Estudio-sistematico-de-argasidos-Argasidae-ixodida-asociados-con-murcielagos-de-Mexico

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO 
POSGRADO EN CIENCIAS BIOLÓGICAS 
FACULTAD DE CIENCIAS 
SISTEMÁTICA 
 
ESTUDIO SISTEMÁTICO DE ARGÁSIDOS (IXODIDA: 
ARGASIDAE) ASOCIADOS CON MURCIÉLAGOS DE MÉXICO 
 
TESIS 
QUE PARA OPTAR POR EL GRADO DE: 
MAESTRA EN CIENCIAS BIOLÓGICAS 
 
PRESENTA: 
ANDREA REBOLLO HERNÁNDEZ 
 
 
 
TUTORA PRINCIPAL DE TESIS: DRA. MARÍA DEL CARMEN GUZMÁN CORNEJO 
 FACULTAD DE CIENCIAS, UNAM 
 
COMITÉ TUTOR: DR. ALEJANDRO FRANCISCO OCEGUERA FIGUEROA 
 INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM 
 
 DRA. ROXANA ACOSTA GUTIÉRREZ 
 FACULTAD DE CIENCIAS, UNAM 
 
 
 
 CD. MX. , FEBRERO, 2019 
 
UNAM – Dirección General de Bibliotecas 
Tesis Digitales 
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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO 
POSGRADO EN CIENCIAS BIOLÓGICAS 
FACULTAD DE CIENCIAS 
SISTEMÁTICA 
 
ESTUDIO SISTEMÁTICO DE ARGÁSIDOS (IXODIDA: 
ARGASIDAE) ASOCIADOS CON MURCIÉLAGOS DE MÉXICO 
 
TESIS 
QUE PARA OPTAR POR EL GRADO DE: 
MAESTRA EN CIENCIAS BIOLÓGICAS 
 
PRESENTA: 
ANDREA REBOLLO HERNÁNDEZ 
 
 
 
TUTORA PRINCIPAL DE TESIS: DRA. MARÍA DEL CARMEN GUZMÁN CORNEJO 
 FACULTAD DE CIENCIAS, UNAM 
 
COMITÉ TUTOR: DR. ALEJANDRO FRANCISCO OCEGUERA FIGUEROA 
 INSTITUTO DE BIOLOGÍA, UNAM 
 
 DRA. ROXANA ACOSTA GUTIÉRREZ 
 FACULTAD DE CIENCIAS, UNAM 
 
 
 
MÉXICO, CD. MX. FEBRERO, 2019 
~1 
1 H ) 
C¡ .. ncib 8.olo¡t\ca!O UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MEXICO 
POSGRAOO EN CIENCIAS BIOLÓGICAS 
FACUL TAO DE CIENCIAS 
DIVlSION ACAOEMICA DE INVEsnGACION y POSGRAOO 
COORDI'ACIO'\ 
OFICIO FCIE/OAlPIOOO712019 
ASUNTO OfclO de Jurado 
M. en C. !vonn. Ramirtz Wtne. 
Dlr.ctora G.n.ral d. Adminl.trac ión Escolar, UNAM 
Pr •• • nte 
Me ptlNnIIO InfOl'!T1.r a listed que en la reunIÓn ord,nan. del Comrte ~emlCo del Posgr.do en Clencllls 
BIOlógICas celebrada el dia 26 de noviembre d, 2018 se aprobo el siguiente ¡urado Pilr8 el examen de 
grado de MAESTRA EN CIENCIAS BIOLÓGICAS en el campo ae conocm!8nlo de 5Iatemí! i.:. de la 
alumna REBOLLO HERNÁNOEZ ANOREA con numero de cuenta 301120773 COf'1 la tes" Irtulada 
" ESTUOIO SISTEMÁTICO DE ARGÁSIDOS (ARGASIDAE: IXCDlDA) ASOCIADOS CON 
MURCIELAGOS DE MeXICO~, realIZada baJO la dirección de 13 ORA. MARIA DEL. CARMEN GUZMÁN 
CORNEJO: 
Presidente 
V=I 
SecreterlO 
Suple"te 
Suplen!e 
OAA. loMA SOCORRO LEON P,t.t.lIAGUA 
DR. JU,t.t.I BIBIANO MORAl.ES MAl.ACARA 
DR. ALEJ,t.t.IORO FRANCISCO OCEGUERA FtGUEAOA 
OAA.. TILA MARiA PEAEZ OATIZ 
M. EN C. LUtS GARclA PAtETO 
Son Olro P4IrlJCular me" grato ef\VI¡¡r1e U" cordial saludo 
ATENTAMENTE 
' POR MI RAZA HABlARA EL ESPIRITU· 
CIUdad Unrversrtan¡¡ Cd M.r. a 9 de _o de 2019 
CR. L.FO GERA O NAVARRO SIGOENZA 
COORDINADOR DEL PROGRAMA 
l n.dad .... ""' ........ Conrd .............. t p.,..,....,.., ~II C"""'b Bio~ü tcbr", ... D. t~r P._ C .... u"o .... "'''(rado.. CoL l .... ,..,."o.na 
1),,1....,_ Co,uac- c.p 1H510 'I~-... o.r T~l ~3 7002 .. "p" , ..... b.<Il..,.""" .. do. ............ "'" 
Agradecimientos Institucionales 
 
Al Posgrado en Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional Autónoma de México, por 
aceptarme y darme el honor de realizar mis estudios de maestria en un programa de alta calidad. 
 
A la Facultad de Ciencias de la UNAM, por fungir como mi institución de adscripción y por la 
gestión de trámites durante todo este proceso. 
 
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por la beca otorgada para realizar mis 
estudios de Posgrado. 
 
Al Programa de Apoyo a Estudiantes de Posgrado (PAEP) de la UNAM, por el apoyo económico 
brindado para realizar una estancia de investigación en el Laboratorio de Vectores y Enfermedades 
Transmitidas del CENUR Litoral Norte-Salto, de la Universidad de la Republica Uruguay, 
realizada del 7 al 16 de septiembre del 2017; así como para la presentación de los resultados de mi 
investigación en el 3er Congreso Latinoamericano de Acarología, llevado a cabo del 29 de julio al 
2 de agosto del 2018 en Pirenópolis, Goiás, Brasil. 
 
Al proyecto IN 214114 PAPIIT: Inventario de argásidos (Ixodida: Argasidae) en Cuevas de 
México. Huéspedes, distribución y relaciones filogenéticas (2014-2016). Bajo la dirección de la 
Dra. María del Carmen Guzmán Cornejo, que permitió la colecta de ejemplares depositados en la 
Colección de la Faculta de Ciencias y los colectados en San Luis Potosí. 
 
Al proyecto CONACYT 220408: Especificidad hospedatoria de helmintos y anuros del Occidente 
de México. A cargo del Dr. Alejandro Francisco Oceguera Figueroa, que permitió la colecta de los 
ejemplares de Veracruz. 
 
 
 
 
 
Agradecimientos Personales 
 
A los miembros de mi comité tutor por su continua atención, retroalimentación y apoyo en todos 
los objetivos propuestos durante la realización de este proyecto. 
 Dra. Carmen Guzmán Cornejo 
 Dra. Roxana Acosta Gutiérrez 
 Dr. Alejandro Francisco Oceguera Figueroa 
 
A los miembros del jurado revisor de esta tesis por sus valiosos comentarios y sugerencias, los 
cuales contribuyeron significativamente en el enriquecimiento del escrito final. 
M. en C. Luis García Prieto 
Dr. Juan Bibiano Morales Malacara 
Dr. Alejandro Francisco Oceguera Figueroa 
Dra. Livia Socorro León Paniagua 
 Dra. Tila María Pérez Ortiz 
 
A mi asesora la Dra. Carmen Guzmán, a quien admiro y estimo. Gracias por haberme aceptado 
como su estudiante de posgrado y aventurarse conmigo en esta nueva etapa para las dos. También 
por compartir conmigo sus conocimientos y experiencias; y motivarme a confiar en mis 
capacidades para dar lo mejor de mi. 
 
Al Dr. Alejandro Oceguera, por sus acertadas recomendaciones durante todo este proceso. Por el 
apoyo brindado para realizar la recolecta de los ejemplares de Veracruz y parte del trabajo de 
biología molecular. 
 
Al Dr. Ricardo Paredes, por su apoyo y tolerancia en campo. Gracias por hacerme reír tanto, por 
escucharme y aconsejarme en mis momentos de desesperación. 
 
Al Dr. David Hernández, por permitirme colaborar contigo y por tu ayuda en la obtención de 
garrapatas durante las salidas a Veracruz. Gracias por tus consejos y compartir conmigo tu pasión 
por la investigación. 
A la Biól. Laura Leonor Del Castillo Martínez, técnico del Laboratorio de Acarología de la 
Facultad de Ciencias, por su apreciable ayuda durante el trabajo de campo y en el montaje de larvas. 
 
A la M. en C. María Berenit Mendoza Garfias, responsable del Laboratorio de Microscopía y 
Fotografía de la Biodiversidad (I) del IBUNAM, por el proceso y obtención de imágenes en 
Microscopía Electrónica de Barrido. 
 
A la M. en F.P. Ana Isabel Bieler Antolín, del Laboratorio de Microcine de la Facultad de Ciencias, 
por su ayuda en la toma de las microfotografías de campo claro y asesoría en el uso del programa 
Adobe Photoshop utilizado para la edición de imágenes de este trabajo. 
 
A la M. en C. Laura Margarita Márquez Valdelamar, responsable del Laboratorio de Biología 
Molecular y de la Salud, del IBUNAM porsu ayuda en la obtención de las secuencias genéticas, y 
por sus enriquecedoras clases durante el curso de Técnicas de Laboratorio en Sistemática 
Molecular. 
 
A la Dra. Ingeborg Dorothea Becker Fausser, la Dra. Miriam Berzunza Cruz y el Dr. Daniel Sokani 
Sánchez Montes del Laboratorio de Inmunoparasitología de la Unidad de Medicina Experimental, 
de la Facultad de Medicina, por su asistencia en parte de los análisis moleculares incluidos. 
 
A la Biól. Ofelia Delgado Hernández y a la M. en C. Andrea Rubí Jiménez Marín, por su ayuda y 
facilidades para llevar a cabo parte del trabajo en el Laboratorio de Biología Molecular del 
Departamento de Zoología, IBUNAM. 
 
Al Dr. Edmundo González y la Biól. Ofelia Delgado, por todo el tiempo y valiosa ayuda en la 
realización y comprensión de los análisis filogenéticos realizados. 
 
Al Biól. Luis Islas, por recomendarme el programa QGIS para la elaboración de mapas realizados 
y tu valiosa ayuda en la elaboración del “shape” de áreas biogeográficas. 
 
Al Dr. José Manuel Venzal Bianchi encargado del el Laboratorio de Vectores y Enfermedades 
Transmitidas del CENUR Litoral Norte-Salto, de la Universidad de la Republica Uruguay, por 
recibirme, guiarme y compartir conmigo su conocimiento y pasión por los argásidos, durante la 
estancia realizada bajo su asesoría. 
 
A la M. en C. Atziri García, por ser una excelente compañera en las clases, en el campo y en el 
laboratorio, siempre contagiándome tu buena actitud y entusiasmo por hacer bien las cosas. Gracias 
por todo tu apoyo y por permitirme ser tu amiga. 
 
Al Biól. Angel Herrera, por tu ayuda en la obtención de algunos de los ejemplares analizados. Y 
por tu cariño, paciencia y disponibilidad dentro y fuera del laboratorio. 
 
