Estructura-histologica-y-actividad-esteroidogenica-de-la-onfaloplacenta-y-la-alantoplacenta-de-la-lagartija-vivpara-Plestiodon-copei-Squamata-scincidae

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA 
 DE MÉXICO 
 
 FACULTAD DE ESTUDIOS SUPERIORES IZTACALA 
 
 
ESTRUCTURA HISTOLÓGICA Y ACTIVIDAD 
ESTEROIDOGÉNICA DE LA ONFALOPLACENTA Y 
LA ALANTOPLACENTA DE LA LAGARTIJA 
VIVÍPARA Plestiodon copei (SQUAMATA: 
SCINCIDAE). 
 
 
 
 
TESIS 
 
 
 QUE PARA OBTENER EL TÍTULO DE: 
 BIÓLOGO 
 P R E S E N T A : 
 
YABÍN JOSUÉ CASTRO CAMACHO 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
DIRECTOR DE TESIS: 
DR. MARTÍN MARTÍNEZ TORRES. 
 
 
 
LOS REYES IZTACALA, EDO. DE MÉXICO, 2018 
 
 
 
UNAM – Dirección General de Bibliotecas 
Tesis Digitales 
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reproducción, edición o modificación, será perseguido y sancionado por el 
respectivo titular de los Derechos de Autor. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
El presente trabajo fue realizado en el Laboratorio de Biología de la Reproducción de la 
Unidad de Morfología y Función, FES Iztacala, UNAM bajo la dirección del Dr. Martín 
Martínez Torres y fue financiado por el proyecto PAPIIT IN213317 DGAPA-UNAM. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Agradecimientos 
A mi alma máter, la Universidad Nacional Autónoma de México, particularmente a la Facultad de Estudios 
Superiores Iztacala, porque me han brindado todo el conocimiento y las herramientas necesarias para 
desenvolverme profesionalmente, y también por consolidar en mí el pensamiento crítico y científico necesario 
para comprender mejor a la Naturaleza. 
 
A la carrera de Biología de la FES Iztacala, porque creyeron en mí y me brindaron la oportunidad de 
desenvolverme profesionalmente como ayudante de profesor de Biología del Desarrollo Animal, tengan por 
seguro que no los defraudaré y que seguiré preparándome arduamente para transmitir el conocimiento e 
inspirar a las nuevas generaciones con la misma pasión que sentí cuando decidí estudiar esta maravillosa 
Ciencia. 
 
Agradezco a la DGAPA por la beca proporcionada para la conclusión de este trabajo, proyecto PAPIIT 
IN213317. 
 
A la Secretaría de Bienes Comunales de Tlazala, Isidro Fabela, México por las facilidades otorgadas en los 
recorridos y en la colecta de los organismos. En especial al Sr. Gerardo Osnaya Rosas y al Sr. Inocente 
Chavarría, representantes de la Secretaría. También al Sr. José Reyes Cruz que nos apoyo bastante en 
proporcionarnos un espacio dentro de su terreno para concluir los muestreos. 
 
A los miembros de mi comité, que de una u otra forma, me permitieron mejorar el presente trabajo con sus 
observaciones y comentarios asertados: M. en C. Carmen Álvarez Rodríguez, M. en C. Felipe Correa 
Sánchez, M. en C. Mario Cárdenas León y M. en D. Beatriz Rubio Morales. 
 
A toda mi familia, quienes han sido también los pilares de mi éxito y que me han animado a superarme día 
con día. En especial, quiero agradecer a mis padres, Beatriz Camacho Alberto y Carlos Castro Carpio, porque 
nos han inculcado a mi hermana y a mí el respeto, la honestidad, el compromiso y el amor para ser personas 
de bien. Gracias por todo su apoyo y motivación hacia con nosotros. ¡Los amo! También quiero agradecer a 
mi hermana Kenya Carolina Castro Camacho porque siempre estuvo a mi lado alentándome a terminar mi 
escrito y, aunque a veces discutíamos un poco, siempre me demostraste tu cariño sincero como la mejor 
hermana. Espero este trabajo te sirva de insipiración para que logres y cumplas todos tus objetivos. Recuerda 
que la familia es lo primero. 
 
A todos mis tíos, en especial a Guadalupe Camacho Alberto, Carlos Morales Velázquez, Carlos Camacho 
Alberto, Mayra Camacho Alberto, Patricia Camacho Alberto, Rocío Rodríguez Vite, Julio Vega Carranza y 
Edmundo López Pérez, que me han apoyado e inspirado en múltiples ámbitos durante mi carrera. Gracias tía 
Lupe por ser parte fundamental en la culminación de esta etapa y por no dejarme sólo en ningún momento. 
Gracias tío Carlos por mostrarme desde pequeño lo asombroso de la Hepetología y por incentivarme a elegir 
un proyecto en pro de la conservación de fauna silvestre. ¡Muchas gracias cólega! 
 
Al Dr. Martín Martínez Torres, mi asesor de tesis. Muchas gracias por todo el apoyo, la confianza, la estima y 
las charlas científicas; disfrute al máximo de cada ardua revisión, de todas esas salidas a campo y de todos los 
congresos, tanto nacionales como internacionales. Ha sido, sin duda alguna, una pieza fundamental en todo mi 
crecimiento profesional y de la misma forma, lo ha sido la filosofía que se emplea en el laboratorio: la 
búsqueda y el empleo de nuevas técnicas para la conservación de especies amenazadas de lagartijas. Gracias 
por reinculcarme el sentido de pertenencia hacia mi país y de que se pueden hacer cosas de calidad científica 
por buenos mexicanos. 
 
A la M. en C. Carmen Álvarez Rodríguez, por despertar en mí esa curiosidad por la Histología y por 
mostrarme lo asombroso y útil de esta rama, también por su apoyo incalculable en múltiples momentos 
durante mi estancia en el laboratorio, desde el montaje y realización de las técnicas hasta las risas en todas las 
reuniones. ¡La aprecio y quiero mucho profesora! 
 
A la Dra. Juana Alba Luis Díaz, por toda su confianza y apoyo al proporcionarme la beca para poder concluir 
este estudio. Gracias por considerarme como un estudiante más de su equipo de trabajo y por compartir 
conmigo todas sus enseñanzas sobre ¿cómo ser un buen docente? 
 
A mis amigos del Laboratorio de Biología de la Reproducción: Berenice Cruz, Uriel Sánchez, Mary Muciño, 
Eduardo Loya, Alejandro Cadena, América Jara, Ariel Olvera, Valeria Rosas, Francisco Guerrero, José Piña, 
Aurora Flores, Rodrigo Dávila, Mauricio Campos, Brenda Saucedo, Sr. Ándres, Metztli Langruen, Adrián 
Lujan, Luis Romero, Shari Pérez, Héctor Reyes, Aldo Fuentes y Mariana Aguilar, con los cuales compartí 
momentos extraordinarios, desde pláticas evolutivas, salidas a campo, reuniones, congresos, cirugías y 
proyectos. Todo esto lo tengo muy presente con sumo cariño. Recuerden, tenemos que explotar todo nuestro 
potencial para sobresalir en cada una de nuestras áreas y refrendar nuestro aporte a la Ciencia. 
Agradecimientos especiales a Bere y Uriel por sus comentarios al escrito final. ¡Arriba los ectotérmos! 
 
A la Dra. María Garín Aguilar del laboratorio de Farmacobiología de la FES Iztacala, UNAM por su apoyo en 
la capacitación y empleo del criostato para el procesamiento de los cortes. 
 
A todos mis profesores de carrera, en especial Ángel Lara, Arnulfo Reyes, Llarai Gaviria, Teresa Ortíz, 
Julieta Orozco, Juan Marcos Delgado, Dolores Hurtado, Esteban Jiménez, Salvador Gómez, Leonor Abundíz, 
Francisco López, Sandra Gómez, Arturo Rocha, Alí Fuentes, Nohemí Dimas y Julio Lemos, de los cuales 
aprendí y disfrute cada momento de sus clases además de que fueron una fuente de inspiración para el 
profesionista que soy hoy en día. Sus enseñanzas las llevaré siempre presentes. 
 
A las maestras Biól. Marcela Patricia Ibarra González y Biól. Gabriela Jiménez Casas, dos entomólogas 
excepcionales que siempre me apoyaron y asesoraron durante mi carrera, demostrándome lo maravilloso que 
es la Zoología. Fue gracias a ustedes porque me haya decidido en trabajar la Biología Animal, su cariño y 
consejos fueron trascendentes para darme fortaleza y cumplir mi objetivo. ¡Gracias infinitas por todo! 
 
A mis compañeros de generación, con los cuales compartí
tanto experiencias buenas como malas y que nos 
ayudaron a crecer y a fortalecernos. Gracias por todos esos trabajos en equipo y críticas que nos llevaron por 
buen camino. Las risas y anécdotas de campo siempre las llevaré conmigo. Gracias Brenda Almaraz, Toño 
Guevara, Mixtzin Rodríguez, Alberto Cidel, Miguel Araujo, David Delgadillo, Brenda Coronado, Juan Ortíz, 
Laura Flores, Xóchitl Nieves, Daniela Esparza, Tao Arellano, Cecilia Reyes, Fernanda Valencia, Ángel 
Barrera, Sandra García, Michielle Castillo, Liliana Pulido, Noemí Martínez, Juan Carlos Estrada, Kenya 
Ticante, Eric Gómez, Itzel Romero, Itzel Badillo ¡Por todo 51! 
 
