Respuestas-fenotpicas-a-un-depredador-en-Agalychnis-dacnicolor-Anura-Phyllomedusidae-en-pozas-temporales-en-un-ambiente-estacional-tropical

•

Biológicas / Saúde

Medicina Fácil

9/8/2022

¡Este material tiene más páginas!

Entonces, ¿te gustó este material?

Ayude a animar a otros estudiantes a mejorar el contenido

¿Te gustó este material? ¡Compartir! 🧡

Medicina

241.457 Materiales compartidos

Descarga la aplicación para disfrutar aún más

Lea materiales sin conexión, sin usar Internet. Además de muchas otras características!

Vista previa del material en texto

UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE
MÉXICO
POSGRADO EN CIENCIAS DEL MAR Y LIMNOLOGÍA

RESPUESTAS FENOTÍPICAS A UN DEPREDADOR EN Agalychnis
dacnicolor (Anura: Phyllomedusidae) EN POZAS TEMPORALES
EN UN AMBIENTE ESTACIONAL TROPICAL

TESIS
QUE PARA OPTAR POR EL GRAD DE:
MAESTRA EN CIENCIAS

PRESENTA:
LAURA BIBIANA LARIOS LLAMAS

TUTOR PRINCIPAL:
Dr. Andrés García Aguayo
Estación de Biología Chamela, Instituto de Biología, UNAM

COMITÉ TUTOR:
❖ Dr. Oscar Flores Villela; Facultad de Ciencias, UNAM
❖ Dr. Javier Alcocer Durand; Facultad de Estudios Superiores Iztacala
UNAM
❖ Dra. Elizabeth Ortega Mayagoitia; Facultad de Estudios Superiores Iztacala
UNAM
❖ Dr. Adrián Nieto Montes de Oca; Facultad de Ciencias, UNAM
CD. MX., MARZO, 2019

UNAM – Dirección General de Bibliotecas
Tesis Digitales
Restricciones de uso

DERECHOS RESERVADOS ©
PROHIBIDA SU REPRODUCCIÓN TOTAL O PARCIAL

Todo el material contenido en esta tesis esta protegido por la Ley Federal
del Derecho de Autor (LFDA) de los Estados Unidos Mexicanos (México).
El uso de imágenes, fragmentos de videos, y demás material que sea
objeto de protección de los derechos de autor, será exclusivamente para
fines educativos e informativos y deberá citar la fuente donde la obtuvo
mencionando el autor o autores. Cualquier uso distinto como el lucro,
reproducción, edición o modificación, será perseguido y sancionado por el
respectivo titular de los Derechos de Autor.

RESPUESTAS FENOTÍPICAS A UN DEPREDADOR EN Agalychnis
dacnicolor (Anura: Phyllomedusidae) EN POZAS TEMPORALES
EN UN AMBIENTE ESTACIONAL TROPICAL

TESIS

QUE PARA OBTENER EL GRADO ACADÉMICO DE:
MAESTRA EN CIENCIAS

PRESENTA:
LAURA BIBIANA LARIOS LLAMAS

TUTOR PRINCIPAL:
Dr. Andrés García Aguayo
Estación de Biología Chamela, Instituto de Biología, UNAM

MÉXICO, CD. MX., MARZO, 2019

AGRADECIMIENTOS
Al posgrado de Ciencias del Mar y Limnología de la UNAM, por darme la oportunidad de realizar la
Maestría en su Instituto, gracias por la oportunidad de tomar las clases y poder adquirir el
conocimiento adecuado para mi crecimiento profesional y personal durante mi Maestría.

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por la beca otorgada para llevar a cabo mi
estancia en la Ciudad de México y poder cursar mis créditos adecuadamente durante la
maestría, sin duda un apoyo fundamental para mis estudios.

Al proyecto PAPIIT IN-204713 que fue otorgado al Dr. Andrés García Aguayo, por el apoyo esencial
para el trabajo de campo y laboratorio de este trabajo de investigación, además de
proporcionarme los medios monetarios para mi estancia en la Estación de Biología Chamela,
UNAM, área de estudio de la investigación.

Al Dr. Andrés García Aguayo, por su ayuda incondicional personal y profesional durante la realización
de este trabajo, gracias por los conocimientos compartidos básicos para la investigación.

A la Dra. Elizabeth Ortega Mayagoitia por su apoyo durante la investigación y en cada tutoral, así
como por la ayuda incondicional y tiempo invertido durante el análisis estadístico de datos y
revisión exhaustiva de la tesis, gracias por siempre tratar de enriquecer mi trabajo y mejorar
en todos los sentidos la investigación.

Al Dr. Javier Alcocer Durand, Dr. Adrián Nieto Montes de Oca, y Dr. Oscar Flores Villela por sus
comentarios, y revisiones para el mejoramiento del trabajo durante los tutorales y como jurado
de tesis.

A los profesores Efrén Pérez Vázquez de la facultad de Química (Departamento de Matemáticas); y
Margarito Álvarez Rubio del Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, ambos de la UNAM,
por su orientación en los análisis estadísticos de esta investigación, gracias por el tiempo
invertido.

AGRADECIMIENTOS PERSONALES
Al Dr. Andrés García Aguayo por tu apoyo y asesoría incondicional a lo largo de toda la investigación,
tus enseñanzas me motivan siempre a aprender más, gracias por los consejos, regaños y
ayuda para guiarme durante la licenciatura y maestría, por siempre estar dispuesto a compartir
tus conocimientos, tiempo y trabajo conmigo, y por impulsarme a continuar en mis estudios.
Gracias por mostrarme esa pasión que te caracteriza por tu trabajo que me hace esforzarme
para ser cada vez mejor.

A mi familia, mis padres, hermanos y sobrinos por el sustento incondicional, cariño, preocupaciones,
apoyo infinito, y sobre todo por darme en todo momento la libertad de elegir mi camino y
apoyarme en mis decisiones, por toda mi educación, valores, experiencias, enseñanzas e
impulso puestos en mí.

A Sylvia Margarita de la Parra Martínez, gracias amiga por todo el apoyo que brindaste primero con
un hogar al llegar a la Ciudad de México y posterior por la disponibilidad de compartir conmigo
tus conocimientos y experiencias, durante mi maestría y sobre todo gracias por aquellos
buenos consejos que me hacían crecer profesional y personalmente. Eres un ejemplo para
seguir como doctora, gracias por todos los consejos en el escrito.

Al equipo de biólogos y voluntarios que fueron mis acompañantes de campo y mis cómplices durante
esta experiencia: Penélope Hernández, Jesús Ernesto Caravantes Estrada, Patricia Paola
Urías Días, Guadalupe Adriana Rojo Audelo, Nefris Etelvina Jacinto Flores, gracias por su
gran apoyo tanto en las salidas de campo como en el montaje del experimento en laboratorio,
por coser a la par conmigo las mallas, por cortar y armar cada jaula, gracias por su ayuda en
este trabajo.

A Enrique Ramírez García por el apoyo con la toma de algunas de las fotografías utilizadas en este
trabajo. Gracias por las sugerencias y consejos fotográficos para mejorar este trabajo.

A la Dra. Elizabeth Ortega Mayagoitia, porque con su apoyo durante cada revisión de la tesis, me
ayudo en mi formación durante la maestría y también en mi crecimiento profesional, gracias

por todas aquellas recomendaciones, y por el tiempo invertido que sin duda hizo crecer esta
investigación, muchas gracias por confiar en mí.

A mis amigos Marisa Estephania Cárdenas Barajas, Yalina Morales Ramos, Carlos Uriel Méndez
Velasco y Roberto Salazar Aragón, por siempre estar presentes en todos los buenos y malos
momentos, gracias por el apoyo y paciencia que le brindan a mi vida.

Al Dr. Jorge Humberto Vega Rivera y a la Dra. María Eugenia González del Castillo, por sus consejos,
los buenos momentos compartidos y aportaciones positivas a mi persona, gracias por creer
en mí, por apoyarme en todo momento y sobretodo por sonreír a mi lado.

A la Estación de Biología Chamela del Instituto de Biología de la UNAM por el apoyo logístico y las
facilidades mostradas al permitir la realización del proyecto en la Reserva de la biosfera de
Chamela-Cuixmala.

