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Estudiando Biologia

28/7/2022

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Biología

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO
POSGRADO EN CIENCIAS BIOLÓGICAS
ESCUELA NACIONAL DE ESTUDIOS SUPERIORES UNIDAD MORELIA
ECOLOGÍA

“EVOLUCIÓN DE LOS CARACTERES FLORALES DE CUATRO ESPECIES DEL
GÉNERO IPOMOEA (CONVOLVULACEAE)”

TESIS
QUE PARA OPTAR POR EL GRADO DE:
MAESTRO EN CIENCIAS BIOLÓGICAS
PRESENTA:
FRANCISCO PARRAGUIRRE SÁNCHEZ

TUTOR PRINCIPAL DE TESIS:
DR. MAURICIO RICARDO QUESADA AVENDAÑO
ENES UNIDAD MORELIA, UNAM
COMITÉ TUTOR:
DRA. SILVANA MARTÉN RODRÍGUEZ
ENES UNIDAD MORELIA, UNAM
DRA. MARÍA DEL CORO ARIZMENDI ARRIAGA
FES IZTACALA, UNAM
MORELIA, MICHOACÁN MARZO 2018

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO
POSGRADO EN CIENCIAS BIOLÓGICAS
ESCUELA NACIONAL DE ESTUDIOS SUPERIORES UNIDAD MORELIA
ECOLOGÍA

“EVOLUCIÓN DE LOS CARACTERES FLORALES DE CUATRO ESPECIES DEL
GÉNERO IPOMOEA (CONVOLVULACEAE)”

TESIS
QUE PARA OPTAR POR EL GRADO DE:
MAESTRO EN CIENCIAS BIOLÓGICAS
PRESENTA:
FRANCISCO PARRAGUIRRE SÁNCHEZ

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CIENCI .... S B IOLOGICAS <lel alumoo FRANCISCO PARR .... GUIRRE SANCHEZ con núme<o de
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"POR MI RAZA HAIlLARA EL ESPIRITU"
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COORDINADOR PROGRAMA
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Agradecimientos Institucionales

• Agradezco al Posgrado en Ciencias Biológicas, UNAM por permitirme
realizar mis estudios de maestría.
• Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) por haberme
otorgado la beca de estudios de posgrado, becario número 627579.
• A los proyectos que financiaron la presente tesis:
o Programa de Apoyo a Proyectos de Investigación e Innovación
Tecnológica, DGAPA-UNAM, PAPIIT #212714 e IV200418.
o Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología, (CONACyT), CB-2009-
131008 y SAGARPA-CONACYT 291333.
o Proyecto Laboratorio Nacional de Análisis y Síntesis Ecológica
(LANASE) 2015-250996, 2016-271449, 2017-280505 y 2018-293701.
o Proyecto Repositorio Institucional 271432.
• A mi tutor principal, el Dr. Mauricio Quesada Avendaño y a mi comité tutor, la
Dra. María del Coro Arizmendi Arriaga y la Dra. Silvana Martén Rodríguez,
por sus valiosas aportaciones y comentarios durante el desarrollo de mi
proyecto de maestría.

Agradecimientos a título personal

• A mi familia por su apoyo incondicional.
• A Eliot Camacho Morales, Erika Verena Kuen Valdivia, Janeth García Ríos,
Martín Hesajim de Santiago Hernández, Oliverio Delgado Carrillo y Samuel
Novais por su ayuda durante el trabajo de campo.
• A Erick Conrado Parraguirre Cruz por la elaboración de las ilustraciones de
la presente tesis.
• A Francisco Javier Balvino Olvera, Karman Farriol Sánchez, Edson Jacob
Cristóbal Pérez, Estrella Páramo Ortiz, María de Jesús Aguilar, Luis
Villanueva y Gumersindo Sánchez Montoya, compañeros del laboratorio de
Ecología Evolutiva y Conservación de Bosques Tropicales del Instituto de
Investigaciones en Ecosistemas y Sustentabilidad.
• A Erandi Ramírez, Guillermo Huerta Ramos, Ruth Delgado Dávila por sus
valiosos comentarios durante en desarrollo de esta tesis.
• A Violeta Patiño Conde, Jorge Cortés Flores, Samanta Balancán Pérez, del
Laboratorio Nacional de Análisis y Síntesis Ecológica por su apoyo durante
la realización de esta tesis.
i

Índice

Abstract ................................................................................................................... 1
Introducción ............................................................................................................. 2
Objetivos ................................................................................................................. 5
General ................................................................................................................ 5
Particulares .......................................................................................................... 5
Antecedentes .......................................................................................................... 6
Modularidad ......................................................................................................... 6
Exactitud adaptativa de polinización .................................................................. 10
Hipótesis................................................................................................................ 14
Metodología ........................................................................................................... 15
Sitio de estudio .................................................................................................. 15
Especies de estudio. .......................................................................................... 16
Observaciones de polinizadores ........................................................................ 20
Mediciones morfométricas de Ipomoea ............................................................. 20
Modelos de estudio ............................................................................................ 21
Matrices de correlaciones ............................................................................... 21
Hipótesis de integración.................................................................................. 22
Índice de integración fenotípica floral.............................................................. 24
Análisis de componentes principales .............................................................. 25
Exactitud adaptativa de polinización fundamental .......................................... 25
Resultados. ...........................................................................................................29
Identidad de los polinizadores y frecuencias de visitas. ..................................... 29
Interacción entre las flores de Ipomoea y sus polinizadores .............................. 32
Coeficientes de variación. .................................................................................. 36
Estructura de correlaciones. .............................................................................. 38
Hipótesis de integración. .................................................................................... 40
Análisis de componentes principales. ................................................................ 40
Índices de integración fenotípica floral ............................................................... 43
Exactitud adaptativa de polinización fundamental. ............................................ 44
Discusión ............................................................................................................... 49
ii

Exactitud adaptativa de polinización .................................................................. 54
Conclusiones ......................................................................................................... 58
Literatura citada. .................................................................................................... 59
Anexos. ................................................................................................................. 64

Índice de figuras

Figura 1 ................................................................................................................. 13
Figura 2. ................................................................................................................ 16
Figura 3. ................................................................................................................ 17
Figura 4. ................................................................................................................ 19
Figura 5. ................................................................................................................ 34
Figura 6. ................................................................................................................ 39
Figura 7. ................................................................................................................ 44
Figura 8. ................................................................................................................ 46
Figura 9. ................................................................................................................ 48

Índice de tablas

Tabla 1. ................................................................................................................. 23
Tabla 2. ................................................................................................................. 31
Tabla 3. ................................................................................................................. 35
Tabla 4. ................................................................................................................. 37
Tabla 5. ................................................................................................................. 40
Tabla 6. ................................................................................................................. 42

iii

Resumen
La morfología floral guarda una estrecha relación con los polinizadores que seleccionan los
caracteres florales al interactuar con ellos. Esta realción evolutiva está enmarcada en las
relaciones genéticas de desarrollo entre caracteres florales y puede ser alterada por efecto
de la endogamia, que puede alterar la variación y covariación de estos caracteres en plantas
autopolinizadas. A nivel de toda la planta, la independencia de la variación entre flores y
caracteres vegetativos se ha propuesto como una característica que permite una respuesta
adaptativa más rápida de los caracteres florales. Desde una perspectiva intrafloral la
selección también puede aumnetar o disminuir la covariación entre caracteres
funcionalmente relacionados durante el proceso de polinización y desacoplarlos del resto
de los caracteres florales. En flores con formas tubulares se espera que la posición de las
anteras y el estigma estén correlacionados con la longitud del tubo floral, ya que este
caracter es importante en determinar la posición de los polinizadores. El objetivo de este
trabajo fue analizar la morfología floral de cuatro especies de Ipomoea, 1) a nivel de toda la
flor, 2) a nivel intrafloral como módulos funcionalmente definidos, y 3) los caracteres de
transferencia de polen y la relación de estos caracteres con la forma de interacción con sus
polinizadores. Las especies de Ipomoea seleccionadas fueron: I. alba, I. ampullacea, I.
hederifolia e I. meyeri, las cuales representan los diferentes síndromes de polinización en
este género. Se emplearon los modelos de integración floral fenotípica y exactitud
adaptativa en la polinización para el análisis morfológico, además de determinar la
identidad, frecuencia de visitas y modo de interacción de los polinizadores de estas
especies. Los resultados sugieren que: 1) La selección mediada por los polinizadores tiene
un efecto importante dividiendo la variación de los caracteres florales. 2) Los caracteres de
transferencia de polen están integrados, pero no en todas las especies y en un contexto
intrafloral su variación no es independiente del resto de los caracteres florales. 3) La
exactitud adaptativa de polinización fundamental está asociada con la forma de interacción
entre polinizadores y flores, y con el grado de agrupamiento de los caracteres reproductivos
florales.
Palabras clave: Modularidad, integración fenotipica, parcelación, exactitud adaptativa de
polinización.

