Morfogenesis-ovarica-y-caracterizacion-de-celulas-progenitoras-de-la-lnea-germinal-en-tres-especies-de-murcielagos-filostomidos-Artibeus-jamaicensis-Glossophaga-soricina-y-Sturnira-lilum

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA 
 DE MÉXICO 
 
 FACULTAD DE CIENCIAS 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
T E S I S 
 
 
 QUE PARA OBTENER EL TÍTULO DE: 
 (B I O L O G A) 
 P R E S E N T A : 
 
TANIA JANETH PORRAS GÓMEZ 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
DIRECTOR DE TESIS: 
DRA. NORMA ANGÉLICA MORENO MENDOZA 
(2010) 
 
 
 
 
MORFOGÉNESIS OVÁRICA Y CARACTERIZACIÓN 
DE CÉLULAS PROGENITORAS DE LA LÍNEA 
GERMINAL EN TRES ESPECIES DE MURCIÉLAGOS 
FILOSTÓMIDOS (Artibeus jamaicensis, Glossophaga 
soricina y Sturnira lilum) 
 
 
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4 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
DEDICATORIA 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
L a Ciencia, a pesar de sus increíbles progresos, no puede 
explicarlo todo, pero con investigación responde 
fenómenos que parecían inexplicables. 
o que sabemos es una gota de agua; 
lo que ignoramos es un océano. 
 
(Isaac Newton ) 
 
 
L 
 
 
5 
AGRADECIMIENTOS 
 
 
 
El presente trabajo se realizo en el departamento de Biología Celular y Fisiología, del 
Instituto de Investigaciones Biomédicas, UNAM, bajo la dirección de la Dra. Norma 
Angélica Moreno Mendoza. 
 
 
 
 
A los revisores: 
 
 
Dr. Marco Antonio Cerbón Cervantes 
Dra. Maricela Villagrán Santacruz 
Dra. Norma Angélica Moreno Mendoza 
Dra. Sara del Carmen Caballero Chacón 
M. en C. Gilberto Federico García Ruiz 
 
 
 
 
El presente trabajo fue apoyado por el Programa de Apoyo a Proyectos de 
Investigación e Innovación Tecnológica (PAPIIT, No. IN218908). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
6 
AGRADECIMIENTOS
 
 
 
 
 
Hay cosas que prefiero expresarlas por escrito, porque de alguna forma siento que dejo 
plasmados mis más profundos sentimientos, sin embargo no encuentro las palabras indicadas 
que reflejen fielmente lo que siento, lo más cercano que encuentro es un profundo GRACIAS, 
ya que de esta forma ofrezco el más sincero agradecimiento a todos por su apoyo y consejos 
que han hecho posible que yo culminara con éxito esta etapa de mi vida. 
 
Un agradecimiento especial a la Dra. Norma Moreno Mendoza, por las facilidades brindadas en 
el desarrollo de este estudio. 
 
A mi madre Graciela Gómez Franco por su apoyo, cariño y comprensión pero aun más por 
haber guiado mi camino. A mis hermanos Brayan Porras Gómez y Karen Porras Gómez por 
todo su apoyo pero sobretodo por aguantar mi mal genio, también a mi abuelita Piedad 
Hernández Ramírez y a toda mi familia que siempre confió en mí en especial a mi tío Raúl 
Hernández. 
 
También gracias a todos mis profesores de la Facultad de Ciencias que abrieron el maravilloso 
camino del conocimiento, que me guiaron a lo largo de 4 años en aquellas aulas brindado los 
conocimientos para ser un buen BIOLOGO, que con su ejemplo me han enseñaron cosas que 
valoro profundamente. Un agradecimiento especial al profesor Ángel Jiménez por su tiempo y 
dirección en la parte estadística del trabajo. 
 
Por último gracias a mis compañeros de laboratorio por haberme apoyado y guiado en el 
desarrollo de este trabajo pero sobre todo por su amistad. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
7 
DEDICATORIA
 
 
Gracias Dios por haberme puesto en manos de un ser tan maravilloso al que llame 
PAPA, pero al buscar “Papa” en el diccionario su definición no describe, en lo más 
mínimo lo que tu significas para mí. Sin embargo PAPA es la forma más linda de 
llamar a la persona que te dio la vida. 
 
Por ello y muchas otras cosas este trabajo está dedicado a una sola persona, a la 
persona que más amo en la vida, a mi PAPA, Francisco Jaime Porras Hernández, 
gracias por enseñarme que no se puede dar marcha atrás, que la esencia de la vida es 
ir hacia adelante. 
 
GRACIAS papi por haber sido una excelente persona, por guiarme de la mano en 
este duro camino, por compartir mis alegrías y tristezas siempre con una sonrisa, 
porque en silencio me acompañaste sin pedir nada a cambio, por haberme amado a 
pesar de mis defectos, pero sobre todo gracias, porque en todo momento tuviste una 
palabra oportuna que me hizo levantarme y continuar, una vez me dijiste “cuando 
la vida te presente razones para llorar demostrarle que hay miles de razones para 
reír”, y desde que tú te fuiste y tu corazón se durmió la pongo en práctica cada día, 
porque te extraño y aunque me quedan los recuerdos, sin ti la vida no es igual. 
 
Hoy es el día que espere cuatro largos años, hoy termina una larga jornada de 
sacrificios y desvelos, hoy quiero que sepas que fuiste mi principal motivación a lo 
largo de todo este tiempo gracias por confiar y alentarme a seguir adelante, pero 
sobre todo muchas gracias por haber sido el mejor PAPA del mundo, y aunque no 
estás físicamente conmigo se que compartes mi felicidad. 
 
TE AMO PAPA!!!! 
 
 
 
 
 
 
 
 
1 
INDICE 
 
 
 AGRADECIMIENTOS 5 
 
 DEDICATORIA 7 
 
I RESUMEN 8 
 
II ABSTRACT 9 
 
III INTRODUCCIÓN 10 
 
 3.1 Determinación del sexo en mamíferos 10 
 
 3.2 Células germinales primordiales de mamíferos 12 
 
 3.3 Diferenciación gonadal 17 
 
 3.31 Establecimiento de la gónada indiferenciada 17 
 3.32 Diferenciación testicular 19 
 3.33 Diferenciación ovárica 20 
 
 3.4 Ovogénesis en mamíferos 21 
 
 3.5 Foliculogénesis 22 
 
 3.51 Células de la Granulosa 23 
 3.52 Células de la Teca Interna 23 
 3.53 Células de la Teca Externa 24 
 3.54 Folículos Primordiales 24 
 3.55 Folículos Primarios 25 
 3.56 Folículos Secundarios 25 
 3.57 Folículos Pre-Antrales 26 
 3.58 Folículos Antrales 26 
 
 3.6 Genes involucrados en el desarrollo folicular 26 
 
 
 
2 
 3.7 Ciclo reproductor y maduración del ovocito en mamíferos 27 
 
 3.71 Ciclo Menstrual 28 
 3.72 Ciclo Estral 29 
 
 3.8 Neo-ovogénesis 30 
 
 3.9 El murciélago como modelo para el estudio de células 
progenitoras de la línea germinal en ovario 
33 
 
 3.10 Generalidades de los murciélagos 35 
 
 3.101 Artibeus jamaicensis 35 
 3.102 Glossophaga soricina 39 
 3.103 Sturnira lilium 43 
 
IV JUSTIFICACIÓN 47 
 
V HIPÓTESIS 48 
 
VI OBJETIVOS 48 
 
 6.1 Objetivo General 48 
 6.2 Objetivos Particulares 48 
 
VII METODOLOGÍA 49 
 
 7.1 Colecta 49 
 
 7.2 Sacrificio y obtención de muestras 52 
 
 7.3 Inclusiones en Epón 52 
 
 7.4 Inclusiones en Parafina 54 
 
 7.5 Inmunoflorescencias 55 
 
 7.6 Conteo folicular 58 
 
 7.7 Análisis estadístico 59 
 
VIII RESULTADOS 62 
 
 
3 
 
 8.1 Peso de los ovarios 62 
 8.2 Morfología del ovario en las tres especies de murciélagos 
filostómidos 
65 
 
 8.21 Morfología del ovario en Artibeus jamaicensis 66 
 8.22 Morfología del ovario en Glossophaga soricina 66 
 8.23 Morfología del ovario en Sturnira lilium 67 
 
 8.3 Cuantificación de folículos en el ovario derecho e izquierdo de 
las tres especies de murciélagos (A. jamaicensis, G. soricina 
y S. Lilium) 
71 
 8.4 Prueba de reservaovárica 75 
 
 8.5 Caracterización de las Células Germinales Corticales Adultas 
(CGCA) localizadas en la región cortical del ovario adulto 
76 
 
 8.51 Caracterización de las CGCA en Artibeus jamaicensis 77 
 8.52 Caracterización de las CGCA en Glossophaga 
soricina 
77 
 8.53 Caracterización de las CGCA en Sturnira lilium 78 
 
IX DISCUSSIÓN 85 
 
 9.1 Reserva ovarica 85 
 9.2 Morfología del ovario adulto 86 
 9.3 Caracterizacion de las celulas corticales 88 
 
X CONCLUSIONES 94 
 
XI REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS 95 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
8 
RESUMEN 
 
 
 
