Filogeografa-del-zorzal-dorsirrufo-Turdus-rufopalliatus-Aves-Turdidae-con-enfasis-en-el-estatus-de-las-poblaciones-de-las-Islas-Tres-Maras

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA 
 DE MÉXICO
FACULTAD DE CIENCIAS
Filogeografía del zorzal dorsirrufo (Turdus 
rufopalliatus: Aves: Turdidae), con énfasis en el
estatus de las poblaciones de las Islas Tres Marías
T E S I S
QUE PARA OBTENER EL TÍTULO DE:
 BIÓLOGO
P R E S E N T A :
MAURICIO MONTAÑO RENDÓN
DIRECTOR DE TESIS: 
DR. ADOLFO GERARDO NAVARRO SIGÜENZA
2011
 
UNAM – Dirección General de Bibliotecas 
Tesis Digitales 
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mencionando el autor o autores. Cualquier uso distinto como el lucro, 
reproducción, edición o modificación, será perseguido y sancionado por el 
respectivo titular de los Derechos de Autor. 
 
 
 
2
La presente tesis de licenciatura fue desarrollada durante el curso del Taller 
“Faunística, sistemática y biogeografía de vertebrados terrestres de México”, en 
el Departamento de Biología Evolutiva de la Facultad de Ciencias, Universidad 
Nacional Autónoma de México.
Esta investigación se llevó cabo con fondos otorgados por el Consejo Nacional 
de Ciencia y Tecnología, asignados por conducto del Dr. Adolfo Gerardo 
Navarro Sigüenza, a través del programa “Apoyo para investigadores 
nacionales para el fortalecimiento de actividades de tutoría y asesoría de 
estudiantes de nivel licenciatura”, con número de solicitud 104326.
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Agradecimientos
A toda mi familia por el apoyo, comprensión y cariño que siempre me han brindado.
A la Facultad de Ciencias de la Universidad Nacional Autónoma de México por todas 
las herramientas académicas que me brindó durante el curso de mis estudios.
A los profesores del taller “Faunística, sistemática y biogeografía de vertebrados 
terrestres de México” por haberme compartido su conocimiento y experiencia.
A mi director de tesis el Dr. Adolfo Gerardo Navarro Sigüenza por todo el apoyo que 
me brindó para poder llevar a cabo esta investigación.
A mis compañeros del Museo de Zoología “Alfonso L. Herrera” por sus enriquecedores 
comentarios y sugerencias, así como por su enseñanza y apoyo en las actividades de 
campo, laboratorio y manejo de programas de cómputo.
A la M. en C. Fabiola Ramírez Corona por haberme permitido desarrollar parte de la 
metodología en el Taller de Biogeografía y Sistemática de la Facultad de Ciencias.
Al Dr. A. Townsend Peterson por haberme recibido cordialmente en The University of 
Kansas en una estancia académica, así como al resto de los compañeros que allá
tuve oportunidad de conocer.
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología por haberme otorgado apoyo financiero, 
por conducto del Dr. Adolfo Gerardo Navarro Sigüenza, a través del programa “Apoyo 
para investigadores nacionales para el fortalecimiento de actividades de tutoría y 
asesoría de estudiantes de nivel licenciatura”, con número de solicitud 104326.
Al jurado que revisó mi tesis: Dra. Livia León Paniagua, Dr. Luis Antonio Sánchez 
González, Dr. Erick Alejandro García Trejo y M. en C. Enrique Arbeláez Cortés.
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Resumen
La presencia de taxa continentales e insulares con un origen común constituye 
un escenario interesante para analizar los procesos evolutivos (e. g., 
especiación y demografía) que han moldeado la historia de sus linajes. La 
distribución de Turdus rufopalliatus abarca desde el sureste de Sonora hasta el 
sur de Oaxaca, así como la cuenca del río Balsas en el interior de México. Las 
Islas Tres Marías, localizadas a 100 km de la costa de Nayarit, son habitadas 
por la subespecie Turdus rufopalliatus graysoni, en ocasiones considerada
como una especie (Turdus graysoni) con base en su coloración pálida y 
diferencias morfométricas. Los genes mitocondriales citocromo b y subunidad 2 
de la NADH deshidrogenasa fueron secuenciados para 44 individuos 
recolectados a lo largo de la distribución de ambos taxa. Las reconstrucciones 
filogenéticas basadas en máxima parsimonia, máxima verosimilitud e inferencia 
bayesiana revelaron monofilia recíproca entre el conjunto continental e insular, 
lo cual se apoya también en la gran acumulación de diferencias genéticas 
observada en la red de haplotipos. Estos resultados indican que hay historias 
evolutivas independientes entre ambas unidades. Por su parte, el grupo 
continental presenta un patrón filogeográfico que muestra baja resolución y una
estructura filogeográfica incipiente, lo cual podría sugerir expansiones
poblacionales recientes o un nivel de flujo génico alto entre poblaciones. Los 
resultados de esta investigación contribuyen con evidencia genética que, 
sumada a las diferencias de plumaje y morfometría, apoya el reconocimiento 
de Turdus graysoni como una especie separada de Turdus rufopalliatus.
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Índice
1. Introducción
1.1.Evolución en islas
1.2.Las Islas Tres Marías
1.3.Taxonomía del zorzal dorsirrufo (Turdus rufopalliatus)
1.4.Filogeografía
2. Planteamiento del problema y objetivos
2.1.Objetivo general
2.2.Objetivos particulares
3. Método
3.1.Obtención de muestras
3.2.Procedimientos de laboratorio
3.3.Análisis filogenéticos
3.4.Análisis de poblaciones
4. Resultados
4.1.Análisis filogenéticos
4.2.Análisis de poblaciones
5. Discusión
6. Literatura citada
6
“Nothing makes sense in biology except in the light of evolution”.
Dobzhansky, 1964.
1. Introducción
1.1 Evolución en islas
Frecuentemente los científicos han realizado investigaciones en la búsqueda 
de “experimentos” naturales, es decir, sistemas simplificados donde los 
factores que los afecten varíen de tal modo que sus efectos puedan ser 
aislados y estudiados (Whittaker 2004). Las islas, entidades claramente 
definidas que poseen biotas particulares y condiciones ambientales variadas, 
han sido vistas como “laboratorios naturales” y estudiadas por la biogeografía 
de islas (Whittaker 2004). Las islas continentales (e. g., Bali, Fiyi, Seychelles), 
originadas por su separación de la masa continental, generalmente se llevan 
con ellas porciones de biota continental. Por otro lado, las islas oceánicas (e.
g., Hawaii, Islandia, Galápagos, Salomón), emergidas del suelo marino por 
actividad volcánica, reciben toda su biota de fuentes externas (Thornton 2007).
