Reintrodução de Cynomys ludovicianus em Sonora

•

Biológicas / Saúde

Estudiando Medicina

27/7/2022

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Medicina

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO

MAESTRÍA EN CIENCIAS DE LA PRODUCCIÓN Y DE LA SALUD
ANIMAL

DESARROLLO DEL PROTOCOLO EPIDEMIOLÓGICO PARA LA REINTRODUCCIÓN DE
PERRITOS DE LA PRADERA DE COLA NEGRA (Cynomys ludovicianus) EN EL
MUNICIPIO DE SANTA CRUZ, SONORA MÉXICO, COMO MODELO PARA LOS
LINEAMIENTOS DE REINTRODUCCIÓN DE ESPECIES SILVESTRES.

TESIS
PARA OBTENER EL GRADO DE MAESTRO EN CIENCIAS

PRESENTA
CARINTHIA ZAPATA VALDÉS

TUTOR
GERARDO SUZÁN AZPIRI

COMITÉ TUTORAL:
RAFAEL ÁVILA FLORES
KENETH GAGE

MÉXICO D.F. 2012

UNAM – Dirección General de Bibliotecas
Tesis Digitales
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respectivo titular de los Derechos de Autor.

Dedicatorias
A mi mamá, por su inagotable apoyo, cariño, dedicación y comprensión.
A mi papá, porque a pesar de su ausencia, siempre vivirá conmigo.
A mi hermana, por su apoyo incondicional y su infinito cariño.
A mi hermano, por su cariño, apoyo y compañía.
A mi abuela, por enseñarme a valorar las cosas importantes de la vida, y a siempre
defender tus ideales.
A mi amigo, novio y ahora esposo, por su apoyo, cariño, comprensión, tolerancia y
motivación para lograr terminar lo que uno se propone, y buscar siempre algo más, te
amo.
A mi futuro hijo, por llegar a nuestras vidas, y ser una motivación más para cerrar
ciclos.
A mis amigos y socios Katya y Sergio, por su apoyo y tolerancia en todo el desarrollo
de este proyecto, y en nuestras vidas.
A mi muy querido amigo y tutor Rafael Ávila, por dar mucho más de lo que un tutor
da, por tu apoyo, motivación y cariño.
A mi tutor Gerardo Suzán por su participación en este proyecto.
A la Universidad Nacional Autónoma de México y a la Facultad de Veterinaria y
Zootecnia.

III

Agradecimientos

Quiero agradecer a todo el equipo de trabajo que me apoyo en cada uno de los
periodos de muestreo, por su entusiasmo, su cooperación y su energía durante las
horas de trabajo exhaustivo y los ratos de convivencia, gracias a: Rafael Ávila, Gerardo
Suzán, Ana Laura Viguera, Paola Martínez, Liliana, Reyna Castillo, Gerardo Carreón,
Itzel Fuentes, Berenice Portillo, Laura Mesta, Josué, Efrén Moreno, Daniel y Ramón
Babuca.

Muchisimas gracias a todos los colaboradores del CDC que hicieron posible la
realización de los diagnósticos de laboratorio, Jennifer Holmes, John Montenieri,
Kenneth Gage, Michael Kosoy, Sara Billeter, Rebeccca Kosakewich, Jenn Iverson, Abbe
Ames, and Christine Graham. Thank you so much for all the help and a great stay.

Quiero agradecer a las instituciones que hicieron posible la realización de éste:
Naturalia A.C., BIDA, SEMARNAT, CONANP, UNAM-FMVZ, y al laboratorio CDC, DVBD.
Y a todas las personas que estuvieron directa e indirectamente relacionadas con este
proyecto: Oscar Moctezuma, Juan Carlos Gutiérrez.

RESUMEN
La diversidad y composición de la comunidad de huéspedes y vectores afectan la
dinámica espacial de las enfermedades infecciosas. La presencia de especies clave
también puede influir en esta dinámica, por medio de cambios en la diversidad de
especies y la composición de la comunidad de huéspedes y vectores. En este estudio
se comparó la diversidad de pequeños mamíferos en dos comunidades del norte de
Sonora, México (La Mesa, con presencia de perritos de la pradera de cola negra,
Cynomys ludovicianus y Los Fresnos sin la presencia de perritos de la pradera) como
protocolo epidemiológico previo a una reintroducción. Específicamente se comparó la
diversidad de especies y su relación con la frecuencia, abundancia e intensidad de los
vectores artrópodos, y con la prevalencia de Yersinia pestis, Francisella tularensis y
Bartonella spp. La comunidad de mamíferos en Los Fresnos presentó mayor riqueza
de especies (8 especies) y diversidad que La Mesa (5 especies). La composición de las
especies en las dos comunidades fue diferente, sólo compartieron una especie
Chaetodipus hispidus. La riqueza de especies de pulgas, así como su frecuencia,
abundancia e intensidad fueron mayores en La Mesa que en Los Fresnos. Sin embargo
esas diferencias se diluyeron cuando se excluyó la información de los perritos de la
pradera. Las dos pulgas más abundantes correspondieron a las especies Oropsylla
hirsuta y Pulex simulans. C. ludovicianus fue el huésped con mayor intensidad y riqueza
de pulgas. Las pulgas del perrito de la pradera no se compartieron con pequeños
roedores simpátricos del pastizal. No hubo ninguna evidencia serológica de la
presencia de Y. pestis y de F. tularensis en las dos comunidades. La prevalencia de

Bartonella spp. fue de 17.2% (14/81) en las muestras de ambos sitios. Peromyscus
eremicus y Onycomys torridus fueron positivos a Bartonella vinosoni con tres vectores,
mientras de C. ludovicianus resultó positivo a Bartonella washoensis con un vector (O.
hirsuta), y Mephitis macroura resultó positivo a Bartonella rochalimae con un vector
(Pulex simulans). Aunque se ha reconocido que los perritos de la pradera pueden
afectar la diversidad y la abundancia de vectores, la dinámica de las enfermedades
transmitidas por vectores puede depender mayormente de la especificidad de los
vectores y patógenos involucrados. Estos resultados son relevantes para el estudio de
ecología de enfermedades infecciosas, salud pública, y da las bases para protocolos de
reintroducción para la conservación del perrito de la pradera en México.
Palabras Clave: Cynomys ludovicianus, Yersinia pestis, zoonosis, ecología de
enfermedades, enfermedades transmitidas por vectores, reintroducción.

ABSTRACT
The diversity and composition of the host and vector communities affect spatial
dynamics of infectious diseases. The presence of keystone species may also influence
disease dynamics, due to changes in species diversity and the composition of vector
and host communities. We compared small mammal diversity between two mammal
communities of northern Sonora, Mexico as an epidemiological model for
reintroduction planning. Study was carried in two sites, one with (LM) and one
without (LF) black-tailed prairie dogs (Cynomys ludovicianus). Specifically, we
contrasted diversity between communities and its relationship with prevalence,

abundance and intensity of arthropod vectors; as well as with the prevalence of
Yersinia pestis, Francisella tularensis, and Bartonella spp. Mammal community in LF
showed higher species richness (8 species) and diversity than LM (5 species). Species
composition was almost completely different between both communities, Chaetodipus
hispidus being the only species shared. Flea species richness, as well as flea
prevalence, abundance and incidence, were higher in LM than in LF. However, such
differences were diluted when we excluded prairie dog data. The two most abundant
fleas where Oropsylla hirsuta and Pulex simulans. Cynomys ludovicianus was the host
with the highest flea intensity and richness. Prairie dog fleas were not shared among
sympatric small grassland rodents. There was no serological evidence for the
presence of Y. pestis and F. tularensisin any of both communities. Prevalence of
Bartonella spp. was 17.2% (14/81) from samples of both areas. Peromyscus eremicus
and Onycomys torridus were positive to Bartonella vinosoni with three vectors, while
C. ludovicianus was positivie to Bartonella washoensis with only one vector (O.
hirsuta), and Mephitis macroura was positive to Bartonella rochalimae with one vector
(P. simulans). Although prairie dogs can alter the diversity and abundance of vectors,
dynamics of vector-borne diseases may be more dependent on the vector and
pathogen specificity. Our results are relevant to the study of infectious disease
ecology, public health, and pave the way for reintroduction protocols for conservation
of the prairie dogs in Mexico.
Keywords: Cynomys ludovicianus - Yersinia pestis - Vector-borne – Zoonosis –
Bartonella – Disease ecology – Francisella tularensis, reintroduction.