Al M. en C. Omar Lagunas, por tu apoyo y disponibilidad en cada uno de mis tutórales. Gracias 
por tus consejos y amistad. 
 
A Carlos Bordoli por su amabilidad, hospitalidad y buena vibra durante mi estancia en Uruguay. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Dedicatoria 
 
Para Miriam, Mim, Angel, Aaron, Mishell y Yosef, 
 porque son a los que más amo. 
 
 A Val, por inspirarme e instruirme en el estudio 
 de la Biología y para hacer investigación. 
 
A Paty, por tantas aventuras, todo lo que compartimos y 
por haberme motivado a creer en que “si lo quieres, lo tienes”. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
ÍNDICE 
 
RESUMEN………………………………………………………………..…...…………….. 1 
ABSTRACT………………………………………………………………….……………… 2 
INTRODUCCIÓN…………………………………………………………...………………... 3 
Generalidades de Argasidae………………………………...…………………………. 3 
OBJETIVOS……………………………………………………………………...………...... 7 
ANTECEDENTES…………………………………………………………………...……….. 8 
Sistemática de Argasidae………………………………………………………………. 8 
Argásidos asociados con murciélagos………………………...……………………….. 13 
MATERIALES Y MÉTODOS………………………………………………………………….. 20 
Recolecta de murciélagos y argásidos asociados…………………………………...… 20 
Análisis morfológico………………………………………………………………….... 21 
Análisis molecular……………………………………………………………………... 22 
Análisis filogenéticos……………………………………….………………………….. 23 
RESULTADOS………………………………………………………………………………. 25 
Registro de argásidos asociados con murciélagos…………………..……………….... 25 
Descripción morfológica de las especies estudiadas...………………………………... 27 
Género Antricola Cooley y Kohls, 1942………………………………………….. 27 
Antricola marginatus Banks, 1910…………………………………………….. 27 
Antricola mexicanus Hoffmann, 1959…………………………………………. 30 
Género Ornithodoros Koch, 1844………………………………………………… 35 
Ornithodoros azteci Matheson, 1935…………………………………………... 35 
Ornithodoros brodyi Matheson, 1935………………………………………….. 39 
Ornithodoros dyeri Cooley & Kohls, 1940……………………………………. 43 
Ornithodoros knoxjonesi Jones & Clifford, 1972……………………………… 46 
Ornithodoros marinkellei Kohls, Clifford & Jones, 1969…….……………….. 48 
Ornithodoros sp.……………………………………………….………………. 50 
Ornithodoros yumatensis Cooley & Kohls, 1941……………………………… 54 
Análisis filogenético de Argasidae……….……………………………………………. 57 
a) Análisis del gen mitocondrial 16S……...………………….…………………… 57 
b) Análisis del gen mitocondrial Citocromo Oxidasa I (COI)…………….………. 60 
c) Análisis de los genes concatenados…………………………………….………. 63 
Distancias genéticas intra e interespecíficas de argásidos………………………… 66 
DISCUSIÓN……………………………………………………………………….……........ 67 
CONCLUSIONES……………………………………………………………………………. 71 
LITERATURA CITADA………………………………………...…………………………….. 72 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
LISTA DE FIGURAS 
 
Figura 1 Morfología general de una larva de Argasidae………………………….… 5 
Figura 2 Morfología general de un adulto de Argasidae……………………….…… 5 
Figura 3 Familias, Subfamilias y Géneros de Ixodida………………………...…….. 12 
Figura 4 Registros previos de argásidos asociados con murciélagos y sus refugios... 18 
Figura 5 Sitios de colecta de ejemplares analizados en este estudio………………... 25 
Figura 6 Sitios de colecta de Antricola marginatus en este estudio………………… 28 
Figura 7 Microscopia electrónica de barrido de Antricola marginatus……………... 29 
Figura 8 Sitios de colecta de Antricola mexicanus en este estudio…………………. 32 
Figura 9 Microscopia óptica de Antricola mexicanus larva………………………… 33 
Figura 10 Microscopia electrónica de barrido de Antricola mexicanus……………… 34 
Figura 11 Sitios de colecta de Ornithodoros azteci…………………………………... 37 
Figura 12 Microscopia óptica de Ornithodoros azteci larva…………………………. 37 
Figura 13 Microscopia electrónica de barrido de Ornithodoros azteci………………. 38 
Figura 14 Sitios de colecta de Ornithodoros brodyi………………………………….. 40 
Figura 15 Microscopia óptica de Ornithodoros brodyi larva………………………… 41 
Figura 16 Microscopia electrónica de barrido de Ornithodoros brodyi……………… 42 
Figura 17 Sitios de colecta de Ornithodoros dyeri…………………………………… 44 
Figura 18 Microscopia óptica de Ornithodoros dyeri larva………………………….. 44 
Figura 19 Microscopia electrónica de barrido de Ornithodoros dyeri……………….. 45 
Figura 20 Sitios de colecta de Ornithodoros knoxjonesi……………………………... 47 
Figura 21 Microscopia óptica de Ornithodoros knoxjonesi larva……………………. 47 
Figura 22 Sitios de colecta de Ornithodoros marinkellei…………………………….. 48 
Figura 23 Microscopia óptica de Ornithodoros marinkellei larva…………………… 49 
Figura 24 Sitios de colecta de Ornithodoros sp……………………………………… 51 
Figura 25 Microscopia electrónica de barrido de Ornithodoros sp…………………... 52 
Figura 26 Microscopia electrónica de barrido de Ornithodoros sp…………………... 53 
Figura 27 Sitios de colecta de Ornithodoros yumatensis…………………………….. 55 
Figura 28 Microscopia óptica de Ornithodoros yumatensis larva……………………. 55 
Figura 29 Microscopia electrónica de barrido de Ornithodoros yumatensis…………. 56 
Figura 30 a Árbol de máxima verosimilitud con las secuencias del gen 16S………….. 58 
Figura 30 b Árbol de parsimonia con las secuencias del gen 16S……………………… 59 
Figura 31 a Árbol de máxima verosimilitud con las secuencias del gen COI………….. 61 
Figura 31 b Árbol de parsimonia con las secuencias del gen COI……………………... 62 
Figura 32 a Árbol de máxima verosimilitud con la matriz concatenada de secuencias 
de los genes COI y 16S……………………………………………………. 
64 
Figura 32 b Árbol de parsimonia con la matriz concatenada de secuencias de los genes 
COI y 16S………………………………………………………………….. 
 
65 
 
 
LISTA DE CUADROS 
 
Cuadro 1 Composición genérica de Argasidae con base en el esquema propuesto por 
Hoogstral en 1985………………………………………………………….. 
 
6 
Cuadro 2 Principales esquemas de clasificación propuestos para Argasidae…………. 11 
Cuadro 3 Distribución biogeográfica de argásidos asociados con murciélagos………. 14 
Cuadro 4 Registros previos de argásidos asociados con murciélagos en México…….. 15 
Cuadro 5 Cuevas visitadas para la colecta de murciélagos y argásidos asociados……. 20 
Cuadro 6 Primers utilizados para la amplificación de ADN………………………….. 22 
Cuadro 7 Sitios de colecta de argásidos de México estudiados en el presente trabajo...26 
Cuadro 8 Distancias genéticas entre los géneros de Argasidae, analizados en el 
presente estudio……………………………………………………………. 
 
66 
 
 
LISTA DE ANEXOS 
 
Anexo 1 Composición genérica de Argasidae con base en el esquema propuesto por 
Hoogstral en 1985………………………………………………………….. 
 
81 
Anexo 2 Principales esquemas de clasificación propuestos para Argasidae…………. 82 
 
 1 
RESUMEN 
Los argásidos están representados actualmente por cerca de 216 especies, sin embargo, su 
clasificación es controvertida. Un previo análisis cladístico de caracteres morfológicos y del 
desarrollo realizado por Klompen y Oliver (1993) encontró que el género Ornithodoros es 
parafiletico y propuso un nuevo género Carios, en donde se incluyeron los géneros Antricola y 
Nothoaspis, así como algunas especies de Argas y Ornithodoros. Lo anterior llevó a sugerir la 
necesidad de usar más taxones y nuevos caracteres, que permitan proponer una hipótesis filogenética 
más robusta. Con base en lo anterior, el objetivo de este trabajo es establecer las relaciones 
filogenéticas de Argasidae con base en el análisis morfológico y de caracteres moleculares, a partir de 
nuevo material colectado en México y secuencias disponibles en GenBank. Se colectaron un total de 
820 especímenes en 17 cuevas de ocho estados (Chiapas, Colima, Morelos, Nayarit, San Luis Potosí, 
Tamaulipas, Veracruz y Yucatán), sobre las paredes de estos ambientes, guano y murciélagos. Los 
ejemplares colectados fueron fijados en alcohol al 96% y conservados en viales para su determinación 
taxonómica y análisis molecular. Para este último se amplificaron fragmentos de los genes Citocromo 
Oxidasa I (COI) y 16S rRNA. Se realizaron análisis filogenéticos utilizando el método probabilístico 
de Verosimilitud Máxima (ML) y el de Parsimonia (P). Debido a que no se obtuvieron las mismas 
secuencias para todos los taxones, los análisis se realizaron de manera individual para cada gen y con 
las secuencias que coincidían para ambos genes se realizó una matriz concatenada. Los especímenes 
analizados se incluyeron en ocho especies y dos taxones, pertenecientes a los géneros Antricola y 
Ornithodoros. Con los análisis realizados mediante ambas aproximaciones (ML y P), se pudieron 
corroborar los taxones previamente determinados taxonómicamente y el acomodo de los grupos 
obtenido con ambas aproximaciones concuerda con lo referido por Klompen y Oliver (1993). Para el 
gen de COI se generaron nuevas secuencias para seis taxones (Oz aetbci, Oz yrod,ik Oz d,bri, Oz 
xnoj.onbsik Ornithodoros sp. y Antricola sp.), y se corroboró la identidad de tres especies tomando 
como base secuencias previas depositadas en GenBank; mientras que con el gen 16S rRNA las 
nuevas secuencias fueron para tres taxones (Oz aetbci, Ornithodoros sp., y Antricola sp.) y se 
corroboró la identidad de siete especies. Finalmente, con base en los análisis morfológicos y 
moleculares, pudimos confirmar el nuevo registro de una especie de Antricola (Antricola sp.) en el 
país, así como, dos especies del género Ornithodoros (Ornithodoros sp. y Oz marinxbllbi). 
 