ÍNDICE TEMÁTICO
RESUMEN ........................................................................................................................................... 1
ABSTRACT ......................................................................................................................................... 2
I. INTRODUCCIÓN .............................................................................................................................. 3
II. ANTECEDENTES ............................................................................................................................ 9
III. PREGUNTA DE INVESTIGACIÓN ...............................................................................................12
IV. HIPÓTESIS .................................................................................................................................. 13
V. OBJETIVOS .................................................................................................................................. 14
5.1 Objetivo general. .................................................................................................................... 14
5.2 Objetivos particulares. .......................................................................................................... 14
VI. MÉTODOS ................................................................................................................................... 15
6.1 Área de estudio ...................................................................................................................... 15
6.1.1 Importancia de la temporalidad de lluvias en el área de estudio. ........................................ 16
6.2 Determinación de la presencia y distribución de los depredadores acuáticos potenciales
....................................................................................................................................................... 18
6.3 Condiciones ambientales de las pozas con presencia de depredadores y renacuajos;
eventos de depredación .............................................................................................................. 19
6.4 Identificación del depredador. .............................................................................................. 20
6.5 Diseño experimental .............................................................................................................. 20
6.6 Observación mediante videograbaciones ........................................................................... 25
6.7 Variables morfológicas ......................................................................................................... 26
6.8 Análisis estadísticos ............................................................................................................. 28
VII. RESULTADOS ............................................................................................................................ 29
7.1 Presencia y distribución de los depredadores acuáticos potenciales .............................. 29
7.2 Condiciones ambientales de las pozas con presencia de depredadores y renacuajos;
eventos de depredación .............................................................................................................. 34
7.3 Respuestas fenotípicas de los renacuajos ante la presencia de un depredador y cambios
en la densidad. ............................................................................................................................. 38
7.4 Peso de los organismos ........................................................................................................ 41
7.5 Etapas de Gosner .................................................................................................................. 42
7.6 Observación mediante videograbaciones ........................................................................... 44

VIII. DISCUSIÓN ................................................................................................................................ 47
IX. CONCLUSIONES ......................................................................................................................... 51
X. LITERATURA CITADA ................................................................................................................. 52
XI. ANEXOS ...................................................................................................................................... 61
Anexo 1. Relación entre la abundancia de los depredadores con respecto al tamaño de la
poza, sedimento presente en la poza y la poza como tal ......................................................... 61
Anexo 2. Comparaciones de medias .......................................................................................... 62
Anexo 3. Medición del comportamiento de evasión por parte de los renacuajos con respecto
a la presencia del depredador y cambios de densidad (8, 16 y 32 individuos) ...................... 63

ÍNDICE DE FIGURAS

Figura 1. Descripción gráfica del acomodo y numeración de las pozas en el arroyo “El Zarco”. ...... 19
Figura 2. Diseño experimental factorial. El factor Depredador tiene dos niveles: Ausencia y presencia;
y el factor de densidad de renacuajos tiene tres niveles: 8, 16 y 32 organismos, dando 6 tratamientos.
El tratamiento 1 es el 8R-Dep (densidad 8, sin depredador), el tratamiento 2 es 8R+Dep (densidad 8,
con depredador), y así sucesivamente. Se ilustran todas las réplicas que tuvo cada tratamiento. .... 22
Figura 3. Parte superior: Etapas de la 23 a la 25 de Gosner (Figura tomada de Gosner, 1960); Parte
inferior etapas 25 y posterior en renacuajos de Agalychnis dacnicolor del experimento. .................. 23
Figura 4. Distribución y acomodo de las jaulas dentro de cada una de las peceras de los tratamientos
y peceras sin jaulas usadas para los controles. ................................................................................. 23
Figura 5. Descripción gráfica del experimento en laboratorio en el que se explica el procedimiento
realizado día con día durante 4 días a la semana, por 5 semanas. ................................................... 25
Figura 6. Descripción del método de observación de videograbaciones........................................... 27
Figura 7. Localización de los siete ejes tomados, para los análisis de morfología de Agalychnis
dacnicolor. ......................................................................................................................................... 27
Figura 8. Abundancia relativa de las familias de depredadores presentes en los tres tamaños de pozas
estudiados ......................................................................................................................................... 30
Figura 9. Abundancia relativa de las familias de depredadores presentes en los cuatro tipos de
sedimentos de las pozas en estudio .................................................................................................. 30
Figura 10. Porcentaje de cobertura foliar en las 53 pozas muestreadas durante la investigación de
campo. ............................................................................................................................................... 32
Figura 11. Porcentaje de la cobertura vegetal presente en cada una de las pozas muestreadas durante
la investigación de campo. ................................................................................................................. 33
Figura 12. Porcentaje de la cobertura vegetal presente en cada una de las pozas muestreadas durante
la investigación de campo. ................................................................................................................. 33
Figura 13. Número de eventos registrados por el tipo de depredador presente en las pozas
seleccionadas. ................................................................................................................................... 35
Figura 14. pH correspondiente a las 17 pozas seleccionadas en el muestreo en campo. ................ 36
Figura 15. Humedad (Línea naranja) y Temperatura ambiental (Línea azul) presente a lo largo de los
muestreos de las 17 pozas. ............................................................................................................... 36

Figura 16. Temperatura del agua presente en las pozas muestreadas. ........................................... 36
Figura 17. % de Oxígeno Disuelto presenteen las 17 pozas muestreadas. ..................................... 37
Figura 18. Sólidos Disueltos Totales (TDS ppm) presente en las 17 pozas muestreadas. ............... 37
Figura 19. Salinidad registrada en las 17 pozas muestreadas. ......................................................... 37
Figura 20. Cambios de los siete ejes analizados con respecto a los cambios de densidad y la presencia
o ausencia de depredador. ................................................................................................................ 39
Figura 21. Promedio del avance en las etapas de Gosner, presentado por los organismos tanto en las
diferentes densidades poblaciones como con ausencia y presencia de depredador. ........................ 43
Figura 22. Ejemplos del grado de desarrollo que alcanzaron los organismos al final del experimento:
(de izquierda a derecha: Renacuajo 18.2 = tratamiento 1, individuo # 8, réplica 2; renacuajo 18.4=
tratamiento 1, individuo # 5, réplica 4; renacuajo 216.3 = tratamiento 2, individuo # 16, réplica 3;
renacuajo 330.1 = tratamiento 3, individuo # 30, réplica 1). ............................................................... 44
Figura 23. % de evitación del renacuajo con densidad 8 con respecto al depredador ...................... 45
Figura 24. Comportamiento de los renacuajos en un tratamiento de 8 individuos sin depredador ... 46

ÍNDICE DE CUADROS

Cuadro 1. ANOVA del efecto del Tamaño de la poza, sedimento presente en la poza y la poza como
tal con respecto a la abundancia de los depredadores presentes en estas. Cuadro realizado con el
programa IBM® SPSS Statistics® versión 21. ................................................................................... 31
Cuadro 2. Número de pozas según su sedimento, tamaño y las principales familias de depredadores
encontradas en estas. ........................................................................................................................ 34
Cuadro 3. Resultados del ANOVA de los efectos del Depredador y la Densidad, con las Réplicas
anidadas dentro de Densidad, en las siete variables morfológicas de los renacuajos de A. dacnicolor.
Se muestran las probabilidades (P) de los factores principales, su interacción y de las réplicas. ..... 40
Cuadro 4. Promedios y desviación estándar (D.E.) de los tamaños de los siete ejes morfológicos en
milímetros, con respecto a los cambios de densidad y a la ausencia y presencia de depredador n =
número de organismos. Diferentes números o letras en superíndice indican grupos homogéneos (a lo
largo de los renglones) de los niveles de depredador (1, 2) y de densidad de renacuajos (a, b, c) en
comparaciones de medias pareadas de Bonferrioni (P< 0.05) de cada variable. .............................. 41
Cuadro 5. Promedios de peso final e inicial de los renacuajos, desviación estándar y las diferencias
significativas con respecto a la presencia y ausencia del depredador, y cambios de densidad ........ 42
Cuadro 6. Promedios de las Etapas de Gosner y porcentaje de crecimiento que alcanzaron los
renacuajos al final del experimento con respecto a la presencia del depredador y cambios en la
densidad de renacuajos. .................................................................................................................... 43
Cuadro 7. ANOVA del comportamiento del renacuajo en observación. ............................................ 45

Respuestas fenotípicas a un depredador en Agalychnis dacnicolor (Anura:
Phyllomedusidae) en pozas temporales en un ambiente estacional tropical
Laura Bibiana Larios Llamas. Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Universidad Nacional Autónoma de
México, Circuito Exterior s/n, Coyoacán, Ciudad Universitaria, 04510 Ciudad de México, CDMX
Bibi89lall@gmail.com

RESUMEN
La competencia y la depredación pueden afectar la estructura de las comunidades, así como rasgos
a nivel de individuo de las especies que interactúan en ellas. Se analizaron las condiciones
ambientales en las que se presenta la ranita verde Agalychnis dacnicolor y sus depredadores
potenciales en la Estación de Chamela, dentro de la Reserva de la Biósfera de Chamela-Cuixmala,
Jalisco, México, de agosto a noviembre del 2016. Posteriormente se analizó experimentalmente si la
densidad poblacional y la presencia del depredador natural más abundante, producen plasticidad
fenotípica (morfológica y conductual) en las larvas de A. dacnicolor. La región de Chamela se
caracteriza por una marcada estacionalidad en la precipitación pluvial que se concentra a los meses
de julio a octubre, por lo que la época seca se prolonga hasta por ocho meses. Se realizaron muestreos
a lo largo de un transecto de 2 Km en uno de los arroyos principales de la zona, en donde se determinó
en un ambiente natural las familias depredadoras de renacuajos y con ello se eligió la más común para
ser usada en los experimentos, que fue la familia Notonectidae. Se hizo un diseño experimental con
tres niveles de densidad poblacional (8, 16 y 32) y dos niveles de depredador (ausencia o presencia),
donde se analizaron los cambios conductuales (movimiento, congelamiento) y morfológicos (7 ejes
medidos). La densidad poblacional produjo cambios significativos en los 7 ejes morfológicos medidos
y en el peso (densidades más pequeñas, organismos más grandes), mientras que la presencia del
depredador causó que el ancho de la cola fuera más pequeño, el cual es un resultado contrario al
obtenido en otros estudios. En el caso de la conducta, presentó un 64 % de evitación del depredador,
encontrándose la mayoría de las veces en el lado donde el depredador estuvo ausente. Se demostró
que existe plasticidad fenotípica en los organismos de la especie de estudio, aunque los cambios más
notorios fueron los provocados por la densidad poblacional, no por los depredadores. Este es el primer
trabajo de laboratorio realizado en el área, para la especie de estudio y bajo los parámetros
establecidos en la investigación, lo que incrementa la información de la especie en particular para esta
Reserva de la Biósfera, y así proponer mejores estrategias de manejo y conservación del grupo en
general.
Palabras clave: Renacuajos, competencia, depredación, anfibios, Chamela, morfología, conducta, plasticidad fenotípica.