El ovario es el órgano principal en el funcionamiento del sistema reproductor femenino, y 
desempeña dos funciones fisiológicas importantes. En primer lugar, es el responsable de la 
diferenciación y la liberación de un ovocito maduro para su fertilización. En segundo lugar, es 
responsable de la síntesis y secreción de hormonas que son esenciales para el desarrollo de 
folículos, la ciclicidad menstrual o estral (dependiendo del patrón reproductor de la hembra) y del 
mantenimiento del aparato reproductor y su función. Hasta el momento la información disponible 
sobre los procesos que involucran a la línea germinal en ovarios de mamíferos deriva 
principalmente de modelos experimentales como el ratón y la rata; sin embargo, para los 
murciélagos, el conocimiento sobre este tema es escaso. A pesar que se conocen patrones 
reproductores en varias especies de murciélagos filostómidos, los procesos de determinación y 
diferenciación sexual gonadal, así como el establecimiento de la línea germinal y el desarrollo de 
ovarios en la vida adulta son poco conocidos. La funcionalidad de los ovarios es variable en 
murciélagos y aunque la mayoría presenta actividad ovárica en ambos ovarios, algunas especies 
pueden ovular consistentemente desde uno solo, por lo que el ovario funcional suele ser de mayor 
tamaño. De acuerdo con esto, es factible pensar que en los ovarios de los quirópteros se está 
llevando a cabo un mecanismo de auto-renovación de la línea germinal. El objetivo del presente 
estudio fue determinar la morfogénesis ovárica y caracterizar células progenitoras de la línea 
germinal en tres especies de murciélagos filostómidos (Artibeus jamaicensis, Glossophaga soricina 
y Sturnira lilium). Realizamos un hallazgo interesante en la región cortical de ambos ovarios: un 
grupo de células, las cuales no presentan características morfológicas para ser incluidas en algunos 
de los tipos foliculares; sin embargo, son afines a marcadores de la línea germinal, por lo que en 
este estudio se denominaron células germinales corticales adultas (CGCA). En las CGCA se 
detectó la expresión de la proteína de los genes Vasa, Oct-4, fragilis, stella y c-kit, en ambos ovarios 
de las tres especies de murciélagos. Algunas presentaban actividad proliferativa evidenciada por la 
expresión H3. Se sabe, que las células que expresan fragilis pueden formar CGP y algunas células 
somáticas, mientras que la expresión de stella está restringida aquellas células cuyo destino celular 
es germinal. De la misma manera, la expresión de Oct-4 se detecta en los núcleos de las 
blastómeras de segmentación temprana, lo que hace que esté restringida a las células de la masa 
celular interna. De acuerdo con nuestros hallazgos y el papel que estos genes están jugando 
durante la diferenciación de la línea germinal en otros mamíferos, se puede sugerir que en estas 
especies de murciélagos, pudiera presentarse un mecanismo de auto-renovación de la línea 
germinal. 
 
 
9 
ABSTRACT 
 
 
 
 
The ovary is the main organ in the female reproductive system, and has two important physiological 
functions. First, the ovary is responsible for the differentiation and release of a mature oocyte for 
fertilization. Second, it is responsible for the synthesis and secretion of hormones that are essential 
for follicle development and the menstrual cycle or estrous (depending on the pattern of the female) 
and maintenance of the reproductive system and function. So far the available information on the 
processes involving the germ line in ovaries of mammals is mainly derived from experimental 
models such as mice and rats, but for bats, knowledge on this subject is scarce. Although breeding 
patterns are known in several species of phyllostomid bats, the processes of determination and 
gonadal sex differentiation and the establishment of the germ line and development of ovaries in 
adult life are poorly understood. 
 
The functionality of the ovaries is variable and although most bats present ovarian activity in both 
ovaries, some species may ovulate consistently from one, so that the ovary is often larger. 
Accordingly, we expect that a self-renewal of germ line mechanism is taking place in the ovaries of 
the bats. The aim of the present study was to determine the ovarian morphogenesis and 
characterize progenitor cells in the germ line phyllostomid three species of bats (Artibeus 
jamaicensis, Glossophaga soricina and Sturnira lilium). 
 
One interesting finding was that in the cortical region of both ovaries, a group of cells which do not 
show morphological characteristics to be included in some of the follicular type, but which are related 
to germ-line markers, in this study they are called adult stem germ cells (ASGC). ASGC was 
detected in the expression of genes Vasa protein, Oct-4, fragilis, stella and c-kit, in both ovaries of 
the three bat species. Some showed proliferative activity evidenced by the expression H3. It is 
known that cells expressing fragilis can form CGP and some somatic cells, whereas the expression 
of stella is restricted those cells which are germ cell fate. Similarly, the expression of Oct-4 is 
detected in the nuclei of blastomeres of early segmentation, which makes this restricted to cells of 
the inner cell mass. According to our findings and the role that these genes play during the 
differentiation of the germ line in other mammals, it is suggested that a mechanism of self-renewal of 
germ line could be taking place in these species of bats. 
 
 
 
 
 
10 
INTRODUCCIÓN 
 
 
Los estudios sobre diferenciación sexual realizados en mamíferos han llevado al 
reconocimiento de tres procesos secuenciales: la determinación del sexo cromosómico en el 
momento de la fertilización, el desarrollo de la gónada indiferenciada hacia un ovario o un 
testículo, y la subsecuente diferenciación de los genitales internos y externos como resultado 
de la función endocrina asociada con el tipo de gónada presente (Gilbert, 2005). El desarrollo 
del fenotipo sexual es el resultado de una serie de interacciones entre las señales genéticas, 
celulares y hormonales, las cuales participan en la cascada de eventos necesarios para 
generar el fenotipo macho o hembra (Wilhelm et al., 2006). Las diferencias fenotípicas entre 
machos y hembras son el resultado de la correcta manifestación de todos los procesos 
involucrados durante la diferenciación sexual gonadal. 
 
Determinación del sexo en mamíferos 
 
Existen dos tipos de determinación sexual para mamíferos: determinación sexual primaria y 
determinación sexual secundaria. La determinación sexual primaria se refiere a los procesos 
que llevan al establecimiento de una gónada indiferenciada, y su posterior diferenciación a un 
ovario o un testículo dependiendo del sexo genético del individuo. Por lo tanto, en mamíferos 
la determinación sexual primaria es cromosómica y en general no está influenciada por el 
ambiente (Gilbert, 2005). 
 
En la mayoría de los casos la hembra posee una constitución cromosómica XX y el macho XY, 
donde cada individuo debe tener al menos un cromosoma X. El macho al ser XY puede generar 
dos tipos de espermatozoide: la mitad acarreará un solo cromosoma X y la otra mitad un Y. Si 
el gameto femenino recibe un cromosoma X del espermatozoide, el individuo resultante esXX, 
formando ovarios y desarrollándose como hembra; si el gameto femenino recibe un cromosoma 
Y del espermatozoide el individuo es XY formando testículos y fenotipo masculino. La 
formación de ovarios y testículos son procesos activos dirigidos por genes. No hay un estado 
por defecto en la determinación sexual primaria de mamíferos y ambos sexos divergen de una 
gónada bipotencial. 
 
 
 
11 
La determinación sexual secundaria afecta el fenotipo fuera de las gónadas, esto incluye el 
sistema de conductos masculinos y femeninos y los genitales externos. Si está ausente el 
cromosoma Y, el primordio de la gónada se desarrolla hacia ovario. Los ovarios producen 
estrógenos que son hormonas que permiten el desarrollo de los conductos de Müller hacia 
útero, trompas de Falopio (oviductos) y el extremo superior de la vagina. Por el contrario si el 
cromosoma Y está presente se forman testículos y estos secretan dos hormonas principales: la 
primera es la hormona inhibidora de los conductos de Müller (AMH, por sus siglas en inglés) 
que como su nombre lo indica, inhibe el desarrollo de los conductos de Müller. La segunda es 
la testosterona, que masculiniza al feto, y estimula la formación de pene, el escroto y el sistema 
de conductos masculinos e inhibe el desarrollo de primordios de las glándulas mamarias. 
 
Por todo lo anterior, se puede definir la determinación sexual en los mamíferos como la 
formación de un ovario o un testículo a partir de una gónada bipotencial. Desde el momento en 
que un gameto masculino con un cromosoma X o Y llega a fertilizar al óvulo, surgen una serie 
de eventos genéticos, hormonales y celulares que culminarán con la formación de organismos 
fisiológica y morfológicamente diferentes: un macho y una hembra (Ottolenghi et al., 2006). 
 
Un esquema general de la determinación sexual de los mamíferos nos muestra que la 
diferenciación de la cresta genital hacia una gónada bipotencial requiere de los genes LHX9, 
SF1 y WT1; debido a que se ha demostrado en ratones que la ausencia de cualquiera de estos 
tres genes ocasiona la interrupción del desarrollo gonadal (Nef et al., 2005). Si el desarrollo de 
la gónada bipotencial es dirigido hacia el sentido femenino desarrolla ovarios por acción de los 
genes Wnt4 y Dax1 y si se dirige al sentido masculino desarrolla testículos por la expresión del 
gen Sry (Bullejos y Koopman, 2001) presente sobre el cromosoma Y conjuntamente con genes 
autonómicos como Sox9 (Hacker et al., 1995; Graves, 1998). En el ovario se diferencian las 
células de la teca y las células de la granulosa o foliculares que juntas son capaces de 
sintetizar estrógenos. En ausencia de la hormona anti-mülleriana el conducto de Müller se 
diferencia hacia el tracto reproductor femenino. En el caso de los testículos se diferencian dos 
tipos celulares importantes, las células de Sertoli y las células de Leydig. Las células de Sertoli 
secretan el factor inhibidor de los conductos müllerianos (AMH) llevando a cabo la regresión de 
los conductos de Müller. Con respecto a Leydig, éstas secretan testosterona, que provoca la 
diferenciación de conducto de Wolff hacia genitales masculinos internos, en la región 
urogenital, la testosterona es convertida hacia dihidrotestosterona (DHT), esta hormona causa 
la morfogénesis del pene y de la glándula prostática (fig. 1). 
 
 
12 
 
 
Figura 1. Esquema general de la determinación sexual en mamíferos. (Imagen tomada de Gilbert 2005). 
 
Células germinales primordiales de mamíferos 
 
Todos los organismos que se reproducen sexualmente se originan a partir de la fusión de 
gametos: espermatozoide y óvulo. Los gametos se originan a partir de células germinales 
primordiales (CGP). En muchos casos (incluidos Drosophila melanongaster, Caenorhabditis 
elegans y Xenopus leavis), las células germinales primordiales son especificadas 
autónomamente por determinantes citoplasmáticos localizados en el gameto femenino y luego 
durante la segmentación son distribuidos a células específicas. En otros casos como las 
salamandras y mamíferos las células germinales son especificadas mediante interacciones 
entre las células vecinas. En aquellas especies en las que la determinación de las células 
germinales primordiales se lleva a cabo por la localización autónoma de proteínas y mRNA 
específicos, estos componentes citoplasmáticos son referidos colectivamente como el plasma 
germinal (Gilbert, 2005). 
 
