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Posgrado en Ciencias del Mar y Limnología 
Universidad Nacional Autónoma de México 
Unidad Académica Mazatlán 
 
EVALUACIÓN DE POSIBLES EFECTOS DE CONTAMINANTES SOBRE LA 
CONDICIÓN BIOLÓGICA DE Calidris mauri (SCOLOPACIDAE) DURANTE LA 
TEMPORADA NO REPRODUCTIVA EN SINALOA 
 
T E S I S 
Que para obtener el grado académico de 
 
MAESTRO EN CIENCIAS 
(Biología Marina) 
 
P r e s e n t a 
EDGAR CRUZ ACEVEDO 
 
Director de tesis: Dr. Miguel Betancourt Lozano 
 
Comité tutoral: Dr. Guillermo J. Fernández Aceves 
Dr. Federico Páez Osuna 
Dra. Luz María García de la Parra 
Dr. Eduardo Palacios Castro 
 
 
Mazatlán, Sinaloa, julio de 2012
 
UNAM – Dirección General de Bibliotecas 
Tesis Digitales 
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objeto de protección de los derechos de autor, será exclusivamente para 
fines educativos e informativos y deberá citar la fuente donde la obtuvo 
mencionando el autor o autores. Cualquier uso distinto como el lucro, 
reproducción, edición o modificación, será perseguido y sancionado por el 
respectivo titular de los Derechos de Autor. 
 
 
 
i 
 
DECLARACION DEL AUTOR 
 
El presente trabajo de tesis es el resultado del autor bajo la dirección y supervisión 
del Dr. Miguel Betancourt Lozano. 
 
 El autor ha dado reconocimiento en el texto a las fuentes de información 
consultadas. Se permiten y agradecen citas breves del material contenido en esta 
tesis sin permiso especial del autor, siempre y cuando se dé el crédito 
correspondiente. Para la reproducción total o parcial de la tesis con fines 
académicos se da consentimiento al Posgrado en Ciencias del Mar y Limnología 
de la U.N.A.M. La divulgación popular de los datos contenidos en esta tesis, 
deberá dar los créditos correspondientes previa aprobación escrita del manuscrito 
en cuestión, del director de tesis. 
 
 
 
 
 
 
 
Biol. Mar. Edgar Cruz Acevedo 
 
ii 
 
AGRADECIMIENTOS 
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) por otorgarme la beca 
para realizar mis estudios de maestría. 
 
Al CONACyT (proyectos CB2010-155353), al Programa de Apoyo a Proyectos de 
Investigación e Innovación Tecnológica, UNAM (PAPIIT-212809–3) y a la Copper 
River International Migratory Bird Initiative (CRIMBI) por el financiamiento otorgado 
al presente trabajo. 
 
Al Dr. Miguel Betancourt Lozano por la dirección de esta tesis y brindarme su 
apoyo y sus consejos durante la realización de este posgrado. 
 
Al Dr. Guillermo Fernández por orientarme en la biología de C. mauri y seguir muy 
de cerca el desarrollo de este proyecto. 
 
A los miembros de mi comité tutoral y jurado de examen, Dr. Federico Páez 
Osuna, Dr. Eduardo Palacios Castro y la Dra. Luz María García de la Parra, por 
los apuntes que permitieron enriquecer esta tesis. 
 
A los Dres. Oscar B. del Río Zaragoza y Olivia Torres Bugarín por enseñarme a 
realizar e interpretar las técnicas de los biomarcadores. 
 
iii 
 
A la M. en C. Gabriela Aguilar Zarate y la Ing. Carmina Vargas Gómez por 
recibirme en el laboratorio de cromatografía y echarme la mano con los análisis de 
contaminantes. 
 
Al laboratorio de ecología de aves de la UNAM: Alfredo Castillo, Erick González, 
Alfredo Leal, Hugo Manuel Espinoza, Miriam Lerma, Juan G. Navedo, y Francisco 
Santiago, por colaborar en la colecta de las muestras, además de sus consejos y 
ayuda sobre los análisis estadísticos. 
. 
A los integrantes del laboratorio de Ecotoxicología: Sarahí, Efrén, Belizario, Irma y 
Daniel Brito, por el intercambio de puntos de vista y literatura. 
 
A Clara Ramírez por conseguirme bibliografía que sin su ayuda seria muy difícil 
obtener. 
 
A Margarita Cordero por siempre estar atenta a mis asuntos académicos. 
 
A mi esposa, Biol. Tomasa Cuellar, por apoyarme durante los momentos mas 
ocupados y ayudarme con la edición del escrito. 
 
A todos mis compañeros y amigos de la maestría, que hicieron muy divertida la 
tarea de estudiar. 
 
iv 
 
DEDICATORIA 
 
A mi esposa Tomasa del Carmen y mi bebe Izel Naikary Cruz Cuellar, porque son 
mi corazón y la razón de tantos esfuerzos, las amo. 
 
A mis padres Francisca y Felipe, a mis hermanos Omar, Griselda y José María, y 
a mis sobrinos Any, Jeshua y Ameyatzin, que aunque los tengo lejos, siempre 
estan ahí cuando los necesito. 
 
A mis abuelos Antonio† y Pablo†, que se han marchado de este mundo dejando 
sabios consejos y una hermosa familia. 
 
A mi abuela, tíos y primos, que siempre han alentado mi desarrollo personal y 
profesional. 
 
A todos ustedes, gracias por dejarme ser parte de sus vidas. 
 
v 
 
Contenido 
 
I. INTRODUCCIÓN .............................................................................................. 1 
I.1 Contaminación de ecosistemas costeros ................................................. 2 
I.2 Biomarcadores en el monitoreo de COP´s ............................................... 3 
II. ANTECEDENTES ............................................................................................. 5 
II.1 Generalidades de Calidris mauri .............................................................. 5 
II.2 Las aves como biomonitores .................................................................... 7 
II.3 Biomarcadores hematológicos en aves .................................................... 9 
II.3.1 Leucocitos ...................................................................................... 10 
II.3.2 Respuestas citogenéticas .............................................................. 12 
II.4 Compuestos organoclorados .................................................................. 15 
II.5 Contaminación por compuestos organoclorados en Santa María y 
Ensenada del Pabellón ........................................................................... 20 
III. JUSTIFICACIÓN............................................................................................. 23 
IV. HIPÓTESIS ..................................................................................................... 24 
V. OBJETIVOS ................................................................................................... 25 
V.1 General ................................................................................................... 25 
V.2 Específicos ............................................................................................. 25 
VI. MATERIAL Y METODOS ............................................................................... 26 
VI.1 Área de estudio ...................................................................................... 26 
VI.2 Captura de organismos .......................................................................... 28 
VI.3 Toma de muestras .................................................................................. 29 
VI.3.1 Órganos internos ......................................................................... 29 
VI.3.2 Frotis sanguíneos ........................................................................ 30 
VI.4 Condición biológica ................................................................................ 31 
vi 
 
VI.4.1 Índices organosomáticos............................................................. 31 
VI.4.2 Índice de condición (IC)............................................................... 32 
VI.5 Biomarcadores celulares ........................................................................ 33 
VI.5.1 Respuestas citogenéticas ........................................................... 33 
VI.5.2 Proporción Heterófilos/Linfocitos ................................................. 35 
VI.6 Plaguicidasorganoclorados .................................................................... 36 
VI.6.1 Extracción y limpieza .................................................................. 36 
VI.6.2 Identificación y cuantificación ...................................................... 37 
VI.6.3 Calibración del método................................................................ 37 
VII. ANÁLISIS DE DATOS .................................................................................... 39 
VII.1 Condición biológica ................................................................................ 39 
VII.1.1 Masa corporal ............................................................................. 39 
VII.1.2 Índice de grasa pectoral .............................................................. 40 
VII.1.3 Índice de condición ..................................................................... 40 
VII.2 Índices organosomáticos ........................................................................ 41 
VII.3 Biomarcadores celulares ........................................................................ 41 
VII.4 Correlaciones ......................................................................................... 42 
VII.5 Plaguicidas organoclorados .................................................................... 42 
VIII. RESULTADOS .............................................................................................. 43 
VIII.1 Organismos muestreados ...................................................................... 43 
VIII.2 Condición biológica................................................................................ 44 
VIII.2.1 Masa corporal ............................................................................ 44 
VIII.2.2 Índice de grasa pectoral ............................................................. 46 
VIII.2.3 Índice de condición .................................................................... 47 
VIII.2.4 Índices organosomáticos ........................................................... 48 
vii 
 
VIII.3 Biomarcadores celulares ...................................................................... 52 
VIII.3.1 Caracterización celular ............................................................... 52 
VIII.3.2 Leucocitos .................................................................................. 55 
VIII.3.3 Respuestas citogenéticas .......................................................... 56 
VIII.4 Plaguicidas organoclorados ................................................................... 63 
VIII.4.1 Calibración del método .............................................................. 64 
VIII.5 Frecuencia y concentración de p-OCs en Calidris mauri ...................... 66 
IX. DISCUSIÓN .................................................................................................... 74 
IX.1 Plaguicidas organoclorados .................................................................... 74 
IX.2 Condición biológica ................................................................................ 77 
IX.3 Biomarcadores celulares ........................................................................ 82 
IX.3.1 Leucocitos ................................................................................... 82 
IX.3.2 Respuestas citogenéticas ........................................................... 84 
X. CONCLUSIONES ........................................................................................... 92 
XI. RECOMENDACIONES ................................................................................... 93 
XII. BIBLIOGRAFIA .............................................................................................. 94 
XIII. ANEXOS ...................................................................................................... 119 
 