Abstract
Floral morphology has a close relationship with the pollinators that selected the floral
characters when interacting with them. This evolutionary situation is framed in the genetic
relations of development between floral characters and can be altered by the effect of
endogmia, which can alter the variation and covariation of these characters in self-pollinated
plants. At the plant level, the independence of variation between flowers and vegetative
characters has been proposed as a characteristic that allows a faster adaptive response of
floral characters. From an intrafloral perspective the selection can also increase or decrease
the covariation between functionally related characters during the pollination process and
decouple them from the rest of the floral characters. In tubular flowers it is expected that the
position of the anthers and the stigma are correlated with the length of the corolla tube since
this character is important in determining the position of the pollinators in this type of flowers.
The objective of this work was to analyze floral morphology of four species of Ipomoea, at
the level of the whole flower, intrafloral level as functionally defined modules, and the
characters of pollen transfer and the relation of these characters with the form of interaction
with their pollinators . The Ipomoea species selected were I. alba, I. ampullacea, I.
hederifolia and I. meyeri, which represent the different pollination syndromes in this genus.
The models of floral phenotypic integration and adaptive pollination accuracy were used for
morphological analysis, and the identity, frequency of visits and interaction mode of the
pollinators of these species were determined. The results suggest that: 1) Pollinator-
mediated selection has an important effect by parceling the variation of floral characters. 2)
The characters of pollen transfer are integrated, but not in all species and in an intrafloral
context its variation is not independent of the rest ofthe floral characters. 3) Fundamental
adaptive pollination accuracy is associated with the form of interaction between pollinators
and flowers, and with the degree of clustering of floral reproductive traits.
Key words: Modularity, phenotypic integration, parcelation, adaptive accuracy.

Introducción
El estudio de la morfología floral y su relación con los polinizadores ha sido un tópico
de gran importancia para el estudio de la evolución de las plantas con flor y en
general para la biología evolutiva. El reconocido naturalista y padre de la teoría
evolutiva Charles Darwin observó ejemplares de Agraecum sesquipedale, una
especie de orquídea originaria de Madagascar, y basándose en los largos
espolones de sus flores, predijo que sería polinizada por un animal con una
probóscide de tamaño similar. Años más tarde se descubrió que en efecto esta
especie de orquídea es polinizada por esfíngidos de la especie Xanthopan morganii,
que cuentan con probóscides de gran tamaño. Estas observaciones dan cuenta de
la relación existente entre la morfología floral y la morfología de los polinizadores y
han permitido desarrollar modelos de estudio que intentan explicar la forma y
función de las flores.
La forma de las estructuras florales se ha propuesto es moldeada por aquellos
polinizadores que las visiten en forma más frecuente y efectiva (Stebbins 1970). En
un contexto de cambio evolutivo mediado por los polinizadores, la transición entre
un polinizador efectivo y un nuevo polinizador, estará en gran medida condicionada
por la estructura floral existente y por factores ambientales externos (Stebbins
1970). La modificación de las estructuras florales como respuesta adaptativa puede
estar limitada por relaciones genéticas de desarrollo que provocan que las
estructuras florales covaríen, y pueden estar relacionadas con la variación de las
estructuras vegetativas y el efecto ambiental asociado a estos caracteres
(Armbruster et al. 2014). La modularidad se ha propuesto como una adaptación que
permite sortear estas limitaciones y favorece una respuesta adaptativa más rápida
en plantas con flores (Berg 1960; Armbruster et al. 2014a).
La modularidad se refiere a la independencia de la variación de grupos de
caracteres respecto de otro grupo de caracteres y un aumento en la covariación
dentro del grupo (Wagner 1996). La covariación ocurre en plantas debido a efectos

pleiotrópicos entre caracteres mientras que la independencia en la variación ocurre
por la parcelación de estos efectos por acción de la selección natural (Wagner 1996;
Conner 2002; Murren 2012). Estos mecanismos permitirían la independencia en la
variación entre los caracteres florales y vegetativos, evitando que la variación
ambiental asociada a los caracteres vegetativos afecte el desarrollo de la flor y que
cambios en la flor tengan efectos correlacionales negativos en el resto de la planta
(Berg 1960; Armbruster et al. 2014; Conner y Lande 2014). A nivel intrafloral,
desacoplaría la variación de caracteres funcionalmente relacionados (Por ejemplo,
caracteres de atracción de polinizadores, de transferencia de polen) de los que no
lo están, a su vez estos caracteres relacionados funcionalmente incrementarían su
nivel de covariación (Wagner 1996). Esto se debería a que la selección favorecería
y mantendría un diseño floral que fuera eficiente en la transferencia de polen (Berg
1960). Se ha demostrado que la variación en los caracteres involucrados en la
transferencia de polen tiene efecto sobre la adecuación de las plantas (Nilsson
1988; Fenster 1991; Campbell et al. 1996; Parra-Tabla y Bullock 2005).
El modelo de exactitud adaptativa de polinización se ha propuesto como una forma
de cuantificar en términos de adecuación la desviación de los caracteres de
transferencia de polen de su estado adaptativo óptimo (Armbruster et al. 2004;
2009a; 2009b; Armbruster 2014). Este modelo se basa en el concepto de óptimo
adaptativo, que se define como el estado de un carácter que presenta la mayor
adecuación comparado con otros estados alternativos (Ozrak y Sober 1994). La
exactitud adaptativa de polinización cuantifica la distancia entre fenotipo observado
y su optimo adaptativo, y la variación asociada a los caracteres florales, es decir la
precisión (Armbruster et al 2004; 2009a; 2009b).
Existen dos enfoques de análisis en la exactitud adaptativa de polinización, uno
dirigido a la morfología floral y otro que además incluye la interacción de la flor con
sus polinizadores (Armbruster 2014). Estos dos enfoques difieren en la forma en la
que se concibe el óptimo adaptativo, en el primer caso se basa en la posición relativa
de las anteras y el estigma, mientras que el segundo se enfoca en las zonas de
contacto de estas estructuras sobre el cuerpo del polinizador (Armbruster et al.

2009a; 2014b). Se espera que la estructura floral se ajuste con la morfología de los
polinizadores y su comportamiento durante la polinización (Armbruster et al 2009a).
En flores de formas tubulares como las del género Ipomoea, se ha propuesto que
el tubo floral en conjunto con los estambres y el estilo sean los caracteres más
importantes en determinar la posición del polinizador y la transferencia del polen
(Conner y Via 1993). En el presente estudio analizamos la relación que existe entre
la morfología floral, la covariación de los caracteres florales y la interacción entre las
flores de cuatro especies de Ipomoea y sus polinizadores.

Objetivos

General

• Analizar la integracion floral fenotípica, la exactitud adaptativa de polinización
y la interacción con sus polinizadores de las especies de Ipomoea
estudiadas.

Particulares

• Determinar los polinizadores principales, su frecuencia de visita y como
interactúan con las flores de Ipomoea estudiadas.
• Analizar la integracion floral fenotípica a nivel de toda flor en las especies de
Ipomoea estudiadas.
• Analizar la integración fenotipica intrafloral de las especies de Ipomoea
estudiadas.
• Determinar la exactitud adaptativa fundamental de polinizacion de las
especies de Ipomoea estudiadas.

Antecedentes

Modularidad

El estudio de la modularidad en plantas inició con el influyente trabajo de Berg
(1960). En ese estudio se determinó el grado de covariación entre las dimensiones
de caracteres florales y vegetativos de 19 especies de plantas herbáceas con
diferentes grados de especialización en la polinización. Sus resultados muestran
que plantas con polinización especializada tienen una baja correlación entre los
caracteres florales y vegetativos mientras que en plantas con polinización
generalista la correlación es mayor entre grupos de caracteres. Explica que plantas
con polinización especializada experimentan una selección más intensa sobre los
caracteres florales que plantas con polinización generalista y esto provocaría la
independencia de los caracteres florales de la variación ambiental asociada a los
caracteres vegetativos.
El significado adaptativo de esta independencia es la estabilidad de las dimensiones
de la flor, que es una condición indispensable para una exitosa transferencia del
polen. Este resultado confirmó la existencia de las pléyades de correlaciones en
plantas, concepto propuesto por Terentjev (1931) que posteriormente se transformó
en los módulos fenotípicos. Se puede considerar a la flor como un módulo fenotípico
cuya función es la reproducción y que se encuentra en mayor o menor medida
desasociado de la variación del resto de la planta (Armbruster et al. 1999; Murren
2002; Murren 2012). Los módulos son el resultado de procesos de integración
fenotípica y de parcelación de los caracteres que determinan el nivel de covariación
entre los caracteres que forman el módulo y del módulo con el resto delorganismo
(Wagner 1996; Wagner y Altenberg 1996; Diggle 2014; Armbruster et al. 2014a). La
integración fenotípica se define como la estructura de correlaciones fenotípicas de
múltiples caracteres que se origina por relaciones genéticas o de desarrollo y puede
ser modificada por procesos de selección o por efecto de la endogamia (Pérez et
al. 2007; Fornoni et al. 2015; Murren 2002; Rosas-Guerrero et al. 2011; Ordano et

