Efectos-del-nivel-defensivo-y-la-division-del-trabajo-de-las-abejas-meliferas-apis-mellifera-l -sobre-el-comportamiento-de-acicalamiento-en-contra-del-acaro-varroa-destructor-a

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~ I ~ 
 
UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO 
FACULTAD DE MEDICINA VETERINARIA Y ZOOTECNIA 
 
 EFECTOS DEL NIVEL DEFENSIVO Y LA DIVISIÓN DEL 
TRABAJO DE LAS ABEJAS MELIFERAS (Apis mellifera 
L.) SOBRE EL COMPORTAMIENTO DE ACICALAMIENTO EN 
CONTRA DEL ÁCARO Varroa destructor A. 
 
TESIS 
QUE PARA OBTENER EL TÍTULO DE 
MEDICO VETERINARIO ZOOTECNISTA 
PRESENTA 
GERARDO MARTÍNEZ HERNÁNDEZ 
ASESOR 
Dr. JOSÉ LUIS URIBE RUBIO 
 
CIUDAD UNIVERSITARIA, CDMX 2016 
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~ II ~ 
 
DEDICATORIA 
 
Dedico esta tesis a mis padres quienes fueron de gran 
apoyo durante el tiempo que realizaba esta tesis. 
 
A mis hermanas Lilí, Edy y Caro. 
 
A mis tíos David y Rafael por su apoyo durante mi 
formación profesional. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
~ III ~ 
 
AGRADECIMIENTOS 
 
Con sincero aprecio al Dr. José Luis Uribe Rubio, por su 
amistad y su sabiduría para ser de mí una mejor persona. 
 
Al MVZ Álvaro De la Mora Peña por su apoyo y guía que me 
ha ofrecido y a quien considero un gran amigo. 
 
A mi novia Silvia quien me apoyo y alentó para 
continuar, cuando parecía que me iba a rendir. 
A Jorge, primo y amigo que siempre me alentó a 
superarme. 
 
~ IV ~ 
 
CONTENIDO 
 
 
 
RESUMEN ........................................ 1 
1. INTRODUCCION .............................. 2 
1.1 ANTECEDENTES. .............................. 2 
1.2 DIVISIÓN DEL TRABAJO ....................... 8 
1.3 LA DIVISIÓN DEL TRABAJO VS EL ACICALAMIENTO 11 
1.4 COMPORTAMIENTO DEFENSIVO .................. 12 
1.5 JUSTIFICACIÓN ............................. 17 
1.6 HIPÓTESIS ................................. 20 
1.7 OBJETIVO .................................. 20 
2. MATERIAL Y METODOS ....................... 20 
2.1 ELECCIÓN DE COLONIAS EXPERIMENTALES ....... 21 
2.2 LLENADO DE LOS CONTENEDORES DE LA JAULA DE 
ACICALAMIENTO. ................................ 22 
2.3 OBTENCIÓN DE ÁCAROS VIVOS. ................ 26 
2.4 DESCRIPCIÓN DE LA JAULA DE ACICALAMIENTO .. 27 
2.5 DISEÑO EXPERIMENTAL. ...................... 28 
2.6 DESARROLLO DE LA PRUEBA. .................. 28 
~ V ~ 
 
3. ANALISIS ESTADÍSTICOS .................... 29 
4. RESULTADOS ............................... 31 
5. DISCUSION ................................ 33 
6. CONCLUSIONES ............................. 39 
7. REFERENCIAS .............................. 42 
8. FIGURAS Y CUADROS ........................ 61 
 
 
 
~ 1 ~ 
 
RESUMEN 
GERARDO MARTÍNEZ HERNÁNDEZ. Efectos del nivel defensivo y 
la división del trabajo de las abejas melíferas (Apis 
mellifera L.) sobre el comportamiento de acicalamiento en 
contra del ácaro Varroa destructor A. (bajo la dirección 
del Dr. José Luis Uribe Rubio). 
El objetivo de este trabajo fue determinar los efectos del 
nivel defensivo y la división del trabajo de las colonias 
de abejas en contra del acaro Varroa destructor. Se 
realizó en el CENIDFyMA perteneciente al INIFAP-SAGARPA, 
en Ajuchitlán, Colon, Querétaro. Se emplearon 8 colonias 
de abejas africanizadas clasificadas de acuerdo a su nivel 
defensivo, en alto y bajo y a la división del trabajo 
realizado por las obreras. Se evaluó la cantidad de ácaros 
caídos en la jaula de acicalamiento. Se emplearon abejas 
especializadas en las tareas de guardia, aguijoneo, 
persecución, pecoreadoras, nodrizas y del nido. Para 
determinar el origen africanizado de las colonias 
experimentales se empleó el método FABIS, se comprobó 
mediante el análisis de su ADN mitocondrial. Los 
resultados nos indicaron que el nivel defensivo influyó 
significativamente en la expresión del comportamiento de 
acicalamiento, las colonias altas defensivas tiraron más 
ácaros que las colonias bajas defensivas. Así mismo las 
tareas de guardia y las aguijoneadoras, fueron las que 
expresaron mejor el comportamiento de acicalamiento. Se 
presentaron efectos de interacción entre el nivel 
defensivo y la división del trabajo, lo que significa que 
las abejas con nivel defensivo alto y que realizaban 
tareas de guardia y aguijoneadoras fueron las que mejor 
expresaron el acicalamiento. Por otra parte, la prueba de 
correlación y regresión entre número de aguijones y numero 
de ácaros caídos presentó un alto nivel de asociación y 
dependencia respectivamente. Es la primera vez que se 
demuestran los efectos de la división del trabajo sobre 
el comportamiento de acicalamiento. 
 
 
~ 2 ~ 
 
1. INTRODUCCION 
1.1 ANTECEDENTES. 
Las abejas Apis mellifera L. (Hymenoptera: Apidae) son 
polinizadores clave para la conservación de la 
biodiversidad de las plantas y para muchos cultivos 
agrícolas(Moritz et al., 2010). El valor económico de las 
abejas como productoras de miel es menor comparado con su 
importancia como polinizadores de cultivos y de la flora 
silvestre(O & M 2009). Siendo su valor económico 
aproximado a los 265,000 millones de euros(Lautenbach et 
al., 2012). Se ha estimado que el 35% de todos los cultivos 
agrícolas del mundo dependen de la polinización de las 
abejas sociales. Las abejas sociales están siendo 
afectadas por diferentes problemas, entre ellos se 
encuentran los insecticidas, el estrés nutricional, el 
cambio climático, las enfermedades, y la disminución de 
la variabilidad genética(Meixner et al., 2010), y en la 
última década se ha reportado la pérdida de millones de 
colonias de abejas, presumiblemente debido a la 
combinación de varios de estos factores(O & M 2009). 
El parásito externo, Varroa destructor (Anderson & 
Trueman) (Acari;Varroidae), es considerado como la mayor 
amenaza para la apicultura mundial (Rosenkranz et al., 
2010; Anderson & Trueman 2000). El primer reporte de la 
presencia de este ácaro en México fue en 1992(Chihu-
 
~ 3 ~ 
 
Amparán et al., 1992). Actualmente el parasito se 
encuentra distribuido por todo el territorio nacional 
(SAGARPA-Coordinación General de Ganadería, 2015). Los 
principales problemas que ha causado son cambios en el 
control sanitario de las colmenas y en las prácticas 
apícolas, además puede causar la perdida de colonias y 
disminución de la producción de miel(Medina-Flores et al., 
2011; Jong & Jong 1983; Stankus 2008; Boecking & Ritter 
1994). Este ácaro ha causado la muerte de millones de 
colonias, causando la pérdida de billones de dólares en 
los cultivos agrícolas en todo el mundo (Sanford 2001). 
Existe evidencia científica de que la varroosis es uno de 
los factores asociados en el síndrome del colapso de las 
abejas, recientemente reportado en algunos países de 
Europa, Norte América (Le Conte et al., 2010; Stankus 
2008; Guzmán-Novoa et al., 2010). Varios productos 
químicos sintéticos se han empleado para su control en las 
colonias de abejas, pero el ácaro ha desarrollado 
resistencia a estos productos activos, dificultando su 
control y esto ha favorecido su dispersión mundial(Milani 
1999). La aplicación frecuente de acaricidas en las 
colonias de abejas y los incrementos en la dosificación 
pueden ocasionar la presencia de residuos tóxicos en los 
productos de la colmena(Lodesani & Costa 2008; Bogdanov 
2006), lo que probablemente puede ocasionar daños 
colateralessobre la salud de las abejas y de los 
 
