hábitat), lo que provoca divergencia entre 
agregados microbianos (p.ej. vicarianza). La hipótesis final es que la distribución de 
los microbios, como la de los macroorganismos, refleja la influencia de ambos: 
eventos pasados y condiciones ambientales contemporáneas (hábitats múltiples y 
múltiples provincias; Martiny et al., 2006). 
Revisando los pocos estudios hasta esa fecha que investigaron la relación 
entre diferencias ecológicas y la distancia geográfica en microorganismos, Martiny 
et al. (2006) descartaron la hipótesis nula con facilidad. Hasta la mitad de los 
estudios encontraron efectos por distancia significativos, indicando cierto grado de 
provincialismo. De manera relevante, parece ser que la influencia relativa de 
factores históricos versus ambientales está relacionadaa la escala geográfica. Así, 
en el orden de miles de kilómetros, el impacto de la separación histórica puede 
 
1 Donde una provincia es una región cuya composición biótica refleja el legado de eventos 
históricos; el término se usa de manera laxa, variando según el taxón o la resolución del 
enfoque (Martiny et al., 2006). 
11 
 
superar los efectos ambientales. En escalas de pocos kilómetros, los efectos del 
ambiente son mucho más prominentes, tanto que no hay correlación con la 
distancia. Pero en escalas intermedias (10-3000km), se detectan efectos tanto de 
la distancia como del ambiente (Martiny et al., 2006). 
No obstante, la otra mitad de los estudios apoyaron la hipótesis Baas-
Becking. En efecto, hay trabajos en los que los microorganismos de hecho resultan 
ser cosmopolitas (Finaly y Clarke, 1999; Pringle et al., 2005; Slapeta et al., 2006). 
Finlay (2002) enumera varias evidencias a favor de esto, como un cociente de 
riqueza local/global mucho más grande para eucariotas microbianos que para 
animales grandes, y curvas de especie-área más o menos planas. Sin embargo, 
Martiny et al. (2006) advierten que hay mucha variación entre capacidades de 
dispersión y tamaños de distribución geográfica, incluso entre microorganismos. 
Adicionalmente, la aplicación del concepto de especie no es necesariamente 
consistente entre estudios, por lo que declarar taxa como cosmopolitas usando por 
ejemplo un concepto morfológico, puede enmascarar patrones biogeográficos de 
especies filogenéticas (Martiny et al., 2006). 
 
1.1.4. Métodos para delimitar las especies 
 
Delimitar especies es el proceso de identificar y delinear distintas entidades 
organísmicas de la naturaleza (Roe y Sperling, 2007), que bajo el concepto de de 
Queiroz (1998, 2005, 2007) corresponden a los segmentos de linaje. En línea con 
el CGL, Sites y Marshall (2003, 2004) revisaron los métodos más utilizados para la 
detección de las propiedades secundarias (y por tanto de delimitación de especies) 
que emplean únicamente datos moleculares o en combinación con caracteres de 
otra naturaleza. Los dividieron en aquéllos basados en árboles (topológicos) y en 
los que se basan en inferencias indirectas de la presencia o ausencia de flujo 
génico. En la última categoría figuran por ejemplo, estimar la proporción efectiva de 
migrantes (Nm) entre especies que hibridizan usando el estadístico FST o el análisis 
de agregación poblacional, en el que los estados de carácter son establecidos para 
todos los individuos de una muestra y con ellos se estiman perfiles de dichos 
estados. Muestras con perfiles poblacionales idénticos son combinadas y 
consideradas conespecíficas (Davis y Nixon, 1992). 
Dentro de los métodos topológicos, Baum y Shaw (1995) propusieron el 
“criterio de exclusividad” que delimita especies usando genealogías de loci no 
ligados para formar un árbol consenso. Se espera que el límite entre genealogía 
divergente y reticulada sea equivalente al límite entre especies sexuales; en este 
punto, los genes no ligados deben tener genealogías concordantes. 
12 
 