ABSTRACT
Competition and predation can affect the structure of communities, as well as individual-level traits of
interacting species. The environmental conditions in which the green frog Agalychnis dacnicolor and
its potential predators occur at the Chamela Station were analyzed, within the Chamela-Cuixmala
Biosphere Reserve, Jalisco, Mexico, from August to November 2016. Subsequently it was analyzed
experimentally if the population density and the presence of the most abundant natural predator,
produce phenotypic plasticity (morphological and behavioral) in the larvae of A. dacnicolor. The
Chamela region is characterized by a marked seasonality in rainfall that is concentrated in the months
of July to October, so the dry season lasts for up to eight months. Samplings were carried out along a
2 km transect in one of the main streams of the area, where predator families of tadpoles were
quantified, in order to choose the most common species in the experimental design; that was a member
of the Notonectidae family. An experimental design was made with three levels of population density
(8, 16 and 32 tadpoles) and two levels of predator (absenceor presence), where behavioral
(movement, freezing) and morphological changes (7 measured axes) were analyzed. The population
density produced significant changes in the 7 measured morphological axes and weight (smaller
densities, larger organisms), while the presence of the predator caused the width of the tail to be
smaller, which is a contrary result obtained in other studies. In the case of the behavior, tadpoles
presented a 64% avoidance of the predator, dwelling most of the times on the side where the predator
was absent. It was demonstrated that phenotypic plasticity exists in tadpoles of the studied species,
although the most notorious changes were those caused by population density, not by predators. This
is the first laboratory work carried out in the area, for the study species and under the parameters
established in the research, which increases the information of the species inhabiting this Biosphere
Reserve, allowing to propose better management and conservation strategies of the group in general.

Keywords: Tadpoles, competition, predation, amphibians, Chamela, morphology, behavior,
phenotypic plasticity

I. INTRODUCCIÓN

La competencia y la depredación pueden afectar la estructura de las comunidades, así como rasgos
a nivel de individuo de las especies que interactúan en ellas (Abrams, 1995; Relyea, 2000; Langerhans
et al., 2004, Vega-Trejo et al., 2013). La plasticidad fenotípica es definida como la formación de
diversos fenotipos a partir de un solo genotipo dependiendo de las condiciones ambientales (Pigliucci
et al., 2006), permitiendo a los organismos responder ante los cambios ambientales bióticos y abióticos
(Begon et al., 2006). La plasticidad fenotípica ha sido demostrada en un gran número de organismos,
incluyendo bacterias, plantas y animales (Whitman y Agrawal, 2009). La forma más común de
representar la plasticidad es a través de una norma de reacción, es decir, a través de una función que
relaciona el valor de un rasgo fenotípico con el ambiente en el cual dicho valor se observa, al mostrar
alteraciones en comportamiento, morfología, fisiología, o historia de vida de los organismos (Young et
al., 2003).
La plasticidad fenotípica juega un papel clave en la capacidad de adaptación de los individuos
a ambientes heterogéneos y sus consecuencias evolutivas pueden ser significativas al modular la
selección natural. Un ejemplo de los ambientes heterogéneos es aquel marcadamente estacional o
con fluctuaciones ambientales abruptas, para las cuales las especies que en ellos habitan deben de
contar con mecanismos que les permitan una rápida adaptación a dichos cambios, haciendo de la
plasticidad fenotípica una característica de suma importancia que permite a estas especies sobrevivir
en distintas condiciones ambientales. De esta manera, sin necesidad de fijar rasgos, en algunos casos
de cierto modo es más benéfico tener la capacidad de cambio a nivel individual, que evolucionar con
un genotipo que implique la dominancia de un fenotipo frente a otros en un ambiente dado, esto debido
a que las respuestas plásticas pueden tener un efecto más rápido que el cambio evolutivo, por lo que
la plasticidad fenotípica puede rescatar poblaciones antes de que una estrategia de adaptación cree
un factor de estrés que pueda evolucionar (Gianoli, 2004; Chevin y Lande, 2010).
Un tipo de plasticidad fenotípica que se encuentra presente en la naturaleza es la inducida por
un depredador (Karban y Baldwin, 1997; DeWitt y Scheiner, 2004; Hodge, 2004). En el caso particular
de los animales, éstos pueden modificar su comportamiento como una respuesta a los depredadores
a través de la evasión espacial o la reducción de la actividad (Kats y Dill, 1998), o mediante la alteración
de su morfología a partir de la producción o modificación de estructuras de escape o cuerpos más
pequeños en comparación con los que no son criados con depredadores (Tollrian y Harvell, 1999). Sin

embargo, estos cambios fenotípicos pueden traer costos a los animales al alterar su tasa de
crecimiento y retardar su desarrollo aun cuando el depredador ya no esté presente (Relyea, 2002).
Así, la plasticidad puede alterar directa e indirectamente la interacción entre los individuos con el
ambiente, afectando procesos ecológicos como la dinámica de poblaciones y comunidades, así como
aspectos de la comunidad en el funcionamiento del ecosistema (Miner et al., 2005; Schmitz et al.,
2008).
Además, los depredadores mediante las interacciones letales y no letales con su presa
provocan efectos sobre ella, como el cambio evolutivo, rasgos en la historia de vida, tales como el
tiempo y el tamaño de maduración, descendencia, y reproducción (Walsh y Reznick, 2009; Hossie et
al., 2010; Reznick et al., 2012). De igual manera puede influir en la coloración, fisiología y morfología
de sus presas (Stoks et al., 2005). Sin embargo, es importante resaltar que este tipo de respuestas
morfológicas no necesariamente son negativas, algunas de ellas aumentan su supervivencia, ya que
pueden causar diferenciación fenotípica entre poblaciones de la misma especie, dándoles en
poblaciones con mayor riesgo de depredación, favorecimiento a algunos fenotipos que les ayudará a
aumentar su probabilidad de sobrevivir y reproducirse, al contrario de las poblaciones con menos
depredadores y consecuentemente bajas tasas de mortalidad donde los fenotipos suelen debilitarse
(Mobley et al., 2011; Vega-Trejo et al., 2013)
Una gran parte de las observaciones sobre la plasticidad fenotípica han sido realizadas en
organismos acuáticos, en especial en aquellos que presentan ciclos de vida complejos, incluyendo los
peces, insectos y anfibios (Relyea, 2007). En este sentido, los anfibios representan un excelente
modelo para el estudio de la plasticidad fenotípica debido a que son organismos capaces de desplegar
una gran variedad de respuestas ante diversos factores ambientales como la temperatura, luz,
nutrientes, competidores y depredadores; entre las diferentes respuestas fenotípicas más comunes se
encuentran las de tipo conductual y morfológico (Relyea, 2001, 2002). Asimismo, es importante
evaluar a los organismos que pasan su vida o una etapa de ésta (larval) en ambientes temporales,
donde como consecuencia de la gran variación que existe en éstos con respecto al tamaño, grado de
permanencia y muchos otros factores físicos, químicos y biológicos, influyen en la distribución de las
especies, la cual puede estar correlacionada con algunos de estos factores, porque no sólo lleva al
individuo a adecuarse al ambiente acuático sino que además lo condiciona en su fase terrestre (Relyea
y Hoverman, 2003), donde dichas especies deben reunir rápidamente los recursos para que puedan
lograr su metamorfosis antes de que el medio en el que se encuentran se deteriore, o que el riesgo a