~ 4 ~ 
 
consumidores(Stanimirovic et al., 2005; Gregorc 2000; 
Gregorc & Ellis 2011). La varroosis es difícil de 
controlar y continúa causando la pérdida de colonias de 
abejas. Sin tratamientos periódicos, la mayoría de las 
colonias en climas templados podrían colapsar en un 
periodo de 2-3 años(Rosenkranz et al., 2010). Por ello es 
necesario desarrollar nuevas formas de controlar esta 
parasitosis. Una posibilidad para controlarla puede ser 
el desarrollo de especies de abejas resistentes. Las 
abejas asiáticas (Apis cerana), son el huésped natural del 
ácaro y poseen un mecanismo natural de resistencia, el 
cual es conocido como el comportamiento de acicalamiento 
“Grooming behavior”, gracias al cual la varroosis no les 
representa ningún problema sanitario serio(Peng et al., 
1987). El comportamiento de acicalamiento involucra la 
remoción física, con posible daño al ácaro parasito 
hospedado sobre el cuerpo de las abejas adultas(Ximena 
Araneda et al., 2010; Thakur et al., 1996; Thakur et al., 
1997). 
El comportamiento de acicalamiento se puede expresar a 
nivel individual (auto-grooming) o por asistencia de otras 
abejas (allo-grooming)(Zhukovskaya et al., 2013). Si el 
umbral de reacción de la abeja hacia el parásito es 
rebasado, estas realizan una danza de acicalamiento que 
libera el acicalamiento asistido en favor de las 
compañeras del nido afectadas(Ximena Araneda et al., 2010; 
 
~ 5 ~ 
 
Stanimirovic et al., 2005; Rath 1999; Peng et al., 1987; 
Thakur et al., 1996; Thakur et al., 1997; Zhukovskaya et 
al., 2013). En las abejas el auto acicalamiento funciona 
para remover parásitos externos como el ácaro varroa 
(Moretto et al., 1993). El comportamiento de acicalamiento 
se desarrolló como una estrategia en vertebrados y 
artrópodos para remover ectoparásitos. También se ha 
observado en abejas de Apis mellifera, pero su expresión 
es menor en comparación con lo observado en las abejas 
asiáticas(Boecking & Ritter 1993; Fries et al., 1996). El 
acicalamiento es un comportamiento especialmente 
importante en los insectos sociales, ya que también evita 
la transmisión horizontal de enfermedades(Rosengaus & 
Traniello 2001). Las secreciones anti fungales y 
antimicrobianas dispersadas a través del acicalamiento, 
también sirven para reducir las infecciones tanto en 
abejas sociales como solitarias(Kovac & Maschwitz 1990; 
Lusebrink et al., 2008; Baracchi et al., 2012). En lo 
general las abejas afectadas tratan de desalojar el 
parásito empleando sus patas y sus mandíbulas con las 
cuales pueden morder, lastimar y matar al 
ácaro(Moosbeckhofer 1997). Varios estudios indican que 
éste comportamiento le proporciona un cierto grado de 
resistencia a las abejas europeas en contra del ácaro 
traqueal(Pettis et al., 1998; Danka & Villa 2003) y parece 
conferir resistencia en contra de la varroosis en abejas 
 
~ 6 ~ 
 
africanizadas(Moretto et al., 1993; Guzmán-Novoa et al., 
1999; Guzmán-Novoa et al., 2002; Arechavaleta-Velasco & 
Guzman-Novoa 2001; Mondragón et al., 2005). En la 
actualidad no existe un control completamente efectivo y 
tratamiento químico aceptable para la erradicación de la 
varroosis. La crianza de abejas resistentes a la varroosis 
se ha convertido en un objetivo primario de muchos grupos 
de investigación en todo el mundo(T. E. Rinderer et al., 
2010). Desarrollar una metodología de laboratorio para 
separar colonias de abejas resistentes a la varroosis 
resultaría de gran utilidad para evitar el uso de 
productos químicos y sus consecuencias, asimismo 
permitiría incorporar colonias de abejas resistentes en 
los programas de selección y mejoramiento genético ya que 
el acicalamiento es una característica heredable(Moretto 
et al., 1993), aunque su utilidad en los programas de 
selección es controversial(Rosenkranz et al., 1997; 
Aumeier 2001; Bienefeld et al., 1999). Los métodos hasta 
ahora empleados para identificar colonias de abejas 
presumiblemente resistentes a la varroosis son 
considerados indirectos y tienen varios problemas de 
medición como, por ejemplo, la proporción de ácaros caídos 
al fondo de la colmena que están dañados, así como la 
dificultad y el tiempo empleado en la medición. Se han 
encontrado gran cantidad de ácaros vivos sin ningún daño 
aparente, sobre las trampas de piso colocadas en las 
 
~ 7 ~ 
 
colmenas(Fries et al., 1996), lo cual crea dudas respecto 
al nivel de asociación entre ácaros mordidos y 
acicalamiento. Esto puede ser debido al acicalamiento, 
aunque no se observen lesiones o debilitamiento de los 
ácaros(Thakur et al., 1997). Incluso pueden estar 
saludables, pero estar cayendo por exceso de temperatura 
del nido(Webster et al., 2000). Otros estudios indican que 
el daño a los ácaros puede resultar por la remoción de 
ácaros muertos(Rosenkranz et al., 1997; Bienefeld et al., 
1999), o por depredación causada por las larvas de la 
polilla de la cera y hormigas(Szabo & Walker 1995). (Davis 
2009), afirmó que la muesca o mordedura sobre el ácaro 
puede no haber sido causado por las abejas mientras el 
ácaro se encontraba en la fase forética (sobre el cuerpo 
de la abeja) sino que pudo ser realizado durante su fase 
de desarrollo. En general se puede decir que las pruebas 
indirectas se han empleado para medir este comportamiento, 
pero su aplicación no es muy confiable si se desean emplear 
para separar colonias resistentes en los programas de 
selección y mejoramiento genético. Pruebas de laboratorio 
directas para medir el acicalamiento usando abejas 
individuales o grupos de abejas en jaulas se tienen que 
desarrollar para producir resultados promisorios que 
correlacionen la caída de ácaros y la resistencia de las 
abejas. Por muchos años se ha reportado como una 
 
~ 8 ~ 
 
alternativa tecnológica que poco se ha desarrollado(T. 
Rinderer et al., 2010). 
1.2 DIVISIÓN DEL TRABAJO. 
Las colonias de abejas son insectos sociales que poseen 
uno de los niveles más elevados de organización (Winston 
& Punnett 1982), pues se caracterizan por tener tres 
atributos principales, (1) la cooperación de los adultos 
en el cuidado y construcción del nido, (2) convivencia de 
al menos dos generaciones de individuos en un mismo tiempo 
y espacio, así como (3) la división del trabajo(Pritchard 
& Pritchard 2016; Winston 1991). La división del trabajo 
entre las obreras está asociada con diferencias en la 
edad(Robinson 1992; Hölldobler & Wilson 1990), con el 
genotipo(Page & Robinsod 2008; Southwick & Moritz 1992), 
y con su morfología(Oster & Wilson 1978). Esta división 
de las tareas contribuye de manera importante en el 
crecimiento, desarrollo y el éxito reproductivo de las 
colonias de insectos sociales(Merkle 2004; Wilson 1985). 
Los individuos más jóvenes trabajan en el interior del 
nido, los de edad intermedia en la periferia del nido y 
los más viejos trabajan fuera de la colmena,(Seeley 1985; 
Michener 1974; Winston 1991; Southwick & Moritz 1992; 
Wilson 1985). A pesar de esto existe gran flexibilidad en 
la manifestación de las tareas, pues las abejas responden 
de forma diferente a las necesidades propias de la colonia 
y de las condiciones ambientales. Por ejemplo, algunas 
 