También destacan los siguientes métodos topológicos: 
- La agregación cladista de haplotipos (Brower, 1999). En este método los 
miembros de una especie forman secciones contiguas de una filogenia no 
enraizada y se separan de las demás especies por una rama en la cual se 
infiere la fijación de estados de carácter. 
- El método de Wiens y Penkrot (2002). A partir de una filogenia de haplotipos 
no recombinantes con localidad y designación taxonómica conocida, éste 
método considera como especies a los grupos de poblaciones que estén 
fuertemente soportados, sean exclusivos y sean concordantes con la 
geografía. Asimismo, dada la filogenia de datos morfológicos o moleculares, 
ofrece una clave dicotómica de los posibles escenarios topológicos. 
- El análisis de clados anidados (Templeton, 2001 y referencias ahí citadas). 
Se construye una red de haplotipos con parsimonia estadística que se divide 
en una serie de clados anidados de manera jerárquica. Se usa información 
geográfica para probar la hipótesis nula de que la muestra constituye un 
solo linaje. Si se rechaza, se evalúa una segunda hipótesis nula: todos los 
linajes son genética o ecológicamente intercambiables. 
La desventaja de estos y otros métodos tanto topológicos como no topológicos 
es que requieren amplios muestreos de individuos y/o loci. Además, muchos fueron 
diseñados para comparar poblaciones alopátricas o para rescatar especies 
monofiléticas. Aunque efectivos si se usan en agrupaciones definidas a priori, en 
general son más útiles para detectar especies crípticas que para reconocer especies 
en grupos taxonómicamente difíciles (Wirtz et al., 2012). 
Un método reciente desarrollado por Pons et al. (2006) y Monaghan et al. 
(2009), busca identificar la transición entre eventos de especiación y eventos 
coalescentes (intraespecíficos) con el objetivo de delimitar especies en grupos 
diversos y taxonómicamente difíciles. Dado que su método se basa en el modelo de 
nacimiento puro, implica tasas de extinción despreciables y tasas de especiación 
constantes (Yule, 1924). Por tanto es más aplicable a grupos recientes y en 
principio demanda la inclusión de todas las especies del grupo taxonómico bajo 
estudio. Asimismo, parece tener fuertes debilidades (generando falsos positivos) 
por muestreo insuficiente y al enfrentarse a historias demográficas complejas 
(Lohse, 2009). 
Por tanto, ya que ningún método es universal a todos los procesos y grupos 
biológicos, muchos investigadores abogan por la aplicación de una taxonomía 
integradora (sensu Dayrat, 2005 y Will et al., 2005). Bajo este enfoque, se utiliza 
una gama variada de caracteres, incluyendo datos moleculares, morfología, 
comportamiento y geografía, así como diferentes aproximaciones teóricas y 
13 
 
metodológicas, para corroborar los límites entre las especies (Dayrat, 2005; Roe y 
Sperling, 2007; Sites y Marshall, 2003, 2004; Will et al., 2005). La evidencia 
obtenida de todos los grupos de caracteres es concentrada acumulativamente, las 
concordancias y discordancias son explicadas desde perspectivas evolutivas, y se 
toman decisiones con base en la información disponible (Schlick-Steiner et al., 
2010; Padial et al., 2010). Consecuentemente, esta aproximación no se adhiere a 
ninguna propiedad secundaria en especial (Padial et al., 2010), lo que permite 
flexibilidad al tratar diferentes grupos y niveles de divergencia. 
 
 
 1.2. El grupo de estudio y el concepto de par de especies 
 
1.2.1. Líquenes 
 
 1.2.1.1. Definición, organización y clasificación 
 
Los líquenes son relaciones simbióticas íntimas y a largo plazo entre un hongo, 
llamado micobionte, y uno o más organismos fotosintéticos extracelulares, los 
fotobiontes, que pueden ser algas verdes (Chlorophyta) o cianobacterias (Piercey-
Normore y DePriest, 2001; Nash, 2008; Honegger, 1993). Dentro de dicha 
asociación, puede haber más de dos participantes (“biontes”, Hawksworth, 1988) y 
las relaciones entre ellos pueden ser muy complejas (Nash, 2008; Hawksworth, 
1988). Por ejemplo, la relación entre los biontes puede cambiar en su naturaleza 
(antagonista, mutualista, comensalista) durante la vida del micobionte 
(Hawksworth, 1988) y otros organismos pueden incorporarse o ser desplazados, 
como bacterias (Bates et al., 2011) y hongos parásitos y/o liquenícolas (Lawrey y 
Diederich, 2003). Algunos autores se refieren a los líquenes como mutualistas 
(Honegger, 1993), mientras que otros hablan de parasitismo controlado, donde el 
hongo manipula al alga (Ahmadjian, 1993). 
El grado de liquenización (la asociación entre los biontes que resulta en una 
estructura corporal específica) también es variable, desde unas cuantas células del 
fotobionte asociadas al azar con las hifas de un hongo, hasta un talocomplejo, 
integrado y estratificado, con una capa de fotobionte distintiva bajo tejido cortical 
fúngico. De igual forma, los miembros de la simbiosis pueden ser simbiontes 
obligados u ocurrir en vida libre (Nash, 2008). No obstante, parece ser que la 
mayoría de los hongos que forman líquenes son específicos en su elección del 
fotobionte (Beck et al. 1998) y no crecen en vida libre (Honegger, 2008). En 
general, el liquen presenta una morfología y organización distinta a cualquiera de 
los biontes en solitario (Nash, 2008; Joneson y Lutzoni, 2009), pero el nombre de 
14 
 