 
 
 2 
ABSTRACT 
 Argasid ticks are currently represented by 216 species, nevertheless, the genus-level 
classification is controvertial. Previous cladistic analysis based on morphological and developmental 
characters by Klompen and Oliver (1993), found that the genus Ornithodoros was paraphyletic and 
proposed a new genus Carios, to include Antricola and Nothoaspis, as well as some species of Argas 
and Ornithodoros. Previous studies sugest the need to include more taxa and new characters to better 
support of phylogenetic hypothesis. So, the aim of the present work is to investigate the phylogenetic 
relationships within Argasidae based on morphological and molecular data of new material collected 
in Mexico and also, sequences available in GenBank. A total of 820 specimens of Argasidae were 
collected from 17 caves located in 8 states of Mexico (Chiapas, Colima, Morelos, Nayarit, San Luis 
Potosi, Tamaulipas, Veracruz and Yucatan). In each cave, bats, bat guano and crevices from the walls 
were sampled. All ticks specimens were fixed and preserved in 96% ethanol until their taxonomic 
identification and molecular analysis. To confirm the specific identification of collected speciens, we 
performed a molecular analysis using the mitochondrial genes Cytochrome Oxidase I (COX1) and 
16S rRNA. The phylogenetic analyzes were performed using Maximum Likelihood and Parsimony 
methods. Given that the two molecular markers were not available for all taxa, the analyzes were 
performed individually for each gene and then another analyses with the sequences that coincided for 
both genes (concatenated data). The specimens analyzed belong to 8 species and 2 genera: Antricola 
and Ornithodoros. Based on our analyses, the taxonomic identifications were corroborated, and the 
arrangement of the groups based on the two phylogenetic methods broadly corresponds with the 
morphological cladistic analysis of Klompen and Oliver (1993). We obtained new COX1sequences of 
6 taxa (Ornithodoros azteci, Ornithodoros brodyi, Ornithodoros dyeri, Ornithodoros knoxjonesi, 
Ornithodoros sp. y Antricola sp.), and the identity of three species was corroborated based on 
previous sequences deposited in GenBank. Based on the 16S rRNA gene sequence, of O. azteci, 
Ornithodoros sp., y Antricola sp.) and the identity of seven taxa was corroborated. Finally, based on 
morphological and molecular analyzes, we confirm the new record of a species of Antricola in 
Mexico (Antricola sp.), as well as two species of the genus Ornithodoros (Ornithodoros sp. and O. 
marinkellei). 
 
 
 
 
 3 
INTRODUCCIÓN 
Generalidades de Argasidae 
Las garrapatas son artrópodos quelicerados ubicados en la clase Arachnida y subclase 
Acari, dentro del superorden Parasitiformes, el cual incluye al orden Ixodida y a la superfamilia 
Ixodoidea (Keirans, 2009). Esta superfamilia está conformada por tres familias: Argasidae (216 
especies), Ixodidae (731 especies) y Nutalliellidae (monotípica), las dos primeras distribuidas por 
todo el mundo y la última restringida a Sudáfrica y Tanzania (Nava et al., 2017; Dantas-Torres, 
2018). 
Todas las garrapatas poseen una estructura única para este grupo llamada hipostoma, la 
cual se ubica en el gnatosoma (referido también como capitulum) y sirve para penetrar y sujetarse 
en la piel del huésped. Son ectoparásitos hematófagos (en todos sus estados postembrionarios) de 
todos los grupos de vertebrados terrestres; causan daño directo al huésped y pueden ser vectores 
potenciales de microorganismos causantes de enfermedades (Guglielmone et al., 2003; Nava et. 
al., 2009; Nava et. al., 2017). 
En particular, las garrapatas incluidas en la familia Argasidae son conocidas como 
garrapatas blandas o suaves, que se caracterizan morfológicamente porque durante su estado 
larval típicamente poseen una placa media-dorsal (Figura 1), mientras que durante la etapa de 
ninfa y adulto carecen de placas dorsales y ventrales en el idiosoma; su hipostoma está situado 
dentro de una depresión ventral llamada camerostoma. Poseen coxas sin espolones y su cutícula 
puede ser granulada, plegada, mamilada y raramente estriada (Figura 2) (Durden & Beati, 2014). 
Biológicamente, se sabe que los argásidos tienen una gran capacidad de supervivencia en 
ausencia de sus huéspedes, con algunas excepciones; un patrón de alimentación que incluye 
diversos huéspedes y un ciclo de vida que consiste en cuatro estados de desarrollo, el huevo y tres 
estados parasitarios activos: larva, ninfa (con un número de estadios ninfales siempre mayor a 
uno, aunque el número varia por especies) y adulto (hembras y machos, con dimorfismo sexual 
indistinto) (Apanaskevich & Oliver, 2014; Hoogstraal, 1985). Ecológicamente, estos organismos 
cuando son ninfas y adultos son considerados como nidícolas, debido a que viven en ocerca de 
nidos, madrigueras, cuevas u otros refugios usados por los vertebrados a los que parasitan; y casi 
siempre sobre los vertebrados habitantes de dichos ambientes cuando son larvas (Sonenshine, 
2014). Sin embargo, debido a que algunos huéspedes, como es el caso de muchas especies de 
murciélagos, son estacionales, es posible que algunas garrapatas tengan que sobrevivir sin 
 4 
alimentarse durante muchas semanas o meses. Las garrapatas tienen tasas metabólicas bajas 
durante estos períodos, por lo tanto, conservan energía (Whitaker & Morales-Malacara, 2005). 
Las propuestas de clasificación y filogenia para el orden Ixodida se han basado en 
caracteres morfológicos, biológicos y ecológicos (Nava et al., 2009). En particular, para 
Argasidae no existe un consenso entre los géneros que conforman a este taxón (Burger et al., 
2014; Guglielmone et al., 2010; Estrada-Peña et al., 2010; Nava et al., 2009). Hasta el momento 
existen cuatro principales propuestas de clasificación: la soviética (Filippova, 1966; Pospelova-
Shtrom, 1969); la americana (Clifford et al., 1964; Hoogstraal, 1985); la francesa (Camicas & 
Morel, 1977; Camicas et al., 1998) y la cladísta (Klompen & Oliver, 1993) (Cuadro 1). Las 
cuatro propuestas aceptan: 1) la división de Argasidae en dos subfamilias: Argasinae y 
Ornithodorinae (Burger et al., 2014; Mans et al., 2012; Nava et al., 2009; Klompen & Oliver, 
1993) y 2) el reconocimiento de los géneros: Argas (Argasinae), Ornithodoros y Otobius 
(Ornithodorinae) como válidos. Sin embargo, hay desacuerdo sobre la composición de especies 
incluidas en estos taxones y sobre la validez y naturalidad de los otros géneros (Antricola, 
Nothoaspis y Carios) y subgéneros (Burger et al., 2014). 
De las cuatro propuestas, la más ampliamente utilizada es la de Hoogstral (1985), la cual 
incluye a los géneros Argas, Antricola, Nothoaspis, Ornithodoros y Otobius (Guglielmone et al., 
2003; Sonenshine, 2014; Guzmán-Cornejo et al., 2016; Barros-Battesti et al., 2015; Venzal et al., 
2015) (Cuadro 2). A pesar de que las otras propuestas también reconocen algunos de estos 
géneros, incluyen a otros adicionales, por ejemplo, la propuesta cladísta, asigna a la mayoría de 
los argásidos asociados con murciélagos al género Carios (lo cual incluye a las especies de los 
géneros Antricola y Nothoaspis, los cuales no fueron reconocidos como válidos por Klompen y 
Oliver (1993)). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 5 
 
Figura 1. Morfología general de una larva de Argasidae. Tomado y modificado de Estrada-Peña, A. (2015). 
Garrapatas: Morfología, fisiología y ecología. 
Figura 2. Morfología general de un adulto de Argasidae. Tomado y modificado de Estrada-Peña, A. 
(2015). Garrapatas: Morfología, fisiología y ecología. 
 6 
Cuadro 1. Composición genérica de Argasidae con base en el esquema propuesto por Hoogstral 
en 1985. 
 
Géneros 
Argas 
Latreille, 1795 
 
Antricola 
Cooley and Kohls, 
1942 
 
Nothoaspis 
Keirans & Clifford, 
1975 
Ornithodoros 
Koch, 1844 
Otobius 
Banks, 1912 
Caracteres diagnósticos 
• Adultos con línea 
sutural que separa la 
parte ventral de la 
dorsal, cuerpo aplanado, 
con cutícula rugosa o 
granulada, patrones de 
discos y surcos 
ventrales ausentes. 
• Larvas con 25-30 pares 
de sedas dorsales y 7 
ventrales, hipostoma 
redondeado y denticion 
3/3 en el apicey 2/2 en 
la base. 
• Adultos y ninfas 
con idiosoma 
piriforme, 
hipostoma de base 
ancha y forma de 
cuchara. 
• Larvas con placa 
dorsal suboval, de 
14-15 pares de 
sedas dorsales y 11 
ventrales, pulvilos 
largos y dentición 
del hipostoma 3/3. 
• Adultos y ninfas con 
un falso escudo dorsal 
y un reborde en el 
artejo I del pedipalpo 
que cubre el 
hipostoma. 
• Larvas con placa 
triangular alargada, 
con 12-15 pares de 
sedas dorsales y 8 
ventrales, con uñas e 
hipostoma con 
terminación en punta 
y dentición 2/2. 
• Adultos y ninfas 
con cutícula 
granulada o 
mamilada e 
hipostoma con 
formas variadas y 
dientes. 
• Larvas con o sin 
placa dorsal, de 13-
50 pares de sedas 
dorsales y 7-9 
ventrales, con uñas 
y cuando hay 
pulvilos no son 
muy largos. 
• Ninfas con espinas 
en la cutícula e 
hipostoma bien 
desarrollado. 
• Adultos con cutícula 
granular e hipostoma 
vestigial. 
• Larvas con placa 
dorsal alargada, de 
7-10 pares de sedas 
dorsales y 5 
ventrales, pulvilos 
presentes y dentición 
del hipostoma 2/2. 
Especies tipo 
Acarus reflexus 
Fabricius, 1794 
Ornithodoros 
coprophilus 
McIntosh, 1935 
Nothoaspis redelli 
Keirans & Clifford, 
1975 
Argas savignyi 
Audouin, 1827 
Argas megnini 
Dugès, 1883 
Distribución 
Cosmopolita Neártica y neotropical Neotropical Cosmopolita Cosmopolita 
Número de especies descritas / Representantes en México 
62 / 6 17 / 3 2 / 1 133 / 24 2 / 2 
Huéspedes 
Aves, mamíferos no 
voladores, reptiles y 
murciélagos 
Murciélagos Murciélagos 
Aves, mamíferos no 
voladores, anfibios, 
reptiles ymurciélagos 
Mamíferos no voladores 
 
 
 
 
 
 7 
OBJETIVOS 
General: Establecer las relaciones filogenéticas de Argasidae con base en el análisis 
morfológico y de caracteres moleculares, a partir de nuevo material colectado en México y secuencias 
disponibles en GenBank. 
 
Particulares: 
 
• Determinar morfológicamente las especies de argásidos recolectadas. 
 
• Redescribir las especies que no cuenten con descripciones completas. 
 