ser depredados aumente. En cambio, los organismos que viven en entornos más estables o menos
estacionales, los cuales pueden ser capaces de evitar la depredación mediante la reducción de la
ingesta de alimentos y tomar más tiempo para desarrollarse. Así en este caso, la permanencia del
medio donde se encuentran los renacuajos impone limitaciones abióticas del tipo de respuesta que
puede ser alterada (Relyea, 2001).
De manera particular, entre las distintas especies de renacuajos se han desarrollado diversas
estrategias específicas como respuesta a la duración del hidroperíodo (Laurila et al., 2002; Lind y
Johansson, 2007), a la competencia (Bridges, 2002; Relyea y Hoverman, 2003; Relyea y Auld, 2004)
y para evitar la depredación (Relyea, 2002; Relyea y Hoverman, 2003; Relyea y Auld, 2004; Relyea,
2007). Para el caso de la depredación dichas estrategias incluyen la reducción de la actividad (e.i., la
congelación, o la inhibición del comportamiento), diferentes conductas de escape, el refugiarse,
establecerzonas de evasión y defensa de la colonia, entre otras (Fraker et al., 2009). Para el caso de
la competencia, se han registrado efectos antagónicos a los ocasionados por la depredación; los
depredadores inducen a presas en periodo larvario a tener colas relativamente más largas y cuerpos
más estrechos (Miner et al., 2005; Vega-Trejo et al., 2013), mientras que la competencia induce colas
relativamente cortas y cuerpos largos, reduciendo el crecimiento y desarrollo de la larva (Relyea y
Hoverman, 2003).
A pesar de la importancia de dichas estrategias, éstas han sido poco estudiadas, en particular
su efectividad para evitar la depredación y si éstas varían con respecto al tipo de depredador; como
bien lo sugiere Relyea (2001) las respuestas a un depredador en particular no pueden servir como
defensa general contra todos los depredadores; más bien, la presa expresa un conjunto de respuestas
para depredadores específicos. Los cambios inducidos por los depredadores, en la morfología y en
los patrones de historia de vida, también alteran la probabilidad de que un individuo, atacado o
capturado por un depredador, genere una respuesta como presa en presencia de una amenaza
inmediata. Desafortunadamente, la historia de vida o las adaptaciones morfológicas han sido a
menudo estudiadas de manera independiente de las respuestas a corto plazo del comportamiento y
muy pocos estudios han tratado de integrar las respuestas anti-depredador de las presas a través de
los tipos de adaptación (Ferrari et al., 2011).
La estructura de la vegetación es de suma importancia en los ecosistemas acuáticos, al afectar
la estructura de la comunidad, aumentar la complejidad del hábitat, y mantener refugios con una
variedad de especies de plantas. Es así como en función de los ecosistemas acuáticos, la estructura

de la vegetación puede contribuir a la alteración de las relaciones entre la presa y el depredador. La
variación en la vegetación acuática se ha asociado con las diferencias en la composición de especies,
de tal manera que los hábitats acuáticos con más vegetación emergente en general tienen mayor
riqueza de especies (Hartel et al., 2007). Es importante resaltar que se ha demostrado
experimentalmente que la presencia de una determinada estructura de vegetación provoca un
aumento en la supervivencia de las larvas de anfibios en estanques con presencia de depredadores
como las ninfas de las libélulas y peces (Davis et al., 2012).
Los anuros en general son presa común de muchas especies de vertebrados (peces, otros
anfibios, reptiles, aves y mamíferos) e invertebrados (insectos de agua como Belostomatidae,
escarabajos, arañas, entre otros) tanto en estado larvario como en la etapa adulta (Toledo, 2003). Los
anuros suelen alcanzar densidades importantes, especialmente en épocas asociadas a su
reproducción, y las grandes concentraciones de individuos los convierten en una presa fácil para
muchos depredadores.
En ambientes marcadamente estacionales, como los bosques tropicales caducifolios (BTC),
en los que las pozas temporales son utilizados por los anuros de desarrollo indirecto para reproducirse,
existen fluctuaciones importantes en las características fisicoquímicas de estos sitios de reproducción
que son afectadas por el hidroperíodo, especialmente al irse secando la poza concentrando la
densidad de renacuajos e incrementando el riesgo de competencia y depredación (principalmente
insectos acuáticos). Wilbur (1987) menciona que la depredación juega un papel importante en las
comunidades de anuros, porque al estar el riesgo de desecación, ésta logra mejorar los efectos de
competencia lo que permite que los renacuajos que aún están en la poza busquen la manera de crecer
lo suficiente y metamorfosearse antes de que los estanques se sequen.
Otro aspecto importante, es que la mayoría de los hábitats en los que los anfibios se
encuentran presentes, están siendo transformados muy rápidamente por diferentes factores,
antropogénicos, siendo la transformación del hábitat el más importante. El BTC es uno de los
ecosistemas más amenazados en el Neotrópico (Dirzo et al., 2011). México cuenta con el 38 % de la
extensión total mundial de este tipo de selva (BTC), y a pesar de su importancia biológica,
aproximadamente el 48 % de su área de distribución en México ha sido transformada (Dirzo et al.,
2011). La perturbación de estos bosques tropicales altera la composición y estructura de las
comunidades que la habitan, pues no son iguales las características estructurales ni las condiciones
ambientales a las registradas en los bosques no perturbados (Urbina-Cardona, 2008). Así, grupos

como los anfibios que dependen principalmente de microhábitats adecuados para vivir (Urbina-
Cardona et al., 2012), se ven en riesgo por su especial sensibilidad a cambios drásticos en sus hábitats
(Soto-Sandoval et al., 2017).
La ranita verde (Agalychnis dacnicolor) es una especie endémica de México (García y
Ceballos, 1994), con una amplia distribución, que abarca desde el sur de Sonora, y a lo largo de la
costa del Pacífico, incluyendo la depresión de Balsas y el sur de Oaxaca. Asimismo, dentro del rango
de distribución de esta especie, se incluye la Reserva de la Biósfera Chamela-Cuixmala y algunas
otras áreas protegidas (Santos-Barrera et al., 2010). Está considerada como una especie de
preocupación menor en la lista roja de la IUCN (IUCN, 2016).
La ranita verde habita principalmente las tierras bajas xéricas y el BTC, frecuentemente
presente en áreas caracterizadas por una prolongada estación seca. En la estación de lluvias es
común encontrarla en abundantes agregaciones en pozas temporales e incluso en estanques
artificiales y otros embalses de agua, donde se reproducen (Santos-Barrera et al., 2010). Si las
condiciones de estos ambientes permiten la presencia o ausencia de depredadores naturales, éstos
pueden ocasionar cambios rápidos o metamorfosis en las larvas de la rana verde, siempre y cuando
sus rasgos de historia de vida presenten plasticidad.
Por lo antes mencionado, el objetivo de este trabajo es describir las variaciones en la
morfología y comportamiento de las larvas de la ranita verde provocadas principalmente por factores
de depredación y competencia, para lograr el entendimiento de los patrones generales de desarrollo
de este taxa en un ambiente estacional del BTC. Teniendo en cuenta que la depredación y
competencia son fuerzas importantes que estructuran comunidades e influyen en la dinámica
poblacional de las larvas. Además, a partir de esta información se podrá generar información y
estrategias más precisas para la conservación de los anfibios, un grupo muy vulnerable y con altas
tasas de extinción, no solo en México si no en el mundo (Stuart et al., 2004; McCallum, 2007).
Por otro lado, realizar este estudio en un ecosistema marcadamente estacional como el BTC
lo cual se refleja en el considerable dinamismo de las características físico-químicas de los sitios de
anidación y desarrollo de las larvas, permitirá determinar las fluctuaciones espacio-temporales del
efecto de la depredación sobre la plasticidad fenotípica de las larvas de la especie Agalychnis
dacnicolor bajo diversas condiciones ambientales, con el objetivo de registrar una gama más amplia
de sus respuestas fenotípicas y lograr un mayor entendimiento y contribución sobre los procesos

ecológicos que son afectados por este fenómeno, tales como la dinámica de poblaciones y
comunidades, y aspectos de la comunidad en el funcionamiento del ecosistema (Miner et al., 2005).

II. ANTECEDENTES

Existen algunas predicciones sobre el aumento de temperatura global, y cambios en las
precipitaciones las que se volverán más variables y episódicas, presentándose sequías más
prolongadas y con mayorfrecuencia, pero seguidas de eventos de fuertes lluvias, con menos episodios
de lluvia de baja intensidad. Estos cambios harán que aumente la evapotranspiración
desproporcionadamente sobre la precipitación. Como consecuencia, los estanques temporales o
efímeros serán los más susceptibles a este tipo de cambios, por su fuerte susceptibilidad ante la
influencia de equilibrio entre la precipitación y la evapotranspiración (Bauder, 2005; Brooks, 2009), con
consecuencias en la determinación de la estructura de la biología y la función de las comunidades en
los estanques temporales (Schriever y Williams 2013; Walls et al., 2013).
Debido a su complejo ciclo de vida, la duración del hidroperíodo es especialmente importante
en los procesos densodependientes de las larvas de anfibios (Rogers y Chalcraft 2008). Aunado a
esto, las especies de anfibios de desarrollo indirecto tienen diferentes tasas de desarrollo o diversos
periodos de metamorfosis (Gómez-Mestre et al., 2013). Resulta importante destacar que el término
larva no implica un grado de homología entre diferentes grupos animales sino más bien refiere a los
estadios posteriores al embrión, que necesariamente deben pasar por un proceso de metamorfosis
(Minelli, 2003). La metamorfosis involucra procesos de desarrollo que implican la pérdida de las
estructuras larvales, formando nuevas estructuras que serán funcionales en el adulto y remodelación
de otras (Fabrezi et al., 2017). Así, los renacuajos, como se les conoce comúnmente a las larvas de
anfibios, muestran una gran plasticidad en su velocidad de desarrollo para adaptarse a cambios
potenciales en los hidroperíodos. Sin embargo, estas respuestas también darán como resultado no
completar su metamorfosis o de hacerlo, presentarán algunos costos, tales como disminución de la
supervivencia en la ausencia de depredadores, menor capacidad competitiva, el crecimiento más lento
y menor fecundidad, costos que se tornan aún más fuertes cuando existe limitación de alimentos
(Relyea, 2002; Relyea, 2003; Gómez-Mestre et al., 2013).
Los cambios climáticos no solo afectan la duración del hidroperiodo, sino también la fenología
de las especies, sobre todo con el aumento de temperatura promedio y el patrón de las lluvias que
trae cambios en las épocas de reproducción de las especies, en especial de aquellas que dependen
del agua (Todd et al., 2010). Por tal motivo, no solo hay cambios en grupos como los anfibios sino en
otros grupos como los Odonatos (tasa de desarrollo, fenología, comportamiento), cuyas ninfas son