la especie que identifica al liquen se refiere siempre al micobionte (Honegger, 
2008). 
Aproximadamente el 25% de los hongos que liquenizan forma talos muy 
complejos, con una estratificación interna donde la población de células de 
fotobiontes está incorporada en una capa talina de manera similar al parénquima 
en empalizada de las plantas. Estos talos crecen por sobre el sustrato en tercera 
dimensión y se les denomina foliosos o fruticosos. Los talos foliosos presentan 
forma de hojas (Honeggen, 2008) y son separables del sustrato sin destruirlos. Los 
talos fruticosos son erectos, con una fuerte integración entre el crecimiento fungal y 
algal (Sanders, 1999). 
Cerca de 40 géneros de algas y cianobacterias forman líquenes, siendo 
Trebouxia, Trentepohlia y Nostoc los más frecuentes. Los primeros dos son 
clorofitas y el último es una cianobacteria. Dentro de los líquenes, las algas verdes 
(exceptuando al orden Trentepohliales) se reproducen sólo asexualmente. Su 
identificación a nivel de especie requiere usualmente que sean cultivadas en un 
medio separado del micobionte (Friedl y Büdel, 2008). 
La vasta mayoría de los micobiontes son ascomicetos del subphylum 
Pezizomycota (James et al. 2006), constituyendo cerca del 40% de las 
aproximadamente 64,000 especies descritas para Ascomycota (Kirk et al. 2008). Se 
distinguen de otros hongos ascomicetos en la formación de un talo superficial 
expuesto al aire, una tasa de crecimiento lenta y la longevidad del talo y los 
ascomas (Sipman y Aptroot, 2001). Considerando también a los micobiontes 
basidiomicetos, alrededor del 20% de todos los hongos forman líquenes (Blackwell, 
2011). 
 
 1.2.1.2. Ecología y distribución 
 
Como grupo, los líquenes se consideran muy diversos en coloración, formas de 
crecimiento y tamaño. La duración del ciclo de vida también es muy variable, desde 
estimaciones por encima de 1,000 años de edad hasta especies anuales. Muy 
relacionado con esto están las tasas de crecimiento, que van desde imperceptibles 
hasta varios milímetros al año (Nash, 2008). 
Ocurren comúnmente como epífitos y dentro o sobre rocas (saxícolas), pero 
también crecen en suelo, sobre hojas y sobre partes duras de animales. La mayoría 
son terrestres aunque hay algunas excepciones de agua dulce y de zonas 
intermareales marinas. Ocurren en la mayoría de los ecosistemas terrestres, sin 
embargo su contribución en biomasa varía mucho (especialmente porque aportan 
muy lentamente a la productividad primaria). Por ejemplo, en zonas polares y 
15 
 
subpolares, son los autótrofos dominantes. También son muy abundantes en 
ambientes alpinos, en bosques templados y en taigas (Nash, 2008). En el caso de 
líquenes que crecen muy rápidamente, éstos pueden tener gran importancia en el 
reciclado de nutrientes (Knops et al. 1991, 1997). En cuanto a su distribución, 
algunas especies se localizan en áreas muy restringidas, mientras que otras son 
cosmopolitas y algunas más tienen distribuciones dentro de estos extremos 
(Galloway, 2008). 
 