• Identificar molecularmente a las especies de argásidos obtenidas usando los genes Citocromo 
Oxidasa I (COI) y 16S DNA. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 8 
ANTECEDENTES 
 Sistemática de Argasidae 
La familia Argasidae fue propuesta por Canestrini en 1890; desde entonces, la clasificación de 
la familia ha sido debatida, especialmente en lo que respecta al número de géneros. Originalmente, 
Nuttall et al. (1908) y Neumann (1911) reconocieron 2 géneros, Argas Latreille, 1795 y Ornithodoros 
Koch, 1844, rechazando la propuesta de Pocock (1907) de reconocer a Carios Latreille, 1796 para 
incluir a A. vespertilionis, y proponiendo el género Alectorobius para incluir a O. talaje. 
Banks (1912) erigió el género Otobius para incluir a Ornithodoros megnini Dugès, 1984, el cual 
fue aceptado como válido en todos los trabajos posteriores. Por el contrario, Bedford (1932), 
sinonimizó a Ornithodoros con Argas, basado en el estudio morfológico de Ornithodoros perengueyi, 
el cual muestra un tegumento lateral ligeramente diferenciado, sugiriendo de este modo una línea 
sutural. No obstante, la monotipia de Argasidae no fue aceptada en ningún trabajo posterior. 
En 1935 Schulze basado mayormente en la morfología del órgano de Haller reconoció cinco 
géneros: Ornithodoros, Alveonasus, Alectorobius, Argas y Reticulinasus. En 1942, Cooley y Kohls 
describieron un nuevo género, Antricola, en el cual se incluyó a Ornithodoros coprophilus McIntosh, 
1935 y Ornithodoros marginatus Banks, 1910. 
Por su parte, Pospelova-Shtrom (1946) realizó una exhaustiva revisión de la clasificación de la 
familia y la dividió en dos subfamilias: Ornithodorinae y Argasinae. En Ornithodorinae incluyó dos 
tribus; Ornithodorini y Otobiini, mientras que en Argasinae incluyó a la tribu Argasini, basándose 
principalmente en la estructura del tegumento. En la tribu Ornithodorini incluyó a los géneros 
Ornithodoros, Alectorobius y Antricola; mientras que en la tribu Otobiini se incluyen los géneros 
Otobius y Ogadenus, indicando que este último probablemente caería en sinonimia con Alveonasus. 
Finalmente, en la tribu Argasini se incluyó a los géneros Argas y Carios. Posteriormente este mismo 
autor, propuso en 1950 varios subgéneros: dividió el género Alectorobius en: Alectorobius, 
Theriodoros y Pavlovskyella, colocando en la tribu Otobiini a el género Alveonasus y reasignando a 
Ogadenus como un subgénero. 
Dumbleton (1958), realizó un estudio sobre Ornithodoros parásitos de murciélagos en la región 
Oriental-australiana, en el que reasignó a Reticulinasus(propuesto anteriormente por Schulze como un 
género) como un subgénero de Ornithodoros, cambio aceptado en la mayoría de los trabajos 
posteriores. 
Flippova (1961) en su estudio sobre estados inmaduros de la subfamilia Ornithodorinae, siguió 
la clasificación propuesta por Pospelova-Shtrom (1953), con el único cambio de reducir Alectorobius a 
 9 
un subgénero de Ornithodoros, basándose en un estudio realizado por Goroshchenko (1959), en donde 
analiza el número y características morfológicas de los cromosomas de garrapatas de Argasidae. 
Posteriormente, este último autor en 1962 publicó un trabajo utilizando la misma metodología, en el 
cual concluye que la clasificación propuesta por Pospelova-Shtrom (1953) es la más acertada (Cuadro 
2). 
En 1964, Clifford y colaboradores publicaron una revisión de la subfamilia Ornithodorinae, 
basándose en el estudio de larvas y adultos, considerando datos sobre la biología, los huéspedes y 
distribución de varias especies de todas partes del mundo, en la que concuerdan con la propuesta de 
Pospelova-Shtrom (1953) para las categorías superiores a género, aunque no en la ubicación de 
Alveonasus en la misma tribu que Otobius, el cual consideran más estrechamente relacionado con 
Ornihodoros. Ellos reconocen solo a cuatro géneros: Antricola, Argas, Ornithodoros y Otobius, y a los 
subgéneros Ornithodoros, Alveonasus, Pavlovskyella, Alectorobius, Reticulinasus junto con dos nuevos 
propuestos por ellos: Ornamentum y Subparmatus para Ornithodoros. De la misma forma, estos 
autores incorporaron a Argas a los subgéneros: Argas, Persiargas, Carios, Chiropterargas, Secretargas 
y Ogadenus. 
Morel (1965) consideró que los subgéneros Carios y Chiropterargas deberían estar incluidos en 
Carios y que Secretargas debería ser un género intermedio entre Argas y Carios. Posterior a ésto, en 
1966, veinte años después de su primera propuesta, y un exhaustivo estudio de caracteres morfológicos, 
biológicos y ecológicos de la familia, Pospelova-Shtrom integró todos los estudios teóricos y prácticos 
realizados hasta ese momento, publicando una nueva propuesta en la que divide a Argasidae en dos 
subfamilias (Ornithodorinae y Argasinae), tres tribus: Ornithodorini y Otobiini (Ornithodorinae) y 
Argasini (Argasinae), y siete géneros: Ornithodoros, Alectorobius y Antricola en la tribu Ornithodorini, 
Otobius y Alveonasus dentro de Otobiini y finalmente Argas y Carios dentro de Argasini (Cuadro 2). 
En 1977 Camicas y Morel, proponen una clasificación para todo el orden, en el que dividen a 
Argasidae en dos subfamilias y doce géneros; Argas, Carios y Ogadenus dentro de Argasinae y 
Alectorobius, Alveonasus, Antricola, Nothoaspis, Ornamentum, Ornithodoros, Otobius, Parantricola y 
Subparmatus (Cuadro 2). 
Hoogstraal y Aeschlimann (1982) publican un trabajo en el que discuten a detalle muchos de los 
patrones entre las relaciones que establecen las garrapatas con sus huéspedes, en torno a la 
especificidad que éstas pudieran presentar; asimismo representan un árbol en el que refieren las 
familias, subfamilias y géneros incluidos en Ixodida (Figura 3). Por otro lado, Hoogstraal (1985), 
publicó un trabajo en el que cita a las garrapatas de las Familias Argasidae y Nuttalliellidae como 
parásitos y vectores, donde describe detalladamente todos los caracteres biológicos conocidos hasta ese 
momento a nivel de género y subgénero e indica a las especies incluidas en cada categoría taxonómica. 
 10 
En este último se sigue la propuesta de clasificación que el que había publicado anteriormente con 
Aeschlimann (1982) en donde dividieron a Argasidae en dos subfamilias y cinco géneros: Antricola, 
Argas, Nothoaspis, Ornithodoros y Otobius (Cuadro 2). 
Finalmente, Klompen y Oliver (1993) proponen una clasificación en la que se utilizaron 
caracteres morfológicos tanto de larvas como de adultos (Cuadro 2), y fue a partir de la cual se 
confirmó la monofilia del grupo y la validez de las subfamilias Argasinae con el género Argas y 
Ornithodorinae con los géneros Ornithodoros, Otobius y Carios; incluyendo en este último taxón 
algunas especies de los géneros Argas y Ornithodoros y todas las especies conocidas de los géneros 
Antricola y Nothoaspis (las cuales se encuentran asociadas con murciélagos). A pesar de que este 
análisis está basado en el uso del método cladísta, tiene la desventaja de presentar bajo soporte de 
ramas. 
Actualmente, una de las controversias más importantes para la clasificación de la familia 
Argasidae a nivel de género, ha sido la invalidación de Antricola, el cual no ha sido aceptado por 
muchos de los investigadores que actualmente realizan estudios en la región Neotropical, 
considerándolo prematuro y argumentando la necesidad de realizar más estudios morfológicos y sobre 
historias de vida, asociación con huéspedes y sistemática molecular, que permitan validar esta hipótesis 
(Estrada-Peña et al., 2010; Nava et al., 2009; Guglielmone et al., 2005; Estrada-Peña et al., 2004). 
Recientes estudios han analizado secuencias de DNA, siendo el gen 16S rDNA el más estudiado, y 
mediante el cual se ha demostrado que el género Carios propuesto por Klompen y Oliver (1993), 
parece no estar del todo justificado, ya que, en las filogenias realizadas en los últimos años con este 
gen, el agrupamiento de especies descritas como Antricola, sugiere un estatus genérico (Nava et al., 
2009). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 11 
Cuadro 2. Principales esquemas de clasificación propuestos para Argasidae. 
 
Esquema soviético 
Filippova (1966) 
Pospelova-Shtrom (1969) 
Esquema americano 
Clifford et al. (1964) 
Hoogstraal (1985) 
Esquema francés 
Camicas and Morel (1977) 
Camicas et al. (1998) 
Esquema cladístico 
Klompen & Oliver 
(1993) 
Argasinae 
 Argasini 
 Argas 
 Argas 
 Persicargas 
 
 Carios 
 Chiropterargas 
 
 
 Secretargas 
 
Argasinae 
 
 Argas 
 Argas 
 Persicargas 
 
 Carios 
 Chiropterargas 
 
 
 Secretargas 
 
 
 Microargas 
Argasinae 
 
 Argas 
 Argas 
 Persicargas 
 Carios 
 Carios 
 Chiropterargas 
 Ogadenus 
 Ogadenus 
 Secretargas 
 Proknekalia 
Argasinae 
 
 Argas 
 Argas 
 (incl. 
Persicargas) 
 
 
 
 
 Ogadenus 
 Secretargas 
 Proknekalia 
 Alveonasus 
Ornithodorinae 
 Otobiini 
 Otobius 
 Alveonasus 
 Alveonasus 
 Proknekalia 
 Ogadenus 
 Ornithodorini 
 Ornithodoros 
 Ornithodoros 
 Ornamentum 
 
 
 Pavlovskyella 
 Theriodoros 
 
 Alectorobius 
 
 Reticulinasus 
 
 Subparmatus 
 Antricola 
 Antricola 
 Parantricola 
 
Ornithodorinae 
 
 Otobius 
 Ornithodoros 
 Alveonasus 
 Proknekalia 
 
 
 
 Ornithodoros 
 Ornamentum 
 
 
 Pavlovskyella 
 (incl. Theriodoros) 
 
 Alectorobius 
 
 Reticulinasus 
 
 Subparmatus 
 Antricola 
 Antricola 
 Parantricola 
 Nothoaspis 
 
Ornithodorinae 
 
 Otobius 
 Alveonasus 
 Alveonasus 
 Proknekalia 
 
 
 Ornithodoros 
 Ornithodoros 
 Ornamentum 
 Alectorobius 
 
 Theriodoros 
 (incl. Pavlovskyella) 
 
 Alectorobius 
 
 Reticulinasus 
 
 Subparmatus 
 AntricolaParantricola 
 Nothoaspis 
 Microargas 
Ornithodorinae 
 
 Otobius 
 
 
 