 
 
13 
Al no existir un plasma germinal en mamíferos, las células germinales no son morfológicamente 
distintas durante el desarrollo temprano, por ello la línea germinal es inducida durante el 
desarrollo embrionario. En ratones, las CGP se forman en la región posterior del epiblasto en la 
unión del ectodermo extraembrionario, el epiblasto, la línea primitiva y la alantoides. En el día 
6.5 del desarrollo embrionario la expresión de los genes BMP4 y BMP8b en el ectodermo 
extraembrionario le dan a ciertas células en esta área la capacidad para especificarse como 
CGP (Lawson et al., 1999; Ying et al., 2000). Este grupo de células capaces de generar CGP 
expresan el gen fragilis, el cual codifica para una proteína transmembranal. Sin embargo; estas 
células que expresan fragilis pueden formar CGP y algunas células somáticas. En el centro de 
este grupo de células está un pequeño grupo celular que también expresan el gen stella, estas 
células están restringidas exclusivamente al destino celular germinal (Saitou et al., 2002). 
 
Hasta hace algunos años se pensaba que los precursores de las CGP en el ratón migraban 
desde el epiblasto hacia el mesodermo extraembrionario y luego regresaban nuevamente hacia 
el embrión por el camino de la alantoides. Sin embargo, la capacidad para marcar células 
germinales primordiales empleando la proteína verde fluorescente y la observación de células 
vivas migrando han permitido reevaluar estos conceptos en mamíferos (Anderson et al, 2000; 
Molyneaux et al. 2001). 
 
En primer lugar, se sugiere que las CGP de mamíferos migran directamente hacia el 
endodermo desde la región posterior de la línea primitiva (se cree que las células que ingresan 
en la alantoides mueren). Estas células, las cuales están expresando stella se posicionan en el 
mesenterio del intestino posterior. Aunque las CGP tienen la capacidad de moverse 
activamente no pueden ir fuera del intestino hasta cerca del día 9 postcoitum (dpc). En este 
momento, las CGP salen del intestino pero todavía no migran a las crestas genitales. Sin 
embargo, al día siguiente se observa a las CGP migrando hacia las crestas genitales. Hacia los 
11.5 dpc, las CGP ingresan en las gónadas en desarrollo. Durante esta migración han 
proliferado desde una población inicial de 10-100 células a una de 2500-5000 CGP presentes 
en a gónada hacia el día 12 del desarrollo embrionario. 
 
La migración de las CGP se lleva a cabo por movimientos pasivos y activos. La migración 
pasiva se presenta aproximadamente hacia la cuarta semanada del desarrollo en humanos, las 
CGP inician un proceso de traslocación que las lleva desde el endodermo del saco vitelino a 
través de la matriz extracelular del mesénquima del mesenterio dorsal hasta su localización 
 
 
14 
definitiva en los pliegues o primordios gonadales (Byskov, 1982; Byskov, 1986). Este proceso 
ocurre simultáneamente con una metamorfosis en la conformación del embrión que cambia de 
un aspecto inicial discoide a una configuración tubular. La nueva forma permite que el 
endodermo del saco vitelino sea incorporado al intestino posterior y que las CGP por tanto 
ocupen una posición intraembrionaria (Motta et al., 1997a; Fujimoto et al., 1985). Una vez 
dentro del embrión las CGP abandonan el epitelio del intestino posterior a través de brechas en 
la lámina basal epitelial (Fujimoto et al., 1985; Motta et al., 1997a) y se desplazan a hacia el 
mesénquima subyacente. Hasta este momento (quinta semanade desarrollo) el proceso de 
traslocación de las CGP es de tipo pasivo como se puede comprobar por sus características 
ultraestructurales y por su aspecto metabólico quiescente (Motta et al., 1997b). 
 
La migración activa usualmente está asociada a la motilidad de las células embrionarias y la 
acompañan modificaciones en sus características ultra estructurales. Así, el patrón cinético de 
una célula se puede alterar, cuando sobre ella actúan factores de crecimiento (Schiling et al., 
1997), capaces de inducir la expresión de ciertos tipos de moléculas reguladoras de la 
motilidad como las proteínas del citoesqueleto y las proteínas de adhesión (Copper, 2002; 
Kuwana y Fujimoto, 1983) que determinan la aparición de un nuevo patrón estructural. 
 
Durante el proceso migratorio, no solo intervienen factores endógenos propios de las células, 
sino también la matriz extracelular gracias a interacciones de diferente índole entre sus 
componentes y las células migratorias (Motta et al., 1997; Kuwana y Fujimoto, 1983). Una vez 
que las CGP alcanzan el mesénquima del mesenterio dorsal, adquieren un nuevo patrón ultra 
estructural que las capacita para desplazarse activamente hacia los pliegues gonadales 
mediante movimientos de tipo ameboide (Motta et al., 1997; Byskov, 1982; Fujimoto et al., 
1977). De esta manera, las CGP al iniciar la fase activa en su trayecto migratorio, modifican 
sus características pues adquieren una forma alargada (Fukuda, 1976), aumentan de modo 
marcado la actividad de la fosfatasa alcalina (Fujimoto et al., 1977), también aumentan el 
número de membranas del retículo endoplasmico rugoso, la envoltura nuclear se torna irregular 
(Motta et al., 1997) y comienzan a aparecer protrusiones de tipo lamelipodio (Jeon, 1973; 
Fujimoto et al., 1977; Schiling et al., 1997). Estos cambios indican que las CGP una vez que 
alcanzan una posición intraembrionaria adquieren capacidad de invasión tisular que les permite 
dirigirse por sí mismas de forma activa hacia los primordios gonadales (Schiling et al., 1997; 
Fukuda, 1976; Motta et al., 1997b). 
 
 
 
15 
Si bien, la ruta migratoria descrita por las CGP desde el endodermo del saco vitelino hasta los 
pliegues gonadales se ha identificado plenamente mediante métodos histoquímicos 
convencionales (Witschi, 1948; Chiquoine, 1954; Fujimoto, 1977; Fujimoto et al., 1985), los 
procesos a través de los cuales las células migratorias generan las fuerzas necesarias para 
desplazarse han sido objeto de debate. Sin embrago, se acepta que el principal mecanismo 
generador de fuerzas para la locomoción corresponden al ensamblaje de los haces y retículos 
de actina en el borde director seguido por la interacción entre la miosina y la actina tanto en 
dicho borde como en la parte posterior (Lodish et al., 2002). 
 
Las células germinales primordiales de mamíferos parecen estar estrechamente asociadas con 
las células sobre las que ellas migran, ya que éstas se mueven mediante la extensión de 
prolongaciones citoplasmáticas (Furukawa et al., 1997). Las CGP también son capaces de 
penetrar las monocapas celulares y de migrar a través de las láminas celulares. Los 
mecanismos por las cuales las CGP migran de manera activa aún se desconocen. La 
fibronectina parece ser un sustrato importante para la migración de las CGP, ya que las células 
germinales que carecen del receptor de integrina para tales proteínas de la matriz extracelular 
no pueden migrar hacia las gónadas (Anderson et al., 2000). También se ha propuesto que la 
direccionalidad puede ser proporcionada por un gradiente de proteína soluble. La evidencia in 
vitro sugiere que las crestas genitales de los embriones de ratón de 10.5 dpc secretan una 
proteína difusible tipo TGFβ1 que es capaz de atraer a las CGP de ratón (Godin et al., 1990). 
Sin embargo, si la cresta genital es capaz de proporcionar tales señales aún no ha sido 
demostrado experimentalmente (Gilbert, 2005). 
 
Aunque la presencia de un plasma germinal en mamíferos no ha sido establecida, la retención 
de la totipotencialidad de la línea germinal ha sido correlacionada con la expresión de un factor 
de transcripción nuclear, Oct4. Este factor es expresado en todos los núcleos de las 
blastomeras de segmentación temprana pero su expresión llega a ser restringida a las células 
de la masa celular interna. Durante la gastrulación éste llega a ser expresado únicamente en 
aquellas células epiblásticas posteriores que se piensa dan origen a las CGP. Posteriormente 
en el desarrollo, la proteína de OCT4 se observa solamente en las CGP y tardíamente en los 
ovocitos. OCT4 no se observa en los espermatozoides en desarrollo, es decir después de que 
las células germinales alcanzan los testículos y se comprometen a la producción de 
espermatozoides (Gilbert, 2005). 
 
 
 
16 
La proliferación de las CGP parece ser estimulada por el factor de célula madre, el mismo 
factor de crecimiento involucrado en la proliferación de melanoblastos derivados de la cresta 
neural y de células madre hematopoyéticas. Este factor se une y activa al receptor Kit de 
tirosina cinasa codificado por White y es producido por las células que revisten el camino de 
migración de las CGP y mantiene unidas las membranas celulares. Parece que la presentación 
de esta proteína sobre las membranas celulares es importante para su actividad. Ratones 
homocigotos para las mutaciones en los genes que regulan el factor de célula madre o su 
receptor c-Kit son deficientes en el número de células germinales, así como también en la 
cantidad de melanocitos y células sanguíneas (Dolci et al., 1991; Matsui et al 1991). El 
agregado de factor de célula madre a las CGP tomadas de embriones de ratón de 11 dpc 
estimula su proliferación por cerca de 24 horas y parece impedir la muerte celular programada 
(Godin et al., 1990; Pesce et al., 1993). 
 