 1.2.1.3. Historia natural de la reproducción de ascomicetes 
liquenizados 
 
Cuando dos hongos filamentosos monocariontes (células con núcleos haploides) se 
encuentran, puede ocurrir anastomosis hifal. Si éstas son vegetativamente 
compatibles, hay migración de núcleos formando hifas dicarioticas, donde los 
núcleos de tipos sexuales opuestos se dividen pero no se fusionan (Moore y Novak 
Frazer, 2002). Una estructura en forma de saco (asca) se forma a partir de la 
penúltima célula de una hifa dicarionte llamada hifa ascógena en la cual ocurre la 
cariogamia (fusión de núcleos), la meiosis y la esporulación (Kües y Casselton, 
1992). 
Las ascas, que contienen meiosporas (llamadas ascosporas), pueden estar 
dentro de un ascoma, que puede ser de una agregación débil o tener una 
estructura compleja referida como ascocarpo o cuerpo fructífero. En la mayoría de 
los ascomicetes liquenizados, las ascas se diferencian en una capa 
plectenquimatosa (es decir, “tejido falso”) llamada himenio. Muy rara vez hay 
fotobiontes asociados al himenio y éstos pueden ser eyectados con la ascospora, 
renovando así el talo liquénico (Bungartz, 2002a). Los ascocarpos pueden ser, 
entre otros, peritecios o apotecios. Los primeros se mantienen cerrados, sin 
exponer el himenio, mientras que en los segundos el himenio se expone en la 
madurez (Büdel y Scheidegger, 2008). 
Alternativamente al sexo, algunos hongos pueden pasar por ciclos de 
parasexualidad, que también tiene el efecto de generar recombinantes. Esto se da 
en tres pasos: 1) anastomosis hifal para producir un heterocarionte (ver más 
adelante); 2) cariogamia que resulta en un diploide somático, el cual se divide 
mitóticamente junto a los otros núcleos haploides dentro del heterocarionte; y 
recombinación mitótica intracromosomal seguida de “haploidización”, es decir la 
pérdida aleatoria de cromosomas produciendo diferentes niveles de aneuploides 
(Noguchi, 2011; Sidhu, 1983). La heterocariosis (la formación de un talo o tejido 
compuesto por células con varios núcleos genéticamente diferentes) por sí misma, 
16 
 
es fuente de variación adicional que puede traducirse en diferencias ecológicas con 
respecto al homocarionte, como por ejemplo mayores tasas de crecimiento (James 
et al., 2008; Sidhu, 1983). 
En cuanto a reproducción asexual, en ascomicetos una forma común es a 
través de conidios, esporas no móviles especializadas que pueden tener distintas 
formas y ser de gran valor taxonómico. La mayoría de los conidios se forman a 
partir de células conidiógenas. Éstas a su vez nacen de hifas llamadas conidióforos, 
que pueden estar encerrados en estructuras especializadas llamadas conidiomas. 
Existen varios tipos de conidiomas, pero el más común es el picnidio (Nash y Gries, 
2002). Al germinar, los conidios pueden restablecer la relación simbiótica con un 
fotobionte libre en el ambiente. 
También se ha sugerido que los conidos pueden actuar como gametos 
masculinos (espermacios), que se adhieren a los ascogonios, hifas femeninas 
especializadas. Éstos presentan una hifa elongada llamada tricógina que recibe al 
espermacio y entonces ocurre la fertilización (Kües y Casselton, 1992; Nash y 
Gries, 2002). 
Los hongos liquenizados han desarrollado una variedad de propágulos 
vegetativos donde tanto el fotobionte como el micobionte se dispersan en forma 
conjunta (Büdel y Scheidegger, 2008). Esto es muy ventajoso, ya que si se 
reproduce solo, el hongo se ve forzado a buscar inmediatamente un fotobionte 
compatible en el ambiente para renovar la simbiosis y sobrevivir (Ryan et al., 
2002). 
Los isidios y soredios son los propágalos vegetativos más comunes (Büdel y 
Scheidegger, 2008). Los isidios son pequeñas proyecciones cilíndricas de la 
superficie del liquen que tienen una organización interna similar a la del talo 
liquénico. Están cubiertos por tejido cortical y presentan una diferenciación interna 
en capas (de fotobionte y médula). Es posible que además de servir como 
propágalos, aumenten la superficie fotosintética del talo (Büdel y Scheidegger, 
2008; Ryan et al., 2002). Los soredios son unidades microscópicas de dispersión 
que contienen algunas células de fotobionte agrupadas y envueltas por hifas; miden 
c. 25-100 µm de diámetro y siempre carecen de corteza opseudocorteza (Ryan et 
al., 2002). Se piensa que los isidios y soredios de líquenes epífitos son dispersados 
por vectores abióticos y bióticos como viento, gotas de lluvia, aves o artrópodos 
(Zoller et al., 2000). 
Adicionalmente, algunos líquenes fruticosos y filamentosos como Bryoria y 
Ramalina pueden dispersarse por fragmentación del talo (Büdel y Scheidegger, 
2008). De hecho, experimentos para medir tasas de crecimiento utilizan 
fragmentos que cortan de talos maduros (ej. Keon y Muir, 2002). 
17 
 
