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Presencia-de-hongos-patogenos-en-cuevas-de-la-zona-central-del-Valle-de-Mexico

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA 
 DE MÉXICO 
 FACULTAD DE ESTUDIOS SUPERIORES 
CUAUTITLAN 
 
 
PRESENCIA DE HONGOS PATÓGENOS EN 
CUEVAS DE LA ZONA CENTRAL DEL VALLE DE 
MÉXICO 
 
 
T E S I S 
 QUE PARA OBTENER EL TÍTULO DE: 
LICENCIADO EN BIOQUIMICA DIAGNOSTICA 
 
 PRESENTA : 
 OSCAR ALBERTO RUIZ GARCIA 
 
 
 
 ASESORA: QFB. LETICIA CUBILLO CARRILLO 
 
 
 
CUAUTITLAN IZCALLI, ESTADO DE MÉXICO, 2017 
 
UNAM – Dirección General de Bibliotecas 
Tesis Digitales 
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DERECHOS RESERVADOS © 
PROHIBIDA SU REPRODUCCIÓN TOTAL O PARCIAL 
 
Todo el material contenido en esta tesis esta protegido por la Ley Federal 
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mencionando el autor o autores. Cualquier uso distinto como el lucro, 
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respectivo titular de los Derechos de Autor. 
 
 
 
 
 
 
FACULTAD DE ESTUDIOS SUPERIORES CUAUTITLÁN 
UNIDAD DE ADMINISTRACIÓN ESCOLAR 
DEP ART AMENTO DE EXÁME NES p~9li~$~.Q.~¡\LES 
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MEX I<::'O 
ASUNTO: VOI~~~¡BATORIO 
M. en C. JORGE AL FREDO CUÉLLAR ORDAZ 
DIRECTOR DE LA FES CUAUTITLAN 
PRESENTE W lmlJ,l9\iO :l 
ATN¡ I.A. LAURA MARGARITA C~IIt~~~ROA 
Jefa del Departamento de Exámenes Profesionales 
de la FES Cuautitlán. 
Con base en el Reglamento General de Exámenes. y la Dirección de la Facultad, nos permitimos 
comunicar a usted que revisamos el : Trabajo de Tesis 
Presencia de hongos patógenos en cuevas de la zona central del Valle de México. 
Que presenla el pasante: Osear Alberto Ruiz Garcia 
Con número de cuenta: 308128552 para obtener el Titulo de la carrera: Licenciatura en Bioquímica Diagnóstica 
Considerando que dicho trabajo reúne los requisitos necesarios para ser discutido en el EXAMEN PROFESIONAL 
correspondiente, otorgamos nuestro VOTO APROBATORIO. 
ATENTAMENTE 
"POR MI RAZA HABLARÁ EL EspíRITU" 
Cuautitlán Izcall i, Méx. a 28 de Octubre de 2016. 
PROFESORES QUE INTEGRAN EL JURADO 
NOMBRE 
PRESIDENTE Dr. Enrique Salas Téllez 
VOCAL Dra. Alma Lucila Núñez del Arco 
SECRETARIO Q.F.B. Leticia Cubillo Carrillo 
l er. SUPLENTE Q.F.B. Alma Susana García Barrón 
2do. SUPLENTE M. en E. María Verónica Vázguez Cianea 
NOTA: los sinodales suplentes estan obligados a presentarse el dia y hora del Examen Profesional (art. 127). 
lMCF/cga 
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FACULTAD DE ESTUDIOS SUPERIORES CUAUTITLÁN 
UNIDAD DE ADMINISTRACIÓN ESCOLAR 
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. Jefa del Departamento de Exámenes Profesionales 
de la FES Cuautitlán. 
Con base en el Reglamento General de Exámenes, y la Dirección de la Facultad, nos permitimos 
comunicar a usted que revisamos el: Trabajo de Tesis 
Presencia de hongos patógenos en cuevas de la zona central del Valle de México. 
Que presenta el pasante: Osear Alberto Ruiz Garcia 
Con número de cuenta: 308128552 para obtener el Titulo de la carrera: Licenciatura en Bioquímica Diagnóstica 
Considerando que dicho trabajo reúne los requisitos necesarios para ser discutido en el EXAMEN PROFESIONAL 
correspondiente, otorgamos nuestro VOTO APROBATORIO. 
ATENTAMENTE 
"POR MI RAZA HABLARÁ EL ESpjRITU" 
Cuautitlán Izcall i, Méx. a 28 de Octubre de 2016. 
PROFESORES QUE INTEGRAN EL JURADO 
NOMBRE 
PRESIDENTE Dr. Enrique Salas Téllez 
VOCAL Dra. Alma Lucila Núñez del Arco 
SECRETARIO Q.F.B. Leticia Cubillo Carrillo 
1er. SUPLENTE Q.F.B. Alma Susana Garcfa Barrón 
2do. SUPLENTE M. en E. María Verónica V ázquez Cianea 
NOTA: los sinodales suplentes están obligados a presentarse el dia y hora del Examen Profesional (art . 127) . 
lMCF/cga 
 
 
Agradecimientos 
A la FES Cuautitlán por ser mi hogar 
durante más de cuatro años 
y permitirme crecer como profesionista. 
 
Agradezco a mi familia y amigos por apoyarme 
en cada una de mis locuras, rarezas y 
ocasionalmente ser parte de ellas. 
 
Gracias mama por aguantar mis desaciertos, 
 las llamadas que nunca llegaron y apoyarme 
en todas aquellas aventuras en las que estuve y 
en las que siempre estaré metido 
Gracias. 
 
Al grupo de montañismo de la UNAM 
 por mostrarme ese mundo que pocos conocen, 
 llevarme a mis limite y permitirme 
 conocer de lo que soy capaz. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Este trabajo se realizo en el laboratorio 10 de la unidad de posgrado 
de la Facultad de Estudios Superiores Cuautitlán. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Glosario 
Bóveda: nombre dado a determinadas zonas dentro de una cueva donde se 
presentan techos altos y paredes amplias. 
Caverna: cavidad natural del terreno causada por un proceso de erosión de 
corrientes de agua hielo o lava. 
Cueva: connotación utilizada para referirse a cavernas, sistemas cavernarios, 
sótanos o túneles de lava de forma coloquial. 
Espeleotema: denominación dada a las estructuras formadas dentro de las 
cavernas por acción de la disolución y meteorización que forman estos sistemas. 
Karts: nombre dado a al proceso químico de disolución de la roca calcárea que da 
como resultado la formación de cuevas y cavernas. 
Meteorización: proceso físico de degradación de rocas y minerales por procesos 
físicos como el paso del agua o el viento. 
Quirópteros: denominación dada de forma común a los murciélagos, sin 
distinción de especies. 
Repisa: se le domina a aquellas salientes que presentan un tamaño considerable 
en una pared natural. 
Sistema de progresión: denominación dada a los anclajes, distribución y 
colocación de cuerdas en una cueva para realizar la exploración. 
Sótano: nombre dado a aquellas cuevas en las que el colapso de una parte del 
techo da paso a la formación de la entrada de la misma. 
 