Las CGP son fácilmente identificables al microscopio de luz cuando se encuentran en el 
endodermo del saco vitelino pues no solo son más grandes y más claras que las células 
somáticas vecinas (Byskov, 1982; Motta et al., 1997), sino que además son basofilas (Zamboni 
y Merchant, 1973) y exhiben actividad de la enzima fosfatasa alcalina en su citoplasma 
periférico. La observación de las CGP al microscopio electrónico de transmisión y al 
microscopio electrónico de barrido, permiten apreciar su forma redonda y un diámetro que 
oscila entre 15 y 20 mm. El núcleo esférico ocupa una posición excéntrica y contiene una 
cromatina granular muy fina y un número variado de nucléolos (Byskov, 1982). El retículo 
endoplasmico rugoso es abundante al igual que los poliribosomas libres. Cerca del núcleo se 
observan mitocondrias esféricas con crestas lamelares, así como un complejo de Golgi 
pequeño (Motta et al., 1997; Jeon y Kennedy, 1973). Asociadas con el núcleo y con las 
mitocondrias, se encuentra una inclusión citoplasmática muy particular propia de las CGP tanto 
femeninas como masculinas llamada nuage (del francés nube). La nuage está constituida por 
una masa electrodensa formadas por material fibroso o granular muy semejante a los gránulos 
polares ricos en ARN, característicos del plasma de las CGP en invertebrados no mamíferos 
(Eddy, 1974). El significado funcional de esta inclusión se relaciona con aumento en la 
actividad mitótica de las CGP y con determinación de la línea celular germinal a partir de las 
células somáticas del epiblasto. Las reservas energéticas de las CGP están representadas por 
depósito de glucógeno y gotas lípidicas necesarias para la migración hacia los pliegues 
gonadales (Byskov, 1982; Fukuda, 1976). También se encuentran unos pocos microfilamentos, 
 
 
17 
centriolos y microtúbulos así como aéreas focales de contacto estrecho con las células vecinas 
(Pereda y Motta, 1991). 
 
La llegada de las CGP a la gónada y la pérdida de sus características migratorias marcan el 
inicio de otra fasede su desarrollo. Las CGP junto con varios tipos de células somáticas 
presentes en la cresta genital inician la formación de la gónada indiferenciada. 
 
Diferenciación gonadal 
 
Establecimiento de la gónada indiferenciada 
 
La gónada presenta una situación embriológica única, ya que presenta dos opciones cuando se 
diferencia: puede desarrollarse hacia un ovario o un testículo. Esta decisión binaria depende 
del sexo genético del individuo y de la adecuada manifestación de eventos tanto morfológicos 
como fisiológicos que establecerán el futuro desarrollo sexual del organismo (Gilbert, 2005). De 
acuerdo con esto, la gónada de mamíferos se desarrolla a través de un estadio bipotencial 
(indiferente) durante el cual no presenta características morfológicas femeninas ni masculinas 
(Wilhelm et al., 2006). Las células somáticas que conforman la gónada son de tres tipos: 
mesenquimáticas (laxamente distribuidas), mesoteliales (del epitelio celómico) y endoteliales 
(provenientes de los vasos que invaden la zona). 
 
Las células mesenquimáticas y mesoteliales inician una gran actividad al llegar las CGP. Se 
observa entonces una condensación de células de origen mesotelial y mesenquimático 
fundamentalmente, de manera que forman un agregado compacto que se denomina "blastema 
gonadal". A partir de este primordio embrionario, se diferencian dos tejidos gonadales 
importantes: los cordones sexuales y el estroma. Los cordones sexuales son arreglos 
epiteliales que se encuentran delimitados por una lámina basal y dentro de ellos encontramos a 
las CGP. Por otro lado, en el estroma se encuentran células de tipo mesenquimático y vasos 
sanguíneos que irrigan a la gónada indiferenciada. Cabe mencionar la presencia de algunos 
túbulos del mesonefros vecino, que desde esta etapa inicial mantienen estrecha relación con la 
gónada (Wilhelm et al., 2006). 
 
La gónada indiferenciada surge del mesodermo intermedio, formando una estructura que se 
encuentra a ambos lados del embrión llenando gran parte de la cavidad celómica durante la 
 
 
18 
primera mitad del desarrolloo. Esta región, comprende tres segmentos de la cresta urogenital 
donde se distinguen de delante hacia atrás: 1) el pronefros, que incluye los primordio adrenales 
cerca de su extremo caudal, 2) el mesonefros, la región central desde el cual surge la gónada, 
y 3) la metanefros, la región más posterior de la cual las formas de riñón. Las gónadas surgen 
en la superficie ventromedial del mesonefros en 10.5 dpc. Las células del epitelio celómico 
parecen proporcionar una fuente de células para el crecimiento de la cresta genital, mientras 
que el reclutamiento de células subyacentes de la población del mesonefros también aumenta 
la población de células en el primordio gonadal en machos. Desde las primeras etapas de 
desarrollo gonadal, los túbulos mesonéfricos pueden formar puentes continuos a las células 
epiteliales de la gónada en las crestas genitales masculinas y femeninas (Karl y Capel, 1995). 
Estas estructuras, que han sido descritas previamente en estudios de microscopía electrónica 
(Upadhyay et al., 1981), son evidentes por proyección de imagen confocal de las gónadas toda 
positivas a laminina y E-cadherina, aun no se ha definido la función de estas conexiones. 
 
La gónada de mamíferos temprana es un primordio indiferenciado compuesto por células 
precursoras bipotencial que puede seguir uno de dos posibles destinos. Precursores de células 
de soporte (llamado así por su papel en el mantenimiento y alimentar las células germinales en 
ambos sexos) y las células secretoras de esteroides que se cree están presentes en la gónada 
temprana (Merchant-Larios et al., 1993). En apoyo los precursores de células siguen 
despeguando del epitelio celómico hasta 11,5 dpc (Karl y Capel, 1998). 
 
En humanos, los esbozos de la gónada aparecen en el mesodermo intermedio durante la 
cuarta semana de desarrollo y se mantienen sexualmente indiferentes hasta la séptima 
semana. Estos esbozos gonadales son regiones pares del mesodermo intermedio que se 
forman adyacentes a los riñones en desarrollo. Las porciones ventrales de los esbozos 
gonadales están compuestas del epitelio de la cresta genital. Durante el estadio indiferenciado, 
el epitelio de la cresta genital prolifera y se extiende hacia el tejido conectivo laxo 
mesenquimático y por arriba de éste se encuentran las capas epiteliales que forman los 
cordones sexuales. Las células germinales migran hacia la gónada durante la sexta semana 
en humanos y son rodeadas por los cordones sexuales. En ambas gónadas XY y XX, los 
cordones sexuales se mantienen conectados al epitelio superficial (Gilbert, 2005). Por lo tanto, 
el estado indiferenciado de la gónada corresponde a la colonización de la cresta gonadal por 
parte de las CGP y a la proliferación de células somáticas de la región urogenital, que darán 
origen tanto al tejido epitelial, como al tejido estromático, que constituyen a su vez los 
 
 
19 
elementos histológicos precursores del ovario o del testículo en hembras o machos 
respectivamente. 
 
Diferenciación testicular 
 
Si el feto es XY, los cordones sexuales continúan proliferando, extendiéndose profundamente 
hacia el tejido conectivo. Estos cordones forman una red de cordones sexuales internos 
(medulares), y en el extremo más distal, la delgada rete testis. Por último, los cordones 
sexuales ahora denominados cordones testiculares pierden su contacto con el epitelio 
superficial y se separan de este por una gruesa matriz extracelular, la túnica albugínea. Por lo 
tanto, cuando las células germinales que ingresan a las gónadas masculinas son rodeadas por 
células somáticas, precursoras de las células de Sertoli, formando los cordones testiculares 
(Albrecht y Eicher, 2001) un inhibidor de la meiosis parece ser producido por los cordones 
sexuales masculinos y las células germinales no iniciaran la meiosis hasta la pubertad 
(McLaren y Southee, 1997). 
 
La diferenciación del testículo es inducida por la expresión de Sry en un subgrupo de células 
somáticas que son inducidas a diferenciarse en células de Sertoli, que se cree que actúa como 
el centro de organización de la gónada masculina y orquestan la diferenciación de todos los 
otros tipos celulares (Berta et al., 1990). Las células precursoras de Sertoli expresan el gen Sry 
(Albrecht y Eicher, 2001), considerado el factor determinante de la diferenciación testicular 
(Koopman et al., 1990). El tiempo y localización de la expresión de MIS correlacionado con la 
expresión del Sry, sugiere que el Sry podría expresarse en las células de Sertoli para llevar a 
cabo su diferenciación y, posteriormente, todos los demás eventos del desarrollo del testículo. 
Con base en esto, el gen Sry podría estar regulando el inicio de la expresión de MIS. En 
gónadas fetales, se ha encontrado que el producto del Sry interactúa con los promotores de 
MIS y de aromatasa P450 y se ha propuesto que la regulación de estos dos genes 
directamente controla la diferenciación de la gónada hacia testículo. 
Las células del estroma que rodean a los cordones testiculares se diferencian para formar 
varios tipos celulares: células miodes, fibroblastos, endotelios y células de Leydig, estas últimas 
son importantes por su actividad endocrina (Wilhelm et al., 2006). 
 
 
 
 
20 
Diferenciación ovárica 
 
En hembras, las células germinales se localizan cerca de la superficie externa de la gónada. 
Estas células germinales son requeridas por las células somáticas gonadales para completar 
su diferenciación a tejido ovárico (McLaren, 1991). 
 