al. 2008). La integración fenotípica de la flor se centra en el estudio de la covariación
entre caracteres de la morfología floral, esta covariación es, en primera instancia, el
producto de los procesos de desarrollo que originaron dichos caracteres
(Klingenberg 2008; Armbruster et al. 2014).
Durante su desarrollo la flor refleja en sentido opuesto el origen evolutivo de cada
uno de sus órganos, los verticilos más externos, sépalos y pétalos, se desarrollan
primero, luego el androceo y por último el gineceo (Endress 2006). Este orden tiene
también relación con el control genético de dicho desarrollo, el modelo ABC
propuesto por Haughn y Somerville (1988), aunque de forma simplificada, refleja la
relación de proximidad de los verticilos y su diferenciación durante el desarrollo de
la flor. Cada uno de los grupos de genes, A, B y C controla el desarrollo de un
verticilo particular y por efectos epistáticos o pleiotrópicos afectarían el desarrollo
de caracteres de verticilos adyacentes. Esta relación de proximidad y control
genético ha sido utilizada para generar predicciones acerca de la integración de los
caracteres florales en relación con el desarrollo de la flor. Los caracteres
pertenecientes a un mismo verticilo presentarían correlaciones mayores con
caracteres de ese mismo verticilo que con caracteres de un verticilo adyacente y la
diferencia sería mayor con caracteres de verticilos no adyacentes (Herrera et al.
2002).
Diversos estudios han empleado esta relación de desarrollo entre los caracteres
florales como una hipótesis nula para determinar la importancia de procesos
adaptativos que expliquen la integración floral (Waitt y Levin 1993; Herrera et al.
2002; Nattero et al. 2010). Las implicaciones evolutivas derivadas del análisis de la
variación y la integración fenotípica (covariación) de los caracteres florales se basan
en el supuesto de que la variación y las correlaciones fenotípicas se asemejan a la
estructura correlacional genética subyacente (Waitt y Levin 1998; Herrera et al.
2002). En relación con lo anterior, Conner y Via (1993) analizaron las correlaciones
fenotípicas y las correlaciones genéticas aditivas de diez caracteres fenotípicos de
Raphanus raphanistrum, en seis caracteres florales, dos caracteres vegetativos y
dos caracteres de historia de vida. Encontraron que la estructura de correlaciones

fenotípicas y las correlaciones genéticas aditivas son muy similares, especialmente
en los caracteres florales, esto se debe a que estos caracteres presentaron una alta
heredabilidad en sentido estricto.
En lo que concierne al mecanismo genético responsable de la integración fenotípica
floral, Conner (2002), analizó como los efectos pleiotrópicos afectan las
correlaciones de los caracteres florales de Raphanus raphanistrum. Encontró que
después de nueve generaciones de cruzas aleatorias forzadas la estructura de
correlaciones de los seis caracteres florales analizados no mostró cambios,
demostrando que los efectos pleiotrópicos son el mecanismo genético subyacente
que explica las correlaciones entre caracteres fenotípicos. En este estudio
descartan el efecto del desequilibrio de ligamiento empleando cruzas aleatorias
forzadas y una planta de cada madre de la generación previa, de modo que se
iguala la adecuación de todos los individuos de la población y se atenúan los efectos
de la selección que propician que el desequilibrio de ligamiento contrarreste la
recombinación y genere asociaciones entre caracteres.
Por otra parte, el efecto del desequilibrio de ligamiento se ha propuesto que sería
más importante aumentando las correlaciones entre caracteres en poblaciones
principalmente auto polinizadas, debido a que la endogamia aumentaría su efecto
contrarrestando la recombinación, aunque esto permanece sin ser probado (Kelly
1999; Pérez et al. 2007). Si una alta integración entre los caracteres florales es el
estado inicial debido a relaciones de desarrollo (Berg 1960; Herrera et al. 2002;
Pérez et al. 2007), la selección impuesta por polinizadores puede aumentar la
integración entre caracteres relacionados funcionalmente, por ejemplo, aquellos
relacionados con la transferencia del polen (Pérez et al. 2007; Rosas-Guerrero et
al. 2011; Diggle 2014; Fornoni et al. 2015) y/o desacoplar su variación de otros
caracteres con los que no están relacionados funcionalmente (Perez et al. 2007;
Diggle 2014). En este sentido, Rosas-Guerrero et al. (2011), compararon la
integración de caracteres asociados a la transferencia del polen y de atracción de
polinizadores de 20 especies de Ipomoea. Encontraron que los caracteres de
transferencia de polen están más integrados que los caracteres de atracción de

polinizadores. Adicionalmente, compararon la integración fenotípica floral en función
del sistema de apareamiento y encontraron que plantas autocompatibles presentan
una mayor integración que plantas autoincompatibles. Un resultado similar fue
encontrado por Fornoni et al. (2015), quienes realizaron un meta análisis en el que
compararon la integración de las estructuras de transferencia de polen, atracción de
polinizadores y la integración total de la flor de 64 especies de plantas. Encontraron
que la integración de toda la flor y de los caracteres de transferencia de polen fue
mayor en plantas autopolinizadas o con sistemas de polinización mixto que en
plantas exocruzadas. Mencionan que este resultado sugiere que la integración de
los órganos sexuales de la planta puede ser un carácter asociado con el síndrome
de autopolinización.
En el caso de la integración total de la flor la diferencia se puede deber a que la
selección desacopla la variación de los caracteres sexuales del resto de la flor de
las plantas exocruzadas lo que disminuye la magnitud de integración total. Los
procesos de parcelación de la covariación entre caracteres en plantas han sido
estudiados en relación a la independencia de la flor de la variación de los caracteres
vegetativos (Berg 1960; Armbruster et al. 1999; Pérez-Barrales et al. 2007). Sin
embargo, existe poca evidencia de desacoplamiento de los caracteres desde una
perspectiva intrafloral. En la mayoría de los estudios en los que se emplea un
enfoque de módulos intraflorales se asignan los módulos con una base funcional a
priori y se determina su independencia comparando la magnitud de la integración
entre los módulos (Rosas-Guerreo et al. 2011; Pérez-Barrales et al. 2014; Fornoni
et al. 2015; Dávila-Delgado et al. 2016). Este enfoque tiene el problema de que la
diferencia en la magnitud de la integración entre módulos puede deberse a una baja
correlación de un carácter con varios caracteres en el módulo de menor integración
y no a la independencia de la variación del módulo que presenta la mayor
integración. Otro enfoque fue empleado por Bissell y Diggle (2010), quienes
analizaron la modularidad intrafloral de Nicotiana alata, Nicotiana forgetiana y de
híbridos de cuarta generación de ambas especies. En primer lugar, emplearon un
análisis de componentes principales con rotación varimax para explorar la estructura
modular e identificar los grupos de caracteres que presentan la mayor integración y

posteriormente cuantificaron el grado de independencia en la variación entre los
módulos identificados mediante modelos de ecuaciones estructurales. Identificaron
tres módulos intraflorales, uno asociado con caracteres dellimbo, otro con la
longitud de la corola y estructuras reproductivas y el último con el ancho de varios
caracteres de la corola. Los dos primeros módulos fueron los más conservados
entre las especies y los híbridos y tuvieron un alto grado de independencia del resto
de la flor, mientras que el módulo del ancho de la corola fue más variable. Este
enfoque analiza la modularidad intrafloral tomando en consideración la integración
y parcelación fenotípica que caracteriza a los módulos (Wagner 1996; Wagner y
Altenberg 1996; Diggle 2014; Armbruster et al. 2014a).

Exactitud adaptativa de polinización

El modelo de exactitud adaptativa de polinización es parte de los modelos de
optimización que se proponen como una forma para probar si la evolución de los
caracteres fenotípicos, en este caso florales, se debe a procesos de selección
natural (Ozrak y Sober 1994). Estos modelos se centran en el fenotipo óptimo, el
cual tiene una mayor adecuación comparado con otros fenotipos alternativos (Ozrak
y Sober 1994). El óptimo adaptativo se refiere a los picos de adecuación de los
valores fenotípicos de múltiples caracteres en el paisaje adaptativo (Pélabon et al.
2004). Cuando un pico de adecuación es identificado esto permite cuantificar la
adaptación al comparar cuanto se desvía el fenotipo observado del estado donde la
adecuación es mayor (óptimo) (Pélabon et al. 2004). A nivel poblacional la
adaptación se conceptualiza como la distancia de la media de la población de su
óptimo de adecuación, sin embargo, esto no significa que los organismos en la
población estén mejor adaptados (Ozrak y Sober 1994; Armbruster et al 2004;
Pélabon et al. 2004). Factores que afecten el desarrollo de los individuos pueden
impedir que alcancen el fenotipo “objetivo” codificado en su genotipo y así alejarse
en mayor medida de su óptimo (Armbruster et al. 2004; 2009a). Debido a lo anterior
es importante tomar en consideración fuentes de variación en un contexto tanto
individual como poblacional (Armbruster et al. 2004). En la exactitud adaptativa de

polinización el componente poblacional es la cercanía de la población de su óptimo
adaptativo (Optimización), mientras que precisión se refiere a la variación individual
(Figura 1) (Armbruster et al. 2004). En un contexto de polinización el óptimo
adaptativo puede definirse a priori como el acoplamiento entre la morfología de los
polinizadores y las flores y la correspondencia entre las estructuras masculina y
femenina de la flor. Lo anterior implica que el óptimo adaptativo es un carácter
fenotípico con una variación asociada (Variación del óptimo) (Armbruster et al. 2004;
2009a).
La exactitud adaptativa de polinización es una función de la distancia entre el
fenotipo observado y su óptimo adaptativo, y la confiabilidad con la que cada
genotipo es capaz de alcanzar su fenotipo objetivo. Este modelo asume la existencia
de un óptimo adaptativo fijo y que las estructuras florales están bajo selección
estabilizadora, es decir, que la forma de la curva de adecuación es cóncava, una
forma convexa o sesgada hacia uno de los extremos indicaría un óptimo adaptativo
bajo cambio y que la variación es favorecida (Armbruster et al. 2009a). La selección
estabilizadora actuaría sobre el ajuste morfológico entre los polinizadores y las
partes sexuales de la flor favoreciendo una transferencia más eficiente de polen
(Berg 1960; Cresswell 1998). La selección natural actuaría en contra de la variación
de las partes florales involucradas en el ajuste con los polinizadores ya que esta
variación implicaría una desviación del óptimo adaptativo (maladaptación)
(Cresswell 1998; Armbruster et al. 2004; 2009a; 2009b; Armbruster 2014). Existe
evidencia de que la variación en las estructuras florales puede tener un fuerte efecto
sobre el acoplamiento con los polinizadores (Campbell et al. 1996; Nilsson 1988;
Parra-Tabla y Bullock 2005). Parra-Tabla y Bullock (2005) encontraron evidencia de
selección estabilizadora operando sobre la separación entre las anteras y el estigma
de las flores hermafroditas de Ipomoea wolcottiana, en donde un aumento de una
desviación estándar en este rasgo puede alterar la adecuación relativa en más del
cien por ciento. Sin embargo, también existen estudios que han reportado un efecto
menor del ajuste entre flores y polinizadores sobre la adecuación (Wilson 1995) y
otras formas de selección operando sobre estos caracteres (Johnston 1991; Fenster
y Ritland 1994; Alexandersson y Johnson 2002). Es probable que los procesos de