 
 
 
Suelo calcáreo: son todos aquellos suelos que presentan una alta concentración 
de rocas calcáreas. 
Suelo cavernario: conjunto de sedimentos y restos orgánicos depositados en el 
interior de la cueva que forman el suelo de estas. 
Zona vadosa: es la zona que se encuentra en contacto con el medio exterior a 
partir de la infiltración de agua y en la que se encuentra la mayor presencia de 
vida 
Cenoticos: descripción dada a los micelios que no presentan tabicaciones que 
delimitan celulas 
Mucidinaceos: nombre dado a los hongos que presentan hifas incoloras. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Índice 
Resumen………………………………………………………………………………......1 
 
Introducción …..………………………………………………………………………......2 
 
Justificación……………………………………………………………………………...12 
 
Objetivos….……………………………………………………………………………....13 
 
Zonas de muestreo……………………………………………………………………...14 
 
Metodología……………………………………………………………………………....18 
 
Resultados …………………………………………………………………………….....22 
 
Análisis de resultados..……………………………………………………………….....33 
 
Conclusiones…………………………………………………………………………......43 
 
Anexo 1……………………………………………………………………………………44 
 
Bilbiografia………………………………………………………………………………..52
1 
 
Resumen 
México se considera un país multidiverso en cuanto a organismos, ocupa el quinto 
lugar a nivel mundial en diversidad de organismos sobre la tierra por sus 
condiciones ambientales y microambientales. Su situación geográfica y 
accidentada topografía con variaciones de altitudes y climas han permitido laformación de un mosaico de ambientes para un gran número de organismos. 
Entre estos ecosistemas encontramos los sistemas cavernarios, a pesar de que 
México cuenta con aproximadamente 440 cuevas reportadas en su territorio gran 
parte de estas no han sido exploradas; las cuevas cuentan con su propio 
ecosistema y micro habitad que permite la supervivencia de un gran número de 
organismos. 
Estos ambientes se han relacionados con la presencia de hongos patógenos como 
es el caso de Histoplasma capsulatum. A su vez las condiciones internas de las 
mismas permiten la supervivencia un gran número de organismos ambientales. A 
pesar de la relación de los microorganismos con las cuevas existen pocos 
estudios que muestren esta conexión. 
A partir de tres cuevas localizadas en la zona central de México se realizo la toma 
de muestras de tierra de la zona vadosa de la caverna, estas muestras se 
procesaron mediante un lavado con agua peptonada para realizar el aislamiento 
de los hongos presentes en las cuevas. 
La identificación se realizó a partir de características microscópicas y 
macroscópicas. De los hongos identificados solo una pequeña parte de estos se 
consideran patógenos para el ser humano, gran parte de los agentes identificados 
son considerados ambientales. 
Los resultados obtenidos muestran que la presencia de agentes patógenos en 
estos entornos es baja, a comparación de lo esperado a partir de la literatura. A su 
vez se observa la gran diversidad de agentes que coexisten en estos entornos y la 
importancia que tienen para el ser humano. 
2 
 
Introducción 
Los hongos microscópicos 
Los hongos son los organismos más abundantes y ubicuos en la naturaleza, 
varían en forma y tamaño y pueden vivir de los sustratos y condiciones 
ambientales más variadas. Sus características morfofisiológicas les confieren a 
cada género la capacidad de sobrevivir en su entorno. De acuerdo a la 
clasificación de Kendrick del 2002 los hongos se clasifican dentro del reino fungí, a 
su vez estos están divididos en cuatros phyla; la clasificación se realiza a partir de 
las características morfológicas, fisiológicas pero principalmente por estudios de 
biología molecular. (Bonifaz A, 2012). 
Los hongos son organismos heterótrofos, se alimentan por absorción a partir de la 
secreción de sustancias sobre el sustrato para posteriormente fagocitarlo. Están 
formados por células eucariotas; ya sea uninucleada o multinucleadas; en la 
naturaleza existen dos disposiciones de las células fúngicas. Pueden ser 
unicelulares o pluricelulares; los hongos unicelulares están representados por las 
levaduras mientras los pluricelulares son representados por los hongos 
filamentosos (López R, 2012). Existe un reducido número de hongos que 
presenta dimorfismo, es decir la capacidad de pasar de una fase levaduriforme a 
una miceliar, esta capacidad está influenciada por las condiciones del medio. 
Tanto en los hongos filamentosos como en las levaduras la pared celular se 
constituye por polisacáridos y proteínas; dentro de los polisacáridos más 
importantes tenemos la quitina, el glucano y el galactomanano, mientras que las 
proteínas están asociadas a glicoproteínas formando una estructura solida como 
se observa en la ilustración 1. (Pontón J, 2008). 
 
3 
 
 
Ilustración 1. Diagrama de la composición de la pared celular de los hongos. 
 
 
Las concentraciones de estos agentes cambia entre los levaduriformes y los 
filamentosos, estas variaciones intervienen en la forma de las células fúngicas, la 
forma en las que interaccionan con su ambiente y como protección ante agentes 
tóxicos (Arenas R, 2008). 
Los hongo patógenos son especies zootropicas que requieren de tejido vivo para 
el crecimiento, o al menos en una fase de su ciclo, en cambio los hongos 
oportunistas son necrotoficos o saprofito, es decir utilizan componentes orgánicos 
generados por los hospederos. Los hongos necrotoficos pueden dividirse en 
queratolitico, lipofilicos, osmofilicos, y urofilicos (Arena R, 2008) se calcula que 
solo el 0.4% de los hongos existen son patógenos, pero este número va en 
crecimiento lentamente (Bonifaz A, 2012). 
 
 
4 
 
El micelio y su composición 
Los hongos presentan variaciones en su forma y constitución, de forma general se 
componen principalmente por talos o hifas en el caso de los filamentosos. La hifa 
es un tubo de constitución variada formado por una pared celular rígida en el que 
fluye protoplasma. El diámetro varía de 1 a 30 micras; termina en punta, misma 
que constituye la zona de extensión y representa la zona de crecimiento. Existen 
hongos que presentan un micelio tabicado conocido como septo, estos presentan 
un poro que permite el paso del citoplasma y el núcleo, esta estructura es común 
en los hongos Zygomycetes. En el caso de los hongos cenocíticos no se observan 
septo o muestras muy pocos, ocasionalmente para separar las zonas viejas del 
micelio o las reproductivas. (Bonifaz A, 2012) 
En los hongos mucidinaceos las hifas son incoloras o hialinas y en los negros o 
dematiceoas, el color oscuro se genera por la presencia de un pigmento parecido 
a la melanina; este le confiere una tolerancia contra el estrés ambiental y contra 
oxidantes producidos durante la defensa del huésped. (Bonifaz A, 2012). 
La formación de las hifas es un proceso que todavía no está aclarado. 
Investigaciones realizadas por Cole GT, Ruiz-Herrera y Bartnickie-Garcia permiten 
proponer de manera resumida el desarrollo de la hifa (Mendez, L, 2006). 
Los dictosomas, que son cuerpos residuales en el citoplasma, liberan una 
estructuras llamadas macrovesiculas que atraviesan la membrana celular por un 
proceso inverso al de la pinocitosis, en su interior llevan enzimas líticas que abren 
pequeños poros en la pared celular y simultáneamente depositan material amorfo 
que será la nueva pared celular por acción enzimática. Otras estructuras más 
pequeñas llamadas microvesiculas contienen en su interior quitina sintetasa, esta 
enzima actúa en el material amorfo de las macrovesiculas formando la quitina el 
crecimiento del hongo se lleva a cabo a partir de de la lisis de la pared, 
incorporación del material amorfo, síntesis de quitina y por último la formación de 
nueva pared (Mendez, L, 2006).. 
5 
 