VII

ÍNDICE
Resumen……………………………………………………………………………………………………………….IV
Abstract…………………………………………………………………………………………………………..……..V
Lista de Cuadros……………………………………………………………………………………………….....VIII
Lista de Figuras…………………………………………………………………………………………………...VIII
Introducción…………………………………………………………………………………………………………...1
Marco Teórico…………………………………………………………………………………………………………3
Material y Métodos………………………………………………………………………………………………….7
Área de Estudio…………………………………………………………………………………………….7
Diseño de Captura y Muestreo de los Animales………………………………………………9
Colecta de Muestras……………………………………………………………………………………12
Pruebas de Laboratorio………………………………………………………………………………14
Análisis Estadísticos……………………………………………………………………………………16
Resultados……………………………………………………………………………………………………………18
Comunidad de Mamíferos…………………………………………………………………………...18
Ectoparásitos……………………………………………………………………………………………..19
Patógenos Transmitidos por Vectores…………………………………………………………25
Discusión……………………………………………………………………………………………………………...27
Sugerencias para el Desarrollo de Protocolos de Reintroducción de Especies Silvestres
…………………………………………………………………………………………………………………………….33
Referencias…………………………………………………………………………………………………………...36
Anexo I: Catálogo de Ectoparásitos colectados en el estudio de campo……………….……43

VIII

LISTA DE CUADROS
Cuadro 1. Individuos capturados por especie en cada sitio de estudio.
Cuadro 2. Especies de huéspedes con el número de ectoparásitos capturados de cada
especie.
Cuadro 3. Especies de Bartonella encontradas por especie de hospedero y especie de
vector.

LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Mapa de los dos sitios de estudio en el estado de Sonora, México.
Figura 2. Mapa del sitio La Mesa
Figura 3. Mapa del sitio Los Fresnos
Figura 4. Diseño de Captura del Muestreo
Figura 5. Metodología de muestreo de mamíferos.
Figura 6. Comparación de la frecuencia, abundancia e intensidad de pulgas entre los
dos sitios de estudio LF y LM. A) Frecuencia, B) Abundancia y C) Intensidad.
Figura 7. Comparación de la frecuencia, abundancia e intensidad de pulgas entre el
sitio con perritos de la pradera, colonia de perritos, hábitat vecino, y colonia de
perritos excluyendo los datos de los perritos de la praderas. A) Frecuencia, B)
Abundancia y C) Intensidad.
Figura 8. Placa de microaglutinación pasiva para Francisella tularensis.
Figura 9. Gel de electroforesis para PCR de Bartonella spp.

INTRODUCCIÓN
El siglo XX y XXI se han caracterizado por los múltiples esfuerzos internacionales para
conservar y recuperar diferentes especies silvestres (Aguirre et al., 2002). Dentro de
este esfuerzo, una de las alternativas ha sido el desarrollo de proyectos de
reintroducción de diferentes especies a sus hábitats originales o similares. La
reintroducción es el intento de restablecer a una especie en un área que se encuentra
dentro del rango histórico de su distribución, de la cual ha sido extirpada o se ha
extinguido (IUCN, 1998). A pesar de que las reintroducciones forman parte de muchos
programas de conservación, no siempre se cuenta con protocolos adecuados para las
diferentes especies y ambientes. El fracaso de muchos proyectos de reintroducción
probablemente refleja esta falta de lineamientos (Suzán et al., 2000, IUCN, 1998).
Muchos factores se deben de tomar en cuenta en un proyecto de
reintroducción, sin embargo, uno de los más importantes y determinantes del éxito de
un programa de reintroducción es el conocimiento de las enfermedades infecciosas en
las poblaciones involucradas (Suzán et al., 2000).
En el pasado, diferentes proyectos de reintroducción fracasaron debido a la
falta de estudios epidemiológicos previos (Woodford y Rossister 1993, Cunningham,
1996). Por ejemplo, se pueden introducir agentes patógenos a un ecosistema, como la
introducción de rabia por la reubicación de mapaches (Procyon lotor) de un lugar a
otro en EUA (Woodford y Rossister 1993), o bien, los animales reintroducidos pueden
adquirir enfermedades al exponerse a agentes patógenos existentes en la zona
receptora (Aguirre et al., 2002), como la exposición de los titíes león dorados

(Leontopithecus rosalia) a la hepatitis viral al ser reintroducidos en Brasil
(Cunningham, 1996).
A pesar de las fallas, y la clara necesidad del conocimiento de los agentes
patógenos, muchos programas de reintroducción o reubicación no toman en cuenta el
perfil epidemiológico de las poblaciones receptoras y donadoras (Mörner et al., 2002).
Existen pocos ejemplos de reintroducción de mamíferos y otras especies de fauna
silvestre registrados en México, dentro de ellos se encuentra el caso de reintroducción
de hurones de patas negras (Mustela nigripes) en el norte de Chihuahua (List, 2002)
(Lockhart et al., 2003) o el caso de la reintroducción del lobo mexicano (Canis lupus
baileyi) (Semarnat, 2009, Araiza et al. 2012). Aunque la importancia de conocer los
patógenos de cada área era conocida, estos ejemplos no tuvieron evaluaciones del
perfil epidemiológico de las áreas involucradas previas al movimiento.
El presente trabajo propone un modelo utilizado en favor de la conservación de
especies silvestres en México, a partir de los resultados de un estudio de caso que
pretende detectar la presencia de patógenos que representan un riesgo para la
reubicación de perritos de la pradera de cola negra (Cynomys ludovicianus) en Sonora.
En particular, se comparó la diversidad de pequeños mamíferos, y su relación con la
frecuencia, abundancia e intensidad de vectores artrópodos, y con la frecuencia de
Yersinia pestis, Francisella tularensis y Bartonella spp., en dos comunidades de
mamíferos del norte de Sonora, México, una con perritos de la pradera de cola negra
(C. ludovicianus) y otra sin ellos. Se propuso una hipótesis donde se predice una

menor prevalencia de patógenos transmitidos por vectores en mamíferos que habitan
áreas donde existe una mayor diversidad de especies.
La implementación de estudios de ecología de enfermedades en las colonias de
perritos de la pradera en el norte de México es sumamente importante porque
únicamente quedan dos complejos de colonias de esta especie en México. La
información proporcionada en este estudio puede ayudar a identificar áreas
adecuadas para favorecer los esfuerzos de reubicación que se realizan para recuperar
las poblaciones de perritos de la pradera en Sonora, así como proveer información
fundamental para futuros proyectos de reintroducción.