A todos los compañeros del Vivario, en especial al MVZ. Eduardo Cid, a la Biól. Carol Galindo y a la pasante 
en MVZ. Nancy Merlin, que me transmitieron todo su humanismo y profesionalismo necesarios para trabajar 
con fauna silvestre. Comparto con ustedes esa visión preocupada por defender y proteger a todos los seres 
vivos. 
 
A todos mis alumnos del grupo 1505, con los cuales fui capaz de compartir apenas una pizca del basto 
conocimiento ciéntifico del Desarrollo, esperando que todas las clases les hayan sido de utilidad y que haya 
despertado en ustedes esa curiosidad por tratar de explicar científicamente los fenómenos naturales. 
Recuerden siempre la máxima del Dr. Carl Sagan “no quiero creer… quiero saber”. Luchen por alcanzar sus 
objetivos. Me llevó gratos recuerdos y seguiré aprendiendo de ustedes. 
 
A mis amigos de toda la vida: Mariana Hernández, Thelma González, Berenice Álvarez, Dulce Álvarez, 
Yutzine Camarena, Edwin Camarena, Zaira Cornejo, Kesia Carrillo, Aileen Alonso, Edgar Camacho, Oscar 
Guadarrama, Alejandro Alvarado, Shai Guerrero, Miguel Sánchez, Itzel Barragán. Con los cuales crecí en 
todos los aspectos y me acompañaron en esta trayectoria dándome la mano cuando más lo necesitaba. Sé que 
todos ustedes también llegarán muy lejos. 
 
Por último, quiero agradecer a Plestiodon copei, ya que sin ella este proyecto no hubiese sido posible. Gracias 
a las 10 hembras, las 9 crías y los 13 machos que nos brindaron la información necesaria para concluir este 
estudio y que, sin duda alguna, aún nos sigue sorprendiendo con todos los secretos que quedan por revelar 
para futuros trabajos. 
Dedicatoria 
A mis padres, Bety y Carlos que son el tesoro más preciado que puedo tener en la vida, los amo demasiado y 
siempre los tendré presentes en mi corazón. Son el mayor orgullo y motivación para lograr mis sueños. 
Gracias por haberme dado una eduación de excelencia y una vida maravillosa. Tengan presente que su hijo se 
esforzará por ustedes y no los defraudará. Este logro va por ustedes, siéntanse orgullosos como hasta ahora. 
 
A mi hermana, Caro, que a pesar de ser tan traviesa y un poco dura de carácter, siempre me apoyaste y me 
brindaste el cariño de una hermana ejemplar. Nunca olvidare nuestra hermosa infancia que compartimos y 
que es nuestro deber recordar siempre. Gracias por tu confianza, las risas, los momentos tristes, los triunfos y 
múltiples apoyos. Este trabajo va por ti y espero se vea reflejado en tu carrera, yo sé que sí mi Ingeniera 
Química favorita. 
 
A toda mi familia, tanto materna como paterna, porque hemos vivido muchos momentos juntos y los hemos 
superado exitosamente. Primeramente quiero dedicar este escrito a la memoria de mi abuelo Carlos Camacho 
Arenas (t) y de mis bisabuelos Nicanor Alberto Lara (t) y Rosa González Sánchez (t), como me hubiese 
gustado que ustedes igual estuviesen presentes en esta etapa de mi vida, pero sé que desde donde estén me 
están viendo triunfar. Gracias Abuelo Carlos por enseñarme los buenos valores, por las largas caminatas en la 
Malinche admirando la Naturaleza y por inculcarme los dotes de como ser un caballero. ¡Siempre te amaré! 
Gracias bisabuelos por sus votos depositados en mí, Don Nica y Doña Rosa, porque como una vez les 
comentaron a mis padres “a este niño denle escuela, porque llegará muy lejos”, sé que no se equivocaron. 
Gracias por esa parte de mi infancia tan feliz vivida en el rancho. 
 
A mis abuelas, Paula Alberto González y Lourdes Castro Carpio, pilares importantes de la familia y cuyo 
esfuerzo ha sido importante para que su nieto mayor haya logrado su titulación, siempre las llevaré en mi 
corazón. A todos mis tíos, que enseguida enlistare alfabéticamente Carlos Camacho, Carlos Morales, 
Edmundo, Guadalupe, Julio, Mayra, Patricia y Rocío. Por supuesto no podría faltar en enlistar a las personas 
con las cuáles también crecí desde pequeño, me refiero a mis primos que aunque algo traviesos son realmente 
brillantes Alejandra (t), Diego, Mundo, Sofía y Tona, también quiero verlos triunfar y alcanzar sus sueños. 
Nunca se rindan y prosperen, de favor enorgullezcan a toda la familia. ¡Los amo demasiado! Y finalmente, a 
mis dos acompañantes de múltiples desveladas, mis adorados perros Coockies (t) y Blacky. 
 
A todos mis amigos y profesores del Laboratorio de Biología de la Reproducción Dr. Martín Martínez, M. en 
C. Carmen Álvarez, Dra. Juanita Luis, Bere Cruz, Uriel Sánchez, Lalo Loya, Alejandro Cadena, Ariel Olvera, 
Valeria Rosas, Frank Guerrero, JJ Piña, Aurora Flores, Rodrigo Dávila, Mauricio Campos, Brenda Saucedo, 
Metztli Langruen, Adrián Lujan, Luis Romero, Shari Pérez, Héctor Reyes y Mariana Aguilar. Gracias por esta 
compañía y por aguantarme en estos años, prometo ya no llorar tanto. 
 
A todos mis profesores, que sin duda sus enseñanzas moldearon mi personalidad para bien. 
 
A todos mis amigos de la FESI y de la vida, gracias por apoyarme en los momentos más díficiles y salir a 
flote. 
 
A los profesores del módulo de Biología del Desarrollo Animal, para que sigamos superándonos y 
preparándonos en los contenidos del temario e inspirar a las futuras generacipnes a que realicen trabajos como 
el presente. 
 
A todas las personas preocupadas por la conservación de anfibios y reptiles, espero que este trabajo les sea de 
gran utilidad para aclarar sus dudas. 
 
A la Herpetofauna Mexicana, porque su belleza y diversidad me cautivaron desde que era un niño. Como 
mencione anteriormente, este trabajo es dedicado también a Plestiodon copei, en especial a mis organismos 
0033, 0064, 0065, 0066, 0067, 0070, 0071, 0074, 0072, 0081, 0082, 0090, 0092, 0127 y 0134. 
 
 
 
 
“Este último capítulo… puede haber dado la impresión de que de alguna 
manera el hombre es el triunfo final de la Evolución, que todos estos 
millones de años de desarrollo no han tenido otro propósito que el de 
ponerlo en la Tierra. No hay ninguna evidencia científica para apoyar tal 
visión y no hay razón para suponer que nuestra estadía aquí será más 
permanente que la de los dinosaurios.” 
 
-Sir David Attenborough, Life on Earth. 
 
 “Hay grandeza en esta concepción de que la vida, con sus diferentes 
facultades, fue originariamente alentada por el Creador en unas cuantas 
formas o en una sola, y que, mientras este planeta ha ido girando según la 
constante Ley de la Gravitación, se han desarrollado y se están 
desarrollando, a partir de un comienzo tan sencillo, infinidad de formas 
cada vez más bellas y maravillosas.” 
 