La forma de crecimiento está determinada por la cantidad de microvesículas y 
macrovesiculas que se concentran en la pared del hongo; si estas estructuras se 
ubican en un punto determinado de la célula el crecimiento será tubular (hifa), si 
se localizan de manera homogénea en la periferia el crecimiento será 
levaduriforme, mientras que si la distribución varia en tiempo y distribución el 
crecimiento será irregular (ensanchamiento y crecimiento) (Mendez, L, 2006). 
Reproducción de los hongos 
Para conservar su habilidad de adaptación los hongos deben reproducirse 
fácilmente, este proceso se realiza a parir de una espora que posteriormente 
genera una un tubo germinativo que da lugar a un nuevo hongo. Existen dos tipos 
de reproducción en el reino fungí; la forma sexuada o perfecta en la que se genera 
la unión de dos núcleos, mientras que la asexuada o imperfecta se da a partir de 
un micelio aéreo o reproductor sin fusión de núcleos. De forma taxonómica se 
refiere como espora a todas aquellas estructuras que se forman por el intercambio 
genético; mientras que el término conidio se utiliza para referirse a aquellas que se 
producen por la fase asexuada del hongo (Bonifaz A, 2012). 
La reproducción sexuada tiene como fin el intercambio de material genético para 
mejorar las propiedades del hongo y promover la evolución; en la mayoría de los 
hongos se conoce esta fase, en el caso de algunos de ellos se desconoce todavía 
esta fase de su ciclo aunque esta característica se utiliza para la clasificación 
taxonómica de las especies estos agentes se encuentran repartidos en diferentes 
taxonomías.(BonifazA, 2012) 
La reproducción asexuada tiene como función la propagación del hongo, en este 
caso se genera una reproducción de células por división meiotica que contienen la 
misma información genética que las células somáticas; se conocen tres formas en 
las que los hongos llevan a cabo este proceso; dos de ellas por la formación de 
conidios libres y una a partir de la formación de esporas internas o dentro de una 
membrana o bolsa. En el caso de las dos primeras el proceso se conoce como 
conidiogenesis, este proceso tiene como finalidad la volver fértil las hifas o en su 
6 
 
caso la formación de estructuras especializadas para la reproducción. En el último 
caso la formación del saco o membrana se lleva a cabo por la esporangiogenesis; 
durante este proceso la hifa se ensancha para formar el esporangio (Bonifaz A. 
2012). 
Nutrición de los hongos 
Los hongos son organismo heterótrofos que adquieren sus nutrientes por medio 
de absorción, es decir cuando estos agentes se encuentran cerca de un sustrato 
útil liberan enzimas que rompen las cadenas complejas del nutriente formando 
elementos más simples que pueden penetrar en el interior de la hifa. Esta 
característica es importante para el aislamiento e identificación de hongos 
patógenos ya que la adicción de nutrientes específicos junto con indicadores de ph 
permiten poner en evidencia la capacidad metabólica de los hongos. La utilización 
de determinados sustratos y nutrientes permiten en algunos agentes la formación 
de estructuras de importancia diagnóstica. (Bonifaz A, 2012) 
La mayoría de los hongos tiene un metabolismo aerobio, aunque algunos de los 
hongos patógenos, principalmente los dímorficos son capaces de desarrollarse en 
condiciones microaerofílicas; estas condiciones con alta concentración de CO2 
obligan a las células fúngicas a entra en un proceso de anaerobios. Los 
metabolismos fúngico no solo se ve afectado por condiciones ambientales como la 
temperatura, el pH, la humedad, exposición a la luz solar etc. Debido a su 
distribución a nivel mundial y sus características metabólicas cada género o 
incluso cada especie presentan temperaturas en las cuales su desarrollo es 
óptimo. Existen tres clasificaciones de estos agentes. (Bonifaz A, 2012) 
Psicrófilos: se desarrollan entre 0°C y 20°C con una temperatura óptima de 17°C, 
esta disminución de temperatura puede generar cambios metabólicos de manera 
substancial (Mendez, L, 2006). 
Mesófilos: presentan un amplia rango de desarrollo que va de 0° a 50°C, sin 
embargo se desarrollan mejor entre 15° – 40°C. En este grupo encontramos a la 
7 
 
mayoría de los hongos patógenos para el ser humano y los animales; dentro de 
este grupo cabe destacar a los hongos dimorficos, aquellos que tienen la 
capacidad de cambiar de forma en función de la temperatura (Mendez, L, 2006). 
Termófilos: tienen un crecimiento optimo entre los 20° a 50° C se aíslan de aguas 
termales y desiertos. A pesar del que el rango de temperatura comprende a la 
temperatura humana pocos de estos hogos son patógenos, sin embargo algunos 
hongos como Aspergillus fumigatus pueden desarrollarse a 50° C e incluso 
sobrevivir a 70°C por un corto periodo de tiempo (Mendez, L, 2006). 
 México y su situación geográfica 
México se considera un país multidiverso en cuanto a organismos, ocupa el quinto 
lugar a nivel mundial en diversidad de organismos sobre la tierra por sus 
condiciones ambientales y microambiantales. Su situación geográfica y 
accidentada topografía con variaciones de altitudes y climas han permitido la 
formación de un mosaico de ambientes para un gran número de organismos 
(Mittermeier y Goettsch, 1992; Conabio, 1998). 
En el caso de México se considera que existen aproximadamente 4,500 especies 
de hongos macroscópicos y 2,000 especies de hongos microscópicos, según 
estimaciones (Kirk, 2008). Esto representa solo el 6.6% de hongos conocidos a 
nivel mundial. Se considera que México cuenta con aproximadamente 20 000 
hongos descritos, lo que equivale al 3.2% de los hongos existentes en el país. 
Pero solo entre 300 a 400 son patógenos para el ser humano (Schmit y Müeller, 
2007). 
De acuerdo a la revisión realizada en 1998, se tenían registrados 2,000 hongos 
microscopicos de los cuales 120 eran mohos de suelo, 100 hongos de granos 
almacenados, 70 de bebidas fermentadas, 30 patógenos del hombre y/o animales, 
30 acuáticos, 30 hongos parasitarios de invertebrados, 20 mohos de estiércol y 10 
hongos del aire. (Guzman, 1998). 
8 
 
Su distribución puede ser cosmopolita o endémica. La distribución depende en 
gran parte de factores como la temperatura, pH, altitud, la disponibilidad de los 
sustratos y en ocasiones la presencia de vectores o reservorios. Existen algunos 
agentes que se consideran estrictos para determinadas especies o por sus 
requerimientos nutricionales restringidos a zonas geográficas especificas. 
(Martinez R, 2005) 
El desarrollo de la micología en México comienza en el siglo XX donde alrededor 
de 665 publicaciones en relación a los hongos son realizadas, dentro de estos 
trabajos se citan aproximadamente 1000 especies; se considera que la micología 
en México comienza la década de los 70´s cuando el 82.4% de los trabajos 
publicados son hechos por investigadores mexicanos. Se estima que en México 
existe el 6.6% de hongos a nivel mundial (Aguirre-Acosta, 2014). 
 
México y sus climas 
Geográficamente la Republica Mexicana se localiza en el hemisferio norte, 
tomando como referencia el ecuador, por su localización y extensión el territorio es 
divido en dos grandes grupos climáticos. Esta división se ve acentuada por el 
trópico de cáncer que atraviesa el territorio a una latitud de 23° norte. En su gran 
mayoría el subsuelo del territorio se encuentra conformado por roca calcárea, lo 
que permite la formación un gran número de estructura tanto superficial como 
internamente en el territorio (INEGI, 2016). 
La diversidad de climas y topografía en México determinan la distribución de los 
hongos patógenos en zonas geográficas, en el territorio Mexicano se consideran 4 
grandes regiones climáticas: las zonas de clima seco que registran una 
temperatura entre lo 18° y 22°C con una precipitación anual entre los 300 a 600 
mm anuales de lluvia, estas zonas abarcan aproximadamente el 28.3% de 
territorio mexicano abarcando principalmente la zona centro del país. (INEGI, 
2016). 
9 
 
El clima muy seco registra un promedio de temperaturas entre los 18° a 22°C con 
un nivel de precipitaciones que abarca entre los 100 a 300 mm de lluvia al año, 
este clima abarca el 20.8% de territorio Mexicano. (INEGI, 2016). 
El clima cálido abarca el 27.7% del territorio nacional este a su vez se subdivide 
en cálido húmedo y cálido subhúmedo. El cálido húmedo ocupa solo el 4.7% del 
territorio, se caracteriza por una temperatura media que abarca entre los 22° y 
26°C y precipitaciones que van desde los 2,000 a 4,000mm anuales. En cambio el 
clima cálido húmedo se encuentre en el 23% del país; en él se registran 
precipitaciones entre los 1,000 a 2,000mm anuales; com s observa en la 
ilustración 2. (INEGI, 2016). 
 
 
 
Ilustración 2. Mapa de la distribución de los diferentes climas de la republica mexicana 
(INEGI, 2016). 
 