MARCO TEÓRICO
Dinámica de enfermedades en ecosistemas naturales
La transmisión de enfermedades infecciosas es sólo uno de los múltiples procesos que
ocurren en un ecosistema naturalmente. La transmisión de enfermedades implica por
lo menos la interacción de dos organismos, y en el caso de las enfermedades
transmitidas por vectores, más de dos (Keesing et al., 2006). La estructura de la
comunidad de hospederos y vectores, y más en particular la proporción de huéspedes
y vectores competentes, tienenun efecto mayor en la dinámica de enfermedades en
huéspedes susceptibles (Keesing et al., 2010). Varios estudios han demostrado que
comunidades con alta diversidad de hospederos mantienen una menor proporción de
hospederos competentes, lo cual reduce la probabilidad de encuentros entre vectores
infectados (u hospederos) y hospederos competentes (Ostfeld y Keesing, 2000). De

acuerdo con esta hipótesis, conocida como el efecto de dilución en enfermedades
transmitidas por vectores, entre más alta sea la diversidad de especies y más baja sea
la abundancia de los huéspedes competentes, menor será la probabilidad de
transmisión de enfermedad (Schmidt y Ostfeld, 2001).
Las especies clave en una comunidad pueden también influir en la dinámica de
las enfermedades infecciosas, al afectar la abundancia y la distribución de huéspedes
competentes y terminales en la comunidad (Collinge, 2008, Moreno, 2010). Aunque el
papel de las especies clave ha sido reconocido en las comunidades desde los años 60´s,
su efecto epidemiológico no ha logrado ser reconocido (Collinge, 2008).

El papel de los perritos de la pradera en los ecosistemas
El perrito de la pradera (Cynomys spp.; Rodentia: Sciuridae) es considerado una
especie clave en los pastizales de Norteamérica, ya que su presencia y sus actividades
influyen fuertemente en la estructura y composición de las plantas y animales que
forman parte de la comunidad, modifican las propiedades físicas y químicas del suelo,
y cambian la dinámica del ciclo de nutrientes (Carlson et al., 1987, Whicker et al.,
1988, Ceballos et al., 1999). La presencia de los perritos de la pradera también afectan
la distribución y abundancia de las especies de roedores, los cuales pueden ser
reservorios potenciales para diferentes patógenos, y a su vez influir directamente en
la dinámica de las enfermedades infecciosas en la comunidad del pastizal (Collinge,
2008).

Los perritos de la pradera pueden tener un doble efecto en la dinámica de las
enfermedades transmitidas por vectores. Por un lado, su presencia puede favorecer el
efecto de dilución, incrementando la diversidad regional de vertebrados (Davidson y
Lightfood, 2007, Ceballos, 1999). Por otro lado, las madrigueras de los perritos de la
pradera pueden favorecer la transmisión de las enfermedades transmitidas por
vectores al crear un hábitat adecuado para los ectoparásitos. Debido a que las
madrigueras de los perritos de la pradera son usadas por una gran variedad de
especies, éstas facilitan el intercambio de ectoparásitos entre diferentes especies de
huéspedes, incrementando el riesgo de transmisión interespecífica de patógenos
(Pfaffenberger y Wilson, 1985, Friggens et al., 2010). Adicionalmente el aumento de la
heterogeneidad de microclimas en las madrigueras incrementan la diversidad de
artrópodos (Brinkerhoff et al., 2008). Si la asociación entre las especies de pulgas en la
madriguera es no-competitiva, un aumento en la abundancia y la riqueza de
ectoparásitos debería incrementar la transmisión de patógenos transmitidos por
vectores al incrementar la intensidad total de ectoparásitos en hospederos
individuales (Brinkerhoff et al., 2008).

Estado de conservación de los perritos de la pradera en Norteamérica
Históricamente los perritos de la pradera de cola negra habitaban desde el sur de
Canadá, Estados Unidos y norte de México. En el último siglo se cree que han perdido

casi el 98% de su territorio, a causa de la destrucción de hábitat y la aplicación de
campañas de control por parte de México y Estados Unidos (Ceballos y Mellink, 1993).
Actualmente existen dos poblaciones en México, una en el norte de Sonora y la
más grande de Norteamérica en la región de Janos, Chihuahua (Ceballos y Mellink,
1993, Castillo, 2004). La población de Sonora, cuenta con dos colonias activas, las
cuales están localizadas en la cuenca del Río San Pedro, y se considera una población
en riesgo. Esto se debe a que en los últimos años no se ha reportado crecimiento de las
colonias y las densidades de madrigueras activas y de perritos de la pradera de cola
negra (C. ludovicianus) están por debajo de las colonias en Chihuahua, México
(Castillo, 2004). Estas dos colonias se encuentran en propiedad privada de ganaderos
y no cuentan con ningún tipo de protección. El aislamiento de estás colonias, la
pérdida de diversidad genética, y la susceptibilidad a ser invadida por diferentes
enfermedades es mayor. Si existieran brotes epizóoticos, como la peste bubónica,
tularemiasis y leptospirosis podrían diezmar la población de perritos de las praderas
de la zona.

Enfermedades en perritos de la pradera de vida libre
Los perritos de la pradera son susceptibles a infectarse con varios agentes zoonóticos,
incluidos las causantes de la peste, tularemia y bartonelosis. En Estados Unidos la
peste bubónica ha eliminado a poblaciones enteras de perritos de la pradera, mientras
otros mamíferos (Onychomys leuocgaster, Peromyscus maniculatus y Microtus
californicus) ocupando el mismo hábitat se han considerado resistentes a la

mortalidad asociada a la peste o inclusive son reservorios de la enfermedad (Gage y
Kosoy, 2005). A pesar de que estas enfermedades zoonóticas se han reportado tanto
en humanos como en fauna silvestre que habita áreas de pastizal y desierto en el
suroeste de los Estados Unidos, relativamente cerca a las colonias de perrito de la
pradera en México (Gage, 1994, Gage y Kosoy, 2005, Avashia, 2006), ningún caso se ha
reportado en el norte de México (Moreno, 2009, Brinkerhoff et al., 2008).

MATERIAL Y MÉTODOS
Área de Estudio
El estudio se llevó a cabo en dos sitios, La Mesa (LM) y Los Fresnos (LF), que están
separados por una distancia aproximada de 10 km. LM está localizada en propiedad
privada en el municipio de Cananea (30° 58’ N, 100° 17’ W), y LF es una reserva
privada en el municipio de Santa Cruz (31o 13’ N, 110o 35’ W), ambos en el estado de
Sonora, México (Figura 1). Los sitios de estudio se ubican en un área de lomeríos
cubierta por un mosaico de pastizal desértico y matorral, el cual está compuesto por
una mezcla de elementos xéricos de los Desiertos Chihuahuense y Sonorense, con
árboles dispersos en las estribaciones de la Sierra Madre Occidental y en las áreas
riparias. Los pastos naturales son dominados por asociaciones de diversos pastos
nativos (Arriaga et al., 2000). En LM el mosaico de pastizal-matorral se alterna con
vegetación riparia, mientras que en LF se alterna con chaparral y bosque abierto de
robles. El clima de la región es principalmente templado y semiárido, con una
temperatura anual promedio con rangos de 12 °C a 18 °C. La temperatura del mes más

frio fluctúa de -3 a 18 °C. Las lluvias de verano son mayores al 18% del total de la
precipitación anual (Arriaga et al., 2000).
Los perritos de la pradera de cola negra (C. ludovicianus) están presentes en el
pastizal de LM, pero no así en LF. La colonia de perritos de la pradera de LM abarca
57.8 ha (Moreno et al., 2011), mientras que la zona receptora, área donde se pretende
reubicar a los perritos de la pradera, en LF tiene un área de 5 ha (Castillo, 2004). La
densidad de perritos de la pradera varía de 1 a 4.5 individuos/ha en LM (Castillo,
2004).

