Descarga la aplicación para disfrutar aún más
Vista previa del material en texto
ESTRUCTURA DE LAS COMUNIDADES DE PECES Y AVES EN UN HUMEDAL COSTERO: ESTUDIO BASE PARA LA CONSERVACIÓN DE LA BIODIVERSIDAD DE LA COSTA DE YUCATÁN T E S I S QUE PARA OBTENER EL TÍTULO DE: BIÓLOGO PRESENTA: FERNANDO GABRIEL SOLANO MENDOZA DIRECTOR DE TESIS: DR. XAVIER CHIAPPA CARRARA CIUDAD DE MÉXICO, MARZO, 2017 Universidad Nacional Autónoma de México Facultad de Estudios Superiores Zaragoza UNAM – Dirección General de Bibliotecas Tesis Digitales Restricciones de uso DERECHOS RESERVADOS © PROHIBIDA SU REPRODUCCIÓN TOTAL O PARCIAL Todo el material contenido en esta tesis esta protegido por la Ley Federal del Derecho de Autor (LFDA) de los Estados Unidos Mexicanos (México). El uso de imágenes, fragmentos de videos, y demás material que sea objeto de protección de los derechos de autor, será exclusivamente para fines educativos e informativos y deberá citar la fuente donde la obtuvo mencionando el autor o autores. Cualquier uso distinto como el lucro, reproducción, edición o modificación, será perseguido y sancionado por el respectivo titular de los Derechos de Autor. 1 Universidad Nacional Autónoma de México Facultad de Estudios Superiores Zaragoza ESTRUCTURA DE LAS COMUNIDADES DE PECES Y AVES EN UN HUMEDAL COSTERO: ESTUDIO BASE PARA LA CONSERVACIÓN DE LA BIODIVERSIDAD DE LA COSTA DE YUCATÁN T E S I S QUE PARA OBTENER EL TÍTULO DE: BIÓLOGO PRESENTA: FERNANDO GABRIEL SOLANO MENDOZA DIRECTOR DE TESIS: DR. XAVIER CHIAPPA CARRARA Ciudad de México, Marzo, 2017 I FACULTAD DE ESTUDIOS SUPERIORES V.~l'I(l\'IflA.O NA.qCI'tA L Avl'N?1A III Malcp "ZARAGOZA" DIRECCiÓN JEFE DE LA UNIDAD DE ADMINISTRACiÓN ESCOLAR PRESENTE. Comunico a usted que el alumno SOLANO MENDOZA FERNANDO GABRIEL, con número de cuenta 307307983, de la carrera de 8101091a , se I ha fijado el día 07 de marzo de 2017 a las 15:00 hrs. , para presentar exam profesional , el cual tendrá lugar en esta Facultad con el siguiente jurado: PRESIDENTE M. en C. ERNESTO MENDOZA VALLEJO VOCAL Dr. XAVIER CHIAPPA CARRARA* SECRETARIO M. en C. ARMANDO CERVANTES SANDQVAL SUPLENTE SUPLENTE Biól. ANG¡;UCA ELAINE GONZÁLEZ SCHAFFa~~ ......... ¿;~:;;;;2l{.".;./4r~t/) Dra. BERTHA PEÑA MENDOZA El título de la tesis que presenta es: Estructura de las comunidades de peces y aves en un humedal costero : estudio base para la conservación de la biodiversidad de la costa de Yucatán . Opción de titulación : Tesis Agradeceré por anticipado su aceptación y hago propia la ocasión para saludarle. ATENTAM " POR MI RAZA HAIBL'~~;; Ciudad de dE a • " • DR. VíCTOR REClel OFICINA OE EXÁMENES PROFESIONALES Y OE GRADO ~ VO. BO. o • • • M. en c. ARMANOO CERVANTES SANOOVAL JEFE DE CARRERA II Este trabajo se realizó en el Laboratorio de Ecología de Zonas Costeras (www.sisal.unam.mx/labeco) de la Unidad Multidisciplinaria de Docencia e Investigación Sisal de la Facultad de Ciencias, U.N.A.M., con el apoyo financiero obtenido mediante los proyectos FOMIX-Yucatán (103229), PAPIIT (IN219515), PAPIME (PE204012), bajo la responsabilidad del Dr. Xavier Chiappa-Carrara. De antemano agradezco la participación de los técnicos académicos M. en C. Maribel Badillo Alemán, M. en C. Alfredo Gallardo Torres y Dra. Patricia Guadarrama Chávez por su apoyo en las diferentes etapas de esta investigación. Así como la colaboración del Dr. Daniel Arceo Carranza, Dr. Luis Salinas Peba y al M. en C. Héctor Gutiérrez Oliva y a todos aquellos que participaron de alguna manera en el transcurso y finalización de este trabajo. http://www.sisal.unam.mx/labeco III “El amor por todas las criaturas vivientes es el más noble atributo del hombre” Charles Darwin “Lo que sabemos es una gota de agua, lo que ignoramos es el océano” Issac Newton “¿Qué sabe el pez del agua donde nada toda su vida?” Albert Einstein “El agua es la fuerza motriz de toda la naturaleza” Leonardo Da Vinci “Dijo un comentario de las estrellas, de la naturaleza y de la luna, dijo que hay cosas bellas, que aprecia mejor ahora que no ve, por causa de un cáncer sin cura” Canserbero Tres Mundos por: M. C. Escher IV Agradecimientos En el culmino de una etapa que no fue fácil, que me enseñó a persistir, a motivarme, a esforzarme pero también me enseño que estando lejos de casa perdemos mucho y a la vez ganamos tanto, perdemos la comodidad que nos da la familia, el amor, el apoyo, dejando atrás a todas aquellas personas que nos es importante, y ganamos esa independencia que necesitamos, ganamos la confianza de nosotros mismos, ganamos valores, ganamos nuevos sentimientos. Esta tesis significa el cierre de un ciclo y el principio de uno nuevo. En primer estancia agradezco a la institución más importante, que me enseño tanto en la vida, que me dio mi formación académica y personal, donde sueñas despierto, esos pasillos llenos de sonrisas, esas personas llenas de conocimiento y lo brindan de la mejor manera, aquellos que miramos y que nos ganamos una sincera confianza, un respeto e incluso una amistad, mi segunda casa, mi lugar favorito, mi admiración a todo lo que eres y representas. Gracias UNAM, tu que eres la máxima casa de estudios de este país tan megadiverso, me has dado tanto, gracias, infinitamente gracias. Especialmente agradezco al Dr. Xavier Chiappa Carrara por haberme aceptado y haber confiado ciegamente en mí, por darme la oportunidad de trabajar a lado de usted, una persona ejemplar, admirable, llena de conocimiento y que me ayudo a hacer realidad este escrito. Muchas gracias “Doc”. Con admiración agradezco a la M. en C. Maribel Badillo Alemán, por su apoyo técnico, logístico y de campo, así como el apoyo técnico en el procesamiento de muestras durante mi estancia en el laboratorio de ecología de zonas costeras, por sus observaciones y comentarios para culminar este trabajo. Muchas Gracias Mabel por aceptarme, por incluirme en tu equipo de trabajo, por ser parte de ustedes, gracias por enseñarme tanto en tan poco tiempo, por compartir tus conocimientos y sobre todo por brindarme una amistad, siempre te recordare con respeto, cariño y admiración. A los técnicos académicos M. en C. Alfredo Gallardo Torres por su asesoría en la identificación de los peces; a la Dra. Patricia Guadarrama Chávez por su apoyo técnico en las diferentes etapas de este trabajo; Al Dr. Daniel Arceo Carranza por su apoyo en programas estadísticos y por la aportación de diferentes estudios tróficos, gracias a cada uno de ustedes y por su entera confianza y amistad. V En especial al Dr. Luis Salinas Peba por su apoyo en campo, por ser mi compañero de trabajo, por ayudarme a la identificación y toma de fotografías de aves, gracias por brindarme el equipo necesario y por las enseñanza en el fino arte de la fotografía. Muchas gracias “Doc Negrito” Al M. en C. Héctor Gutiérrez Oliva por su apoyo constante, por ayudarme a resolver las dudas que siempre se generaban, por sus comentarios, observaciones y correcciones para fortalecer este trabajo. De todo corazón muchas gracias mi estimado amigo Héctor. Al comité de sinodales, quienes se tomaron el tiempo para revisar este trabajo, y que con sus conocimientos y sus observaciones reforzaron esta tesis. Gracias por darme esta oportunidad y así poder incursionar una nueva etapa; en especial a mi Asesor interno el M. en C. Armando Cervantes Sandoval, por aceptar este trabajo y por su increíble apoyo y amistad. A la Biól. Angélica Elaine González Shaff, un agradecimiento especial, pues usted me impulso a seguir más haya de mis capacidades, gracias por permitir trabajar con usted en mi ciclo terminal de la carrera, por su confianza y paciencia, y sobre todo por su tiempo invertidoal revisar esta tesis. Agradezco a PAPITT IN219515 por la beca que me fue otorgado para complementar mis estudios en el estado de Mérida, Yucatán. A mis amigos sisaleños, Fernando Mex y Enrique Mex, quienes me ayudaron en el trabajo de campo y en la colecta de los organismos ictiofaunísticos. A todos aquellos que me permitieron conocerlos en el transcurso de este viaje, que me ayudaron a combatir los malos momentos con un abrazo o una sonrisa, por pasar un año entero lleno de aventuras, a la familia que podemos escoger, gracias mis queridos amigos, gracias a ti Cesar, Melissa, Andrés, Katya, Azamath, Mariana, Carlos, Pedrito, Charly, Tona, Javier, Joss, Nico, Juanita, y Daniela, gracias por su amistad. A mis amigos biólogos, que hoy en día hemos tomado diferentes caminos, diferentes rumbos, a David, Isaías, Alan, Miroslava, Eder, Ari, Sergio, Oscar, Patricia, Saúl, Pablo, Shaid, Monse, Luis, Raúl y Ramiro. Todos ustedes hicieron mi trayecto universitario muy confortable y me brindaron muchos momentos increíbles. Sigamos avanzando en este camino de la ciencia, la propia ciencia que estudia la vida…Biología. VI A mi Madre A mi madre Rosa Elia Solano Mendoza, por darme todo su apoyo, por ayudarme siempre y por ser como es, fuerte, luchadora, emprendedora, siempre dando todo por los demás, gracias madre mía por creer en mí, porque ahora todo lo que soy te lo debo a ti, gracias por tanta felicidad e incluso gracias por esos regaños; hoy en día comprendo que no era por molestarme, simplemente querías lo mejor para mí. No tengo como agradecerte por haberme permitido seguir tus pasos, por irme a terminar una tesis que ni yo sabía si iba a poder concluirla, durante el transcurso comprendí que eres mi mamá, que la distancia duele mucho pero nunca estuvimos lejos pues te llevaba en mi corazón, es por ello que no podía defraudarte, es por ello que saque fuerzas de mi flaqueza y demostrar que también puedo. Por eso esta tesis te la dedico con profundo cariño y eterno amor. A mi Hermana A mi querida hermana Tania Solano. He de empezar diciendo que tengo tanta