selección que operan sobre el ajuste entre flores y polinizadores en la actualidad
sean un aspecto específico y determinado en alto grado por el contexto ecológico
de cada población (Fenster 1991).
Existen dos tipos de exactitud adaptativa de polinización, la exactitud adaptativa de
polinización fundamental y real (Armbruster 2014). La primera se refiere a la
medición de la optimización, precisión y la variación del óptimo solo en los rasgos
florales. En este caso el óptimo adaptativo es definido como la correspondencia de
las estructuras masculina y femenina de la flor, el óptimo adaptativo de la función
masculina sería la posición del estigma y el de la función femenina la posición de
las anteras. (Armbruster et al. 2009a). Este tipo de exactitud es un predictor
morfológico de la interacción con los polinizadores en un contexto ecológico
(Armbruster 2014). La exactitud adaptativa de polinización real se refiere a la
interacción del polinizador con la flor, en este contexto el óptimo adaptativo es la
posición de contacto en el cuerpo del polinizador de las estructuras reproductivas
de la flor. Este tipo de exactitud incluye aspectos como el comportamiento del
polinizador cuando interactúa con la flor, la distribución del polen sobre el cuerpo
del polinizador y factores que puedan alterar los caracteres implicados en la
transferencia del polen al estigma (Armbruster et al 2014b). Armbruster et al.
(2009a) propusieron una clasificación de las interacciones entre las flores y sus
polinizadores, esta clasificación se basa en la estructura de la flor, la forma en la
que se presenta el polen y los movimientos de los polinizadores al interactuar con
la flor. Se espera que cuando el polen se presenta en forma empaquetada, y/o que
la estructura de la flor restrinja el movimiento del polinizador la correspondencia
entre la posición del estigma y las anteras sea mayor (precisión) ya que la selección
favorecería una transferencia de polen más eficiente.

Figura 1. Componentes de la exactitud adaptativa de polinización (Armbruster et al. 2009a).

Hipótesis
• Debido a que el tubo floral determina la posición del polinizador cuando
interactua con la flor, se espera que este caracter este integrado
fenotipicamente con los estambres y el estilo de flores con formas tubulares
(Conner y Via 1993).
• Se ha propuesto que la selección natural puede operar sobre la posición
relativa del estigma y las anteras favoreciendo una tranferencia de polen más
eficiente y esto afectar tanto la integración fenotípica floral como la exactitud
adaptativa de polinización, por lo tanto, es posible que exista una relación
positiva entre ambos modelos (Berg 1960, Armbruster et al. 2004).
• Debido a que los diferentes grupos funcionales de polinizadores pueden
interactuar en forma distinta con flores de formas tubulares, se espera que
ejerzan presiones selectivas distintas sobre los caracteres reproductivos de
la flor y esto provoque patrones de exactitud adaptativa de polinización
fundamental diferentes (Pérez et al. 2007; Armbruster et al. 2009a).

Metodología

Sitio de estudio

El estudio se realizó en el area de la Reserva de la Biósfera Chamela-Cuixmala
(Figura2). Esta reserva se localiza en la costa del Pacífico Mexicano en el municipio
de La Huerta, Jalisco, entre los los 19°29´ de latitud norte y 105°01´ de longitud
oeste (Bullock 1986). La temperatura media anual es de 24.6°C lo que corresponde
al subgrupo climático cálido de acuerdo con la clasificación de Köppen (García-oliva
et al. 2002). La precipitación media es de 748 (mm/año), con un patrón de lluvias
marcadamente estacional siendo los meses de Diciembre a Mayo los que
comprenden el periodo de sequía (Bullock 1986; García-Oliva et al. 2002). El
principal tipo de vegetacion en la zona es bosque tropical seco (caducifolio), que
comprende especies de árboles de menor tamaño y una menor riqueza de especies
que el bosque tropical húmedo (Morphy y Lugo 2002). También podemos encontrar
áreas con bosque tropical subcaducifolio y bosque de galerías, en zonas cercanas
a casuces de arroyos y ríos; manglares y dunas costeras en la costa y varios
estadios transicionales de estos tipos de vegetación en la periferia de la reserva.
Esta reserva también cuenta con un importante número de especies de animales,
muchos de ellos endémicos (Ceballos y García 1995).

Figura 2. Reserva de la Biósfera Chamela-Cuixmala (Instituto de Biología UNAM, 2017).

Especies de estudio.

Ipomoea es el género más representado de la familia Convolvulaceae, se estima
que cuenta con ≈700 especies en todo el planeta, de las cuales aproximadamente
la mitad se distribuyen en el continente americano (Austin y Huáman 1996). En
México se conocen alrededor de 160 especies, algunas de ellas se creen han sido
introducidas (Austin y Huáman 1996; Carranza, 2008). Este género tiene una
distribución cosmopolita encontrándose en todos los continentes en regiones
templadas y tropicales (McDonald, 1991). Las especies americanas de Ipomoea
pertenecen a tres subgéneros, Eriospermum, Ipomoea y Quamoclit, es en este
último subgénero en el que se ubican las cuatro especies del presente estudio,
Ipomoea alba, I. ampullacea, I. hederifolia e I. meyeri (Smith et al. 2010) (Figura 3),
aunque existen otras clasificaciones que ubican a estas especies en distintos
subgéneros (Austin y Huáman 1996).

Figura 3. Filogenia de 45 de las 87 especies del subgénero Quamoclit obtenida mediante análisis
de máxima verosimilitud de secuencias ITS. Tomado de Smith et al. (2010).

Las plantas de Ipomoea se distinguen por tener flores en forma de campana, con
corolas infundibuliformes, campanuladas, subcampanuladas o hipocraterimorfas,
de coloraciones muy diversas (Carranza 2008). Las flores son actinomorfas
hermafroditas, cuentan con cinco estambres y un pistilo de longitud variable
(Chemás-Jaramillo y Bullock 2002; Carranza 2008). Son polinizadas por un gran
número de animales, teniendo representados la mayoría de los síndromes de
polinización descritos (Rosas-Guerrero et al. 2011).
I. alba. L. (Figura 4), es una enredadera herbácea algo robusta y perenne (Carranza
2008). Sus flores son autocompatibles con corola hipocraterimorfa de color blanco
verdoso de 8 a 15 cm de longitud (Carranza 2008; Ríos 2008). Tiene antesis
nocturna, sus flores abren al atardecer y permanecen hasta el amanecer (Ríos

2008). La floración inicia a finales de septiembre y finaliza en enero, pudiendo
extenderse si se presentan lluvias fuera de temporada (Ríos 2008).
Ipomoea ampullacea Fern. (Figura 4), es una enredadera perenne de gran tamaño,
suele encontrarse sobre las copas de los arboles (Carranza 2008). Sus flores son
autoincompatibles con corola subinfundibuliforme de color blanco verdoso de 5 a 6
cm de la longitud (Carranza 2008). Tiene antesis nocturna, sus flores abren al
anochecer y permanecen hasta la mañana siguiente (Chemás-Jaramillo y Bullock
2002; Ríos 2008). La floración ocurre desde principios de noviembre hasta finales
de enero, pudiendo extenderse si se presentan lluvias fuera de temporada
(Carranza 2008)
Ipomoea. hederifolia Fern. (Figura 4), es una enredadera herbácea anual de habito
rastrero (Carranza 2008). Sus flores son autocompatibles con corola
hipocraterimorfa de color rojo de 1.8 a 3 cm de longitud (Chemás-Jaramillo y Bullock
2002; Carranza 2008). Tiene antesis diurna, el momento de apertura es variable a
lo largo de la mañana y permanecen abiertas por un lapso de 8 horas
aproximadamente (Chemás-Jaramillo y Bullock 2002). La floración ocurre durante
la temporada de lluvias, de septiembre a noviembre (Carranza 2008).
Ipomoea.meyeri Spreng. (Figura 4), Es una enredadera herbácea anual (Carranza
2008). Sus flores son autocompatibles con corola infundibuliforme de color azul
celeste de alrededor de 2 cm de longitud (Carranza 2008). Tiene antesis diurna, sus
flores abren durante de la madrugada y permanecen abiertas hasta el mediodía
(Chemás-Jaramillo y Bullock 2002). La floración ocurre durante la temporada de
lluvias, de septiembre a noviembre (Carranza 2008).

Figura 4. 1) Ipomoea alba L., (Carranza 2008), 2) Ipomoea ampullacea Fern., (Carranza 2008), 3) Ipomoea hederifolia Fern., (Carranza 2008), 4)
Ipomoea meyeri Spreng.