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obreras pueden acelerar, retrasar, y más aún, retroceder 
en sus tareas, dependiendo de la presentación de 
diferentes condiciones internas o externas que afectan a 
la colonia(Robinson 1992). La flexibilidad o plasticidad 
para la realización de las tareas, es sin duda, una 
característica especial de la división del 
trabajo(Robinson 1992; Calabi 1988). La distribución 
eficiente de los individuos para la realización de las 
tareas requiere ajustes dinámicos y continuos para 
responder a los altibajos que se presentan, por ejemplo, 
por la pérdida natural de abejas producto de su trabajo 
en el campo, por enfermedades y por el manejode las 
colonias realizado con distintos fines (producción, 
investigación)(Waibel et al., 2006). El nivel de 
organización de las colonias de abejas alcanza la 
especialización de grupos de obreras, que realizan tres 
tareas fundamentales que son, 1) el cuidado y alimentación 
de la cría y la reina 2) el abastecimiento de recursos 
alimenticios que garantizan el mantenimiento y crecimiento 
de la colonia y 3) la vigilancia y defensa del nido. Sin 
embargo, la auto organización de las colonias se puede 
presentar debido a las interacciones de las obreras con 
su propio medio ambiente interno y externo(Page Jr & 
Mitchell 1990; Winston 1991). Otros mecanismos de 
regulación son los componentes genéticos y ambientales que 
están íntimamente involucrados; como ejemplos ambientales 
 
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tenemos que el tamaño de la población, la cantidad y tipo 
de cría, así como los recursos almacenados, ejercen 
efectos de estimulación para la construcción de panales y 
la ampliación o reducción del nido, todos estos factores 
interactúan para determinar las actividades que realizarán 
las obreras en todo momento(Winston 1991). Estudios del 
comportamiento de los insectos sociales como las hormigas 
y las abejas, han revelado un sistema muy elaborado de la 
división del trabajo(Gordon 2002; Winston & Punnett 1982), 
siendo uno de los fenómenos más estudiados(Johnson 2010). 
Las obreras desarrollan una serie de tareas durante su 
vida adulta, comenzando con el desempeño de tareas dentro 
del nido y después de un tiempo realizan tareas fuera de 
la colmena(Winston 1991). La división del trabajo en las 
colonias de abejas es un atributo extremadamente 
importante que contribuye a su éxito ecológico, aunque 
existe una considerable variabilidad inter-
individual(Winston 2003). Existe una relación importante 
entre la edad y la tarea, aunque esta puede ser una 
consecuencia directa de las necesidades propias de la 
colonia(Winston 1991). Sin embargo, en obreras de edad 
similar se pude observar tareas de especialización 
(Visscher 1983). Muchas tareas incluyen el comportamiento 
como el acicalamiento(Kolmes et al., 1989), la 
guardia(Moore et al., 1987), pecoreo de polen, néctar o 
agua(Robinson & Page 1989), y la limpieza del 
 
~ 11 ~ 
 
nido(Rothenbuhler 1964) que tienden a ser realizadas por 
abejas de rangos específicos de cierta edad. 
1.3 LA DIVISIÓN DEL TRABAJO VS EL ACICALAMIENTO 
(Winston & Punnett 1982), observaron que existen grupos 
de abejas especializadas en el acicalamiento, siendo ellas 
las responsables de este comportamiento dentro de la 
colonia y son las que se encargan del acicalamiento a 
otras abejas. De acuerdo con (Oster & Wilson 1978), las 
abejas que realizan el acicalamiento podrían ser 
categorizadas como individuos especializados. Las abejas 
especialistas en acicalamiento son un pequeño porcentaje 
de una población de abejas(Frumhoff & Baker 1988; Winston 
& Punnett 1982). En una colonia se considera que cerca 
del 20% de las abejas de entre 15 y 20 días de edad 
remueven ácaros de Varroa de sus cuerpos, o de sus 
compañeras de nido(Gregorc 2000; Boecking & Spivak 1999; 
Arathi et al., 2000; Arathi & Spivak 2001; Peng et al., 
1987).Se considera que existe algún grado de determinación 
genética para la especialización(Frumhoff & Baker 1988), 
donde las obreras que mantienen una relación genética de 
hermanas completas se acicalan más que entre medias 
hermanas(Frumhoff & Schneider 1987). Las abejas 
especialistas también podrían desempeñar otras tareas o 
podrían convertirse en obreras que pertenecen a un grupo 
especial de elite (Plowright & Plowright 1988), 
adicionando el allo-grooming para elevar sus niveles de 
 
~ 12 ~ 
 
especialización. Sin embargo, nadie ha evaluado como 
abejas especializadas en otras tareas también pueden serlo 
en acicalamiento. En este trabajo se investigó la relación 
de la división del trabajo Y el acicalamiento, con el 
propósito de determinar cómo distintos grupos de abejas 
encargados de realizar tareas especializadas pueden 
expresar el comportamiento de acicalamiento. Los grupos 
con los que se trabajó fueron las abejas Guardianas (G), 
Aguijoneadoras (Ag), Persecutoras (Prs), Pecoreadoras 
(Pco), Nodrizas (No) y abejas del Nido (Ni), pues hasta 
el momento no hay mucha claridad si existe esta elevación 
o cambio de especialización en alguno de estos grupos de 
abejas hacia el acicalamiento. También nos interesó saber 
cómo el nivel defensivo de las colonias se asocia a la 
respuesta de acicalamiento en contra del acaro Varroa, 
pues se ha publicado que las abejas africanizadas son 
reconocidas por su elevado comportamiento defensivo y que 
expresan mejor su capacidad para acicalarse(Guerra et al., 
2000; Moretto et al., 1991), pero se desconoce quiénes son 
los grupos de abejas que mejor lo realizan. 
1.4 COMPORTAMIENTO DEFENSIVO 
Para explicar la respuesta defensiva de las colonias de 
abejas y asociarla con un posible mejor desempeño del 
comportamiento de acicalamiento es necesario reconocer que 
existen varios modelos defensivos en abejas (Apis 
mellifera L.). (Collins & Kubasek 1982), diseñaron un 
 
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modelo, el cual constituye una serie de eventos defensivos 
secuenciales que culminan con el aguijoneo. Se consideran 
cuatro niveles básicos de la respuesta, (1) la alerta, (2) 
la activación, (3) la atracción y (4) la culminación. Otro 
modelo explica que el comportamiento defensivo consta de 
tres tareas principales(Breed et al., 1990), 1) la 
guardia, 2) el aguijoneo y 3) la persecución que son 
realizadas por individuos genéticamente determinados. Por 
otra parte, mencionan que las guardianas y las 
aguijoneadoras son grupos genéticamente distintos a las 
abejas pecoreadoras. También se refirieron a las abejas 
que responden con ataques en masa como abejas soldados 
(aguijoneadoras), y mencionan que las abejas guardianas 
están involucradas en el control de con-específicos (que 
pretenden el robo de alimentos de otras colonias) y de 
otros invertebrados, mientras que las abejas 
aguijoneadoras serían las encargadas de responder a la 
depredación causada por los vertebrados. La respuesta 
defensiva está apoyada por la participación de las abejas 
guardianas que patrullan la entrada de la 
colmena(Stabentheiner et al., 2002; Arechavaleta-Velasco 
et al., 2003; Breed et al., 1992; Balderrama et al., 2002) 
y las aguijoneadoras y las persecutoras(Breed et al., 
1990) que participan en los ataques en masa en contra de 
los vertebrados, siendo esto un proceso dinámico y 
continuo. Las abejas guardianas se pueden identificar a 
 