depredadoras importantes en los estanques temporales. Esto puede observarse en algunas especies
de libélula, las cuales pueden alterar el momento de su presencia en estanques, a diferencia de otras
especies como las chinches de agua gigantes (Familia Belostomatidae), que pueden estar
constantemente presentes. Por tal motivo, las poblaciones de renacuajos probablemente deberán
responder a las cambiantes comunidades de depredadores al mismo tiempo que cambian los
hidroperiodos del estanque (Hassall y Thompson, 2008).
Sin embargo, se sabe que las defensas inducidas en renacuajos pueden ser generales para
la mayoría de los depredadores, pero también específicas para otros depredadores, mientras que hay
otros estudios en los que se ha demostrado que algunas presas combinan sus defensas con la
presencia de ciertos depredadores. Un ejemplo de ello, son los renacuajos grises de rana arbórea
oriental (Hyla versicolor) al criarse en presencia de peces, ninfas de libélula, larvas de salamandra de
tigre o chinches de agua gigante (Relyea 2001; Freeman et al., 2009). Donde la respuesta de los
renacuajos fue producir fenotipos significativamente diferentes en respuesta a cada uno de los cuatro
depredadores (Relyea 2001; Freeman et al., 2009). Así, los diferentes tipos de amenazas proporcionan
tipos muy diferentes de señales, su detección requiere diferentes sensores y la evaluación de
diferentes riesgos puede requerir diferentes mecanismos cognitivos, por lo tanto, los embriones que
responden a una amenaza, utilizando un tipo de señal, puede ser insensible a otras señales y no
responder a otras amenazas (Salica et al., 2017). El tipo de respuestas óptimas pueden variar
dependiendo de las características ecológicas de los depredadores, como su modo de alimentación,
su mecanismo de captura de presas, peligrosidad o preferencias de microhábitat (Miehls et al., 2014).
Además, que la respuesta anti-depredadora de los renacuajos podría variar dependiendo del tiempo
que ha estado presente la especie depredadora con la presa.
Otro aspecto importante es la asignación de recursos, lo cual podría permitir la coexistencia
de dos o más presas en el mismo sitio. Las dimensiones espaciales y temporales, así como la
disponibilidad de alimento, se consideran los factores más importantes para la delimitación del nicho
específico de una especie. Para las ranas tropicales, las dimensiones espaciales y temporales se han
considerado los factores más importantes, particularmente en la elección de los sitios de reproducción.
Donde muchas especies de anfibios bifásicos dependen de humedales efímeros para el desarrollo
larvario y las condiciones imprevisibles. Así mismo la duración de dichos hábitats requieren de una
plasticidad inherente de parte de los anfibios en la parte de comportamiento, crecimiento y desarrollo
que son necesarias para respuestas adaptativas rápidas a las condiciones locales (Relyea 2004;

Richter-Boix et al., 2007). Al irse secando la poza, aumenta el riesgo de desecación para el desarrollo
de renacuajos y a la par puede aumentar la densidad de población en el microhábitat, lo cual tiene
como consecuencia una disminución en la disponibilidad de alimento, provocando así un aumento en
la competencia por recursos y canibalismo (Jefferson et al., 2014). Debido a tales condiciones, los
anfibios deben aumentar su tasa de desarrollo para lograr rápidamente completar su metamorfosis
antes de que la poza se seque (Bertoluci y Rodrigues, 2002; Luna-Gomez et al., 2017).

III. PREGUNTA DE INVESTIGACIÓN

1. ¿Cuáles son los depredadores acuáticos potenciales (larvas y adultos) de renacuajos de
Agalychnis dacnicolor y bajo qué características bióticas y abióticas se encuentran presentes
en las pozas del área de estudio?

2. En laboratorio, ¿Cuáles son las principales respuestas fenotípicas (comportamiento y
morfología) de los renacuajos de Agalychnis dacnicolor ante la presencia de un depredador y
distinta densidad de renacuajos?

IV. HIPÓTESIS

1. Debido a que el área de estudio es un ambiente marcadamente estacional en su precipitación,
durante la temporada de lluvias se llenan las pozas como sitios potenciales para la
reproducción de anfibios y de alimentación para muchos insectos acuáticos. Por lo que se
espera que los depredadores potenciales de los renacuajos presentes en el área de estudio
sean en su mayoría insectos acuáticos, donde su ocurrencia y distribución esté relacionada
con las características bióticas y abióticas de las pozas.

2. La presencia de un depredador, así como las diferentes densidades de renacuajos, son
factores que alteran la morfología y el comportamiento de una especie en su estado larval.
Por lo tanto, se espera que en el experimento de laboratorio (ambiente artificial), la presencia
del depredador provoque un incremento en las dimensiones de los organismos, así como una
conducta de evitación de la zona ocupada por el depredador, mientras que, a una mayor
densidad, los organismos serán más pequeños por efecto de la competencia.

V. OBJETIVOS

5.1 Objetivo general.

Analizar sila densidad poblacional y la presencia de un depredador natural producen plasticidad
fenotípica (morfológica y conductual) en las larvas de la ranita verde Agalychnis dacnicolor.

5.2 Objetivos particulares.

• Determinar en un ambiente natural cuáles son las familias depredadoras potenciales de las
larvas de la ranita verde Agalychnis dacnicolor.

• Analizar en laboratorio los cambios conductuales y morfológicos de las larvas ante la
presencia de dicho depredador, evaluando también los cambios con la variación en la
densidad de los renacuajos conespecíficos.

VI. MÉTODOS

6.1 Área de estudio
El presente estudio se desarrolló en la Estación de Biología Chamela (EBCh) de la Universidad
Nacional Autónoma de México (UNAM), localizada en la costa suroeste de Jalisco, México en las
coordenadas (19º30'N, 105º03'W). El acceso a la EBCh se ubica en el Km 59.5 de la carretera Federal
200 que se encuentra entre Barra de Navidad y Puerto Vallarta (Soto-Sandoval et al., 2017). La
Estación forma parte de la Reserva de la Biósfera Chamela-Cuixmala, la cual se caracteriza por una
marcada estacionalidad en la precipitación que se concentra a los meses de junio a octubre, por lo
que la temporada de secas puede prolongarse hasta por ocho meses (Bullock y Solís-Magallanes,
1990; Noguera et al., 2002; Navarro-García et al, .2008). La precipitación promedio anual es 748 mm,
el 86.8% cae entre junio y octubre, mientras que la temperatura media anual es de 24.9 °C, siendo
mayo el mes más seco y septiembre el más húmedo, la temperatura mínima es de 16.4 °C (marzo) y
la máxima de 32.6 °C (agosto). Como resultado de este patrón climático, la evapotranspiración en la
región es más alta que la precipitación durante 10 meses consecutivos del año, presentando una alta
evapotranspiración y creando una demanda y un consumo sustancial de agua disponible a través de
flujos de calor latente del ecosistema (Maass y Burgos, 2011).
La Estación de Biología Chamela se caracteriza por suelos identificados como entisoles
(suelos que no muestran ningún desarrollo definido de perfiles; no tiene "horizontes diagnósticos), es
a menudo superficial (0.2-0.6 m de profundidad), mal estructurado y con un horizonte A y AC, con una
textura arenosa, neutro (pH 6.5), con una densidad aparente de 1.17 g cm-3, y con poca materia
orgánica (2.4 %). El fosfato es bajo, mientras que el calcio está presente de forma abundante (57.2 y
3.495.1 kg ha-1, respectivamente) y por último La capacidad de intercambio catiónico es de 8.7 meq
(Maass et al., 2017).
La elevación de la EBCh varía entre los 50 y 500 msnm. y con la excepción de los valles
aluviales aislados y los incipientes y las llanuras costeras, la topografía está dominada por colinas con
pendientes principalmente convexas de 15 ° a 60 ° (Cotler et al., 2002). El paisaje en la región está
dominado por pequeños lomeríos cubiertos de BTC y por vegetación de arroyo (VA) que se desarrolla
en los pequeños valles adyacentes, de esta manera si bien ambos tipos de vegetación están
influenciados por un mismo tipo de clima, ambos ecosistemas tienen fenologías contrastantes. El BTC
solo está cubierto de hojas durante la temporada de lluvias, mientras que la VA es siempre verde, aun

en la temporada de secas. La poca estacionalidad característica de la VA se debe al agua que se
acumula en los lechos de los arroyos lo que permite el desarrollo de estas formas vegetales
semiperenes (Ceballos et al., 1999).
El BTC se caracteriza por que sus árboles presentan una altura promedio de alrededor de 15
m, por la abundancia de bejucos y por pronunciados cambios fenológicos estacionales, en los que la
mayoría de las plantas pierden las hojas y dispersan sus semillas en la época de secas lo que provoca
cambios profundos en el microclima ya que la humedad relativa es mínima, el suelo se seca y la
temperatura es alta (Maass et al., 2017) Algunas de las especies representativas de este tipo de
vegetación son Caesalpinia eriostachis, Cordia elaeagnoides, Carica mexicana, Jatropha coriaria,
Spondias purpurea, Ceiba aesculifolia y Crescentia alata. La VA se caracteriza por árboles de entre
15 a 25 m de altura y porque la mayoría de las plantas presentan hojas durante todo el año. Algunas
especies características son Brosimum alicastrum, Tabebuia donell-smithii, Sciadodendron excelsum,
Tabebuia rosea, Ficus mexicana y Astronium graveolens (Ceballos et al., 1999).