 1.2.1.4. Evolución de la sexualidad en Ascomycota 
 
En el reino Fungi, el sexo está definido por el locus MAT (del inglés mating type o 
tipo sexual), que contiene genes codificantes para determinantes de identidad 
celular (Sun y Heitman, 2011). El término “tipo sexual” se usa para distinguir 
individuos que son morfológicamente idénticos pero autoincompatibles (Kües y 
Casselton, 1992). La composición del locus varía dramáticamente entre especies, 
pero hay dos genes MAT que se encuentran siempre en ascomicetos filamentosos: 
MAT-1 y MAT-2 (Martin et al., 2011). Estas dos formas alternativas son llamadas 
idiomorfos en oposición a alelos, dada la alta divergencia entre ellas (Fraser et al., 
2007; Kües y Casselton, 1992; Li et al. 2010; Souza et al., 2003; Yun et al., 1999). 
Se dice que una cepa es homotálica si un individuo puede completar el ciclo 
sexual por sí mismo o con una cepa compatible. Una cepa heterotálica no puede 
autofecundarse y requiere de la interacción de dos individuos para completar el 
ciclo sexual. Los ascomicetos heterotálicos requieren los dos idiomorfos 
complementarios, MAT-1 y MAT-2, para llevar a cabo la reproducción sexual. Los 
genes MAT también han sido encontrados en ascomicetos homotálicos, lo que 
sugiere una función incluso en hongos autocompatibles (Dyer et al., 2003). No 
obstante, en estos casos, MAT-1 y MAT-2 están fusionados en un solo locus o uno 
de ellos ha perdido funcionalidad, siendo esto específico de cada especie homotálica 
(Fraser et al., 2007; Lu et al., 2011; Yun et al., 1999). En algunos casos, como en 
Saccharomyces cerevisiae, dentro de una misma población existen tanto miembros 
homotálicos como heterotálicos (Hsueh y Heitman, 2008). De hecho, trabajos en 
laboratorio sugieren que existe un continuo entre reproducción estrictamente 
homotálica y estrictamente heterotálica en por lo menos algunos grupos (ver Taylor 
et al., 1999). 
Aunque algunos hongos se reproducen sexualmente de manera obligada, la 
mayoría puede reproducirse sexual y asexualmente. Sólo una minoría se clasifica 
como exclusivamente asexual (Sun y Heitman, 2011). Sharon et al. (1996) 
demostraron con cepas transgénicas de Cochliobolus heterostrophus (sexual) y de 
Bipolaris sacchari (asexual), que la persistencia de la asexualidad de B. sacchari no 
se debe a la ausencia o a la falta de funcionalidad de los genes MAT, sino que debe 
adjudicarse a otro gen durante el desarrollo de peritecios. Esto indica que debe 
haber múltiples formas en que una especie puede volverse asexual. Por otra parte, 
hongos completamente clonales parecen ser raros (Taylor et al., 1999). 
Entre grupos de especies cercanamente relacionadas, las especies sexuales 
suelen estar mezcladas filogenéticamente con las asexuales (Taylor et al., 1999), lo 
que ha llevado a proponer que la reproducción sexual se pierde durante la 
18 
 
evolución (ver apartado 1.2.1.6). Una explicación alternativa es que el sexo no ha 
sido detectado en los grupos que se creen asexuales (Sun y Heitman, 2011). 
 