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simple vista ya que adoptan una postura típica(Moore et 
al., 1987; Butler & Free 1951), volando y picando a los 
vertebrados que se encuentran cercanos a la colonia. Y se 
quedan en la entrada y reclutan abejas del interior de la 
colonia, después de haber liberado feromonas de alarma 
(Arechavaleta-Velasco et al., 2003; Ribbands 1954; Butler 
& Free 1951; Maschwitz 1964), otras más vuelan para guiar 
a las abejas de la colonia hacia la fuente de estimulación. 
 Recientemente se presentó otro modelo defensivo(Breed et 
al., 2004), que incluye una serie de acciones que 
finalizan con el aguijoneo y la persecución. Brevemente 
este modelo explica que la respuesta defensiva se inicia 
con la percepción de un estímulo defensivo que orienta a 
las abejas hacia la fuente de estimulación, seguida por 
la identificación del tipo de amenaza por parte de las 
abejas guardianas, trayendo como consecuencia un estado 
de alerta en la colonia, causado por la liberación de 
feromonas de alarma, lo que promueve el reclutamiento de 
abejas del interior de la colmena y continua con una 
aproximación de las abejas reclutadas hacia la fuente de 
estimulación para realizar una revaluación del tipo de 
amenaza y confirmar la peligrosidad del intruso así comolos posibles daños que representaría para la integridad 
de la colonia, finalizando, en su caso, con un ataque 
masivo de abejas reclutadas del interior (aguijoneadoras 
y persecutoras). De acuerdo a este modelo defensivo, la 
 
~ 15 ~ 
 
magnitud de cada uno de los componentes del ataque variará 
dependiendo del tipo de amenaza y la duración del 
estímulo. 
(Uribe-Rubio et al., 2008), realizaron estudios para 
evaluar la respuesta defensiva de las colonias de abejas 
mediante la aplicación de un estímulo eléctrico controlado 
en grupos de abejas que realizan distintas tareas, y 
encontraron que las abejas que expresaron mejor el 
comportamiento defensivo, de acuerdo a la división del 
trabajo, fueron las abejas guardianas, seguidas por las 
aguijoneadoras. Uribe-Rubio y Reséndiz-Gómez 2010, 
encontraron que las abejas guardianas tuvieron los 
umbrales de reacción para picar más bajos (picaron más 
rápido), seguidas por las aguijoneadoras y persecutoras, 
las del nido y pecoreadoras; estas últimas con los 
umbrales de reacción para picar más altos (tardan más 
tiempo en picar). Siendo las abejas guardianas, 
aguijoneadoras y persecutoras, pertenecientes a los 
genotipos africanizados, la que expresaron el menor tiempo 
de respuesta para picar, en comparación con las del 
genotipo europeo. Las pecoreadoras de ambos genotipos no 
fueron distintas de su umbral de reacción para picar. Ante 
esta situación podría ser posible que las colonias con 
genotipos defensivos que realizan tareas de protección de 
las colonias; guardianas, aguijoneadoras y persecutoras, 
 
~ 16 ~ 
 
pudieran expresar mejor el comportamiento de acicalamiento 
que las pecoreadoras o del nido. 
 El comportamiento de acicalamiento es un componente 
higiénico de resistencia de las abejas, que ha 
evolucionado a través del tiempo como respuesta a la 
presencia de los parásitos que las aquejan(Zhukovskaya et 
al. 2013). 
 Las abejas africanizadas expresan altos niveles de 
respuesta defensiva en contra de los depredadores. Se sabe 
que este comportamiento evolucionó en contra de los 
vertebrados e invertebrados (Degrandi-Hoffman et al., 
1998). Algunas colonias de abejas africanizadas presentan 
mayor capacidad para desprenderse de los ácaros de Varroa 
destructor que las de origen europeo(Guerra et al., 2000; 
Cappelari et al., 2009). Posiblemente esto se deba a su 
mayor capacidad defensiva. Esto podría ser muy útil en el 
control de plagas mediante el desarrollo de estrategias 
defensivas de las colonias de abejas, que les permiten 
mantener un adecuado nivel de salud; colonias con elevado 
comportamiento defensivo presumiblemente son más 
resistentes a las enfermedades. 
Nuestra hipótesis es que ¿Las colonias con elevado 
comportamiento defensivo expresan mejor el comportamiento 
de acicalamiento? y ¿Los grupos de abejas de distintas 
tareas pueden expresar diferencias en el comportamiento 
de acicalamiento? 
 
~ 17 ~ 
 
1.5 JUSTIFICACIÓN 
El acicalamiento ha sido evaluado con métodos indirectos 
en las colonias de abejas(Boecking & Ritter 1993; 
Rosenkranz et al., 1997; Bienefeld et al., 1999; Morse et 
al., 1991; Ruttner & Hänel 1992; Hoffman 1993) y a través 
de pruebas de laboratorio(Fries et al., 1996; Aumeier 
2001; Hoffman 1993; Spivak & REuter 2001; Andino & Hunt 
2011; Guzman-Novoa et al. 2012; Szabo et al., 1996). 
Pruebas directas se han desarrollado para evaluar el auto 
acicalamiento(Gregorc & Ellis 2011; Aumeier 2001; Guzman-
Novoa et al., 2012; Peng et al., 1987; Hoffman 1993). 
Diferentes métodos se han empleado para medir el 
comportamiento de acicalamiento pudiendo ser a nivel de 
colonia(Andino & Hunt 2011), a nivel individual por la 
intensidad de respuesta de abejas individuales(Aumeier 
2001; Espinosa-Montaño et al., 2004), o bien por el tiempo 
e intensidad con la cual las abejas responden a la 
presencia de un ácaro sobre su cuerpo(Guzmán-Novoa et al., 
2012). Hasta el momento los métodos empleados no son 
totalmente confiables para discriminar colonias altamente 
acicaladoras y poder ser incluidas en un programa de 
selección y mejoramiento genético, aunque en lo general 
se ha sugerido su empleo(Guzmán-Novoa et al., 2011). Por 
otra parte, se desconocen los efectos de la división del 
trabajo en la expresión del comportamiento de 
acicalamiento. Con frecuencia se emplean abejas obreras 
 
~ 18 ~ 
 
tomadas aleatoriamente del nido en pruebas de campo o 
laboratorio(Aumeier 2001; Guzman-Novoa et al., 2012; 
Espinosa-Montaño et al., 2004). Las pruebas indirectas que 
se realizan en general observan la cantidad de ácaros que 
caen al fondo de la colmena (al piso), sin considerar qué 
clase de abejas son las principales responsables del 
posible acicalamiento que se está midiendo. Este 
reconocimiento se otorga en forma general a las abejas que 
se encuentran en el interior de la colmena, sin determinar 
si esta actividad es realizada por un grupo en lo 
particular, como por ejemplo las abejas guardianas, 
aguijoneadoras, persecutoras, pecoreadoras, nodrizas o 
del nido. Y el número de ácaros caídos al piso 
presumiblemente indica que las colonias que tiran más 
ácaros son más eficientes para esta característica, aunque 
esta situación es controversial. Algunos factores que se 
deben tomar en cuenta porque pueden afectar el resultado 
de esta evaluación son, la fortaleza de la colonia, 
mortalidad natural de los ácaros, época del año, hora del 
día y el estado nutricional de las abejas. En una prueba 
de laboratorio (medición directa) sería posible medir 
cierto grado de eficiencia de abejas individuales para 
acicalarse (Espinoza-Montaño et al., 2004), o bien 
categorizando el nivel de reacción de acuerdo al tipo de 
excitación de las abejas cuando son expuestas a un 
ácaro(Guzmán-Novoa et al., 2012), así como por el tiempo 
 
~ 19 ~ 
 
que tarda una abeja en desprenderse del ácaro(Aumeier 
2001; Espinoza-Montaño et al., 2004) cuando se le ha 
parasitado intencionalmente. Sin embargo, se emplean 
abejas del nido y no de otra clase. Asimismo, deben 
considerarse los efectos ambientales que están 
involucrados, a la experiencia del operador, la separación 
de las abejas de su ambiente de colmena, el manejo de los 
ácaros, el tiempo de espera de las abejas y los ácaros 
fuera de la colmena. 
Algunos de éstos métodos pueden ser más simples que otros, 
todo depende de la habilidad y experiencia del operador. 
No existía hasta ahora un método para medir de manera 
directa la capacidad de las abejas para desprenderse de 
los ácaros en forma directa y colectiva. Estos medirían 
la cantidad de ácaros que son desprendidos del cuerpo de 
las abejas, después de haberles colocado intencionalmente 
una cierta cantidad de ácaros a un grupo de abejas. Uribe-
Rubio y Guzmán-Novoa (2013), desarrollaron un método 
directo de laboratorio para medir el comportamiento de 
acicalamiento de un grupo de abejas que fueron parasitadas 
intencionalmente con ácaros vivos. La metodología se 
mejoró y se empleó para intentar dar claridad sobre cuál 
(es) clase (s) de abejas son más eficientes para 
acicalarse en contra del ácaro V. destructor. Lo cual se 
espera contribuya a mejorar el nivel de confiabilidad en 
la elección de colonias de abejas para propósitos de 
 