Figura 1. Mapa de los dos sitios de estudio para la reintroducción de perritos de las praderas
en el estado de Sonora, México. Se pueden observar los 6 sitios de Los Fresnos en Azul, y los 6
sitios de La Mesa en verde. La línea amarilla ilustra la frontera de México con EUA.

Diseño de Captura y Muestreo de los Animales
Las capturas de mamíferos pequeños y medianos se llevaron a cabo en enero
(invierno), junio (finales de primavera) y octubre (principios de otoño) del 2010. Las
temporadas de muestreo fueron seleccionadas para que coincidieran con los periodosde menor (invierno) y mayor (finales de primavera y principios de otoño para otras
especies) densidad de las poblaciones locales de mamíferos. En cada área de estudio,
se establecieron seis cuadrantes de captura de 0.36 ha y de 0.16 ha en los hábitats más
representativos de la zona, tres en el pastizal de desierto, y tres en hábitat vecino con
árboles o matorral. Los cuadrantes del pastizal en LM se colocaron en las colonias de
los perritos de la pradera, mientras que todos los cuadrantes de pastizal en LF no
tenían perritos de la pradera. En LM todos los cuadrantes del hábitat vecino se
colocaron en matorral, mientras que en LF el hábitat vecino incluía árboles,
principalmente robles y áreas de cactáceas.

Figura 2. Mapa del sitio La Mesa, donde se observan los 3 cuadrantes del pastizal, los 3
cuadrantes en hábitat vecino o mezquital, y el transecto de las 10 trampas de carnívoro.

Figura 3. Mapa del sitio Los Fresnos, se observan los 3 cuadrantes del pastizal, 3 cuadrantes
del hábitat vecino o matorral, y el transecto de las 10 trampas para carnívoro.

A) B)
En cada cuadrante, se colocaron 25 (5 x 5) trampas Sherman (5X6.4X16.7 cm)
para capturar pequeños mamíferos y una trampa Tomahawk mediana (42X42X15 cm)
en el centro del cuadrante para capturar carnívoros medianos. En LM, en los
cuadrantes del pastizal, se colocaron, además, 16 (4X4) trampas Tomahawk pequeñas
(15X15X60 cm) para la captura de los perritos de la pradera (Figura 2). Durante el
segundo y tercer muestreo (primavera y otoño) se colocó un transecto adicional de 1
km con 10 trampas Tomahawk grandes (72X20X26 cm) separadas cada 100 metros,
para la captura de carnívoros. Las trampas Sherman fueron cebadas con hojuelas de
avena, crema de cacahuate y vainilla, para los pequeños roedores, alimento comercial
enmelazado para caballo para los perritos de la pradera, y sardinas para los
carnívoros. Cada cuadrante se muestreó en ciclos de 24 horas para los pequeños
roedores y carnívoros, y de 8 – 10 horas durante el día para los perritos de la pradera,
excluyendo las horas más calurosas del día, por tres días consecutivos.

Figura 4. Diseño de captura de los mamíferos en La Mesa (A) y Los Fresnos (B). Se observa la
colocación y la distancia entre las diferentes trampas.

De cada individuo capturado se registró la especie, sexo, peso y medidas
morfométricas estándar. Cada uno de los individuos capturados fue marcado con uno
o dos aretes de aluminio con numeración única, y posteriormente era liberado en el
sitio exacto de captura.

Colecta de Muestras
La mayoría de las especies se manejaron sin anestesia utilizando unos sacos
especiales de tela para la contención física. Los carnívoros fueron anestesiados con
una mezcla de Ketamina, Inoketam Virbac® y Clorhidrato de Xilazina, Sedazine Fort
Dodge® a dosis específicas según la especie. Las muestras de sangre se obtuvieron de
la vena femoral en carnívoros y perritos de la pradera, y por punción retrorbital en
pequeños roedores. El protocolo de investigación fue previamente aprobado por el
SICUAE – UNAM (Subcomité Institucional para el Cuidado de Animales en
Experimentación – Universidad Nacional Autónoma de México) y la Secretaria del
Medio Ambiente y Recursos Naturales (SEMARNAT), y se realizó de manera
humanitaria, siguiendo los lineamientos de la American Society of Mammalogists
(Sikes et al., 2011).
Los ectoparásitoss se contaron y colectaron mediante un vigoroso cepillado del
individuo por un minuto sobre una manta de color claro y una inspección general. Los
ectoparásitos se almacenaron en solución salina fisiológica y se congelaron
inmediatamente en nitrógeno líquido. La identificación (Anexo 1) de éstos se realizó

en el CDC-DVBD (Center of Disease Control and Prevention – Division of Vector Borne
Diseases) usando las claves establecidas por Hubbard (1947).

Figura 5. Metodología del manejo de los mamíferos, A) C. ludovicianus capturados en las
trampas Tomahawk, B) Individuo extraído de la trampa con ayuda de sacos especiales, C)
Cepillado de pequeños roedores para detectar y colectar ectoparásitos, D) Toma de medidas
morfométricas en pequeños roedores, E) Toma de muestra sanguínea de vena femoral en C.
ludovicianus y F) Aretado metálico numerado en C. ludovicianus para futura identificación de
los mamíferos.

La sangre colectada se dividió en tiras filtro Nobuto® y en crioviales, los
crioviales se congelaron inmediatamente en nitrógeno líquido. Las pruebas
diagnósticas para Y. pestis, F. tularensis y Bartonella spp. se realizaron en el CDC –
DVBD en Fort Collins, Colorado, EUA.

Pruebas de Laboratorio
Yersinia pestis. Los diagnósticos de Y. pestis se llevaron a cabo por medio de la
detección de anticuerpos en el suero sanguíneo y por medio de PCR (reacción en
cadena de la polimerasa) de material triturado de los ectoparásitos. Para la detección
de anticuerpos, las tiras filtro Nobuto® se colocaron en una solución buffer fosfato a
un pH de 7.2 a 4 °C, por 5 horas. Con el suero obtenido se realizó una prueba de
hemoaglutinación pasiva (PHA), las cuales se consideraban positivas con la ausencia
de aglutinación. Se colocaron controles positivos y negativos, con sueros previamente
identificados. Las pulgas colectadas de cada individuo se categorizaron y se separaron
por especie, formado lotes de máximo 10 pulgas por vial. Las pulgas fueron trituradas
por agitación con cuentas de cristal y buffer ATL (Animal Tissue Lysis) (Quiagen kit
®) para fragmentar el exoesqueleto, y liberar el contenido interno al medio. El ADN
(Ácido desoxi-ribunucléico) se extrajo del supernadante resultante usando el kit de
extracción de ADN de Qiagen® (DNeasy Blood and Tissue Kit®) y con el ADN
obtenido se realizó la prueba de PCR para detectar la presencia de Y. pestis. Las
pruebas de PCR para Y. pestis se hicieron usando un par de primers previamente
descrito (Engelthaler et al., 1999), el cual se deriva del gen Pla (Yp1 y Yp2 primers) y