Si bien el estudio de las biotas insulares ha permitido destacar muchos 
aspectos de los procesos evolutivos (Darwin 1859, Wallace 1860), aún quedan
muchas preguntas por resolver alrededor del tema (Ricklefs y Bermingham 
2007). Al parecer queda claro que entre más aislada se encuentre una isla, 
mayor será la diferenciación de sus pobladores endémicos (Grant 2001). 
Muchos esfuerzos han sido enfocados al estudio de islas remotas y 
aparentemente las islas cercanas a los continentes han sido poco estudiadas
(ver Grant y Cowan 1964, Grant 1965) (Cook et al. 2001). El conocimiento de 
los patrones de diferenciación genética en aves de islas cercanas al continente 
ayudaría a comprender procesos evolutivos a una escala más local, y 
potencialmente ofrecería una comparación más directa con su contraparte 
continental (Rojas-Soto et al. 2010).
7
1.2 Las Islas Tres Marías
Perteneciente al estado mexicano de Nayarit, el archipiélago de las Tres 
Marías se forma por las islas San Juanito, María Madre, María Magdalena y 
María Cleofas, dispuestas con una orientación noroeste-sureste. Las islas, 
ubicadas en el Océano Pacífico frente a las costas del estado de Nayarit, se 
localizan a 176 km de Mazatlán, Sinaloa, y a 132 km de San Blas, Nayarit. Elconjunto de islas, declarado Reserva de la Biósfera (DOF 2000), suma en 
conjunto una superficie de casi 40,000 ha y se ubica entre los 21º y 22º latitud 
norte y entre los 106º y 107º longitud oeste (Figura 1). De acuerdo con datos 
obtenidos de la estación meteorológica de las islas y con base en la 
clasificación de climas de García de Miranda (2004), en el archipiélago domina 
un clima seco extremoso y muy cálido con lluvias en verano (CONANP 2007).
Figura 1. Localización de las Islas Tres Marías, Nayarit (Instituto Nacional de Estadística, 
Geografía e Informática 1990).
La abrupta topografía del archipiélago, con una máxima altitud de 640 msnm, 
es típica de islas volcánicas. Los canales que separan las islas, cuya anchura 
8
varía entre 4 y 16 kilómetros, son relativamente someros y no rebasan los 30 m 
de profundidad. Hacia el este de las islas se extiende una plataforma somera a 
una profundidad promedio de aproximadamente 200 m. Por el contrario, hacia 
el oeste del conjunto se presenta una estrecha plataforma somera que 
rápidamente desciende a más de 1,000 m de profundidad (SEMAR 2004). Con 
base en la clasificación de vegetación mexicana propuesta por Rzedowski 
(2006), el tipo de vegetación más común en las islas es el matorral subtropical, 
seguido del bosque tropical caducifolio (CONANP 2007).
Actualmente las Islas Tres Marías exhiben un buen estado de conservación y
alto grado de endemismo en aves (Navarro y Benítez 1993, Howell y Webb 
1995) y otros vertebrados (López-Forment et al. 1996, Ochoa-Ochoa y Flores-
Villela 2006). Si bien existen algunos estudios acerca de la faunística de las 
islas (e. g., Bailey 1906, Stager 1957, Grant y Cowan 1964, Grant 1965) y de la 
descripción de nuevas formas con base en una taxonomía tradicional (e. g., 
Friedmann et al. 1950, Miller et al. 1957, Grant 1965), sólo dos estudios 
genéticos se han llevado a cabo (Eberhard y Bermingham 2004, Cortés-
Rodríguez et al. 2008), concluyendo que los grupos de aves que habitan las 
islas evolucionan como unidades distintas a las del continente.
1.3 Taxonomía del zorzal dorsirrufo (Turdus rufopalliatus)
Entre la gran diversidad de formas de vida que habitan la Tierra se encuentran 
las aves, las cuales han sido foco de atención desde hace varios siglos debido
quizá a su facilidad de observación, cantos melódicos y colores atractivos
(Chansigaud 2007). Los zorzales (Turdidae) constituyen una familia de aves de
distribución cosmopolita, ausente sólo en regiones polares, formada por 3 
subfamilias, 60 géneros, 336 especies y 953 taxa (Collar 2005), lo cual refleja
su enorme diversidad de formas adaptadas a una gran variedad de ambientes. 
Esta familia está compuesta por aves desde pequeñas a medianas, con picos
fuertes y cola mediana, que exhiben colores que van del gris pálido o café al 
negro y con plumajes de uniformes a moteados o barrados (Collar 2005).
El zorzal dorsirrufo (Turdus rufopalliatus
Pacífico mexicano desde el sureste del estado de Sonora ha
estado de Oaxaca, así como
(Figura 2). Recientemente
distribución (Romero-Águila y Chapa
2010). Esta especie se encuentra
(Howell y Webb 1995) y habita
espinosas, así como vegetación riparia y de bordes, plantíos y jardines (Collar 
2005). Se ha propuesto que las poblaciones establecidas en la Ciudad de 
México (Wilson y Ceballos 1986), así como en la capital de Oaxaca (Rowley 
1984) han sido el resultado de 
Figura 2. Área de distribución de 
subespecies reconocidas por Phillips (1991).
Según Collar (2005), el macho de 
alas y cola grises, garganta blanca con estrías oscuras, flancos y pecho 
anaranjados, vientre blanco, pico amarillo
hembra presenta colores similares
juvenil se asemeja al adulto a diferencia
T. r. rufopalliatus
T. r. graysoni
Turdus rufopalliatus) se distribuye en la costa del Océano 
Pacífico mexicano desde el sureste del estado de Sonora hasta el sur del 
así como hacia el interior de la cuenca del río Balsas 
Recientemente se ha sugerido la expansión de su 
Águila y Chapa-Vargas 2008, Martínez-Morales
se encuentra desde el nivel del mar hasta los 1,500 msnm
(Howell y Webb 1995) y habita selvas caducifolias, subcaducifolias y 
spinosas, así como vegetación riparia y de bordes, plantíos y jardines (Collar 
2005). Se ha propuesto que las poblaciones establecidas en la Ciudad de 
México (Wilson y Ceballos 1986), así como en la capital de Oaxaca (Rowley 
resultado de escapes de aves enjauladas.
de distribución de Turdus rufopalliatus (Ridgely et al. 2007), incluyendo las 
subespecies reconocidas por Phillips (1991).
Según Collar (2005), el macho de Turdus rufopalliatus presenta cabeza, dorso, 
alas y cola grises, garganta blanca con estrías oscuras, flancos y pecho 
jados, vientre blanco, pico amarillo, y patas rosadas (Figura 3
similares al macho, aunque de tonos más pálido
juvenil se asemeja al adulto a diferencia del dorso rayado y el vientre moteado 
T. r. 
grisior
T. r. rufopalliatus
T. r. 
interior
9
la costa del Océano 
sta el sur del 
la cuenca del río Balsas 
la expansión de su área de 
Morales et al.