 1.2.1.5. Sistemática 
 
La gran mayoría de especies de líquenes fue descrita durante el siglo XIX y la 
primera mitad del siglo XX, utilizando caracteres que ahora se saben variables 
dependiendo del ambiente (Gruben y Kroken, 2000), o que son homoplásicos 
(Crespo et al. 2007; Printzen, 2010). Esto provocó la acumulación de un gran 
número de nombres sinónimos. Por otra parte, existen muchos complejos de 
especies en los que no es claro cuáles caracteres son polimórficos o monomórficos 
dentro de una especie, en particular caracteres morfológicos, químicos, selección de 
fotobionte, preferencias ecológicas y estrategias reproductivas (Gruben y Kroken, 
2000). Este problema se exacerba cuando las especies son simpátricas (Leavitt et 
al., 2011a; Gruben y Kroken, 2000). 
Dentro de los caracteres utilizados en la taxonomía de líquenes los 
compuestos o metabolitos secundarios son de gran importancia, en especial porque 
se han detectado correlaciones con morfología y distribución (Culberson y Hale, 
1973) y porque persisten incluso en material de herbario muy antiguo (Culberson, 
1970). Muchos tienen influencia en la coloración del talo y pueden ser 
característicos de especies, géneros e incluso familias. Asimismo, se ha demostrado 
su papel en la regulación de la radiación solar y luz ultravioleta que alcanza al 
fotobionte (Elix y Stocker-Wörgötter, 2008). Una gran cantidad de estas sustancias 
es única a la simbiosis liquénica (c. 700), de las cuales las depsidas, las 
depsidonas, las depsonas y los dibenzofuranos (productos de la vía acetil-
polimalonil) son de los más diversos y estudiados (Nash y Elix, 2002). 
Los llamados quimiosíndromes (Culberson y Culberson, 1976) son juegos de 
sustancias liquénicas relacionadas que se presentan dentro de una misma especie. 
De igual manera, las razas químicas dentro de una especie (o dentro de un tipo 
morfológico esencialmente uniforme) se dan si: a) hay un reemplazo consistente de 
una sustancia por otra o b) la adición (o eliminación) de una o más sustancias 
accesorias (Culberson, 1970). Mientras que algunos autores consideran al conjunto 
de razas químicas o quimiotipos dentro de un solo morfotipo como variación 
intraespecífica (p.ej. Tehler, 1982), otros pueden darle el grado específico 
dependiendo del contexto. Un ejemplo muy ilustrativo es Usnea lecanorica. 
Culberson et al. (1983) encontraron ejemplares del complejo de U. florida en el 
centro de México que presentaban el ácido lecanórico en la médula, una depsida 
19 
 
derivada del orcinol, la cual no está presente en ninguna otra especie del género. 
Dada la química inusual, los autores elevaron el quimiotipo a especie. 
En los últimos años, las herramientas moleculares han ganado gran 
importancia en la sistemática de los líquenes. Esto se debe a que los datos 
moleculares están libres de muchos problemas asociados al uso de caracteres 
tradicionales. De hecho, actualmente gran parte de las reconstrucciones 
filogenéticas moleculares están diseñadas para probar clasificaciones basadas en 
morfología, lo que ha aportado mucho conocimiento sobre el valor taxonómico de 
ciertos caracteres (Printzen, 2010). En el caso de los metabolitos secundarios, 
varios estudios indican que su uso tiene un éxito variable entre grupos, funcionando 
para distinguir linajes en algunos grupos (p.ej. Lücking et al., 2008), pero sólo 
parcialmente en otros (p.ej., Fehrer et al., 2008 Leavitt et al., 2011a, 2011b; ver 
Printzen, 2010). 
Sin embargo, las reconstrucciones filogenéticas moleculares no están 
exentas de complicaciones, como por ejemplo: 1) uso de secuencias erróneas por 
malas identificaciones o parasimbiontes no reconocidos; 2) muestreo incompleto de 
taxa que afecte hipótesis de monofilia y reconstrucciones filogenéticas; y 3) 
incongruencia entre genealogías de genes y delimitaciones de especies y problemas 
al recuperar la filogenia correcta a partir de un grupo de genes limitados (Printzen, 
2010). 
 