 
viii 
 
Índice de tablas 
Tabla I. Valor medio del índice Heterófilos/Linfocitos en algunas especies de aves.
 .............................................................................................................................. 13 
Tabla II. Valor medio de la proporción de micronúcleos (MN) en algunas especies 
de aves por cada 10,000 eritrocitos. ..................................................................... 14 
Tabla III. Propiedades fisicoquímicas de algunos plaguicidas organoclorados 
(Walker 2001). ....................................................................................................... 18 
Tabla IV. Efectos de algunos plaguicidas organoclorados (p-OCs) en la salud de 
aves silvestres y de corral. .................................................................................... 19 
Tabla V. Distribución de organismos de Calidris mauri recolectados entre sitios de 
captura, épocas y sexo/edad, en Ensenada del Pabellón y Santa María, Sinaloa, 
durante la temporada no reproductiva 2010-2011. ................................................ 43 
Tabla VI. Organismos de Calidris mauri con muestras de frotis por sexo/edad 
durante la época pre-migratoria en Santa María, Sinaloa, durante la temporada no 
reproductiva 2010-2011......................................................................................... 44 
Tabla VII. Organismos de Calidris mauri con micronúcleos en eritrocitos de sangre 
periférica en Santa María, Sinaloa (SM), Sinaloa, durante la época pre-migratoria 
de la temporada no reproductiva 2010-2011. ........................................................ 57 
Tabla VIII. Muestras compuestas de organismos de Calidris mauri en Santa María 
(SM) y Ensenada del Pabellón (EP), Sinaloa, de la temporada no reproductiva 
2010-2011 para el análisis de plaguicidas organoclorados. .................................. 63 
Tabla IX. Parámetros de calibración para el método de Extracción Acelerada por 
Solventes (ASE) en músculo de pato comercial. ................................................... 65 
 
ix 
 
Índice de figuras 
Figura 1. Área de estudio. SM: Santa María, EP: Ensenada del Pabellón, en la 
costa central del estado de Sinaloa, México. Los puntos indican los sitios de 
muestreo. .............................................................................................................. 28 
Figura 2. Masa corporal (g) (media ± IC 95%) en Calidris mauri en Ensenada del 
Pabellón (n= 22) y Santa María (n= 18), Sinaloa, durante el invierno de la 
temporada no reproductiva 2010-2011. MJ: Machos jóvenes, MA: Machos adultos, 
HJ: Hembras jóvenes, HA: Hembras adultas. Letras diferentes indican diferencias 
significativas entre grupos. .................................................................................... 45 
Figura 3. Variación de la masa corporal (g) en Calidris mauri en Santa María (n= 
130), Sinaloa, durante la temporada no reproductiva 2010-2011. R2 ajustada= 
0.342. Masa corporal (g)= 11.405 + (0.0813 * Días de época pre-migratoria). ..... 46 
Figura 4. Variación del índice de grasa pectoral (IG) de Calidris mauri en Santa 
María (n= 129), Sinaloa, durante la temporada no reproductiva 2010-2011. ........ 47 
Figura 5. Variación del Índice de Condición (IC) de Calidris mauri en Santa María 
(n= 130), Sinaloa, durante la temporada no reproductiva 2010-2011 (n= 155). 
R2ajustada= 0.16, IC = -0.318 + (0.002 * Días) ......................................................... 48 
Figura 6. Índice Hepatosomático (IH; media ± IC 95%) de Calidris mauri en Santa 
María (n= 46), Sinaloa, durante la temporada no reproductiva 2010-2011. Letras 
diferentes indican diferencias significativas entre grupos. ..................................... 50 
Figura 7. Relación del Índice Nefrosomático (IN) con el Índice Hepatosomático (IH) 
de Calidris mauri en Ensenada del Pabellón, durante el invierno de la temporada 
2010-2011. ............................................................................................................50 
Figura 8. Relación del Índice Hepatosomático (IH) con el Índice de Condición (IC) 
de Calidris mauri en Ensenada del Pabellón, durante el invierno de la temporada 
2010-2011. ............................................................................................................ 51 
Figura 9. Células de la sangre periférica del playerito occidental (Calidris mauri). 
Eritrocitos, A) Heterófilo, B) Linfocito, C) Eosinófilo, D) Monocito y E) Basófilo. 
(Wrigth-Giemsa, 100x). Flecha: Eritrocito.............................................................. 54 
Figura 10. Eritrocitos de sangre periférica del playerito occidental (Calidris mauri). 
Flecha: Micronúcleo en eritrocito policromático, Asterisco: prolongación nuclear en 
eritrocito normocromático (Anaranjado de acridina, 100x). ................................... 54 
x 
 
Figura 11. Variación de la frecuencia de Eosinófilos en 100 leucocitos (EOS/100) 
de Calidris mauri en Santa María, Sinaloa, durante la época pre-migratoria de la 
temporada no reproductiva 2010-2011. R2 ajustada= 0.13, Eos/100 = -0.143 + 
(0.00614 × Días época pre-migratoria). ................................................................. 55 
Figura 12. Frecuencia de prolongaciones nucleares de eritrocitos policromáticos 
en 10,000 eritrocitos totales (BC EPC; media ± IC 95%) en Calidris mauri en Santa 
María (SM), Sinaloa, durante la época pre-migratoria de la temporada no 
reproductiva 2010-2011. Letras diferentes indican diferencias significativas entre 
grupos. .................................................................................................................. 58 
Figura 13. Frecuencia de prolongaciones nucleares en 1000 eritrocitos 
policromáticos (BC EPC/1000; media ± IC 95%) en Calidris mauri en Santa María, 
Sinaloa (SM), durante la época pre-migratoria de la temporada no reproductiva 
2010-2011. Letras diferentes indican diferencias significativas entre grupos. ....... 59 
Figura 14. Variación de la frecuencia de Eritropoyesis (EPC/ET) de Calidris mauri 
en Santa María (SM), Sinaloa, durante la época pre-migratoria de la temporada no 
reproductiva 2010-2011. R2= 0.08, EPC/ET= 0.000964 + (0.00166 * Días de época 
pre-migratoria). ...................................................................................................... 60 
Figura 15. Relación de la frecuencia de Eosinófilos en 100 leucocitos (EOS/100) 
con el Índice de Condición (IC) de Calidris mauri en Santa María (SM), Sinaloa, 
durante la época pre-migratoria de la temporada no reproductiva 2010-2011. ..... 61 
Figura 16. Relación de la frecuencia de Eritropoyesis (EPC/ET) con la frecuencia 
de eritrocitos con prolongaciones nucleares en 1,000 eritrocitos policromáticos (BC 
EPC/1000) de Calidris mauri, en Santa María (SM), Sinaloa, durante la época pre-
migratoria de la temporada no reproductiva 2010-2011. ....................................... 62 
Figura 17. Relación de la frecuencia de Eritropoyesis (EPC/ET) con el índice 
Heterófilos/Linfocitos (H/L) de Calidris mauri, en Santa María (SM), Sinaloa, 
durante la época pre-migratoria de la temporada no reproductiva 2010-2011. ..... 62 
Figura 18. Porcentaje de frecuencia de detección de plaguicidas organoclorados 
totales (p-OCs) en hígado y músculo de Calidris mauri de Ensenada del Pabellón 
(EP) y Santa María (SM), Sinaloa (n=74), durante la temporada no reproductiva 
2010-2011. ............................................................................................................ 66 
Figura 19. Concentraciones de plaguicidas organoclorados (p-OCs) en Calidris 
mauri en Ensenada del Pabellón (EP), Sinaloa, durante el invierno de la 
temporada no reproductiva 2010-2011 (n= 7). A) Hígado; B) Músculo. Asterisco: 
muestra con alícuota <0.5 g. ................................................................................. 71 
xi 
 
Figura 20. Concentraciones de plaguicidas organoclorados (p-OCs) en Calidris 
mauri en Santa María (SM), Sinaloa, durante el invierno de la temporada no 
reproductiva 2010-2011 (n= 5). A) Hígado; B) Músculo. Asterisco: muestra con 
alícuota <0.5 g. ...................................................................................................... 72 
Figura 21. Concentraciones de plaguicidas organoclorados (p-OCs) en Calidris 
mauri en Santa María (SM), Sinaloa, durante la época pre-migratoria de la 
temporada no reproductiva 2010-2011 (n=7). A) Hígado; B) Músculo. Asterisco: 
muestra con alícuota <0.5 g. ................................................................................. 73 
 
xii 
 
RESUMEN 
El playerito occidental (Calidris mauri) es un ave playera migratoria Neártica–
Neotropical, asociada a humedales costeros e interiores. Los humedales 
adyacentes a las lagunas costeras Santa María (SM) y Ensenada del Pabellón 
(EP) en Sinaloa, albergan aproximadamente el 20% de su población mundial 
durante la etapa no reproductiva. Alrededor de estos sitios existe intensa actividad 
agrícola, donde el uso de plaguicidas es frecuente y se han detectado plaguicidas 
organoclorados (p-OCs) en agua, sedimentos y biota. Se determinaron las 
concentraciones de p-OCs en hígado y músculo de 71 ejemplares de C. mauri de 
la temporada no-reproductiva 2010-2011 en SM y EP. Se evaluó la condición 
biológica de la especie en la temporada no reproductiva y el uso de biomarcadores 
en sangre periférica, durante la pre-migración. Se detectaron 13 p-OCs, con 
mayores concentraciones en machos, pero sin rebasar la concentración con 
efectos reproductivos evidentes (0.5 g/g). El índice Heterófilos/Linfocitos fue muy 
variable (0.96 ± 0.53), sin diferencias entre grupos de sexo/edad. La frecuencia de 
micronúcleos fue baja (0 a 3), mientras que se observó un aumento de eosinófilos 
(EOS/100) y la eritropoyesis (EPC/ET) durante la pre-migración (p< 0.05). La 
frecuencia de prolongaciones nucleares en eritrocitos policromáticos en 10,000 
eritrocitos totales (BC EPC) y 1,000 eritrocitos policromáticos (BC EPC/1000) 
fueron mayores en machos (p< 0.05). Los resultados sugieren un incremento de 
estrés en todos los grupos de sexo/edad a lo largo de la temporada invernal, 
siendo más pronunciado en machos (adultos principalmente) y potencialmente 
relacionado a la bioacumulación de p-OCs y/o otros contaminantes. 
xiii 
 