~ 20 ~ 
 
selección y mejoramiento genético de colonias resistentes 
a la varroosis. 
1.6 HIPÓTESIS 
1. Existe una relación y dependencia positiva entre el 
nivel defensivo de una colonia y el comportamiento de 
acicalamiento. 
2. Las colonias africanizadas con mayor comportamiento 
defensivo son más acicaladoras que las colonias 
africanizadas con menor comportamiento defensivo. 
3. Existe variación en la expresión del comportamiento de 
acicalamiento de acuerdo a la división del trabajo. 
4. Existe una interacción entre el nivel defensivo y la 
división del trabajo que modifica la expresión del 
comportamientode acicalamiento. 
1.7 OBJETIVO 
Determinar los efectos del nivel defensivo de las colonias 
de abejas africanizadas y la división del trabajo sobre el 
comportamiento de acicalamiento en contra del ácaro Varroa 
destructor. 
2. MATERIAL Y METODOS 
Este trabajo se realizó en el Laboratorio de Investigación 
y Desarrollo de Metodologías en Apicultura del Centro 
Nacional de Investigación Disciplinaria en Fisiología y 
Mejoramiento Animal del Instituto Nacional de 
 
~ 21 ~ 
 
Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias (CENIDyMA-
INIFAP), que se encuentra en la localidad de Ajuchitlán, 
municipio de Colón, Querétaro, México. Se localiza a una 
altura de 1867 msnm, clima templado semi-seco, temperatura 
anual entre los 7 y los 25ºC y precipitación pluvial promedio 
anual de 574 mm (INEGI, 2010). 
2.1 ELECCIÓN DE COLONIAS EXPERIMENTALES 
A partir de una población de 90 colonias de campo se 
eligieron aleatoriamente 30 colonias de abejas a las cuales 
se les realizaron pruebas de apreciación para categorizarlas 
con base a varios componentes defensivos como son vuela, 
choca, corre y pica(Guzmán-Novoa et al., 2003), otorgándoles 
un puntaje de 1 a 5 para menor y mayor respuesta, 
respectivamente, y se eligieron seis colonias con los mayores 
puntajes y seis con los menores puntajes. Para incrementar 
la confiabilidad en la elección de colonias por su nivel 
defensivo se les aplicaron tres repeticiones de la prueba de 
bandera(Guzmán-Novoa et al., 2004), para cuantificar el 
nivel de aguijoneo de cada una de esas colonias y se 
ordenaron de acuerdo al número de aguijones dejados en la 
bandera de cuero. Para este trabajo se eligieron las cuatro 
colonias que picaron menos y se clasificaron como colonias 
con “nivel defensivo bajo”, y las cuatro colonias que picaron 
más se clasificaron como colonias con “nivel defensivo alto”. 
Adicionalmente, se realizó el análisis morfométrico FABIS 
(Fast Africanized Bee Identification System)(Sylvester & 
 
~ 22 ~ 
 
Rinderer 1987), encontrándose una probabilidad del 99% de 
que todos los genotipos correspondían a colonias 
africanizadas. Asimismo se realizó un análisis molecular de 
su ADN mitocondrial para comprobar su origen genético 
africanizado(Nielsen et al., 1999), el cual se realizó en el 
laboratorio del Centro de Investigación de Apicultura de la 
Escuela de Ciencias Ambientales de la Universidad de Guelph, 
ON, Canadá. 
Las colonias fueron reubicadas en las cercanías del 
laboratorio. Se hicieron dos grupos de cuatro colonias de 
acuerdo a su nivel de respuesta defensiva, separándolas a un 
metro de distancia entre unas y otras. En estas colonias se 
evaluó la cantidad de ácaros que se acicalaron, después de 
haber expuesto intencionalmente abejas que realizaban 
diferentes tareas. 
2.2 LLENADO DE LOS CONTENEDORES DE LA JAULA DE 
ACICALAMIENTO. 
Abejas del nivel defensivo alto y nivel defensivo bajo, que 
desarrollaban tareas de guardianas (G), aguijoneadoras (Ag), 
persecutoras (Prs), pecoredoras (Pco), nodrizas (No)y del 
nido (Ni), fueron colectadas cuidadosamente observando su 
comportamiento, y se introdujeron con la ayuda de unas pinzas 
entomológicas a los contenedores. 
Las abejas G, fueron colectadas directamente de las piqueras 
o entradas de cada una de las colmenas elegidas siguiendo la 
 
~ 23 ~ 
 
metodología propuesta por (Uribe-Rubio et al., 2008). Éstas 
se caracterizan por ser muy nerviosas, realizan vuelos cortos 
alrededor de la colmena y reciben a las abejas que regresan 
del campo, se levantan sobre sus patas traseras y extienden 
sus patas medias y anteriores y dirigen sus antenas hacia 
las abejas que regresan del campo, con el propósito de 
reconocer a sus hermanas, permitiéndoles o evitando la 
entrada(Breed et al., 2004). Estas abejas fueron capturadas 
en forma individual en un contenedor cilíndrico con fondo de 
malla de criba de 3 mm, protegiéndolas del sol, para evitar 
su sobrecalentamiento y muerte, y fueron llevadas 
inmediatamente al laboratorio, donde fueron anestesiadas con 
bióxido de carbono por 3 minutos y se introdujeron a cada 
uno de los contenedores. 
Las abejas Ag, fueron colectadas empleando una trampa 
plástica con forma de cono (52x44x60cm)(Alaux et al., 2009). 
Esta trampa se ajusta al contorno de una colmena. La prueba 
se inicia aplicando un poco de humo a la piquera y se retiran 
tapa exterior, el alza y/o la tapa interior. Inmediatamente 
se coloca la trampa plástica al contorno de la colmena. La 
trampa tiene en su interior una bandera de cartulina de color 
negro suspendida en una vara de madera y fue agitada durante 
60 segundos sobre los cabezales de la colmena. Con esto se 
logró que las abejas aguijoneadoras respondieran al estímulo 
del trozo de cartulina en movimiento, intentando picar la 
cartulina, pero al ser de papel no lograban insertar el 
 
~ 24 ~ 
 
aguijón, por lo que se mantuvieron físicamente intactas sin 
perder su aguijón. Después de transcurrido ese tiempo la 
bandera de cartulina fue elevada hasta la parte más alta de 
la trampa plástica y fue retirada de la colmena, sin sacar 
la bandera de la trampa plástica. La trampa se cerró 
rápidamente para que no escaparan las abejas aguijoneadoras. 
La colmena se cerró aplicándole humo. La trampa fue llevada 
al laboratorio y las abejas aguijoneadoras fueron 
anestesiadas con CO2 y se llenaron los contenedores. 
Las abejas Prs, estas abejas se obtuvieron después de haber 
simulado la revisión de una colmena. Esto ocurrió al abrir 
una colmena con muy poco humo y se simuló la revisión de dos 
panales de la cámara de cría. Las abejas respondieron a esta 
situación y salieron a picar, se cerró la colmena y el 
operador se alejó 25 metros de la colmena en línea 
recta(Guzmán-Novoa et al., 2003, 2004). Con la ayuda de una 
red entomológica de doble fondo las abejas que lo 
persiguieron fueron capturadas en su totalidad. La red es 
guardada inmediatamente en una bolsa grande de plástico y es 
llevada al laboratorio para su posterior evaluación. Esta 
bolsa es guardada en un refrigerador durante aproximadamente 
unos 40 minutos, tiempo suficiente para que las abejas se 
adormecieran y después fueron colectadas e introducidas en 
el contenedor de la jaula de acicalamiento. 
Las abejas Pco, fueron colectadas directamente de la piquera 
cuando regresaban del campo. Para su captura se cerró la 
 