6.1.1 Importancia de la temporalidad de lluvias en el área de estudio.
De forma general, la dinámica natural del agua tiene un papel clave en el funcionamiento del
BTC ya que este recurso es la principal limitante en estos ecosistemas (Dirzo et al., 2011). Sin
embargo, hay escasez de literatura (solo el 1 % de la literatura sobre hidrología forestal publicada)
sobre la caracterización hidrológica del BTC (Maass y Burgos, 2011). La estación de Biología Chamela
es un área de BTC, en la que Maass et al., 2017, realizó un estudio cubriendo un periodo de 33 años,
época durante la cual el tiempo transcurrido entre los eventos de lluvia dependió de su magnitud: Los
pequeños eventos de precipitación (1-10 mm) están separados en su mayoría por días o semanas; y
las tormentas grandes (> 50 mm) están separadas por meses o años. Al igual que la escorrentía anual
promedio (agua de lluvia que discurre por la superficie de un terreno), durante el período de estudio
fue de 99.0 mm, por lo que la variación anual en la escorrentía fue mucho mayor que la variación en
la precipitación (CV de 121 % y 34 %, respectivamente). La probabilidad de ocurrencia de escorrentía
es menor al 10% durante la temporada seca (noviembre-mayo acumuló solo el 12% de la escorrentía
anual; Maass et al., 2017).
Es importante resaltar también que, el tiempo transcurrido entre los eventos de escorrentía
(temporadas en las que el agua corre por los arroyos), dependió de su magnitud: los pequeños eventos
(<20 mm) fueron separados por meses; grandes eventos de escorrentía (> 50 mm) por años y eventos

extraordinarios (> 200 mm) por décadas. Además, un tercio de los años mostraba <10 mm de flujo de
corriente, por lo que mensualmente, se necesitaron más de 200 mm de lluvia para que se generaran
al menos 10 mm de escorrentía. Esto explica por qué localmente las corrientes de agua solo fluyen
durante la temporada de lluvias, principalmente en septiembre, el único mes con precipitaciones
promedio por encima de este umbral (Maass et al., 2017).
La región de Chamela es una zona costera en el Océano Pacífico, y las tormentas tropicales
son una importante fuente exógena de deposición de agua. Es importante resaltar que la hojarasca
protege al suelo del impacto físico de estas altas intensidades de lluvias (Maass et al., 2017), dado
que los suelos son muy poco profundos y arenosos, con una capacidad limitada de retención de agua
del suelo, las cuencas hidrográficas son altamente sensibles a estas tormentas ciclónicas, generando
escurrimiento rápido (Cervantes et al., 1988). Si bien existe una presencia importante de hojarasca en
el área, cuando llegan las primeras lluvias de la temporada, el bosque está casi completamente sin
hojas (Maass et al., 2017). Como resultado de esta influencia de la tormenta tropical en la región, las
tormentas altamente erosivas son frecuentes en el área de estudio y pueden ocurrir en cualquier
momento, incluso durante la estación seca, así la presencia de bosque bien conservado en la región
de Chamela es una clara señal de la capacidad de resistencia del BTC al clima altamente errático
(Maass et al., 2017).
Debido al tipo de suelo presente en el área de Chamela, solo una porción pequeña de la
precipitación anual (menos del 10 %) contribuye con la recarga de agua subterránea (el resto deja el
ecosistema a través del proceso de evapotranspiración),así, se requiere al menos 800 mm de lluvia
en un año para producir escorrentía significativa, y es importante resaltar que la mitad del tiempo no
alcanza esa cantidad. Por tal motivo, la recarga local de aguas subterráneas solo se produce con alta
intensidad de lluvias o cuando ocurre una tormenta con el suelo ya húmedo por otras lluvias anteriores
(Muñoz-Villers et al., 2016). La capacidad de resiliencia del ecosistema no solo depende de unas
pocas especies, sino de un ecosistema completo y bien conservado, por lo que mantener la integridad
del ecosistema es la mejor manera de proteger los cuerpos de agua presentes en el BTC (Maass et
al., 2017).

6.2 Determinación de la presencia y distribución de los depredadores acuáticos
potenciales
Se realizó una búsqueda en la literatura, utilizando Google Académico como buscador; palabras
claves, como renacuajos, depredadores, bosques tropicales, Agalychnis dacnicolor; y contemplando
un rango de 30 años para identificar los principales grupos taxonómicos a nivel de familia que han sido
reportados como depredadores de larvas de anfibios en general y en ecosistemas tropicales en
particular. Se encontraron 96 artículos a partir de los cuales se elaboró un listado potencial de los
grupos de depredadores que potencialmente podrían estar presentes en la región de estudio.
Para verificar la presencia de los depredadores potenciales y conocer su distribución, se
realizó una búsqueda en campo a través de un transecto de 2 Km a lo largo del arroyo “El Zarco”,
después de registrarse la primera lluvia mayor de 30 mm, cantidad de agua suficiente para que se
formen pozas. Por experiencia previa (Dr. Andrés García, comunicación personal), se sabe que dichas
pozas existen por lapsos de entre 7 y 10 días, por lo que el transecto se recorrió durante nueve días,
de 9 a 11 am. El Zarco es uno de los arroyos principales en el área de estudio, el cual fue subdividido
en 40 secciones de 50 m cada una, registrando más de 20 pozas temporales con diversas
características bióticas y fisicoquímicas. Cada una de estas pozas fue georreferenciada y nombrada
de acuerdo con una combinación del número de la sección y un número secuencial (del 1 al 10 pues
no hay más de 10 pozas en cada sección) de formación en dicha sección; por ejemplo, las pozas 1-3
y 20-8 son las pozas número tres y ocho ubicadas en las secciones 1 y 20 respectivamente (Figura
1).
En cada poza se recabó la siguiente información: 1) Fecha y hora del recorrido; 2) Número de
recorrido; 3) Sección del transecto; 4) Identidad de la poza; 5) Categoría de tamaño con base a su
eje mayor: (Chica <2 m; mediana de 2 a 4 m; grande > 4 m); 6) Tipo de sedimento: grava, arena, lodo,
o la combinación de éstos; 7) Tipo y abundancia de depredador; 8) Presencia de renacuajos y por
último, una 9) Caracterización rápida de la cobertura vegetal con ayuda de un densiómetro cóncavo,
incluyendo la vegetación adjunta a la poza en un radio de dos metros cuadrados tomando en cuenta
árboles, arbustos y bejucos.

Figura 1. Descripción gráfica del acomodo y numeración de las pozas en el arroyo “El Zarco”.

6.3 Condiciones ambientales de las pozas con presencia de depredadores y renacuajos;
eventos de depredación
Para este objetivo se tomó en cuenta la frecuencia de depredadores potenciales que visitan la poza
con renacuajos y el número de eventos de depredación que se registraron en ellas durante periodos
de 40 minutos de observación continua. Es importante mencionar que en campo no es factible
determinar la tasa real de depredación de un grupo de renacuajos en la poza de desarrollo en
ambientes tan estacionales como son las pozas temporales que se encuentran en el bosque tropical
caducifolio, debido a que para ello se necesita contar con la información de la abundancia o densidad
total de la población en estudio antes y después de la observación y poder descartar entre la
desaparición de renacuajos por causa de la depredación o por causa del canibalismo. Por lo antes
mencionado, en esta meta se determinó la relación entre los eventos de depredación, y características
de las pozas donde éstos se desarrollan con base a la presencia de renacuajos, presencia de
depredadores y frecuencia de eventos de depredación.
Con base en los resultados del muestreo en el transecto, se seleccionaron 17 pozas que
registraron presencia de depredadores y renacuajos (no sólo de la especie en estudio) y que
combinaron tres categorías de tamaño: chica, mediana y grande; y sedimento: predominantemente

grava, arena, grava-arena y lodo. El registro de la frecuencia y tipo de depredadores y número de
eventos de depredación se determinó en cada poza mediante registro visual durante 40 minutos al día
de 12 a 13 pm. Al iniciar cada periodo de observación se dejó un lapso de 10 minutos antes de iniciar
el registro de datos para permitir que los depredadores y renacuajos no se vieran afectados por la
llegada del observador, además también se tomó en cuenta fecha y hora de registro, el nombre y tipo
de poza, así como su tamaño, largo, ancho y profundidad, condiciones del tiempo, temperatura y
humedad ambiental utilizando un Termohigrómetro H560 portátil (LabProcess®). Se midieron pH,
oxígeno (O2), concentración de sólidos disueltos (Cationes de Calcio, Magnesio, Sodio y Potasio y los
Aniones de Carbonato, Bicarbonato, Cloro, Sulfato y Nitratos), conductividad y temperatura (T°)
mediante un equipo multiparamétrico Hanna Instruments® modelo HI9829-12101. Asimismo, se
determinó el porcentaje de luminosidad utilizando un Luxómetro EXTECH® modelo SDL400. Por otro
lado, las larvas se cuantificaron mediante el muestreo de densidad efectiva, el cual consiste en
cuantificar el número de renacuajos por litro de agua de un punto tomado al azar en la poza (Morin,
1987; Leips et al., 2000). Una vez evaluado el número de larvas, estas fueron liberadas en la misma
zona de estudio y poza correspondiente disminuyendo así el nivel de perturbación.