A diferencia de los machos, en una rápida ráfaga de diferenciación testicular se desencadena 
por la expresión de Sry, en las hembras, la gónada fetal parece inerte durante varios días en el 
ratón. Sin embargo, la expresión de genes específicos en la hembra se han informado a los 
11,5 dpc (Bowles et al.,2000; Bullejos et al., 2000; Jorgensen y Gao, 2005; Nef et al., 2005; 
Yao et al., 2004). Además, el análisis histológico detallado reveló que entre 13,5 a 15,5 dpc, 
sufre una remodelación pobremente diferenciada. Los presuntos ovocitos desarrollan quistes 
interconectados unidos por puentes citoplasmáticos (Pepling y Spradling, 1998). También hay 
un alto grado de vascularización, con una densa red de pequeños vasos que se hacen visibles 
sólo por el uso de marcadores moleculares (Bullejos et al., 2002). Estos vasos delimitar 
cadenas de células germinales, también conocidos como cuerdas ovígeras (Odor y Blandau, 
1969; Konishi et al., 1986). La función de esta vascularización no se conoce. Para la 
vasculatura macho-específico plantea una hipótesis, la cual dice, que es más prominente en 
comparación con la hembra, ya que podría ser necesario para el transporte de las hormonas 
esteroideas producidas en los testículos, pero no en el ovario en esta etapa de desarrollo. Un 
examen más detallado reveló que esta vasculatura macho-específicos se compone de arterias 
en lugar de las venas (Brennan et al., 2002). Esto podría sugerir que los vasos en los varones y 
las hembras pueden desempeñar la misma función, es decir, para ofrecer los factores 
exógenos de crecimiento a los somáticos y / o las células germinales, y que las diferencias en 
los patrones son los efectos secundarios debido a la diferente organización morfológica 
(testículo cordones vs cordones ovígeros). 
 
El ratón presenta lo que se denomina meiosis inmediata, es decir, que se inicia un poco 
después de la diferenciación sexual de la gónada. Entre los 13 y 14 dpc se observan ovocitos 
en las primeras etapas de la profase I de la división meiótica. Entre los 15 y 16 dpc, la mayoría 
de los ovocitos se encuentran en etapas de cigoteno y paquiteno, esta última representada por 
la presencia de complejos sinaptinémicos. Es durante estas dos etapas que ocurre un proceso 
de degeneración de algunos ovocitos. Iniciada la meiosis, principia a su vez el proceso de 
foliculogénesis, que se define como la formación de folículos primordiales en el ovario de los 
 
 
21 
mamíferos. Los ovocitos se individualizan al ser rodeados por células foliculares y una lámina 
basal. A diferencia de los cordones sexuales del macho, que continúan su proliferación, los 
cordones sexuales iniciales de las gónadas XX degeneran. Sin embargo, el epitelio 
rápidamente produce un nuevo grupo de cordones sexuales que no penetran profundamente 
hacia el mesénquima, pero se localizan cerca de la superficie externa (corteza) del órgano. Por 
lo tanto, estos se denominan cordones sexuales corticales. Estos cordones se separan en 
grupos, en los que cada uno de los grupos rodea a una célula germinal. Las células germinales 
llegaran a ser los gametos femeninos maduros y los cordones sexuales corticales que las 
rodean se diferenciaran hacia células de la granulosa. Las células mesenquimáticas del ovario 
se diferenciaran hacia células tecales. Juntas las células tecales y las de la granulosa formaran 
los folículos que envuelven a las células germinales y secretan hormonas esteroides. La 
formación de folículos primordiales es dependiente de la presencia de ovocitos. Su ausencia 
impide que se formen los folículos (Merchant, 1976). La mayoría de los folículos sufren el 
proceso de atresia folicular, que parece jugar un papel importante en la diferenciación del tejido 
intersticial esteroidogénico del ovario conocido con el nombre de glándula intersticial. La atresia 
folicular ocurre en cualquier momento de la vida del organismo y parece ser que algunas 
células de la teca interna que rodean al epitelio folicular se hipertrofian y forman pequeños 
cúmulos de células esteroidogénicas localizadas en el estroma (Merchant y Centeno, 1981). 
 
Ovogénesis en mamíferos 
 
Cuando las células germinales primordiales han alcanzado la gónada femenina, estas se 
diferencian hacia ovogonios, para ello las células germinales primordiales experimentan 
sucesivas divisiones mitóticas para posteriormente iniciar la división meiótica quedando 
detenidas en la primera profase I de la primera división meiótica y reanudar la meiosis una vez 
que se dan las señales hormonales correctas, este proceso se denomina ovogénesis (Borum, 
1961). 
 
La ovogénesis es el proceso por el cual los ovarios producen gametos femeninos. Los 
mecanismos de la ovogénesis es diferente entre las especies, ya que los patrones de 
reproducción varían enormemente, tales como en el erizo de mar y las ranas donde la hembra 
produce rutinariamente cientos o miles de huevos en un momento mientras que en otras 
especies, como los humanos y la mayoría de los mamíferos solo producen unos pocos 
gametos femeninos durante el tiempo de vida del individuo (Gilbert, 2005). 
 
 
22 
 
En las especies que producen miles de gametos femeninos las células germinales, 
denominadas ovogonias son células que se autorenuevan y perduran por toda la vida del 
organismo. En los mamíferos, la ovogonia se divide para formar un limitado número de células 
precursoras de gametos femeninos. En el embrión humano mil o más ovogonias se dividen 
rápidamente desde el segundo hasta el séptimo mes de gestación para formar 7 millones de 
células germinales. Sin embargo, después del séptimo mes de desarrollo embrionario, el 
número de células germinales decae precipitadamente. 
 
La mayor parte de la ovogonias mueren durante este periodo, mientras que las ovogonias 
restantes entran en la primera división meitótica (Pinkerton et al. 1961). Estas últimas células 
denominadas ovocitos primarios progresan a través de la primera fase meiótica hasta el estadio 
de diploteno, punto en el que serán mantenidas hasta que la hembra madura, con el comienzo 
de la pubertad grupos de ovocitos reinician periódicamente la meiosis, por lo tanto en los 
humanos las primeras fases de la meiosis comienzan en el embrión y posteriormente se 
reiniciara alrededor de los 12 años. 
 
En la pubertad un grupo de folículos es establecido y mantenido continuamente a través de los 
folículos primordiales, estos folículos comienzan a madurar y alcanzan cuatro estadios: folículo 
primario, secundario o pre-antral, antral, y de Graaf, el proceso de maduración de los folículos 
es denominado foliculogénesis. 
 
Foliculogénesis 
 
La foliculogénesis es el proceso de maduración del folículo ovárico, una estructura compuesta 
por células de la granulosa que rodea el ovocito y dentro de la cual se desarrolla la ovogénesis 
o división meiótica del ovocito (Pedersen, 1972) . Este proceso de foliculogénesis se ha dividido 
en tres etapas: i) Los ovocitos se encuentran agrupados, haciendo contacto directo entre sí en 
el interior de los cordones sexuales. ii) Los ovocitos son separados dentro de los cordones por 
las células epiteliales. iii) Los ovocitos y las células pre-foliculares rodeadas por una lámina 
basal son separados por células del estroma. De esta manera se forma la unidad folicular 
compuesta de dos tipos de células: la granulosa y células de la teca externa e interna 
(Merchant y Chimal, 1989). 
 
http://es.wikipedia.org/wiki/Fol%C3%ADculo_ov%C3%A1rico
http://es.wikipedia.org/wiki/Ovocito
http://es.wikipedia.org/wiki/Ovog%C3%A9nesis
 
 
23 
Células de la granulosa 
 
Este tipo celular presenta la capacidad de sintetizar las tres clases de esteroides sexuales, pero 
es mayor la producción de estrógenos. La actividad de la aromatasa (P450arom) se encarga de 
la conversión de andrógenos a estrógenos y parece ser un factor limitante en la producción 
ovárica de estrógenos. La aromatización es inducida por la acción de la FSH. En las células de 
la granulosa se encuentran receptores para FSH y su número también es un factor limitante en 
la producción hormonal. Una de las principales acciones de la FSH en esta etapa del ciclo es 
aumentar el número de sus propiosreceptores en el folículo. Además, en conjunto con los 
estrógenos, ejerce un efecto mitogénico sobre las células de la granulosa (Junqueira, 1988). 
 
La FSH no solo interviene en iniciar la síntesis de estrógenos; también estimula el crecimiento 
de las células de la granulosa. Esta acción es mediada por el sistema de la adenil-ciclasa en 
conjunto con factores de crecimiento, prostaglandinas y péptidos. A medida que las células 
proliferan, hay un grado de diferenciación entre ellas, posiblemente relacionado con su 
cercanía al ovocito. Las células de la granulosa tienen también receptores específicos para 
andrógenos, los cuales no solo sirven como substrato para la aromatización inducida por FSH, 
sino que en concentraciones bajas pueden estimular la acción de la P450arom. Cuando el 
folículo preantral es expuesto a un medio rico en andrógenos se favorece la conversión de 
androstendiona a compuestos 5-α reducidos, que no pueden ser transformados a estrógenos e 
inhiben la acción de la P450arom. En el mismo sentido, también se inhibe la inducción de 
receptores para LH por FSH lo cual conduce a la atresia del folículo. 
 
Teca interna 
 
Está formada por células conjuntivas, fusiformes u ovales, que se disponen en varias hileras 
que rodean la capa de granulosa. Las células que componen esta capa, al igual que las células 
de granulosa, son hormonalmente activas y sus citoplasmas contienes grasas y un pigmento 
amarillo, constituyen cerca del 25 del cuerpo celular lúteo. Esta capa contiene abundantes 
vasos, que se disponen formando un rico plexo vascular (Junqueira, 1988). 
 
 
 
 
 
 
24 
Teca externa 
 
Constituida por células conjuntivas que se dispone fuera de la teca interna. La conforman 
células fusiformes u ovales semejantes a las células que componen el estroma ovárico. Tras la 
ovulación, el folículo roto se colapsa y queda ocupado por un coágulo hemorrágico, 
formándose el cuerpo lúteo (Junqueira, 1988). Por efecto de la hormona luteinizante (LH) 
secretada por la hipófisis, las células de la teca externa adquieren las características de células 
secretoras de esteroides y secretan progesterona. Estas células reciben el nombre de células 
luteínicas de la granulosa. La producción de niveles altos de progesterona inhibe la producción 
de LH. 
 