1,500 msnm
selvas caducifolias, subcaducifolias y 
spinosas, así como vegetación riparia y de bordes, plantíos y jardines (Collar 
2005). Se ha propuesto que las poblaciones establecidas en la Ciudad de 
México (Wilson y Ceballos 1986), así como en la capital de Oaxaca (Rowley 
2007), incluyendo las 
cabeza, dorso, 
alas y cola grises, garganta blanca con estrías oscuras, flancos y pecho 
patas rosadas (Figura 3a). La 
más pálidos, y el 
el dorso rayado y el vientre moteado 
o barrado. Con base en la intensidad de coloración del plumaje, 
reconoció tres subespecies de 
Sonora hasta el centro de Sinaloa y Durango
de Sonora hasta Oaxaca y 
interior en la cuenca del río
y hacia el norte hasta el Valle de México
México y considerada residente, no se encuentra 
protección y abunda dentro
Webb 1995).
Figura 3. a) Fenotipo continental
El zorzal de Grayson (Turdus
las Islas Tres Marías posee
continental. Este taxón insular ha sido considerado
taxonómicos de acuerdo con distintos autores. 
morfología, las aves continentales e insular
Con base en la intensidad de coloración del plumaje, Phillips
tres subespecies de Turdus rufopalliatus: 1) T. r. grisior
Sonora hasta el centro de Sinaloa y Durango, 2) T. r. rufopalliatus desde el sur 
de Sonora hasta Oaxaca y en el este de Jalisco y norte de Michoacán,
río Balsas desde el centro de Michoacán hasta Puebla 
y hacia el norte hasta el Valle de México. Esta especie, endémica al oeste de 
México y considerada residente, no se encuentra en ninguna categoría de 
y abunda dentro gran parte de su área de distribución
Fenotipo continental y b) fenotipo insular. Pintura realizada por Anne Pulich, 
tomada de Phillips (1981).
Turdus rufopalliatus graysoni) (Figura 3b), habitante de 
Tres Marías posee tonos de coloración más pálidos que su contraparte 
insular ha sido considerado a diferentes niveles 
taxonómicos de acuerdo con distintos autores. Siempre con base en 
continentales e insulares fueron inicialmente consideradas 
a)
b)
10
Phillips (1991) 
T. r. grisior desde 
desde el sur 
en el este de Jalisco y norte de Michoacán, y 3) T. r. 
Balsas desde el centro de Michoacán hasta Puebla 
l oeste de 
en ninguna categoría de 
(Howell y 
por Anne Pulich, 
, habitante de 
que su contraparte 
a diferentes niveles 
Siempre con base en la 
consideradas 
11
especies distintas (Nelson 1899, Ridgway 1907), posteriormente se consideró 
que formaban una sola especie (Hellmayr 1934, Stager 1957, Grant y Cowan 
1964, Grant 1965) y finalmente algunos autores han retomado la propuesta de 
dos especies distintas (Phillips 1981, Navarro-Sigüenza y Peterson 2004). Por 
otro lado, independientemente del nivel taxonómico reconocido en su 
momento, la presencia ocasional de la forma insular ha sido reportada en el 
continente (Nelson 1899, Grant 1965, Phillips 1981),específicamente en la 
costa de Nayarit, donde su estatus ha sido descrito como residente y visitante, 
y su abundancia como poco común a rara (Howell y Webb 1995).
1.4 Filogeografía
Según Avise (2000), la filogeografía se ocupa de estudiar los principios y 
procesos que rigen la distribución geográfica de los linajes genealógicos, 
especialmente de aquellos cercanamente emparentados. En otras palabras, 
esta área de estudio ubica sobre mapas a las genealogías de genes, con el fin 
de conocer su disposición geográfica. El estudio de esta disciplina busca 
interpretar el modo mediante el cual distintos procesos históricos pudieron 
haber dejado huellas en la distribución geográfica actual de linajes de genes 
(Avise 2000). Dicha interpretación requiere de la integración de conocimiento 
de áreas como la genética molecular, genética de poblaciones, biología 
filogenética, geología, geografía histórica, entre otras (Avise 2000). La 
sobreposición de filogenias intraespecíficas y de mapas geográficos puede 
conducir a diferentes escenarios evolutivos de acuerdo al patrón de divergencia 
genética y a la distribución geográfica (Avise et al. 1987).
Los árboles de genes, reconstrucciones evolutivas de la historia genealógica 
de la variación genética, tienen el potencial de integrar la microevolución y la 
macroevolución (Avise 2000, Templeton 2001). Por lo tanto, la filogeografía es 
una extensión geográfica y temporal de la genética de poblaciones (Riddle y 
Hafner 2004). Avances recientes en el campo de la filogeografía han sido 
motivados por el deseo de explicar las huellas dejadas por procesos históricos 
(e. g., expansión de distribución, fragmentación de poblaciones) relativamente 
12
recientes (e. g., Pleistoceno tardío) entre arreglos de individuos o poblaciones 
cercanamente emparentados (Riddle y Hafner 2004).
Las especies constituyen unidades fundamentales en estudios sobre 
sistemática, ecología y evolución, pero su delimitación ha sido tema de debate 
(Wiens y Servedio 2000). De Queiroz y Donoghue (1988) revisaron la variedad 
de conceptos de especie y notaron que los dos criterios más usados por los 
neontólogos para delimitar especies son el aislamiento reproductivo y la 
monofilia. El aislamiento reproductivo puede interpretarse como la ausencia de 
flujo génico, fundamento básico para mantener la unidad de la especie bajo el 
concepto biológico (Mayr 1963). Por su parte, un grupo monofilético es un 
taxón cuyos miembros descienden de un ancestro común (Futuyma 2005).
Bajo el concepto biológico, propuesto por Mayr (1963), una especie se
identifica como una población, o grupo de poblaciones, de individuos que 
actualmente o potencialmente se reproducen entre ellos y dejan descendencia 
fértil, aislados reproductivamente de todas las demás poblaciones. Por otro 
lado, el concepto filogenético de especie ha sido particularmente promovido en 
el campo de la ornitología (Cracraft 1983, McKitrick y Zink 1988, Zink y 
McKitrick 1995). De acuerdo con este concepto, una especie se reconoce con 
base en diferencias diagnósticas fijas en todas sus poblaciones (Eldredge y 
Cracraft 1980, Nixon y Wheeler 1990, Davis y Nixon 1992). Cracraft (1983) 
identificó a las especies como unidades monofiléticas diagnosticables por la 
presencia de caracteres o combinaciones únicas de caracteres.