10 
 
Dentro de la clasificación manejada por el INEGI no se consideran los ambientes 
cavernarios, estos presentan su propio microclima que se ve relacionado con la 
formación y desarrollo de estos entornos. La gran presencia de suelos calcáreos 
en la Republica Mexicana favorece la formación de cuevas por efecto 
Kárstico.(Servicio Geologico Nacional. 2013) 
Existen diversos tipos de cuevas, se pueden clasificar de forma general en 5 
grupos; cuevas de Rocas Calcáreas, Cuevas de Hielo, Tubos de lava, cuevas de 
rocas evaporiticas y cuevas de conglomerados (Verde A, 2012) 
 
Cuevas kársticas 
Las cuevas kársticas obtienen su nombre del procesoque las forma; este proceso 
se conoce como “karts” o fenómeno kárstico. Este proceso se ve afectado por una 
serie de factores como la solubilidad y permeabilidad de la roca, ph del medio, 
cantidad de agua, composición química y presencia de CO2. La formación de 
estos ecosistemas está relacionada principalmente con el agua y su flujo a través 
de la corteza generando un proceso de meteorización que con el paso del tiempo 
genera la formación de la cavidad. (Ulloa A, 2011). 
Junto con la meteorización generada por el agua, el segundo proceso más 
importante para la formación de la caverna es el efecto del pH sobre la caliza. Este 
efecto se presenta en gran medida por la formación de acido carbónico a partir 
del CO2 y el agua. La formación de estas cavernas es un proceso continuo y en 
constante movimiento lo que implica la denominación de dos tipos de sistemas en 
estos entornos; cueva activas e inactivas. Las cuevas inactivas son aquellas en las 
que el flujo de agua o el proceso kárstico se ha detenido casi en su totalidad 
deteniendo la formación de nuevas cavidades. En el caso de las cuevas activas o 
de gran movimiento de energía se presenta un flujo constante de agua con la 
presencia de crecidas y arrastre de material orgánico al interior de la cueva. 
(Cuezva S, 2008). 
 
11 
 
El clima subterráneo. 
Las cuevas al igual que cualquier ecosistema presentan sus propias 
características y clasificaciones dentro del mismo sistema. De forma general una 
caverna se puede dividir en dos ambientes; el ambiente vadoso o superior que se 
caracteriza por ser el más próximo a la superficie. En esta zona se presenta la 
infiltración de agua por gravedad, la ausencia de espelotemas y es la zona con 
mayor actividad microbiana dentro de la cueva; la zona freática se caracteriza por 
la presencia de espeleotemas y la de mayor actividad hídrica, en esta zona se 
realiza el proceso de disolución y precipitación dentro del sistema (Cuezva S, 
2008). 
 A pesar de que se consideran estos sistemas ambientes parcialmente confinados, 
la interacción de la roca y el suelo cavernario llevan a cabo la función de regular el 
paso de energía y materiales de la atmosfera externa al ambiente subterráneo. 
Debido a esto se considera que la temperatura de los sistemas cavernarios se 
determina como la temperatura media climática de la zona donde se localizan las 
cuevas; la presencia constante de agua y los procesos de infiltración generan que 
en estos sistemas se presente un humedad a nivel de saturación, a su vez la 
presencia de agua proveniente del exterior genera el arrastre de nutrientes que 
permiten la supervivencia de organismos heterótrofos (Cuezva S, 2008). 
 
 
 
 
 
 
12 
 
Justificación. 
La diversidad de climas y topografía en México determinan la presencia de hongos 
patógenos en zonas geográficas específicas, de acuerdo a la literatura la 
distribución de estos agentes se plantea principalmente por los casos reportados 
en las entidades o a partir de la similitud entre los climas donde se han logrado 
aislar estos agentes. En este proyecto se busca utilizar el microclima poco variable 
de las cuevas como indicador de la presencia de hongos patógenos en las zonas 
aledañas. 
Estos ambientes en el caso de México son poco explorados por lo que se 
desconoce la gran diversidad de recursos que existen en estos entornos, el 
escaso interés y la dificultad del acceso a estos entornos dificultad la exploración 
con fines científicos. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
13 
 
Objetivo. 
Determinar la presencia de hongos patógenos en la zona central del valle de 
México a partir de muestras de tierra obtenidas de cuevas de diferentes zonas 
geográficas, con el fin de utilizar estos nichos ambientales poco variables como 
indicadores de la presencia de estos agentes en la zona. 
 
 
Objetivos particulares 
Evaluar si el ambiente subterráneo permite la supervivencia de hongos de 
diferentes géneros y especies. 
Conocer la importancia que tienen los hongos en los ambientes cavernarios como 
parte del ecosistema subterráneo 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
14 
 
Zonas de muestreo 
Se seleccionaron 3 cuevas para la realización de este proyecto, para acceder a 
estos sistemas se conto con la ayuda de la Asociación de montañismo de la 
UNAM. (AMUNAM). Para su ingreso fue necesaria la utilización de equipo 
espeleológico para progresión en cuerdas. 
 
Tabla 1. Localización geográfica de las cuevas muestreadas 
Cueva Localización Cordenadas Fecha de muestreo 
Los Herrera Querétaro 20.899170, -99.576293 19 de octubre 2014 
Cueva de tierra Veracruz 18.805959, -97.06722 2 de noviembre 2014 
Los Hernández Querétaro 20, 90556, -99.588611 7 de diciembre 2014 
 
 
Los herrera (ilustración 3) 
Cueva kárstica activa localizada en la sierra gorda de Querétaro cercana a la 
población de san Joaquín. La zona se caracteriza por un clima templado de lluvias 
moderadas, esta cueva presenta modificaciones internas ya que se utiliza de 
forma turística. Entre las modificaciones presentes se encuentra la pavimentación 
de la bóveda principal, instalación de iluminación y colocación de rejillas y 
pasamos para restringir el paso de los visitantes. Las zonas de muestreo 
seleccionadas fueron elegidas por la presencia de fauna dentro de la cueva, restos 
orgánicos y materiales arrastrados por el flujo de agua. 
 
 
 
 
 
 
 
 
15 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Cueva de tierra (ilustración 4). 
Este sistema de múltiples cuevas kársticas se localiza en el estado de Veracruz, 
en el municipio de Rafael delgado; el muestreo se realizo en el mes de noviembre, 
como se muestra en la tabla 1. La zona se caracteriza por un clima cálido de 
vegetación tropical y abundantes precipitaciones (INEGI 2016). 
Ilustración 3. Localización aproxima de la cueva "Los Herrera". Google maps 2016 
16 
 
 
Ilustración 4. Localización aproximada de la cueva de tierra. (Google maps, 2016) 
 
Los Hernández 
El sótano se ubica en la sierra gorda de Querétaro, cercano al pueblo de San 
Joaquín. El muestreo se realizo 7 el de diciembre del 2014. La zona se caracteriza 
por bosques de pinos y un terreno escabroso. La zona se presenta un clima de 
media montaña con temperaturas mínimas cercanas a los 0°C. (INEGI 2016) 
 
Ilustración 5. Localización aproximada del sótano los Hernández. Google map 2016 
17 
 
 
Ilustración 6. Mapa topográfico del sótano Los Hernández, la flecha indica la zona 
aproximada de la zona donde se realizo la toma muestra. Mapa realizado en 2001 por parte 
del instituto politécnico nacional. 
Debido a que la realización de un mapa topográfico dentro de estos entornos 
involucra un proceso de exploración y la intervención de diferentes especialistas 
como son topógrafos, geólogos, biólogos y espeleólogos capacitados; muchas de 
las cuevas en México no cuentas con este tipo de referencias 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Zona 
aproximada 
de toma de 
muestras 
18 
 
Metodología 
MATERIALES 
 Frascos estériles de boca ancha 
 Gasa estéril 
 micrcultivos estériles 
 Frascos estériles de 100 mL 
 Embudo de filtración 
 Medios de cultivo micológicos 
-Agar dextrosa de Sabourad (MCD LAB) 
- Agar dextrosa de Sabourad adicionado con 5% de cloranfenicol (MCD 
LAB) 
-Agar extracto de levadura (BD) 
-Agar Czapek Dox (BD) 
-Agar Borrelli 
-Agar Tricophyton 
-Agar Extracto de malta (MERCK) 
 Solución estéril de agua peptonada al 10% (BIDICO) 
 Azul de algodón lactofenol 
 Cámara adaptable para microscopio AmScope MU300 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
19 
 
 Recolección de muestras 
 
La recolección se realizo en las zonas cercanas a la entrada de las cuevas, se 
seleccionaron estas zonas por la presencia de aves y murciélagos dentro de las 
cuevas, el flujo de agua y la presencia de materia orgánica; se tomaron muestras 
de la zona de aproximadamente100g de tierra en frascos estériles. Se considero 
la presencia de humedad, restos vegetales y accesibilidad a la zona para el 
muestreo. 
 