ABSTRACT 
The Western Sandpiper (Calidris mauri) is a Nearctic-Neotropical migratory 
shorebird associated with coastal and inland wetlands. The wetlands along the 
coastal lagoons Santa Maria (SM) and Ensenada del Pabellón (EP), in Sinaloa, 
harbor around 20% of its population during the non-breeding season. Around these 
sites exists an intense agricultural activity, where pesticides are commonly used 
and where there have been detected organochlorine pesticides (p-OCs) in water, 
sediments and biota. The concentrations of p-OCs in liver and muscle of 71 
specimens of C. mauri in SM and EP were measured during the non-breeding 
season 2010-2011. The biological condition of the species in the non-breeding 
season and peripheral blood biomarkers were assessed during the pre-migration 
period. Thirteen p-OCs were detected, with higher concentrations in males, but not 
exceeding the threshold concentration for evident reproductive effects (0.5 µg/g). 
The Heterophil/Lymphocyte index was highly variable (0.96 ± 0.53), not showing 
differences between sex/age groups. The frequency of micronuclei in erythrocytes 
was low (0 to 3), while eosinophils (EOS/100) and erythropoiesis (EPC / ET) 
increased significantly during the pre-migration (p< 0.05). The frequency of nuclear 
buds in polychromatic erythrocytes in 10,000 erythrocytes (BC EPC) and 1,000 
polychromatic erythrocytes (BC EPC/1000) were significantly higher in males (p< 
0.05). These results suggest that there is a stress associated effect in all groups of 
sex/age throughout the non-breeding season, particularly in males (mainlyadults) 
and that is possibly related to the bioaccumulation of p-OCs and/or other 
contaminants. 
1 
 
I. INTRODUCCIÓN 
La clase de las aves tiene representantes en todos los ambientes terrestres y 
acuáticos (Sibley 2000). Dentro de ellas, el de las aves playeras es un grupo con 
características muy particulares, compuesto por organismos ligados a humedales, 
tanto continentales como costeros (Galindo-Espinoza 2003; Van de Kam et al. 
2004). Se agrupan en el orden de los Charadriiformes, compartiendo 
características morfológicas y comportamiento similares (Galindo-Espinoza 2003). 
Alrededor de 53 especies de aves playeras se reproducen en Norteamérica, 
pertenecen a las familias Charadriidae (chorlos), Haematopodidae (ostreros), 
Recurvirostridae (avocetas y candeleros) y Scolopacidae (agujas, costureros, 
farolopos y playeritos) (A.O.U 1983). 
La mayoría de las aves playeras de la región Neártica realizan migraciones, 
teniendo sus zonas reproductivas en el Ártico y Subártico y de invernación en 
Norte, Centro y Sudamérica, en regiones tanto templadas como tropicales (Wilson 
1994). Durante la época de invernada, las aves playeras utilizan una gran variedad 
de hábitats, que van desde pastizales, ambientes lodosos hasta cuerpos de aguas 
someros, los que tienen una característica en común: generalmente áreas con 
arenas finas a sustratos limo-arcillosos, con un cierto intervalo de aumento y 
retroceso de mareas, permitiendo la exposición total o parcial de suelo inundable 
(Wilson 1994; Van de Kam et al. 2004). Este grupo de aves tiene hábitos 
alimenticios bénticos, consumen organismos como moluscos, anélidos, insectos o 
crustáceos que se encuentran sobre o dentro del sedimento y el biofilm (Wilson 
1994; Van de Kam et al. 2004; Mathot et al. 2010). 
2 
 
 
I.1 Contaminación de ecosistemas costeros 
Desde inicios del siglo XX, actividades como la industria, la agricultura tradicional 
e intensiva, han visto potenciado su desarrollo, haciendo indispensable el uso de 
una gran cantidad de productos químicos (Hoffman et al. 2003). Muchas de las 
sustancias introducidas por el hombre son nocivas para él mismo o la biota, y son 
conocidas comúnmente como contaminantes o polutantes (Hoffman et al. 2003). 
Los contaminantes pueden ser de origen inorgánico (metales pesados o 
radioisótopos) u orgánico (plaguicidas, productos derivados del petróleo y otros) 
(Fernández-Bremaunts et al. 2004). 
Algunas sustancias orgánicas contaminantes son muy difíciles de eliminar 
del ambiente, tienen alta movilidad y gran capacidad para afectar a la salud 
humana y de la biota, y se conocen comúnmente como Compuestos Orgánicos 
Persistentes (COP´s). Sus características físico-químicas hacen necesario tomar 
acciones de carácter prioritario, por lo que han sido incluidas en instrumentos de 
gestión nacional e internacional (Hoffman et al. 2003). La mayoría de los COPs 
son poco afines al agua, presentan una mínima degradación biológica, pero tienen 
gran afinidad a asociarse con los sedimentos finos, como limos y arcillas (Burton 
2000). Las características físicas y químicas de este tipo de sedimentos (mayor 
posibilidad de adsorber o absorber los contaminantes, mayor superficie de 
contacto, materia orgánica y cargas eléctricas existentes en ellas), hacen que 
ambientes como lagos, ríos, lagunas y esteros, se comporten como depósito de 
contaminantes (Burton 2000). Los organismos relacionados a los fondos de estos 
3 
 
sistemas son los más susceptibles a procesos de bioacumulación y 
biomagnificación (Burton 2000; Orozco-Borbón et al. 2008). 
Por un lado, los ambientes costeros están siendo modificados y 
contaminados como consecuencia del desarrollo de actividades antropogénicas, 
como la agricultura, ganadería, turismo, industria y urbanización (Engilis et al. 
1998). Por otra parte, estos ambientes son usados por las aves playeras como 
principales sitios de alimentación. Los invertebrados bentónicos de la zona 
intermareal son la fuente más importante de alimento de estas aves (Evans et al. 
1987). El decline global de las poblaciones de aves playeras es un problema 
fuertemente ligado a degradación del hábitat, la que en muchos casos va de la 
mano con la contaminación de los ecosistemas (Morrison et al. 2001), razones por 
las que es de vital relevancia incluir estudios de la contaminación y sus efectos en 
la consideración de medidas de diagnosis, conservación y restauración del medio. 
 
I.2 Biomarcadores en el monitoreo de COP´s 
Muchos estudios de contaminación ambiental y riesgo ecológico se enfocan en 
medir variables fisicoquímicas de los ecosistemas o concentraciones de 
contaminantes en las especies que los habitan, pero no logran relacionar de 
buena forma sus resultados con efectos en la salud de los organismos (Zúñiga-
González y Gómez-Meda 2006). Los biomonitores son organismos vivos utilizados 
como indicadores de contaminación (Hoffman et al. 2003). La salud de los 
biomonitores es evaluada a través de respuestas, que incluyen del tipo molecular, 
4 
 
bioquímico, celular y fisiológico; ya sea en tejidos, fluidos u organismos completos 
(Hoffman et al. 2003). Estas respuestas deben dar evidencia de exposición y/o 
efecto a uno o más contaminantes y son conocidas como biomarcadores (Hoffman 
et al. 2003). 
Los parámetros hematológicos y celulares son biomarcadores utilizados en 
el monitoreo de COP’s. La aparición de Micronúcleos (MN) es una medida de la 
integridad del ADN. Su aparición o aumento es provocada por material genético no 
incorporado correctamente a las células hijas durante la división celular. Factores 
como la edad, género, vitaminas, tratamientos médicos, exposición a genotóxicos, 
entre otros, pueden provocar la aparición o aumento de los MN (Zalacain et al. 
2005). La diferenciación celular de leucocitos (Heterófilos/Linfocitos) es utilizada 
como un biomarcador de estrés. Patologías, contaminación o parasitismo, actúan 
en la variación de la frecuencia de estas células en la circulación sanguínea (Fox 
et al. 2007; Cirule et al. 2012). 
Páez-Osuna y Osuna-Martínez (2011) mencionan que el uso de organismos 
vivos como monitores de contaminación tiene tanto ventajas (niveles de 
contaminación fácilmente cuantificables, ofrecen un grado de integración en el 
tiempo y se tiene un conocimiento directo de la parte biodisponible) como 
desventajas (ausencia de organismos en alguna etapa del muestreo, variaciones 
fisiológicas debido a sexo, edad, etc., además de un posible impacto en sus 
poblaciones, la dificultad en identificación de algunas especies y no poder 
comparar entre diferentes grupos de organismos). Sin embargo, estos mismos 
5 
 
autores resaltan que la elección de un biomonitor obedece en gran medida al 
objetivo del estudio a realizar, sea el efecto de un contaminante especifico, evaluar 
la contaminación de un lugar en particular o como es el caso de algunas aves, el 
monitoreo de contaminación a nivel local, regional o mundial. 
 
II. ANTECEDENTES 
II.1 Generalidades de Calidris mauri 
El playerito occidental (Calidris mauri) es un ave playera neártica perteneciente a 
la familia Scolopacidae. Es de tamaño pequeño (14-17 cm de tamaño y de 95 a 
103 mm de longitud del ala), y un peso aproximado entre los 22 y 35 g (Wilson 
1994). La especie se caracteriza por un dimorfismo sexual en el tamaño corporal, 
las hembras son más grandes y con pico más largo que los machos (Page y 
Fearis 1971; Wilson 1994). Es una de las especies de aves playeras de mayor 
abundancia (aproximadamente 3.5 millones de individuos) y más estudiadas en el 
Corredor Migratorio del Pacífico (Bishop et al. 2000; Morrison et al. 2001). Tiene 
un área de distribución restringida durante la reproducción (Alaska y Siberia), 
mientras que durante la época no reproductiva se presenta a lo largo de casi toda 
la costa Pacífica, desde Estados Unidos de América hastaSudamérica, mientras 
que en el Atlántico lo hace desde el Golfo de México hasta Surinam (Wilson 1994; 
Buttler et al. 1996). Esta especie ha sido ampliamente estudiada en la temporada 
de reproducción (mayo-julio) en la zona del Delta del Río Kuskokwim (Holmes 
6 
 
1971; 1972 y 1973) y Alaska (Sandercock 1998), observando un comportamiento 
monógamo, con nidos de 4 huevos y un cierto grado de cuidado parental. 
Durante la migración se ha observado una distribución diferencial entre 
sexos y edades, las hembras adultas se alejan más del sitio de reproducción 
(Nebel et al. 2002), mientras que los machos se encuentran en mayor proporción 
al norte de la distribución no reproductiva. En los individuos jóvenes la distribución 
tiene un patrón en forma de U, con mayores proporciones de individuos a los 
extremos norte y sur de la distribución no reproductiva (Nebel et al. 2002). Los 
individuos jóvenes pueden no realizar este viaje en su primer año de vida, 
quedándose en las zonas de invernada hasta el segundo año (Niehaus 2003). 
Como parte de los sitios de estancia no reproductiva de C. mauri en México, 
la laguna Santa María y Ensenada del Pabellón, en la costa central de Sinaloa, 
albergan aproximadamente el 20% de la población mundial (Engilis et al. 1998). 
En estos sitios, los primeros arribos se dan en agosto y septiembre, con una 
estancia hasta abril, cuando emprenden su camino de regreso a la zona de 
reproducción (Fernández-Aceves 2005). Durante su estancia no reproductiva, C. 
mauri tiene un ambiente hogareño muy restringido (entre 17.2 y 26.6 km2), con un 
área núcleo aun más pequeña (de 6.3 a 11.6 km2) (Warnock y Takekawa 1996). 
Poco antes de salir de la zona de anidación, entre julio y septiembre, los 
organismos de C. mauri inician los preparativos para migrar a los sitios de 
invierno, almacenando una gran cantidad de grasa en tejidos lipídicos (músculo de 
pecho e hígado), como fuente de energía durante el viaje migratorio (Wilson 
7 
 
1994). Otro cambio relacionado a este proceso es el aumento de tamaño y 
actividad enzimática en el tracto digestivo, provocando una mayor asimilación de 
alimentos (Jenni y Jenni-Eierman 1998). Este comportamiento se observa de igual 
forma en la migración de regreso a los sitios de reproducción (entre marzo y abril), 
incluso llegando a ser más pesados que en el viaje de otoño-invierno (Wilson 
1994; Greenberg y Marra 2005). 
 