suerte por tener una hermana como tú, pues eres la mejor hermana del mundo, gracias por sacrificar tanto por mí, por cuidar de mí, por velar por mí. Eres parte importante de esta tesis pues tu apoyo me brindo mejores ideas e inspiración, gracias por corregir mis errores no solo en esta tesis también en el transcurso de mi vida y sobre todo por creer en mi cuando daba un paso en falso. Recuerdo que mamá nos dijo algo y siempre creo en eso, “pase lo que pase siempre debemos apoyarnos, pues solo nos tenemos a nosotros”. Creo que somos muy pocos pues al final solo somos Tu, mi amiga y hermosa sobrina Itzel y yo. Ya saben que soy muy inexpresivo pero deben de saber que las quiero mucho. A mi familia Gracias a toda mi familia, a mi abuelita Adela, a mis tíos, a mis tías, por inculcarme valores y responsabilidades; agradezco especialmente a mí tío Luis Alberto Delgado Martínez y mi tía Viqui Solano Mendoza, por considerarme como uno más de sus hijos, por aceptarme en mis momentos de rebeldía o de tristeza, por ayudarme a corregir mis errores y sobre todo por apoyarme económicamente en el transcurso de mi tesis. Los quiero tanto. A alguien especial Cierro con broche de oro, con una persona muy especial, quien me brinda su apoyo y su tiempo, gracias Amarantha por tanto amor, por tanto cariño, por ayudarme desde que estábamos en la carrera. Siempre creíste en mí y lo sigues haciendo, gracias por acompañarme en esta etapa tan dura, por aceptar nuevos retos y seguir acompañándome en ellos, gracias por ser parte de mi vida, por haberte conocido en una forma muy peculiar, por todas aquellas aventuras, risas y lágrimas que hemos pasado y que aún nos falta por pasar. Sin duda alguna eres mi compañera de vida, que me escucha y me anima a ser mejor persona, mejor hombre, gracias mi querida y amada Amarantha. VII ÍNDICE RESUMEN .............................................................................................................................................. 1 INTRODUCCIÓN .................................................................................................................................. 2 MARCO TEÓRICO ............................................................................................................................... 4 LOS HUMEDALES Y SU IMPORTANCIA ...............................................................................................................4 Características e importancia hidrológica presentes en los humedales .......................................................5 BIODIVERSIDAD DE PECES EN HUMEDALES COSTEROS .....................................................................................7 BIODIVERSIDAD DE AVES EN HUMEDALES COSTEROS ......................................................................................9 CONSERVACIÓN DE LA BIODIVERSIDAD EN LOS HUMEDALES ........................................................................ 10 JUSTIFICACIÓN ................................................................................................................................. 11 HIPÓTESIS .......................................................................................................................................... 11 OBJETIVOS ......................................................................................................................................... 11 GENERAL ........................................................................................................................................................ 11 PARTICULARES ............................................................................................................................................... 12 ÁREA DE ESTUDIO ............................................................................................................................ 13 MATERIAL Y MÉTODO ..................................................................................................................... 16 PROTOCOLO DE MUESTREO DE LA COMUNIDAD DE PECES ............................................................................. 16 Estructura de la comunidad de peces ........................................................................................................ 16 Prueba de asociación del cuadrante de Olmstead-Tukey .......................................................................... 18 Composición de la dieta de las especies de la comunidad de peces .......................................................... 19 Estructura trófica de la comunidad de peces ............................................................................................. 20 PROTOCOLO DE MUESTREO DE LA COMUNIDAD DE AVES .............................................................................. 21 Trabajo de campo ...................................................................................................................................... 21 Estructura de la comunidad de aves .......................................................................................................... 23 CARACTERÍSTICAS HIDROLÓGICAS DEL SISTEMA .......................................................................................... 23 RESULTADOS ..................................................................................................................................... 25 ESTRUCTURA DE LA COMUNIDAD DE PECES................................................................................................... 25 Composición, abundancia y biomasa ictiofaunística ................................................................................. 25 RIQUEZA, DIVERSIDAD Y EQUIDAD ICTIOFAUNÍSTICA ................................................................................... 31 COMPOSICIÓNDE LA DIETA DE LA ICTIOFAUNA ............................................................................................. 32 ESTRUCTURA TRÓFICA DE LA COMUNIDAD DE PECES .................................................................................... 37 ESTRUCTURA DE LA COMUNIDAD DE AVES: RIQUEZA Y ABUNDANCIA .......................................................... 41 RIQUEZA, DIVERSIDAD Y EQUIDAD AVIFAUNISTICA ...................................................................................... 44 CARACTERÍSTICAS HIDROLÓGICAS DEL SISTEMA ACUÁTICO ........................................................................ 50 DISCUSIÓN .......................................................................................................................................... 54 ESTRUCTURA DE LA COMUNIDAD DE PECES................................................................................................... 55 ESTRUCTURA DE LA COMUNIDAD DE AVES .................................................................................................... 57 CONCLUSIONES ................................................................................................................................. 59 VIII BIBLIOGRAFÍA .................................................................................................................................. 61 ANEXOS ............................................................................................................................................... 67 ANEXO 1. CLASIFICACIÓN DEL AGUA CON RESPECTO AL PH. ...................................................................... 67 ANEXO 2. CLASIFICACIÓN DE LOS CUERPOS DE AGUA EN FUNCIÓN DE LA SALINIDAD. .............................. 67 ANEXO 3. INTERVALOS DE LAS CONCENTRACIONES DE OXÍGENO DISUELTO CON LA DESCRIPCIÓN DE SUS CONSECUENCIAS OBSERVADAS EN LOS ECOSISTEMAS ACUÁTICOS. .............................................................. 67 ANEXO 4. ICTIOFAUNA PRESENTE EN LA CIÉNAGA DE HOMOCHÉN. ............................................................ 68 ANEXO 5. AVIFAUNA PRESENTE EN LA CIÉNAGA DE HOMOCHÉN. .............................................................. 70 ÍNDICE DE TABLAS Tabla 1 Lista de especies ícticas presentes en la ciénaga de Homochén; abundancia y biomasa relativa, tipo de ambiente y dominancia de especies con basé al análisis de Olmstead-Tukey en la zona de estudio. El tipo de ambiente fue consultado en FishBase y de Rush Miller (2009). ........................................................... 26 Tabla 2 Variaciones temporales de la riqueza, diversidad y equidad de la comunidad íctica en la ciénaga Homochén durante un ciclo anual. ............................................................................................................. 31 Tabla 3 Valores del índice de importancia relativa (%IIR) de las presas encontradas en 12 especies de peces. Se presentan los valores de longitud y peso (min. y máx) de los peces procesados, (N) total de estómagos analizados. .................................................................................................................................................. 35 Tabla 4 Nivel trófico y categoría de cada especie de pez, utilizando trophlab. ................................................ 37 Tabla 5 Lista de especies de aves observadas en el sistema acuático y en los alrededores de la ciénaga Homochén. Pr= Protegida, A=Amenazada ................................................................................................ 42 Tabla 6 Variaciones temporales de la riqueza, diversidad y equidad de la comunidad avifaunística en la ciénaga Homochén a lo largo de tres épocas climáticas. ........................................................................... 44 Tabla 7 Clasificación de las aves, Número de organismos y Abundancia relativa. .......................................... 