 Procesamiento de la muestras 
 
De las muestras recolectadas se procedió a realizar un lavado una solución de 
agua peptonada estéril, aproximadamente 25 ml, posteriormente se filtro la 
solución por gasa estéril para terminar con el sobrenadante de la cual se trabajaría 
para el aislamiento. 
El aislamiento se realizo en placas de agar dextrosa de sabouraud con 5% de 
cloranfenicol. Para este procedimiento se tomaron 0.01 ml del lavado con ayuda 
de un asa calibrada para la colocación de la primera impronta, la dispersión de la 
muestras se realizo de forma masiva por triplicado en placas de agar SDA 
adicionado con cloranfenicol al 5%. Se mantuvo un monitoreo de las placas en 
periodos de 48 horas, las placas se mantuvieron a temperatura ambiente, la 
presencia de micelio aéreo con morfología diferente entre sí fueron resembrados 
en placas de agar SDA. Por cada aislamiento se realiza una tinción de cinta 
adhesiva con azul de algodón-lactofenol; a partir de la morfología presente se 
realiza el montaje de microcultivos, se utilizan medios nutritivos o diferenciales 
para promover el desarrollo de estructuras que permitieran su identificación. 
La identificación se realizo por medio de las características microscópicas y 
macroscópicas presentes en cada agente aislado; la presencia de micelio aéreo 
de diferente tonalidad, presencia de pigmento o micelio con variaciones durante el 
crecimiento fueron utilizadas a nivel macroscópico para seleccionar las colonias a 
20 
 
las que se les realizo la tinción de azul de algodón lactofenol. La tinción se realizo 
por la técnica de cinta adhesiva en primera instancia; a nivel microscópico se 
observo la forma general de las hifas, presencia de estructuras reproductivas y 
tabicaciones de las mismas. 
La promoción de estructuras reproductivas se realizo por medio de la utilización de 
medios diferenciales como fue el caso del agar Tricophyton y el Czapek Dox. 
Junto con estos se realizo el sembrado de medios como el Agar extracto de 
levadura, agar Borelli y extracto de malta con el fin de favorecer la formación de 
hifas y conidias. Se utilizo la técnica de microcultivo, utilizando los medios 
previamente citados con el fin de observar las estructuras microscópicas para la 
identificación. 
 
21 
 
 
Ilustración 7. Diagrama ecológico del procesamiento de muestras 
 
( RecoI«don de ffiIH''',,"S ) 
f SoIudón de agua peptom.d<l estffil / 
ltMKIo con 25 mi 
f>1tr~ y alrl'l!!«",,,,.ento 
1na<:tiviI:x.n de rrnt .... 1 
~de SOAaj ~ dedoranfeoicol / 
sembrado de pIauIs 
mon~oreo de 1&5 p""",,s 
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purtl\alclldon y promoaon de estructur •• 
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Precundórl de m;c,-ocu trvos 
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Prflllll"&d6n de mk:roaJ t".,s 
/ ¡~ de "",tf!fi.ej ! 
Oocumentadón de 
call1Cterisitcios 
! 
( Ro ) 
22 
 
Resultados 
A partir de los aislamientos obtenidos en las 3 diferentes cuevas, se tomaron 
fotografías del micelio aéreo con ayuda de cámara adaptable para microscopio 
Amscope MU300, tomando específicamente estructuras de importancia para la 
identificación de los hongos. 
 
 Agentes aislados en la cueva los Herrera 
 
1. Bauveria sp. 
 
Ilustración 8. Bauveria sp: a) Medio SDA micelio aéreo algodonoso; b) hifas y conidios 
característicos del género, tinción azul de algodon 40X; c) Conidios alargados en forma de 
espiga, tinción azul de algodón 40X. Fotografías tomadas en el laboratorio 10 de 
Microbiología Unidad de Posgrado. 
 
 
 
 
 
 
 
 
a b c 
23 
 
2. Madurella mycetomatis 
 
 
 
Ilustración 9. Fotografías del micelio aéreo de Madurella mycetomatis. a) hifas tabicadas 
con clamidioconidias intercalares en medio SDA, tinción azul de algodón 40X. b) 
microconidias obtenidas en medio cornmeal, tinción azul de algodón 40X. Fotografías 
tomadas en el laboratorio 10 de Microbiología Unidad de Posgrado. 
 
3. Trichophyton verrucosum 
 
 
 
4. Epidermophyton floccosum 
 
 
 
a b c 
Ilustración 10. Fotografías obtenidas de Trichophyton verrucosum. a) medios SDA, micelio 
aéreo algodonoso. b) hifas terminales con clamidioconidias en agar extracto de levadura, 
tinción azul de algodón 40X. c) cadenas de clamidioconidias encontradas en medio extracto de 
malta, tinción azul de algodón 40X. Fotografías tomadas en el laboratorio 10 de Microbiología 
Unidad de Posgrado. 
24 
 
4. Epidermophyton floccosum 
 
Ilustración 11. Fotografias de Epidermophyton floccosum. (a) Medio SDA, micelio aéreo 
polvoroso. b) hifas septadas con desarrollo joven de artroconidias, Tinción azul de algodón 
40X. c) macroconidias septadas maduras, tinción azul de algodón 40X. Fotografías tomadas 
en el laboratorio 10 de Microbiología Unidad de Posgrado. 
 
5. Trichophyton mentagrophytes 
 
Ilustración 12. Fotografías de Trichophyton mentagrophytes. a) micelio aéreo algodonoso de 
reverso incoloro, obtenido en medio SDA. b) microconidias obtenidas en medio 
Trichophyton, tinción azul de algodón 40X. c) hifas y microconidias en medio SDA, tinción 
azul de algodón 40X. Fotografías tomadas en el laboratorio 10 de Microbiología Unidad de 
Posgrado. 
 
 
 
a c b 
a b c 
25 
 
Agentes aislados en la cueva de tierra 
6. Cladosporium sp 
 
Ilustración 13. Fotografias de Cladosporium sp. a) medio SDA, micelio aéreo color negro 
polvoroso. b) hifas tabicadas, tinción azul de algodón 40X. c y d) conidias y conidióforos 
característicos del genero, tinción azul de algodón 40X. Fotografías tomadas en el 
laboratorio 10 de Microbiología Unidad de Posgrado. 
7. Cephalosporium sp 
 
Ilustración 14. Fotografías de Cephalosporium sp. a) medio SDA micelio aéreo de color 
blanco algodonoso. b) hifas delgadas con conidióforos delgados y largos, tinción azul de 
algodón 40X. c) cúmulos de conidios ligeramente ovalados, tinción azul de algodón 40X. 
Fotografías tomadas en el laboratorio 10 de Microbiología Unidad de Posgrado. 
 
a b 
c d 
a b c 
26 
 
8. Sporotrichum sp 
 
Ilustración 15. Fotografías de Sporotrichum sp. a) hifas con conidias intercalares, tincion 
azul de algodón 40X. b) hifas tabicadas con prsencia de conidias terminale, sub terminales y 
centricas caracteristicas de genero, tincion azul d algodón 40X. Fotografías tomadas en el 
laboratorio 10 de Microbiología Unidad de Posgrado. 
 