Observaciones de polinizadores

Para determinar los polinizadores efectivos se realizaron observaciones de las flores
en campo empleando videocámaras. En el caso de I. alba e I. ampullacea que
presentan antesis nocturna se emplearon cámaras con visión nocturna. Estas
especies nocturnas se encuentran comúnmente sobre la copa de los árboles, por lo
que se tuvieron que emplear plataformas sujetas a las ramas de los árboles en
donde se fijaron las cámaras. Se observaron 420 horas en 80 flores de I. alba, 320
horas en 64 flores de I. ampullacea, 120 horas en 24 flores de I. hederifolia y 120
horas en 24 flores de I. meyeri. Para determinar a los polinizadores de estas
especies de Ipomoea se usó el criterio de contacto con las estructuras reproductivas
de la flor, solo los visitantes florales que hicieran contacto claramente con las
anteras y el estigma en la misma visita fueron considerados como polinizadores de
estas especies. Este criterio es una aproximación razonable a la determinación de
polinizadores legítimos que además incluye determinar si se produce progenie
producto de las visitas, este último dato no fue cuantificado (Rosas-Guerrero et al.
2014).

Mediciones morfométricas de Ipomoea

Para determinar la exactitud adaptativa de polinización y la integración fenotípica se
midieron los siguientes caracteres florales: longitud del pistilo (LP), longitud
promedio de los estambres (LE), longitud del tubo floral (LT), diámetro de la
garganta de la corola (DG), longitud excerta masculina (EM), longitud excerta
femenina (EF) y la separación entre anteras y estigma (HC). Las longitudes excertas
se midieron tomando como referencia el borde la garganta, la longitud que
sobresalen de la corola tanto el pistilo como los estambres, en el resto de los casos
el punto de referencia fue la base del tubo floral.
Las mediciones se realizaron empleando un vernier digital con una precisión de 0.1
milímetros. Se midieron 298 flores en 30 individuos de I. alba, 10 flores por individuo

aproximadamente; 157 flores en 31 individuos de I. ampullacea, 4 a 10 flores por
individuo; 100 flores en 20 individuos de I. hederifolia, 5 flores por individuo
aproximadamente; una flor en 30 individuos de I. meyeri.

Modelos de estudio

Se analizaron los caracteres florales de las especies de Ipomoea en tres niveles
distintos, a nivel de toda la flor, a nivel intrafloral y a nivel de los caracteres de
transferencia de polen. En el análisis a nivel de toda la flor se calcularon las matrices
de correlaciones fenotípicas de cada especie, se probaron hipótesis funcionales y
de relaciones de desarrollo entre caracteres empleando el método propuesto por
Cheverud et al. (1989) y se calculó el índicede integración fenotípica de Wagner
(1984) de todos los caracteres florales. En el análisis a nivel intrafloral se empleó la
matriz de correlaciones fenotípicas, los índices de integración fenotípica de grupos
de caracteres relacionados funcionalmente (Rosas-Guerrero et al. 2011; Fornoni et
al. 2015) y se analizó el agrupamiento de caracteres mediante un análisis de
componentes principales. El análisis de los caracteres de transferencia de polen se
realizó empleado el modelo de exactitud adaptativa de polinización fundamental
para la posición relativa de las anteras y el estigma tomando como puntos de
referencia la base del tubo floral y el nivel de la garganta (excersiones).
Adicionalmente, se incluyen los valores promedio de todos los caracteres medidos
y sus coeficientes de variación. En este último caso se empleó el coeficiente de
variación de Pearson ya que es una medida estandarizada de variación que permite
hacer comparaciones entre muestras de tamaño desigual y varianza diferente.

Matrices de correlaciones

Con el fin de evaluar los patrones de asociación entre pares de caracteres se
construyeron las matrices de correlación de los caracteres florales. Se empleó el
coeficiente de correlación de Pearson ya que es una medida de variación lineal

independiente de la escala de medida de las variables lo que permite
comparaciones entre pares de caracteres de especies distintas. Los datos fueron
convertidos a logaritmos naturales antes del análisis para un mejor ajuste a una
distribución normal, los cálculos se realizaron empleando el software estadístico
SAS versión 9.4 (2013).

Hipótesis de integración

Se evaluó si las relaciones genéticas o de desarrollo entre los caracteres florales o
la selección mediada por polinizadores, explica en mejor medida los patrones de
correlación observados en las especies de Ipomoea estudiadas (Murren 2002;
Pérez et al. 2007; Rosas-Guerrero et al. 2011; Murren 2012). Con este fin se empleó
el método propuesto por Cheverud et al. (1989), que consiste en comparar la matriz
observada de correlaciones con una matriz hipotética alternativa y determinar
estadísticamente la similitud entre ambas. Se construyeron tres matrices hipotéticas
correspondientes a los mecanismos propuestos y se compararon con las matrices
de correlaciones observadas. La matriz teórica de desarrollo (Ta) se construyó
partiendo de los verticilos que dan origen a las diferentes estructuras, carpelos,
estambres y perianto. Las correlaciones entre caracteres de un mismo verticilo
serán mayores que entre verticilos, en segunda instancia los caracteres
pertenecientes a verticilos adyacentes tendrán correlaciones mayores que los
pertenecientes a verticilos no adyacentes (Tabla 1) (Haughn y Somerville 1988;
Bowman et al., 1991; Herrera et al., 2002; Endress, 2006). La matriz teórica de
selección mediada por polinizadores (Tb) se construyó tomando en consideración
los caracteres que participan en la transferencia de polen. Se prevé que la longitud
de los estambres (LE), la longitud del pistilo (LP) y la longitud del tubo floral (LT)
presentarán correlaciones mayores que el resto de los caracteres florales (Tabla 1)
(Conner y Via, 1993). Una matriz adicional de selección mediada por polinizadores
(Tc) fue construida, en esta matriz se asume que no existe una correlación entre la
longitud de estambres y estigma con el tubo floral, esto con el fin de comparar el
efecto asociado al nivel de excersión de las estructuras reproductivas de estas

especies de Ipomoea (Tabla 1). La similitud entre las correlaciones fue calculada
mediante un análisis de Mantel, este análisis proporciona la magnitud de la
correlación entre las matrices comparadas (Estadístico r). La significancia
estadística fue calculada empleando el método de re muestreo con 10,000
permutaciones. Los cálculos se realizaron en el software estadístico R Develoment
Core Team (2016) empleando el paquete vegan.

Tabla 1. Matrices teóricas de integración. 1). Sobre la diagonal, matriz teórica de desarrollo (Ta).
Debajo de la diagonal, matriz teórica de polinización (Tb). 2). Sobre la diagonal, matriz teórica de
polinización (Tc) sin considerar la longitud del tubo floral (LT). El cero (0) indican que no existe
correlación, 0.5 una correlación moderada y el 1 una correlación fuerte. Caracteres florales: DC:
Diámetro de la corola, DG: Diámetro de la garganta del tubo floral, LT: Longitud del tubo floral, LP:
Longitud del estilo y LE: Longitud de los estambres.
1) DC DG LT LC LP LE
DC - 0 1 1 0 0.5
DG 0 - 1 1 0 0.5
LT 0.5 0.5 - 1 0 0.5
LC 0.5 0.5 0.5 - 0 0.5
LP 0 0 1 0 - 0.5
LE 0 0 1 0 1 -
2) DC DG LT LC LP LE
DC - 0 0.5 0.5 0 0
DG - - 0.5 0.5 0 0
LT - - - 0.5 0 0
LC - - - - 0 0
LP - - - - - 1
LE - - - - - -

Índice de integración fenotípica floral

La integración floral fenotípica fue cuantificada empleado el índice propuesto por
Wagner (1984). Este índice es la varianza de los auto valores de una matriz de
correlaciones obtenidos mediante un análisis de componentes principales (Wagner
1984). Se espera que la varianza de los auto valores sea diferente entre las
especies únicamente porque el número de plantas usadas es diferente, debido a
esto se empleó el índice de integración corregido (Herrera et al. 2002). Este índice
corregido consiste en sustraer de la varianza de los auto valores obtenida
(integración) el valor esperado de la integración bajo el supuesto de covariación al
azar, la corrección es (Herrera et al. 2002; Pérez-Barrales et al. 2007):
𝐼𝑛𝑡𝑒𝑔𝑟𝑎𝑐𝑖ó𝑛 𝑒𝑠𝑝𝑒𝑟𝑎𝑑𝑎 =
𝑁𝑜. 𝑑𝑒 𝑐𝑎𝑟𝑎𝑐𝑡𝑒𝑟𝑒𝑠 − 1
𝑁𝑜. 𝑑𝑒 𝑝𝑙𝑎𝑛𝑡𝑎𝑠

Este índice de integración corregido es expresado como el porcentaje del valor
máximo de integración posible que está dado por el número de caracteres incluidos
(Herrera et al. 2002; Pérez-Barrales et al. 2007). El índice de integración fue
calculado con todos los caracteres florales (integración a nivel de toda la flor) y en
grupos de caracteres funcionalmente relacionados definidos con anticipación. El
grupo caracteres de “atracción” incluye el diámetro de la corola (DC), la longitud de
la corola (LC), el ancho de la garganta del tubo floral y la longitud del tubo floral (LT).
Los caracteres de “eficiencia en la polinización” incluyen la longitud de los
estambres (LE), la longitud del estilo (LP) y la longitud del tubo floral (LT). Los datos
fueron convertidos a logaritmos naturales antes del análisis para un mejor ajuste a
una distribución normal. Se calcularon los intervalos de confianza (95%) de la
varianza de los auto valores antes de la corrección y del índice final empleando la
técnica de re muestreo con 10,000 permutaciones. El re muestreo de datos se
realizó empleado la función “INDEX” (Rochowicz 2010) del software de cálculo
Microsoft Excel versión 2016 (Microsoft Corporation 2016), el resto de los cálculos
se realizaron empleando el software estadístico SAS versión 9.4 (2013).