sintetiza un amplicón de 478 pares de bases (pb) para este gen. Para cada PCR se usó
una mezcla de 2.5 l de ADN, 0.25 l de cada primer (Yp1 and Yp2 30 pmol/l), 50
mM MgCl2, y 21.75 l de agua desionizada y destilada, en un tubo de 0.64 ml,
conteniendo 1.5 Unidades de Taq ADN polimerasa, 10 mM de Tris HCL, 1.5 mM MGCl2
y 200 M dNTP´s. El control positivo se preparó adicionando 2.5 l de ADN de Y.
pestis, a los reactivos previamente indicados, y el control negativo se dejó sin muestra
agregada. La PCR se corrió en el termociclador con un ciclo inicial de
desnaturalización a 95 °C por 5 minutos, seguido de 36 ciclos de desnaturalización a
95 °C por 1 minuto, un ciclo de alineación a 51 °C por 1 minuto, y un ciclo de extensión
de primers a 72 °C por 2 minutos. Al terminar el último ciclo, la extensión de primers
continuó a 72 °C por 10 minutos. Posteriormente las muestras se corrieron por
electroforesis en un gel de agarosa al 2% (Engelthaler et al., 1999, Stevenson et al.,
2003).
Francisella tularensis. El diagnóstico de F. tularensis se realizó por serología. Las tiras
de papel filtro Nobuto® se colocaron en una solución buffer fosfato con un pH de 7.2 a
4 °C por 5 horas, para obtener el suero. Con el suero obtenido de cada muestra se
realizaron pruebas de microaglutinación (MA), considerando positivo la ausencia de
aglutinación en las placas diagnósticas. Se colocaron controles positivos y negativos,
con sueros previamente identificados (CDC – BDB DRL Procedure 023, 2009).
Bartonella spp. La prueba diagnóstica para esta bacteria se realizó por medio de PCR
con el ADN obtenido de la trituración del material de los ectoparásitos. El ADN se
extrajo de las pulgas usando el kit de extracción Quiagen® (DNeasy Blood and Tissue16

Kit). Se realizó la PCR para Bartonella spp. en busca del gen glta, usando los primers
BhCS.781 y BhCS.1137 (Norman et al., 1995), los cuales logran amplificar un producto
de 338 pb. Para cada prueba de PCR se usó una mezcla de 5 l de ADN, 2.5 l de cada
primer (781 y 1137 pmol/l), 10 l de Buffer, y 5 l de agua desionizada y destilada,
en un tubo de 0.65 ml al que previamente se adicionaron 0.25 l de Go Taq ADN
polimerasa, y 1 l de dNTP´s. El control positivo se preparó adicionando 2.5 l de B.
doshiae a los reactivos previamente indicados, y el control negativo se dejó sin
muestra alguna. La PCR se corrió en el termociclador con un ciclo inicial de
desnaturalización a 95 °C por 3 minutos, seguido por 35 ciclos de desnaturalización a
95 °C por 30 segundos, un ciclo de alineación a 55 °C por 1 minuto, y un ciclo de
extensión a 72 °C por 30 segundos. El último ciclo de extensión continuó a 72 °C por 7
minutos. Las muestras procesadas se analizaron por medio de electroforesis en un gel
de agarosa al 2% (Bai et al., 2008, Heather et al., 2003). Los productos positivos del
PCR se purificaron y secuenciaron para el gen gltA, las secuencias obtenidas se
alinearon y compararon con las secuencias homologas de la base de datos de GenBank
(Bartonella washoensis DQ897367.1, Bartonella rochalimae DQ676488.1), para así
identificar la especie de Bartonella encontrada (Bai et al., 2008).

Análisis Estadísticos
Los ensamblajes de mamíferos de LM y LF se describieron usando los índices de
diversidad de Simpson y de Shannon-Wiener, así como el índice de equitatividad
(Krebs, 1999) calculados con Excel®. Se calculó la frecuencia de pulgas (porcentaje de

hospederos infectados), abundancia de pulgas (número de pulgas por hospedero) y la
intensidad de pulgas (número de pulgas por hospedero infectado), para todos los
sitios, y para las especies de hospederos más comunes en cada área de estudio
(Brinkerhoff et al., 2008). La frecuencia, abundancia e intensidad se compararon entre
comunidades con y sin perritos de la pradera usando las pruebas de X2 y la U de
Mann-Whitney (Krebs, 1999).

Índice de Shannon (H)
Equitatividad = ----------------------------------------------------------
LN (Número total de especies del sitio)

Frecuencia de pulgas = % de hospederos infectados

# de pulgas
Abundancia de pulgas =---------------------------------------------------
# de hospederos totales de la especie

# de pulgas
Intensidad= ---------------------------------------------------------------
# de hospederos totales infectados de la especie

Para lograr entender mejor la influencia potencial de los perritos de la pradera
en la dinámica de enfermedades de la región, se compararon la frecuencia, abundancia
e intensidad de pulgas entre las comunidades del pastizal y del hábitat vecino en el
sitio con perritos de la pradera (LM), incluyendo y excluyendo los datos de los
perritos, usando pruebas de X2 y U de Mann-Whitney. Todas las pruebas estadísticas
se realizaron con ayuda del software SPSS 16.0®.

RESULTADOS
Comunidad de Mamíferos
El esfuerzo de captura fue de 2700 noches-trampa para los roedores pequeños, 622
días-trampa para los perritos de la pradera, 108 noches-trampa para los carnívoros
medianos y 120 noches-trampa para carnívoros medianos y grandes, para todas las
tres épocas de muestreo. Después de completar este esfuerzo de captura se logró un
total de 148 capturas, incluidas capturas, recapturas del mismo periodo y recapturas
de otros periodos. Se capturaron un total de 112 individuos representando a 6
familias, 10 géneros y 12 especies diferentes de mamíferos (cinco especies de LM y
ocho de LF). Solamente una especie, Chaetodipus hispidus, fue compartida por ambos
sitios (Cuadro 1). Las dos especies más abundantes a lo largo de todos los muestreos
fueron C. ludovicianus en LM y Peromyscus eremicus en LF. La diversidad de especies
fue consistentemente mayor en los LF (Simpson = 0.5957; Shannon-Wiener = 1.337)
que en LM (Simpson = 0.5538; Shannon-Wiener = 1.102), tomando en cuenta los seis
cuadrantes de cada sitio. LF mostró una mayor diversidad de especies a pesar de tener
una equitatividad menor (0.643) que LM (0.684), probablemente debido a que
registró una mayor riqueza de especies.

Cuadro 3. Individuos capturados por especie en cada sitio de estudio.
Nombre Común Familia Nombre Científico
Sitios
La Mesa Los Fresnos
Perrito de la pradera Sciuridae Cynomys ludovicianus 29

Ratón ciervo Cricetidae Peromyscus maniculatus 2

Ratón de cactus Cricetidae Peromyscus eremicus 41
Ratón de patas blancas Cricetidae Peromyscus leucopus 2
Ratón pigmeo Cricetidae Baiomys taylori 8
Ratón saltamontes Cricetidae Onycomys torridus 9

Ratón cosechero
leonado
Cricetidae Reithrodontomys fulvescens 1
Rata algodonera Cricetidae Sigmodon fulviventer 7
Rata de pecho blanco Muridae Neotoma albigula 2
Ratón de abazones Heteromyidae Chaetodipus hispidus 3 3
Zorrillo encapuchado Mephitidae Mephitis macroura 3