De Queiroz (1998) definió a la especiación como el proceso a través del cual se 
forman nuevas especies como resultado de nuevas y diferentes combinaciones 
génicas en poblaciones separadas, mientras que Morrone (2005) la definió 
como un conjunto de procesos que llevan a la aparición de un nuevo linaje 
evolutivo a partir de una especie ancestral. La especiación alopátrida es un 
caso particular de este proceso. El modelo afirma que ante la presencia de 
aislamiento reproductivo o la ausencia de flujo génico debida a barreras 
geográficas, las poblaciones separadas se diferencian, evolucionan y 
eventualmente dan origen a nuevas especies por vicarianza (Morrone 2005).
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La presencia de taxa continentales e insulares con un origen común constituye
un caso particular de subdivisión de poblaciones. El estudio acerca de los 
procesos evolutivos que moldean la historia de dichas poblaciones son objeto 
de la presente investigación.
2. Planteamiento de problemas y objetivos
Si bien la diversidad de aves mexicanas ha sido considerada como
“relativamente bien estudiada” (ver Howell y Webb 1995), la avifauna presente 
en las islas de México no ha recibido la atención necesaria (Jehl y Everett 
1985). Además, estudios recientes basados en caracteres moleculares y 
conceptos alternativos de especie, han mostrado que la diversidad de aves de
México podría haber sido subestimada y que muchas formas endémicas no 
han tenido el reconocimiento taxonómico merecido (Navarro-Sigüenza y 
Peterson 2004). En el caso particular de las Islas Tres Marías, los patrones de 
diferenciación de aves endémicas han sido poco estudiados (ver Grant 1965).
2.1 Objetivo general
 Analizar los procesos evolutivos que han ocurrido entre y dentro de las 
poblaciones continental e insular de Turdus rufopalliatus a través de su 
variación genética, así como contribuir con evidencia para la definición de 
límites específicos.
2.2 Objetivos particulares
 Construir una hipótesis sobre las relaciones filogenéticas de los grupos
continental e insular con base en dos marcadores moleculares de ADN 
mitocondrial.
 De acuerdo con las relaciones filogenéticas, determinar si existe 
estructuración geográfica entre los grupos continental e insular, así como al 
interior de ellos.
 Analizar la diversidad genética de las poblaciones, así como los procesos 
demográficos que han ocurrido entre y dentro de ellas.
14
3. Método
3.1 Obtención de muestras
Se usaron 12 muestras de tejido de 2 localidades insulares y 32 muestras de 
tejido de 10 localidades continentales (Cuadro 1), representando en conjunto a
todas las subespecies de Turdus rufopalliatus. Todos los ejemplares de
referencia se encuentran depositados en el Museo de Zoología “Alfonso L. 
Herrera” de la Facultad de Ciencias, UNAM. Si bien al inicio del estudio ya se 
tenían algunos ejemplares, trabajo de campo adicional fue llevado a cabo con 
el propósito de ampliar la muestra, recolectando en áreas no representadas en 
la colección. El trabajo de campo fue realizado del 1 al 10 de diciembre de 
2009 en Nayarit y Jalisco, así como del 9 al 29 de enero de 2011 en Sinaloa, 
Nayarit y Guerrero. Las aves recolectadas, con redes de niebla y escopeta, 
fueron preparadas como ejemplares de colección científica y les fueron 
tomadas muestras de tejido (músculo, corazón e hígado), preservadas en 
nitrógeno líquido ó Etanol 96%.
3.2 Procedimientos de laboratorio
Se extrajo el ácido desoxirribonucleico (ADN) de los tejidos mediante el método 
de precipitación de proteínas con tiocianato de guanidina (Esselstyn et al. 
2008). Posteriormente los genes mitocondriales citocromo b (Cytb) y subunidad 
2 de NADH deshidrogenasa (ND2) fueron amplificados mediante la reacción en 
cadena de la polimerasa (PCR) usando tres juegos de primers para Cytb y dos 
para ND2 (Cuadro 2). El volumen total de reacción sumó 13 L (Cuadro 3) y el 
programa de amplificación (Cuadro 4) se llevó a cabo en un termociclador 
tradicional para todas las muestras. La elección de genes mitocondriales como 
marcadores moleculares se hizo con base en su sencilla estructura genética, 
libre de fragmentos repetitivos, que se trasmite por vía materna sin 
recombinación y evoluciona a una tasa lo suficientemente rápida para permitir 
el surgimiento de nuevos estados de carácter durante la existencia de una 
especie (Avise et al. 1987).
15
Cuadro 1. Lista de ejemplares, localidades y taxa, según Phillips (1991), incluidos en este estudio.
No. Catálogo de campo Catálogo de MZFC Haplotipo Edo.1 Localidad Latitud Longitud Taxón
1 CHI 133 MZFC19782 8 CHI El Llano 26.66464° -107.30858° T. r. grisior
2 CHI 140 MZFC 19781 8
3 ORT11 08 MZFC 24059 18 SIN Toro Manchado 25.36644° -108.10375° T. r. grisior
4 ORT11 19 MZFC 24057 19 SIN Malpica 23.30308° -106.16166° T. r. rufopalliatus
5 ITM 003 MZFC 19089 1
NAY Isla María Magdalena 21.46417º -106.42659º T. r. graysoni
6 ITM 009 MZFC 19090 2
7 ITM 014 MZFC 19091 3
8 ITM 020 MZFC 19092 3
9 ITM 023 MZFC 19093 4
10 ITM 026 MZFC 19094 5
11 ITM 029 * 2
12 ITM 030 * 2
13 ITM 031 * 6
14 ITM 040 MZFC 19097 2
15 ITM 041 MZFC 19098 2
16 ITM 256 MZFC 19099 5 NAY Isla María Madre 21.62611° -106.54250° T. r. graysoni
17 ORT 016 MZFC 23507 8
NAY Fortuna de Vallejo 20.96080° -105.13360° T. r. rufopalliatus
18 ORT 039 MZFC 23511 8
19 ORT 045 MZFC 23510 8
20 ORT 046 MZFC 23521 8
21 ORT 047 MZFC 23509 8
22 ORT 049 MZFC 23516 9
23 ORT 054 MZFC 23520 15
24 ORT 090 MZFC 23515 16
25 ORT 091 MZFC 23514 7
26 ORT 097 MZFC 23517 17
27 ORT 098 MZFC 23522 10
28 ORT 099 MZFC 23518 9
29 ORT11 33 MZFC 24058 20 JAL El Manantial 19.96002° -105.25561° T. r. rufopalliatus
30 ORT11 35 MZFC 24060 8
16
No. Catálogo de campo Catálogo de MZFC Haplotipo Edo.1 Localidad Latitud Longitud Taxón
31 CHAM07 21 MZFC 20479 7
JAL Chamela 19.54542° -105.08386° T. r. rufopalliatus32 CHAM07 26 MZFC 20480 8
33 CHAM07 42 MZFC 20481 8
34 CONACYT 1040 MZFC 16470 10
MICH Presa Infiernillo 18.27167° -101.89167° T. r. interior
35 CONACYT 1071 MZFC 16469 11
36 CONACYT 1083 MZFC 16471 12
37 CONACYT 1091 MZFC 16468 13
38 CONACYT 1100 MZFC 16467 14
39 CONACYT 1103 MZFC 16466 13
40 TXP 05 MZFC 20131 12
GRO Iguala 18.35812° -99.47573° T. r. interior41 TXP 08 MZFC 20134 12
42 TXP 10 MZFC 20136 10
43 ORT11 95 MZFC 24056 8 GRO Lomas de Chapultepec 16.71951° -99.62067° T. r. rufopalliatus
44 CONACYT 1022 MZFC 16591 9 GRO El Carmen 16.83617° -98.74725° T. r. rufopalliatus
1 Estados (Edo.): CHI=Chihuahua, SIN= Sinaloa, NAY=Nayarit, JAL=Jalisco, MICH=Michoacán, GRO=Guerrero
* Por ingresar a la colección.