II.2 Las aves como biomonitores 
Las aves acuáticas, incluyendo marinas y playeras, han sido utilizadas 
frecuentemente como biomonitores en ecosistemas costeros. Esto se debe a que 
son componentes integrales de estos ambientes, se desenvuelven en diferentes 
escalafones de las redes tróficas y presentan diversos niveles de respuesta a los 
cambios ambientales, sus respuestas incluyen ligeros efectos fisiológicos hasta 
deformaciones o muerte de individuos, lo que los hace buenos monitores de estrés 
ambiental (Hoffman et al. 1996; Mallory et al. 2010). 
Son numerosos los trabajos sobre el monitoreo de ecosistemas costeros 
utilizando aves acuáticas. En ellos se ha tomado en cuenta el registro de 
evidentes alteraciones en la morfología externa (Robertson et al. 2001; Bosveld y 
van den Berg 2002), detección de parásitos (Mallory et al. 2007), y evaluación de 
contaminación por metales pesados, como el cadmio (McFarland et al. 2002; 
Wayland et al. 2001; 2002) y el selenio (Ohlendorf y Santolo 2007). El uso de 
biomarcadores hematológicos y celulares está ampliamente desarrollado en 
8 
 
reptiles con respecto al efecto de contaminantes (Keller et al. 2004; Gardner y 
Oberdörster 2005) y cada vez más utilizado en la evaluación de salud de las aves 
(Fox et al. 2007; Quirós et al. 2008). También se ha evaluado el efecto de 
Compuestos Orgánicos Persistentes (COPs), principalmente plaguicidas 
órganoclorados (p-OCs) como es el diclorodifeniltricloroetano (DDT) y su 
metabolito el diclorodifenildicloroetileno (DDE), considerado aun más tóxico que el 
DDT, asociados al adelgazamiento de huevos (Mellink et al. 2009). Los estudios 
se han realizado en la estructura del ADN (Egloff 2009), en tejidos (Grasman et al. 
2000; Muir et al. 2002; Braune et al. 2005; Fox et al. 2007), sangre (Grasman et al. 
2000) y plumas (Frederick et al. 2002; Smith et al. 2003; Bortolotti et al. 2008). 
Un aspecto importante en el monitoreo de contaminantes utilizando 
organismos vivos como biomonitores es el de la bioacumulación, definida como la 
ingesta o introducción de compuestos químicos y su almacenamiento en el 
organismo, teniendo mayores concentraciones con respecto al medio que lo 
rodea, cuando esto se da a través del medio se denomina bioconcentración y 
cuando es por la dieta se llama biomagnificación (Hurme y Puhakka 1999). En el 
proceso de bioacumulación juega un papel determinante la posición del organismo 
en la cadena trófica, tomando en cuenta que la ingesta del contaminante por la 
comida puede ser en concentraciones mayores que las que existen en el ambiente 
(Gray 2002; Fernández-Bremaunts et al. 2004). Burger et al. (2007) mencionan 
que machos y hembras tienen diferencias significativas en exposición, 
toxicocinéticas y respuestas a químicos y cuando la exposición es de manera 
regular, los organismos tienden a bioacumularlos de acuerdo a su longevidad, 
9 
 
siendo los adultos los más afectados, aunque no hay que perder de vista que la 
respuesta a los químicos es diferente entre especies, nichos, ciclos de vida, 
reproducción y dinámica poblacional. 
Las aves como biomonitores de contaminación ambiental tienen como 
ventajas el amplio espectro de ambientes en los que se desenvuelven, la vasta 
gama de respuestas que pueden ser medidas en ellas, el posible monitoreo a nivel 
mundial, la variedad de especies disponibles, la posibilidad de estudiar la 
bioacumulación y comparar con antecedentes históricos de monitoreos utilizando 
organismos de este grupo (Hoffman et al. 1996; Mallory et al. 2010; Páez-Osuna y 
Osuna-Martínez 2011). Sin embargo, es siempre importante tener en cuenta 
aspectos que podrían ser desventajas de las aves en este tipo de monitoreos, 
como es el caso de desplazamientos o migraciones que limitan su uso en estudios 
en áreas definidas, hábitos alimenticios variados, alta capacidad metabólica de los 
COPs, diferencias en función del sexo y problemas éticos y legales que pueden 
presentarse debido a su uso como biomonitores (Páez-Osuna y Osuna-Martínez 
2011). 
 
II.3 Biomarcadores hematológicos en aves 
Los biomarcadores pueden ser de tres tipos: de exposición (dosis interna de 
contaminantes en el organismo o biodisponibilidad), efecto (a nivel bioquímico, 
fisiológico, interacciones con tejidos o fluidos, asociación a enfermedades o 
parásitos y comportamiento) o por susceptibilidad (reto al organismo a nivel 
10 
 
fisiológico, celular o genético, debido a la presencia de un contaminante) (Hoffman 
et al. 2003). 
Las características morfológicas y valores hematológicos de los 
componentes celulares de la sangre son biomarcadores de exposición y efecto a 
contaminantes (Clark et al. 2009), los que dependen de la especie, edad, sexo, 
alimentación, hábitos y al ambiente en el que se encuentren. Los organismos 
silvestres se encuentran directamente en contacto con numerosos factores que 
pueden alterar su estado fisiológico, por lo que los valores hematológicos se ven 
alterados como estrategia en el mecanismo de defensa (Clark et al. 2009). 
 
II.3.1 Leucocitos 
En aves, los leucocitos más frecuentes en la circulación son los heterófilos y los 
linfocitos, en menor proporción se encuentran los monocitos, eosinófilos y 
basófilos (Clark et al. 2009). Los heterófilos son la primera línea de defensa ante 
microorganismos (principalmente bacterias), procesos inflamatorios o traumas en 
tejidos, circulan por algunas horas dentro de la sangre periférica (Weiss y Wardrop2010). En general, los linfocitos crean anticuerpos, reconocen y atacan a agentes 
extraños, los linfocitos en sangre periférica son migrantes entre tejidos linfoides y/o 
sitios de infección, su vida media puede ser de unas cuantas horas a años (Miale 
1985). Los eosinófilos hacen frente a infecciones parasitarias (principalmente 
helmintos) o inflamatorias (artritis), su vida media en la circulación va de 1 a 24 
horas, aunque cuando existen patologías, pueden reincorporarse e incrementar su 
11 
 
número y el tiempo de residencia en el torrente sanguíneo (Weiss y Wardrop 
2010). 
El incremento de heterófilos y decremento de linfocitos en la sangre es una 
señal de inmunosupresión, por lo que el índice Heterófilos/Linfocitos (H/L) es 
ampliamente usado como una medida de estrés (Cirule et al. 2012). Los valores 
de H/L varían conforme a la especie (Tabla I). Fox et al. (2007) mencionaron que 
para Larus argentatus los valores medios del índice H/L fueron entre 0.48 y 3.17, 
denotando que la condición corporal, el plomo (Pb) en hígado y PCBs se 
asociaron inversamente al valor medio de H/L, mientras que la proporción mínima 
de H/L estuvo marginalmente relacionada a los PCBs totales. D´Amico et al. 
(2010) registraron la variación del índice H/L en Calidris canutus rufa durante su 
migración, el cual fue mayor en noviembre al llegar al sitio de invernada, en 
comparación a lo observado en el primer lugar de paso durante la migración de 
primavera, atribuyéndolo al estrés acumulado durante la migración hacia el sur y 
requerimiento energético de la muda al llegar en el invierno. Krams et al. (2011) 
describieron el cambio del índice H/L en Parus major con respecto a la 
temperatura ambiente, observaron que las hembras, tanto jóvenes como adultas 
aumentaron los valores de este índice conforme bajaba la temperatura, en 
contraste con los machos que se mantuvieron estables. Cirule et al. (2012) 
observaron el efecto del tiempo de manejo en Parus major, el promedio del H/L 
aumentó drásticamente entre los 4 y 120 minutos después de la captura y 
disminuyeron drásticamente los linfocitos y eosinófilos. 
12 
 
 
II.3.2 Respuestas citogenéticas 
La frecuencia de micronúcleos (MN) es ampliamente usada para estimar el 
daño citogenético causado por agentes físicos, químicos o biológicos. Es una 
prueba relativamente sencilla, de bajo costo, confiable, altamente informativa y no 
invasiva (Marchiset-Ferlay et al. 2012; Barata et al. 2010). Esta herramienta es 
cada vez más utilizada para evaluar la salud de las aves (Shepherd y Somers 
2012). Altas frecuencias de MN en eritrocitos normocromáticos pueden indicar una 
exposición crónica a contaminantes (Gómez-Meda et al. 2006), mientras que su 
aparición en eritrocitos policromáticos (EPC) puede significar efectos en un lapso 
máximo de 24 horas (Schmid 1975). Gómez-Meda et al. (2006) mencionaron que 
los niveles medios de eritrocitos con prolongaciones nucleares espontáneas 
(BC/10,000 eritrocitos) en Aratinga canicularis va de 5.50 ± 5.80 a 12.80 ± 21.40, 
mientras que las prolongaciones nucleares en eritrocitos policromáticos (BC 
EPC/10,000 eritrocitos) van de 2.80 ± 2.60 a 8.00 ± 11.10 y la frecuencia de 
eritrocitos policromáticos (EPC) en 1000 eritrocitos totales es de 91.70 ±14.70 a 
122.50 ± 34.40. Estos autores también presentaron los valores de dichas 
frecuencias después de tratar a los organismos con 4 mg de Mitomicina-C, desde 
las 0 a las 72 hr (BC= 8.80 ± 6.80 a 17.10 ± 8.60, BC EPC= 2.70 ± 2.20 a 28.10 ± 
8.20 y EPC= 35.70 ± 14.70 a 108.70 ± 23.20). En aves, este biomarcador se ha 
utilizado en monitoreo de contaminantes, en la Tabla II se resumen los resultados 
obtenidos en diferentes estudios. 
13 
 