Zorro gris Canidae Urocyon cineroargenteus 2
TOTAL 46 66

Ectoparásitos
De los 34 hospederos mamíferos individuales infectados que se capturaron en LM se
colectaron un total de 260 pulgas, representando 2 familias, 5 géneros y 6 especies
diferentes, y de los 16 hospederos mamíferos individuales infectados en LF se
colectaron un total de 28 pulgas representando 3 familias, 7 géneros y 7 diferentes
especies (Cuadro 2 y Anexo 1). Las pulgas colectadas en LM que únicamente se
compartieron entre especies fueron: Pulex simulans y Echinophaga gallinacea que se
encontraron tanto en perritos de la pradera como en zorrillos. En LF, donde no hay
presencia de perritos de la pradera, P. simulans se encontró en la zorra gris, mientras
que Orchopea leucopus y Oropsylla hirsuta, encontradas en los perritos de la pradera
de LM, fueron registrados en la comunidad de pequeños roedores (P. eremicus, S.

fulviventer, C. hispidus). Las 6 especies de pulgas presentes en LM se encontraron en la
comunidad de mamíferos de LF. En cambio, LF presentó 3 especies exclusivas:
Pleochaetis exilis, Atyphlocera echis y Echinophaga gallinacea.
La frecuencia de las pulgas fue significativamente mayor en LM (68%) que en
LF (45%) (X2 = 18.27, p < 0.0001). Se encontró que LM también tiene una abundancia
de pulgas significativamente mayor (M.W. = 632.5, p = 0.001) así como intensidad de
pulgas (M.W. = 47.5, p = 0.0001) que LF (Figura 3). Lo cual corrobora la hipótesis
planteada en este estudio, de a menor diversidad de especies mayor será la
prevalencia de patógenos.
Para determinar si las diferencias entre sitios eran provocadas por la presencia
de los perritos de la pradera de cola negra, se excluyeron los datos de esta especie de
las siguientes pruebas. Después de esta exclusión de datos, la frecuencia de pulgas
entre los dos sitios no presentó diferencia significativa (X2 = 2.6, p = 0.0966), aunque
resalta que la abundancia (M.W. = 357, p = 0.005) y la intensidad (M.W. = 6, p = 0.001)
fueron significativamente mayores en LM que en LF. Por lo tanto, aunque la presencia
de los perritos de la pradera de cola negra no influyó en la proporción de los
huéspedes infectados, los individuos infectados que comparten el hábitat con ellos
mostraron cargas ectoparasitarias mayores que los mamíferos que habitan los sitios
fuera de la colonia.

Cuadro 4. Número de ectoparásitos (por especie) colectados en las diferentes especies de hospederos. Cada hospedero cuenta con el
número total de infectados, sobre el número total de individuos capturados. En el caso de C. hispidus, el primer número es de LM y el
segundo de LF.
HOSPEDERO
Oropsylla
hirsuta
Echinophaga
gallináceaPleochaetis
exilis
Malareus
sinomus
Atyphloceras
echis
Pulex
simulans
Orchopeas
leucopus
Malareus
eremicus
Jellisonia
ironsi
C. ludovicianus
(25/32)
56 12

128 1

P. maniculatus
(1/1)
8 1

P. eremicus
(11/33)

4 11

7 1 2
B. tailori (1/7)

1
O. torridus
(5/8)
32

S. fulviventer
(1/7)
1

C. hispidus (1/3,
0/3)
1

M. macroura
(3/3)
10

U.
cineroargenteus
(2/2)
4

TOTAL 57 22 36 19 1 140 9 1 3

Figura 6. Comparación de la frecuencia, abundancia e intensidad de pulgas entre los dos sitios
de estudio, LF y LM. A) Frecuencia, B) Abundancia y C) Intensidad.

En LM, se encontró que tanto la frecuencia como la abundancia de pulgas
fueron significativamente mayores en el pastizal con perritos de la pradera que en el
hábitat vecino (frecuencia X2 = 7.61, p = 0.0058; abundancia M.W. = 117, p = 0.013),
pero no se encontró diferencia significativa al comparar la intensidad de pulgas de
estos dos sitios (M.W. = 59, p = 0.957). La excepción se dio cuando se excluyeron los
datos de los perritos de la pradera de cola negra, ya que los mamíferos de los dos
hábitats de LM no mostraron diferencias significativas en la frecuencia (X2 = 2.25, p =
0.1336), en la abundancia (M.W. = 16, p = 0.45), y en la intensidad de pulgas (M.W. =
8.0, p = 0.618) (Figura 4), lo cual se pudo haber debido a la escases de datos del
muestreo, ya que numéricamente si hay diferencias. Estos resultados sugieren que las
diferencias entre los dos sitios de estudio (LM y LF) están asociadas a la presencia de
los perritos de la pradera de cola negra.

Figura 3. Comparación de la frecuencia, abundancia e intensidad de pulgas entre el sitio con
perritos de la pradera, colonia de perritos, hábitat vecino, y colonia de perritos excluyendo los
datos de los perritos de la pradera. A) Frecuencia, B) Abundancia y C) Intensidad.

Patógenos transmitidos por vectores
Todas las muestras de suero, 105 (51 de LM y 54 de LF) resultaron negativas para la
prueba de PHA (Y. pestis) y para la prueba de MA (F. tularensis) (Figura 8). De manera
similar, todas las muestras de pulgas, 81 lotes, resultaron negativas para el gen Pla de
Y. pestis de la prueba de PCR. En las tres pruebas anteriores los controles positivos y
negativos funcionaron apropiadamente.

Figura 8. Placa de microaglultinación pasiva para Francisella tularensis, se pueden observar
los controles negativos en la primera fila de la placa y los positivos en la segunda, los pozos de
control positivo y negativo funcionando correctamente.

La prevalencia de Bartonella spp. en las muestras de pulgas de todas las
especies combinadas (81 lotes) fue de 17.2% (14/81) con base en el ensayo de PCR.
No se encontró diferencia significativa para la prevalencia de Bartonella spp. entre LM

(11/66) y LF (3/15) (X2 = 0.031, p = 0.86). Al realizar la genotificación de las especies
de Bartonella, resultó interesante observar que diferentes grupos de mamíferos se
asocian a diferentes especies de Bartonella. Los pequeños roedores Peromyscus
eremicus y Onycomys torridus se asociaron a Bartonella vinsoni y a tres vectores
potenciales (Pleochaetis exillis, Maleareus sinomus y Orchopea leucopus), mientras que
el perrito de la pradera de cola negra C. ludovicianus estuvo asociado a Bartonella
washoensis, con un solo vector (Oropsylla hirsuta). Las pequeños carnívoros Mephitis
macroura se asociaron a Bartonella rochalimae y solamente presentaron una especie
de vector (Pulex simulans).

Figura 9. Gel de electroforesis para los productos de PCR de Bartonella spp. Se pueden
observar el control positivo (+C) y negativo (C), así como dos muestras positivas (97.3A y
97.3B). Se utilizó un marcador escalera Introgen® de baja masa de DNA, el cual se puede
observar en los pozos de los extremos.

Cuadro 3. Especies de Bartonella encontradas con su respectivo vector y especie hospedera
durante el muestreo realizado en el 2010. Se incluye el sitio de captura: Pastizal Donador
(PD), Matorral Donador (MD) o La Mesa, y Matorral Receptor (MR) o Los Fresnos.
NOC1
Sitio de
Captura Especie del Hospedero Especie de Vector
Especie de
Bartonella
1.1 PD Onycomys torridus Pleochaetis exilis B. vinsoni
3.1 PD Onycomys torridus Pleochaetis exilis B. vinsoni
4.1ª PD Onycomys torridus Pleochaetis exilis B. vinsoni
4.1B PD Onycomys torridus Pleochaetis exilis B. vinsoni
9.1 PD Onycomys torridus Pleochaetis exilis B. vinsoni
53.2 PD Onycomys torridus Pleochaetis exilis B. vinsoni
2.1ª MD Peromyscus maniculatus Maleareus sinomus B. vinsoni
45.1ª MR Peromyscus eremicus Maleareus sinomus B. vinsoni
45.1B MR Peromyscus eremicus Orchopea leucopus B. vinsoni
48.1 MR Peromyscus eremicus Maleareus sinomus B. vinsoni
8.1B PD Cynomys ludovicianus Oropsylla hirsuta B. washoensis
12.1 PD Cynomys ludovicianus Oropsylla hirsuta B. washoensis
7.1 MD Mephitis macroura Pulex simulans B. roshalimae
54.2 MD Mephitis macroura Pulex simulans B. roshalimae
1 NOC: número único de identificación de los individuos capturados, incluyendo el lote de
ectoparásitos.