9. Basidiobolus ranarum 
 
 
Ilustración 16. Fotografías de Basidiobolus ranarum. a) medio SDA micelio aéreo de color 
gris polvoroso. b) fase sexual del hongo obtenida en medios SDA, tinción azul de algodón 
40X. c) conidioforo alargado con espora oval, tinción azul de algodón 40X. Fotografías 
tomadas en el laboratorio 10 de Microbiología Unidad de Posgrado. 
 
 
 
 
a b 
a c b 
27 
 
10. Aspergillus fumigatus 
 
Ilustración 17. Fotografías de Aspergillus fumigatus. a). Cabeza conidial obtenida en medio 
Czapek Dox, tinción azul de algodón 40X. b) vesícula característica de la especie, tinción 
azul de algodón 40X. Fotografías tomadas en el laboratorio 10 de Microbiología Unidad de 
Posgrado. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
a 
 
b 
 
28 
 
 
Hongos aislados en la cueva los Hernández 
11. Verticillum sp 
 
 
Ilustración 18. Fotografías de Verticillum sp. a) medio SDA micelio aéreo algodonoso de 
color amarrillo. b y c) cabeza conidial en racimo, tinción azul de algodon. Fotografías 
tomadas en el laboratorio 10 de Microbiología Unidad de Posgrado.12. Aspergillus fumigatus 
 
 
Ilustración 19. Fotografías de Aspergillus fumigatus. (a) crecimiento en medio SDA, micelio 
aéreo algodonoso de color verde. b) cabezas conidiales en diferentes fases obtenidas en 
medio SDA, tinción azul de algodón 40X. Fotografías tomadas en el laboratorio 10 de 
Microbiología Unidad de Posgrado. 
 
a b c 
a b 
29 
 
 
13. Trichophyton violaceum 
 
Ilustración 20. Fotografias de Trichophyton violaceum. a) crecimiento en medio SDA, color 
blanco ligeramente algodonoso. b y c) hifas delgadas no septadas con clamidioconidias, se 
observa engrosamiento posterior a las camidioconidias, tinción azul de algodón 40X. 
Fotografías tomadas en el laboratorio 10 de Microbiología Unidad de Posgrado. 
14. Mucor sp. 
 
Ilustración 21. Fotografías tomadas de Mucor sp. a) crecimiento en medio SDA, tonalidad 
grisácea de crecimiento rápido. b) zigospora perteneciente al phylum zigomycota, tinción 
azul de algodón 40X. Fotografías tomadas en el laboratorio 10 de Microbiología Unidad de 
Posgrado. 
 
a b 
c 
a b 
30 
 
15. Beauveria sp 
 
Ilustración 22. Fotografías de Beauveria sp. a y b) conidios alargados en forma de cuña, 
estructuras características del genero, tinción azul de algodón 40X. Fotografías tomadas en 
el laboratorio 10 de Microbiología Unidad de Posgrado. 
16. Cephalosporium sp 
 
Ilustración 23. Fotografías de Cephalosporuim sp a, b y c). Hifas y aglomerados de conidios 
característicos del género, tinción azul de algodón 40X. Fotografías tomadas en el 
laboratorio 10 de Microbiología Unidad de Posgrado. 
 
 
 
 
 
 
a b c 
31 
 
17. Scopulariopsis sp 
 
Ilustración 24. Fotografías de Scopulariopsis sp. a, b y c). Conidióforos y distribución 
conidial características del género, tinción azul de algodón 40X. Fotografías tomadas en el 
laboratorio 10 de Microbiología Unidad de Posgrado. 
 
 
18. Trichophyton verrucosum 
 
Ilustración 25. Fotografías de Trichophyton verrucosum a y b). Hifas irregulares con 
cadenas de clamidioconidias obtenidas en medio trichophyton, tinción azul de algodón 40X. 
Fotografías tomadas en el laboratorio 10 de Microbiología Unidad de Posgrado. 
 
 
 
 
 
 
a b 
32 
 
19. Cladosporium sp 
 
Ilustración 26.fotografias de Cladosporium sp a y b) .Conidias y conidióforos de color negro 
característicos del genero, tinción azul de algodón 40X. Fotografías tomadas en el 
laboratorio 10 de Microbiología Unidad de Posgrado. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
a b 
33 
 
Análisis de resultados 
De acuerdo a los hongos aislados a partir de las seis muestras obtenidas de las 3 
cuevas se observa que la principal presencia de agentes son comensales o 
patógenos de plantas y animales; mientras que en el caso de los hongos de 
importancia clínica para el hombre la incidencia es menor a la esperada. La 
presencia en estos microambientes junto con la distribución que se reporta en la 
literatura (Bonifaz 2012), como se engloba en el anexo 1, en relación con lo 
encontrado en algunos casos no coincide con lo esperado, a su vez la gran 
diversidad de agentes presentes en estos ambientes ilustra la permanencia y la 
facilidad con la que estos se adaptan. 
 Los herrera 
 
Ilustración 27. Entrada de la cueva Los herrera 
Respecto a la cueva Los Herrera se debe aclarar que a diferencia de las otras dos 
cavernas muestreadas esta presenta una infraestructura para su utilización con 
fines turísticos como se observa en la ilustración 27; a pesar de esto esta cueva se 
34 
 
considera como una cueva activa. Debido a la forma de la cavidad, el muestreo se 
realizo en la entrada de la cueva donde se localizo la presencia de sedimentos, 
restos vegetales y la presencia de fauna endémica. 
Dentro de los agentes aislados se encontraron 4 hongos patógenos para el ser 
humano; de estos 3 pertenecen a los dermatofitos: Trichophyton verrucosum, 
Trichophyton mentagrophytes y Epidermophyton floccosum como se observan en 
las ilustraciones 10, 11 y 12 respectivamente .Junto con estos microorganismos 
se aisló un causante de micetomas, Madurrella mycetomatis como se observa en 
la ilustración 9. 
 Se ha descubierto que los dermatofitos pueden encontrarse sobre la piel de 
personas sanas en un porcentaje bajo (Martinez R, 2005), debido a que estos 
agentes han coexistido con el ser humano desde el mesozoico, la dependencia de 
estos hongos por la queratina humana los ha colocado como agentes casi en su 
totalidad restringidos al ser humano, esta relación permite el movimiento de este 
agente a nuevos ambientes y están relacionados directamente con la presencia 
del hombre, el constante movimiento del ser humano dentro de la cueva puede 
generar la entrada y establecimiento de microorganismo ajenos al ecosistema de 
la cueva (Morelio, 2012). A pesar de que estos agentes se consideran 
principalmente queratoliticos diversos estudios han conseguido el aislamiento de 
estos hongos a partir de suelos forestales; esta gran resistencia y adaptabilidad al 
suelo permite su sustentabilidad en estos ambientes. La presencia y 
modificaciones generadas por el hombre dentro de este ecosistema pueden llegar 
a modificar la temperatura, humedad y presencia de CO2 lo que a su vez repercute 
en las formas de vida presentes en la cueva (Cuevza, 2008). 
Las modificaciones generadas dentro de la cueva como la construcción e 
implementación de pasillos y barandales, instalación de iluminación y 
mantenimiento de los mismos repercuten en la cadena trófica presente en este 
ambiente (Morelio, 2012), por lo que la presencia de hongos ambientales en esta 
fue casi inexistente, de los 5 hongos aislados solo se aisló un hongo comensal 
Bauveria sp. como se observa en la ilustración 8. 
35 
 
Junto a los dermatofitos se logro el aislamiento de Madurella mycetomatis. Este 
agente se considera un hongo de distribución limitada a las zonas circundantes al 
trópico de cáncer, este hongo se ha relacionado con climas de lluvias moderadas 
a escasas pero principalmente con restos vegetales (Bonifaz, 2012). La ubicación 
de la cueva con respecto a la zona en la que se presenta el agente concuerda a 
su distribución dentro del territorio mexicano. A pesar de que este agente se 
considera patógeno para el hombre es necesario entrar en contacto directo con el 
microrganismo por medio de la inoculación con materiales contaminados; para las 
personas que visitan la cavidad de forma turística el contagio con este agente es 
poco probable, en el caso del personal y ocasionalmente los espeleólogos que 
visitan las cavidades adyacentes el riesgo aumenta por lo sería posible encontrar 
la presencia del hongo en estos grupos de riesgo. 
Cueva de tierra. 
 