17
Cuadro 2. Lista de primers utilizados
Gen Primer Secuencia Referencia
Cytb
L 14851 5’-CCTACTTAGGATCATTCGCCCT-3’ Kornegay et al. 1993
H 494 alt 5’-TTGTCTACTGAGAATCCNCCTCA-3’ Moyle et al. sin publicar
L 428 5’-GAGGACAAATATCATTCTGAGG-3’ Reddy 2008
H745 altb 5’-TTTTCTGGGTCTCCTAGNAGGT-3’ Moyle et al. sin publicar
L 15557 5’-GACTGTGACAAAATCCCATTCCA-3’ Cicero y Johnson 2001
B 20 5’-TTGGTTCACAAGACCAATGTT-3’ Feinstein sin publicar
ND2
L 5215 5’-TATCGGGCCCATACCCCGAAAAT-3’ Hackett 1996
H 5766 5’-GGATGAGAAGGCTAGGATTTTKCG-3’ Sorenson et al. 1999
L 347 5’-CCATTCCACTTCTGATTCCC-3’ Drovetski et al. 2004
H 6313 5’-CTCTTATTTAAGGCTTTGAAGGC-3’ Sorenson et al. 1999
Cuadro 3. Reactivos de PCR
Reactivo Cantidad
H2O 8.375 L
Buffer 1.5 L
MgCl2 0.75 L
dNTP 0.75 L
Primer L 0.25 L
Primer H 0.25 L
ADN polimerasa 0.125 L
ADN 1 L
Total 13 L
Cuadro 4. Programa de ciclos de amplificación
Descripción Ciclos Temperatura Tiempo
Desnaturalización 1 95º C 2’
Desnaturalización
5
95º C 20’’
Alineamiento 58º C 15’’
Extensión 70º C 30’’
Desnaturalización
5
95º C 20’’
Alineamiento 54º C 15’’
Extensión 70º C 30’’
Desnaturalización
35
95º C 20’’
Alineamiento 50º C 15’’
Extensión 70º C 30’’
Extensión final 1 70º C 4’
Conservación 1 12º C 
Los productos de PCR fueron verificados en geles de agarosa preparados con
solución TAE (Tris, acetato y EDTA). Se utilizaron 3 L de producto de PCR 
para realizar la electroforesis en TAE durante 10 minutos con un voltaje de 96 
voltios. Los geles fueron analizados en un transiluminador ultravioleta para 
verificar el éxito de la PCR. Posteriormente, las amplificaciones fueron 
purificadas añadiendo 5 L de ExoSAP-IT (USB) 10% a los restantes 10 L de 
producto de la PCR y colocándolas en un termociclador tradicional (Cuadro 5). 
Por último, el producto ya purificado fue diluido en 15 L de agua.
Cuadro 5. Programa de ciclos de purificación
Descripción Ciclos Temperatura Tiempo
Purificación con ExoSAP-IT 1 37º C 30’
Inactivación de ExoSAP-IT 1 80º C 15’’
Conservación 1 12º C 
18
Para realizar la reacción de secuencia de dos placas de 96 pozos fue 
preparada una mezcla con agua (925 L), buffer de secuenciación 5X (325 L) 
y BigDye (Applied Biosystems) (43 L), la cual a su vez fue mezclada con cada
uno de los mismos primers empleados en la amplificación en una proporción de 
6:1.125 (BigDye:primer). Posteriormente en cada pozo fueron colocados 6 L 
de la mezcla BigDye-primer y 1 L del producto purificado de la PCR. El 
programa de reacción de secuencia se llevó a cabo en un termociclador 
tradicional (Cuadro 6) y el producto fue precipitado con 70% etanol. Se 
desechó el etanol y el ADN fue suspendido en 40 L de agua para su posterior 
secuenciación en una máquina secuenciadora modelo 3730 DNA Analyzer 
(Applied Biosystems). Por último, las secuencias fueron revisadas, editadas y 
alineadas en el programa Sequencher 4.10.1 (GeneCodes). En ocasiones, la 
información observada en el cromatograma de cada muestra no corresponde 
con la letra del nucleótido correcto, por lo que una revisión visual de todas las 
secuencias fue necesaria.
Cuadro 6. Programa de ciclos de reacción de secuencia
Descripción Ciclos Temperatura Tiempo
Desnaturalización inicial 1 95º C 2’
Desnaturalización
25
95º C 15’’
Alineamiento 50º C 15’’
Extensión 60º C 4’
Conservación 1 12º C 
3.3 Análisis filogenéticos
La elección del modelo de sustitución de nucleótidos que mejor se ajustó a las 
secuencias fue llevada a cabo en el programa ModelTest (Posada y Crandall 
1998) y evaluada bajo el Criterio de Información Bayesiano (BIC). Esto se debe 
a que el BIC introduce una penalización proporcional al número de parámetros 
en el modelo, evitando así un sobreajuste de los datos que podría suceder al 
usarse el Criterio de Información de Akaike (AIC) (Schwarz 1978). Por otro 
lado, Liddle (2007) argumentó que la evaluación del ajuste bajo el AIC y el BIC 
ha conducido generalmente a la obtención de resultados similares.
19
De acuerdo con el código genético universal, debido a que el porcentaje de 
sustituciones sinónimas varía respecto a la posición en el codón (Salemi 2009),
los datos fueron particionados por posición en el codón (1º, 2º y 3º) para cada 
uno de los genes (Cytb y ND2) por separado, obteniendo un total de 6 
particiones a ser analizadas. Un estudio filogenético realizado con base en 
genes mitocondriales acerca de las relaciones genealógicas dentro de un 
grupo de lagartijas (Brandley et al. 2005) reveló que se observa una mejoría en 
el resultado obtenido cuando se analizan los datos por particiones y que 
incluso la mejor estrategia de partición es por posición en el codón.