Tabla I. Valor medio del índice Heterófilos/Linfocitos en algunas especies de aves. 
Especie H/L 
Media (Mediana) 
Eosinófilos 
% 
Referencia 
Gallus gallus 0.48 2.50 Branton et al. (1997) 
Parus major 0.29 5.60 
Hauptmanova et al. 
(2002) 
Larus argentatus (0.48 - 3.17) Fox et al. (2007) 
Catharacta 
maccormicki 
1.52 ± 0.09 0.06 ± 0.02 
Kursa y Bezrukov 
(2007) 
Zenaida asiática 1.39 13.00 
Pérez Gutiérrez et al. 
(2008) 
Falco cenchroides 0.39 1.00 Clark et al. (2009) 
Corvus coronoides 0.39 1.00 Clark et al. (2009) 
Elanus axillaris 4.38 7.00 Clark et al. (2009) 
Morus serrator 8.50 0.00 Clark et al. (2009) 
Calidris canutus rufa 
1.08 ± 0.08 INV 
0.4 ± 0.07 PRIM 
0.40 ± 0.08 INV 
0.95 ± 0.30 
PRIM 
D´Amico et al. (2010) 
Parus major 0.07- 0.81 Krams et al. (2011) 
 
14 
 
Tabla II. Valor medio de la proporción de micronúcleos (MN) en algunas especies 
de aves por cada 10,000 eritrocitos. 
Especie MN 
(promedio) 
Rango 
(por cada 10,000 
eritrocitos) 
Referencia 
30 especies 0.20 – 10.60 Zúñiga González et 
al. (2000) 
Larus ridibundus 37.00 ± 0.44 5.70 – 470.00 Stoncius (2003a; 
2003b) 
Catharacta 
maccormicki 
0.07 ± 0.02 0.00 – 2.00 
 
Kursa y Bezrukov 
(2007) 
Aratinga 
canicularis 
3.00 ± 3.60 Gómez Meda et al. 
(2006) 
Ardea purpurea 2.00 – 14.00 1.00 – 29.00 Quiros et al. (2008) 
Egretta garzeta 3.00 – 5.00 2.00 – 42.00 Quiros et al. (2008) 
Bulbucus ibis 7.00 1.00 – 15.00 Quiros et al. (2008) 
Crocidura russula 1.22 ± 0.17 Sitio 
contaminado 
0.25 ± 0.12 Sitio 
no contaminado 
 Sánchez-Chardi et 
al. (2009) 
Larus argentatus 18.00 – 28.00 Skarphedinsdottir et 
al. (2010) 
 
15 
 
II.4 Compuestos organoclorados 
La lipofilia y baja solubilidad en agua que caracteriza a los compuestos 
organoclorados (COs) son características que los hacen muy afines por los tejidos 
grasos de los seres vivos. Estas propiedades les confieren resistencia a la 
degradación y favorecen la bioacumulación, pudiendo llegar a concentrarse en 
varios órdenes de magnitud con respecto al medio (Fernández-Bremaunts et al. 
2004). 
La toxicidad de los COs se debe a los átomos de cloro que existen en su 
estructura, el grado de cloración de la molécula define las propiedades y el 
comportamiento del compuesto. Mientras más átomos de cloro mayor lipofilicidad 
y estabilidad química del compuesto, y por lo tanto más persistencia y toxicidad 
(Harrison 2001). Los COs se bioacumulan en el tejido graso, ocasionando 
desactivación de receptores de enzimas o disfunciones celulares. También se ha 
encontrado relación entre altas concentraciones de muchos COs (> 100 
compuestos) y daño al ADN. Compuestos como los PCBs y el DDT son 
potencialmente inmunosupresores, neurotóxicos, disruptores endocrinos y afectan 
la reproducción (Myers et al. 2008). 
Dentro de los COs, los plaguicidas organoclorados (p-OCs), formados por 
carbono, hidrogeno y cloro, fueron usados de manera extensiva como insecticidas 
durante décadas. Actualmente, muchos de ellos se encuentran prohibidos o son 
de uso restringido. Sin embargo, su toxicidad, alta persistencia en el ambiente y la 
gran capacidad de bioacumulación que poseen, los hace un grupo de 
16 
 
contaminantes altamente peligrosos para la biota y el ser humano (Fernández-
Bremaunts et al. 2004). Por su estructura química, los p-OCs son hidrocarburos 
cíclicos de origen sintético, escasamente biodegradables, de alta persistencia en 
el ambiente, muy liposolubles y altamente bioacumulables (Medina-Osuna 2005) 
(Tabla III). 
Cuando se detectan p-OCs, es importante tomar en cuenta sus 
características fisicoquímicas, las condiciones del ambiente y factores biológicos 
del grupo de estudio, como son: el contenido de lípidos, temporalidad, hábitat, 
migración, muda, reproducción, tamaño corporal, edad, sexo y capacidad de 
biotransformar y eliminar el contaminante (Schreiber y Burger 2001; Borga et al. 
2004). En los periodos en los que existe movimiento de lípidos dentro del cuerpo 
de los organismos, por ejemplo la migración, puede ocurrir la transferencia de p-
OCs entre tejidos, la liberación al torrente sanguíneo, una posible detoxificación o 
la biotransformaciónen compuestos mas tóxicos (Letcher et al. 2010). 
 Algunas especies migratorias adquieren contaminantes de diferentes 
regiones geográficas, incluidos sus sitios de reproducción, de paso e invernación 
(Tanaka et al. 1986). Henry et al. (1982) observaron mayores concentraciones de 
DDE en el torrente sanguíneo de Falco peregrinus durante la migración de 
primavera. De igual forma, Lemmetyinen (1982), sugieren que la gaviota argéntea 
Larus argentatus pudo estar expuesta a DDTs y PCBs en los sitios de invierno. 
Asimismo, Colabuono et al. (2012) señalan que los cambios en la condición 
corporal de los albatros (Procellariiformes) durante la migración, son 
17 
 
determinantes en la variación y redistribución de contaminantes, y califican al uso 
de reservas de lípidos, asociado a la contaminación por organoclorados, como un 
factor potencialmente problemático en el desarrollo de la vida de estas especies. 
Los principales efectos de los p-OC´s son: malformaciones de nacimiento, 
neurotoxicidad, efectos mutagénicos, disruptores endocrinos del sistema 
reproductivo, bloqueando o mimetizando hormonas, entre otros, esto ha sido 
registrado tanto en estudios de laboratorio como de campo (Tabla IV). 
McFarland et al. (2002) es la única referencia sobre contaminantes para 
Calidris mauri. Ellos realizaron un estudio sobre el cadmio (Cd) en un sitio de 
invernada (Playa El Agallito, Chitre, Panama) y uno de paso (Delta del Rio Fraser, 
Columbia Britanica, Canadá), en hígado, riñón y huesos. Encontraron diferencias 
significativas entre sexos, siendo las hembras las de menores concentraciones 
tanto en riñón como en hígado, aunque esto no ocurrió en los individuos jóvenes. 
En los sitios de invernada las concentraciones fueron menores, por lo que se 
sugirió una relación entre la muda de las plumas y la detoxificación de Cd. 
 
18 
 
Tabla III. Propiedades fisicoquímicas de algunos plaguicidas organoclorados (Walker 2001). 
Compuesto 
Estado 
Solubilidad en 
agua 
(mg/L) 
Log Kow 
Presión de vapor (mmHg) 
(25°C) 
p-´p-DDT Sólido, p.f. 108 °C <0.10 6.36 1.90 x 10-7 (20°C) 
p-´p-DDE 7.97 5.70 
p-´p-DDD 4.81 6.00 
Aldrin Sólido, p.f. 104 °C <0.10 5.30 1.90 x 10-7 
Dieldrin Sólido, p.f. 178 °C 0.20 5.48 1.90 x 10-7 
Endrin Sólido, p.f. 226-230 °C 0.20 5.34 2.00 x 10 -7 (20°C) 
Endosulfan α Sólido, p.f. 79-100 °C 0.15 3.55 
Endosulfan β 0.06 3.62 
HCH γ 
(Lindano) 
Sólido, p.f. 112 °C 7.00 3.78 1.90 x 10-7 
Heptacloro Sólido, p.f. 93 °C 0.06 5.44 1.90 x 10-7 
 
19 
 
Tabla IV. Efectos de algunos plaguicidas organoclorados (p-OCs) en la salud de aves silvestres y de corral. 
 