 1.2.1.6. La hipótesis del Par de Especies 
 
Al profundizar en la taxonomía de muchos hongos liquenizados, es claro que 
existen especies que nunca o casi nunca presentan estructuras de reproducción 
sexual y en su lugar forman propágulos vegetativos que involucran al fotobionte 
(isidios y/o soralios, entre otros). De igual forma, hay especies que únicamente 
presentan estructurassexuales. En algunos casos, individuos asignados a una 
especie que exclusivamente tiene apotecios son por lo demás extremadamente 
similares a individuos que sólo tienen soralios y/o isidios y que tienen a su vez otro 
nombre linneano. En una primera instancia, estos individuos pueden ser 
conespecíficos, pero dada la profunda historia de asexualidad en los hongos (cf. 
Fungi imperfecti) y en particular a patrones geográficos distintos de los morfotipos 
sexuales vs. los asexuales (comúnmente a nivel de continentes), muchos 
especialistas se han sentido orillados a mantenerlos como especies diferentes. 
Específicamente, es común que el morfotipo sexual tenga la distribución más 
reducida (Bowler y Rundel, 1975; Herrera-Campos et al., 1998) y que ambos sean 
20 
 
sólo parcialmente simpátricos (Bowler y Rundel, 1975). Esta situación dio lugar a 
un concepto particular en liquenología llamado “el par de especies”. 
De acuerdo con Mattsson y Lumbsch (1989) dicho concepto fue formulado 
inicialmente por Du Rietz (1924), quien señaló que individuos sexuales e individuos 
sorediados (morfológicamente idénticos a los primeros) a veces tienen ecología 
diferente. Él usó el término “Artenpaar” para este fenómeno y propuso el 
reconocimiento de estos morfotipos como especies separadas (Mattsson y 
Lumbsch, 1989). Hale (1965), en su monografía mundial de Parmelia subgénero 
Amphigymnia, discutió pares de especies en los trópicos y las denominó 
“contrapartes”. 
Poelt (1963) fue de los primeros investigadores en ofrecer una explicación a 
los patrones biogeográficos de los pares de especies. En particular, argumentó que 
la recolonización postglacial de Europa Central se llevó a cabo principalmente por 
poblaciones estériles sorediadas e isidiadas, mientras que las fértiles permanecieron 
en comunidades relictuales de plantas vasculares. Dicho autor introdujo los 
términos “primario” y “secundario” para referirse a los morfotipos fértiles y 
estériles, respectivamente. De hecho, llegó a sugerir que a cada taxón sorediado 
corresponde uno no-sorediado, implicando que los taxa secundarios siempre se 
derivan de uno primario (Poelt, 1970). 
Por su parte, Tehler (1982) notó que los individuos asexuales podrían en 
teoría originarse muchas veces de manera independiente del taxón sexual (i.e. ser 
polifiléticos). Por tanto él distinguió dos tipos de “clones”: los generados por un 
morfotipo sexual aún presente que continúa generando nuevos clones y aquéllos 
cuyo morfotipo sexual está extinto. En el primer caso él recomienda tratar al taxón 
sexual parental y a sus clones como una sola especie, donde los diferentes 
fenotipos clonales pueden ser denominados taxonómicamente como forma, y donde 
se espera encontrar individuos transicionales (con cuerpos fructíferos y soredios). 
En el segundo caso, los clones, habiendo perdido toda fertilidad, son considerados 
una sola especie y de nuevo sus fenotipos son relegados a forma. 
Aunque los trabajos de Du Rietz (1924), Poelt (1963, 1970), Tehler (1982) y 
otros han sido muy influyentes en la implementación del concepto en liquenología, 
su aplicación es especialista-dependiente. Por ejemplo, además de la biogeografía y 
la ecología, la presencia de los mismos metabolitos secundarios puede o no ser un 
prerrequisito para considerar a un par de morfotipos sexuales y asexuales, como 
pares de especies dependiendo del taxónomo (Mattsson y Lumbsch, 1989). Las 
diferentes posturas están relacionadas a la interpretación evolutiva del concepto de 
par de especies. 
21 
 