Posteriormente se construyó una red de haplotipos, así como filogenias bajo 
los criterios de máxima parsimonia, máxima verosimilitud e inferencia 
bayesiana, con el fin de construir árboles que reflejaran las posibles relaciones 
filogenéticas entre los haplotipos continentales e insulares. El grupo externo 
empleado durante los análisis fue Turdus migratorius debido a que la más 
reciente propuesta sobre la filogenia del género indica que pertenecen al 
mismo clado, junto con Turdus rufitorques (Voelker et al. 2007). Las secuencias 
de Turdus migratorius fueron tomadas de GenBank bajo los números de 
acceso AF197835.1 para Cytb (Cracraft y Feinstein 2000) y AY752353.1 para 
ND2 (Klicka et al. 2005).
La red de haplotipos se construyó en Network 4.6.0.0 (Bandelt et al. 1999, 
<www.fluxus-technology.com>) usando el algoritmo median-joining, el cual 
acepta caracteres con estados múltiples (i. e., A, C, G, T), a diferencia del 
reduced median, el cual sólo acepta caracteres binarios. La construcción por
máxima parsimonia se desarrolló en PAUP (Swofford 2003), para lo cual se
realizó una búsqueda heurística de 1,000 réplicas de bootstrap basada en un 
proceso de adición aleatoria de ramas.
La construcción por máxima verosimilitud se desarrolló en PAUP (Swofford 
2003), el cual calculó los parámetros delmodelo de sustitución y empleó el 
algoritmo rapid bootstrap con 1,000 réplicas de bootstrap. La construcción por 
inferencia bayesiana se desarrolló en MrBayes 3.1.2 (Ronquist y Huelsenbeck 
2003) bajo los modelos de sustitución calculados previamente por ModelTest 
20
(Posada y Crandall 1998), para lo cual se empleó el algoritmo MCMC vía dos 
cadenas de Markov independientes por 10,000,000 generaciones, 
muestreadas cada 500 generaciones. Los primeros 5,000 árboles fueron 
descartados y se obtuvo una topología consenso a partir de los últimos 15,001 
árboles.
3.4 Análisis de poblaciones
Todos los análisis de poblaciones se desarrollaron en DNAsp (Librado y Rozas 
2009). De acuerdo con Nei y Tajima (1981), con el fin de analizar la diversidad
genética, fueron medidos:
 H número de haplotipos;
 Hd diversidad haplotípica.- medida de la frecuencia y cantidad de haplotipos 
entre individuos, varía de 0 (diversidad nula) a 1 (diversidad total) (Abbas et 
al. 2010);
 π diversidad nucleotídica.- proporción promedio de nucleótidos diferentes 
entre haplotipos, varía de 0% (no divergencia) a más de 10% (divergencia 
profunda) (Grant y Bowen 1998).
Con el fin de analizar los procesos demográficos, se evaluó el grado de
desviación del estado de neutralidad de las poblaciones a través de las 
pruebas de D de Tajima (Tajima 1989) y Fs de Fu (Fu 1997). La probabilidad 
(P) asociada a cada uno de estos dos estadísticos se obtuvo a través
simulaciones de coalescencia con 1,000 réplicas.
La D de Tajima prueba la hipótesis nula de mutación neutral usando 
información acerca de la frecuencia de mutación (Ramos-Onsins y Rozas 
2002); esta hipótesis nula se rechaza cuando P < 0.05 y se interpreta como 
una población que no se encuentra en equilibrio (Tajima 1989). Si el valor es 
significativamente negativo, entonces podría sugerirse que la población ha 
experimentado expansión poblacional. Por otro lado, si el valor es 
significativamente positivo, entonces podría sugerirse que la población ha 
experimentado cuellos de botella.
21
La Fs de Fu prueba también la hipótesis nula de mutación neutral, sólo que 
para ello usa información de la distribución de haplotipos (Ramos-Onsins y 
Rozas 2002); esta hipótesis nula se rechaza cuando P < 0.02 y se interpreta 
como una población que no se encuentra en equilibrio (Fu 1997). Un valor 
significativamente negativo es evidencia de un exceso de alelos, lo cual se 
esperaría de una población que ha experimentado expansión poblacional 
reciente. Por otro lado, un valor significativamente positivo sería evidencia de 
una deficiencia de alelos, lo cual se esperaría de una población que ha 
experimentado cuellos de botella.
La diferenciación genética se evaluó a través de una prueba de hipótesis con el 
estadístico X2 (1,000 réplicas, P > 0.05), donde la hipótesis nula corresponde a 
la ausencia de diferenciación genética. El flujo génico y el grado de 
diferenciación genética se estimaron a través del índice de fijación FST (Wright 
1951) el cual toma valores de 0 (panmixia total) a 1 (aislamiento reproductivo 
total). El flujo génico fue también estimado a través del número de migrantes 
por generación (m).
4. Resultados
Se obtuvieron secuencias completas de 1,143 pb de Cytb y secuencias 
parciales de 980 pb de ND2, disponiendo finalmente de un total de 2,123 pb. 
Durante el desarrollo de todos los análisis, ambos genes fueron concatenados, 
es decir, el final de la secuencia de Cytb fue unido al inicio de la secuencia de 
ND2 con el fin de ser tratados como una sola unidad. Se encontró que el 1.7%
de los caracteres corresponde a sitios polimórficos y que el 1.3% constituye 
sitios informativos, lo cual condujo a la definición de 20 haplotipos (Cuadro 1).
Compartido por 11 individuos, el haplotipo 8 resultó ser el más común y fue 
encontrado en cinco localidades continentales ubicadas en la línea costera de 
los estados de Chihuahua, Nayarit, Jalisco y Guerrero (Figura 4). El haplotipo 
2, compartido por 5 individuos, resultó ser el segundo más común y sólo fue 
encontrado en la Isla María Magdalena, Nayarit. Tres haplotipos fueron 
compartidos por 3 individuos, y cuatro haplotipos fueron compartidos por 2 
22
individuos. Aquellos haplotipos que fueron encontrados únicamente en un solo 
individuo sumaron 11 en total, es decir, una cuarta parte del tamaño de la 
muestra.
Figura 4. Distribución geográfica de haplotipos únicos. Los círculos representan cada localidad. 
Los números indican haplotipos presentes por localidad. El número de porciones al interior de 
cada círculo corresponde al número de haplotipos.
4.1 Análisis filogenéticos
Únicamente 5 de las 6 particiones resultaron variables, por lo que sólo se 
hicieron 5 búsquedas de modelos de sustitución que mejor se ajustaran a cada 
una de las particiones. La única partición que no resultó informativa fue la 
segunda posición de ND2. Los resultados de dichas búsquedas, así como sus 
valores asociados de BIC se presentan en el Cuadro 8.