-Charles Darwin, The Origin of Species. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Nullius in verba. 
-Máxima adoptada en 1663 por la Real Sociedad de Londres mediante la 
cual alentaba a la población en perseguir el conocimiento a través de 
evidencias y experimentación.- 
Índice: 
Resumen ................................................................................................................................ 1 
Introducción .......................................................................................................................... 2 
Historia evolutiva de la clase Reptilia ............................................................................................. 2 
Generalidades de la clase Reptilia ...................................................................................................
3 
Sistemática .................................................................................................................................. 3 
Ciclos reproductores .................................................................................................................... 5 
Aparato reproductor femenino en lagartijas: Estructura y función ................................................. 8 
Órganos sexuales primarios ........................................................................................................ 8 
El ovario. ..................................................................................................................................... 8 
El cuerpo lúteo. ......................................................................................................................... 11 
Órganos sexuales secundarios ................................................................................................... 12 
Los oviductos. ........................................................................................................................... 12 
Antecedentes ....................................................................................................................... 14 
Viviparidad y placentación: Un enfoque evolutivo ....................................................................... 15 
Hipótesis sobre el origen de la viviparidad ................................................................................... 18 
Hipótesis basadas en factores ambientales ................................................................................ 19 
Hipótesis del clima frío. ............................................................................................................ 19 
Hipótesis de ambientes tropicales. ............................................................................................ 19 
Hipótesis basadas en los hábitos de los organismos .................................................................. 20 
Hipótesis por hábitos acuáticos o arbóreos. .............................................................................. 20 
Desarrollo de membranas extraembrionarias ................................................................................ 20 
Categorías placentarias en reptiles ................................................................................................ 22 
Tipos de nutrición embrionaria en reptiles .................................................................................... 26 
Fisiología de la placenta en el orden Squamata ............................................................................ 27 
Esteroidogénesis placentaria ..................................................................................................... 32 
Progesterona. ............................................................................................................................. 36 
Testosterona. ............................................................................................................................. 36 
Estradiol. ................................................................................................................................... 37 
Especie de estudio ......................................................................................................................... 38 
Descripción de P. copei ............................................................................................................. 38 
Distribución ............................................................................................................................... 39 
Generalidades de la especie ....................................................................................................... 40 
Reproducción. ........................................................................................................................... 40 
Justificación ......................................................................................................................... 41 
Objetivos .............................................................................................................................. 42 
General .......................................................................................................................................... 42 
Particulares .................................................................................................................................... 42 
Materiales y métodos .......................................................................................................... 43 
Descripción del área de estudio ..................................................................................................... 43 
Colecta de organismos y obtención de embriones ........................................................................ 44 
Análisis histológico ....................................................................................................................... 46 
Determinación y análisis de la actividad esteroidogénica ............................................................. 47 
Resultados ........................................................................................................................... 48 
Características generales y desarrollo embrionario ....................................................................... 48 
Estadios 34-35 ........................................................................................................................... 48 
Estadio 40 .................................................................................................................................. 53 
Estructura histológica y actividad esteroidogénica de la placenta ................................................ 54 
Onfaloplacenta .......................................................................................................................... 54 
Alantoplacenta ........................................................................................................................... 60 
Discusión .............................................................................................................................. 64 
Evolución de la viviparidad........................................................................................................... 64 
Anexos embrionarios y huevo cleidóico ................................................................................... 64 
Nutrición embrionaria ............................................................................................................... 66 
Histología y fisiología de la placenta de Plestiodon copei ............................................................ 68 
La onfaloplacenta ...................................................................................................................... 69 
Participación de la alantoplacenta y del vitelo en la gestación ................................................. 70 
Conclusiones ........................................................................................................................ 74 
Perspectivas ......................................................................................................................... 74 
Anexos .................................................................................................................................. 75 
Anexo I. Técnica de sexado en lagartijas: Eversión de hemipenes (Rivas y Ávila, 1996) ........... 75 
Anexo II. Técnica de ectomización de falanges: Marcaje (Aguirre-León, 2011) ......................... 76 
Anexo III. Técnica histológica ...................................................................................................... 77 
Fijación (Grizzle et al., 2008) ................................................................................................... 77 
Deshidratación
........................................................................................................................... 78 
Inclusión .................................................................................................................................... 79 
Anexo IV. Tinción ........................................................................................................................ 79 
Tinción Hematoxilina-Eosina (Allen, 1995) ............................................................................. 79 
Tinción Tricrómica de Masson (Megías et al., 2016) ............................................................... 81 
Anexo V. Técnica histoquímica para detectar la actividad de la Δ
5-4 
3β-HSD y la 17β-HSD (Levy 
et al., 1959 y Baillie et al., 1966) .................................................................................................. 83 
Preparación del amortiguador de fosfatos ................................................................................. 83 
Preparación del medio de incubación ........................................................................................ 85 
Literatura citada ................................................................................................................. 87 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Índice de figuras: 
Figura 1. Cladograma donde se muestra la sistemática de la clase Reptilia.. ..................................... 4 
Figura 2. Representación gráfica de los ciclos reproductores de reptiles en función de la actividad 
gonadal a lo largo de un año................................................................................................................ 6 
Figura 3. Zonas más representativas del corte de ovario de Plestiodon copei .................................... 9 
Figura 4. Zonas más representativas del corte de un folículo previtelogénico de P. copei ............... 10 
Figura 5. Zonas más representativas del corte de los folículos vitelogénico y atrésico de P. copei . 11 
Figura 6. Representación esquemática del aparato reproductor de una hembra de lagartija ............. 14 
Figura 7. Registro fósil de Dinocephalosaurus, el primer archosauromorpho que tuvo la capacidad 
de desarrollar la viviparidad .............................................................................................................. 16 
Figura 8. Regionalización de las membranas extraembrionarias en un estadio tardío de desarrollo de 
lagartijas ............................................................................................................................................ 21 
Figura 9. Clasificación de los diferentes tipos de alantoplacentas en reptiles ................................... 24 
Figura 10. Vías Δ
4
 y Δ
5
 en la síntesis de hormonas esteroideas ........................................................ 34 
Figura 11. Síntesis de estrógenos a partir de andrógenos .................................................................. 35 
Figura 12. Estructura química de la progesterona. ............................................................................ 36 
Figura 13. Estructura química de la testosterona. ............................................................................. 37 
Figura 14. Estructura química del estradiol....................................................................................... 37 
Figura 15. Individuos adultos de P. copei. ........................................................................................ 38 
Figura 16. Vista dorsal de la cabeza de un macho adulto de P. copei y vista ventral del cuerpo de 
una hembra adulta ............................................................................................................................. 39 
Figura 17. Área de distribución con base a los avistamientos de P. copei. ....................................... 40 
Figura 18. Diámetros foliculares y volumen testicular en los distintos meses del año del ciclo 
reproductor de P. copei. .................................................................................................................... 41 
Figura 19. Características generales del paisaje y tipo de vegetación dominante (bosque de pino-
encino y pastizal inducido) en las zonas muestreadas de Tlazala de Isidro Fabela, Estado de México
 ........................................................................................................................................................... 43 
Figura 20. Refugios potenciales donde se colectaron a los organismos ............................................ 45 
Figura 21. Mantenimiento y cuidados en cautiverio de los organismos colectados.......................... 45 
Figura 22. Detalle del vientre en donde se llevó a cabo la incisión y lugar donde se realizó el cierre 
de la cavidad celómica ...................................................................................................................... 46 
Figura 23. Fijación en Hollander de los embriones y detalle del tren de tinción Tricrómica de 
Masson .............................................................................................................................................. 47 
Figura 24. Inclusión y congelación en Tissueteck de los embriones en estadio 40 y proceso de corte 
en el criostato .................................................................................................................................... 48 
Figura 25. Estadio 34 de desarrollo de P. copei. Regionalización del conceptus en dos polos y 
acercamiento del embrión en donde se puede observar una de las extremidades y sus cinco dígitos
 ........................................................................................................................................................... 49 
Figura 26. Estadio 35 de desarrollo de P. copei. Post-fijación donde se observa la región cefálica y 
el proceso de formación del hueso parietal y del ojo y aumento de la región ventral donde puede 
observarse el corazón y la reducción de las membranas interdigitales ............................................ 50 
Figura 27. Estructura histológica de la onfalopleura de P. copei ...................................................... 52 
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Figura 28. Estadio 40 de desarrollo de P. copei. Vista dorsal del embrión donde se observa la región 
vascularizada y vista lateral del embrión donde se observa el polo abembrionario reducido ........... 53 
Figura 29. Estructura histológica de la onfaloplacenta de P. copei. Tinción Hematoxilina-Eosina . 55 
Figura 30. Estructura histológica de la onfaloplacenta de P. copei. Características celulares del 
endodermo y del ectodermo coriónico. Tinción Hematoxilina-Eosina ............................................. 56 
Figura 31. Estructura histológica de la onfaloplacenta de P. copei. Tinción tricrómica de Masson . 57 
Figura 32. Ensayo histoquímico de la Δ
5-4
 3β-HSD y la 17β-HSD en la onfaloplacenta de embriones 
maduros de P. copei .......................................................................................................................... 58 
Figura 33. Ensayo histoquímico de la Δ
5-4
 3β-HSD y la 17β-HSD en el vitelo de embriones maduros 
de P. copei ......................................................................................................................................... 59 
Figura 34. Estructura histológica de la alantoplacenta de P. copei. Tinción Hematoxilina-Eosina .. 61 
Figura 35. Estructura histológica de la alantoplacenta de P. copei. Tinción tricrómica de Masson . 62 
Figura 36. Ensayo histoquímico de la Δ
5-4
 3β-HSD y la 17β-HSD en la alantoplacenta de embriones 
maduros de P. copei .......................................................................................................................... 63 
Figura 37. Método de eversión de hemipenes para el sexado de los organismos ............................. 75 
Figura 38. Sistema de ectomización de falanges para marcar a los organismos durante la 
investigación ..................................................................................................................................... 76 
Figura 39. Detalle de los embriones al momento del corte en el criostato ........................................ 86 
 
 
 