Análisis de componentes principales

Con el fin de identificar grupos de caracteres integrados en un contexto intrafloral
se realizó un análisis de componentes principales en los datos obtenidos de cada
especie de Ipomoea. A diferencia de los índices de integración calculados sobre
grupos predefinidos de caracteres en los que se asume una relación funcional, este
análisis nos permite identificar grupos independientes de caracteres
correlacionados y toma en cuenta la variación del total de los caracteres incluidos
(Bissell y Diggle 2008; 2010). Para facilitar la interpretación se empleó la rotación
de factores Varimax. Este procedimiento reduce la contribución de cada variable en
más de un factor mientras mantiene la ortogonalidad. Los datos fueron convertidos
a logaritmos naturales antes del análisis para un mejor ajuste a una distribuciónnormal. Los cálculos se realizaron empleando el software estadístico SAS versión
9.4 (2013).

Exactitud adaptativa de polinización fundamental

Para efectos de la medición de exactitud adaptativa de polinización fundamental
empleamos el índice de inexactitud adaptativa de polinización fundamental (referido
como índice de inexactitud en adelante). Este índice calcula la maladaptación o
inexactitud poblacional y es el inverso de la exactitud adaptativa de polinización,
para cuestiones de interpretación un elevado índice de inexactitud es proporcional
a una baja exactitud adaptativa de polinización fundamental. Este índice se
construyó partiendo de una función cuadrática de adecuación (Hansen 2006;
Armbruster et al. 2009a; 2009b):
𝑊(𝑧) = 𝑊𝑚𝑎𝑥𝑖𝑚𝑎 − 𝑠(𝑧 − 𝜃)
2
En donde W(z) es la adecuación relativa al carácter z, s es la intensidad de la
selección estabilizadora sobre la relación entre el carácter z y su óptimo adaptativo
θ. A partir de esta ecuación se puede observar que la inexactitud adaptativa asume
una función cóncava de adecuación y selección estabilizadora operando sobre el

óptimo adaptativo (Armbruster et al. 2009a; 2009b). A continuación, se indica la
ecuación de inexactitud adaptativa resultante:
𝐼𝑛𝑒𝑥𝑎𝑐𝑡𝑖𝑡𝑢𝑑 𝑎𝑑𝑎𝑝𝑡𝑎𝑡𝑖𝑣𝑎 = (𝐸[𝑧] − 𝜃)2 + 𝑉𝑎𝑟[𝑧] + 𝑉𝑎𝑟[𝜃]
En donde E[z] es el valor esperado del carácter z, en este caso se utiliza el valor
poblacional medio del carácter z ya que refleja el valor fenotípico alcanzado por la
población. El término E[z]-θ es la diferencia entre la media poblacional del carácter
observado y el óptimo adaptativo, este es el componente de optimización del índice.
El término de Var[θ] representa la variación asociada al óptimo adaptativo, esto es
debido a que el óptimo adaptativo es otro carácter fenotípico. El término Var[z] es la
imprecisión del carácter fenotípico observado, este componente incluye la variación
genotípica del carácter z y la variación debida a procesos de desarrollo y
ambientales. El considerar ambas fuentes de variación en un solo termino se hace
con el fin de simplificar la aplicación de este índice en estudios de campo
(Armbruster et al. 2009b). El índice simplificado se expresa de la siguiente forma:
𝐼𝑛𝑒𝑥𝑎𝑐𝑡𝑖𝑡𝑢𝑑 𝑎𝑑𝑎𝑝𝑡𝑎𝑡𝑖𝑣𝑎
= (𝑀𝑒𝑑𝑖𝑎 𝑃𝑜𝑏𝑙𝑎𝑐𝑖𝑜𝑛𝑎𝑙 𝑑𝑒𝑙 𝑐𝑎𝑟𝑎𝑐𝑡𝑒𝑟 − Ó𝑝𝑡𝑖𝑚𝑜)2
+ 𝑉𝑎𝑟𝑖𝑎𝑛𝑧𝑎 𝑑𝑒𝑙 Ó𝑝𝑡𝑖𝑚𝑜 + 𝑉𝑎𝑟𝑖𝑎𝑛𝑧𝑎 𝑑𝑒𝑙 𝑐𝑎𝑟𝑎𝑐𝑡𝑒𝑟
Se calcularon los índices de inexactitud de los caracteres femeninos y masculinos
de la flor. El óptimo adaptativo de la posición del estigma fue la media poblacional
de la posición de las anteras. El óptimo adaptativo de la posición de las anteras fue
la media poblacional de la posición del estigma. Debido a que al considerar las
estructuras femeninas y masculinas como el óptimo adaptativo recíprocamente, se
calculó la inexactitud femenina y masculina sin considerar la variación en el óptimo,
de esta forma se cuantifica la contribución de cada función a la inexactitud total.
Adicionalmente se calculó la inexactitud total de la flor al considerar la variación en
el óptimo, es decir la varianza de los caracteres femeninos y masculinos (Armbruster
et al. 2009b). Los índices se calcularon de la siguiente forma:

𝐼𝑛𝑒𝑥𝑎𝑐𝑡𝑖𝑡𝑢𝑑 𝐹𝑒𝑚𝑒𝑛𝑖𝑛𝑎
= (𝜇 𝑑𝑒 𝑙𝑎 𝑝𝑜𝑠𝑖𝑐𝑖ó𝑛 𝑑𝑒𝑙 𝑒𝑠𝑡𝑖𝑔𝑚𝑎 − 𝜇 𝑑𝑒 𝑙𝑎 𝑝𝑜𝑠𝑖𝑐𝑖ó𝑛 𝑑𝑒 𝑙𝑎𝑠 𝑎𝑛𝑡𝑒𝑟𝑎𝑠)2
+ 𝜎 2𝑑𝑒 𝑙𝑎 𝑝𝑜𝑠𝑖𝑐𝑖ó𝑛 𝑑𝑒𝑙 𝑒𝑠𝑡𝑖𝑔𝑚𝑎
𝐼𝑛𝑒𝑥𝑎𝑐𝑡𝑖𝑡𝑢𝑑 𝑀𝑎𝑠𝑐𝑢𝑙𝑖𝑛𝑎
= (𝜇 𝑑𝑒 𝑙𝑎 𝑝𝑜𝑠𝑖𝑐𝑖ó𝑛 𝑑𝑒 𝑙𝑎𝑠 𝑎𝑛𝑡𝑒𝑟𝑎𝑠 − 𝜇 𝑑𝑒 𝑙𝑎 𝑝𝑜𝑠𝑖𝑐𝑖ó𝑛 𝑑𝑒𝑙 𝑒𝑠𝑡𝑖𝑔𝑚𝑎)2
+ 𝜎2 𝑑𝑒 𝑙𝑎 𝑝𝑜𝑠𝑖𝑐𝑖ó𝑛 𝑑𝑒 𝑙𝑎𝑠 𝑎𝑛𝑡𝑒𝑟𝑎𝑠
𝐼𝑛𝑒𝑥𝑎𝑐𝑡𝑖𝑡𝑢𝑑 𝑇𝑜𝑡𝑎𝑙
= (𝜇 𝑑𝑒 𝑙𝑎 𝑝𝑜𝑠𝑖𝑐𝑖ó𝑛 𝑑𝑒𝑙 𝑒𝑠𝑡𝑖𝑔𝑚𝑎 − 𝜇 𝑑𝑒 𝑙𝑎 𝑝𝑜𝑠𝑖𝑐𝑖𝑜𝑛 𝑑𝑒 𝑙𝑎𝑠 𝑎𝑛𝑡𝑒𝑟𝑎𝑠)2
+ 𝜎 2𝑑𝑒 𝑙𝑎 𝑝𝑜𝑠𝑖𝑐𝑖ó𝑛 𝑑𝑒𝑙 𝑒𝑠𝑡𝑖𝑔𝑚𝑎 + 𝜎2𝑑𝑒 𝑙𝑎 𝑝𝑜𝑠𝑖𝑐𝑖ó𝑛 𝑑𝑒 𝑙𝑎𝑠 𝑎𝑛𝑡𝑒𝑟𝑎𝑠
Se consideraron dos puntos de referencia para las mediciones de la posición de las
anteras y el estigma. El primer punto fue la base el tubo floral que es la zona donde
se encuentra el néctar que sirve como recompensa para los polinizadores, el
segundo punto fue la garganta del tubo floral, esto con el fin de medir el efecto que
tiene la variación en el tubo floral sobre la posición relativa de anteras y estigma.
Este último punto de referencia solo fue considerado en las flores con estructuras
reproductivas excertas. La magnitud del índice de inexactitud se expresa en
unidades de adecuación, esto es, el porcentaje de reducción en la adecuación
debido a la desviación del optimo adaptativo asumiendo selección estabilizadora
(Armbruster et al. 2004; 2009a; 2009b). Con el fin de comparar los índices de
inexactitud entre especies, se estandarizaron los valores dividiendo el índice entre
el cuadrado de la media del carácter, el cuadrado de la media de la posición del
estigma para el índice femenino y el cuadrado de la media de las anteras para el
masculino. La inexactitud total fue estandarizada dividiéndola entre el producto de
ambos caracteres. (Armbruster et al. 2009b). Se calcularon los componentes de
cada índice, la distancia al óptimo adaptativo y la imprecisión, ambos componentes
fueron estandarizados en la misma forma que los índices de inexactitud. Tanto los
índices de inexactitud como sus componentes son expresados como porcentajes
del cuadrado de la media con la que se estandarizaron. Los intervalos de confianza
(95%) de los índices de inexactitud y sus componentes fueron calculados mediante
re muestreo con reemplazo con 10,000 permutaciones. El re muestreo de datos se

realizó empleado la función “INDEX” (Rochowicz 2010) del software de cálculo
Microsoft Excel versión 2016 (Microsoft Corporation 2016), el resto de los cálculos
se realizaron empleando el software estadístico SAS versión 9.4 (2013).