 Ornithodoros 
 (incl. 
Ornithodoros, 
Ornamentum, 
Microargas, 
Pavlovskyella, 
Theriodoros) 
 Carios 
 (incl. 
Carios, 
Chiropterargas, 
Alectorobius, 
Reticulinasus, 
Subparmatus, 
Antricola, 
Parantricola, 
Nothoaspis) 
 12 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 3. Familias, Subfamilias y Géneros de Ixodida. Tomado de Hoogstraal, H. (1982). Tick-host specificity. 
 13 
 Argásidos asociados con murciélagos 
De las aproximadamente 216 especies descritas hasta ahora, dentro de los cinco géneros 
propuestos por Hoogstraal para Argasidae en el mundo (Cuadro 1); en los últimos años más de una 
especie nueva se ha descrito por año en la región neotropical (Nava et al., 2010; Guglielmone et al., 
2010; Barros-Battesti et al., 2013, 2015; Venzal et al., 2015; Muñoz-Leal et al., 2016; Labruna et al., 
2016; Muñoz-Leal et al., 2017; Dantas-Torres, 2018). 
En México, los argásidos están representados por 36 especies clasificadas en los cinco géneros, 
de los cuales Antricola, Argas, Nothoaspis y Ornithodoros han sido reportados en cuevas del país, 
asociados con mamíferos habitantes de estos ambientes y de gran importancia para estos ecosistemas 
(Reddell, 1982). A nivel mundial, de estos cuatro géneros se han encontrado 77 especies en cuevas 
asociadas con murciélagos y/o su guano (Cuadro 3). De las 139 especies de murciélagos que se 
conocen para México (Ceballos, 2014), 24 pertenecientes a 5 familias (Emballonuridae, Molossidae, 
Mormoopidae, Phyllostomidae y Vespertilionidae) se han encontrado en asociación con 21 especies de 
argásidos (Cuadro 4). 
 14 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Especie Distribución 
Antricola 
A. armasi Neo 
A. centralis Neo 
A. cernyi Neo 
A. coprophilus Nea; Neo 
A. delacruzi Neo 
A. granasi Neo 
A. guglielmonei Neo 
A. habanensis Neo 
A. hummelincki Neo 
A. inexpectata Neo 
A. marginatus Neo 
A. martelorum Neo 
A. mexicanus Neo 
A. naominae Neo 
A. occidentalis Neo 
A. siboneyi Neo 
A. silvai Neo 
Argas 
A. australiensis Aus 
A. boueti Aft; Ind; Pal 
A. ceylonensis Ind 
A. confusus Aft; Pal 
A. cordiformis Aft 
A. daviesi Aus 
A. dewae Aus 
A. macrodermae Aus 
A. pusillus Aus; Ind; Pal 
A. sinensis Ind 
A. transgariepinus Aft; Pal 
A. vespertilionis Aft; Aus; Ori; Pal 
Nothoaspis 
N. amazoniensis Neo 
N. reddelli Neo 
Ornithodoros 
O. azteci Neo 
O. batuensis Aus; Ind 
O. brodyi Neo 
O. cavernicolous Neo 
O. chironectes Nea 
O. chiropterphila Ind 
Especie Distribución 
O. cholodkovskyi Pal 
O. clarki Nea; Neo 
O. concanensis Neo 
O. dusbabeki Neo 
O. dyeri Nea; Neo 
O. eptesicus Neo 
O. faini Aus; Ori 
O. fonsecai Neo 
O. furcosus Aft 
O. guaporensis Neo 
O. hadiae Aft 
O. hasei Neo 
O. hermsi Nea 
O. jul Nea; Neo 
O. kelleyi Neo 
O. knoxjonesi Neo 
O. kohlsi Neo 
O. madagascariensis Aus 
O. marinkellei Neo 
O. mimon Neo 
O. mormoops Neo 
O. multisetosus Aus 
O. natalinus Neo 
O. nicollei Neo 
O. papuensis Ind 
O. peropteryx Nea; Neo 
O. peruvianus Nea; Neo 
O. piriformis Aus 
O. puertoricensis Neo 
O. rennellensis Aus 
O. rossi Neo 
O. rondoniensis Neo 
O. salahi Pal 
O. setosus Neo 
O. solomonis Aus 
O. stageri Nea; Neo 
O. tadaridae Neo 
O. tiptoni Neo 
O. vigerasi Neo 
O. yumatensis Nea; Neo 
 
Cuadro 3. Distribución biogeográfica de argásidos asociados con murciélagos. 
Distribución: Aft=Región afrotropica; Aus=Región australiana; Ind=Región indomalaya; Nea=Región 
neártica; Neo=Región neotropical; Pal=Región paleártica. 
 15 
 Cuadro 4. Registros previos de argásidos asociados con murciélagos en México. 
 
Argásido Estado Localidad Huésped Referencia 
Antricola 
A. coprophilus Colima Cueva de la fábrica 2 
 Cueva El Salitre Macrotus waterhousii 24 
 Chiapas Cueva de la Chepa Leptonycteris nivalis; Pteronotus davyi 1; 16; 20 
 Jalisco Cueva “el Chico” Guano 5 
 San Luis Potosí Sótano de la Tinaja 18 
 Tamaulipas Cueva de los cuarteles Guano 5 
 Cueva de la Florida 18 
 Veracruz Cueva de Laguna Encantada Guano 5 
 Yucatán Cueva de Hoctum Guano 5 
A. marginatus Campeche Grutas de Xtacumbilxunam Guano 11; 16 
A. mexicanus Campeche Grutas de Xtacumbilxunam Guano 11; 12 
 Guerrero Cueva Juxtlahuaca Pteronotus davyi 4; 7; 16; 20 
 Oaxaca San Pedro Mixtepec Balantiopteryx plicata; 
Pteronotus parnellii 
26 
 San Luis Potosí Cueva de Taninul Guano 18 
 Tabasco Cueva del Azufre Guano 18 
 Yucatan Cueva Xpukil Guano 12; 18 
Argas 
A. cooley Chihuahua Cueva del Salitre 18 
Nothoaspis 
N. redelli Campeche Grutas de Xtacumbilxunam Mormoops megalophylla 
11; 12; 14; 
18; 20 
 Tabasco Cueva del Azufre 18; 22 
 Yucatán Cueva Toh 18 
 Cueva Xpukil 12; 18 
Ornithodoros 
O. azteci Colima Cueva El Salitre Macrotus waterhousii 24 
 Morelos Cueva Poza de Moctezuma Desmodus rotundus 
5; 6; 7; 13; 
16; 20 
 Quintana Roo Puerto Juarez Artibeus jamaicensis 7; 16; 20 
 Yucatán --- Artibeus jamaicensis 7; 16; 20 
O. brodyi Chiapas Cueva de El Naranjo Desmodus rotundus; 
Artibeus lituratus 25 
 Cueva del Guano Desmodus rotundus 25 
 
 
 
Jalisco 
 
Tamazula de Gordiano 
 
Pteronotus parnellii 
 
7; 20 
 Oaxaca San Pedro Mixtepec Pteronotus parnellii 26 
 Quintana Roo Cueva de Zereque Carollia sowelli 25 
 Pueblo XCan Artibeus jamaicensis; Chrotopterus auritus; 7; 20 
 16 
Argásido Estado Localidad Huésped Referencia 
Myotis nigricans 
 Tabasco Cueva Agua Blanca Paredes de la cueva 25 
 Yucatán Cueva cercana al Cenote Bal-mil Paredes de la cueva 25 
 Cueva Kaua Paredes de la cueva 25 
 Cueva Tzabnah Paredes de la cueva 25 
O. dusbabeki Veracruz --- Molossus rufus 9; 20 
O. dyeri Baja California Isla Partida Myotis vivesi 7; 20; 23 
 Isla Pescadero Myotis vivesi 7; 23 
 Isla Estanque Myotis vivesi 7; 23 
 Chiapas Cueva de la Chepa Paredes de la cueva 2; 5; 23 
 Coahuila Cueva del Detector Perdido Paredes de la cueva 23 
 Colima Cueva de la Fábrica Paredes de la cueva 2; 5; 23 
 Nuevo León Cueva en Sabinas Hidalgo Guano 7; 23 
 Oaxaca Magdalena Tequisistlán Balantiopteryx plicata 7; 20; 23 
 Puerto Ángel Balantiopteryx plicata 7; 20; 23 
 San Pedro Mixtepec Balantiopteryx plicata 26 
 Quintana Roo Chetumal Trachops cirrhosus 14; 20; 23 
 San Luis Potosí Cueva de Taninul Paredes de la cueva 5 
 Veracruz Cueva Rey del Oro Paredes de la cueva 23 
 Yucatán Cueva Chocantes Paredes de la cueva 23 
 Cueva El Naranjal Peropteryx macrotis 23 
 Carretera Santa Elena-Loltún, Km 56 
Peropteryx macrotis; 
Mimon cozumelae 23 
O. hasei Sinaloa Santa Lucía Molossus rufus; Myotis velifer 7; 20 
 Yucatán Pisté Molossus rufus 7; 20 
O. kelleyi Durango Nombre de Dios Tadarida brasiliensis 17; 20 
O. knoxjonesi Morelos --- Balantiopteryx plicata 15; 20 
O. kohlsi Jalisco 9.6 km al E de Limon Molossus sinaloae 11 
O. mormoops Colima Cueva El Salitre Macrotus waterhousii 24 
O. nicollei Morelos Cueva de Huajintlán Paredes y suelo de la cueva 18 
O. rossi Baja California Sur Las Cuevas Macrotus californicus 7; 20 
 Miraflores Macrotus californicus 7; 20 
 San Antonio Macrotus californicus 7; 20 
 Colima Cueva El Salitre Macrotus waterhousii 24 
 Puebla Cueva El Santuario Macrotus waterhousii 24 
 Sinaloa Kino Macrotus californicus 7; 20 
 Sonora Cueva del Tigre Macrotus californicus 
 --- --- Balantiopteryx plicata 15; 20 
 --- --- Pteronotus parnellii 15; 20 
O. setosus Chiapas Zapaluta Pteronotus parnellii 8; 20 
 17 
Argásido Estado Localidad Huésped Referencia 
 Sinaloa Badiraquato Pteronotus personatus 8; 20 
O. stageri Coahuila Mina de San Felipe 5; 7 
O. talaje Guerrero Grutas de Cacahuamilpa 18 
 Yucatán Cenote Xtoloc 18 
 Cenote Yuncu 18 
 Cueva de Balaam Canché 18 
 Cueva de Sabacá 18 
O. yumatensis Chiapas Cueva de El Naranjo Desmodus rotundus 25 
 Cueva de Zapaluta Desmodus rotundus 7; 18; 20 
 Cueva del Guano Desmodus rotundus 25 
 Colima Cueva El Salitre Macrotus waterhousii 24 
 Durango Guanaceví Corynorhinus mexicanus; C. townsendii19; 20 
 Sinaloa Copala Desmodus rotundus 7; 20 
 Pánuco Artibeus lituratus 7; 20 
 Santa Lucía Artibeus lituratus; Dermanura azteca 7; 20 
 Yucatán Chichén Itzá Desmodus rotundus 7; 20 
 Cueva Chocantes Paredes de la cueva 25 
 Cueva de la Santa María Paredes de la cueva 25 
 Cueva El Naranjal Artibeus jamaicensis 25 
 Cueva Kaua Paredes de la cueva 25 
 Cueva Tzabnah Paredes de la cueva 25 
O. viguerasi Yucatán Cueva Calcetok Mormoops megalophylla 21 
 
Referencia: 1: Mazzotti, 1940; 2: Mazzotti, 1941; 3: Hoffmann, 1972; 4: Hoffmann, 1959; 5: Hoffmann, 1962 6: 
Vázquez, 1960; 7: Kohls et al., 1965; 8: Kohls et al., 1969; 9: Dusbábek, 1970; 10: Jones et al., 1972; 11: Keirans 
& Clifford, 1975; 12: Keirans et al., 1977; 13: Webb & Loomis, 1977; 14: Wolfgang & Polaco, 1985; 15: Losoya-
Solis & Morales-Malacara, 1994; 16: Hoffmann & López-Campos, 2000; 17: Guzmán-Cornejo et al., 2003; 18: 
Hoffmann et al., 2004; 19: Villegas-Guzmán et al., 2005; 20: Whitaker &Morales-Malacara, 2005; 21: Nava et al., 
2012; 22: Guzmán-Cornejo et al., 2012; 23: Guzmán-Cornejo et al., 2016; 24: Herrera-Montalvo et al., 2016; 25: 
Guzmán-Cornejo et al., 2017; 26: Colín-Martínez & García-Estrada, 2018. 
 18 
 