Índice de cuadros: 
Cuadro 1. Beneficios y costos potenciales del desarrollo de la viviparidad en lagartijas ................. 17 
Cuadro 2. Investigaciones realizadas sobre la fisiología y estructura histológica de la placenta en 
diversos miembros del orden Squamata. ........................................................................................... 29 
Cuadro 3. Volúmenes y pH necesarios para la elaboración del amortiguador de fosfatos. .............. 84 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
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Abreviaturas: 
MA Millones de años. 
Δ
5-4 
3β-HSD Δ
5-4 
3β-esteroide deshidrogenasa. 
CL(s) Cuerpo lúteo o cuerpos lúteos. 
P4 Progesterona. 
AVT Arginina-vasotocina. 
T Testosterona. 
E2 17 β-estradiol. 
LDL Lipoproteínas de baja densidad. 
StAR Proteína reguladora de la esteroidogénesis aguda. 
17 β-HSD 17 β-hidroxi esteroide deshidrogenasa 
NADPH
+
 Nicotinamida adenina dinucleótido fosfato reducida 
E3 Estriol 
E1 Estrona 
Vtg Vitelogenina 
LHC Longitud hocico cloaca 
LC Longitud de la cola 
NAD
+ Nicotin adenina dinucleótido 
CU Conceptus 
 
Nullius in verba 
 
1 
Resumen 
Tradicionalmente se piensa que la placenta es exclusiva en mamíferos, sin embargo, se 
presenta en diversas especies de la mayoría de vertebrados, exceptuando aves y 
ciclóstomos. En los reptiles vivíparos se encuentran tres categorías placentarias: 1) la 
corioplacenta, 2) las placentas derivadas del saco vitelino y 3) la placenta corioalantoidea o 
alantoplacenta. Esta última categoría ha sido la más estudiada, siendo fisiológicamente 
equiparada con la de los mamíferos euterios por su complejidad y las funciones que 
desarrolla. El objetivo consistió en determinar las características histológicas y la actividad 
esteroidogénica de la onfaloplacenta, la alantoplacenta y el vitelo de embriones maduros de 
Plestiodon copei. Se colectaron nueve hembras preñadas a partir de Noviembre del 2016 
hasta Mayo del 2017, se anestesiaron y se les practicó histerectomía unilateral para extraer 
a los embriones in utero. Algunos embriones se fijaron con una solución alcohólica de 
Bouin y/o Hollander y se procesaron para la técnica histológica de rutina, elaborándose 
cortes a 7 μm que se tiñeron con Hematoxilina-Eosina y Tricrómica de Masson. Otros 
embriones se incluyeron en Tissueteck y se congelaron en una mezcla CO2 sólido-acetona, 
se elaboraron cortes a 25 μm en criostato. Se incubaron a 32°C por una hora en dos 
diferentes medios, uno con pregnenolona y el otro con testosterona como sustratos, para 
revelar la actividad enzimática de la Δ
5-4 
3β-HSD y de la 17 β-HSD respectivamente. 
Además cada medio contenía azul de tetrazolio y nicotin adenina dinucleótido. Se 
determinó que la alantoplacenta es de tipo II y que la onfaloplacenta está conformada en su 
mayoría por células cuboidales a columnares. Se observaron escasos gránulos de formazán 
en la alantoplacenta en comparación con los presentes en el vitelo. Estas observaciones 
demuestran que la alantoplacenta de P. copei es capaz de sintetizar esteroides. Aunque se 
desconoce aún si ambos esteroides producidos son liberados
a la circulación o sí son 
metabolizados a otro esteroide, es posible que estén participando en la regulación del parto 
y en la diferenciación sexual, respectivamente, como se ha establecido en otras especies de 
saurios. 
 
 
 
Nullius in verba 
 
2 
Introducción 
Historia evolutiva de la clase Reptilia: 
 
 
Hace unos 340 millones de años (MA) los ancestros de los actuales anfibios fueron 
los pioneros en aventurarse a tierra firme (Tihen, 1960; Ahlberg et al., 2008); sin embargo, 
no podían alejarse grandes distancias ya que su vida aún dependía plenamente de las aguas 
someras para realizar sus actividades como la alimentación y reproducción (Voigt y 
Ganzelewski, 2010; Vitt y Caldwell, 2014). No fue hasta hace unos 320 MA que ocurre la 
aparición de los primeros amniotas (Casineria kiddi; Paton et al., 1999), los cuales fueron 
los ancestros de los reptiles modernos (Vitt y Caldwell, 2014). De esta manera los reptiles 
fueron considerados como los verdaderos colonizadores del medio terrestre, ya que no 
necesitan regresar al agua para sobrevivir y reproducirse (Martínez-Torres, 1997). 
 
La evolución de los reptiles durante el Mesozoico requirió de múltiples modificaciones en 
la anatomía, la fisiología y el comportamiento. La fertilización interna preparó el escenario 
para la producción de huevos embrionados (Vitt y Caldwell, 2014). Con la inclusión del 
embrión en una cámara sellada, la evolución de las membranas extraembrionarias (amnios, 
corión, alantoides y saco vitelino) no sólo proporcionó a los embriones protección física 
contra el entorno, sino que también facilitó un depósito para los desechos metabólicos 
(Szarski, 1968; Vitt y Caldwell, 2014). Mientras que la formación del huevo cleidóico 
rompió con la dependencia completa de la humedad y propicio que la membrana limitante 
pasase de ser una sustancia gelatinosa a una sustancia más fibrosa y con carácter 
mineralizado (Packard y Packard, 1980). La mineralización de la cáscara fue evidentemente 
el último paso en la evolución del huevo cleidóico y ha ocurrido en forma variable en todos 
los reptiles. Dependiendo de cómo obtenga la madre el calcio y de cómo se fije en el 
organismo, la mineralización propicia una protección eficaz en contra de la pérdida de 
humedad y del ataque por microorganismos (Szarski, 1968). 
 
Nullius in verba 
 
3 
La reproducción fuera del agua, a través de la fertilización interna y del huevo cleidóico, es 
sólo una perspectiva de un complejo de adaptaciones de los reptiles para poder subsistir en 
tierra firme (Szarski, 1968; Vitt y Caldwell, 2014) y permitir con ello una colonización de 
infinidad de hábitats. 
Generalidades de la clase Reptilia: 
 
Sistemática: 
 
En la última década, diversos linajes de la clase Reptilia han sido movidos o 
reagrupados (Pough et al., 2004) y debido a esta nueva propuesta filogenética los reptiles 
vivientes se han clasificado en tres principales linajes parafiléticos: Testudines o Chelonia 
(tortugas), Archosauria (cocodrilos, aves, dinosaurios, pterosaurios, entre otros grupos 
fósiles) y Lepidosauria (tuátaras, anfisbénidos, lagartijas y serpientes) (Pough, 2013; 
Flores-Villela y García-Vázquez, 2014; DeMar et al., 2017) (Figura 1). En este sentido, 
“Reptile database” tiene registradas hasta Febrero del 2018 cerca de 10711 especies de 
reptiles no aviares alrededor del mundo. La gran mayoría de estos organismos son 
lepidosaurios (cerca de 10000 especies); por otro lado existen aproximadamente 350 
especies de tortugas y alrededor de 24 especies de cocodrilos (Reptile database, 2018). Esta 
diversidad de especies aumenta conforme uno se acerca a los trópicos; sin embargo, estos 
organismos no se limitan a las regiones cálidas, sino que también pueden habitar las 
regiones templadas del Holártico, razón por la cual se les pueda encontrar en casi todos los 
continentes, con excepción de la Antártida (Pough, 2013). 
 
 
 
 
 
Nullius in verba 
 
4 
 
Los reptiles se caracterizan por ser vertebrados amniotas; pueden ser terrestres o acuáticos 
y carecen de glándulas en la piel; son ectotermos y presentan escamas epidérmicas y 
dependiendo de los grupos taxonómicos éstas se pueden modificar en placas, tubérculos, 
escudos u osteodermos; generalmente son pentadáctilos y en cada dedo presentan una 
garra; las extremidades son cortas y regularmente son cuatro, ya que en algunas familias de 
lagartijas y en todos los anfisbénidos y serpientes presentan una reducción o ausencia de las 
mismas (Flores-Villela y García-Vázquez, 2014). La respiración se realiza por medio de los 
pulmones, el corazón es tricavitario (con excepción de los cocodrilos que presentan un 
ventrículo más); en la mayoría de las especies existe un paladar secundario incompleto, ya 
que no presentan una separación entre las cavidades nasal y oral, y sólo en cocodrilos se 
encuentra completo (Pough, 2013). El desarrollo embrionario es directo sin estadios 
larvales; la fecundación es interna, ayudada por órganos copuladores simples como en 
tortugas (Trachemys scripta, Larkins y Cohn, 2015) y en cocodrilos (Alligator 
mississippiensis, Gredler et al., 2015a) u órganos pareados como en serpientes (Python 
regius, Leal y Cohn, 2015) y en lagartijas (Anolis carolinensis, Gredler et al., 2015b); sin 
Figura 1. Cladograma donde se muestra la sistemática de la clase Reptilia. Se pueden distinguir los tres grupos 
parafiléticos reconocidos actualmente: Lepidosauria, Testudines y Archosauria. Modificado de Vitt y 
Caldwell, 2014. 
Nullius in verba 
 
5 
embargo, las tuátaras carecen de estos órganos (Flores-Villela y García-Vázquez, 2014; 
Vitt y Caldwell, 2014). 
 