47 ÍNDICE DE FIGURAS Figura 1. Mapa de la Reserva Estatal Ciénagas y Manglares de la Costa Norte de Yucatán. .......................... 13 Figura 2. Vista aérea de la ciénaga de Homochén y detalle del petén que forma parte del área de estudio. ... 15 Figura 3. Prueba de Olmstead-Tukey, representando en cada cuadrante especies dominantes, constantes, ocasionales y raras. .................................................................................................................................... 18 Figura 4. Familias representativas de los grupos funcionales de aves. Hernández, V.S (2005). Aves estuarinas de la costa de Jalisco, México: Análisis de la comunidad, reproducción e identificación de áreas de importancia para la conservación de las aves. IPN: Tesis de Doctorado. La clasificación de los grupos de aves de Hernández (2005) se complementó con los grupos de aves terrestres y rapaces. Las ilustraciones de estos dos últimos grupos fueron elaboradas por: Raúl Pacheco ............................................................ 24 Figura 5. Diagrama Olmstead-Tukey para las especies de peces presentes en la ciénaga de Homochén......... 27 IX Figura 6. Variaciones temporales y espaciales de la abundancia relativa de la comunidad ictica en la ciénaga de Homochén. ............................................................................................................................................ 29 Figura 7. Variaciones temporales y espaciales de la biomasa de la comunidad ictica en la ciénaga de Homochén. ................................................................................................................................................. 30 Figura 8. Variación espacial y estacional de la riqueza de peces en la ciénaga de Homochén......................... 32 Figura 9. Repleción gástrica de los estómagos (izquierda) y grado de digestión de las presas (derecha) en las especies analizadas. .................................................................................................................................... 33 Figura 10. Porcentaje numérico de los principales grupos de presas consumidas por 12 especies de peces en el humedal costero Homochén, Yucatán. ....................................................................................................... 36 Figura 11. Tipo de alimentos en especies carnívoras/piscívoras y su porcentaje de IIR para cada presa. ........ 38 Figura 12. Tipos de alimentos en especies zoobentófagos y su porcentaje para de IIR para cada presa. ......... 39 Figura 13. Tipos de alimentos en especies insectívoras y su porcentaje de IIR para cada presa. ..................... 40 Figura 14. Índice de Importancia Relativa (%) de las presas de tres especies de peces. J. pulchra se caracteriza como una especie detritívora (superior izquierdo), M. colei como herbívoro (superior derecho) y P. velífera como detritívoro (parte inferior). ........................................................................................... 41 Figura 15. Porcentaje de especies que presentaron cada familia de aves vistas en la ciénaga de Homochén. . 45 Figura 16. Principales abundancia dentro de las especies de aves vistas en la ciénaga de Homochén. ............ 45 Figura 17. Porcentaje de aves observadas en los meses de estudio de Homochén. .......................................... 46 Figura 18. Porcentaje de aves observadas con forme a su clasificación. .......................................................... 46 Figura 19. Valores de pH [media obtenida en tres sitios de observación desviación estándar e intervalos de confianza (IC95%) registrados mensualmente en Homochén]. .................................................................... 50 Figura 20. Valores de salinidad [media obtenida en tres sitios de observación desviación estándar e intervalos de confianza (IC95%) registrados mensualmente en Homochén]. .............................................. 51 Figura 21.Valores de oxígeno disuelto. [Media obtenida en tres sitios de observación desviación estándar e intervalos de confianza (IC95%) registrados mensualmente en Homochén]. .............................................. 51 Figura 22. Valores de temperatura [media obtenida en tres sitios de observación desviación estándar e intervalos de confianza (IC95%) registrados mensualmente en Homochén]. .............................................. 52 Figura 23. Profundidad presente en las tres estaciones de muestreo. ............................................................... 53 1 Resumen La biodiversidad se entiende como la diversidad de especies de plantas, animales, hongos y microorganismos que viven en un espacio determinado, así como la variabilidad genética de las especies presentes y la variedad de ambientes y paisajes que forman parte de un ecosistema. En este trabajo se estudió la estructura de las comunidades de peces y aves que habitan en un humedal costero conocido como Homochén, ubicado en la Reserva Estatal de Ciénagas y Manglares de Costa Norte de Yucatán. Se estimó la riqueza de especies, la abundancia y biomasa de peces así como la riqueza y la abundancia de las aves a lo largo de un ciclo anual (octubre de 2015 a septiembre de 2016). Se obtuvo un total de 17,237 peces con un peso de 18.43 kilogramos pertenecientes a 11 familias, 17 géneros y 20 especies, de las cuales una es endémica del estado de Yucatán (Fundulus persimilis) y se encuentra protegida por la NOM-059-SEMARNAT-2012. Cinco especies (Astianax altior, Fundulus grandissimus, Menidia colei, Poecilia velifera y Floridichthys polyommus) son endémicas de la región peninsular, de las cuales cuatro se encuentran amenazadas. La especie más abundante en el sistema fue Cyprinodon artifrons, mientras que Eucinostomus harengulus y Floridichthys polyommus fueron las especies con mayor biomasa. Se analizó la dieta de 12 especies de peces y, con base en ello, se determinó la categoría trófica de cada especie. El 33.3% de las especies son zoobentófagas, el 25% son carnívoras y el 16.6 % son insectívoras. En porcentajes más bajos se presentaron los omnívoros, herbívoros y detritívoros con valores de 8.3% para cada uno. Los avistamientos de las aves permitieron reconocer aves rapaces, marinas y playeras, patos y zambullidores. Se registraron 3,298 organismos pertenecientes a 12 órdenes, 22 familias, 41 géneros y 55 especies. El 27.2% son residentes (R), el 20% son migratorias de invierno (MI), el 3.6% son transeúntes migratoria de invierno (T, MI), el 47.3% residentes migratorias de invierno (R, MI) y el 1.8% son migratorias de verano (MV). Las especies de aves más abundantes fueron los flamencos (Phoenicopterus ruber), las garzas rojiza y blanca (Egretta rufescens y Ardea alba), las gaviotas reidoras (Leucophaeus atricilla), las galleretas americanas (Fulica americana) y los cormoranes neotropicales (Phalacrocorax brasilianus). Los resultados de este trabajo aportan información para entender el funcionamiento de estos ecosistemas, conocer el transporte de materia y el flujo de energía entre sus componentes. 2 Introducción La biodiversidad puede hacer referencia a tres niveles de organización biológica: ecosistemas, especies y genes. Los diferentes tipos de ecosistemas, el número de especies que contienen y las variaciones en la riqueza de especies entre una región y otra, así como el número de especies endémicas, las subespecies, las variedades, razas y las características intraespecíficas constituyen expresiones de la diversidad biológica (CONABIO, 1998). México es considerado uno de los países con mayor diversidad biológica del mundo, no sólo por poseer entre el 10 y 12% de las especies conocidas por la Ciencia sino también por la variedad de ecosistemas acuáticos y terrestres que posee. La complejidad paisajística abarca desde altas montañas hasta abismos marinos, pasando por desiertos, bosques, selvas, pastizales y una gran variedad de humedales (CONABIO, 1998). Los humedales son ecosistemas que se caracterizan principalmente por la disponibilidad constante o temporal de agua a lo largo del año. Esta situación favorece la presencia de una amplia diversidad de flora, fauna y microorganismos que establecen complejas relaciones para mantener el equilibrio ecológico. Los humedales se encuentran entre los ecosistemas amenazados de México y del planeta tanto por acciones humanas asociadas con el crecimiento de la infraestructura que los ha fragmentado y transformado en otro tipo de sistemas como canales o pozas temporales que se han convertido en receptáculos de basura (Mitsch 1994; Boavida 1999), en viviendas o complejos turísticos. Asimismo, se ha reconocido que los humedales son vulnerables a procesos relacionados con el cambio climático que afecta su tamaño, estructura, hidrología y a las comunidades biológicas que los habitan (Moreno 2005; Finlayson 1999). “Citados por Figueroa et al., (2009)”. México cuenta con unas 5.1 millones de hectáreas de humedales que se encuentran bajo algún esquema de protección y/o conservación, incluyendo los sitios reconocidos por la Convención Internacional de Ramsar. De éstas, 600 mil hectáreas se ubican en Yucatán con la categoría de áreas naturales protegidas, entre las que se encuentra la Reserva Estatal Ciénagas y Manglares de la Costa Norte de Yucatán (RECMCNY). Esta Reserva fue creada en el 2010 y protege una superficie de 54 mil hectáreas incluyendo selvas, cenotes y manglares. Además de las zonas de manglar, en muchos lugares dentro de la RECMCNY se localizan sitios donde el manto freático se encuentra cerca de la superficie del terreno. Por ello, el régimen de lluvias ocasiona que, en la época de mayor precipitación, el terreno se encuentre en condiciones de 3 saturación permanente, lo que permite