Especie p-OC Efecto Concentración 
(g/g) 
Referencia 
 
Diversas aves  OCs Umbral de efectos 
reproductivos 
0.50 Huevo Castillo et al. (1994) 
Falco sparverius Heptacloro Efectos reproductivos 1.50 Henny et al. (1983) 
Coturnix japonica 
Phasianus colchinus 
Heptacloro epoxido LC50 
LC50 
93.00 
224.00 
Heath et al. (1983) 
 
Gyps bengalensis  HCHs Sin efectos 0.11 Músculo 
1.03 Hígado 
Muralidharan et al. 
(2008) 
Varias aves DDT LD50 500.00Alimento Mitra et al. (2011) 
Pelecanus occidentalis 
Nycticorax nycticorax 
p-p´-DDE Adelgazamiento de 
huevo 
3.00 – 12.00 Huevo Blus (1984) 
 
Ardea herodias p-p´-DDE Muerte 569.00 Hígado Call et al. (1976) 
Varias aves p-p´-DDE Efectos reproductivos 
y letal en pollos 
1.00 Lípidos Platteeuw et al. (1995); 
Connell et al. (2003) 
Molothrus ater Dieldrin Estarvación-muerte 1.00 – 10.00 Heinz y Johnson (1981) 
Columba sp. Dieldrin LD50 67.00 Alimento Mitra et al. (2011) 
Coturnix japonica Endosulfan LD50 Oral 
LC50 Alimento 
41.00 
3569.00 
Prakash et al. (2009) 
20 
 
II.5 Contaminación por compuestos organoclorados en Santa María y 
Ensenada del Pabellón 
Sinaloa es uno de los estados con mayor desarrollo en agricultura, tanto 
tradicional como tecnificada (SAGARPA 2011). Sin embargo, esta actividad en 
conjunto con la acuicultura, son las de mayor impacto en la modificación de los 
ecosistemas costeros del estado (Carrera y de la Fuente 2005). Tanto el Sistema 
lagunar Santa María-La Reforma (782,674 ha) y el sistema lagunar Altata - 
Ensenada del Pabellón (925,138 ha), son lagunas costeras de gran importancia 
ecológica y económica del estado de Sinaloa (Páez-Osuna et al. 2007). Los 
humedales pertenecientes a la cuencas de estas lagunas son de vital importancia 
para muchas especies de aves migrantes, entre ellas C. mauri (Engilis et al. 1998). 
Estos ecosistemas están siendo afectados fuertemente por la agricultura y 
acuicultura que se desarrollan en sus alrededores (Rubinoff 2003; Páez-Osuna et 
al. 2007; SAGARPA 2011). Páez-Osuna et al. (2007) mencionan que dentro de la 
subcuenca asociada al Sistema lagunar Santa María-La Reforma existe un 
aproximado de 7,724 ha dedicadas a la acuicultura, 193,481 a agricultura de riego 
y 184,547 a agricultura de temporal, además de recibir los escurrimientos de 
aguas residuales del municipio de Culiacán, mientras que en Altata-Ensenada del 
Pabellón 7,750 ha son dedicadas a acuicultura, 191, 589 ha a agricultura de riego 
y 118,252 ha a siembra de temporal y fue considerada por la PEF (1996) como 
una de las 15 cuencas más contaminadas del país. Para ambos sistemas 
lagunares se tienen registros de contaminación por metales pesados y COs, por lo 
21 
 
que a continuación se mencionan los trabajos realizados en estos sitios y sus 
adyacencias. 
 Osuna-Flores y Riva (2002) monitorearon durante un año (julio de 1996 a 
junio de 1997) la laguna costera de Ohuira en Sinaloa, utilizando muestras de 
sedimentos, agua superficial y camarones de 5 sitios representativos del 
ecosistema, encontrando en los organismos p-OCs como DDE (0.02 – 0.03 µg/g), 
HCH γ (< limite de detección - 0.13 µg/g), Endosulfan (0.05 - 2.01 µg/g), 
Heptacloro (0.02 – 0.13 µg/g) y Heptacloro Epóxido (< limite de detección – 0.06 
µg/g). Carvalho et al. (2002) registran análisis de concentraciones de plaguicidas 
organoclorados (p-OCs) y organofosforados en la laguna costera de Altata-
Pabellones. Los contaminantes mejor representados en los sedimentos fueron 
DDT (<0.001 - 0.05 µg/g peso seco), seguidos por Endosulfan (0.01 µg/g peso 
seco) y Dieldrin (< 0.01 µg/g peso seco), mientras que las concentraciones de p-
OCs en aves fueron <0.10 µg/g peso seco, a excepción de DDTs (0.19 – 12.00 
µg/g peso seco). En este mismo lugar, González-Farías et al. (2006) realizaron 
mediciones de p-OCs en sedimentos de humedales (0.06 µg/g peso seco), la 
laguna costera (0.04 µg/g peso seco) y la bahía (0.01 µg/g peso seco). 
Tanto para Santa María-La Reforma y Altata - Ensenada del Pabellón se ha 
confirmado la presencia de p-OCs como el Aldrin y sus metabolitos, (Endrin, 
Endrin aldehído), Endosulfan y su metabolito Endosulfan sulfato, 
Hexaclorobenceno, (BHC), DDT y sus metabolitos (DDE y DDD) y HCHs, tanto en 
muestras de agua como en camarones peneidos (Galindo-Reyes et al. 1999; 
22 
 
Carvalho et al. 2002). Páez-Osuna et al. (2002) observaron al Hexaclorobenceno 
(HCB) como el p-OC más frecuente en tejidos de ostiones recolectados en SM, 
con concentraciones por debajo de 0.05 µg/g. 
23 
 
III. JUSTIFICACIÓN 
El playerito occidental Calidris mauri es una de las aves playeras más abundantes 
en el Corredor Migratorio del Pacifico. Durante el invierno esta especie presenta 
una amplia distribución, mientras que su zona de reproducción es limitada a un 
número restringido de sitios (Alaska y Siberia). Lo anterior hace que esta especie 
sea vulnerable a cualquier afectación durante su migración (Wilson 1994; Page et 
al. 1999). Santa María (SM) y Ensenada del Pabellón (EP) reciben durante el 
invierno al 20% de la población mundial de C. mauri. En estos sitios se ha 
registrado la presencia de compuestos orgánicos persistentes (COPs) en agua, 
sedimentos y biota. De igual forma, existe evidencia importantedel transporte 
atmosférico y biológico de COPs entre las zonas de reproducción, sitios de paso y 
de invernación de aves migrantes. El evaluar la concentración de p-OCs en la 
población invernante de C. mauri en EP y SM, permitirá conocer si estos sitios son 
zonas de bioacumulación o detoxificación de contaminantes en C. mauri, así como 
las posibles repercusiones de estas concentraciones en la condición biológica de 
la especie. 
24 
 
IV. HIPÓTESIS 
La edad, talla y el sexo son factores determinantes en la bioacumulación de 
compuestos organoclorados, aumentando sus concentraciones conforme avanza 
la edad. En la etapa adulta la formación de gónadas y puesta de huevos permiten 
la movilización y detoxificación de algunos contaminantes en hembras. Por lo 
tanto, se espera que los organismos jóvenes de Calidris mauri presenten 
concentraciones menores en comparación con los adultos, mientras que los 
machos adultos tengan mayores concentraciones que las hembras adultas. 
Se ha observado que el aumento de la frecuencia de micronúcleos y el 
índice Heterófilos/Linfocitos en aves están relacionados con el estrés provocado 
por exposición y efecto de contaminantes, así como depender de la condición 
corporal del individuo. Debido a lo anterior, se espera que estos índices se 
relacionen inversamente con la condición del organismo y los niveles de 
contaminantes en sus tejidos. 
25 
 
V. OBJETIVOS 
 
V.1 General 
 
Evaluar los posibles efectos de plaguicidas organoclorados en la condición 
biológica de Calidris mauri durante la temporada no reproductiva en Santa María y 
Ensenada del Pabellón, Sinaloa. 
 
V.2 Específicos 
 
 Identificar y cuantificar las concentraciones de plaguicidas organoclorados 
en hígado y músculo de Calidris mauri a lo largo de la temporada no 
reproductiva. 
 Determinar si existen diferencias en las concentraciones de los 
contaminantes medidos en C. mauri entre tejidos, edades, sexos, épocas y 
sitios. 
 Estimar la condición biológica de C. mauri a través de índices biológicos, 
hematológicos y celulares. 
 Evaluar la posible relación entre la condición biológica de C. mauri y las 
concentraciones de contaminantes en sus tejidos. 
26 
 
VI. MATERIAL Y METODOS 
VI.1 Área de estudio 
El área de estudio del presente trabajo fue la subcuenca Santa María (SM), 
perteneciente al sistema lagunar Santa María-La Reforma, compuesta por una 
serie de humedales, islas e islotes (Figura 1), forma parte del Área de Protección 
de Flora y Fauna Islas del Golfo de California, con una extensión de 1,481 km2 y 
abarca los municipios de Angostura y Navolato, Sinaloa. SM es de alta 
importancia desde el punto de vista ecológico, forma parte del Área Marina 
Prioritaria no. 18, es la Región Terrestre Prioritaria no. 22 “Marismas-
Topolobampo-Caimanero”, es el Área Importante para la Conservación de las 
Aves no. 94 y es un sitio RAMSAR desde 2004. SM es un sitio de congregación 
para aves playeras, patos y aves marinas, con especies que se caracterizan por 
ser vulnerables, presentarse en números grandes en sitios clave durante la 
reproducción o la migración (Lyle-Fritch 2003). En la zona marina se dan 
actividades de tipo pesquero, en los ambientes terrestres adyacentes la actividad 
principal es la agricultura de riego y temporal, la cual cubre la mayor parte de la 
superficie de la cuenca (Rubinoff 2003; Páez-Osuna et al. 2007). 
La laguna Ensenada del Pabellón (EP), perteneciente al sistema lagunar 
Altata – Ensenada del Pabellón, presenta una gran variedad de hábitats, entre los 
que destacan una serie de humedales intermareales, comprendidos en 800 km2. 
Forma parte del Área de Protección de Flora y Fauna Islas del Golfo de California, 
dentro del Municipio de Culiacán (Engilis et al. 1998). Es de alta importancia 
27 
 
ecológica, es parte de la Región Marina Prioritaria no. 19, pertenece a la región 
Hidrológica Prioritaria no. 19 y la Región Terrestre Prioritaria 22, es el Área de 
Importancia para la Conservación de Aves no. 146, y un sitio Ramsar (RAMSAR 
2008). Este sitio contiene una variedad de hábitats costeros con más de 300.000 
aves playeras durante la época no reproductiva, con especies como Calidris 
mauri, Limosa fedoa y Recurvirostra americana (RHRAP 2009) (Figura 1). 
Como se menciono anteriormente, en esta región se generan grandes 
cantidades de productos agrícolas tanto de riego como de temporal, aplicando 
grandes cantidades de pesticidas durante su cultivo (Rubinoff 2003; Páez-Osuna 
et al. 2007; Astorga-Rodríguez 2011). Las prácticas agrícolas, además de la 
intensa camaronicultura de toda la región (PACRC 2010; Páez-Osuna et al. 2007), 
han sido factores fundamentales en los distintos niveles de contaminación por 
metales pesados, p-OCs e hidrocarburos detectados en esa parte del estado de 
Sinaloa (Galindo-Reyes et al. 1999; Osuna-Flores y Riva 2002; Rubinoff 2003; 
Páez-Osuna et al. 2007). 
 
 
 
28 
 
 
González-Medina 2012 
 
Figura 1. Área de estudio. SM: Santa María, EP: Ensenada del Pabellón, en la 
costa central del estado de Sinaloa, México. Los puntos indican los sitios de 
muestreo. 
 