Más del 95% de los reptiles actuales son lepidosaurios, que a diferencia de las tortugas y 
cocodrilos, este linaje presenta una enorme diversidad de formas y hábitos ecológicos. 
Particularmente en el orden Squamata, el suborden Lacertilia se caracteriza porque muchas 
especies exhiben autotomía de la cola, favorecida por los planos de fractura que se 
encuentran entre cada vértebra; además de que es el más diverso, agrupando a 6451 
especies asignadas a 38 familias (Reptile database, 2018). Gracias a su gran distribución y 
a la extensa gama de hábitats que han colonizado, estos reptiles son un excelente modelo 
para estudiar diferentes aspectos de la biología reproductora, ya que exhiben una gran 
variación en el comportamiento del apareamiento, formas de paridad, nutrición embrionaria 
y ciclos reproductores. 
 
Ciclos reproductores: 
 
En los reptiles los ciclos reproductores abarcan desde el momento en que ocurre la 
gametogénesis hasta el momento en que se completa el desarrollo de las crías o la 
incubación de los huevos (Tinkle et al., 1970). Como una parte importante de estos ciclos 
se contempla a la reproducción, siendo el medio por el cual los organismos tienen la 
capacidad de procrear y conservar a su especie en un hábitat determinado (Tinkle, 1969; 
Ballinger, 1977). En los miembros del suborden Lacertilia se han propuesto múltiples 
clasificaciones en cuanto a los ciclos reproductores, tomando en cuenta características 
morfológicas, histológicas y ambientales (Lofts, 1978); resaltando en esta última al menos 
tres patrones de reproducción: ciclos continuos o acíclicos (Inger y Greenberg, 1966; 
Ochotorena, 2000), ciclos continuos pero con niveles variables en cuanto a la intensidad 
reproductora (Sexton et al., 1971) y ciclos discontinuos o estacionales (Guillette y Casas-
Andreu, 1980; Ferreira et al., 2002) (Figura 2). 
 
 
 
 
Nullius in verba 
 
6 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Los ciclos continuos se caracterizan principalmente porque los individuos presentan una 
intensidad similar en la actividad reproductora durante todos los meses del año (Retana et 
al., 2014). Los organismos que presentan este patrón regularmente son de distribución 
tropical, como Leiolopisma rhomboidalis (Wilhoft,
1963), Cyrtodactylus malayannus, C. 
pubisulcus (Inger y Greenberg, 1966) y múltiples especies del género Anolis (Ochotorena, 
2000; Gribbins et al., 2009) (Figura 2A). 
 
En los ciclos continuos pero con niveles variables en cuanto a la intensidad reproductora, 
los machos son los que presentan cambios en el volumen gonadal durante el año, mientras 
Figura 2. Representación gráfica de los ciclos reproductores de reptiles en función de la actividad gonadal a lo 
largo de un año. A) El ciclo continuo se caracteriza porque la intensidad en la actividad gonadal es la misma 
durante todos los meses. B) Mientras que en los ciclos estacionales pero con niveles variables en cuanto a la 
intensidad reproductora, los machos son los que presentan cambios en cuanto al volumen testicular. C) Por 
último, en los ciclos estacionales se ha observado que los organismos tienen un incremento en la síntesis de 
esteroides y gametogénesis durante una época del año y se alterna con periodos de recrudescencia gonadal. 
Modificado de Vitt y Caldwell, 2014. 
Nullius in verba 
 
7 
que las hembras presentan diferentes puestas por cada temporada. Ejemplos de estas 
especies se tiene a Ameiva fuscata (Somma y Brooks, 1976) y Sceloporus variabilis 
(Benabib, 1994) (Figura 2B). 
 
Mientras que los ciclos estacionales se caracterizan porque los organismos se reproducen en 
una determinada temporada del año y presentan una actividad gonadal alternada con 
periodos de quiescencia, generalmente anuales (Lofts, 1978), o en algunos casos bianuales 
como por ejemplo Barisia montícola (Vial y Stewart, 1985). Dichas especies habitan en 
sitios donde las condiciones ambientales son fluctuantes (Lovern, 2011; Vitt y Caldwell, 
2014). En los reptiles vivíparos que habitan en zonas templadas de alta montaña, se ha 
observado que el periodo de actividad gonadal es asincrónico entre hembras y machos, 
ocurriendo a mediados de la primavera y principios del verano; donde la gametogénesis, el 
cortejo, el apareamiento y la fertilización, suceden en el otoño y el desarrollo embrionario 
durante el invierno, para que el nacimiento de las crías suceda a inicios de la primavera 
(Sceloporus grammicus microlepidotus, Guillette y Casas-Andreu, 1980, Guillette y Casas-
Andreu, 1981; S. mucronatus, Retana et al., 2014; Barisia imbricata imbricata, Guillette y 
Casas-Andreu, 1987; Plestiodon (Eumeces) copei, Ramírez-Bautista et al., 1996; P. lynxe, 
Ramírez-Bautista et al., 1998). 
 
Es importante señalar que independientemente del tipo de paridad que presenten las 
lagartijas, los factores ambientales (fotoperiodo, temperatura, precipitación y disponibilidad 
de alimento), son cruciales en la activación de sus ciclos reproductores (Lofts, 1978; 
Lovern, 2011), influyendo así en la supervivencia de su progenie y la futura adecuación de 
la misma. 
 
 
 
 
 
 
Nullius in verba 
 
8 
Aparato reproductor femenino en lagartijas: Estructura y función: 
 
 
El aparato reproductor de las lagartijas, al igual que todos los vertebrados, se divide 
en órganos sexuales primarios (gónadas) y órganos sexuales secundarios (oviductos) 
(Wyneken y Mader, 2002). Los ovarios se posicionan dorsalmente en la región celómica y 
ventralmente a los riñones, se encuentran suspendidos a esta cavidad por el mesovario 
(Wyneken y Mader, 2002). Son estructuras de forma redonda a alargada y son asimétricos 
en su posición, ya que regularmente uno de los ovarios está situado más anteriormente que 
el otro (Villagrán-Santa Cruz, 1989; Cruz-Cano, 2017). Las funciones principales de estos 
órganos son la producción y liberación de gametos y la secreción de hormonas esteroideas 
(Jones, 2011). 
 
Órganos sexuales primarios: 
 
El ovario 
 
A lo largo del ciclo reproductor de las lagartijas, los ovarios presentan 
modificaciones de tamaño y estructura (Guraya, 1989; Wyneken y Mader, 2002). El ovario 
se encuentra rodeado por un epitelio escamoso simple, el cual continúa con el mesovario. 
Internamente presenta un estroma, formado principalmente por tejido conectivo vascular 
(fibras de colágena y fibroblastos). La función principal del estroma es la de proporcionar 
una estructura de soporte para los vasos sanguíneos y los folículos (Guraya, 1989; Lozano 
et al., 2014) (Figura 3A). 
 
Tanto las aves como los reptiles son capaces de producir ovocitos a partir de ovogonias 
durante toda su vida. En la superficie dorsal del ovario se localizan los lechos germinales 
(el número por ovario varía entre las familias del orden Squamata) que contienen ovogonias 
en división mitótica, ovocitos y folículos primordiales (Guraya, 1989; Martínez-Torres, 
1997). Durante la temporada de gestación, los lechos germinales son más activos (Guraya, 
1976; Guraya, 1989) (Figura 3B). 
 
Nullius in verba 
 
9 
 
El desarrollo de los folículos ocurre en dos etapas: previtelogénesis y vitelogénesis (Lozano 
et al., 2014). A medida que el ovocito crece, este se rodea por un epitelio folicular, el cual 
consiste en una sola capa de células aplanadas (capa folicular o capa de la granulosa). Estás 
células son morfológicamente similares y se originan del epitelio superficial del lecho 
germinal (Guraya, 1989). Posteriormente, el ovocito deja el lecho germinal y a medida que 
aumenta el número de células foliculares por mitosis, la capa de la granulosa adquiere una 
organización polimórfica y está compuesta por tres tipos celulares: células pequeñas, 
intermedias y piriformes (Villagrán-Santa Cruz, 1989; Martínez-Torres, 1997) (Figura 4). 
 
Las células piriformes están en constante comunicación con el ovocito a través de 
proyecciones citoplasmáticas y a su vez el ovocito presenta microvellosidades (Martínez-
Torres, 1997); las cuales se extienden hacia la zona pelúcida y se ha sugerido que estas 
últimas participan en una ruta de transporte intracelular hacia el ovoplasma, transmitiendo 
RNA ribosomal, proteínas, glucógeno y fosfolípidos (Guraya, 1989) (Figura 4). 
 