6.4 Identificación del depredador.
El depredador seleccionado para la fase experimental fue el que tuvo mayor abundancia y distribución
en las pozas observadas, y se capturaron a través de redes de malla. Dando como resultado que el
depredador con mayor presencia en las pozas fue de la familia Notonectidae.

6.5 Diseño experimental
Para conocer las respuestas fenotípicas de los renacuajos ante la presencia de un depredador
y de distintas densidades poblacionales, se llevó a cabo un experimento de laboratorio en el que se
realizó un registro de las diferentes conductas ecológicas: reducción de actividad, y evasión espacial;
y de tipo morfológico (e.g extensión de la cola) debido a una exposición prolongada ante un
depredador.
Se implementaron tres niveles de renacuajos (8, 16 y 32 individuos; Relyea, 2002) y dos
niveles de depredador (ausencia y presencia), lo cual da como resultado seis combinaciones o
tratamientos. Los tratamientos en los que había depredador tuvieron 3 réplicas, mientras que los que
no tenían depredador tuvieron solamente 1 réplica, dando 12 unidades experimentales ((3

tratamientos con depredador x 3 réplicas) + (3 tratamientos sin depredador x 1 réplica) =12), utilizando
224 huevos provenientes de una sola puesta (Figura 2). El tamaño de puesta en la especie de estudio
es entre 150 y 270 huevos (Relyea, 2001) por lo que se limitó a cuatro repeticiones. Un número mayor
de repeticiones implicaría combinar huevos de dos o más puestas lo que introduciría otra variable no
controlada (variación genética individual de los progenitores) que podría afectar los resultados.
Para obtener los renacuajos del experimento, se colocó la puesta de la especie en una “pecera
de eclosión” de iguales dimensiones y condiciones que las de los tratamientos de laboratorio, con la
excepción de que tuvo agua de la poza dedonde se recolectó la puesta. Debido a que las puestas de
Agalychnis dacnicolor se encuentran sobre hojas o rocas en ambientes naturales (es decir, fuera del
agua) se colocó una malla fina de 1mm de luz, sobre la pecera y la hoja y rama en donde se encontraba
colocada la puesta, para excluir depredadores y evitar que salieran de la pecera los renacuajos al
eclosionar (Relyea, 2000, 2001, 2002); el uso de renacuajos recién eclosionados en el laboratorio
aseguró que fueran individuos que jamás han sido expuestos a depredador alguno y que su respuesta
no fuera afectada por alguna experiencia adquirida.
La unidad experimental consistió en una pecera de vidrio con dimensiones de 33 x 14 x 20 cm
(largo x ancho x altura), llena hasta la mitad (3.5L: Relyea, 2001) con agua purificada del garrafón. El
uso de este tipo de agua es para asegurar uniformizar las características químicas del agua. En
algunos experimentos similares se sugiere utilizar agua extraída de las pozas de estudio. Sin embargo,
se considera que incluir agua de la poza es agregar factores al experimento (i.e. química del agua,
señales químicas de otros depredadores, nutrientes, sales, bacterias) desconocidas y por tanto no
controladas. Todas las peceras tuvieron las mismas condiciones por lo que contaron con los
accesorios de acuario necesarios para la adecuada oxigenación, filtración a través de filtros de carbón
activado diseñados para acuarios domésticos y temperatura ambiental (Gastón y Perotti, 2006). En
cada pecera se pusieron los renacuajos recién eclosionados (etapa 25 de acuerdo con Gosner, 1960;
Relyea, 2001). Las etapas de la 21 a la 25 de acuerdo con Gosner (1960) se caracterizan por ser las
etapas donde se observan los cambios de la transición a una alimentación y natación libre del
renacuajo, es un periodo difícil para identificar a las especies, ya que en la etapa 21, la córnea se
vuelve transparente y los ojos son claramente discernibles; las aletas de la cola siguen siendo opacas.
En la etapa 22, las aletas se vuelven transparentes y en las etapas de la 23 a la 25 marcan el desarrollo
del opérculo y la consiguiente desaparición de las branquias externas, así desde la etapa 25 en
adelante, está presente el espiráculo (Gosner, 1960; Figura 3).

Figura 2. Diseño experimental factorial. El factor Depredador tiene dos niveles: Ausencia y presencia;
y el factor de densidad de renacuajos tiene tres niveles: 8, 16 y 32 organismos, dando 6 tratamientos.
El tratamiento 1 es el 8R-Dep (densidad 8, sin depredador), el tratamiento 2 es 8R+Dep (densidad 8,
con depredador), y así sucesivamente. Se ilustran todas las réplicas que tuvo cada tratamiento.

Cada pecera o unidad de tratamiento se dividió por la mitad, en dos zonas de igual superficie
(50 %) por medio de una línea pintada con un marcador por dentro del acuario, es decir, sin ninguna
separación física, esto para delimitar una zona con depredador y otra donde estuvo ausente. Así en
la zona del depredador, éste se ingresó mediante una jaula. Esta jaula, se construyó con malla de
mosquitero de 1 mm de luz, formando una bolsa cosida a dos piezas de madera de (15 cm de largo)
y se ubicó en una de las mitades. Esta jaula se mantuvo cerrada por unos ganchos en cada extremo
(Relyea, 2001). También se incluyeron las mismas jaulas, pero vacías (en la otra mitad de la pecera)
las cuales se levantaron del agua tres veces por semana para igualar la perturbación entre los
tratamientos (Relyea, 2000, 2002). Cabe mencionar que las peceras donde no había depredadores,
no se colocaron dichas jaulas (Figura 4).

Figura 3. Parte superior: Etapas de la 23 a la 25 de Gosner (Figura tomada de Gosner, 1960); Parte
inferior etapas 25 y posterior en renacuajos de Agalychnis dacnicolor del experimento.

Figura 4. Distribución y acomodo de las jaulas dentro de cada una de las peceras de los tratamientos
y peceras sin jaulas usadas para los controles.

Durante los experimentos se alimentó a los renacuajos y depredadores tres veces por semana
durante cinco semanas. En cada comida, los renacuajos fueron alimentados con una mezcla 3:1 de
comida para conejos y Tetramin® de pescado a una tasa del 6% (con base a su peso inicial) de la
masa corporal por día y a los depredadores con aproximadamente 100 mg de renacuajos (de 1 a 2
renacuajos) de la misma especie de estudio (Relyea, 2000, 2001, 2002). Cada dos días
(recomendación personal de la Dra. Cecilia Vanegas-Pérez, Facultad de Ciencias, UNAM) se cambió
el agua de las peceras para evitar que se acumulara el amonio, y al principio y final de los experimentos
se pesaron los renacuajos para conocer si había cambios con respecto a la presencia del depredador
o al cambio de las densidades (Relyea, 2000, Gómez y Kehr, 2011).
Debido a que los renacuajos son capaces de detectar señales químicas a través del agua
(Petranka et al., 1987; Relyea, 2000) y pueden alertar la presencia del peligro mediante feromonas de
alarma, primero se puso el depredador para que se adaptara al ambiente (Relyea, 2000), los
renacuajos se introdujeron a la pecera 2 horas después, asignados al azar en cada tratamiento
(McIntyre et al., 2004) para que estos reaccionaran a la presencia del depredador, liberando la señal
química como respuesta defensiva y poderlo capturar en los videos (Gómez y Kehr, 2011). Esta
comunicación de feromonas es uno de los posibles mecanismos que los peces, los renacuajos y las
salamandras aprenden para reconocer y discriminar a los depredadores sin necesariamente ser
atacados (Hagman et al., 2008), de esta manera las unidades estuvieron listas para las observaciones.
Se sabe que algunos depredadores tienen efectos duraderos en el comportamiento, incluso en
ausencia de señales químicas frescas (McIntyre et al., 2004). Por ello, después de la realización de
las observaciones diarias, el depredador se retiraba de los tratamientos, y se sustituía para las
observaciones del día posterior por otro ejemplar. Se realizaron análisis visuales (a través de cámaras
de video) durante una hora en cuatro etapas; de 9:00 am a 13:00 pm para conocer si se presentaban
cambios en cada uno de los diferentes horarios.