VI.2 Captura de organismos 
Se realizaron 6 viajes de campo a los humedales adyacentes a EP (diciembre 
2010) y SM (enero, febrero, marzo y abril de 2011), en los que se recolectaron 71 
organismos de C. mauri. Durante la época pre-migratoria se obtuvieron frotis 
sanguíneos de 84 individuos (marzo y abril 2011). Para ello se conto con la 
autorización de la Dirección General de Vida Silvestre (Permisos No. 07826 y 
04531). 
29 
 
Para la captura de las aves se utilizaron redes de niebla de 12 m de largo 
por 2.6 m de alto. En las capturas se utilizó una grabación denominada de “alarma 
o llamado”, para procurar capturar una mayor cantidad de organismos en la red 
(Fernández-Aceves 2005). El trabajo ornitológico se realizó en colaboración con el 
Dr. Guillermo Fernández Aceves, de la unidad Mazatlán del Instituto de Ciencias 
del Mar y Limnología de la UNAM. 
 A los organismos capturados se les identificó de acuerdo a su sexo, siendo 
los machos (M) los que presentaron una longitud de culmen <24.20 mm y las 
hembras (H) las que tuvieron una longitud >24.80 mm (Page y Fearis 1971). La 
edad se determinó entre adultos y jóvenes de primer año, de acuerdo a la 
coloración del plumaje y la presencia de muda y/o estado de las plumas primarias 
(Prater et al. 1977). Las aves fueron consideradas como adultas si carecían de 
bordes desgastados en las plumas superiores y terciarias, y los jóvenes (menos 
de un año de edad) si tenían bordes desgastados por lo menos en algunas de 
estas plumas (Page et al. 1972). Posteriormente, se pesaron y midieron tarso 
(TR), cuerda alar (LA) e índice de grasa pectoral (IG) (Galindo-Espinosa 2003). 
 
VI.3 Toma de muestras 
VI.3.1 Órganos internos 
Para la detección de plaguicidas organoclorados (p-OCs) en tejidos, de cada 
ejemplar recolectado se obtuvieron muestras de hígado y músculo, se pesaron y 
30 
 
se colocó en papel aluminio previamente lavado con solventes (acetona y 
hexano). Las muestras fueron liofilizadas durante 72 horas y molidas en un 
mortero de ágata (EPA 2007). 
 Debido a que el volumen de muestra individual no cumplió el mínimo 
necesario para los métodos analíticos (0.5 g), se elaboraron muestras 
compuestas, las cuales fueron agrupadas tomando en cuenta el sitio, sexo/edad y 
época. En la sección de resultados se muestra el número de muestras. 
 
VI.3.2 Frotis sanguíneos 
Para el conteo de Micronúcleos (MN), prolongaciones nucleares (BC, BC EPC, BC 
EPC/1000) y la proporción de Heterófilos/Linfocitos (H/L), se utilizaron organismos 
vivos, que posteriormente fueron liberados. Se tomaron muestras de sangre de la 
vena axilar (Clark et al. 2009), se colocaron de 2 a 3 gotas en un portaobjetos 
limpio, procurando que la muestra quedara uniformemente distribuida.Las 
laminillas se secaron a temperatura ambiente y ya completamente secas se 
colocaron de 5 a 10 minutos en metanol para fijar las células (Ontiveros-García 
2006; Espinosa-Reyes et al. 2007). 
 
31 
 
VI.4 Condición biológica 
VI.4.1 Índices organosomáticos 
Los índices organosomáticos son utilizados para observar el efecto de eventos de 
origen natural (como reproducción o migración) o estresores de origen 
antropogénico (como los contaminantes), en los órganos internos de los 
organismos. Algunos órganos, como el hígado o las gónadas, cambian 
periódicamente de volumen y pueden verse afectados en su tamaño más 
rápidamente que la masa o las medidas corporales, por lo que son buenos 
indicadores de estado de salud (Dethloff y Schmitt 2005). 
El hígado almacena gran parte de las reservas lipídicas (Dethloff y Schmitt 
2005; Sanchez-Chardi et al. 2009), y es donde ocurre la bioacumulación, 
biotransformación y/o detoxificación de contaminantes (Sanchez-Chardi et al. 
2009). Debido a lo anterior, el índice hepatosomático (IH) es uno de los 
indicadores más utilizados en estudios de contaminación (Bastidas-Bonilla 2010). 
 
El Índice Hepatosomático se calculó de la siguiente forma: 
IH: (WH / WE)*100 
Donde: 
 WE: Peso total del organismo eviscerado. 
 WH: Peso del hígado (Truman y van den Hurk 2010). 
 
32 
 
El Índice Nefrosomático se calculó de la siguiente forma: 
IN: (WR / WE)*100 
 Donde: 
 WE: Peso total del organismo eviscerado. 
 WR: Peso del riñón (Modificado de Truman y van den Hurk 2010). 
 
VI.4.2 Índice de condición (IC) 
El índice de condición (IC) es un número adimensional utilizado para relacionar la 
masa del organismo con algún indicador del tamaño del cuerpo, tomando como 
supuesto que la masa incrementa linealmente con un indicador del tamaño del 
cuerpo. El índice de condición (la proporción de masa asociada con las energías 
de reserva) de un animal es independiente del tamaño del cuerpo (Schulte-
Hostedde et al. 2005). 
 La forma de calcular el IC fue a través de un análisis de componentes 
principales ACP). El ACP se realizó por separado para cada grupo de sexo/edad, 
divididos en dos épocas del año (invierno y época pre-migratoria). El software 
utilizado para obtener el ACP fue Statistica 7.0.6 (StatSoft 2004), para el que se 
utilizaron las medidas del Culmen (PI), Tarso (TR) y Cuerda Alar (LA), obteniendo 
tres componentes principales. Se utilizó el factor que describió la mayor parte de la 
varianza. Enseguida se realizó una regresión lineal entre el peso y este 
33 
 
componente principal. El peso esperado se obtuvo con la ecuación de la recta (Y= 
mx + b), de la siguiente forma: 
IC = Residual/Peso Esperado 
 Donde: 
Residual = Peso Total o Eviscerado – Peso Esperado 
Peso Esperado: ecuación de la recta, donde X es el peso medido (Peso 
Total o Eviscerado). 
 
VI.5 Biomarcadores celulares 
VI.5.1 Respuestas citogenéticas 
Este análisis se llevó a cabo en el Departamento de Morfología de la Facultad de 
Medicina de la Universidad Autónoma de Guadalajara, a cargo de la Dra. Olivia 
Torres-Bugarín. 
Las laminillas previamente fijadas en etanol al 80% se tiñeron con 
anaranjado de acridina disuelta en un buffer de fosfatos. El conteo celular se 
realizó a un aumento de 100X, tomando un total de 10,000 eritrocitos por lámina, 
para los que consideró la frecuencia de eritrocitos viejos o “normocromáticos” 
(NC), eritrocitos nuevos o “policromáticos” (EPC), micronúcleos (MN), 
micronúcleos en policromáticos (MN EPC) y células con algún tipo de deformidad 
o “prolongación nuclear”, llamadas “Bud Cells”, en eritrocitos normocromáticos 
34 
 
(BC) y policromáticos (BC EPC). (Serrano-García y Montero-Montoya 2001; 
Gómez-Meda et al. 2006). 
Los criterios para identificar los MN fueron los siguientes (Espinosa-Reyes et 
al. 2007): 
1. El contorno de la membrana celular debió estar bien delineado. 
2. Que el tamaño del MN fuera de una tercera parte del tamaño del núcleo 
pero ser suficientemente grande para observar su forma y color, mismas 
que fueron similares a las del núcleo. 
3. El MN debió observarse en el mismo plano focal y no traslaparse con el 
núcleo. 
 
El conteo se realizó en: 
• Eritrocitos normocromáticos con células micronucleadas en 10,000 
eritrocitos (MN), 
• Eritrocitos policromáticos con células micronucleadas en 10,000 eritrocitos 
(MN EPC/ 10,000), 
• Eritrocitos normocromáticos con prolongaciones nucleares (Bud Cells) en 
10,000 eritrocitos (BC), 
• Eritrocitos policromáticos con prolongaciones nucleares (Bud Cells) en 
10,000 eritrocitos (BC EPC/ 10,000), 
35 
 
• Eritrocitos policromáticos con células micronucleadas en 1,000 eritrocitos 
policromáticos (MN EPC/ 1,000), 
• Eritrocitos policromáticos con prolongaciones nucleares (Bud Cells) en 
1,000 eritrocitos policromáticos (BC EPC/ 1,000), 
• Tasa de recambio celular o de “Eritropoyesis” (Eritropoyesis = Eritrocitos 
policromáticos/10,000) (Serrano-García y Montero-Montoya 2001; Gómez-Meda et 
al. 2006; 2008). 
 
VI.5.2 Proporción Heterófilos/Linfocitos 
Las laminillas previamente fijadas se cubrieron con el colorante de Wright-Giemsa 
por 5 minutos, posteriormente se añadieron 10 gotas de Tiosulfato de Sodio y se 
dejaron reposar por 5 minutos y después se lavaron con agua destilada y se 
secaron al aire libre. Para la conservación de las muestras teñidas se colocaron de 
3 a 5 gotas de resina sintética sobre el frotis y posteriormente se colocó un 
cubreobjetos. Para la lectura, los frotis se observaron en un microscopio 
compuesto y se realizaron 2 o 3 conteos de 100 leucocitos por cada laminilla, para 
posteriormente obtener la proporción de H/L y la frecuencia de Eosinófilos 
(EOS/100) (Ontiveros-García 2006). 
 
36 
 
VI.6 Plaguicidas organoclorados 
Para el análisis de plaguicidas organoclorados (p-OCs) se utilizaron las 
instalaciones de los laboratorios de Ecotoxicología y Cromatografía en la Unidad 
Académica Mazatlán del Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo, 
A.C. 
 