la formación de ciénagas poco profundas que resultan muy importantes como hábitats para numerosas especies. Estas ciénagas tienen parte de su superficie acuática despejada (espejo de agua), que constituye un hábitat propicio para que muchas aves migratorias encuentren en estos sitios condiciones para descansar a lo largo de sus recorridos. Además, la presencia de peces, crustáceos, insectos, moluscos y otros invertebrados, así como de gramíneas y otras plantas de ribera, provee fuentes de alimento de alta calidad para ellas (Sánchez et al., 2007). Las aves residentes encuentran en las ciénagas sitios de vegetación densa de tular y otras comunidades vegetales, que les brinda refugio y posibilidades de anidar en relativa seguridad. A pesar de que la RECMCNY forma parte de un importante corredor biológico y es una zona de protección de flora y fauna, se han realizado pocos estudios que den cuenta de la riqueza taxonómica y de la abundancia de las especies que ahí habitan. Asimismo, no se han estudiado a profundidad otras características biológicas o ecológicas de las diversas poblaciones de organismos que la habitan. Sin embargo, estudios de este tipo constituyen la base sobre la cual se confeccionan las medidas que regulan el uso de los recursos acuáticos y cómo se deben dirigir los esfuerzos que conduzcan a tomar algunas acciones de conservación para esta zona. Es por ello que el objetivo principal de este estudio es describir las especies que componen las comunidades de peces y aves, así como analizar algunas de las características que permitan entender la estructura y el funcionamiento de estos componentes de la biocenosis en la ciénaga de Homochén, que se ubica dentro de la RECMCNY. 4 Marco teórico Los humedales y su importancia Los humedales figuran entre los ecosistemas más productivos de la Tierra. Debido a las importantes funciones bióticas y abióticas que proporcionan, se ha dicho que son “los riñones del medio natural” y “supermercados biológicos”. Su existencia está directamente relacionadacon la Hidrología por lo que fungen como sistemas de filtración del agua de lluvia lo que, en algunos casos, ha permitido formar grandes depósitos subterráneos de agua dulce (Velasco, 2008). Los humedales contienen una enorme variedad y riqueza de comunidades vegetales con distintas composiciones, formas de vida y estructura, difiriendo principalmente en su grado de humedad o inundación (Wheeler et al., 2002, citado por Moreno, 2008). Por lo tanto, la hidrología, es decir la cantidad, calidad y estacionalidad de la inundación es el principal factor ambiental que determina y afecta a los humedales. Cuando estos sistemas están cerca de la costa, la salinidad es otro de los factores que determina la heterogeneidad ambiental. Estas variables determinan las presencia de humedales herbáceos o arbóreos, temporales o permanentes, de agua dulce, salinos o hipersalinos (Moreno, 2008). En la actual acepción amplia y operativa del término humedal caben desde ambientes marinos costeros hasta pequeñas extensiones de terrenos inundables en tierra firme. Por ello, el concepto de humedal ha sido debatido al menos desde hace treinta años (Sather, 1976, citado por Sánchez et al., 2007). En sentido estricto, a partir de la Convención de Ramsar (Irán, 1971) se ha aceptado la definición que caracteriza a los humedales como “extensiones de marismas, pantanos y turberas o superficies cubiertas de agua, sean éstas de régimen natural o artificial, permanentes o temporales, estancadas o corrientes, dulces, salobres o saladas, incluidas las extensiones de agua marina cuya profundidad no exceda los seis metros”. Actualmente hay 150 países que participan en esta Convención y mundialmente se reconocen 1,590 sitios de humedales importantes para conservación, o sitios Ramsar, que suman unas 134 millones de hectáreas (Atralága, 2006). De acuerdo con el inventario de humedales del 2012, México tiene 6,331 sistemas de humedales que abarcan unas 9’924,624 ha, lo que representa aproximadamente el 5 por ciento del territorio nacional. De ese total, 38% son sistemas palustres, 31% fluviales, 15% estuarinos, 8% lacustres y 8% 5 artificiales (SEMARNAT, 2014). Estos sistemas acuáticos se caracterizan por la presencia de comunidades que abarcan manglares, marismas, selvas y palmares inundables, popales y tulares, entre otros. Esta gran variedad de composiciones y estructura forma mosaicos a lo largo del gradiente microtopográfico, en el que las variaciones en salinidad e inundación resultan en composiciones y dinámicas distintas (Flores-Verdugo et al., 2007). En la península de Yucatán, los humedales están fuertemente conectados con el sistema de lagunas costeras que dependen del aporte de las aguas subterráneas que desembocan en el mar para alimentar praderas de pastos marinos y formaciones de corales. Aproximadamente 1’250,000 ha corresponden a humedales costeros con vegetación hidrófila, dentro de la que se agrupa a manglares, popales, tulares, petenes y vegetación de galería, entre otras (Berlanga-Robles et al., 2008) de acuerdo a la vegetación de Corwardin (1979, citado por López-Portillo, 2010) en Yucatán se presentan al menos cinco tipos de humedales: lacustres (aguadas, cenotes abiertos), subterráneos (cuevas, cavernas), palustre (asociado a pantanos, marismas y ciénagas), estuarino (marismas de marea y manglares) y marino (lagunas costeras, costas, pastos marinos y algas, arrecifes de coral). Yucatán es un estado privilegiado debido a los servicios ambientales que proporcionan sus humedales y manglares. Algunos habitantes han aprovechado estas áreas para prestar servicios turísticos ya sea en lanchas, en bicicletas u otro medio de transporte; los humedales son fuente de recursos forestales que generan un importante número de bienes que va desde leña hasta madera para la construcción, así como resina y plantas medicinales; los recursos pesqueros que brindan los humedales son de gran importancia debido a que unas dos terceras partes de los peces que consumimos dependen de los humedales; además, la belleza de paisajes que aportan los humedales es un atractivo de valor estético para las personas. Características e importancia hidrológica presentes en los humedales El recurso hídrico es un elemento fundamental desde que apareció la vida, la calidad del agua de cualquier sistema acuático es esencial para cualquier tipo de vida. Es por ello el importante estudio del agua para observar el efecto que tiene tanto en diferentes componentes bióticos como abióticos. El comportamiento hidrológico es un conjunto de factores y cuyo resultado se manifiesta en un efecto no fácilmente predecible y sumamente particular en cada sistema lagunar (Contreras et al., 1997). Muchos de los análisis hidrológicos están enfocados a estudiar las características físicas y químicas del sistema, principalmente la salinidad, pH, oxígeno disuelto, temperatura, profundidad; y otros la 6 productividad primaria, donde se encuentran estudios de los nutrimentos que presenta el sistema acuático. A continuación se presentan los parámetros y clasificaciones fisicoquímicas del autor Gómez- Marquez et al. (2014): pH. Es de gran importancia para cualquier estudio. Los valores altos y bajos del pH son tóxicos para organismos acuáticos, ya sea indirecta o directamente. El pH del agua se debe a la naturaleza de los terrenos en la cuenca y varía entre 7.2 y 7.6, el pH de las aguas estancadas (lagos, pantanos, estanques y embalses) están influenciados por la vegetación y la naturaleza química de los fondos; afecta la distribución y diversidad de los organismos y determinan la naturaleza de muchas reacciones químicas que ocurren en el ambiente acuático (ANEXO 1). La salinidad. Es una medida de la cantidad total de sales disueltas en un cuerpo de agua, esta afecta varios procesos físicos importantes como: densidad, viscosidad, tensión superficial, presión osmótica, punto de fusión, ebullición y solubilidad de gases. Su clasificación va de agua dulce a hiperhalina (ANEXO 2). Oxígeno disuelto. Es otro factor importante para los cuerpos de agua ya que para los organismos es la fuente esencial para su respiración, de igual forma intervienen en muchas reacciones de óxido reducción. La concentración del oxígeno depende principalmente del proceso fotosintético de las plantas acuáticas y de su difusión con la atmosfera. La temperatura, la presión atmosférica y el contenido de las sales disueltas modifican la solubilidad del oxígeno disuelto (ANEXO 3). Otra variable que se usa para realizar evaluaciones ecosistémicas en los ambientes acuáticos es la temperatura. Esta variable afecta a la dinámica física y química del sistema, así como en el metabolismo y la fisiología de los organismos (Reid y Wood 1976; Arredondo y Ponce 1998 en Gómez et al., 2014). Muchas veces la profundidad está ligada a la intensidad de la luz que puede haber en cada nivel de la columna de agua y que determina la eficiencia de los organismos fotosintéticos. Relacionado a ello se encuentra la transparencia, y también sin olvidar el hecho de que la profundidad puede influenciar 7 a ciertos organismos, más específico a los peces o inclusive a las aves, de esto depende los hábitos de alimentación, reproducción o incluso el hábitat mismo de las especies. Biodiversidad de peces en humedales costeros Los peces son el grupo más abundante y diverso de entre los vertebrados (Espinosa-Pérez 1993, Miller et al., 2009, Ceballos et al., 2009). De las 27,000 mil especies que se estima existen a nivel mundial, en México se han registrado 2,235 especies de peces. De ellas, 419 son dulceacuícolas estrictas, 1,412 marinas estrictas, 53 especies comparten ambientes dulceacuícolas-estuarinos, 219 son