Folículos primordiales 
 
Dentro de los primeros 3 días después del nacimiento, una rápida reorganización de la 
morfología ovárica se hace evidente. Los puentes intercelulares entre los ovocitos en los 
cordones ovígeras se descomponen, y los ovocitos son estrechamente rodeados por una 
monocapa de epitelio aplanado, y células escamosas denominadas pre-granulosa. Estos 
folículos primordiales definitivos son separados por una membrana basal que rodea las células 
pre-granulosa. Al mismo tiempo, hay una reorganización morfológica del ovario en 
compartimentos, la corteza, donde residen los folículos primordiales, y el bulbo raquídeo. 
Durante la formación de los folículos primordiales, los altos niveles de apoptosis se producen 
ovocitos (Borum, 1961; Beaumont y Mandl, 1963). Las señales de esta muerte celular 
programada no se conocen, pero es probable que sea una combinación de señales 
intercelulares (cada ovocito deben estar rodeados por un número suficiente de células 
pregranulosa) y las señales intracelulares (el ovocito tiene que ser suficientemente en forma 
para el progreso más adelante). Esta muerte celular masiva limita el número de folículos 
primordiales. Proliferación de las células germinales femeninas sólo tiene lugar durante la 
embriogénesis, en contraste con la proliferación continua de células germinales masculinas, 
pero se ha pensado durante mucho tiempo que la hembra tiene un número finito de folículos 
primordiales, que, junto con la tasa de agotamiento de este grupo, determina la duración de la 
vida reproductiva femenina. Este dogma ha sido cuestionado por los informes recientes de la 
línea de células madre germinales (GCS) de residir en la médula ósea. Este conjunto de 
células troncales del ovario puede reponer con nuevos ovocitos (Johnson et al., 2005, 2004), 
una posibilidad emocionante que aún no se ha justificado. 
 
 
25 
El comienzo de la foliculogénesis está marcado por el crecimiento inicial de un folículo 
primordial, el cual consiste de un ovocito detenido en estado de diplóteno de la profase 
meiótica y una capa única de células de la granulosa, rodeados por una lámina basal. El 
número de folículos que crece en cada ciclo parece ser dependiente del tamaño del "pool" 
residual de folículos inactivos. El folículo destinado a crecer se cree que es seleccionado desde 
los primeros días del ciclo. El ovocito junto con las células epiteliales planas que lo rodean se 
denomina folículo primordial. Estos folículos primordiales se encuentran incluidos en la corteza 
ovárica por debajo de la túnica albugínea, tienen un citoplasma eosinófilo, y un núcleo 
excéntrico con un único nucléolo prominente. 
 
Folículos primarios 
 
A medida que el ovocito primario comienza a crecer las células foliculares que lo rodean 
cambian de forma plana a cubica y proliferan para formar un epitelio estratificado de células de 
la granulosa, la unidad se denomina ahora folículo primario (Pedersen y Peters, 1968). Las 
células de la granulosa se apoyan sobre una membrana basal que las separa de las células del 
estroma circundante que forman la teca folicular. Se organizan en una capa interna de células 
secretoras, la teca interna y una capsula fibrosa externa la teca externa. Así mismo pequeñas 
prolongaciones digitiformes de las células foliculares atraviesan la zona pelúcida y se 
interdigitan en las microvellosidades de la membrana plasmática del ovocito. Estas 
prolongaciones son importantes para el transporte de sustancias desde las células foliculares 
del ovocito. 
 
Folículos secundarios 
 
Las células granulosas empiezan a sintetizar el líquido folicular, por lo que se pueden observar 
cavidades llenas de líquido folicular entre estas. Se diferencia la teca interna y la teca externa 
donde las células empiezan a sintetizar estrógenos, y entre ellas hay numerosos capilares. La 
teca externa contiene fibroblastos, fibrocitos y fibras de colágen (Pedersen y Peters, 1968; 
Richards, 2001). 
 
 
 
 
 
 
26 
Folículos Pre-antrales 
 
A medida que continúa el desarrollo aparecen espacios ocupados por líquido entre las células 
de la granulosa. El ovocito queda sostenido por una columna de células foliculares (cumulus 
oophorus) y rodeado por varias capas de células foliculares (corona radiada). El líquido folicular 
rodea a la corona radiada y éste queda rodeado por las células de la granulosa (Johan et 
al.,2002). El ovocito alcanza su mayor crecimiento y madurez por influencia hormonal de la 
adenohipófisis (FSH y LH). Sólo un folículo tiene aptitud gametogénica y por ser dominante 
posee mayor cantidad de receptores para FSH y LH, los demás folículos degeneran y se tornan 
atrésicos (Pedersen y Peters, 1968). 
. 
Folículos Antrales o de De Graaf 
 
El folículo continúa su crecimiento después de ser seleccionado como dominante y entra en el 
estado pre-ovulatorio, conocido también como folículo de De Graaf. Las células de la granulosa 
aumentan y adquieren inclusiones lipídicas, mientras que la teca se vuelve vacuolada y 
altamente vascularizada (Pedersen y Peters, 1968; Richards, 2001). A medida que llega a su 
madurez, aumenta la secreción de estrógenos, llegando a producir un pico 24 a 36 horas antes 
de la ovulación. Este pico estrogénico induce la aparición del pico de LH. A través de la acción 
sobre sus propios receptores, la LH induce la luteinización de la granulosa, aumentando la 
producción de progesterona. La progesterona afecta la retroalimentación positiva a los 
estrógenos, actuando directamente sobre la hipófisis y ayudando a la aparición del pico de LH. 
El ovocito reasume la meiosis.Llegando a la madurez es mayor la cantidad de estrógenos 
producida. Al iniciarse el pico de LH, los demás folículos son conducidos a la atresia por su 
menor contenido de estrógenos y FSH, por lo cual se vuelven androgénicos. 
 
Genes involucrados en el desarrollo folicular 
 
El desarrollo del folículo ovárico es un proceso complejo que comienza con el establecimiento 
de un pool finito de folículos primordiales y culmina con la degradación de los folículos atrésicos 
o la liberación del ovocito maduro para su fertilización. El uso de ratones transgénicos ha 
proporcionado información relevante sobre los mecanismos de desarrollo y crecimiento del 
folículo ovárico, principalmente sobre genes que controlan los procesos de desarrollo de los 
folículos (Fig. 2). Algunos de estos genes afectan al ovario a través de mecanismos directos, 
 
 
27 
mientras que otros lo hacen a través de mecanismos indirectos. Los modelos transgénicos 
permiten describir los fenotipos de mutaciones genéticas que afectan directamente el desarrollo 
ovárico, específicamente la formación de folículos primordiales, el crecimiento folicular, y la 
producción de hormonas o factores de crecimiento que regulan la foliculogénesis (Barnett et al., 
2006). 
 
 
 
 
Figura 2. Genes expresados en el desarrollo de los folículos primordiales, primarios, preantrales y 
antrales. (Imagen modificada de Barnett et al., 2006). 
 
 
Ciclo reproductor y maduración del ovocito en mamíferos 
Un ciclo reproductivo es el conjunto de acontecimientos fisiológicos que se producen en el 
ovario, a intervalos de tiempo cíclicos, como consecuencia de las variaciones en los niveles 
hormonales. Existen dos tipos de ciclos: el menstrual y el estral. 
 
 
http://es.wikipedia.org/wiki/Ovario
 
 
28 
Ciclo menstrual 
Se pensaba que era típico de primates, sin embargo; ahora se conoce que se encuentra en 
otros mamíferos como los murciélagos, este ciclo se denomina menstrual por la periodicidad 
característica en la maduración y liberación de gametos femeninos debido a que este supone el 
desprendimiento periódico de sangre y tejido endotelial desde el útero a intervalos mensuales 
en la mayoría de los casos. La característica externa es la salida espontánea de flujo 
sanguinolento producido por la necrosis del endometrio uterino (del latín menstruus: mensual). 
 
En la primera parte del ciclo menstrual denominada fase proliferativa o folicular, la hipófisis 
comienza a secretar cantidades cada vez mayores de FSH, esta hormona induce la formación 
de receptores LH sobre las células de la granulosa. Poco tiempo después de este periodo de 
crecimiento folicular inicial, la hipófisis comienza a secretar LH que rompe el bloqueo meiótico 
dictiado de las células germinales para que experimenten la primera división meiótica. 
 
Aunque el mecanismo detallado de la ovulación todavía no se conoce, la expulsión física del 
ovocito desde el folículo parece ser el resultado de un aumento de colagenaza, activadora del 
plasminógeno y de prostaglandinas, inducida por la LH (Leimaire et al. 1973). 
 
Luego de la ovulación comienza la fase lútea del ciclo menstrual. Las células remanentes del 
folículo después de la ovulación y bajo la influencia continua de la LH, se convierten en el 
cuerpo lúteo. El cuerpo lúteo secreta progesterona, que prepara el tejido uterino para la 
implantación del blastocisto, estimulando el crecimiento de la pared uterina y de sus vasos 
sanguíneos. Si el ovocito no es fecundado, el cuerpo lúteo degenera y cesa la secreción de 
progesterona y se desprende la pared uterina. Con la disminución de progesterona la hipófisis 
secreta FSH y el ciclo se repite. Sin embargo si se produce la fecundación, el trofoblasto 
secreta una nueva hormona luteotrofina, que hace que el cuerpo lúteo se mantenga activo y 
que se mantengan elevados los niveles séricos de progesterona. 
 
La menstruación en los murciélagos filostomidos es diferente de la de los primates en varios 
aspectos. Uno de ellos es el tiempo, ya que considerando que la menstruación en el mono 
rhesus y en los humanos normalmente comienza alrededor de los 14 días después de la 
ovulación, sin embargo en los murciélagos el proceso es generalmente periovulatorio. 
 