Así, hay quienes expresan una noción adaptativa del surgimiento de los taxa 
sorediados (p.ej. Bowler y Rundel, 1975). Aunque los sistemas que dan lugar a la 
reproducción sexual y asexual son presumiblemente independientes, parecen 
interactuar dentro de los individuos, de tal forma que uno de ellos está usualmente 
suprimido (Buschbom y Barker, 2006). Es posible que expresar ambos sistemas sea 
energéticamente muy costoso o puede haber una ventaja ecológica de los 
propágulos vegetativos, simplemente por tener de entrada el fotobionte disponible 
y por tanto, tener menos exigencias para la germinación (Bowler y Rundel, 1975). 
Esta última explicación es comúnmente invocada para explicar las diferencias en la 
distribución entre morfotipos sexuales y asexuales (p.ej., Tehler, 1982). 
Para Poelt (1970) y Tehler (1982), las especies secundarias constituyen 
rutas muertas evolutivamente hablando, es decir, linajes efímeros que persisten 
mientras las condiciones les sean favorables, pero que no diversifican. Mattsson y 
Lumbsch (1989) se opusieron enérgicamente a esta opinión, en particular porque 
incluso los primeros estudios moleculares revelaron amplia variación genética 
dentro de taxa asexuales. Las mutaciones somáticas, argumentan, también pueden 
contribuir sustancialmente al potencial evolutivo de estas poblaciones, ya que sus 
efectos se expresan en los individuos haploides (como es el caso de los 
ascomicetos). Esto incluye la base genética que deriva en los metabolitos 
secundarios. Por tanto, no todos los ancestros de las especies secundarias deben 
ser primarias y la misma exacta química no es esencial (Mattsson y Lumbsch, 
1989). 
Mattsson y Lumbsch (1989) detallaron cinco escenarios taxonómicos 
posibles (Tabla 1): 
 - Los componentes del par tienen distribuciones simpátricas y formas 
intermedias. En estos casos se trata de variación inducida ambientalmente y los 
morfotipos son conespecíficos. 
 - Cuando las contrapartes son mayoritariamente alopátricas, pero existen 
talos intermedios en simpatría, los autores recomiendan el uso de subespecies. 
 - Si el par es simpátrico sin formas intermediarias, quizá no se trate de un 
verdadero par de especies, sino taxa muy similares con diferencias fenotípicas 
inexploradas. Por tanto, ellos recomiendan que se les nombre como especies 
distintas. 
 - Si las contrapartes ocurren alopátricamente sin formas intermediarias, 
entonces de nuevo son especies diferentes. 
 - Cuando sólo se conoce la especie secundaria (sorediada), se le asigna el 
estatus de especie. 
 
22 
 
Tabla 1. Posibles escenarios al lidiar con pares de especies putativos (ver texto). 
Modificada de Mattsson y Lumbsch (1989). 
 Distribución de las contrapartes Formas 
Simpátricas Alopátricas Sólo estériles intermedias Rango taxonómico 
X - - X Conespecíficas 
- X - X Subespecies 
X - - - Especies 
- X - - Especies 
- - X - Especies 
 
Con la introducción de herramientas moleculares ha sido posible poner a 
prueba el concepto de par de especies y sus variantes. Un caso clásico, por 
ejemplo, es el de Letharia columbiana (apoteciada) distribuida en Norte América y 
L. vulpina (sorediada) que se encuentra en Norte América y Europa. Kroken y 
Taylor (2001) probaron con loci multiples y un concepto genealógico de especie 
que, aunque ambos taxa en efecto son linajes separados, L. vulpina en realidad 
consta de varios linajes alopátricos (uno europeo y el resto americanos). L. 
columbiana por su parte consiste de cuatro linajes. Uno de estos es parafilético al 
linaje europeo de L. vulpina, y el resto son grupos hermanos y basales del linaje 
americano de L. vulpina. Aunque no fue posible establecer con claridad la raíz de 
las reconstrucciones filogenéticas (y por tanto el orden en que se pierden o ganan 
los caracteres reproductivos), es notable que los dos linajes sorediados producen 
ocasionalmente apotecios (i.e., no son estrictamente clonales) (Kroken y Taylor, 
2001). 
Myllys et al. (2001) analizaron el par Physcia aipolia (sexual) y P. caesia 
(asexual) y también obtuvieron que los ejemplares de estrategias reproductivas 
diferentes se mezclaron en los análisis, y como en Letharia, existe la posibilidad de 
varios linajes crípticos dentro de P. aipolia + P. caesia. De igual forma, Lücking et 
al. (2008) encontraron que el par de Heterodermia flabellata (sexual)