marinos-estuarinas y 132 habitan los tres tipos de ambientes: dulceacuícolas, estuarinos y marinos (SEMARNAT, 2014). Los peces son un componente importantede las redes tróficas acuáticas debido a que ocupan virtualmente todos los nichos tróficos posibles (a excepción del primer eslabón), por lo que actúan como conductores de materia y energía a través del ecosistema (Blaber, 1997). La información taxonómica sobre los peces que habitan en cualquier sistema acuático es considerada fundamental para la realización de análisis ecológicos, biogeográficos o demográficos, así como para detallar las evaluaciones y monitoreo de impacto y ordenamiento ecológico. En este sentido, el conocimiento de la ictiofauna presente en los ecosistemas acuáticos se considera como una etapa necesaria para la toma de decisiones en zonas cuyos recursos naturales presentan diversos grados de uso (Vegas-Candejas, 2004). En Yucatán se han registrado 154 especies que habitan en las Reservas y Áreas Protegidas de Celestún, Boca de Dzilam y Ría Lagartos, así como en las ciénagas de Progreso, Sinanché, Yobaín y Laguna de Chelem. Entre los trabajos que dan cuenta de la diversidad de peces y cómo se estructuran sus comunidades destacan los de Vega-Cendejas (2004); Vega-Cendejas y Hernández de Santillana (2004) que han aportado las bases y herramientas para desarrollar medidas de protección a la biodiversidad ictiofaunística de la región. El primero de ellos se realizó en la Reserva Estatal de Celestún y da cuenta de 157 especies de peces agrupadas en 17 órdenes y 55 familias. Se señala la presencia de Gambusia yucatana yucatana, una especie endémica de la península de Yucatán y de Poecilia velífera, especie sujeta a protección especial. El segundo trabajo se realizó en la Reserva de Ría Lagartos; se obtuvieron 89 especies de peces comprendidas en 16 órdenes, 36 familias y 56 géneros. Las familias más representativas 8 respecto al número de géneros y especies son Carangidae, Gerreidae y Sciaenidae con 8, 6 y 10 especies respectivamente. Las especies más representativas con base al Índice de Valor de Importancia y que conforman más del 50% del total incluyen a Sphoeroides testudineus, Menidia colei, Cyprinodon artifrons, Floridichthys polyommus, Eucinostomus argenteus y Eucinostomus gula. Dentro de los listados taxonómicos de peces se encuentra el de Gallardo-Torres et al. (2012). Para elaborar el “Listado taxonómico de los peces de la laguna de la boca de la Carbonera, Yucatán: un primer paso para el manejo y evaluación de los recursos costeros del norte de Yucatán” se realizaron 14 muestreos mensuales en los que se registraron 60 especies, pertenecientes a 12 órdenes, 32 familias y 45 géneros. Las familias mejores representadas fueron Gerreidae, Poeciilidae y Carangidae con cuatro especies cada una. Las especies que se consideraron como residentes del sistema de humedales fueron Sphoeroides testudineus, Floridichthys polyommus, Chriodorus atherinoides, Lagodon rhomboides, Eucinostomus gula y Mugil trichodon. En el mismo sitio, Bonilla-Gómez et al. (2014) determinaron la distribución espacio-temporal y estructura trófica de los peces en relación a la dinámica ambiental, que se presenta en la laguna considerando que una de las características más importantes en el ciclo de vida de los peces es la que se refiere a sus hábitos alimentarios, puesto que permiten conocer qué eslabón ocupa cada especie en la cadena trófica. Entre los trabajos que se han realizado al respecto en Yucatán, se encuentra el de Lizarraga y Vega, quienes presentaron en el IV Congreso Nacional de Ictiología (1994), un análisis trófico comparativo entre Floridichthys carpio y Eucinostomus argenteus en la reserva especial de la biosfera Ría Lagartos. Las variaciones tróficas estacionales y ontogénicas de las dos especies permiten reconocer que F. carpio es una especie que en sus primeras etapas ontogénicas se alimenta principalmente de fitoplancton (Navicula sp., Nitzschia sp., Coscinodiscus sp.), mientras que en las siguientes etapas de su crecimiento prefiere anfípodos y foraminíferos. En cambio, E. argenteus es una especie carnívora bentónica, que se alimenta de microcrustáceos (anfípodos, tanaidáceos, isópodos, ostrácodos), gasterópodos (Aminoea succinea, Olvela sp. entre otras) y poliquetos. Se resalta la importancia ecológica de estas especies ya que son de las más abundantes en el sistema por lo que determinan las rutas de transferencia energética de la comunidad. 9 Biodiversidad de aves en humedales costeros Las aves acuáticas constituyen uno de los componentes más carismáticos de la fauna que habita los humedales. Utilizan estos ambientes ya sea de forma permanente o temporal como fuente de agua dulce, como zonas de descanso durante sus migraciones, de alimentación y reproducción. En México existen 1,060 especies de aves, de las cuales 543 se encuentran registradas para la península de Yucatán y 444 para el estado de Yucatán. Esto indica que en este estado se ha avistado el 43% de la avifauna nacional y el 84% de las aves presentes en la península de Yucatán (Chable y Pasos, 2010). La mayor parte de los estudios sobre las aves costeras en la península de Yucatán se han realizado en el litoral del Estado de Quintana Roo y entre los que se encuentran los de López-Ornat y Ramo (1992), Ramo y Busto (1993), Rangel-Salazar et al. (1993), Mackinnon (1993); Ibáñez y Álvarez (2007, citado por Contreras (2016). MacKinnon (2005), tiene en la península de Yucatán una lista de 543 especies basados en publicaciones científicas, observaciones de ornitólogos así como aficionados a la contemplación de las aves. En la reserva privada del Zapotal se implementó un estudio para determinar y contribuir a la conservación y protección directa de áreas naturales protegidas mediante el estudio de aves. En dicho estudio se registraron 385 especies y subespecies (186 residentes, 157 migratorias, 22 residentes- migratorias, 9 accidentales o fuera de su distribución normal y 11 ocasionales) distribuidas en 60 familias, lo que representa el 70% de las especies de aves conocidas para la región y el 36% de las registradas para el país; es decir, en esta área relativamente pequeña, están presentes más de la mitad de las especies registradas en la península de Yucatán y un tercio de las presentes en el país. Otro trabajo que presenta listados taxonómicos de aves y una actualización de sus hábitos migratorios en la península de Yucatán es el de Cortés-Ramírez et al. (2012), que muestra 10,983 registros, distribuidos en 857 localidades de la península de Yucatán. Estos corresponden a 436 especies pertenecientes a 67 familias y 21 órdenes. Se registraron 22 especies con algún tipo de endemismo (4.6% del total de especies registradas); 5 fueron endémicas de México y 17 quasiendémicas. Las endémicas se distribuyeron en la parte norte de los estados de Yucatán y Quintana Roo, aunque también se localizaron en la isla Cozumel. De las 436 especies totales registradas en la región, sólo el 68.3% (298 especies) fueron residentes, 34.4% (150 especies) corresponden a migratorias invernantes, mientras que las aves transitorias alcanzaron el 28.6% (125 especies). Algunas especies 10 se encontraron en más de una categoría de estacionalidad, principalmente las migratorias de invierno con poblaciones residentes; por ejemplo, el flamenco (Phoenicopterus ruber). Con respecto a los estudios tróficos de aves, destaca el de “Ecología trófica de un gremio de aves piscívoras durante la temporada de reproducción en la costa de Yucatán” (De Dios-Arcos, 2014) en el que se dan a conocer las dietas de un gremio de aves piscívoras (Phalacrocorax brasilianus, Egretta rufescens, E. thula, Cochlearius cochlearius, Ardea alba, Platalea ajaja y Nyctorax nyctorax) y la manera en la que utilizan los recursos alimentarios en un humedal costero en la costa norte de Yucatán. Se encontró que, en conjunto, estas aves consumen 8 familias, 13 géneros y 17 especies de peces, siendo que el componenteprincipal de la dieta de estas aves estuvo constituido por dos familias de peces (Poeciliidae y Cyprinodontidae). Conservación de la biodiversidad en los humedales Se estima que el 80% de la captura pesquera depende de los humedales costeros, puesto que los valores promedio de productividad que se han medido en estos sitios triplican los del océano abierto. Es importante destacar que el 70% de las especies de importancia pesquera lo constituyen organismos estuarinos o aquellos que en algún período de su vida lo transcurren en un ecosistema lagunar estuarino. En su mayoría, estas especies están asociadas a los manglares de las zonas tropicales o a los pantanos de macrófitas emergentes (como Spartina spp.) en las regiones templadas (McHugh, 1976; Yáñez-Arancibia, 1978, citado por Flores-Verdugo et al., 2007). Las especies de aves que habitan los humedales representan un recurso natural de gran valor humano y ecológico que necesita ser protegido a través de un manejo adecuado. Pueden, además, generar ingresos económicos importantes para una zona o región: por ejemplo, la observación de aves representa derrames económicos del orden de millones de dólares anuales en los Estados Unidos y Canadá (Gómez de Silva et al., 2010). En México, el ecoturismo es una actividad que está muy relacionada con la observación de aves y que constituye una alternativa económica para los pobladores. Para ellos, la conservación de la avifauna es una actividad que puede hacer frente a otras actividades económicas como son la tala de árboles, la agricultura y pesca de subsistencia, que dan como resultado la deforestación y la destrucción de los hábitats para la vida silvestre (CCA, 1999). Además de ser importantes para este tipo de usos llamados “no conflictivos”, las aves acuáticas son utilizadas como indicadores de la calidad ambiental y de la salud del ecosistema (Furnes & Greenwood, 1993; Furness et al., 1993; James et al., 2002, citado por Contreras, 2016). 