Resultados.

Identidad de los polinizadores y frecuencias de visitas.

Producto de las observaciones de las flores de las especies de Ipomoea se pudo
determinar la identidad de sus polinizadores, así como su comportamiento y
frecuencia de visitas. Se consideraron polinizadores a aquellos visitantes florales
que en forma consistente hicieran contacto con ambas estructuras reproductivas,
anteras y estigma. Los polinizadores fueron agrupados de acuerdo a los grupos
funcionales que definen los síndromes de polinización. I. alba e I. ampullacea
tuvieron visitas solo de un grupo funcional, mientras que I. meyeri e I. hederifolia
tuvieron visitas de varios grupos funcionales. Se ha reportado que I. ampullacea es
polinizada también por polillas nocturnas (Rosas-Guerrero et al. 2011). En nuestras
observaciones registramos visitas de este grupo funcional, pero en la mayoría de
los casos no contactaban las estructuras reproductivas de la flor y cuando lo hacían
fue únicamente con las anteras. I. alba presentó el número de visitas más bajo de
todas las especies observadas (Tabla 2). Las flores de esta especie tienen tubos
alargados y muy estrechos lo que limita en gran medida el acceso a la recompensa
que se encuentra al fondo del tubo floral. Además, en el pico de producción de
néctar produce aproximadamente 15 µL que equivale a una producción de néctar
ocho veces menor que I. ampullacea, que la hace una opción menos atractiva para
los polinizadores (Ríos 2008). Esta especie es autocompatible con alto grado de
autopolinización lo que hace que dependa menos de los polinizadores para
asegurar su reproducción (Rosas-Guerrero et al. 2011). Ipomoea meyeri e I.
hederifolia fueron las especies que presentaron el mayor número de vistas y grupos
funcionales. Fueron visitadas en más ocasiones por abejas y colibríes
respectivamente, esto coincide con lo esperado de acuerdo a los síndromes de
polinizaciónde estas especies (Tabla 2). Estas especies son autocompatibles con
potencial para la autopolinización, lo que sugiere, aunado al número de visitas, que

pueden tener un sistema de apareamiento mixto (Chemás-Jaramillo y Bullock 2002).
I. ampullacea presentó un elevado número de visitas, cada flor fue visitada en
promedio en más de tres ocasiones (Tabla 2). Esta especie es autoincompatible lo
que sugiere una alta dependencia de los polinizadores para asegurar su
reproducción (Chemás-Jaramillo y Bullock 2002; Rosas-Guerrero et al. 2011).

Tabla 2. Resultados de las observaciones de polinizadores de las especies de Ipomoea estudiadas.

Especies de
Ipomoea
Horas de
observación
totales
Flores
observadas
Frecuencia de visitas
de polinizadores
(visitas/flor/hora)
Grupos
funcionales de
polinizadores (#
de especies)
Número
de visitas
I. alba 420 80 0.069 Polillas nocturnas
(5)
29
I. ampullacea 320 64 0.706 Murciélagos (2) 226
I. hederifolia 120 24 0.7 Abejas (4) 29
Abejorros (1) 1
Mariposas (3) 20
Colibríes (3) 47
Total 97
I. meyeri 120 24 1.175 Abejas (11) 127
Moscas (1) 1
Mariposas (2) 13
Total 141

Interacción entre las flores de Ipomoea y sus polinizadores

Ipomoea alba recibió visitas únicamente de polillas nocturnas de la familia
Sphingidae que se caracterizan por tener probóscides de gran tamaño. Las
especies que visitaron I. alba poseen probóscides de más de 100 mm, la más
grande, Cocytius antaeus posee una probóscide de más de 140 mm de longitud. La
especie de esfíngido que visito con más frecuencia las flores de esta especie fue
Manduca rustica, una especie abundante en la región (Pescador 1994). En un inicio
los polinizadores insertan la probóscide previamente desplegada a través de la
garganta del tubo, seguido de un movimiento frontal para poder ingresar la
probóscide hasta el fondo del tubo floral (Figura 5). En la mayoría de los casos este
movimiento es seguido de un movimiento lateral, en el que una vez ingresada la
probóscide, el insecto en vuelo mueve su cuerpo hacia los costados o en forma
circular. Este movimiento provoca que una parte mayor de la cabeza del insecto
haga contacto con anteras y estigma. A pesar del movimiento lateral del polinizador
al alimentarse, el área de contacto con las estructuras reproductivas de la flor está
restringida a la parte frontal de la cabeza (Figura 5 y Tabla 3).
Ipomoea ampullacea fue polinizada por murciélagos nectarívoros de la familia
Phyllostomidae. Las especies registradas fueron Glossophaga soricina y
Leptonycteris yerbabuenae y son las dos especies de murciélagos nectarívoros más
comunes en la zona (Stoner 2002). Las visitas de estos murciélagos fueron muy
rápidas, de no más de un segundo de duración en la mayoría de los casos. La
aproximación se da de forma frontal, los murciélagos contactan las estructuras
reproductivas de la flor con la cabeza y parte del cuello (Figura 5). Al momento de
alimentarse los murciélagos pueden ingresar la totalidad de su cabeza en el tubo
floral o permanecer unos centímetros fuera de la flor y empelando la longitud de la
lengua para acceder al néctar. En esta interacción se pudo notar que el área de
contacto con las anteras y el estigma es amplia, abarca una porción importante de
la cabeza e incluso parte del cuello y las alas del polinizador. Esto se debe a que
los murciélagos en su aproximación a la flor la contactan golpeándola antes de
ingresar al tubo floral para alimentarse (Figura 5 y Tabla 3).

Ipomoea hederifolia fue polinizada por colibríes, abejas, mariposas y abejorros.
Colibríes y abejas fueron los polinizadores más comunes. Los colibríes
interactuaron con las flores de esta especie en forma similar a los murciélagos con
I. ampullacea. La diferencia es que, en la totalidad de las visitas, los colibríes no
ingresaron la cabeza por el tubo floral, únicamente el pico. Además, la aproximación
fue significativamente menos violenta que en el caso de los murciélagos (Figura 5).
Debido a esto la zona de contacto con las estructuras reproductivas de la flor fue
menor, abarcando el cúlmen y la parte frontal de la cabeza de estas aves. Las
abejas polinizadoras de esta especie presentaron dos tipos de visitas. Un tipo
consistió en el ingreso del insecto por el tubo de la flor hacia la zona donde se
encuentra el néctar, en este tipo de interacción el contacto con las estructuras
reproductivas se dio al momento de aterrizar sobre la flor. El segundo tipo de
interacción ocurrió cuando los insectos aterrizaron sobre la flor sin ingresar por el
tubo floral, presumiblemente alimentándose del polen en las anteras. En ambos
tipos de interacción la zona del cuerpo que contactaba las estructuras reproductivas
de la flor fue menos consistente, abarcando las patas y la parte dorsal y ventral de
tórax y abdomen (Figura 5 y Tabla 3).
Ipomoea meyeri fue en la gran mayoría de los casos polinizada por abejas. En un
primer momento las abejas aterrizaron sobre el borde de la corola de las flores, a
continuación, se desplazaron descendiendo por el tubo floral para alcanzar el néctar
en el fondo. I. meyeri presenta las estructuras reproductivas insertas por debajo del
nivel de la garganta del tubo floral. El contacto de los insectos con las estructuras
reproductivas de la flor ocurrió cuando se desplazaban hacia el interior de la flor,
contactando las estructuras con la cabeza y la parte dorsal de tórax y
abdomen(Figura 5 y Tabla 3).

Figura 5. Interacciones entre las especies de Ipomoea y sus polinizadores. 1) I. alba. Aproximación inicial frontal (A), movimiento lateral
secundario (B). 2) I. ampullacea. Aproximación frontal con vuelo sostenido (A). 3). I. hederifolia. Aproximación frontal con vuelo sostenido (A). 4) I.
meyeri. Aterrizaje sobre la periferia de la corola (A). Ingreso dentro del tubo floral (B). Las flechas indican el sentido del movimiento del
polinizador.

Tabla 3. Resumen de los tipos de interacción entre polinizadores y flores de Ipomoea de acuerdo con la clasificación de Armbruster et al. (2009a).
Especies de
Ipomoea
Posición de las
estructuras
reproductivas
Movimiento del
polinizador
Área de
contacto
esperada
Área de contacto
observada
Precisión
esperada
I. alba Exertas Vuelo sostenido Pequeña Pequeña Alta
I. ampullacea Exertas Vuelo sostenido Pequeña Amplia Baja
I. hederifolia Exertas Vuelo sostenido/
Gateo
Pequeña/
Amplia
Pequeña/Amplia Baja
I. meyeri Insertas Gateo Amplia Amplia Baja

Coeficientes de variación.