~ 25 ~ 
 
entrada de la colmena empleando un trozo de madera. La hora 
en que se realizo fue a las 12 am de manera constante. 
Inmediatamente las abejas que regresaban del campo y no 
podían entrar fueron capturadas manualmente y se guardaron 
en un cilindro de plástico cubierto con una malla de alambre 
de 3mm de diámetro. Las abejas fueron llevadas al laboratorio 
y se guardaron en refrigeración (5ºC) durante 40 min para 
que se adormecieran y después fueron sacadas y se llenaron 
los contenedores de la jaula de acicalamiento. 
Las abejas No, fueron capturadas después de ser observadas 
alimentando larvas. Para realizar esto se abrió la colmena 
experimental con poco humo y se sacó un bastidor de cría 
abierta que contenía huevos y larvas. Las nodrizas son abejas 
jóvenes que se encargan de la alimentación de las crías 
jóvenes o en desarrollo. Estas abejas introducen su cabeza 
en el interior de las celdas donde hay cría joven y las 
alimentan con jalea real. Se sacaron varios bastidores para 
reunir las abejas que se necesitaban para hacer la prueba. 
Estas abejas fueron identificadas y se capturaron 
cuidadosamente con los dedos pulgar e índice y se 
introdujeron directamente en el contenedor de la jaula de 
acicalamiento y fueron llevadas al laboratorio para realizar 
la prueba. 
Las abejas Ni, fueron capturadas de los panales laterales de 
cada una de las colmenas experimentales y se introdujeron en 
los contenedores de la jaula de acicalamiento. Para lograrlo 
 
~ 26 ~se retiraron de dos a tres bastidores con abejas adultas y 
se capturaron las abejas directamente, colocándolas en un 
cilindro de plástico, cubierto con una malla de alambre de 
3 mm de diámetro. Fueron trasladadas al laboratorio y se 
introdujeron a un refrigerador (5ºC) durante 40 min para 
adormecerlas y en seguida se llenaron los contenedores de la 
jaula de acicalamiento. 
2.3 OBTENCIÓN DE ÁCAROS VIVOS. 
Se identificaron colonias con altos niveles de parasitosis 
siguiendo la metodología propuesta por (De Jong et al., 1982) 
, y a partir de éstas se colectaron ácaros vivos. Para la 
recuperación de los ácaros vivos fue necesario sacudir abejas 
obreras en el interior de una jaula metálica hecha con malla 
de criba de 3mm (20x17x13cm) con tapa desmontable. Para ello, 
dos o tres bastidores de la cámara de cría de las colonias 
infestadas, cubiertos de abejas y sin la presencia de la 
reina, fueron sacudidos dentro de un bote metálico de boca 
ancha para colectar aproximadamente 1000 abejas. Estas 
abejas después fueron traspasadas a una jaula hecha de criba 
metálica y llevadas al laboratorio. La jaula fue introducida 
en una bolsa plástica de 20x30cm. La bolsa se cerró y se 
aplicó un flujo de bióxido de carbono durante 5 minutos. Las 
abejas se adormecieron y cayeron al fondo de la jaula, se 
abrió la bolsa y la jaula se sacudió manualmente y con fuerza 
en el interior de la bolsa para que los ácaros también 
anestesiados se desprendieran del cuerpo de las abejas y 
 
~ 27 ~ 
 
cayeran en el piso de la bolsa. Estos ácaros fueron contados 
y recuperados con la ayuda de un pincel de brocha fina en 
cajas de Petri, capturando 100 por cada caja. Los ácaros 
fueron mantenidos en una incubadora eléctrica a temperatura 
de 35°C y una humedad relativa de 65% durante un máximo de 
2 horas y después fueron empleados en las pruebas de 
acicalamiento. 
2.4 DESCRIPCIÓN DE LA JAULA DE ACICALAMIENTO 
Esta jaula fue desarrollada por el INIFAP en el año 2013 
(Uribe-Rubio & Guzmán-Novoa 2013). La jaula de acicalamiento 
está compuesta por cinco partes. La primera es una tapa de 
madera de dimensiones 11x13x1.5cm, la segunda, tercera y 
cuarta son contenedores hechos de madera que corresponden a 
un marco de madera cubierto en ambas caras con malla de criba 
de 3 mm, con lo cual las abejas pueden ser contenidas sin 
que éstas escapen de su interior. La quinta parte o inferior 
es un pequeño cajón o charola para poder recuperar los ácaros 
que caigan y tiene las siguientes dimensiones: 11x13x3cm. 
Previo a la valoración de las colonias, se realizaron varios 
ensayos y se logró estandarizar la prueba, empleando tres 
niveles o contenedores ordenados en forma de torre, los 
cuales fueron llenados con abejas. Con lo cual los ácaros 
caídos del nivel superior pasaron por dos poblaciones más de 
abejas, lo cual podría estar ocurriendo en una colonia 
normal. Por ejemplo, las abejas adultas de un panal las 
podemos separar en tres niveles horizontales; superior, 
 
~ 28 ~ 
 
medio e inferior. Las abejas obreras parasitadas que se 
encuentran en el nivel superior se auto acicalan y tiran 
ácaros y estos caen en las abejas que se encuentran en el 
nivel medio, éstas a su vez se acicalan y caen a las abejas 
que se encuentran en el tercer nivel o inferior, éstas se 
acicalan y los ácaros caen al fondo. 
 
2.5 DISEÑO EXPERIMENTAL. 
Se realizaron tres repeticiones en cada una de las ocho 
colonias (cuatro de nivel defensivo alto y cuatro de nivel 
defensivo bajo) y en seis tareas (G, Ag, Prs, Pco, No y Ni). 
En cada repetición se emplearon 300 abejas que realizaban la 
misma tarea y se repartieron en grupos de 100 abejas en cada 
uno de los tres contenedores que conforman la jaula de 
acicalamiento. Estas abejas fueron parasitadas con 200 
ácaros en cada repetición. En total se emplearon 43,200 
abejas y 28,800 ácaros. 
2.6 DESARROLLO DE LA PRUEBA. 
Las colonias de abejas utilizadas en la prueba estuvieron 
tratadas con Bayvarol® tiras, tres meses antes para 
garantizar que estuvieran libres de varroa y así no afectar 
resultados de la prueba. 
Abejas de cada nivel defensivo y tarea fueron capturadas y 
llevadas al laboratorio para hacer las pruebas de 
acicalamiento. 
 
~ 29 ~ 
 
Las abejas del primer contenedor que se encuentra en la parte 
superior de la jaula de acicalamiento fueron anestesiadas 
con bióxido de carbono durante 5 min y fueron parasitadas 
intencionalmente con 200 ácaros vivos, esto se realizó para 
permitir que los ácaros se acomodaran libremente sobre el 
cuerpo de las abejas inmóviles, controlando de este modo el 
desarrollo de la prueba. Adicionalmente se colocó un trozo 
de papel blanco sobre la malla inferior del primer contenedor 
para evitar que algunos ácaros cayeran fuera de la jaula de 
acicalamiento y para que no pasaran directamente a los otros 
contenedores. Después de 25 a 35 min cuando las abejas 
estuvieron totalmente despiertas, el trozo de papel bond fue 
retirado, dando inicio a la prueba. 
La variable que se midió fue el número de ácaros caídos al 
fondo de la jaula de acicalamiento en una hora. Durante ese 
tiempo las jaulas fueron mantenidas en una incubadora 
eléctrica a una temperatura de 35°C con una humedad relativa 
del 60%. 
3. ANALISIS ESTADÍSTICOS 
Se realizaron prueba de correlación de Pearson y regresión 
lineal simple entre número de aguijones y ácaros caídos en 
el piso de la jaula de acicalamiento de ocho colonias 
experimentales. 
Análisis de varianza para los datos de las colonias 
experimentales (con alto y bajo nivel defensivo) y la 
 
~ 30 ~ 
 
cantidad de ácaros caídos de acuerdo a la división del 
trabajo (G, Ag, Prs, Pco, No y del Ni), previamente los datos 
fueron analizados por medio de pruebas de Shapiro-Wilk para 
comprobar su distribución normal. También se realizaron 
prueba de homogeneidad de varianzas utilizando la prueba de 
Bartlet. Debido a que los datos no se distribuyeron con 
normalidad se realizó una transformación a raíz cuadrada 
porque fue la mejor transformación para ajustar los datos. 
Se realizó un análisis de varianza utilizando un experimento 
factorial 2 x 6 en un diseño completamente aleatorio. Los 
datos transformados del número de ácaros caídos al fondo de 
la jaula de acicalamiento fueron analizados mediante un 
análisis de varianza múltiple. Al encontrar diferencias 
significativas, las medias de los tratamientos fueron 
comparadas con pruebas de Tukey. Para el análisis de los 
datos se empleó el paquete estadístico SAS versión 9.0. 
 