Cuadro 8. Modelos de sustitución y BIC
Gen Posición Modelo BIC
Cytb
1º K80 1103.9480
2º F81 1027.2692
3º HKY 1063.0498
ND2 1º F81 987.3212
3º HKY 1022.5671
La red de haplotipos (Figura 5) mostró que los haplotipos insulares y 
continentales forman dos grupos separados por 12 mutaciones puntuales. 
Adicionalmente, ambos grupos exhiben haplotipos exclusivos, es decir, no 
comparten ningún haplotipo 
haplotipos se separan por una mutación, a excepción del haplotipo 1 que se 
separa por dos mutaciones del haplotipo 3. En el interior del grupo continental 
se encuentran haplotipos correspondientes a las tres subespecies de 
rufopalliatus descritas por Phillips (19
exclusivos de cada subespecie, a excepción del 8 y el 10, los cuales son 
compartidos por T. r. grisior
interior, respectivamente.
Figura 5. Red de haplotipos const
indica un haplotipo distinto (Cuadro 7)
individuos con ese haplotipo específico. La trama y el diseño de cada círculo indican el taxón, 
según Phillips (1991). Cuadrícula
blanco=T. r. interior. Los cuadros sobre las líneas
Las construcciones por máxima parsimonia (Figura 
(Figura 7) e inferencia bayesiana (Figura 
similares, en las que se identifican dos clado
congruentes con la estructura geográfica. 
cada clado es muy variable y no es posible observar una clara estructura 
geográfica. El nodo basal separa los haplotipos insulares de los continentales, 
lo cual coincide con su distribución geográfic
La red de haplotipos (Figura 5) mostró que los haplotipos insulares y 
continentales forman dos grupos separados por 12 mutaciones puntuales. 
Adicionalmente, ambos grupos exhiben haplotipos exclusivos, es decir, no 
comparten ningún haplotipo entre ellos. Al interior del grupo insular los 
se separan por una mutación, a excepción del haplotipo 1 que se 
separa por dos mutaciones del haplotipo 3. En el interior del grupo continental 
se encuentran haplotipos correspondientes a las tres subespecies de 
descritas por Phillips (1991). Los haplotipos continentales son 
exclusivos de cada subespecie, a excepción del 8 y el 10, los cuales son 
T. r. grisior y T. r. rufopalliatus y por T. r. rufopalliatus
onstruida con base en el algoritmo median-joining. Cada número 
(Cuadro 7). El tamaño de cada círculo es proporcional al número de 
s con ese haplotipo específico. La trama y el diseño de cada círculo indican el taxón, 
Cuadrícula=T. r. graysoni; gris=T. r. grisior; negro=T. r. rufopalliatus
Los cuadros sobre las líneas indican mutaciones y los taches
haplotipos no muestreados.
Las construcciones por máxima parsimonia (Figura 6), máxima verosimilitud 
) e inferencia bayesiana (Figura 8) generaron árboles con topologías 
similares, en las que se identifican dos clados, con altos valores de soporte, 
tura geográfica. Por su parte, el soporte al interior de 
cada clado es muy variable y no es posible observar una clara estructura 
geográfica. El nodo basal separalos haplotipos insulares de los continentales, 
lo cual coincide con su distribución geográfica disyunta.
23
La red de haplotipos (Figura 5) mostró que los haplotipos insulares y 
continentales forman dos grupos separados por 12 mutaciones puntuales. 
Adicionalmente, ambos grupos exhiben haplotipos exclusivos, es decir, no 
grupo insular los 
se separan por una mutación, a excepción del haplotipo 1 que se 
separa por dos mutaciones del haplotipo 3. En el interior del grupo continental 
se encuentran haplotipos correspondientes a las tres subespecies de T. 
91). Los haplotipos continentales son 
exclusivos de cada subespecie, a excepción del 8 y el 10, los cuales son 
T. r. rufopalliatus y T. r. 
. Cada número 
cada círculo es proporcional al número de 
s con ese haplotipo específico. La trama y el diseño de cada círculo indican el taxón, 
T. r. rufopalliatus;
taches indican 
), máxima verosimilitud 
) generaron árboles con topologías 
s, con altos valores de soporte, 
l soporte al interior de 
cada clado es muy variable y no es posible observar una clara estructura 
geográfica. El nodo basal separa los haplotipos insulares de los continentales, 
24
Figura 6. Árbol construido por máxima parsimonia. Los números sobre las ramas indican el 
soporte de bootstrap. Los números al final de cada rama indican el haplotipo. Longitud = 220,
índice de consistencia (CI) = 0.968, índice de retención = 0.934, índice de homoplasia = 0.031.
Islas
Continente
25
Figura 7. Árbol construido por máxima verosimilitud. Los números sobre las ramas indican el 
soporte de bootstrap. Los números al final de cada rama indican el haplotipo.
Islas
Continente
26
Figura 8. Árbol construido por inferencia bayesiana. Los números en los nodos indican la 
probabilidad posterior. Los números al final de cada rama indican el haplotipo.
Islas
Continente
27
4.2 Análisis de poblaciones
Las medidas de la diversidad genética y los resultados de las pruebas de 
neutralidad se reportan en el Cuadro 9. En todos los casos, la diversidad 
haplotípica (Hd) resultó alta y la diversidad nucleotídica (π) resultó baja. Lo 
anterior corresponde a un escenario en donde los tres conjuntos (total, islas y 
continente) han experimentado cuellos de botella seguidos de una expansión 
poblacional y una acumulación de mutaciones rápidas (Grant y Bowen 1998).
El conjunto que incluye a ambas poblaciones presentó las diversidades 
haplotípica (Hd) y nucleotídica (π) más altas, mientras que el conjunto insular
presentó las diversidades haplotípica (Hd) y nucleotídica (π) más bajas. 
Las pruebas de neutralidad D de Tajima y Fs de Fu revelaron valores no 
significativos (Cuadro 9), por lo que no es posible rechazar la hipótesis nula 
sobre mutación neutral. Esto sugiere que las poblaciones se encuentran en
equilibrio al no poder demostrarse cambios en el tamaño poblacional.
Cuadro 9. Parámetros sobre la genética de poblaciones
Población N H Hd ± SD π ± SD D P Fs P
Total 44 20 0.918 ± 0.028 0.00399 ± 0.00037 0.085 0.610 -2.139 0.245
Islas 12 6 0.818 ± 0.960 0.00076 ± 0.00018 -0.702 0.269 -1.898 0.052
Continente 32 14 0.867 ± 0.050 0.00169 ± 0.00018 -0.815 0.224 -3.937 0.048
El grado de diferenciación genética entre los conjuntos insular y continental
resultó estadísticamente significativo (X2 = 44.00; P = 0.0009; gl = 19).