La zona pelúcida se encuentra entre la superficie del ovocito y de la granulosa, es acelular y 
se compone principalmente de carbohidratos y proteínas, constituye una parte fundamental 
en la comunicación intracelular (Guraya, 1989; Cruz-Cano, 2017) (Figura 4). 
Figura 3. Zonas más representativas del corte de ovario de Plestiodon copei. A) Mesovario (Mo), 
ovoplasma (O), folículo iniciando la atresia (Fa), núcleo (N) y folículo previtelogénico (Fp). B) 
Capa cortical (Ct) y zona pelúcida (Zp). Material de procedencia propia (Laboratorio de Biología 
de la Reproducción, UNAM-FES Iztacala). 
Nullius in verba 
 
10 
Además, por fuera de la granulosa, se encuentra un tejido conjuntivo altamente 
vascularizado conocido como teca (Figura 4). Durante el crecimiento folicular esta se 
diferencia en dos zonas: la teca externa, que es de naturaleza fibrosa y la teca interna, que 
es de característica glandular. Se ha demostrado que esta última capa presenta una fuerte 
actividad de enzimas hidrolíticas, que están relacionadas con la permeabilidad y procesos 
de transporte en las membranas de los vasos sanguíneos y tejidos adyacentes (Guraya, 
1976). También se ha encontrado la presencia de varias enzimas asociadas con la síntesis 
de hormonas esteroideas, por ejemplo la Δ
5-4 
3β-esteroide deshidrogenasa (Δ
5-4 
3β-HSD) 
(Saidapur, 1982; Guraya, 1989). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Conforme transcurre la vitelogénesis, ocurre una acumulación de plaquetas vitelinas y las 
células piriformes de la granulosa comienzan a presentar cambios degenerativos (Figura 
5A); la zona pelúcida se engrosa aún más que en estadios previos y la teca externa adquiere 
mayor vascularización (Saidapur, 1982). 
 
Figura 4. Zonas más representativas del corte de un folículo previtelogénico de P. copei. 
Ovoplasma (O), capa cortical (Ct), zona pelúcida (Zp), microvellosidades (Mv), capa de la 
granulosa (G), células
pequeñas (s), células intermedias (i), células piriformes (p) y teca (Te). 
Material de procedencia propia (Laboratorio de Biología de la Reproducción, UNAM-FES 
Iztacala). 
Nullius in verba 
 
11 
Por otro lado, cierto número de folículos se vuelven atrésicos y no concretan su proceso de 
maduración (Figura 5B). Se sabe que esto puede afectar en cualquier estadio de desarrollo 
folicular y en cualquier momento del ciclo reproductor (Martínez-Torres, 1997). Estos se 
caracterizan porque las células piriformes de la granulosa se hipertrofian y las células 
tecales pueden invadir el ovocito para remover el contenido del folículo (Guraya, 1989; 
Lozano et al., 2014). Además se ha demostrado que carecen de actividad de la Δ
5-4 
3β-HSD 
(Martínez-Torres et al., 2012). 
 
El cuerpo lúteo 
 
El cuerpo lúteo (CL) es una glándula endócrina transitoria que se presenta en las 
hembras grávidas de todos los vertebrados (Browning, 1973; Martínez-Torres, 2013). Esta 
estructura se forma a partir de las células de la granulosa y la teca, que después de la 
ovulación experimentan luteinización y llenan la cavidad folicular (Guraya, 1976; 
Martínez-Torres, 1997). Las células luteales resultantes presentan un núcleo redondeado u 
ovoide que está ubicado centralmente, es de carácter basófilo y presentan uno o tres 
nucléolos (Villagrán-Santa Cruz, 1989; Martínez-Torres et al., 2003). 
Figura 5. Zonas más representativas del corte de los folículos vitelogénico y atrésico de P. copei. A) 
Folículo vitelogénico, ovoplasma (O), plaquetas vitelinas (Pv), capa subcortical (Cs), capa cortical (Ct), 
microvellosidades (Mv), zona pelúcida (Zp), capa de la granulosa (G), teca (Te). B) Folículo atrésico (Fa), 
células piriformes hipertrofiadas (Ch), capa folicular (Cf). Material de procedencia propia (Laboratorio de 
Biología de la Reproducción, UNAM-FES Iztacala). 
Nullius in verba 
 
12 
Diferentes investigaciones han propuesto que la principal función de esta glándula es la 
síntesis y secreción de progesterona (P4) por vía de la Δ
5-4 
3β-HSD (Saidapur, 1982; 
Martínez-Torres et al., 2003). Esta hormona se ha asociado con una estimulación de la 
región posterior del oviducto para la retención de espermatozoides, mantenimiento de la 
gestación, estimulación de la vascularización uterina para la formación de la placenta y 
regulación en la sensibilidad uterina hacia la hormona neurohipofisiaria arginina-vasotocina 
(AVT) en el momento del parto (Martínez-Torres et al., 2003). 
 
Órganos sexuales secundarios: 
 
Los oviductos 
 
Los oviductos de las lagartijas son estructuras pareadas cuyo origen embrionario 
proviene de los conductos de Müller (Uribe et al., 1988). El oviducto se encuentra 
suspendido dorsalmente por un mesenterio (Cuellar, 1966). Se encuentra regionalizado en 
cinco zonas: ostium, infundíbulo, segmento contorneado, útero y vagina que se comunica 
con la cloaca (Uribe et al., 1988; Palmer et al., 1993; Martínez-Torres, 1997; Wyneken y 
Mader, 2002) (Figura 6). 
 
El ostium es una estructura tubular en forma de embudo que presenta un epitelio columnar 
ciliado, sus paredes son sumamente delgadas y el tejido muscular esta poco desarrollado, su 
principal función es la de recibir y transportar los ovocitos recién ovulados (Uribe et al., 
1988; Villagrán-Santa Cruz, 1989). Posterior a esta región se encuentra el infundíbulo, el 
cual presenta una variación en el epitelio columnar ciliado. A su vez, se sitúan glándulas 
secretoras de moco; las cuales facilitan el transporte de los folículos hacia el segmento 
contorneado (Villagrán-Santa Cruz, 1989). 
 
Por otro lado, el segmento contorneado difiere estructuralmente de las dos zonas anteriores, 
por la presencia de pequeños pliegues en el revestimiento de la capa de la mucosa. El 
epitelio es columnar con células ciliadas y no ciliadas y se ha sugerido que en las especies 
ovíparas en está región es donde se lleva a cabo la secreción de albumina (Palmer y 
Nullius in verba 
 
13 
Guillette, 1991). El tejido muscular exhibe finas capas de músculo circular interno y 
músculo longitudinal externo (Uribe et al., 1988). 
 
En el útero, los pliegues en el revestimiento de la capa de la mucosa son más evidentes que 
en el infundíbulo y el segmento contorneado, presenta una elevada vascularización (Uribe 
et al., 1988). En esta zona las glándulas túbuloalveolares presentan una función dualista, 
son capaces de secretar la matriz fibrosa y en saurios ovíparos, la matriz calcárea de la 
membrana de la cáscara (Palmer et al., 1993; Wyneken y Mader, 2002). 
 
Por último, la región más posterior es la vagina; su pared está constituida por una capa de la 
mucosa muy plegada y con cilios, una capa circular interna y externa de músculo liso y una 
capa serosa la cual se encuentra unida a la musculatura externa (Cuellar, 1966). Es una 
zona que carece de glándulas y se ha documentado que en ciertas especies de lagartijas los 
pliegues de la vagina funcionan como un sistema de almacenaje de espermatozoides (Fox, 
1963; Cuellar, 1966). 
Nullius in verba 
 
14 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 6. Representación esquemática del aparato reproductor de una hembra de lagartija. Ostium 
(O), infundíbulo (I), segmento contorneado (Sg), folículos vitelogénicos (Fv), útero (U), vagina (V). 
Modificado de Martínez-Torres, 2009. 
Nullius in verba 
 
15 
Antecedentes 
Viviparidad y placentación: Un enfoque evolutivo: 
 
 
Uno de los procesos evolutivos más sorprendentes y que ha cautivado a infinidad de 
investigadores es el origen de la viviparidad. Hay evidencias que demuestran su 
surgimiento de forma independiente en más de 150 linajes de vertebrados, incluyendo 
peces, anfibios, reptiles y mamíferos (Blackburn, 2015) particularmente, en los reptiles del 
orden Squamata se tiene registrado al menos 115 de éstos orígenes (Griffith et al., 2015), 
constituyendo el 75% de los 150 linajes que se sabe han ocurrido en la historia de los 
vertebrados (Stewart y Blackburn, 2014). En los reptiles, estos orígenes se remontan hace 
aproximadamente 240 MA donde las condiciones climáticas pudieron haber propiciado su 
surgimiento (Carter, 2008; Liu et al., 2017). Las evidencias paleontológicas revelan que 
ciertos grupos de reptiles como mesosaurios, plesiosaurios, ichthyosaurios y 
pachypleurosaurios, desarrollaron la viviparidad (Carter, 2008; Blackburn y Sidor, 2014), 
demostrando con ello que estos organismos prehístoricos tuvieron la capacidad de 
completar su desarrollo embrionario dentro de la madre (Dinocephalosaurus, Liu et al., 
2017) (Figura 7). 
 