11 Justificación Los humedales de la costa norte de Yucatán son de vital importancia para un gran número de especies de peces y aves, quienes utilizan estos sitios como zonas de refugio, alimentación y reproducción. Son organismos indicadores del estado de conservación de los ecosistemas, puesto que los peces ocupan casi todos los nichos tróficos y las aves se ubican en la punta de las redes tróficas y son muy susceptibles a los cambios de hábitat, además de que también reflejan las condiciones del ambiente acuático y terrestre, ya que depende de ambos para la alimentación, descanso y reproducción. Es necesario generar conocimiento sobre que especies conforman la comunidad de peces y de aves, como están estructuradas en su entorno natural y cuáles son sus principales componentes alimenticios, así no solo se genera conocimiento a nivel de especie sino también se genera una herramienta muy útil de manejo tanto a nivel poblacional como a nivel ecosistémico. Hipótesis -Los peces que coexisten en sitios espacialmente delimitados, como las ciénagas de la costa norte de Yucatán, despliegan mecanismos de especialización alimentaria para evitar el traslape trófico y, en caso de que se disminuya el acceso a las presas, se reduzca la competencia. Por ello, se espera que cada especie íctica consuma un conjunto distintivo de presas. -En un ecosistema conservado deben predominar organismos que se ubican en la punta de las redes tróficas como un indicador de que el ambiente no ha sido alterado. Por lo tanto, en un petén poco impactado de la costa norte de Yucatán se encontrará un número elevado de especies de aves piscívoras con abundancias poblacionales altas. Objetivos General Contribuir al conocimiento de la biodiversidad de la Reserva Estatal Ciénagas y Manglares de la Costa Norte de Yucatán a través del estudio de las variaciones temporales en la estructura de las comunidades de peces y aves que habitan en la ciénaga Homochén e identificar las especies clave que sirvan para proponer acciones de conservación y manejo en la reserva. 12 Particulares Elaborar un listado de las especies de peces que habitan la ciénaga Homochén. Llevar a cabo un análisis cuantitativo del componente íctico (riqueza, diversidad, abundancia y equidad) presente en el sistema y determinar las especies dominantes con su variación temporal. Determinar el componente íctico marino, estuarino y dulceacuícola que se registra dentro de la ciénaga así como identificar las especies ícticas permanentes, frecuentes, ocasionales y raras. Identificar la composición de las dietas y la estructura trófica de las especies ícticas más abundantes en la ciénaga. Elaborar un listado de las especies de aves que habitan la ciénaga Homochén y clasificarlas en grupos funcionales (como aves marinas, patos, playeras y garzas) Estimar la riqueza específica y la abundancia de cada grupo de aves y su relación con variables ambientales y de origen antropogénico en la costa de Yucatán. Identificar las especies de aves que se reproducen en el humedal. 13 Área de estudio El trabajo se realizó en la localidad conocida como Homochén ubicada dentro de la Reserva Estatal Ciénagas y Manglares de la costa Norte de Yucatán (RECMCNY) (Figura 1). Figura 1. Mapa de la Reserva Estatal Ciénagas y Manglares de la Costa Norte de Yucatán. La RECMCNY se localiza en los municipios de Hunucmá, Ucú, Progreso, Ixil, Motul, Dzemul, Telchac Puerto, Sinanché, Yobaín, Dzidzantún y Dzilam de Bravo, cuyas tierras se encuentran bajo el régimen ejidal, terrenos particulares y terrenos nacionales, abarcando una superficie total de 547.767 km2. Colinda al norte con el golfo de México, al oeste con la reserva estatal el Palmar, al este con la reserva Dzilam de Bravo y a 50 kilómetros al sur se encuentra la capital de Mérida. La RECMCNY es una terraza cárstica de topografía plana, con escasos accidentes orográficos. Esta configuración permite la infiltración del agua de lluvia, la cual disuelve la roca formando “karst”, facilitando así el flujo de aguas subterráneas. 14 La región tiene un clima cálido seco a semi seco: BSI (h) w (i’), con una temperatura que va desde los 24 a los 28 ºC y una precipitación media de 700-800 mm. Cuenta con tres temporadas climáticas: secas (marzo-mayo), lluvias (junio-octubre) y nortes (noviembre-febrero); propuestas por Echeverría y Piña (2003). La época de secas se caracteriza por presentar mínimas precipitaciones y las más altas temperaturas. Durante los dos últimos meses de la temporada de lluvias es común el arribo de huracanes, que traen como consecuencia precipitaciones altas. La temporada de nortes se caracteriza por la gran influencia de vientos polares, acompañados por bajas presiones atmosféricas, bajas temperaturas y lluvias (Echeverría y Piña, 2003). La costa de la reserva presenta una gran heterogeneidad ambiental que abarca hábitats tanto acuáticos como terrestres. Los paisajes naturales empiezan a partir de la plataforma sumergida caracterizada por su poca pendiente a la que le sigue un conjunto de islas de barrera. Al interior de las barras arenosas, se extiende una banda de lagunas rodeadas por manglares y petenes intercalados. Enseguida, se puede encontrar una franja de sabana formada por pastizales y selvas inundables. En el interior, destaca la selva baja caducifolia y hacia el occidente, una pequeña porción de selva mediana subperennifolia, ambas muy alteradas por el desarrollo de actividades agropecuarias (García et al., 2011). Entre los paisajes naturales que conforman la RECYMCNY destacan las ciénagas y petenes. La ciénaga Homochén, se ubica en la región noreste de la RECYMCNY a los 21°11'52.8" N y 89°56'48.6" O y forma parte de una franja de amortiguamiento y conectividad entre el mar y la Tierra. La ciénaga Homochén (Figura 2) cuenta con un pequeño peten donde anidan diferentesespecies de aves piscívoras; cubre un área de unos 6,500 m2 y se encuentra compuesto por asociaciones vegetales de mangle rojo (Rhizophora mangle), blanco (Laguncularia racemosa), negro (Avicennia germinans) y botoncillo (Conocarpus erectus). En el interior del peten se encuentra un manantial que vierte agua dulce a la ciénaga durante todo el año. Asimismo esta ciénaga es el hábitat natural para una gran diversidad de especies de vida silvestre ya que brinda refugio a aves migratorias y es sitio de anidación para un grupo importante de aves piscívoras. Además, este petén es una zona de protección para el crecimiento y desarrollo de peces, crustáceos, moluscos y reptiles, algunos de ellos bajo un estatus de protección a nivel nacional e internacional. 15 Figura 2. Vista aérea de la ciénaga de Homochén y detalle del petén que forma parte del área de estudio. 16 Material y método La metodología se presenta dividida en dos rubros, uno para el protocolo de muestreo y análisis de la comunidad de peces y otro para el muestreo y análisis de la comunidad de aves. Protocolo de muestreo de la comunidad de peces Trabajo de campo Para el estudio de la comunidad de peces se realizaron muestreos mensuales desde octubre de 2015 hasta agosto de 2016. Las recolectas se realizaron en 3 diferentes sitios: Estación 1 (orilla de la ciénaga), Estación 2 (zona oeste del petén Homochén: área de influencia de agua dulce) y Estación 3 (zona este del petén Homochén: área con reducida influencia directa de agua dulce). Para la extracción de los organismos se obtuvo un permiso de pesca de fomento autorizado por la SAGARPA (DGOPA/04031/310515.1940). Se realizaron arrastres en cada estación de muestreo utilizando un chinchorro de 25 m de longitud con una caída de 1 m y una abertura de malla de 3 mm. Los peces capturados se colocaron en bolsas, se fijaron con formaldehido al 10% y se etiquetaron con los datos pertinentes de la recolecta (fecha, localidad y estación) para posteriormente ser trasladados al laboratorio de Ecología de Zonas Costeras de la Unidad Académica de Ciencias y Tecnología de Yucatán, UNAM (Campus Sisal) para su procesamiento. Trabajo de laboratorio Una vez en el laboratorio se realizó la postfijación de los organismos recolectados en alcohol al 70% para facilitar su manejo, posteriormente fueron determinados hasta el nivel de especie utilizando las claves de Castro-Aguirre et al. (1999); Greenfield & Thomerson (1997); Schmitter-Soto (1998); Carpenter (2002); McEachran & Fechelm (2005) y con la ayuda de catálogo de peces de la costa norte de Yucatán (2014) Estructura de la comunidad de peces Riqueza, abundancia y biomasa La estructura de la comunidad de peces fue analizada en escalas temporales (nortes, secas y lluvias) y espaciales (Estación 1, 2 y 3). Se calcularon descriptores como el número de especies (S) y su abundancia, diversidad de especies (H’) y equidad (J). La riqueza específica (S) se considera como el número de especies identificadas por sitio de muestreo y para el total de cada temporada climática. Para analizar la riqueza de especies se utilizó el Índice de Margalef (x): 17 𝑥 = (𝑆 − 1) In 𝑁 Donde: S= Número total de especies. N= Número total de individuos Por otra parte, la diversidad de especies (H’) que combina el número de especies y la distribución de la abundancia entre ellas se determinó mediante el índice de Shannon-Wiener (H’). Este índice derivado de la teoría de la información, es una medida promedio de la incertidumbre en predecir a qué especie pertenece un individuo seleccionado al azar de una colección de S especies y N individuos. El valor del índice se incrementa con el número de especies y al existir una distribución equitativa en sus abundancias. Se obtiene de la siguiente ecuación utilizando logaritmos naturales (ln): 𝐻′ = − ∑ 𝑝𝑖 ln 𝑝𝑖 Donde H’ es la incertidumbre promedio por especie en una comunidad constituida por S especies con abundancias proporcionales conocidas (p i ). Una diversidad máxima se alcanza cuando todas las especies presentan la misma abundancia, mientras que la mínima cuando sólo una de ellas es la más abundante y las restantes presentan un solo individuo. Posteriormente se calculó la equidad (J’), que se refiere a la distribución de la abundancia entre las especies y se obtiene a partir de la relación entre la diversidad observada H’ y la máxima H’ max (Pielou, 1969). Los valores de J’ se presentan en el intervalo de ~0 (no equidad) a uno (completamente iguales): J’ = H’/ H’max Donde: H’max= ln (S) S = Número total de especies. 