 
29 
Glossophaga soricina tiene un ciclo que va desde aproximadamente 22-26 días de duración 
(Rasweiler, 2000). 
 
En los seres humanos y los monos rhesus, la mayor parte de la actividad mitótica endometrial 
se produce durante la fase folicular o pre-ovulatoria del ciclo menstrual y disminuye 
relativamente poco después de la ovulación. En G. soricina, debido al momento particular de su 
menstruación, los cambios regenerativos en el endometrio son limitados antes de la ovulación. 
Los bajos niveles de actividad mitótica son evidentes en las glándulas y el estroma alrededor 
de los días 20-22 del ciclo, pero no de forma abundante en los componentes del útero 
alrededor de los días 23 y 24 (inmediatamente antes de la ovulación). En G. soricina, sin 
embargo, una importante actividad mitótica sigue en las glándula del endometrio hasta 
aproximadamente el día 13 del ciclo y en el estroma endometrial hasta aproximadamente el día 
15 (Rasweiler, 1970, 1979). La implantación en esta especie se inicia en los días 12-14, a 
diferencia de los primates superiores (Noyes et al., 1950; Bartlemez et al., 1951; Bensley, 1951; 
Ferenczy et al., 1979; Tabibzadeh, 1990), y el mayor crecimiento del endometrio en este 
murciélago es en la etapa post-ovulatoria. Esto se asocia con la retención prolongada de los 
embriones en el oviducto y el desarrollo de una fase extraordinariamente larga del blastocisto 
libre en la zona pelúcida (Rasweiler 1972, 1974). En los murciélagos filostómidos la 
menstruación es claramente resultado de un proceso degenerativo que culmina en la 
degradación del endometrio sustancial, y es generalmente asociados en estos murciélagos con 
la regresión del cuerpo lúteo (Rasweiler, 1970; Rasweiler y Bonilla, 1992). 
 
Ciclo estral 
En este se presenta un patrón de ovulación periódica, en el que la hembra ovula solamente en 
momentos específicos de año. Lo más característico de este tipo de ciclo, es la manifestación 
de receptividad sexual, por periodos limitados, por parte de las hembras (esto viene del griego, 
significa "frenesí o pasión"). En estos animales las señales ambientales, principalmente la 
cantidad y tipo de luz durante el día estimulan al hipotálamo a secretar la hormona liberadora 
de gonadotrofina. Este factor estimula a la hipófisis a liberar gonadotrofinas (hormona folículo 
estimulante [FSH] y hormona Luteinizante [LH]) que inducen la secreción de estrógeno por 
parte de las células del folículo ovárico. El estrógeno ingresa en ciertas neuronas y provoca el 
patrón de conducta del apareamiento característico de la especie. Las gonadotrofinas también 
 
 
30 
estimulan el crecimiento folicular e inician la ovulación (Gilbert, 2005). Las fases del ciclo estral 
son cuatro: 
1. Estro: periodo de receptividad sexual, al final del cual se produce la ovulación. 
(hormona: LH ) 
2. Metaestro: periodo de desarrollo inicial del cuerpo lúteo que comienza al final del estro. 
(hormonas: progesterona) 
3. Diestro: período de actividad del cuerpo lúteo maduro que comienza después de la 
ovulación y finaliza con la lúteolisis. (Hormonas: progesterona y estrógeno) 
4. Proestro: periodo de crecimiento folicular que se inicia con la regresión del cuerpo lúteo 
y culmina con la aparición del estro. (hormona: FSH). 
En cuanto ciclo estral en murciélagos las hembras se inicia desde el desarrollo de un óvulo, 
hasta su culminación, presenta cinco fases (Ruiz-Gutiérrez, 2005). 
. 
1. Proestro: se inicia el desarrollo folicular y el endometrio comienza a desarrollarse. 
2. Estro: en esta fase ocurre la ovulación, y es cuando las hembras son receptivas, por lo 
tanto en esta fase ocurrenlos apareamientos. 
3. Metaestro: aquí el óvulo es fertilizado y viaja a través del oviducto y se desarrolla el 
cuerpo lúteo. 
4. Diestro: aquí es cuando ocurre la preñez, por lo tanto el cuerpo lúteo madura y el 
endometrio completa su diferenciación, ocurre la implantación, y se inicia el desarrollo 
de la placenta. Esta fase termina con el nacimiento de las crías, o cuando el endometrio 
es reabsorbido si la preñez no ocurre. 
5. Anestro: durante esta fase la hembra es reproductivamente inactiva (Guerrero Enríquez, 
1994). 
 
Neo-ovogénesis 
 
El dogma de la biología reproductora (Zuckerman, 1951) establece que la ovogénesis después 
del parto no tiene lugar en mamíferos, es decir que la formación de ovocitos a partir de células 
germinales (CG) solo se lleva a cabo durante la etapa fetal, por lo que en la vida postnatal se 
establece un número fijo de células germinales (CG), y su número se ve reducido conforme 
avanza la edad. En resumen, en un organismo adulto la regeneración de ovocitos no se lleva a 
cabo (Borum, 1967; Peters y Crone, 1967). Sin embrago, este dogma de la biología 
 
 
31 
reproductiva ha sido impugnado por diferentes estudios que evidencian la presencia de mitosis 
activa en células germinales de ovarios de ratones jóvenes y adultos, así como una 
discordancia matemática en el número de folículos en un ovario adulto. Por lo que, el origen de 
los ovocitos (y folículos primordiales) en los ovarios de hembras adultas de mamíferos sigue 
siendo motivo de controversia. 
 
Waldeyer en 1870 propuso que las células germinales surgen de la proliferación del epitelio 
celómico de la gónada, mientras que la teoría de Weissmann (1885) sobre la continuidad del 
plasma germinal, asume que en las primeras etapas del desarrollo embrionario, un conjunto de 
células germinales se reserva, las cuales están destinadas a formar gametos. Con el desarrollo 
de nuevas técnicas se ha demostrado que la teoría de Weissmann puede encajar en 
invertebrados C. Elegans y D. melanongaster y algunos vertebrados inferiores como en D. reiro 
(pez cebra) y X. leavis (ranas), pero no es aplicable en mamíferos. 
 
Generalmente se acepta que en algunos organismos invertebrados, como D. melanogaster, 
células progenitoras de la línea germinal mantienen la producción de ovocitos en ovarios 
adultos. Johnson y colaboradores (2004; 2005) han demostrado que en la superficie del ovario 
de ratones adultos se encuentran células troncales de la línea germinal que sostienen la 
renovación de ovocitos postnatal. Kerr y colaboradores (2006) basando su estudio también en 
ratones, demostraron el mantenimiento del número de folículos primordiales desde la vida 
postnatal temprana a media. Recientemente se han publicado estudios que indican la 
presencia de células germinales con actividad mitótica en la superficie del epitelio en ovarios de 
ratón juveniles y adultos evidenciada por la expresión de un marcador específico de células 
germinales (Vasa) y por la incorporación de BrdU, que muestra los cambios en la cromatina 
ubicando a las células principalmente en metafase y prometafase. En otros estudios realizados 
en dos especies de prosimios Loris tardigradus y Nycticebus coucang, también se evidencia 
actividad mitótica en células germinales de ovarios adultos (Duke, 1967; David et al., 1974). 
 
Otros autores, han encontrado otra línea de investigación que involucra la existencia de 
células troncales de línea germinal, las cuales pueden generar nuevos ovocitos en el ovario de 
ratón adulto, ya que estas células derivadas de la medula ósea o la sangre periférica, pueden 
servir para reponer continuamente el suministro de ovocitos en el ovario después del 
nacimiento (Zhang et al. 2008). También se ha demostrado la ovogénesis en cultivos de 
 
 
32 
células troncales embrionarias de ratón, donde las ovogonias entran en meiosis, reclutando 
células adyacentes para formar folículos (Hübner et al., 2003; Geijsen et al. 1992). 
 
Células germinales pueden ser purificadas de ovarios de ratones recién nacidos o de adultos y 
mantenidas in vitro durante meses, los estudios demostraron que el trasplante de estas células 
genera ovocitos en ovarios depletados de células germinales por quimioterapia. Si bien estos 
resultados no demuestran que la ovogénesis se produce en mujeres adultas en condiciones 
fisiológicas, apoya firmemente la existencia de células progenitoras de la línea germinal en 
ovarios de ratón adulto (Tilly y Telfer, 2009a). 
 
Un estudio realizado por Bukovsky y col. (2004), indica que los ovocitos de ratón in vitro, 
pueden ser derivados de líneas somáticos como las células mesenquimales en la túnica 
albugínea, donde estas células son progenitores bipotenciales que presentan un compromiso a 
ser células de la granulosa o células germinales primitivas, este mecanismo representa una 
sofisticada adaptación en la reproducción femenina. El mecanismo que estos autores proponen 
es: citoqueratinas más células mesenquimales en la túnica albugínea del ovario, se diferencian 
en epitelio superficial formando células mesenquimoepiteliales, segmentos del epitelio 
superficial quedan directamente relacionado con la corteza del ovario formando cordones 
epiteliales, y es en esta zona donde se originan las células germinales. También Bukovsky 
(2004, 2005) ha sugerido que una generación cíclica de ovocitos ocurre en el ovario humano. 
Contrario a estos hallazgos, Liu y col. (2007) estudiando el ovario adulto en humanos no 
encontraron evidencia de la formación de nuevos ovocitos a partir de células progenitoras de la 
línea germinal en el epitelio del ovario o adyacentes a este. 
 
Un argumento más que va en contra del dogma establecido por Zuckerman (1951), está 
basado en una discordancia matemática en el número folículos, ya que si esta teoría es 
verdadera, los folículos deberían disminuir con la edad; sin embargo, en ovarios de hembras 
adultas se encuentra la presencia de nuevos folículos que se añaden a la reserva ovárica 
después del parto en ratones (Johnson et al., 2004). Otra discordancia matemática esta 
evidenciada por el trabajo de Vermande-Van Eck (1956) donde empleó como modelo 
experimental al mono rhesus y cuyas hembras alcanzan la pubertad a los 3-4 años de edad y 
son fértiles por 20 años o más. Vermande-Van calculó el tiempo que los ovarios deben 
funcionar con base en la reserva de folículos en la pubertad (aproximadamente 58 000 folículos 
por ovario) y la incidencia de atresia (4,5%). Sus resultados mostraron una curva de 
 
 
33 
decaimiento exponencial, la cual predice que el 90% de la reserva actual de folículos en la 
pubertad se pierde alrededor de los dos años. Sin embargo, dado que los ovarios de los monos 
rhesus siguen funcionando por lo menos 20 años después de la pubertad, es lógico concluir 
que esta discordancia matemática se explica por una neo-ovogénesis y renovación de folículos. 
 