De los reptiles vivientes, las dos especies de tuátaras, las 24 especies de cocodrilos y las 
aproximadamente 350 especies de tortugas son ovíparos (Reptil database, 2018), pero cerca 
de una tercera parte de las 10336 especies del orden Squamata son vivíparas (Blackburn, 
2015; Reptil database, 2018). De las serpientes se tienen registradas 14 de las 26 familias 
que presentan este patrón reproductor. Por otro lado, los anfisbénidos son ovíparos; sin 
embargo, sólo se tiene documentado un género que es vivíparo: Trogonophis (Blackburn, 
1985; Blackburn, 2015). Mientras que de las 38 familias de lagartijas se tienen registradas 
13 familias que son vivíparas (Agamidae, Anguidae, Chamaeleonidae, Cordylidae, 
Corytophanidae, Diplodactylidae, Lacertidae, Liolaemidae, Phrynosomatidae, Scincidae, 
Shinisauridae, Xantusiidae, Xenosauridae) (Stewart y Blackburn, 2014). 
 
Nullius in verba 
 
16 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Todas las especies de reptiles vivíparos se encuentran esparcidos en un amplio rango de 
regiones geográficas, altas latitudes y elevadas altitudes (Tinkle y Gibbons, 1977); razón 
por la cual se establece que la viviparidad surge a partir de la oviparidad (Packard et al., 
1977; Tinkle y Gibbons, 1977; Shine y Guillette, 1988; Guillette, 1993).
En este sentido 
Guillette (1993) y Blackburn (2000) definen a la viviparidad como la retención del embrión 
dentro del útero y que finaliza cuando la embriogénesis esté completa. 
 
Diferentes investigadores han tratado de explicar el tránsito de la oviparidad hacia la 
viviparidad, estudiando especies emparentadas que poseen tanto poblaciones ovíparas como 
vivíparas (Lerista bougainvillii, Qualls y Shine, 1998; Saiphos equalis, Smith y Shine, 
1997; Zootoca (Lacerta) vivipara, Heulin et al., 2002; Stewart et al., 2004a) y han 
propuesto que el surgimiento de la viviparidad se estructura en términos de costo-beneficio, 
presiones selectivas y exaptaciones (Cuadro 1) (Tinkle, 1969; Packard et al., 1977; Tinkle y 
Gibbons, 1977; Shine, 1985; Calderón-Espinosa et al., 2006). Entre los beneficios que se 
han enfatizado se encuentran los siguientes: La protección de las crías en contra de los 
peligros ambientales (temperaturas extremas, humedad, ataque por microorganismos y 
depredación), la adecuada termorregulación materna de los embriones, la optimización de 
los fenotipos de la descendencia por parte de las hembras y la facilidad para poder asignar 
el sexo de su progenie (Packard et al., 1977; Stewart y Blackburn, 2014; Zúñiga-Vega et 
Figura 7. Registro fósil de Dinocephalosaurus, el primer archosauromorpho que tuvo la capacidad de 
desarrollar la viviparidad (hace 245 MA). A) Reconstrucción del embrión a partir de las cervicales y las 
vértebras fosilizadas, en el análisis no se hallaron membranas calcificadas que impidieran la 
comunicación materno-fetal. B) Reconstrucción paleobiológica de Dinocephalosaurus, puede observarse 
la posición aproximada del embrión dentro de la madre. Modificado de Liu et al., 2017. 
Nullius in verba 
 
17 
al., 2016). Aunque la viviparidad puede beneficiar la sobrevivencia de la camada, también 
puede conferir un precio a la hembra gestante, entre las desventajas más sobresalientes se 
encuentra: Disminución del rendimiento locomotor y debilidad fisiológica de las hembras 
gestantes (Stewart y Blackburn, 2014), esta situación implicaría mayor consumo de 
alimento durante este periodo, así como el incremento de la posibilidad de que sea 
depredada y con ello la pérdida total de la camada (Tinkle y Gibbons, 1977). 
 
Cuadro 1. Beneficios y costos potenciales del desarrollo de la viviparidad en lagartijas. Modificado 
de Tinkle y Gibbons, 1977 y Stewart y Blackburn, 2014. 
Beneficios Costos potenciales 
Protección de los embriones ante los 
factores ambientales. 
Disminuye el rendimiento locomotor 
Asegura que la descendencia nazca en un 
lugar seguro. 
Altera las actividades diarias de las 
hembras. 
Permite el uso de una amplia gama de 
entornos. 
Aumenta la depredación de las hembras 
gestantes. 
Permite la adecuada termorregulación 
materna de los embriones. 
Debilita fisiológicamente a la hembra. 
Permite el adecuado suministro de oxígeno 
hacia los embriones. 
Disminuye el tamaño de las camadas. 
Permite que las hembras optimicen los 
fenotipos de la descendencia. 
Propicia el comportamiento alterado de la 
termorregulación. 
Permite la asignación del sexo. Restringe el espacio materno de las crías. 
Permite la reabsorción de huevos infértiles. Condiciona el reabastecimiento de las 
reservas lipídicas 
Asegura el transporte de nutrientes 
transplacentario. 
Restringe el recambio de individuos entre 
las poblaciones. 
 
 
Se asume que la selección natural opera en todas las etapas del ciclo de vida de un 
organismo, de tal manera que los embriones y los adultos presentan modificaciones en su 
estructura y función permitiéndoles adaptarse al ambiente en el cual ellos se desarrollan 
(Packard et al., 1977). El modelo de transición de la oviparidad hacia la viviparidad implica 
una serie de especializaciones que a continuación se enlistan: En primer lugar, el tiempo de 
retención del huevo debe aumentarse de modo que el embrión complete su desarrollo 
Nullius in verba 
 
18 
dentro de la madre. En segundo lugar, el grosor de la membrana de la cáscara tuvo que 
haber disminuido gradualmente hasta desaparecer en una etapa del desarrollo que impediría 
la comunicación entre los tejidos maternos y embrionarios. En tercer lugar, asociado con el 
alargamiento del periodo de gestación se acopló el funcionamiento de un órgano endocrino 
transitorio materno, el CL, que se ha relacionado principalmente con la secreción de la P4 
(Shine y Guillette, 1988; Guillette, 1993; Blackburn, 2000; Albergotti y Guillette, 2011). 
Shine y Guillette (1988) sugirieron que el incremento en la duración de la secreción de P4 
circundante fue un factor importante en la retención del huevo durante la evolución hacia la 
viviparidad. Y finalmente, en cuarto lugar, el surgimiento de la placenta que es una 
estructura derivada de los anexos embrionarios necesaria para el intercambio materno-fetal 
(Guillette, 1993; Blackburn, 2000). 
 
En este contexto, la placenta se define como cualquier aposición o fusión de órganos fetales 
a los tejidos maternos o paternos para el intercambio fisiológico (Mossman, 1937). La 
viviparidad y la placentación han coevolucionado entre los miembros del orden Squamata 
en respuesta a las presiones selectivas del ambiente (Guillette, 1993; Albergotti y Guillette, 
2011) y se considera como un sitio de constante intercambio que potencialmente promueve 
la competencia de recursos entre la madre y los embriones (Stewart y Blackburn, 2014). 
 
Hipótesis sobre el origen de la viviparidad: 
 
 
Diversas investigaciones se han llevado a cabo para proponer hipótesis por las 
cuales se explique la evolución de la viviparidad entre los reptiles. Muchas de ellas se 
enfocan a los factores que inciden sobre la mortandad de los embriones en el nido, 
favoreciendo así la extensión en el tiempo de retención uterina de los huevos (Shine y Bull, 
1979; Shine, 1983). Otras teorías sugieren que existen ciertas especies que están 
preadaptadas para evolucionar hacia la viviparidad, en estas la sobrevivencia de la hembra 
gestante no se ve afectada por la retención de huevos (Bassiana duperreyi, Shine, 2002; 
Eulamprus heatwolei, Shine, 2004) (Shine, 1995; Martínez-Torres, 2013). 
 
Nullius in verba 
 
19 
Hipótesis basadas en factores ambientales: 
 
Hipótesis del clima frío 
 
Esta hipótesis propone que las especies que son vivíparas residen en zonas 
geográficamente más frías que las especies ovíparas (Tinkle y Gibbons, 1977; Shine, 2004). 
En un clima de alta montaña los regímenes térmicos en los sitios de anidación son menos 
propicios para el transcurso de la embriogénesis, por lo que la temperatura corporal de las 
hembras gestantes resulta ser más elevada que el sustrato (Shine, 2002). 
 
Esta diferencia de temperaturas acelera el desarrollo embrionario, de modo que las crías 
nacen antes de que ocurran las heladas del otoño o las inundaciones y, por tanto, poseen 
una mayor probabilidad de supervivencia (B. i. imbricata, Guillette y Casas-Andreu, 1987; 
P. copei, Ramírez-Bautista et al., 1996; P. lynxe, Ramírez-Bautista et al., 1998) (Shine, 
1983; Shine, 1985). 
 