Ilustración 28. Entrada de la cueva de tierra 
Analizando los resultados obtenidos en La cueva de tierra localizada en el estado 
de Veracruz se observa que la disposición y características de esta permiten la 
presencia de murciélagos solamente en la bóveda inicial de la cueva, esta zona 
36 
 
presenta una rampa de lodo de aproximadamente 20 m en la cual la tierra y restos 
vegetales arrastrados por el agua se mezclan con los sedimentos presente dentro 
de la cavidad generando una masa de lodo de aproximadamente 30 cm de 
profundidad como se observa en la ilustración 28. En esta zona se realizo la toma 
de muestra; esta cavidad se considera una cueva activa con un alto intercambio 
energético, este proceso es principalmente generado por la gran cantidad de agua 
que llega a ingresar a la caverna por lo que las expediciones a su interior se 
restringen a la temporada previa o posterior a las lluvias. 
De los agentes presentes dentro de la cueva de tierra se observa que la mayor 
presencia corresponde a hongos ambientales mientras que los hongos patógenos 
relacionados con el hombre solamente Basidiobulus ranarum y bajo algunas 
condiciones de inmunosuprsionAspergillus fumigatus presentan un riesgo para el 
humano. 
Basidiobulus ranarum como se observa en la ilustración 16, es un agente que se 
reporta en climas húmedos y temperaturas cálidas, a nivel mundial la mayor 
incidencia de casos se reportan en Asia, África y Sudamérica (Bonifaz, 2012); su 
aislamiento y presencia se ha relacionado con el guano de murciélago y algunos 
anfibios; por lo que la presencia de este agente en las cuevas es factible, también 
se ha relacionado su presencia con restos vegetales de los cuales se ha logrado 
principalmente su aislamiento. Se considera este agente como un patógeno 
ocasional llegando a causar problemas a nivel intradérmico y respiratorio, solo 
ocasionalmente a nivel sistémico (Bonifaz A, 2012). Su relación con su 
patogenicidad depende principalmente con el tamaño del inoculo en el caso de 
afecciones pulmonares mientras que en procesos intradérmicos es necesario su 
inoculación con materiales contaminados. A pesar de ser considerado un hongo 
patógeno su baja incidencia y el poco conocimiento que se tiene sobre su ciclo en 
el medio ambiente lo coloca como un agente potencial (Bonifaz, 2012). 
En el caso de Aspergillus fumigatus como se observa en la ilustración 19, su 
patogenicidad se ve relacionada con el estado inmunológico de hospedero, este 
agente se ha llegado a aislar del suelo, restos vegetales, el agua y el aire. Al ser la 
37 
 
cueva un sistema abierto que tiene una interacción directa con el ambiente 
circundante no es de extrañarse tenerlo presente como parte del ecosistema. Las 
condiciones de alta humedad constante, presencia de una gran variedad de 
nutrientes y la ausencia de luz permiten a este hongo subsistir de forma normal. 
De los 5 agentes aislados en la cueva de tierra se logro el aislamiento de tres 
hongos comensales: Cladosporium sp, Cephalosporium sp, y Sporotrichum sp, 
como se ven en las ilustraciones 13, 14 y 15 respectivamente, estos hongos se 
consideran principalmente comensales del medio ambiente aunque 
ocasionalmente se han relacionado con procesos alérgicos. 
 Los Hernández 
 
Ilustración 29. Entrada de la cueva Los Hernández 
 Los Hernández a diferencia de los otros dos sistemas explorados este se 
considera un sótano, esto genera que la entrada de la cueva presente un tiro de 
70m de altura, este tipo de cavernas presentan el colapso del techo lo que permite 
la caída de materiales provenientes del exterior de forma directa. En este caso las 
muestras se tomaron de una repisa a una altura aproximada de 35 m como se 
muestra en la ilustración 6. En esta cueva se aislaron nueve hongos de los cuales 
38 
 
solamente 3 son considerados patógenos para el ser humano, la patogenicidad de 
Aspergillus fumigatus depende de la respuesta inmune del hospedero (Bonifaz A, 
2015). 
De los patógenos aislados dos de ellos pertenecen al género Trichophyton: 
T. violaceum y T. verrucosum; como se observa en las ilustraciones 20 y 25 
respectivamente, este grupo de hongos presenta una gran resistencia y la 
capacidad de sobrevivir en el suelo sin necesidad de una fuente de queratina, 
este grupo se relaciona con las queratinitis y afecciones dérmicas. Estos agentes 
por su gran adaptabilidad al suelo es común aislarlos en suelos no cultivados; 
existen registro de la presencia de estos agentes en diversas cuevas y ambientes 
por lo que su presencia a diferencia de la cuevas los herreras no se relaciona con 
la presencia del ser humano. A pesar de que se considera que los dermatofitos 
son en su mayoría exclusivos de hombre se ha llegado a observar la presencia de 
un considerable número de dermatofitos geofilicos (Bonifaz 2012), este grupo de 
hongos rara vez genera afecciones en los humanos ya que estas cepas no 
necesitan de la queratina como fuente de nutrientes para su crecimiento. 
 La forma de esta cueva permite que la humedad y restos vegetales se depositen 
de forma constante en el interior permitiendo una renovación de los nutrientes, se 
considera un sistema activo, a diferencia de los dos sistemas anteriores, en esta la 
entrada de agua se genera principalmente como lluvia ingresando de forma 
directa al interior. 
Debido al proceso de meteorización generado por el agua dentro de la caverna, 
gran parte del primer tiro de 80 m, como se observa en la ilustración 6, presenta 
un relieve con una inclinación de aproximadamente 20°. Esto limita las zonas 
donde se presenta la acumulación de tierra y sedimentos reduciendo los puntos 
donde es posible obtener muestras. 
En el caso de Aspergillus fumigatus como se observa en la ilustración 19 y los 
hongos ambientales la presencia de estos agentes se ha relacionado con restos 
vegetales y material en descomposición. Debido que este sistema se encuentra en 
39 
 
una relación mas directa con su entorno la presencia de agentes comensales es 
mayor a comparación con las otras cuevas exploradas. 
Gran parte de los hongos aislados en estas cuevas son considerados ambientales 
o contaminantes, al revisar la literatura se observa que en algunos casos estos 
agentes toman relevancia ya que son utilizados por el ser humano con fines 
diversos a nivel industrial y agropecuario como es el caso de Bauveria sp que es 
utilizado como un agente controlador de plagas (Dirección general de sanidad 
vegetal, 1999). 
Debido a que las cuevas se encuentran interconectadas el ambiente exterior que 
las rodea no es de extrañarse la gran presencia de hongos saprofitos en su 
interior, gran parte de estos hongos se han aislado de restos vegetales en 
descomposición, en algunos casos de insectos y de tierras no cultivadas. La baja 
interferencia del hombre en estos ecosistemas ha permitido que estos organismos 
se desarrollen sin alteraciones y se adapten al suelo cavernario donde cumplen la 
función de degradadores (Cuevza, 2008). 
A pesar de que algunos de estos agentes se reportan como patógenos 
oportunistas las condiciones necesarias para que estos hongos llegaran a generar 
alguna patología se relacionan con el estado inmunológico de hospedero. El difícil 
acceso y la condición física que se requiere para adentrarse en estos sistemas 
disminuyen la posibilidad de contagio para personas que sean susceptibles a 
estos hongos. 
La investigación de estos entornos es una cuestión muy especial ya que el 
adentrarse en estos territorios involucra la utilización de equipos de espeleología 
para la progresión, el conocimiento de técnicas, la colocación de cuerdas y 
anclajes para la exploración segura. 
La exploración de las cuevas con fines científicos se considera un esfuerzo de 
múltiples disciplinas ya que es necesaria la intervención de un gran número de 
personas con capacidades y conocimientos diversos que permitan llevar a cabo 
40 
 