 
Modelo de regresión lineal simple. 
Y=α + βX + Ɛ 
Donde: 
α= intercepto 
β= la recta de la regresión 
Ɛ = error residual 
 
~ 31 ~ 
 
X= variable independiente 
Modelo de correlación de Pearson 
r(x,y)= Cov (xy)/√ var(x) var (y) 
 
Diseño factorial 2x6 en un modelo aleatorio simple 
Yijk= µ + Ni + Taj + (N*Ta)ij + εijk (Sokal y Rohlf 1995). 
Donde; 
Yijk = variable medida en la k-ésima observación aleatoria 
(número de ácaros caídos) asociado al i-ésimo nivel defensivo 
(alto y bajo), asociado a la j-ésima tarea (guardiana, 
aguijoneadora, persecutora, pecoreadoras, nodriza, nido). 
µ = representa la media de la población 
Ni = efecto fijo de i= 1,2 nivel defensivo de la colonia 
Taj = efecto fijo de la j= 1,2…6 tarea 
(N*Ta)ij = efecto de interacción del i-ésimo nivel y la j-
ésima tarea 
εijk = representa el error aleatorio con ꬲ ~ NID (0, σ2) 
4. RESULTADOS 
Se encontró un coeficiente de correlación de 0.82 que nos 
indicó un alto grado de asociación de las variables número 
de aguijones y ácaros caídos en la jaula de acicalamiento. 
Asimismo, la regresión lineal entre estas dos variables nos 
presentó un alto grado de dependencia (R2= 0.6756 (F1,6=12.49; 
 
~ 32 ~ 
 
P=0.01; (Figura 1). El análisis de varianza fue tal que se 
presentaron diferencias estadísticas significativas para la 
cantidad de ácaroscaídos al fondo de la jaula de 
acicalamiento entre el nivel defensivo de colonias empleadas 
(F1,132=49.76, P=0.0001), para las diferentes tareas 
F5,132=156.41, P=0.0001, y los efectos de interacción 
F5,132=2.75, P=0.02 (Cuadro 1). Las medias y error estándar 
para el número de ácaros caídos de acuerdo al nivel defensivo 
de la colonia fue 49.41±1.37a, n=72 y 35.94±1.37b, n=72 para 
el nivel defensivo alto y nivel defensivo bajo 
respectivamente (Cuadro 2, Figura 2). Las medias y errores 
estándar para las tareas fueron 77.08±2.38a, n=24; 
71.7±2.38a,n=24; 43.20±2.38b, n=24; 29.62±2.38c, n=24; 
23.70±2.38c, n=24 y 10.75±2.38d, n=24; para las guardianas, 
aguijoneadoras, persecutoras, pecoreadoras, nodrizas y del 
nido respectivamente (Figura 3). Los efectos de interacción 
se presentan en el Cuadro 3 y Figura 4. Habiéndose encontrado 
que las abejas guardianas de las colonias con alto 
comportamiento defensivo fueron las más efectivas para 
acicalarse y estadísticamente fueron distintas a las 
guardianas de las colonias con bajo comportamiento 
defensivo. Asimismo, se presentaron diferencias estadísticas 
entre las abejas aguijoneadoras y nodrizas de ambos tipos de 
colonias y no hubo diferencias entre las abejas persecutoras, 
pecoreadoras y del nido. Estas últimas fueron las menos 
efectivas para acicalarse. 
 
~ 33 ~ 
 
5. DISCUSION 
El ácaro Varroa destructor en la actualidad sigue siendo la 
amenaza más seria a la que se enfrenta la apicultura 
mundial(Rosenkranz et al., 2010; Anderson & Trueman 2000) 
por tal motivo es importante desarrollar una estrategia 
integral para su control. En el presente estudio se validó 
un método nuevo para medir de manera directa y bajo 
condiciones controladas de laboratorio este comportamiento. 
Esta es la primera vez que se valida su empleo y se logró 
encontrar diferencias estadísticas significativas en la 
expresión del comportamiento de acicalamiento en grupos de 
abejas con elevado y bajo comportamiento defensivo, como 
varios autores ya habían encontrado, sin embargo, el método 
que emplearon para tal categorización fue distinto, al 
empleado en el presente trabajo. G Moretto et al., 1991 y 
Guerra et al., 2000, reportaron que las abejas africanizadas 
expresaban mejor su capacidad para acicalarse. En el presente 
trabajo se emplearon solo abejas pertenecientes a genotipos 
africanizados y se presentaron diferencias para la expresión 
del acicalamiento, lo que nos indicó que existe variación en 
la expresión para acicalarse dentro de los genotipos 
africanizados, por lo que no todas las colonias lo expresan 
igual. El resultado del análisis de la regresión nos indicó 
que existe una alta dependencia entre el nivel defensivo y 
la cantidad de ácaros caídos, que confirma nuestra hipótesis 
de que el nivel defensivo de las colonias de abejas afecta 
 
~ 34 ~ 
 
el comportamiento de acicalamiento. Lo cual sugiere que las 
colonias más defensivas son más acicaladoras. El resultado 
del coeficiente de correlación nos indicó un alto nivel de 
asociación entre el nivel defensivo de las colonias y la 
cantidad de ácaros caídos, que apoya lo observado en el 
resultado de la regresión. Anteriormente se había 
considerado el uso de métodos indirectos para categorizar 
colonias resistentes a la varroasis(Medina-Flores et al., 
2011; Fries et al., 1996; Guzmán-Novoa et al., 2011), pero 
con el uso de esta metodología parece es más confiable 
seleccionar colonias de abejas que se incluyan en los 
procesos de selección y mejora genética. 
El nivel de organización de las colonias de abejas alcanza 
la especialización de grupos de obreras, que realizan 
distintas tareas. En el presente estudio se separaron 
distintos grupos de abejas que realizaban tareas de 
guardianas, aguijoneadoras, persecutoras, pecoreadoras, 
nodrizas y del nido. En ellas se evaluó el comportamiento de 
acicalamiento siendo la primera ocasión que se mide la 
respuesta de estos grupos ante la presencia de Varroa 
destructor de manera directa y controlada. Los resultados 
encontrados nos indicaron diferencias significativas en la 
expresión del comportamiento de acicalamiento. Lo que se 
concluyó fue que las abejas guardianas, aguijoneadoras y 
persecutoras expresaron mejor el acicalamiento que las 
pecoreadoras nodrizas y del nido. En general en la 
 
~ 35 ~ 
 
bibliografía se reporta que el 20% de las abejas adultas de 
una colonia remueven los ácaros de varroa de sus cuerpos 
(auto acicalamiento) o de las compañeras del nido (allo-
acicalamiento)(Peng et al., 1987; Frumhoff & Baker 1988; 
Boecking & Spivak 1999; Arathi et al., 2000; Arathi & Spivak 
2001; Winston & Punnett 1982). Y poco o nada se sabía sobre 
que grupos de abejas en particular se asociaban al 
comportamiento de acicalamiento, o bien que grupos de abejas 
con distintas tareas y que pertenecían a las colonias con 
distinto nivel defensivo, participaban. La respuesta de 
acicalamiento en colonias con alto y bajo nivel defensivo 
fue similar en el orden de respuesta de algunos grupos que 
realizaban la misma tarea. Esto nunca se había documentado, 
siendo el orden de respuesta de mayor a menor; las G, Ag, 
Prs, Pco, No y Ni. Asimismo, se encontró que las colonias 
con alto nivel defensivo fueron estadísticamente distintas 
a las colonias con bajo nivel defensivo, que demuestra 
variabilidad genética para este comportamiento. El rol del 
comportamiento defensivo en contra de la varroosis en 
colonias agresivas y no agresivas fue presentado en el 
estudio de (Allam & Zakaria 2009), donde las colonias más 
agresivas fueron las más acicaladoras, lo cual concuerda con 
lo encontrado en el presente estudio. La variación de la 
respuesta entre colonias del mismo genotipo, genera 
esperanzas de clasificarlas en abejas tolerantes y 
susceptibles. En lo general las abejas africanizadas son 
 