VI.6.1 Extracción y limpieza 
Para la medición de los p-OCs se utilizó la técnica de extracción acelerada por 
solventes, mediante el método 3545 A, propuesto por la Environmental Protection 
Agency (EPA) (EPA 2007), con el equipo ASE-150 Dionex. 
El extracto obtenido fue pasado por un procedimiento de limpieza, antes de 
ser llevadas al cromatógrafo. La limpieza se realizó de acuerdo a lo descrito por el 
método 3620c (EPA 2007). En una columna se colocó 1g de florisil activado (a 180 
°C), y sobre este se adicionó una capa de 0.5 g de sulfato de sodio anhidro 
granular. A la columna se agregaron 5 ml de hexano para acondicionar. 
Posteriormente, el extracto (5 ml) fue pasado por la columna, agregándole 15 ml 
de eluente (50% diclorometano, 1.5% acetonitrilo y 48.5% hexano v/v/v). El 
extracto fue recuperado en un tubo de precipitados y evaporado a sequedad. La 
muestra se resuspendió en 1 ml de hexano y se llevó a su análisis en el 
cromatógrafo de gases. 
37 
 
VI.6.2 Identificación y cuantificación 
La separación y detección de compuestos organoclorados se realizaron en un 
cromatógrafo de gases Hewlett-Packard HP5890 Serie II, equipado con dos 
detectores de captura de electrones y dos columnas capilares, HP-5 (no polar) y 
DB17 (semi polar), ambas de 30 m, 0.25 mm de diámetro interno y capa interna de 
0.25 μm (Marca: J & W Scientific). Se corrieron las muestras y se compararon con 
una mezcla de 16 plaguicidas organoclorados (p-OCs) (48858-U SUPELCO 
Analytical), que incluyeron: Hexaclorociclohexano α (HCH α), 
Hexaclorociclohexano β (HCH β), Hexaclorociclohexano γ (HCH γ), 
Hexaclorociclohexano δ (HCH δ), Heptacloro, Heptacloro epóxido, 
Diclorodifeniltricloroetano (DDT), Dicloroetileno (DDE), Diclorodifenildicloroetano 
(DDD), Aldrin, Dieldrin, Endrin, Endrin Aldehído, Endosulfan α, Endosulfan β y 
Endosulfan sulfato.VI.6.3 Calibración del método 
Para que los resultados obtenidos en el laboratorio sean confiables, se llevo a 
cabo la calibración del personal, instrumentos de medición y calibración del 
procedimiento analítico completo, para lo se realizó la extracción, limpieza, 
detección y cuantificación de muestras blanco fortificadas con (0.01, 0.02, 0.04 y 
0.1 µg/ml) de la mezcla de plaguicidas organoclorados 48858-U (SUPELCO 
Analytical) (CENAM 1998), calculando los siguientes parámetros de calibración 
(CENAM 1998; Namiesnik y Zygmunt 1999): 
38 
 
La selectividad del método se evaluó a través de la identificación de 16 p-
OCs por medio de cromatografía de gases. Para observar la interferencia se 
analizaron muestras “blanco”, las que se pasaron por el proceso de extracción y 
limpieza, pero no fueron fortificadas. 
La linealidad se obtuvo a través de las curvas de calibración de las muestras 
analizadas, calculando el coeficiente de determinación (R2), que mide la 
proporción de la varianza de la variable dependiente que está explicada por un 
modelo estadístico, en este caso, la regresión lineal (Martínez-Rodríguez 2005, 
Zuur et al. 2010). Para corroborar la linealidad también se calculó el coeficiente de 
correlación (r), el cual mide la relación lineal entre dos variables aleatorias 
cuantitativas (Zuur et al. 2010). 
El Límite de Detección (LOD) es utilizado para conocer la concentración 
mínima a detectar de manera confiable en el equipo (CENAM, 1998), el cual fue 
calculado por medio de la ecuación: 
LOD = ruido * 3 
El Límite de Cuantificación (LOQ) se utiliza para indicar la concentración 
más baja que puede ser cuantificada con exactitud y precisión (CENAM 1998), fue 
obtenido de la siguiente forma: 
LOQ= LOD * 3 
Se evaluó la precisión del método a través del coeficiente de variación (CV). 
El CV requerido para este tipo de muestras es de máximo 20% (EPA 2007). 
39 
 
El porcentaje de recuperación fue utilizado para evaluar la exactitud del 
método. El intervalo de variación recomendado por la EPA para esta medida es de 
75-120 % (EPA8081B 2000). 
 
VII. ANÁLISIS DE DATOS 
Para realizar los análisis de datos, éstos se agruparon por sexo/edad y en los 
casos en que los análisis no pudieron realizarse a este nivel, se agruparon por 
sexo. Se comprobó la normalidad de los datos por medio de la prueba de Shapiro- 
Wilk y la homocedasticidad mediante el estadístico de Levene (Zar 1999), en el 
caso de no cumplir con estos supuestos se utilizaron transformaciones (Log10 para 
variables continuas, raíz cuadrada para conteos y Arcoseno para variables 
expresadas en porcentajes o proporciones) (Zar 1999). 
 
VII.1 Condición biológica 
VII.1.1 Masa corporal 
Para examinar la masa corporal de los organismos se utilizó un análisis de 
varianza de dos vías (ANDEVA 2 vías) (Zar 1999), evaluando el efecto de los 
sitios (EP y SM) en invierno, el sexo/edad y la interacción de ambos factores. Para 
analizar el efecto de la variación estacional durante la época pre-migratoria en la 
masa corporal de los grupos de sexo/edad en SM, se utilizó un análisis de 
40 
 
covarianza (ANCOVA) con interacción (Días x sexo/edad) (Zar 1999). Esta 
comparación no pudo realizarse en EP debido a que no se muestreó durante la 
época pre-migratoria. 
 
VII.1.2 Índice de grasa pectoral 
El índice de grasa pectoral (IG) no se comparó entre sitios debido a que en EP 
solo se obtuvieron 2 registros de esta variable. Para SM, se utilizó un análisis de 
covarianza (ANCOVA) con un ligamiento logit para considerar se distribución 
multinomial del IG (de 0= ausencia de grasa a 5= nivel máximo de grasa) (Long 
1997). La variable categórica fue el factor sexo/edad y la continua el paso de los 
días durante la temporada. Se usó la prueba de Wald (Long 1997), para probar la 
significancia estadística de cada factor en el modelo. 
 
VII.1.3 Índice de condición 
Para el índice de condición de los organismos (IC), se utilizó un análisis de 
varianza de dos vías (ANDEVA 2 vías) (Zar 1999), evaluando el efecto de los 
sitios (EP y SM) en invierno, el sexo/edad y la interacción de ambos factores. Para 
evaluar la variación estacional en el IC durante la época pre-migratoria en SM, se 
utilizó un análisis de covarianza (ANCOVA) sin interacción (Zar 1999), esta 
comparación no pudo realizarse en EP debido a que no se muestreó durante la 
época pre-migratoria. 
41 
 
 
VII.2 Índices organosomáticos 
Para el índice Hepatosomático (IH) y Nefrosomático (IN) se utilizaron ANDEVAs 
de 2 vías (Zar 1999), para evaluar el efecto del sitio en invierno, el sexo/edad y la 
interacción (Sitio x sexo/edad). Para SM, se utilizaron ANCOVAs (Zar 1999), para 
evaluar la variacion estacional en el IH e IN de los grupos de sexo/edad de C. 
mauri durante la temporada no reproductiva 2010-2011. La interacción Días x 
sexo/edad no fue incluida debido a que no se contaron con registros de estas 
variables en todos los días muestreados. En el caso que el efecto de los días no 
fuera significativo, se excluyó dicho factor y el análisis se redujo a un ANDEVA de 
1 vía (Zar 1999), acoplando al modelo una prueba de Tukey (Zar 1999), cuando 
las diferencias entre grupos fueron significativas. 
 
VII.3 Biomarcadores celulares 
Para los índices obtenidos de los leucocitos (EOS/100, H/L) y eritrocitos (MN, BC, 
BC EPC, BC EPC/1000 y EPC/ET), se realizaron ANCOVAs (Zar 1999), con el 
efecto del paso de los días durante la época pre-migratoria y el sexo/edad de los 
organismos, como factores continuo y categórico, respectivamente. No se evaluó 
la interacción días x sexo/edad por falta de datos de todos los grupos en todos los 
días. Si el efecto de los días no era significativo, el modelo se redujo a una 
ANDEVA de 1 vía, acoplando al modelo una prueba de Tukey (Zar 1999). Estos 
42 
 
índices no pudieron ser obtenidos en el invierno, por lo que no fueron comparados 
para dicha época. 
 
VII.4 Correlaciones 
Para evaluar la relación entre la condición biológica, índices organosomáticos y 
biomarcadores celulares se utilizaron correlaciones de Pearsons (Zar 1999), 
discriminando por el factor sitio. Estos análisis se realizaron a nivel de sexo, 
porque en algunas variables el número de organismos jóvenes muestreados fue 
pequeño (de 2 a 4 organismos). 
 
VII.5 Plaguicidas organoclorados 
Debido a la falta de datos en algunos tejidos, la frecuencia de plaguicidas 
organoclorados (p-OCs) se analizó de manera descriptiva por sitio/época, tejidos, 
sexo/edad y grupos de p-OCs. Para analizar las concentraciones de p-OCs, estas 
se compararon a nivel de sexos y p-OCs totales, discriminando por sitios. Se 
utilizó la prueba t-student (Zar 1999), para evaluar las diferencias dentro de los 
sexos, tomando como variables independientes los tejidos (hígado y músculo). El 
análisis entre sexos se dio por separado para cada tejido. El análisis por grupos de 
p-OCs se realizó de manera descriptiva. 
Todos los análisis estadísticos se realizaron a un nivel de significancia de 
0.05. Los valores que se presentan en figuras son la media ± intervalo de 
43 
 
confianza (IC 95%), en el texto se presenta la media ± error estándar, a menos 
que se especifique lo contrario. Los paquetes utilizados fueron Statistica 7.0.6 
(StatSoft 2004), SigmaPlot 11.0 (Systat Software 2008) y JMPIN 6.0 (SAS 2005). 
 
VIII. RESULTADOS 
VIII.1 Organismos muestreados 
Para este trabajo se utilizaron 155 organismos de Calidris mauri que invernaron en 
EP y SM, Sinaloa, durante la temporada no reproductiva 2010-2011. De esta 
muestra, 71 individuos se recolectaron para el análisis de contaminantes (Tabla 
V), de otros 84 individuos se obtuvieron frotis sanguíneos, los cuales solo se 
obtuvieron de SM. En las tablas V y VI se muestra la composición de la muestra 
por sitio de captura, épocas y sexo/edad. 
Tabla V. Distribución de organismos de Calidris mauri recolectados