En otra investigación realizada por Jonhson y col. (2005b) donde evaluaron ratones hembras 
adultas expuestas a BrdU in vivo, observaron una reducción del 80% en la reserva de folículos 
primordiales en 24 horas. Sin embargo, reporta que después se produjo una reposición 
espontánea de folículos primordiales durante las próximas 12-24 horas. Aunque la magnitud de 
respuesta regenerativa concuerda perfectamente con la reposición en la reserva de folículos 
primordiales a través de neo-ovogénesis, los estudios adicionales muestran una entrada 
sincronizada de las células germinales en meiosis 24-48 h después de la exposición a BrdU. 
Por otra parte Tilly y colaboradores (2009) reportan un incremento dramático en la expresión 
del gen de meiosis, estimulado por el ácido retinoico 8 (Stra8) en los ovarios durante este 
período después del tratamiento con BrdU. Dada la importancia central y la especificidad de 
Stra8 a la síntesis de ADN premeiótica y el compromisolas células germinales a meiosis 
(Baltus et al., 2006; Zhou et al., 2008), estos resultados respaldan la conclusión que el 
marcado aumento en el número de ovocitos visto en los ovarios de ratones tratados con BrdU 
se debe a una inducción de la ovogénesis de novo. 
 
En conjunto, estos estudios indican que existe un mecanismo de renovación de ovocitos y 
folículos primarios en los ovarios de hembras adultas, pero aun sigue siendo un paradigma el o 
los mecanismos específicos por los cuales este fenómeno se lleva a cabo, donde seguramente 
esta involucrados cascadas de genes y un ambiente especifico. 
 
El murciélago como modelo para el estudio de células progenitoras de la línea germinal 
en el ovario adulto 
 
Se puede señalar que la información disponible sobre los procesos que involucran a la línea 
germinal en ovarios de mamíferos derivan principalmente de modelos experimentales tales 
como el ratón y la rata, si se compara con la escasa o nula información que se tiene de otras 
especies de vertebrados. Para el caso de los murciélagos, el conocimiento sobre esto es 
prácticamente nulo. En la actualidad se está incrementando la utilización de los murciélagos 
como animales de experimentación en los estudios sobre diversos aspectos de la reproducción. 
 
 
34 
Muestra especial interés las especies de las familias Phyllostomatidae, quienes presentan 
características de la reproducción, semejantes en muchos aspectos a la mayoría de los 
primates (Ishiyama, 1981). 
 
Dentro de las estrategias reproductoras de los murciélagos, no se puede hablar de un patrón 
de reproducción típico debido a que las diferentes especies enfrentan condiciones ambientales 
variables, por lo que han desarrollado diversas adaptaciones morfológicas e incluso novedosas 
conductas reproductoras (Rasweiler, 1993). 
 
Algunas especies de murciélagos pueden generar descendencia durante todo el año, mientras 
que otras solo dos veces por año. Por lo general, solo nace una cría y ocasionalmente dos. De 
acuerdo con Orr (1970), el conocimiento que se tiene sobre algunas especies de filostómidos 
permite señalar que las crías de estos murciélagos cuentan con un avanzado estado de 
desarrollo al momento de nacer, los recién nacidos cuentan con pelaje en el cuerpo, tienen los 
ojos abiertos y las orejas erectas. Las crías son grandes y pesan al nacer alrededor del 30% 
del peso de la madre e incluso más (Tamsitt y Valdivieso, 1963). 
 
El tracto reproductor de las hembras, al igual que el del resto de los mamíferos consta de dos 
ovarios, dos oviductos, útero, cérvix y vagina. Sin embargo, dentro de este esquema tradicional 
se pueden presentar diversas adaptaciones anatómicas y fisiológicas (Wimsatt, 1975; 1979). 
 
La funcionalidad de los ovarios es variable en murciélagos y aunque la mayoría presenta 
actividad ovárica en ambos ovarios, algunas especies pueden ovular consistentemente desde 
uno solo, por lo que el ovario funcional suele ser de mayor tamaño. Una vez que se da el 
desprendimiento del óvulo desde un ovario y dependiendo de la especie, puede o no 
presentarse una estimulación diferencial dentro de los cuernos uterinos cuya finalidad es 
transportar al óvulo a través de los mismos (Raswailer, 2000). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
35 
Generalidades de los murciélagos 
 
 
Artibeus jamaicensis 
 
Orden: Chiroptera 
Suborden: Microchiroptera 
Superfamilia: Phillostomoidea 
Familia: Phyllostomidae 
Subfamilia: Stenodermatinae 
Género: Artibeus 
Subgénero: Artibeus 
Especie: Artibeus jamaicensis 
(Leach, 1821) 
Murciélago zapotero 
 
 Descripción: 
 
Presenta un arco cigomático completo, ausencia de una cola y una membrana interfemoral 
estrecha en forma de U (Jones y Carter, 1976). Se trata de una especie frugívora con una 
longitud del antebrazo de 52.0-67.4 mm, las alas son anchas y de color gris oscuro. 
 
La diferencia más notable de A. jamaicensis es poseer dos líneas faciales blancas y tenues, el 
dorso es de color moreno grisáceo y el vientre pálido marrón (Jones 1978). En general, las 
orejas son anchas, triangulares en la punta. La hoja nasal está bien desarrollada con un grupo 
de glándulas sebáceas (Dalquest et al., 1952). El labio inferior tiene una verruga central con 
pequeñas verrugas alrededor. 
 
El cráneo de A. jamaicensis es corto y robusto con importantes procesos preorbital y 
postorbital, la cresta sagital es moderadamente desarrollada; porción posterior del hueso 
temporal es cóncava con impresiones musculares; incisivo superior interno es pequeño, los 
dientes molares son fuertes con grandes superficies de trituración (Davis, 1970; Goodwin y 
Greenhall, 1961). 
 
 
 
 
 
36 
 Medidas somáticas: 
 
Los rangos de medidas (en mm) son: longitud total 78-89; longitud de pata trasera 16-18; 
longitud de la oreja, 20-27; longitud del antebrazo, de herradura, 8.7-9.0; longitud del cráneoel 
26,2-31,6; longitud cóndilobasal 27.8-30.0; ancho cigomático 16.2-20.6, constricción postorbital, 
6.7-7.3; amplitud de la caja craneana 12.0-12.9; profundidad de cráneo 9.1-10.3; anchura 
mastoidea 13.9-14.7, extensión de los maxilares postpalatal longitud 7.7-8.7, longitud del 
paladar 8.8-11.0; longitud por anchura postpalatal 7.7-8.7, longitud del paladar 8.8-11.0 
(Handley 1966; Jones, 1978; Swanepoel; Genoways 1979 y Hall, 1981;). 
 
 Habitad y Distribución: 
 
Vive en bosques lluviosos, bosque decidu y bosques arbustivos. Este se refugia en troncos 
huecos, cuevas, en el follage de los árboles pero también se ha encontrado en carpas 
construidas en hojas de Araceae y palmas. 
 
 
 
Figura 3. Distribución geográfica de Artibeus jamaicensis (Ortega y Castro-Arellano, 2001). 
 
 
 
37 
Se considera un murciélago de tamaño mediano con la variación morfológica considerable, se 
distribuye en México desde Sinaloa a Tamaulipas, hacia el sur va desde Ecuador, Venezuela, 
Trinidad, Tobago, Antillas Mayores y Menores, Cayos de Florida y Brasil y en el noroeste de 
Argentina (Fig. 3) (Mares et al., 1981; Myers y Wetzel, 1983; Redford y Eisenberg, 1992 ). Se 
distribuye desde el nivel del mar hasta los 2.135 m (Eisenberg 1989; Tamsitt 1966). 
 
 Alimentación: 
 
Como todos los murciélagos neotropicales, este es nocturno. Se alimenta de frutas, entre las 
cuales incluye higos (Ficus), guarumos (Cecropia sp.), guayabas (Psidium guajaba), papaya 
(Carica papaya) y bananos. En épocas en que estos son difíciles de conseguir también puede 
alimentarse de néctar, polen, hojas e insectos. Durante la noches puede volar entre 10 y 15 
kilómetros en busca de árboles donde comer. Los frutos los toma con la boca y los lleva a un 
sitio de percha donde los come. Cuando el fruto contiene semillas grandes, estos no son 
comidos completamente, pero si tienen semillas pequeñas estas generalmente son consumidas 
con todo el fruto. Estas semillas generalmente son defecadas en poco tiempo, sin que hayan 
sido digeridas y por lo tanto tienen gran oportunidad de germinar. Por lo tanto este murciélago 
contribuye a la dispersión de semillas y por lo tanto a la regeneración del bosque. 
 
 Patrón reproductor: 
 
En el caso de las hembras de A. Jamaicensis, estas presentan un útero simple tubular con un 
extremo cubierto por los oviductos. Los oviductos entran en el cuerpo del útero, cerca de la 
línea de mediosagital. Internamente, el útero tiene una luz única y común sin cuernos uterinos 
intramurales (Hood y Smith, 1983). 
 
Tiene un patrón bimodal de reproducción poliéstrico, con picos de producción de crías, 
probablemente relacionados con la disponibilidad de frutas (Heithaus et al. 1975). Cada hembra 
tiene dos periodos de celo posparto y produce anualmente una cria o, en raras ocasiones 
gemelos (Barlow y Tamsitt, 1968) en cada parto. El pico de cría se produce al final de la 
temporada de lluvias y el parto se produce durante los meses secos. En Panamá en la época 
de reproducción, las hembras pueden mostrar