~ 36 ~ 
 
consideradas como muy defensivas y algunos genotipos 
africanizados son considerados como tolerantes a la 
varroasis (Aumeier 2001; Guzman-Novoa et al., 2012; Moretto 
et al ., 1993; Danka & Villa 2003), aunque como se observó 
en el presente trabajo se presentó variación en la respuesta 
de acicalamiento dentro de los genotipos africanizados, 
siendo las colonias más defensivas, más acicaladoras en 
comparación con las menos defensivas. Quizás lo mismo pueda 
estar ocurriendo dentro de los genotipos europeos. También 
se encontró que los grupos de abejas que realizaban tareas 
defensivas (G, Ag y Prs) expresaron mejor el acicalamiento 
que las que realizaban tareas no defensivas (Pco, No, Ni), 
lo cual también es la primera vez que se reporta. El nivel 
defensivo de las colonias de abejas examinadas influyó en la 
expresión del acicalamiento. Estos hallazgos son muy 
interesantes pues nos orientan acerca de cómo probablemente 
se está desarrollando la respuesta colectiva de una colonia 
hacia la presencia del ácaro V. destructor y posiblemente 
hacia otros parásitos. Por otra parte, se encontraron efectos 
estadísticos significativos de interacción entre el nivel 
defensivo y la división del trabajo, siendo nuevamente la 
primera vez que se reporta esta situación. Las abejas 
guardianas, aguijoneadoras y persecutoras pertenecientes a 
los genotipos africanizados con alto nivel defensivo en 
comparación con las pecoreadoras, nodrizas y del nido fueron 
las que expresaron mejor el acicalamiento, y 
 
~ 37 ~ 
 
coincidentemente lo mismo se presentó en las colonias 
africanizadas con nivel defensivo bajo. Siendo importante 
señalar que al parecer la división del trabajo juega un rol 
muy importante en la expresión del acicalamiento dentro de 
las colonias de abejas. 
Por otra parte, en muchos trabajos realizados a nivel de 
laboratorio, se emplearon abejas europeas o africanizadas 
tomadas aleatoriamente del nido y a partir de sus 
observaciones se hicieron conclusiones acerca del nivel derespuesta al acicalamiento (Aumeier 2001; Guzman-Novoa et 
al., 2012; Currier & Tahmasbi 2008). En el presente estudio 
encontramos que el orden de expresión del acicalamiento de 
mayor a menor fueron las G, Ag, Prs, seguido por las Pco, No 
y Ni. Por ello podemos concluir, y con base en estos 
resultados, que elegir abejas del nido para evaluar el 
comportamiento de acicalamiento no es la mejor opción. Por 
tal motivo, es probable que no se haya logrado un gran avance 
en la reproducción de colonias que expresen de manera 
consistente esta característica en las siguientes 
generaciones. Rinderer et al., 2010, mencionan que para 
acelerar el proceso de selección de colonias resistentes a 
la varroosis es necesario desarrollar una prueba de 
laboratorio eficiente y confiable, por lo que probablemente 
este nuevo método y el análisis de los efectos de la división 
del trabajo nos ayuden a seleccionar colonias resistentes a 
la varroosis con mayor precisión y confiabilidad. Por otra 
 
~ 38 ~ 
 
parte, Winston y Punnett 1982, mencionaron la existencia de 
grupos especializados en el acicalamiento dentro de la 
colonia, pero no determinaron a que grupos se referían. En 
el presente trabajo se analizó la expresión del acicalamiento 
de distintos grupos de abejas que realizan tareas específicas 
y se determinó la eficiencia en la expresión del 
comportamiento de acicalamiento, siendo los mejores grupos 
las G, Ag y las Prs, quienes aparentemente escalaron a un 
nivel mayor de especialización, estos grupos representan una 
gran cantidad de abejas no solo una pequeña fracción como 
(Winston & Punnett 1982), y (Frumhoff & Baker 1988), habían 
señalado. También en varios reportes Peng et al., 1987, 
Boecking & Spivak 1999, Arathi et al., 2000, Arathi & Spivak 
2001, se mencionó que abejas de entre 15 y 20 días de edad 
remueven ácaros de su cuerpo o de sus compañeras de nido, lo 
encontrado en el presente estudio demuestra que abejas que 
realizan tareas de G, Ag, Prs, y así como Pco, No y Ni, 
poseen edades en un rango de 2 hasta los 35 días. De acuerdo 
con Breed et al., 1995, las (G) representan una minoría en 
una colonia (10-15%) y se encargan de controlar las amenazas 
de con-específicos y de los invertebrados que pretenden 
ingresar a la colmena. De acuerdo con Breed et al., 1990, 
las abejas (Ag) o soldado son las responsables de los ataques 
en masa en contra de vertebrados, y representan un gran 
porcentaje. Sorprendentemente estos grupos fueron las que 
expresaron mejor el acicalamiento en contra del acaro V. 
 
~ 39 ~ 
 
destructor, tal vez entonces estas sean las principales 
responsables del acicalamiento. De acuerdo con lo encontrado 
en este trabajo, al parecer las (G) y las (Ag) (de mediana 
edad) son muy importantes en el control de enfermedades. De 
acuerdo con Winston 1987, la edad de las G y Pco es muy 
similar entre 12-25 días y >23 días respectivamente. La 
mayoría de las abejas que hacen guardia la realizan por pocas 
horas. Las abejas G continúan su cambio hacia Pco, cuya edad 
promedio es mayor a los 23 días, quizás por ello encontramos 
que el orden de expresión encontrado fuera en primer lugar 
las abejas G, seguido por las Ag y Prs, y después las Pco. 
Es muy sutil el cambio de edad y tarea en las abejas. Además, 
no todas las abejas son guardianas y no todas son 
pecoreadoras, esto seguirá siendo un misterio. Pero lo que 
queda claro en este estudio que las aguijoneadoras son los 
mejores grupos para identificar el nivel de expresión de 
acicalamiento, bajo las condiciones en que se realizó este 
experimento, asimismo, es probable que en los grupos europeos 
pueda presentarse resultados similares, además se debe 
considerar que también hay diferencias en el nivel de 
expresión defensivo de estos genotipos. 
6. CONCLUSIONES 
 El método directo de laboratorio desarrollado por el 
INIFAP demostró que es práctico y confiable para separar 
 
~ 40 ~ 
 
colonias de abejas con distinto nivel de expresión del 
comportamiento de acicalamiento. 
 El nivel defensivo alto y bajo de las colonias 
experimentales africanizadas fue estadísticamente 
diferente, lo que sugiere que las colonias más 
defensivas, son más eficientes para acicalarse. Los 
efectos de la división del trabajo sobre el 
comportamiento de acicalamiento se hicieron aparentes 
en ambos grupos experimentales (alto nivel defensivo y 
bajo nivel defensivo). 
 El orden de mayor a menor desempeño del acicalamiento 
se observó en las G, seguido por Ag, Prs, Pco, No y Ni 
en colonias con alto y bajo nivel defensivo. Se 
presentaron efectos de interacción del nivel defensivo 
y la división del trabajo. 
 Las abejas G y las Ag de ambas categorías de colonias 
empleadas en este trabajo fueron estadísticamente 
significativas en la expresión del acicalamiento y las 
colonias más defensivas sobresalieron de las menos 
defensivas. 
 Las abejas Ni, no serían la mejor opción para realizar 
la valoración del comportamiento de acicalamiento en 
las colonias de abejas. 
 Esta es la primera ocasión que se reportan efectos del 
nivel defensivo sobre el comportamiento de 
acicalamiento empleando una prueba directa de 
 
~ 41 ~ 
 
laboratorio y efectos de la división del trabajo sobre 
la expresión del comportamiento de acicalamiento. 
 Lo que hace falta es demostrar estos efectos en colonias 
europeas, para comparar con los resultados encontrados 
aquí. 
 
~ 42 ~ 
 
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