 Figura 4. Registros previos de argásidos asociados con murciélagos y sus refugios. 
 19 
En los últimos años, el uso de técnicas moleculares no sólo ha permitido obtener un mejor 
conocimiento de la biodiversidad real en el planeta, sino que también ha explorado de manera más 
precisa diferentes interacciones existentes entre especies (Morrone, 2013). No obstante, a medida que 
los métodos moleculares continúan siendo utilizados y el equipo de laboratorio necesario se vuelve más 
generalizado, las técnicas moleculares de identificación de garrapatas se volverán más comunes. Sin 
embargo, la identificacion morfológica de estos artrópodos siempre será la base de los estudios 
taxonómicos, sistemáticos, biogeográficos, y ecológicos, entre otros. Y éstos, junto con datos obtenidos 
de otras fuentes generarán un enfoque del tipo de "evidencia total" (Nava et al. 2009; Durden & Beati, 
2014). Uno de los problemas que se pueden presentar al hacer uso de taxonomía es la identificación 
errónea de especies, la cual puede tener profundas consecuencias en estudios ecológicos, los cuales 
pueden provocar un efecto de cascada de error en diversos estudios subsecuentes (Bortolus 2008; Vink 
et al. 2012). Es por ello por lo que actualmente, simultáneo al uso de la morfología, se obtienen 
también las secuencias de ADN, las cuales ayudan a corroborar las determinaciones taxonómicas y 
contribuyen a la delimitación de especies (Dexter et al., 2010). 
Con base en lo anterior, en el presente estudio pretendemos aumentar el conocimiento que se 
tiene sobre argásidos en México, aportando información morfológica y molecular sobre las especies 
colectadas asociadas con murciélagos, a partir de genes mitocondriales como el 16S RNA, el cual ha 
sido uno de los más utilizados en estudios sistemáticos de garrapatas (Burger et al., 2014; Estrada-Peña 
et al., 2010; Nava et al., 2009; Labruna et al., 2008; Black y Piesman1994), existiendo un gran número 
de secuencias disponibles en GenBank, y el gen Citocromo Oxidasa I (COI), el cual presenta suficiente 
variación entre especies cercanamente relacionadas y está siendo empleado dentro del proyecto 
“Código de Barras de la Vida” (Barcode of Life) concebido como un sistema de identificación de 
especies, mediante la comparación de fragmentos de cerca de 658 pb (Durden & Beati, 2014; Hebert et 
al., 2003a, b). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 20 
MATERIALES Y MÉTODOS 
 Recolecta de murciélagos y argásidos asociados 
La recolecta de argásidos se llevó a cabo entre octubre del 2016 y abril del 2017. Durante este 
periodo se visitaron 10 cuevas de tres estados de la República Mexicana (Cuadro 5). 
Cuadro 5. Cuevas visitadas para la colecta de murciélagos y argásidos asociados. 
 
Estado Cueva Referencia geográfica Fecha de colecta 
 Norte Oeste 
San Luis 
Potosí 
Nacimiento del Río Coy 21.73175 -98.97601 03.octubre.2016 
Chica 21.85982 -98.93664 04.octubre.2016 
del Hotel Taninul 21.93766 -98.89077 05.octubre.2016 
Morelos 
Huajintlán 18.6141 -99.4280 10.marzo.2017 
Mina Américas 18.4629 -99.0148 11.marzo.2017 
del Salitre 18.7494 -99.1884 11.marzo.2017 
del diablo u Ocotitlán 18.9952 -99.0612 12.marzo. 2017 
Oquedades de San Juan 19.0014 -99.0728 12.marzo.2017 
San Juan 19.0126 -99.0900 13.marzo.2017 
Veracruz de los murciélagos 18.5860 -95.0720 9-11 abril.2017 
 
En cada cueva se colectaron murciélagos con el fin de buscar argásidos (estados larvarios) 
asociados con estos huéspedes, los cuales fueron obtenidos utilizando redes de golpeo y/o redes de 
niebla. Los murciélagos colectados fueron colocados en costales de manta para transportarlos hasta su 
revisión; posteriormente fueron sacrificados mediante asfixia y revisados bajo un microscopio 
estereoscópico. Para extraer a los argásidos de la piel de sus huéspedes se utilizaron pinzas de punta 
fina. Las garrapatas se fijaron y se conservaron en viales con etanol al 96%. Finalmente, los 
murciélagos fueron identificados a nivel de especie (Medellin et al., 2008) y depositados en la 
Colección de Mamíferos del Museo de Zoología “Alfonso L. Herrera” de la Facultad de Ciencias, 
Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM). 
Con el objetivo de obtener argásidos en diferentes estados de desarrollo (ninfas y adultos), se 
tomaron muestras de guano en cajas de plástico (de 300 g. aproximadamente) de zonas en donde se 
concentraban las poblaciones de murciélagos. El guano fue procesado en embudos de Berlese-Tullgren, 
donde los argásidos fueron recolectados en frascos con etanol al 96%. Aunado a ésto se realizaron 
búsquedas exhaustivas entre las grietas y hendiduras de las paredes y techo de las cuevas. Los 
 21 
ejemplares encontrados fueron conservados directamente en frascos con etanol al 96% para su posterior 
estudio morfológico y molecular. 
Adicionalmente, se revisó material de argásidos colectados en cuevas, depositados en la 
Colección del Laboratorio de Acarología de la Facultad de Ciencias, UNAM (LAFC) y de la Colección 
Nacional de Ácaros (CNAC) del Instituto de Biología, UNAM. 
 
Análisis morfológico 
En el laboratorio, se seleccionaron algunos de los ejemplares de argásidos colectados en estado 
larval, los cuales fueron aclarados con lactofenol y montados entre porta y cubreobjetos con líquido de 
Hoyer (Krantz & Walter, 2009). Los ejemplares fueron estudiados morfológicamente con ayuda de un 
microscopio Zeizz Axioskop 2 plus, mientras que los ejemplares restantes se conservaron en etanol al 
96%. Por otro lado, los argásidos en estado ninfal y los adultos se mantuvieron en viales también en 
etanol al 96%. Su estudio morfológico se realizó con ayuda de un microscopio estereoscópico Nikkon 
MZ645. La determinación taxonómica de las especies se llevó a cabo a partir del uso de claves 
taxonómicas especializadas, por la comparación morfológica de nuestros ejemplares con los caracteres 
señalados en las descripciones originales, así como mediante su comparación con los depositados en 
colecciones (especies congenéricas y conespecíficas). Adicionalmente se tomaron fotomicrografías con 
Microscopía Electrónica de Barrido (MEB), con la finalidad de observar detalladamente caracteres 
morfológicos importantes para la determinación taxonómica. Para ello los ejemplares se deshidrataron 
gradualmente con etanol y posteriormente fueron secados a punto crítico con dióxido de carbono, 
finalmente fueron montados y recubiertos con oro para obtener las mejores condiciones de imagen. Las 
microfotografías se obtuvieron usando un microscopio marca Hitachi modelo SU1510 del Laboratorio 
de Microscopia y Fotografía de la Biodiversidad (I) del IB-UNAM. 
Como parte del estudio morfológico de los organismos se tomaron medidas las cuales sonpresentadas en milímetros (mm); en el caso de ninfas y adultos, las medidas registradas para cada 
ejemplar incluyeron: longitud (desde el margen del extremo anterior hasta el posterior), ancho, longitud 
de los tarsos I y IV, longitud de las tibias I y IV, y finalmente la longitud del hipostoma; dichas 
medidas se obtuvieron mediante el uso de un microscopio estereoscópico Nikon (SMZ645, Tokyo, 
Japan) y con ayuda de un ocular micrométrico. Para el caso de los ejemplares en estado larval las 
medidas registradas fueron: longitud (dos medidas: con y sin incluir el hipostoma), ancho, largo y 
ancho de la placa media dorsal, cada una de las sedas dorsales (14-21) y ventrales (8-11), largo y ancho 
de la base del hipostoma, sedas posthipostomales, distancia entre las sedas posthipostomales, largo y 
ancho de cada artejo de los pedipalpos, largo y ancho del tarso I, y por último largo y ancho del 
 22 
hipostoma; dichas medidas se registraron con ayuda de un analizador de imágenes con software de 
medición interactiva Axio Vision 4, Carl Zeiss. Finalmente, las garrapatas procesadas e identificadas 
fueron depositadas en la Colección del Laboratorio de Acarología de la Facultad de Ciencias, UNAM. 
 
Análisis molecular 
La extracción de ADN de argásidos se llevó a cabo mediante el uso del Kit “DNeasy Blood & 
Tissue Kit” de Qiagen, utilizando ejemplares preservados en alcohol al 96%. Posteriormente se 
amplificaron dos fragmentos parciales ubicados en la región mitocondrial del genoma de los argásidos, 
las cuales corresponden a los genes Citocromo Oxidasa subunidad 1 (COI) y 16S rDNA. Los primers 
empleados para dicha amplificación se enlistan en el cuadro 6. Las reacciones de PCR (25µl) 
consistieron en una mezcla maestra de polimerasa (Taq Master Mix) (12.5µl), 1µl de cada primer y 
10.5µl de ADN genómico. Las condiciones de la PCR para amplificar una región de ~650pb con los 
primers LCO-HCO fueron las siguientes: desnaturalización inicial de 94ºC por 1 minuto; 40 ciclos de 
92ºC por 30 segundos; alineación de 45ºC por 40 segundos, y una extensión a 72 ºC por 10 minutos. 
Para el caso de las secuencias del gen 16S, se amplificó una región de ~450pb utilizando el ciclo de 
termociclado propuesto por Trout et al. (2009), el cual consiste en incubación a 94°C por 2 minutos y 
35 ciclos de amplificación, los cuales consistieron en una etapa de desnaturalización a 95°C por 30 
segundos, alineación a 55°C por 30 segundos y extensión a 72°C por un minuto, con una extensión 
final a 72°C por un minuto. Los resultados de cada PCR fueron evaluados por medio de una 
electroforesis en gel de agarosa al 1.5%. Y por último se realizó la purificación de las amplificaciones y 
la secuenciación, a través de un secuenciador ABI Prism 3100 (Applied Biosystems), en el Laboratorio 
de Biología Molecular de la Biodiversidad y la Salud del Instituto de Biología, UNAM. 
Cuadro 6. Primers utilizados para la amplificación de ADN. 
 
 
 