18 Prueba de asociación del cuadrante de Olmstead-Tukey Para jerarquizar la dominancia de las especies ictiofaunísticas se construyó un diagrama de Olmstead-Tukey, que permite clasificar a las especies como dominantes, constantes, ocasionales y raras. Esta prueba no paramétrica sirve para asociar dos variables continuas, a las que denominaron como prueba de la suma del cuadrante (Steel & Torrie, 1985). Se obtiene a partir de la relación entre la abundancia de los organismos y sus frecuencias de aparición. El criterio de discriminación se basa en la mediana de la frecuencia de aparición relativa para el eje de las “X” y de la mediana respectiva del logaritmo de la sumatoria de la abundancia absoluta para el eje de las “Y”. Al trazar ambas sobre el plano cartesiano se perfilan cuatro cuadrantes. Las especies dominantes, son aquellas que presentan la densidad y la frecuencia mayor a la mediana. Las constantes presentan densidades menores a la mediana y la frecuencia mayor a la mediana. Las ocasionales son las que presentan densidad mayor a la mediana y frecuencia menor a la mediana. Por último, las especies raras presentan densidades y frecuencias menores a ambas medianas (Varona-Cordero & Gutiérrez, 2003). El siguiente recuadro muestra los cuatro cuadrantes de la prueba de Olmstead-Tukey hecho por Gaona (2016). Figura 3. Prueba de Olmstead-Tukey, representando en cada cuadrante especies dominantes, constantes, ocasionales y raras. 19 Composición de la dieta de las especies de la comunidad de peces Una vez que se identificaron las especies de peces presentes en la ciénaga Homochén, y la dominancia de acuerdo al análisis de Olmstead-Tukey se procedió a analizar la composición de la dieta de las especies ícticas. Se tomaron al azar organismos de cada especie seleccionada para el análisis de la dieta, para ello se registró el peso y la talla de cada individuo para después extraer el estómago y examinar su contenido. Enseguida se separaron cada una de las presas o items encontrados en los contenidos estomacales y se identificaron con ayuda de claves especializadas hasta el nivel taxonómico más bajo posible. Porcentaje de área (PA) Este análisis consiste en distribuir uniformemente cada uno de los tipos de presa del contenido estomacal sobre una superficie milimétrica y considerar el área ocupada como el 100%. El área ocupada por cada componente alimenticio se representa como un porcentaje del área total de todas las presas. Este método proporciona una medida representativa de la abundancia y puede aplicarse a todos los componentes alimenticios, incluyendo los más pequeños (Hyslop, 1980; Vega-Cendejas 1990, citado por Mar et al. 2014). 𝑃𝐴𝑖 = 𝐴𝑖𝑁(100) Dónde: PAi = Porcentaje de área Ai= Área que ocupa un determinado tipo alimenticio. N= Número total de estómagos examinados. Método gravimétrico (porcentaje de peso) Se utiliza para obtener el porcentaje del peso de las presas consumidas. Los valores obtenidos se expresan como el porcentaje del peso total que ocupa una presa en el contenido estomacal. 𝑃𝑃𝑖 = 𝑊𝑖𝑁(100) Dónde: PPi = Porcentaje de peso Wi = Peso que alcanzó un determinado tipo alimenticio 20 N = número total de estómagos examinados.Frecuencia de ocurrencia (FO) Consiste en contabilizar las veces que aparece una presa determinada en el contenido estomacal. Este método indica las posibles preferencias alimenticias y se calcula con la siguiente fórmula (Hyslop, 1980; Pinkas et al., 1971, citado por Mar et al. 2014) %𝐹𝑂 = 𝐸 𝑁𝐸 Dónde: %FO = Porcentaje de Frecuencia de ocurrencia E = Número de estómagos que presentaron un determinado tipo de alimento. NE = Número total de estómagos con alimento. Índice de importancia relativa (IIR) Combinando los métodos de porcentaje de área, porcentaje de peso y la frecuencia de aparición, se obtiene el índice de importancia relativa sugerido por Pinkas et al. (1971, citado por Mar et al. 2014) que es útil para interpretar de mejor manera la importancia de las presas, de esta forma se puede determinar cuáles son las presas más importantes expresadas en porcentaje. Sin embargo, para algunos peces que consumen presas muy pequeñas o una gran cantidad de materia orgánica, se propone el uso de área y no el peso en la cuantificación de la dieta (Vega-Cendejas, 1990; Vital- Rodríguez, 2011; Ramírez-Herrejón et al., 2013, citado por Mar et al. 2014). Y por lo tanto se puede emplear la siguiente fórmula de Índice de Importancia Relativa (Cortés, 1997): 𝐼𝐼𝑅 = (%𝐴 × %𝐹. 𝑂. )/100 Dónde: PA = Porcentaje de área F.O. = Porcentaje de frecuencia de aparición Estructura trófica de la comunidad de peces Para el análisis de la estructura trófica de la comunidad de peces fue necesario asignarles a cada especie de pez un nivel trófico. Para obtener el nivel trófico de cada especie se utilizó la rutina 21 TROPHLAB y la información del análisis de los contenidos estomacales previamente obtenida. El valor obtenido durante esta rutina indica la posición trófica del organismo dentro de una red alimenticia. Para su estimación se debe tomar en cuenta los componentes de su dieta y el valor trófico (TROPH) de cada presa (Pauly et al., 2000, citado por Mar et al. 2014). Para calcular el valor TROPHi se usa la siguiente ecuación: Dónde: TROPHj = es la posición trófica de la presa DCij = representa la fracción de la presa J en la dieta de i G es el número total de presas de la dieta i El error estándar (SE) del valor TROPH se estima utilizando el peso y la posición trófica de cada presa. Si se desconocen los valores TROPH de las presas, el programa usa valores TROPH por omisión para las distintas presas (Froese & Pauly, 2009, citado por Mar et al. 2014). Las especies se clasificaron en consumidores de primer orden: categoría en la que se incluyen peces fito y zooplantófagos, peces detritívoros y peces omnívoros. Consumidores de segundo orden: categoría que incluye peces predominantemente carnívoros (consumidores de microcrustáceos), los cuales pueden incorporar en su dieta algunos vegetales y detritus. Finalmente consumidores de tercer orden; que es la categoría en la que se agrupan los peces exclusivamente carnívoros, donde los restos vegetales y el detritus son ingeridos de manera accidental. Protocolo de muestreo de la comunidad de aves Trabajo de campo Conteo e identificación de aves El trabajo de campo se realizó mensualmente durante tres temporadas climáticas (un año) en la localidad de Homochén. En este humedal se realizaron censos desde el espejo de agua, en los que estuvieron involucradas dos personas, haciendo recorridos en un alijo. Los censos se realizaron a una distancia de 100 m del petén y se iniciaron por las mañanas (6:00 am), antes de realizar la recolección 22 de los peces. Cada censo requirió entre dos y tres horas en las que se contaron directamente a las aves. En los casos en los que el número de aves fue de gran abundancia se realizó una estimación del número, que consistió en contar el número de aves observado en el campo de visión de un telescopio o binoculares, mismo que fue extrapolado a toda el área donde estuvieron presentes las aves (Howes y Backewell, 1989). Las aves se identificaron de forma visual con la ayuda de binoculares 10x50 y un telescopio 15-60x y con base en las guías de campo de Peterson y Chalif (1989), Howell y Webb (2013), Van Perlo (2006), MacKinnon (2013) y el catálogo de aves de la costa norte de Yucatán (2014). El nombre científico, el orden del listado de las especies y la residencia se tomó con base en las listas de aves de la American Ornithologist Union (A.O.U.), CONABIO (2015) y AviBasse (2016). Debido a que las aves acuáticas tienen diferentes requerimientos alimenticios lo que influye en su distribución espacial y en el uso del hábitat, las aves registradas durante los avistamientos fueron clasificadas en seis grupos funcionales. Esta separación se realizó de acuerdo a las preferencias de hábitat, hábitos alimentarios y características morfológicas de las aves. Los primeros cuatro grupos se tomaron con base en Faabora (1988) y Ysebaert et al. (2000), citados por Hernández (2005). Y los últimos dos son propuestos por el presente estudio para reforzar las futuras investigaciones (Figura 4). Los seis grupos funcionales serán los siguientes: 1.-Aves Marinas: son especies que capturan su alimento desde el aire o desde una percha elevada, los grupos más representativos son: Pelicanidae, Laridae, Fregatidae y Sulidae. 2.-Patos y afines: son aves que capturan su alimento desde el espejo de agua así como dentro de la columna de agua, las familias principales son: Anatidae, Rallidae y Podicipididae. 3.-Aves playeras: son organismos que se encuentran rastreando el sedimento en busca de pequeños invertebrados acuáticos, en este grupo se incluyen a las familias Charadriidae, Recurvirostridae, Scolopacidae y Haematopodidae. 4.