DISCUSIÓN
La presencia de los perritos de la pradera influye en la composición de los
ensamblajes de mamíferos y de pulgas de mamíferos en el norte de Sonora, México.
Estudios previos han encontrado que los perritos de la pradera mantienen
comunidades distintivas de animales y plantas, y contribuyen al incremento de la
biodiversidad regional (Agnew et al., 1986, Collinge et al., 2008, Ceballos et al., 1999,
Davidson y Lightfoot, 2006). Aunque las madrigueras de los perritos de la pradera son
usadas por diversas especies de mamíferos, y esto podría incrementar la abundancia y

la riqueza de especies de la zona, en LM se encontraron menos especies de mamíferos
presentes que en LF.
Debido a que las madrigueras de los perritos de la pradera son usadas por
diferentes especies animales, éstas pueden favorecer el intercambio de ectoparásitos
entre huéspedes, incrementando así la transmisión interespecífica de vectores y
patógenos. Sin embargo, en este trabajo no se encontró evidencia de este fenómeno. Si
la asociación entre las especies de pulgas dentro de la madriguera es positiva en vez
de ser competitiva, la intensidad, abundancia y riqueza de pulgas debería aumentar en
estos refugios, lo cual a su a su vez debería aumentar la transmisión de patógenos por
vectores, y la posibilidad de que eventos epizoóticos se presenten (Brinkerhoff, 2008).
De hecho, se ha demostrado que las madrigueras de los perritos de la pradera
incrementan la riqueza, abundancia y frecuencia de especies de artrópodos
(Brinkerhoff, 2008). En este estudio, la abundancia y la intensidad de pulgas fue
mayor en los mamíferos capturados dentro del área de la colonia de los perritos de la
pradera que en los del hábitat vecino. A pesar de que ambos sitios tuvieron un número
similar de capturas de mamíferos, la abundancia de pulgas en LM fue mayor, aunque
la riqueza de especies de pulgas fue similar en ambos sitios. Esta información es
consistente con otros estudios de perritos de la pradera llevados a cabo en E.U.A., en
donde la abundancia tanto de roedores como de pulgas fueron significativamente
mayores en las áreas de las colonias de perritos de la pradera que en áreas donde no
se encontraron perritos de la pradera (Brinkerhoff, 2010).

Las altas densidades de pulgas pueden incrementar la tasa de encuentro con
individuos huéspedes de distintas especies, y como resultado pueden aumentar la tasa
de transmisión interespecífica deenfermedades. Sin embargo, en este trabajo no
encontramos evidencia de que las madrigueras de perritos de la pradera favorezcan la
transmisión interespecífica de ectoparásitos. Solamente el zorrillo (Mephitis
macroura) compartió dos especies de pulgas (E. gallinacea y P. simulans) con el
perrito de la pradera en la zona de la colonia, mientras que en LF dos especies de
huéspedes, Peromyscus eremicus y Urocyon cineroargenteus, compartieron una especie
de pulga cada uno con los perritos de la pradera (O. leucopus y P. simulans,
respectivamente). La presencia de estas pulgas en distintos hospederos resulta
interesante, ya que O. leucopus ha sido reportada como hospedero de peste, mientras
que P. simulans, que ha sido considerada previamente como una subespecie de P.
irritans (P. irritans dugesii) (Hopla, 1980), y ha sido reportada por otros por estar
infectada naturalmente con Y. pestis y ser un vector de peste competente (Burroughs,
1947, Hopla, 1980, Cully et al., 2000).
Y. pestis ha sido causante de múltiples casos de mortalidad en perritos de la
pradera de EUA. Muchos de estos brotes de peste han resultado no sólo con una alta
mortalidad (> 99%) entre los perritos de la pradera que habitan la colonia (Cully y
Williams, 2001), sino también han afectado a otros animales silvestres que comparten
el hábitat con los perritos de la pradera (Gage y Kosoy, 2005, Gage et al., 1994,
Brinkerhoff et al., 2010). En este estudio se encontraron especies de vectores que
están íntimamente asociadas a la transmisión de peste (Oropsylla hirsuta) en el oeste

de los Estados Unidos. Sin embargo, la población de Sonora resultó negativa a la
presencia de la bacteria y de anticuerpos contra ésta. Es probable que el aislamiento
de las colonias en Sonora haya impedido la expansión de este patógeno desde las
regiones enzoóticas, como Arizona en EUA, aunque existe la posibilidad de que Y.
pestis haya invadido esta región en el pasado y que haya desaparecido por razones
desconocidas (Gage y Kosoy, 2005). Alternativamente, es probable que la peste no
haya sido estudiada exhaustivamente en los carnívoros de la región, ya que ellos al
tener ámbitos hogareños mas amplios que los roedores, representan un riesgo
potencial para las especies estudiadas (Brinkerhoff et al., 2008, Gage et al., 1994).
F. tularensis es otro patógeno zoonótico que representa una amenaza a la fauna
silvestre y a la población humana en Estados Unidos (Pohanka et al., 2008, Schmid,
1983), pero al igual que con Y. pestis, no hubo evidencia de la presencia de esta
bacteria en la región de Sonora o en otra parte de México. Es importante considerar
que esta bacteria se transmite por garrapatas en ciertas regiones (Schmid, 1983), y en
este estudio no se colectó ni encontró ninguna garrapata en los huéspedes capturados
durante los tres periodos de muestreo.
Bartonella spp. es una bacteria comúnmente encontrada y descrita en las
poblaciones de roedores a nivel mundial, sin embargo no se han reportado altos
índices de mortalidad en los animales infectados, como es el caso de Y. pestis y F.
tularensis. Esta bacteria tiene una amplia distribución e infecta a una alta diversidad
de especies, incluyendo carnívoros. En este estudio los perritos de la pradera estaban
infectados con una sola especie de Bartonella, la cual ha sido descrita en estudios

previos (Bai et al., 2007). De acuerdo con reportes anteriores, se sugiere que las
especies de Bartonella pueden presentar especificidad por grupos particulares de
mamíferos (Kosoy et al., 2000, Kosoy et al., 1997). Este estudio concuerda con la
información descrita anteriormente, ya que las especies de Bartonella presentes en el
norte de Sonora presentaron especificidad por grupos. Aunque se encontró que los
carnívoros (M. macroura) que comparten el hábitat con los perritos de la pradera
están infectados con ectoparásitos similares, las especies de Bartonella que los
infectan son diferentes. En contraste, el único pequeño roedor (O. torridus) en el
hábitat de los perritos de la pradera que estaba infectado, fue por una especie
particular de pulga (Pleochaetis exilis) y de Bartonella (B. vinsoni). En conjunto, los
resultados obtenidos en este estudio, enfatizan que la dinámica especie-específica de
Bartonella se puede mantener en especies simpátricas por especificidad de vectores y
patógeno.
Este estudio sugiere que el perrito de la pradera de cola negra influye
significativamente la estructura de la comunidad de mamíferos en el área de estudio.
Sin embargo, en vez de incrementar la diversidad de especies de la comunidad, como
originalmente se esperaba, el hábitat de los perritos de la pradera en Sonora mantiene
diversidades menores. Aunque no se observó ningún efecto de dilución asociado a los
perritos de la pradera, éstos animales afectan la estructura y la composición de la
comunidad de mamíferos y pulgas, contribuyendo así a la dinámica de enfermedades
intra e interespecífica. No se encontró ninguna evidencia de que el perrito de la
pradera de cola negra amplificara o diluyera la transmisión de las 3 enfermedades