Gen Primers Autor 
16S 16S(Fw):5´-CCGGTCTGAACTCAGATCAAGT-3´ 16S(Rv):5’CTGCTCAATGATTTTTTAAATTGCTGTGG-3´ Norris et al., 1996 
COI HCO2198: 5’-TAA ACT TCA GGGTGA CCA AAA ATC A-3’ LCO1490: 5’-GGT CAA CAA ATC ATA AAG ATA TTG G-3’ Folmer et al., 1994 
 23 
Análisis filogenéticos 
Con las secuencias obtenidas se realizó un BLAST (Basic Local Alignment Search Tool), en el 
sitio web de la NCBI (National Center for Biotechnology Information; 
https://blast.ncbi.nlm.nih.gov/Blast.cgi) para confirmar que los fragmentos de ADN obtenidos 
realmente pertenecieran a los organismos estudiados y de este modo, detectar algún tipo de 
contaminación; posteriormente fueron visualizadas con el programa Geneious v4.8.4 
(http://www.geneious.com; Kearse et al., 2012). Cuando se detectaron inconsistencias fue necesario 
editar con base en la señal del electroferograma, obteniendo finalmente la secuencia consenso, la cual 
fue exportada en formato FASTA para los análisis posteriores. Para los fragmentos obtenidos del gen 
COI, se realizó un test adicional utilizando el programa Transeq (Kearse et al., 2012) mediante el sitio 
web del EMBOSS (European Molecular Biology Open Software Suite; 
https://www.ebi.ac.uk/Tools/st/emboss_transeq/). Este traduce los nucleótidos a aminoácidos y de este 
modo corrobora la inexistencia de secuencias no codificantes (pseudogenes). 
Posteriormente se realizó el alineamiento de las secuencias utilizando el algoritmo de MUSCLE 
(Multiple Sequence Comparison by Log-Expectation) mediante el sitio web del EMBL-EBI (the 
European Molecular Biology Laboratory-European Bioinformatics Institute; Hinxton, Cambridge, 
United Kingdom; https://www.ebi.ac.uk/Tools/msa/muscle/) utilizando los parámetros asignados por 
default por el programa; los alineamientos obtenidos fueron visualizados y editados mediante el 
programa MESQUITE v3.51 (Madison & Madison, 2018). 
Las secuencias obtenidas de los fragmentos parciales de ambos genes mitocondriales fueron 
analizadas por separado y mediante una matriz concatenada, utilizando únicamente los taxones de los 
que se contaba con secuencias de ambos genes. Las relaciones filogenéticas fueron estudiadas mediante 
dos enfoques: 1) Probabilístico de Máxima Verosimilitud (MV) y 2) Parsimonia. 
1) El análisis de Máxima Verosimilitud se realizó con el el programa RAxML-HPC v.8.2.10 on 
XSEDE (Stamatakis, 2016) mediante el sitio web de CIPRES (Cyberinfrastructure for 
Phylogenetic Research; http://www.phylo.org/index.php/portal/cite_us; Miller et al., 2010), 
utilizando el modelo evolutivo asignado por el programa jModelTest v2.1.2. Para calcular el 
soporte de las ramas el programa realizó un análisis de bootstrap con 1000 pseudoréplicas. 
2) El análisis de Parsimonia se realializó en el programa TNT v.1.1 (Goloboff et al., 2008), 
considerando a todos los caracteres con el mismo peso y no-aditivos, y tratando a los Gaps 
como datos faltantes. Se realizó una búsqueda tradicional usando el algoritmo “Tree 
Bisection Reconnection” (TBR), con 100 réplicas. Los valores de bootstrap fueron obtenidos 
 24 
con 1000 pseudoréplicas, usando un muestreo standard (sample with replacement) y 
obteniendo el resultado en frecuencias absolutas. Los índices de consistencia (IC) y de 
retención (IR) fueron calculados utilizando el script “stats(1).run” (Anexo 1). 
Los árboles finales fueron visualizados y editados en el programa FigTree v1.4.3 
(http://tree.bio.ed.ac.uk/software/figtree/; Rambaut, 2016). Por último, se calcularon las distancias 
genéticas observadas (distancias p) a nivel intraespecífico e interespecífico, utilizando el programa 
Mega 7 (Molecular Evolutionary Genetics Analysis) v.7.0 (Kumar et al., 2016). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 25 
RESULTADOS 
Registro de argásidos asociados con murciélagos 
En total se analizaron 820 ejemplares de argásidos de los cuales 479 se encuentran depositados 
en la Colección del Laboratorio de Acarología de la Facultad de Ciencias, UNAM (LAFC); 20 en la 
Colección Nacional de Ácaros (CNAC) del Instituto de Biología, UNAM y 321 corresponden al 
material colectado durante el presente estudio. De estos ejemplares se determinaron diez especies 
pertenecientes a dos géneros (Antricola y Ornithodoros) recolectados en 17 cuevas de ocho estados de 
la República Mexicana (Cuadro 7; Figura 5). 
 
 Figura 5. Sitios de colecta de ejemplares analizados en este estudio.
 26 
Cuadro 7. Sitios de colecta de argásidos de México estudiados en el presente trabajo. 
Estado Localidad Referencia geográfica Huésped Argásido Estado de 
 Norte Oeste desarrollo 
Chiapas Cueva de la Chepa 16.7783 -93.1486 Guano Antricola marginatus 98N; 4M 
 Antricola mexicanus 193N; 21M; 7H 
 Cueva Cerro Hueco 16.7213 -93.0901 Artibeus jamaicensis Ornithodoros azteci 8L 
Colima Cueva de los Amiales 19.1494 -103.833 
Macrotus waterhousi; 
Pteronotus parnellii Ornithodoros dyeri 11L 
 Túnel manantial 19.3026 -103.867 Balantiopterixplicata Ornithodoros knoxjonesi 2L 
Morelos Mina las Américas 18.4629 -99.0148 
Pteronotus parnellii; 
Guano 
Antricola mexicanus 2L; 137N; 22M; 6H 
 Ornithodoros dyeri 3L; 3M; 2H 
Nayarit C. del Cerro de las viejas 22.8655 -105.1502 Pteronotus personatus Ornithodoros marinkellei 5L 
 Guano Antricola mexicanus 11N; 13M; 7H 
 Cueva Sin nombre 21.3336 -104.5875 Balantiopterix plicata Ornithodoros knoxjonesi 3L 
San Luis Potosí Cueva del tigre 21.9373 -98.8902 
Diphylla ecaudata; 
Desmodus rotundus Ornithodoros yumatensis 42L 
 Cueva del Hotel Taninul 21.9357 -98.8893 
Pteronotus personatus; 
Pteronotus davyi Antricola sp. 14L 
 Paredes de la Cueva Ornithodoros sp. 6H; 3M; 4N 
 Cueva de los Sabinos 22.0919 -98.9569 Paredes de la Cueva Ornithodoros yumatensis 4H; 3N 
 Cueva del Río Coy 21.7322 -98.9758 
M. megalophylla 
Pteronotus davyi Antricola mexicanus. 8L; 5N; 4M; 1H 
Tamaulipas Cueva Ojo de Agua 23.0376 -99.1291 Paredes de la cueva Ornithodoros brodyi 5H; 6M; 8N 
 Ornithodoros yumatensis 1H 
Veracruz Cueva de los murciélagos 18.503 -95.0461 
Pteronotus davyi; 
Guano 
Antricola mexicanus 
Ornithodoros marinkellei 8L; 13N; 10M; 1H 
 Desmodus rotundus 
Paredes de la cueva 
Ornithodoros brodyi 62L; 3N; 2H; 2M 
Yucatán 
Oquedad 1 y 2, Carretera 
Santa Elena-Loltun 
20.2927 -89.645 
Mimon cozumelae 
Diphylla ecaudata 
Paredes de la oquedad 
Ornithodoros azteci 11L; 7N; 15H; 7M 
 Cueva Kaua 20.6266 -89.4236 Paredes de la cueva Ornithodoros azteci 2H; 1M 
 Cueva Chocantes 20.2027 -89.2977 Paredes de la cueva Ornithodoros azteci 1N; 1M 
 Cueva Tzabnah 20.7391 -89.4794 
Glossophaga soricina 
Paredes de la cueva 
Ornithodoros azteci 1L; 1N 
 27 
 Descripción morfológica de las especies de argásidos estudiados 
 
A continuación, se presentan las diagnosis y/o redescripciones, de nueve de las diez especies 
diferenciadas mediante el estudio molecular. 
Género Antricola Cooley y Kohls, 1942 
Incluye especies grandes, piriformes, márgenes dorsales marcados, bien diferenciados del resto 
del tegumento. Discos ausentes. Partes bucales adaptadas para alimentación rápida y no para aferrarse 
al huésped; el hipostoma es más largo que ancho y redondeado, con forma parecida a una cuchara, 
dientes muy pequeños o ausentes y quelíceros grandes. Ojos ausentes. Larvas: Placa dorsal piriforme, 
14 pares de sedas dorsales (once laterales y tres centrales). Ventralmente 11 pares de sedas más una 
posteromediana. Hipostoma alargado, con terminación en punta y dientes a todo lo largo. Uñas 
ausentes, pulvilos bien desarrollados (excepto en A. marginatus) (De la Cruz, 1973). 
 
Antricola marginatus Banks, 1910 
(Figuras 6-7) 
 
Diagnosis: Macho. Dorsal: Idiosoma ovalado, con una longitud promedio de 7.91 ± 0.28 
(7.58 – 8.08) y 4.61 ± 0.17 (4.41 – 4.75) de ancho, anteriormente terminando en punta y posteriormente 
redondeado (Figura 7-B). Margen del idiosoma con tubérculos digitiformes, cada uno de los cuales a 
manera de “mechones” con más de 10 sedas ligeramente pectinadas (Figura 7-F). Superficie dorsal del 
idiosoma con escasos tubérculos, más pequeños que los del margen (Figura 7-B). 
Ventral: Tegumento del gnatosoma liso y con numerosas sedas. Hipostoma pequeño, ancho y 
redondeado apicalmente (con forma de cuchara); dentición muy fina cerca del margen anterior. 
Pedipalpos largos. Gancho, camerostoma y mejillas ausentes (Figura 7-C). Abertura genital grande 
entre las coxas I y II; placa anal ovalada y con sedas ciliadas (Figura 7-A). Espiráculos globulares con 
una longitud promedio de 0.26 ± 0.02 (0.24 – 0.29) y 0.42 ± 0.02 (0.4 – 0.45) de ancho, unidas al 
cuerpo solo por una porción basal (Figura 7-G). Surcos preanal y postanal medio ausentes, surco 
postanal transverso corto. 
Patas largas, con coxas grandes y contiguas. Tarso I con una longitud promedio de 1 ± 0.09 
(0.89 – 1.06); tibia I con una longitud de 1.02 ± 0.31 (0.65 – 1.20) (Figura 7-E). Tarso IV longitud de 
1.39 ± 0.07 (1.31 – 1.44) y la tibia IV con una longitud de 1.48 ± 0.09 (1.37 – 1.55). Patas con un par 
de uñas largas. Órgano de Haller con una fórmula 0 + 9 y con una cápsula con un poro muy abierto y 
con sedas largas en su interior (Figura 7-D). 
 
 28 
Ninfa. Dorsal: Idiosoma como en los adultos, con longitud promedio de 5.2 ± 2.64 (1.83 – 8.33) 
y un ancho de 3.09 ± 1.42 (1.25 – 4.91)3. Tubérculos marginales más largos que en los adultos. 
Ventral: Como en los adultos; abertura genital ausente. Espiráculos como en los adultos, con un largo 
promedio de 0.18 ± 0.08 (0.08 – 0.29) y un ancho de 0.29 ± 0.10 (0.13 – 0.45). Órgano de Haller como 
en los adultos. 
 
Material examinado: Chiapas: 98N, 4M, Cueva de la Chepa, Tuxtla Gutiérrez, 28.10.16. ex 
Guano de murciélagos. 
 
Distribución: Cuba, México, Puerto Rico, República Dominicana (Guglielmone et al., 2003). 
 