-Garzas y afines: estas aves capturan su alimento vadeando en aguas someras o en vegetación emergente y capturando sus presas. Dentro de este grupo se incluyen a las familias Ardeidae, Threskiornithidae y Ciconiidae. 23 5.-Aves terrestres: estas aves son todas aquellas que no necesitan de un cuerpo de agua para alimentarse de insectos, frutos, raíces y de polen. Son aves canoras de distintos tamaños, como por ejemplo las que pertenecen a las familias: Icteridae, Parulidae o Tyrannidae. 6.-Aves rapaces: son aves muy veloces que pueden capturar presas grandes como roedores, reptiles y hasta otras especies de aves, algunas de las especies son carroñeras. Podemos destacar a las familias: Accipitridae, Cathartidae y Falconidae. Durante los censos mensuales realizados en la ciénaga se identificaron las especies de garzas que se reproducen en esa localidad. Estructura de la comunidad de aves Procesamiento de datos Para el análisis de la comunidad de las aves acuáticas en el área de estudio, los datos biológicos fueron analizados en una escala temporal (nortes, secas y lluvias). Con el fin de encontrar diferencias en el número de especies (S) y el número de individuos (abundancia) entre las tres temporadas se estimó la abundancia relativa, la diversidad (H’) y la equidad (J’). La obtención de S, H’ y J’ se realizó de la misma manera en que se describe en el apartado de peces. Características hidrológicas del sistema Para conocer las características hidrológicas del sistema y poder relacionarlas con las variaciones de las estructuras de las comunidades de peces y aves, en cada estación de muestreo y antes de la recolecta de los peces se tomaron los parámetros Físico-químicos del agua (salinidad, temperatura, concentración de oxígeno disuelto y pH) con la ayuda de un sensor multiparamétrico (YSI 556). La profundidad se midió con una sondaleza. Los parámetros ambientales (temperatura ambiente y humedad relativa) se tomaron con un anemómetro. 24 Figura 4. Familias representativas de los grupos funcionales de aves. Hernández, V.S (2005). Aves estuarinas de la costa de Jalisco, México: Análisis de la comunidad, reproduccióne identificación de áreas de importancia para la conservación de las aves. IPN: Tesis de Doctorado. La clasificación de los grupos de aves de Hernández (2005) se complementó con los grupos de aves terrestres y rapaces. Las ilustraciones de estos dos últimos grupos fueron elaboradas por: Raúl Pacheco 25 Resultados Estructura de la comunidad de peces Composición, abundancia y biomasa ictiofaunística Se capturó un total de 17,237 peces con un peso de 18.43 kg, pertenecientes a 11 familias, 17 géneros y 20 especies (ANEXO 4). De las 20 especies registradas, una es endémica del estado de Yucatán (Fundulus persimilis) y cinco son endémicas de la Península de Yucatán (Astianax altior, Fundulus grandissimus, Menidia colei, Poecilia velifera y Floridichthys polyommus). Todas estas especies excepto F. polyommus están incluidas en la lista de especies en riesgo en la Norma Oficial Mexicana NOM059 SEMARNAT-2012 de protección a especies nativas de México bajo la categoría de “Amenazada” excepto F. persimilis que se encuentra en la categoría de “Protegida”. Las familias mejor representadas fueron Gerreidae con 5 especies, Cyprinodontidae y Poeciliidae con 3 especies cada una, estas tres familias suman el 72.6% de la ictiofauna registrada en el área de estudio. Las familias con la mayor abundancia fueron Atherinopsidae con 26.3%, Cyprinodontidae con 49.8% y Poeciliidae con 15.5%; mientras que el 71.3% de la biomasa está representada únicamente por dos familias, Gerreidae con el 31.5% y Cyprinodontidae con el 39.8% (Tabla 1). Las especies más abundantes fueron: Menidia colei (26.3%), Cyprinodon artifrons (30.7%), Jordanella pulchra (14.6%), Poecilia velifera (9.4%), Eucinostomus harengulus (6.9%) y Floridichthys polyommus (4.5%) mientras que las especies con mayor biomasa fueron: E. harengulus (29.6%), F. polyommus (27.8%), P. velifera (9.3%) y C. artifrons (8.1%) (Tabla 1). Las especies con mayor abundancia son permanentes del sistema acuático y representan el 92.4% de la abundancia y el 84% de la biomasa total (Tabla 1). El tipo de ambiente que ocupan estos organismos va desde dulceacuícola hasta marino, pudiendo observar que el sistema presenta una gama de organismos adaptados a los gradientes ambientales de la zona de estudio. 26 Tabla 1 Lista de especies ícticas presentes en la ciénaga de Homochén; abundancia y biomasa relativa, tipo de ambiente y dominancia de especies con basé al análisis de Olmstead-Tukey en la zona de estudio. El tipo de ambiente fue consultado en FishBase y de Rush Miller (2009). Familia Especie Nombre común Abundancia % Biomasa % Ambiente Análisis Olmstead- Tukey Atherinopsidae Menidia colei Hubbs, 1936 Plateadito de Progreso 26.3% 5.3% Dulceacuícola y salobre Dominante Belonidae Strongylura notata (Poey,1860) Agujón negro 0.1% 0.2% Dulceacuícola, salobre y marino Rara Cichlidae Mayaheros urophthalmum (Günther, 1862) Mojarra castarrica, 0.5% 1.6% Dulceacuícola y marino Dominante Characidae Astyanax altior Hubbs, 1936 Sardinita yucateca 0.01% 0.008% Dulceacuícola y aguas levemente salobre Rara Cyprinodontidae Cyprinodon artifrons Hubbs, 1926 Bolín petota 30.7% 8.1% Dulceacuícola, marino y salobre Dominante Jordanella pulchra Hubbs,1936 Cachorrito de Progreso 14.6% 3.9% Dulceacuícola y salobre Dominante Floridichthys polyommus Hubbs, 1936 Bolín yucateco 4.5% 27.8% Dulceacuícola Dominante Fundulidae Fundulus grandissimus Hubbs,1936 Sardinilla gigante 0.2% 1.8% Dulceacuícola Dominante Fundulus persimilis Miller, 1955 Sardinilla yucateca 0.005% 0.03% Dulceacuícola, Estuarino y salobre Rara Gerreidae Diapterus auratus Ranzani,1842 Mojarra guacha 0.05% 0.4% Salobre y marino Rara Eucinostomus argenteus Baird &Girard, 1855 Mojarrita plateada 0.3% 1.2% Ligeramente dulceacuícola y salobre Dominante Eucinostomus gula (Quoy & Gaimard, 1824) Mojarrita española 0.05% 0.1% Dulceacuícola y marino Rara Eucinostomus harengulus Goode & Bean, 1879 Mojarra costera 6.9% 29.6% Salobre y marino Dominante Gerres cinereus (Walbaum, 1792) Mojarra blanca 0.01% 0.2% Dulceacuícola, salobre y marino Rara Lutjanidae Lutjanus griseus (Linnaeus, 1758) Pargo mulato 0.02% 3.5% Salobre y marino Rara Poeciliidae Belonesox belizanus Kner, 1860 Picudito 0.02% 0.02% Dulceacuícola, salobre y marino Rara Gambusia yucatana Regan, 1914 Guayacón yucateco 6.1% 1% Dulceacuícola y salobre Dominante Poecilia velifera (Regan, 1914) Abanderado 9.4% 9.3% Dulceacuícola y salobre Dominante Sparidae Lagodon rhomboides (Linnaeus, 1766) Sargo salema 0.2% 5.9% Dulceacuícola, salobre y marino Ocasional Synbranchidae Ophisternon aenigmaticum Rosen & Greenwood, 1976 Anguila de pantano 0.01% 0.1% Dulceacuícola y salobre Rara 27 La prueba de Olmstead-Tukey muestra que Cyprinodon artifrons, Eucinostomus argenteus, E. harengulus, Floridichthys polyommus, Fundulus grandissimus, Gambusia yucatana, Jordanella pulchra, Mayaheros urophthalmum, Menidia colei y Poecilia velífera son especies dominantes del sistema acuático, es decir especies que se obtuvieron frecuentemente, con abundancias mayores a la mediana. Lagodon rhomboides fue la única especie ocasional y por ultimo nueve especies (Astianax altior, Belonesox belizanus, Diapterus auratus, Eucinostomus gula, Fundulus persimilis, Gerres cinereus, Lutjanus griseus, Ophisternon aenigmaticum y Strongylura notata) son catalogadas como raras; no se encontraron especies constantes (Figura 5). Figura 5. Diagrama Olmstead-Tukey para las especies de peces presentes en la ciénaga de Homochén. La progresión temporal de la abundancia de las especies de peces en el sistema lagunar, se presenta en la Figura 6. Dentro de las épocas climáticas la temporada de nortes fue la más abundante de las A. altior; G. cinereus; O. aenigmaticum B. belizanus C. artifrons D. auratus E. argenteus E. gula E. harengulus F. grandissimus F. persimilis F. polyommus G. yucatana J. pulchra L. griseus L. rhomboides M. colei M. urophthalmum P. velifera S. notata 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0 2.5 3.0 3.5 4.0 0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100 110 A b u n d an ci a (l o g 1 0 ) Frecuencia relativa (%) Dominantes Constantes Ocasionales Raras 28 tres, posteriormente la temporada de lluvias y la temporada de secas fue la más baja en cuestión de abundancia. La estación tres fue el sitio de muestreo más abundante en las tres épocas del año, seguido por la estación uno, mientras que la estación con menos abundancia fue la dos, estación con influencia de agua dulce. La estación tres presentó los mayores valores de abundancia, excepto en los meses de octubre, diciembre del 2015, abril, junio y julio de 2016. Sin embargo, la estación uno en el mes de agosto tuvo un gran incremento en el número de peces de igual forma en la en la estación tres del mes de agosto, teniendo como especie más representativa a C. artifrons. Los meses en los que se presentaron las mayores abundancias fueron noviembre de 2015, febrero, marzo, mayo y agosto de 2016. En cambio, los meses en los que se registraron las menores abundancias fueron octubre de 2015, junio y julio de 2016. En cuestión con la biomasa la temporada de lluvias fue la más alta con casi el 60% (10.7 kg) del peso registrado en todo el ciclo anual, la temporada de secas tuvo el 28.2% (5.2 kg) y por último el 13.9% (2.6 kg) corresponden a la temporada de nortes. La estación dos fue la que presento la más alta biomasa con 55.8% (10.3 kg), seguida de la estación tres con 34.9% (6.4 kg), y por último la estación uno con el 9.3% (1.7 kg). El mes con menor aporte de biomasa fue febrero con 461.6 g. Los mayores valores de biomasa se registraron
Compartir