Hipótesis de ambientes tropicales 
 
Tradicionalmente se asume que las especies vivíparas son encontradas en los 
hábitats donde su estrategia reproductora se ha adquirido. Sin embargo, las distribuciones 
actuales de los miembros del orden Squamata muestran especies vivíparas en ambientes 
tropicales o desérticos (Serpientes: Boa constrictor occidentalis, Bertona y Chiaraviglio, 
2003; Crotalus durissus, Barros et al., 2012. Lagartijas: Xenosaurus grandis, Ballinger et 
al., 2000; Lepidophyma sylvaticum, Ramírez-Bautista et al., 2008; Trioceros bitaeniatus y 
T. jacksonii, Andrews y Karsten, 2010) (Shine, 1985), por lo que existe una serie de 
factores comunes que permitieron alcanzar este patrón reproductor independientemente del 
ambiente que habiten (Blackburn, 2000).
La humedad y la aridez extrema son factores que se han catalogado como presiones de 
selección que orillaron a las hembras a retener prolongadamente los huevos (Shine, 1985). 
Y esto se ha supuesto en especies de lagartijas (Calotes versicolor, Shanbag et al., 2001; S. 
ochoterenae, Bustos, 2009) y serpientes (Acanthophis praelongus; Webb et al., 2006), 
donde la ovoposición frecuentemente es seguida por un aumento en la humedad ambiental. 
Nullius in verba 
 
20 
Esta correlación ha sugerido que la viviparidad pudo haber surgido a consecuencia de la 
deficiencia en el transporte de agua del sustrato hacia el huevo (Webb et al., 2006). 
 
Hipótesis basadas en los hábitos de los organismos: 
 
Hipótesis por hábitos acuáticos o arbóreos 
 
También se ha considerado que dependiendo del tipo de hábitat que exploten los 
organismos, estos han evolucionado hacia la viviparidad. Los reptiles que llevan una vida 
acuática o que habitan en el dosel de los árboles les sería muy complicado encontrar sitios 
para regurardar a sus crías (Tinkle y Gibbons, 1977; Webb et al., 2006). Por tanto, la 
viviparidad representa para estos organismos una ventaja adaptativa ya que nunca tendrían 
que regresar a tierra firme para proteger a su progenie (Shine, 1985; Blackburn y Sidor, 
2014). 
 
Desarrollo de membranas extraembrionarias: 
 
 
Durante el desarrollo embrionario de los reptiles se producen estructuras que están 
destinadas en cubrir las necesidades fisiológicas de las crías (nutrición, excreción y 
respiración) así como su protección (Torrey, 1983; Stewart y Thompson, 2009a). Estos 
órganos son las membranas extraembrionarias o anexos embrionarios y su desarrollo ocurre 
fuera del embrión. Tanto en los reptiles como en el resto de los amniotas (aves y 
mamíferos), sus embriones desarrollan la misma gama de estas membranas y su 
constitución resulta ser muy conservada (Stewart y Blackburn, 1988). El alto grado de 
homología y su desarrollo conservado hace que la comparación entre los distintos clados de 
amniotas sea significativa (Villagrán-Santa Cruz, 1993; Thompson y Speake, 2006) (Figura 
8). 
Nullius in verba 
 
21 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Filogenéticamente la primera membrana en aparecer fue el saco vitelino y es el primer 
anexo que se encarga de la nutrición (Villagrán-Santa Cruz, 1993; Stewart y Thompson, 
2009a). Durante la transición hacia la viviparidad esta membrana inicialmente se conformó 
por ectodermo y endodermo expandido sobre el vitelo (Torrey, 1983). Sin embargo, antes 
de que se extendiera completamente se incorporó el mesodermo esplácnico en la región 
ventro-lateral, constituyéndose así a la onfalopleura trilaminar que formará a futuro a la 
onfaloplacenta (Thompson y Speake, 2006; Blackburn y Flemming, 2009). A diferencia del 
resto de los amniotas, en las lagartijas, el mesodermo puede invadir una parte interna del 
saco vitelino y conformar a la masa asilada de vitelo (Villagrán-Santa Cruz, 1989; 
Thompson y Speake, 2006; Ramírez-Pinilla, 2010). Se ha señalado que el mesodermo 
proporciona las condiciones óptimas para generar a futuro el sitio donde ocurrirá la 
hematopoyesis, además de propiciar la formación de los primordios de la circulación 
vitelina (Villagrán-Santa Cruz, 1989). Lo anterior, se ha observado en la ontogenia de: 
Figura 8. Regionalización de las membranas extraembrionarias en un estadio tardío de desarrollo. 
Alantoides (Al), amnios (Am), corión (Co), saco vitelino (Sv), embrión (E). Modificado de 
Martínez-Torres, 1997. 
Nullius in verba 
 
22 
Sceloporus aeneus (Guillette y Jones, 1985), Chalcides chalcides (Blackburn y Callard, 
1997), Mabuya mabouya (Jerez y Ramírez-Pinilla, 2003) y Z. vivipara (Stewart et al., 
2004a). 
 
Posteriormente, el mesodermo se separa para formar una somatopleura externa (ectodermo 
y mesodermo no vascularizado) y una esplacnopleura interna (endodermo y mesodermo 
vascularizado). A partir de la somatopleura surge el amnios y el corión (Torrey, 1983; 
Thompson y Speake, 2006). Se ha señalado que la aparición del amnios fue una 
consecuencia del crecimiento exagerado del alantoides y que las secreciones producidas por 
el embrión permitieron su movilidad, además de que secundariamente se promovió su 
protección (Szarski, 1968). 
 
Por último, el alantoides se desarrolla a manera de una evaginación de la parte posterior del 
intestino del embrión. De ahí se extiende hacia el interior del celoma extraembrionario y 
forma un gran saco que rodea por completo toda la circunferencia embrionaria. El 
mesodermo del corión y del alantoides se fusionan y se vuelven sumamente vascularizados, 
formando así la membrana corioalantoidea (Torrey, 1983; Stewart y Blackburn, 1988). Las 
funciones iniciales del alantoides son el intercambio gaseoso y el almacenaje de desechos 
nitrogenados producidos por el metabolismo embrionario (Villagrán-Santa Cruz, 1993). 
Una vez alcanzada la viviparidad el corioalantoides desarrolló otras funciones (por ejemplo 
la transferencia de nutrientes de la madre al embrión). 
 
Categorías placentarias en reptiles: 
 
 
En función de la organización que guardan las membranas extraembrionarias con el 
tejido materno se han reconocido tres categorías placentarias en los reptiles del orden 
Squamata: 1) corioplacenta, 2) las situadas en el polo abembrionario derivadas del saco 
vitelino (placenta coriovitelina, onfaloplacenta y onfaloalantoplacenta) y 3) alantoplacenta 
o placenta corioalantoidea (Stewart y Thompson, 2000; Ramírez-Pinilla, 2010). 
Nullius in verba 
 
23 
La corioplacenta se forma tempranamente por la aposición del epitelio uterino y el corión. 
Esta estructura aparece brevemente durante la embriogénesis (Stewart y Blackburn, 1988; 
Stewart y Thompson, 2000) y debido a que el corión no se encuentra vascularizado, 
necesita la conjunción del alantoides o del saco vitelino para llevar a cabo un intercambio 
materno-fetal eficiente (Ramírez-Pinilla, 2010). 
 
En el caso de las placentas derivadas del saco vitelino, la placenta coriovitelina se integra a 
partir de la vascularización de la onfalopleura trilaminar, que se pone en yuxtaposición con 
el útero; sin embargo, se interrumpe cuando la somatopleura y la esplacnopleura se separan 
durante la formación del celoma extraembrionario (Villagrán-Santa Cruz, 1989). 
 
La interacción funcional entre la onfalopleura bilaminar de la masa aislada de vitelo y el 
útero conforma la onfaloplacenta (Martínez-Torres, 1997; Stewart y Thompson, 2000). 
 
Posteriormente, de este último tipo placentario se deriva la placenta onfaloalantoidea que 
está conformada por la expansión del alantoides dentro del surco de la yema (Villagrán-
Santa Cruz, 1989; Ramírez-Pinilla, 2010). Es de resaltar que todos estos tipos placentarios 
se desarrollan en la región abembrionaria (Martínez-Torres, 1997). 
 
El alantoides es un saco expansivo que llena el celoma extraembrionario y rodea la mayor 
parte de la circunferencia del embrión, ocurriendo así una fusión con el corión (Villagrán-
Santa Cruz, 1989). La íntima aposición del corioalantoides vascularizado con el útero se 
conoce como placenta corioalantoidea o alantoplacenta, aunque en ciertos casos suele 
presentarse la membrana de la cáscara interpuesta entre ellos (Stewart y Thompson, 2000; 
Ramírez-Pinilla, 2010). Una vez formado este tipo placentario permanece hasta concluir la 
embriogénesis. En los reptiles del orden Squamata se han descrito y clasificado cuatro tipos 
de alantoplacenta en función del grado de plegamiento entre los tejidos uterinos y 
coriónicos, además de las características histológicas de la interface materno-fetal (Weekes, 
1935; Blackburn, 1993a) (Figura 9, Cuadro 2). 
 
 
Nullius in verba 
 
24 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 9. Clasificación de los diferentes tipos de alantoplacentas en