Comentarios taxonómicos: Debido a que únicamente se colectaron ejemplares en estados de 
adulto y ninfa, la identificación taxonómica de esta especie se basó principalmente en una de las 
características diagnósticas de la especie que es la presencia de tubérculos alargados con sedas en todo 
el margen dorsal del idiosoma, además de ser uno de los argásidos con mayores dimensiones hasta 
ahora registrados (Hoffmann, 1959). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 6. Sitios de colecta de Antricola marginatus en este estudio. 
 29 
 
Figura 7. Microscopia electrónica de barrido de Antricola marginatus macho: A. Vista 
ventral, B. Vista dorsal, C. Capitulum, D. Órgano de Haller, E. Tarso I, F. Tubérculos con 
mechones de sedas, G. Espiráculo. 
 30 
Antricola mexicanus Hoffmann, 1959 
(Figuras 8-10) 
 
Redescripción: Hembra. Dorsal: Idiosoma piriforme con una longitud promedio de 6.13 ± 
0.20 (5.83 – 6.33) y un ancho de 3.30 ± 0.31 (2.83 – 3.58); región anterior terminando en punta y la 
posterior redondeada, presentando un reborde marginal en toda su extensión y una estrangulación a la 
altura de las coxas IV. Protuberancias en la región anterior del idiosoma a manera de “hombreras” y, 
región media con una elevación (Figura 10-A). Superficie del tegumento con tubérculos, cada uno con 
una o tres sedas en la región media que forman varios tipos de ornamentación (Figura 10-F). Márgenes 
laterales por detrás de las patas IV excavados. Margen de la superficie dorsal aplanado, irregular y con 
profundos surcos que se unen en el frente. 
Ventral: Base del gnatosoma lisa y con algunas sedas. Hipostoma pequeño, ancho y redondeado 
apicalmente con dientes muy finos en el margen (Figura 10-I). Pedipalpos y quelíceros grandes. 
Mejillas ausentes. Camerostoma representado por una depresión que aloja al hipostoma. Presenta de 
cinco a siete protuberancias digitiformes, cada una con varias sedas (Figura 10-D). Gancho ausente, 
pero con una proyección en la región anterior con tubérculos bien definidos con sedas. Región posterior 
con pequeños tubérculos con sedas más largas que los de la región anterior (Figura 10-E). Placas 
estigmales con una longitud promedio de 0.45 ± 0.08 (0.28 – 0.52) por 0.32 ± 0.04 (0.25 – 0.38) de 
ancho, globulares, con forma foliácea, lobulada u ovalada, unidas al cuerpo por una pequeña región 
basal (Figura 10-H). Abertura genital situada entre las coxas I y II; placa anal muy alargada. Surco 
postanal transverso corto y muy marcado; surcos medio postanal y preanal ligeramente esbozados o 
ausentes (Figura 10-B). 
Patas largas y delgadas, provistas de sedas en todos los artejos. Tarso I con una longitud 
promedio de 0.90 ± 0.08 (0.82 – 1.06), mientras que el tarso IV con una longitud de 1.04 ± 0.05 (0.96 – 
1.10); carecen de protuberancias y poseen un par de uñas grandes. Órgano de Haller con una fórmula 
de 2+8, cápsula con poro ligeramente cerrado (Figura 10-G). 
 Macho. Dorsal: Piriforme con un largo y ancho promedio de 4.28 ± 0.09 (4.16 – 4.41) y 2.65 ± 
0.14 (2.5 – 2.83) respectivamente. Superficie dorsal con tubérculos sin o con pocas sedas. 
Ventral: Gnatosomacomo en la hembra con hipostoma pequeño con una dentición fina marginal. 
Pedipalpos y quelíceros como en la hembra. Gancho ausente. Carece de mejillas, pero con 
protuberancias digitiformes más pequeñas y en menor número que la hembra. Región esternal con 
pocos tubérculos, comenzando éstos al nivel de las coxas IV. Abertura genital entre las coxas I, con una 
posición ligeramente más anterior que la hembra. Placa anal y estigmales como en la hembra, estas 
últimas (Figura 10-C) con una longitud promedio de 0.40 ± 0.06 (0.32 – 0.50) por 0.24 ± 0.02 (0.21 – 
0.26) de ancho. Surcos preanal, medio postanal y postanal como la hembra. Coxas y patas ligeramente 
 31 
más reducidas que en las hembras; tarso I con una longitud promedio de 0.46 ± 0.03 (0.41 – 0.48); 
mientras que el tarso IV con 0.53 ± 0.01 (0.51 – 0.55). Superficie lisa, con presencia de sedas que 
varían en tamaño y disposición. Tarso de las patas con un par de uñas grandes. Órgano de Haller como 
la hembra. 
 
Ninfa. Dorsal: Cuerpo piriforme con una longitud promedio de 4.92 ± 0.95 (3.16 – 6.41) y 
ancho de 2.73 ± 0.49 (1.91 – 3.33). Ventral: Gnatosoma con hipostoma pequeño con dentición fina 
marginal como los adultos. Pedipalpos y quelíceros como los adultos. Camerostoma como la hembra; 
gancho ausente; mejillas ausentes, pero presenta una serie de proyecciones digitiformes pequeñas que 
pueden variar en número. Abertura genital ausente; placa anal con forma ovalada, similar a los adultos. 
Surco postanal, surco medio postanal y surco preanal como en la hembra. Coxas contiguas. Patas largas 
y delgadas con algunas sedas en los artejos; tarso I con una longitud promedio de 0.75 ± 0.15 (0.51 – 
1); tarso IV con 0.91 ± 0.24 (0.44 – 1.27). Órgano de Haller como en adultos. 
 
Larva. Dorsal: Idiosoma ovalado (Figuras 9-A, B), placa media-dorsal lisa, con forma elongada 
y bordes sinuosos (Figura 9-D). Posee de 14-15 pares de sedas dorsales: 11-12 dorsolaterales y tres 
centrales. Ventral: 11 pares de sedas, incluyendo tres sedas postcoxales, más una posteromediana 
(Figura 9-C). Hipostoma alargado y subtriangular que termina en una punta muy fina, surgiendo de 
una base subtriangular con dos pares de sedas posthipostomales, dentición 3/3 en la parte anterior y 2/2 
en la base; fila 1 con 18-19 dientes, 2 con 16-18 y 3 con 10-14 (Figura 9-E). Uñas ausentes en todos los 
tarsos y pulvilos muy grandes (Figura 9-F) (Hoffmann, 1958; Kohls, et al., 1965) (las medidas se 
presentan en el Anexo 2). 
 
Material examinado: Chiapas: 193N, 7H y 21M, Cueva de la Chepa, Tuxtla Gutiérrez, 
28.10.16. ex Guano de murciélago. Morelos: 137N, 6H y 22M, Mina las Américas, Carr. Huautla-Cruz, 
11.03.17. ex Guano de murciélago; 1L, ex Pteronotus parnellii. Nayarit: 11N, 7H y 13M, Cueva del 
cerro de las viejas, Santiago Ixcuintla, 18.06.15. ex Guano de murciélago. San Luis Potosí: 5N, 1H y 
4M, Cueva del Río Coy, Cd. Valles, 04.10.16. ex Guano de murciélago. 8L ex Mormoops 
megalophylla, Pteronotus davyi. Veracruz: 13N, 1H y 10M, Cueva de los murciélagos, Sontecomapan, 
11.04.17. ex Guano de murciélago; 8L ex Pteronotus davyi. 
 
Distribución: México, Guatemala, Panamá, Colombia. 
 
 32 
Comentarios taxonómicos: Considerando que los argásidos pasan por distintos estadios 
ninfales, las medidas de los ejemplares en este estado son muy variables. Las ninfas que identificamos 
como de estadios tempranos presentan los tubérculos alargados, los cuales se localizaron cubriendo 
todo el borde del idiosoma y presentando uno o más sedas, de manera muy parecida a los tubérculos o 
"protuberancias" que se encuentran en el borde del idiosoma de A. marginatus, mientras que las ninfas 
en estadios más avanzados presentaron tubérculos localizados únicamente en la región posteroventral 
como en los adultos de A. mexicanus. En ejemplares en estado adulto y ninfal, existe variación 
intraespecífica para algunos de los caracteres referidos en la descripción original, por lo que algunos 
caracteres coinciden totalmente con los caracteres propuestos por Hoffmann (1959), pero otros no. 
Morfológicamente uno de los principales caracteres para poder identificar a esta especie es por la forma 
cordiforme o foliácea de las placas espiraculares las cuales sobresalen del borde del idiosoma, tal como 
se observó en los ejemplares colectados en Chiapas, Nayarit y Veracruz, mientras que los colectados en 
Morelos y San Luis Potosí presentaron placas que no sobresalen del borde del idiosoma y con forma 
ovalada y ligeramente globular, característica que se asemeja a lo descrito para A. coprophilus. Aunado 
a este carácter la presencia de tubérculos con sedas en la región posterior muestra el mismo patrón 
dentro de las localidades, pues los ejemplares colectados en Chiapas, Nayarit y Veracruz los tubérculos 
con sedas son tal y como se describen por Hoffmann (1959), mientras que para los colectados en 
Morelos y San Luis Potosí los tubérculos y las sedas que poseen son mucho más pequeños. 
 
 
 
 
 
Figura 8. Sitios de colecta de Antricola mexicanus en este estudio. 
 
 33 
 
Figura 9. Microscopia óptica de Antricola mexicanus larva: A y B. Vista dorsal, C. Vista 
ventral, D. Placa dorsal, E. Gnatosoma, F. Tarso con pulvilo. 
 34 
Figura 10. Microscopia electrónica de barrido de Antricola mexicanus: A. Vista dorsal (ninfa), B. 
Vista ventral de la hembra, C. Vista ventral del macho, D. Tubérculos con sedas del capitulum 
(hembra), E. Vista ventral de los tubérculos con sedas de la parte posterior (macho), F. Vista dorsal 
de los tubérculos con sedas de la parte posterior (macho), G. Órgano de Haller, H. Espiráculo, I. 
Capitulum. 
 35 
Género Ornithodoros Koch, 1844 
Idiosoma más o menos aplanado, pero nunca marginado (excepto O. dyeri). Tegumento 
granulado o mamilado, con patrones de discos variados en la mayoría de las especies, sobre las 
superficie ventral y dorsal (línea sutural ausente). Hipostoma bien desarrollado y por lo general similar 
en ninfas y adultos (en ambos sexos). Camerostoma, mejillas y ojos presentes o ausentes dependiendo 
de la especie. Larvas: Placa media-dorsal con forma y tamaños variables, 10 o más pares de sedas 
dorsales y ventralmente con 6-9 pares de sedas más una posteromediana. Hipostoma con tamaños y 
formas variadas, en cada especie. Uñas presentes y pulvilos ausentes (excepto en O. marinkellei que 
posee pulvilos y las uñas estan ausentes) (Kohls et al., 1965; Cooley & Kohls, 1944). 
 
Ornithodoros azteci Matheson, 1935 
(Figura 11-13) 
 
Redescripción: Hembra. Dorsal: Idiosoma piriforme, región posterior ampliamente 
redondeada mientras que la anterior termina en punta. Tegumento dorsal mamilado, con pequeñas 
sedas entre las mamilas. Ojos ausentes (Figura 13-B). 
Ventral: Tegumento igual que en la parte dorsal, surcos mediano y postanal bien desarrollados. 
Abertura genital, entre las coxas I y II, con forma circular, más ancha que larga y marginada. 
Espiráculos pequeños, situados detrás de las coxas IV (Figura 13-G). Base del capitulum alargada y 
extensible, cuando se extiende la base es visible dorsalmente. Camerostoma bien marcado con mejillas 
presentes (Figura 13-C). Hipostoma alargado y delgado, sin muesca apical, con dientes muy pequeños 
claramente definidos sólo apicalmente, en la parte media del hipostoma débilmente marcados, mientras 
que en la base la superficie parece estriada (Figura 13-E). 
Patas con la superficie micromamilada, con numerosas sedas y protuberancias dorsales. Órgano 
de Haller reticulado (Figura 13-D). 
Macho. Morfología muy similar a la de la hembra, aunque reducido ligeramente en tamaño. 
Abertura genital con forma de medio circulo (Figura 13-A, F). 
Ninfa. Morfología muy similar a la de los adultos, aunque reducido ligeramente en tamaño. Y 
con la diferencia de que no cuenta con abertura genital (Matheson, 1935; Kohls, et al., 1965). 
Larva. Dorsal: Idiosoma ovalado, placa media-dorsal triangular (Figura 12-D). Con 17-21 
pares de sedas dorsales: siete anterolaterales,