Además, a partir de los datos se obtuvo un índice de fijación FST = 0.84, lo cual 
sugiere un flujo génico bastante restringido, considerando 0 como panmixia y 1 
como aislamiento reproductivo, y un alto grado de diferenciación. Asimismo, se 
estimó que existe 1 migrante cada 10 generaciones (m = 0.1). Estas pruebas 
apuntan hacia una evidencia para sugerir historias evolutivas independientes.
5. Discusión
Un análisis basado exclusivamente en ADN mitocondrial tiene varias 
limitaciones (Funk y Omland 2003, Ballard y Whitlock 2004), aunque posee 
28
mayor probabilidad de detectar límites geográficos y especies crípticas que 
estudios basados en secuencias de ADN nuclear (Moore 1995, Hudson y 
Coyne 2002, Zink y Barrowclough 2008, Barrowclough y Zink 2009). Los 
resultados presentados en este estudio constituyen una hipótesis de las 
relaciones matrilineales entre los grupos insular y continental
Todos los resultados obtenidos de los análisis filogenéticos y de poblaciones 
sugieren una gran separación de las poblaciones insular y continental, lo cual
se basa en: 1) las 12 mutaciones que las separan en la red de haplotipos, 2) 
los altos valores de soporte en los nodos basales de los árboles de máxima 
parsimonia, máxima verosimilitud e inferencia bayesiana, 3) la significativa 
diferenciación genética, 4) el restringido flujo génico y 5) la baja tasa de 
migración.
La agrupación geográfica de los haplotipos continentales e insulares mostró 
monofilia recíproca, un patrón que ha sido reportado en etapas tempranas de 
especiación en otras especies de aves (Avise et al. 1990, Baker et al. 2003, 
Funk y Omland 2003). La diferenciación genética significativa entre las aves 
insulares y continentales, sumada a las evidentes diferencias de plumaje y 
tamaño (Grant 1965), podría reflejar diferentes presiones de selección 
presentes en las Islas Tres Marías y en el continente, lo cual constituye una 
condición que potencialmente puede conducir a un evento de especiación 
(Morrone 2005). Estudios previos sugieren que la débil estructura geográfica al 
interior de un grupo, en este caso el continental, podría estar asociada a una 
reciente expansión poblacional y a la ausencia de barreras aislantes (Zink et al.
2001).
Los resultados obtenidos en esta investigación muestran una pobre 
correspondencia con la estructura geográfica de las tres subespecies de T. 
rufopalliatus (sensu Phillips 1991) basada en la coloración del plumaje. 
Estudios anteriores ya han reportado este mismo patrón (Seutin et al. 1993, 
Baker et al. 2003) y sugieren que podría ser consecuencia de un sorteo 
incompleto de linajes o una alta tasa de flujo génico. Por otro lado, se ha 
sugerido que la falta de estructura geográfica podría resultar de que la mayoría 
29
de las subespecies muestreadas no correspondan a historias evolutivas
independientes y, por el contrario, sean sólo divisiones arbitrarias basadas en 
variación morfológica (Avise 2004, Zink et al. 2002).
Adicionalmente se ha demostrado que muchas especies de aves exhiben 
variación en la coloración del plumaje, a pesar de presentar poca o ninguna 
variación genética (Greenberg et al. 1998, Baker et al. 2003, Zink et al. 2005).
Dado que al interior del continente no se encontraron separaciones genéticas 
definitivas en el ADN mitocondrial, existe la posibilidad de que las subespecies 
descritas por Phillips (1991) únicamente representen clinas morfológicas y de 
ADN mitocondrial (Cortés-Rodríguez 2008).
La población de las Islas Tres Marías ha sido distinguida por su particular 
morfología (Nelson 1899, Ridgway 1907, Hellmayr 1934, Stager 1957, Grant y 
Cowan 1964, Grant 1965, Phillips 1981, Navarro-Sigüenza y Peterson 2004). 
Esta población es más pálida que los individuos del continente y además
existen diferencias morfométricas (Grant 1965). Este patrón de coloración de 
plumaje, en el que la contraparte continental es más brillante que los individuos 
de las islas, ha sido encontrado en otras aves endémicas de las Islas Tres 
Marías (e. g., Amazilia rutila graysoni, Cynanthus latirostris lawrencei, 
Thryothorus felix magdalenae, Melanotis caerulescens longirostris, Grant 1965; 
Icterus pustulatus, Cortés-Rodríguez 2008).
La población insular difiere de las poblaciones continentales en varios tipos de 
caracteres (e. g., DNA mitocondrial, plumaje, morfometría, Grant 1965), lo cual 
indica que podría ser tratada como una unidad distinta. Considerado el 
concepto biológico de especie (Mayr 1963), ambas poblaciones (insular y 
continental) se ajustan a la definición: población, o grupo de poblaciones,de 
individuos que actualmente o potencialmente se reproducen entre ellos y dejan 
descendencia fértil, aislados reproductivamente de todas las demás 
poblaciones. Phillips (1981) reportó no haber encontrado híbridos en la costa 
de Nayarit, zona donde supuestamente se encuentran tanto la forma insular 
como la continental.
30
El concepto filogenético de especie (Cracraft 1983) argumenta que las 
especies pueden ser reconocidas con base en al menos un carácter único. La 
coloración pálida del plumaje y las mutaciones fijadas en el ADN mitocondrial 
brindan soporte al reconocimiento de esta unidad como una especie distinta, 
Turdus graysoni, tal como ha sido propuesto por Phillips (1981, 1991) y 
Navarro-Sigüenza y Peterson (2004).
Estudios adicionales basados en genes nucleares de diferentes cromosomas, 
morfología, morfometría, bioacústica y comportamiento deberán llevarse a cabo 
para lograr un mejor entendimiento de la historia evolutiva de este grupo. Lo 
anterior podría contribuir con evidencia para apoyar o rechazar si la genealogía 
resultante de este estudio basado en dos genes mitocondriales refleja la 
filogenia macroevolutiva del grupo (Bryson et al. 2011).
6. Literatura citada
Abbas, B., Y. Renwarin, M. H. Bintoro, Sudarsono, M. Surahman y H. Ehara. 
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Harvard University Press, Cambridge, Massachusetts, USA.
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Avise, J. C. 2004. Molecular markers, natural history, and evolution. 2da ed. 
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31
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Marias and Isabella islands. Auk 23:369-391.
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Ballard, J. W. O. y M. C. Whitlock. 2004. The incomplete natural history of 
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Bandelt, H. J., P. Forster y A. Röhl. 1999. Median-joining networks for inferring 
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Barrowclough, G. F. y R. M. Zink. 2009. Funds enough, and time: mtDNA, 
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Brandley, M. C., A. Schmitz y T. D. Reeder. 2005. Partitioned Bayesian 
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	Portada
	Resumen
	Índice
	1. Introducción
	2. Planteamiento de Problemas y Objetivos
	3. Método
	4. Resultados
	5. Discusión
	6. Literatura Citada