estudiadas, pero si se encontró que a mayor diversidad de mamíferos la frecuencia de
ectoparásitos disminuye, lo cual concuerda con la hipótesis planteada en este estudio.
También se sugiere que el “efecto nulo” puede predominar en esta comunidad de
mamíferos, donde la dinámica local de enfermedades está influenciada por la
especificidad de vectores y patógenos. Adicionalmente, la dinámica local de
enfermedades se puede alterar por la presencia de depredadores con un ámbito
hogareño amplio (Brinkerhoff et al., 2009, Gage et al., 1994). Ya que los depredadores
y especies que comparten las madrigueras con los perritos de la pradera representan
vectores potenciales para los agentes infecciosos en las colonias de perritos en
Sonora, se recomienda un monitoreo continuo de la comunidad de mamíferos para
proteger a las especies de invasiones potenciales de éstas u otras enfermedades,
poniendo especial atención en las especies clave y en aquellas que enfrentan algún
problema de conservación.
Con base a los resultados obtenidos en este estudio de campo, se encontraron
evidencias suficientes para poder recomendar la realización de la reubicación de los
perritos de la pradera al sitio de LF. Los dos sitios, a pesar de tener especies de
roedores diferentes, no tienen presencia de patógenos que pongan en riesgo la
supervivencia de los perritos. Sin embargo, dadas las diferencias encontradas en
especies de roedores y frecuencia de ectoparásitos, se recomienda que se realicen
estudios constantes de monitoreo de diversidad, frecuencia, abundancia e intensidad
periódicamente una vez hecha la reubicación.

SUGERENCIAS PARA EL DESARROLLO DE PROTOCOLOS DE REINTRODUCCIÓN
DE ESPECIES SILVESTRES
La reintroducción es una de las herramientas usadas hoy en día en la conservación de
los miles de especies que se encuentran en riesgo o en peligro de extinción. (IUCN,
1998) A lo largo de los años y de los múltiples intentos por conservar especies, hemos
aprendido que las enfermedades juegan un papel muy importante en los programas
de conservación (Suzán, 2002;Cunningham 1996). En el caso de las reintroducciones y
de todo movimiento de una especie de un lugar a otro, es necesario evaluar las
enfermedades presentes en las áreas involucradas, es decir, tanto en el área origen o
donadora como el área destino o receptora. Además de monitorear la presencia de
patógenos en la especie de interés, como en este caso son los perritos de la pradera, es
necesario hacerlo también en las especies que comparten su hábitat, como lo son
pequeños roedores, mamíferos medianos y otras especies (Morner, 2002). Para poder
determinar cuales son las enfermedades a estudiar, se tiene que realizar un estudio
exhaustivode los patógenos que representan un riesgo potencial y que amenaza el
bienestar de la especie involucrada. Una vez que se conocen las enfermedades que les
afecta, es importante saber la historia natural de la enfermedad, para identificar las
especies involucradas en su transmisión, y así hacer un estudio lo más completo que
se pueda. En este estudio de caso, las enfermedades estudiadas, representan un riesgo
mortal para la especie y también son zoonosis de importancia para los asentamientos
humanos que se encuentran cerca de las colonias.

Conocer la biología de la especie focal y de las especies que comparten el
hábitat también es de vital importancia, ya que así se logran determinar los posibles
sitios de contacto y transmisión. El conocimiento de la historia natural y ecología de
las especies ayuda a definir el diseño de muestreo así como los métodos de captura,
contención y toma de muestras. Esto nos permite, al mismo tiempo, mantener el
estrés de los individuos en los niveles más bajos posibles. El conocimiento de la
historia natural de hospederos, vectores y patógenos nos ayuda a determinar las
temporadas de muestreo, ya que algunas enfermedades son estacionales y no se
encontrarán durante épocas que no sean las indicadas, o bien pueden presentar
incremento en la morbilidad en la o las épocas correspondientes. El estudio de los
perritos se llevó a cabo en 3 diferentes épocas del año para poder ver como el clima
afectaba la transmisión de ectoparásitos, del mismo modo, se seleccionaron épocas en
las cuales la reproducción no se viera afectada, y pudiéramos capturar crías. Las
capturas se realizaron en el día para los perritos, y en la noche para roedores y
carnívoros, ya que son las horas de mayor actividad de esas especies.
La conservación de las especies en peligro es la prioridad para esta clase de
estudios, por eso es requisito indispensable contar con los permisos especiales para
poder realizar el estudio. La SEMARNAT autoriza o no la captura de las especies en
peligro de extinción, y es necesario tener una estrecha comunicación con todos las
instituciones y organizaciones que estén involucradas y trabajando con la especie en
cuestión. En necesaria la interacción del gobierno, las organizaciones civiles y la
academia para poder realizar un estudio adecuado y factible (List, 2002).

Adicional a un estudio epidemiológico y la interacción de las instituciones, son
muchas las acciones para llevar a cabo una reintroducción o movimiento exitoso.
Como ejemplo, en el caso de los perritos de la pradera se tiene que realizar una
caracterización del hábitat de los sitios donador y receptor que incluye estudios de
pastos, suelos, pendientes, altitud, climáticos, etc., ya que si los perritos no pueden
cavar sus madrigueras o no encuentran los pastos que forman parte de la dieta, la
oportunidad de que se establezcan se reduce (Moreno, 2011). Cada especie tendrá sus
requerimientos particulares y es necesario conocerlos para identificar las áreas más
apropiadas para su reubicación, es decir, aquellas que cubran las necesidades
biológicas y reduzcan los riesgos para la salud de la especie focal.
En una necesidad hoy en día que todo estudio que involucre movimiento
animal incluya la evaluación de un perfil epidemiológico, en especial todos los
realizados a favor de la conservación de las especies. Sin el manejo correcto de los
individuos podríamos contribuir más a su extinción que a su recuperación.

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Anexo I. Catálogo de Ectoparásitos colectados en el estudio de campo.

Figura 1. Echinophaga gallinacea Figura 2. Atyploceras echis macho.
Figura 3. Jellisonia ironsi hembra. Figura 4. Jellisonia ironsi macho.
Figura 5. Malareus sinomus macho.
Figura 6. Malareus sinomus
hembra.

Figura 7. Malareus eremicus hembra. Figura 8. Orchopea leucopus hembra.
Figura 9. Orchopea leucopus macho. Figura 10. Oropsylla hirsuta hembra.
Figura 11. Oropsylla hirsuta macho. Figura 12. Pleochaetis exilis hembra.

Figura 13. Pleochaetis exilis macho. Figura 14. Pulex simulans hembra.
Figura 15. Pulex simulans macho.
Portada
Resumen
Índice
Introducción
Marco Teórico
Material y Métodos
Resultados
Discusión
Sugerencias Para el Desarrollo de Protocolos de Reintroducción de Especies Silvestres
Referencias
Anexo