Ipomoea meyeri presentó los coeficientes de variación más altos en la mayoría de
los caracteres, solo obtuvo los valores más bajos en la separación anteras-estigma
(HG). En I. meyeri los coeficientes fueron de 8.4-25% mientras que en el resto de
las especies fueron de 3.5-90% (Tabla 4). La separación entre el pistilo y los
estambres fue el carácter que presentó los coeficientes de variación más elevados
en todas las especies (25-90%). Los coeficientes de variación de la porción exerta
tanto del pistilo como de los estambres (EF y EM respectivamente) fueron elevados
en relación al resto de caracteres (15.25-37.47%) (Tabla 4).

Tabla 4. Medias de los caracteres florales ± una desviación estándar y coeficientes de variación de Pearson (%). Caracteres florales: DC:
Diámetro de la corola, DG: Diámetro de la garganta del tubo floral, LT: Longitud del tubo floral, LP: Longitud del estilo, LE: Longitud de las anteras,
HG: Separación anteras-estigma, EM. Porción excerta masculina y EF: Porción excerta femenina.

Especies de
Ipomoea
Medias por carácter (mm) ± desviación estándar
DC DG LT LC LP LE HG EM EF
I. alba 92.77
±6.15
9.50
±0.50
114.45
±5.61
155.56
±7.54
131.14
±8.14
125.97
±8.27
5.17
±4.6511.52
±4.32
16.69
±5.16
I. ampullacea 89.43
±5.42
16.06
±1.60
59.48
±3.53
99.89
±7.05
80.14
±6.34
79.60
±3.46
4.55
±3.99
20.12
±2.91
20.66
±5.57
I. hederifolia 20.81
±1.36
3.66
±0.25
32.02
±1.41
38.36
±1.52
40.50
±1.46
41.76
±1.89
1.36
±0.86
9.74
±1.49
8.48
±1.33
I. meyeri 22.33
±3.15
6.89
±0.92
21.72
±2.77
28.71
±4.60
16.54
±1.84
17.06
±1.43
2.33
±0.60
- -
Especies de
Ipomoea
Coeficientes de variación de Pearson (%)
DC DG LT LC LP LE HG EM EF
I. alba 6.63 5.25 9.02 4.85 6.21 6.57 90.00 37.47 30.94
I. ampullacea 6.06 9.94 5.94 7.06 7.91 4.35 87.74 14.45 26.97
I. hederifolia 6.53 6.92 4.42 3.97 3.59 4.54 63.18 15.25 15.63
I. meyeri 16.09 12.07 12.78 15.64 10.23 8.38 25.87 - -

Estructura de correlaciones.

El análisis de los coeficientes de correlación arrojó que en la mayoría de los casos
los coeficientes fueron estadísticamente significativos, aunque la magnitud de estos
varió considerablemente entre especies. El diámetro de la garganta (DG) presentó
el menor número de coeficientes estadísticamente significativos y de menor
magnitud en todas las especies. I. ampullacea, la especie autoincompatible,
presentó el menor número de caracteres significativamente correlacionados.
Contrario a lo esperado para una especie con alto grado de dependencia de los
polinizadores para su reproducción, se encontró que los caracteres reproductivos
(LP y LE) no están correlacionados significativamente y en general el número de
correlaciones es muy bajo.
El resto de las especies son autocompatibles y en ellas se encontró una fuerte
asociación entre la mayoría de los caracteres. I. alba presentó correlaciones
superiores al 50% entre la mayoría de los caracteres florales, únicamente dos pares
de caracteres tuvieron correlaciones menores (DG con LT y DG con LE). I.
hederifolia fue la especie autocompatible que presentó el menor número de
correlaciones significativas, la mayor parte de las correlaciones no significativas se
dieron en relación al diámetro de la garganta, una característica que parecen
compartir la mayoría de las especies de Ipomoea. Una diferencia importante entre
estas especies se encontró en la asociación entre la longitud del estilo (LP) y la
longitud del tubo floral (LT); I. meyeri presentó una correlación de menor magnitud
entre estos dos caracteres que el resto de las especies autocompatibles, esto puede
estar relacionado con que I. meyeri posee estructuras reproductivas insertas en el
tubo floral.

Figura 6. Redes de correlaciones de las especies de Ipomoea. Líneas solidas representan
correlaciones significativas (P> 0.05) iguales o mayores a 0.5, líneas punteadas representan
correlaciones significativas (P> 0.05) menores a 0.5. La ausencia de líneas entre pares de caracteres
significa que no existe correlación.

Hipótesis de integración.

En este análisis la mayoría de las especies no se ajustaron a las hipótesis de
desarrollo o de selección mediada por polinizadores. I. hederifolia estuvo cerca de
la significancia estadística en la matriz de polinización que asume una alta
correlación con el tubo floral. En este caso la correlación fue de magnitud media
(Tabla 5). En el resto de los casos la falta de ajuste puede deberse a que la
estructura de correlaciones no está asociada a un proceso particular.
Tabla 5. Correlaciones de matrices entre correlaciones observadas y matrices hipotéticas. En
negritas los resultados más cercanos a la significancia estadística (α=0.05).
Especies de
Ipomoea
Hipótesis
Desarrollo (Ta)
Hipótesis
Polinización
(Tb)
Hipótesis de
Polinización(Tc)
r p r p r p
I. alba -0.1903 0.666 0.1833 0.25 0.24 0.26
I. ampullacea -0.0114 0.46667 0.2001 0.2666 0.05 0.45
I. hederifolia 0.0151 0.6 0.4378 0.0666 0.34 0.13
I. meyeri -0.2322 0.7333 -0.035 0.6 -0.08 0.8

Análisis de componentes principales.

El análisis de componentes principales dio como resultado que los primeros 4
factores explican la mayor parte de la variación, entre el 90 y 97%.
El primer factor agrupa los caracteres reproductivos (LP y LE) en todas las especies
excepto I. ampullacea. En I. hederifolia e I. meyeri este factor está compuesto
exclusivamente por los caracteres reproductivos (LP y LE) mientras que en I. alba

se encuentran asociados además la longitud del tubo floral y la longitud total de la
corola, esto último concuerda con la estructura de correlaciones de esta especie
(Tabla 6).
El segundo factor está compuesto por diferentes caracteres de la corola sin un
patrón particular. La longitud de los estambres de I. ampullacea integran este factor
y no se encuentra asociada a ningún otro carácter (Tabla 6).
El tercer factor está compuesto por el diámetro de la garganta del tubo floral en
todas las especies excepto en I. meyeri que solo cuenta con el diámetro de la corola
en este factor. Existe un patrón evidente de desacoplamiento del diámetro de la
garganta del tubo floral del resto de los caracteres, ya que, aunque en I. meyeri este
carácter no se encuentra en el mismo factor que en el resto de las especies, se
encuentra aislado del resto de los caracteres florales en el segundo factor. Este
patrón concuerda con las correlaciones menores de este carácter con el resto de
los caracteres (Tabla 6).
El cuarto factor está integrado por la longitud del estilo de I. alba e I. ampullacea y
por la longitud total de la corola de I. hederifolia e I. meyeri en todos los casos no se
encuentran asociados a otros caracteres florales. La longitud del estilo de I.
ampullacea no se encuentra asociada a la longitud de los estambres en ninguno de
los factores, a diferencia del resto de las especies en el primer factor (Tabla 6).

Tabla 6. Componentes Principales (CP) con rotación Varimax. Se consideraron los caracteres que en cada componente tuvieron coeficientes
≤0.4. Caracteres florales: DC: Diámetro de la corola, DG: Diámetro de la garganta del tubo floral, LT: Longitud del tubo floral, LP: Longitud del
estilo, LE: Longitud de las anteras, HG: Separación anteras-estigma, EM. Porción excerta masculina y EF: Porción excerta femenina.

CP Rotado 1 CP Rotado 2

I. alba I. ampullacea I. hederifolia I. meyeri I. alba I. ampullacea I. hederifolia I. meyeri
DC - - - - 0.88 - 0.95 -
DG - - - - - - - 0.93
LT 0.91 0.85 - - - - 0.43 -
LC 0.70 0.87 - - 0.55 - - -
LP 0.50 - 0.92 0.94 - - - -
LE 0.72 - 0.90 0.79 - 0.93 - -

CP Rotado 3 CP Rotado 4

I. alba I. ampullacea I. hederifolia I. meyeri I. alba I. ampullacea I. hederifolia I. meyeri
DC - - - 0.91 - - - -
DG 0.95 0.98 0.97 - - - - -
LT - - - - - - - -
LC - - - - - - 0.78 0.90
LP - - - - 0.76 0.95 - -
LE - - - - - - - -

Índices de integración fenotípica floral

En términos generales los valores de integración a nivel de toda la flor fueron
menores que los caracteres de eficiencia en la polinización y similares a los valores
de integración de los caracteres de atracción en la mayoría de las especies. I.
ampullacea presentó los valores más bajos de integración a nivel de toda la flor de
las especies analizadas, y estos valores fueron similares a los valores de integración
obtenidos en sus caracteres de eficiencia en la polinización y atracción de
polinizadores (Figura 7). Los caracteres de eficiencia en la polinización tienen
valores de integración mayores que los caracteres de atracción. La excepción a esto
es I. ampullacea que presenta valores de integración similares en los caracteres de
atracción que en los caracteres de eficiencia en la polinización. Este resultado
concuerda con la estructura de correlaciones encontrada en esta especie, ya que el
pistilo y los estambres no están correlacionados (Figura 6). I. meyeri es una especie
polinizada por abejas principalmente