6.6 Observación mediante videograbaciones
Las observaciones de comportamiento se realizaron durante cuatro días a la semana por cinco
semanas (n=20 observaciones para cada acuario; McIntyre et al., 2004), con cuatro videocámaras
SONY Handy Cam DCR-SX43 (Siliceo-Cantero y García, 2013), siguiendo un cronograma establecido
alternando los horarios de observación de 9 am a 12:00 pm, y los días de comida. Es decir, si un lunes
se alimentó a los renacuajos y depredadores ese mismo día se iniciaban las observaciones colocando
a las 9 am las cuatro videocámaras en las tres peceras del tratamiento 1. A las 10 am se colocaron el
tratamiento 2, y finalmente a las 11 el tratamiento 3. Los tres días posteriores se realizó de la misma
manera, pero alternando horarios para que cada uno de los tratamientos, para que fueran observados
a los cuatro horarios establecidos durante lapsos de una hora diarios (Figura 5).
Figura 5. Descripción gráfica del experimento en laboratorio en el que se explica el procedimiento
realizado día con día durante 4 días a la semana, por 5 semanas.

Estas cámaras estuvieron sostenidas por encima de cada una de las peceras, por medio de
tripiés, éstas facilitaron el registro de la proporción de individuos activos (es decir, aquellos que se
encontraban nadando o alimentándose); su distribución espacial (para determinar la evasión espacial,

es decir que no se encontraba del lado del depredador), esto mediante el conteo de los renacuajos en
ambos lados (en que sección de la línea trazada se encuentran); la reducción de la actividad del nado
de los individuos(que se congelen o no estén en movimiento: McIntyre et al., 2004), y además se
tomará en cuenta el estado de desarrollo en el que se encontraban de acuerdo a Gosner (1960). Es
importante mencionar que el experimento se detuvo unas horas, al tercer día de la tercera semana,
porque debido a la presencia del huracán “Newton” cerca de la reserva y como consecuencia
importante no hubo luz eléctrica unas horas del día.
Para evitar un sesgo en la incidencia y cambios de iluminación a través del día, se mantuvieron
los tratamientos con ambientes artificiales, se colocaron lámparas de leds en las peceras para
uniformizar la iluminación y así evitar que otro tipo de lámpara aumentara la temperatura en el
laboratorio, la cual se monitoreó con termómetros en cada pecera. No hay indicios de que la presencia
de un observador o iluminación en la noche muestre afectaciones en el comportamiento de los
renacuajos (McIntyre et al., 2004).
Por último, para evaluar estadísticamente el comportamiento de los renacuajos, los videos se
detuvieron en los minutos 15, 30, 45 y 60 (Montiel-Martínez et al., 2014), y en cada momento se
contaron el número de renacuajos que se encuentran del lado del depredador y los del lado contrario
(registrado como evitación). Se calculó un porcentaje de evitación del renacuajo con la presencia del
depredador. Es decir, si se tenían 8 organismos y 4 de ellos se encontraban del lado donde el
depredador estaba ausente su porcentaje de evitación era del 50 %, si fuera 6 organismos es el 75 %.

6.7 Variables Morfológicas
Al término de los experimentos (35 días) los renacuajos se retiraron de todas las peceras, se
contaron y pesaron con una balanza analítica, para posteriormente conservarlos en alcohol al 70 %.
Se tomaron fotografías de los renacuajos para medir sus cambios morfométricos mediante el programa
ImageJ® que permite el análisis de dichas imágenes, las cuales fueron tomadas en dos ángulos dorsal
y lateral derecho. Así, también se tomaron en cuenta siete ejes o medidas de cada uno de los
organismos, como se muestran en la Figura 7, los cuales fueron medidos en milímetros (mm) para
proceder a los análisis correspondientes.

Figura 6. Descripción del método de observación de videograbaciones
Figura 7. Localización de los siete ejes tomados, para los análisis de morfología de Agalychnis
dacnicolor.

6.8 Análisis estadísticos
Para la parte de campo del trabajo se realizaron gráficos para comparar las características
fisicoquímicas y la presencia de los depredadores, así como un ANOVA para conocer donde hubo
diferencias significativas con respecto al tamaño de poza, sedimentos entre otros y la abundancia de
depredadores en la poza seleccionada.
En el caso de la parte de laboratorio de este trabajo se realizó un Análisis de Varianza de dos
vías (ANOVA; Relyea, 2001, 2002), analizando el efecto de la presencia del depredador (con dos
niveles, ausente y presente) y de la densidad poblacional (con tres niveles 8,16 y 32), así como su
interacción, sobre las siete variables morfológicas, el peso de los renacuajos, la etapa de Gosner y el
comportamiento de los renacuajos con presencia y ausencia del depredador. Debido a que en cada
unidad experimental se midieron múltiples individuos (n = 8, 16 o 32), dichas mediciones no eran
independientes entre sí, lo cual violaría un de los supuestos del análisis, por lo cual en el diseño del
ANOVA se anidaron las réplicas dentro del factor Densidad, con lo que pudo compararse también la
variabilidad de las mediciones entre las réplicas de cada tratamiento. Para el caso de las variables
morfológicas, primero se tomaron en cuenta que todos los datos tuvieran una distribución normal,
como no fue así se realizó la transformación logarítmica (ln). Los datos de comportamiento se
transformaron usando la función (arcsen√(x)) debido a que eran porcentajes y no tenían una
distribución normal. En caso de que se encontraran efectos significativos de los factores principales,
se hizo una comparación de medias de Bonferrioni. El programa utilizado para los análisis estadísticos
fue el IBM® SPSS Statistics® versión 21, y se consideró una P≤ 0.05 para considerar que hubiera
diferencias significativas entre los niveles de los factores analizados.

VII. RESULTADOS

7.1 Presencia y distribución de los depredadores acuáticos potenciales
Para dicho objetivo se revisó literatura encontrándose 96 artículos científicos, en donde se incluían los
grupos taxonómicos a nivel de familia que han sido reportados como depredadores de larvas de
anfibios en general y en ecosistemas tropicales en particular. Entre estos, sobresalen los grupos de
larvas de odonatos, peces, salamandras, larvas de escarabajos (Dytiscus), y las familias
Belostomatidae y Notonectidae. En ecosistemas tropicales en particular y presentes en la Reserva de
Biología en Chamela, se identificó como depredadores potenciales a los grupos de larvas de odonatos,
larvas de escarabajo (Dytiscus), la familia Belostomatidae, escarabajos (Dytiscidae y Hydrophilidae),
remadores (Notonectidae), serpientes, arañas, cangrejos, entre otros (Caldwell et al., 1980; Cronin y
Travis, 1986; Chivers et al., 1999; Toledo, 2003; Blaustein et al., 2004; Fraker, 2008; Gomez y Kehr,
2011; Zaragoza et al., 2016).
Para la determinación de la presencia y distribución de depredadores, se realizaron un total
de nueve recorridos, y se obtuvieron en total 53 registros de pozas. Se encontraron ocho familias,
durante los muestreos, siendo los cuatro grupos más abundantes de mayor a menor, la familia
Notonectidae, Dytiscidae, Gerridae e Hydrophilidae. Se determinó cuáles son las principales familias
dependiendo del tamaño de poza (chica, mediana y grande), las cuales coinciden con las cuatro
familias con mayor abundancia relativa; la familia Notonectidae es la que presenta mayor distribución
y abundancia relativa a través de los tres tamaños de pozas (Figura 8). Las principales familias por
tipo de sedimento fueron las cuatro familias mencionadas para los diferentes tamaños de poza,
presentando de igual manera una mayor abundancia la familia Notonectidae (Figura 9).

Figura 8. Abundancia relativa de las familias de depredadores presentes en los tres tamaños de pozas
estudiados.

Figura 9. Abundancia relativa de las familias de depredadores presentes en los cuatro tipos de
sedimentos de las pozas en estudio.

A lo largo de los muestreos hechos en el transecto de “El “Zarco”, se obtuvo un total de 254
registros para la base de datos, con los cuales se realizó un modelo lineal generalizado para analizar
las abundancias de los depredadores, junto con el tamaño de la poza (3); tipo de sedimento presente
en la poza (4); y el número de la poza, el cual tendría importancia de acuerdo con su distribución a lo
largo del arroyo, para conocer si existía una relación entre estas variables. Se obtuvo como resultado
una diferencia significativa (p ≤ 0,05) entre los diferentes tamaños de la poza: y el número de poza,
con respecto a la presencia de los depredadores, por lo que se tienen datos estadísticos suficientes
para considerar que la abundancia de los depredadores está influenciada significativamente con el
tamaño de la poza principalmente, así como del número de la poza (Cuadro 1).

Se realizaron pruebas post hoc (ANEXO 1) para saber dónde se encontraban las diferencias
significativas mostradas en el análisis anterior. En estas se encontró que las diferencias significativas