este tipo de proyectos. A su vez la condición física y mental que debe presentar 
una persona para entrar a varios de estos entornos es un punto crítico durante la 
realización de las actividades ya que estos ambientes siempre llevan consigo un 
riesgo inherente. 
Considerando los estudios realizados en México por asociaciones como la Ipan 
Tepeme Ihuan Oztome, dirigida por el Dr. Ismael Arturo Montero Garcia, proyectos 
por parte de la Unión Mexicana de Agrupaciones Espeleológicas perteneciente a 
la facultad de ciencias de la UNAM entre otras; avocados a las cuevas, se observa 
que principalmente estos se han realizado en sistemas cavernarios utilizados de 
forma turística y ocasionalmente por agrupaciones de espeleólogos (Cano, 
Martinez, 2000). 
Comparando los estudios realizados en el país con otros, como el caso de la 
cueva de Altamira y Catambria en España, estudiadas por la Doctora Soledad 
Cuevza Robleños (2008), en la que realiza un monitoreo exhaustivo de las 
condiciones y el impacto de la gente dentro de estos entornos, la investigación en 
estos entornos está centrada principalmente en la descripcióndel entorno y su 
aprovechamiento comercial. La descripción del ecosistema cavernario y sus 
diferentes extractos han sido poco explorados, la literatura sobre el mundo 
microscópico de estos lugares esta evocada principalmente a las bacterias; la 
presencia y relación de los hongos con este entorno ha sido descrita solamente 
como agentes degradadores. 
Estos ambientes en el caso de México han sido muy poco explorados por lo que 
se desconoce la gran diversidad de recursos que existen en estos entornos. 
México cuenta con aproximadamente 442 cuevas registradas, se desconoce cuál 
es la cantidad total y real de cuevas que existen en el territorio mexicano. De estas 
solo un pequeño número de cavernas han sido estudiadas o exploradas. La gran 
diversidad y el complejo ecosistema que se oculta en estos ambientes dejan en 
entredicho la gran cantidad de recursos naturales que presenta nuestro país. 
Lamentablemente el interés de estos sistemas está centrado principalmente para 
fines deportivos y ocasionalmente turísticos, la investigación científica de las 
41 
 
cuevas ha sido relegada a sistemas que presentan un interés específico para el 
hombre; como son cavernas turísticas o zonas para el aprovechamiento de 
minerales. 
 
El caso de Histoplasma capsulatum es un punto particular, este agente se reporta 
como un patógeno primario y se ha relacionado con las cuevas principalmente con 
el murciélago; ya que este organismos utiliza estas cavidades como refugios o 
hábitat, el ambiente cavernario presenta una temperatura estable, humedad 
constante y la escasa presencia de luz permite la conservación del hongo en el 
sustrato cavernario. (Tovar L, 2008) Durante el muestreo y la realización de las 
actividades espeleológicas se observo la presencia de quirópteros en las cuevas; 
en el caso de Los Hernández debido a la ubicación geográfica, geomorfología y 
ecosistema circundante no se observo la presencia de estos animales en las 
cercanías. De acuerdo a la literatura este agente debería de presentarse en estos 
ambiente tanto por las características que presentan las cuevas así como la 
presencia del hospedero; considerando estos rasgos y la distribución geográfica 
en la cual se reporta la presencia del hongo. En el caso de la Cueva de tierra 
localizada en el estado de Veracruz, por las condiciones ambientales de la zona la 
presencia endémica del hospedero y la información epidemiológica se considera 
la zona de mayor probabilidad para su aislamiento. 
En ninguna de las muestras obtenidas dentro de las 3 cuevas estudiadas fue 
posible recuperar al agente, esto puede indicar que no necesariamente la 
presencia del hospedero es un punto clave para su existencia en estos sistemas. 
En el caso de México existe una gran cantidad de huecos en la información 
epidemiológica del agente ya que principalmente se ha planteado su presencia y 
distribución a partir de datos epidemiológicos y tipificación de hongos aislados de 
muestras clínicas; ocasionalmente de aislamientos de vectores, ambientales. 
Autores como Taylor M, Chavez Tapia C y Vargas Yaez R (1999) indican que la 
muestra más factible para su aislamiento es el guano de coleópteros y en 
determinadas zonas de aves; al observar el terreno y la disposición de las cuevas 
42 
 
podernos observar que obtener una muestra de guano pura en estos entornos 
presenta una dificultad mas para el muestreo. 
El suelo de estos sistemas se considera una mezcla de detritos, restos vegetales y 
material de origen animal como son sus excretas, pelaje y restos animales; estos 
materiales componen la fase biológica mientras que la fase geológica está 
compuesta por arcillas, barro y restos calcareos; esto genera que el suelo 
cavernario sea una mezcla homogénea de todos estos componentes. Un punto 
importante en estos ambientes es la presencia de la humedad y el flujo de agua 
que es la responsable del abastecimiento de nutrientes y el arrastre de materiales 
al interior de la cueva. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
43 
 
Conclusiones 
Con base a los hongos aislados en las cuevas estudiadas se observa que la 
presencia de hongos patógenos en estos ambientes es muy baja, a diferencia de 
lo esperado con respecto a la literatura de acuerdo a la zona geográfica. 
Entre los puntos de importancia que se deben de resaltar en este trabajo es la 
ausencia de Histoplasma capsulatum, como agente patógeno principal en los 
sistemas cavernarios. Los resultados obtenidos muestran que la existencia de 
fauna como aves o murcielagos no necesariamente es indicativo del hongo en 
estos sistemas. 
Las condiciones de humedad, temperatura y la ausencia de luz generan un 
ambiente idóneo para un gran grupo de hongos, la entrada constante de nutrientes 
y materiales del exterior favorece esta condición generando en este hábitat la 
conservación de un gran número de especies. 
La baja modificación del ambiente cavernario permite que los organismos que 
viven en estos sistemas no presenten alteraciones significativas en el ciclo 
biologico. 
La gran diversidad y el complejo ecosistema subterráneo en la actualidad siguen 
siendo un misterio para la comunidad científica, el adentrarse en estos entornos 
no es una tarea fácil. 
La dificultad del terreno y la falta de personal capacitado para la exploración de 
una cueva son de los principales problemas que involucra el poder adentrarse a 
estos terrenos con fines de investigacion. 
Se debe considerar que la falta de apoyo para la realización de proyectos en esta 
área es un punto que ha detenido el estudio y la profundización sobre las cuevas. 
 
 
44 
 
 
 
 
ANEXOS 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
45 
 
Distribución geográfica de los hongos en el territorio mexicano 
La gran variedad de climas en la republica mexicana permiten una distribución 
muy variada de agentes micoticos, esta distribución ha sido poco estudiada 
principalmente en agentes patógenos para animales y el ser humano. 
 Cladosporium sp 
Los miembros de este género se distribuyen en un gran número de especies, su 
distribución es cosmopolita. Se han aislado de muestras de suelo, desechos 
vegetales, como endófitos y frecuentemente sus conidios se aíslan del aire en 
épocas de mayor humedad (caridad M, 2012) 
Existen aproximadamente 500 especies, considerados patógenos de plantas y 
solo en el caso de Cladosporium carrioni como agente patógeno en el ser humano 
causando cromoblastomicosis. En algunos casos Cladosporium cladosporoides se 
ha relacionado con infecciones cutáneas, nasales y oculares. La mayoría de las 
especies se consideran alérgenos importantes ya que los conidios, esporas o 
restos de hifas pueden llegar a generar procesos alérgicos desde el tipo I al III; por 
esta misma causa se plantea que el 10% de la población es alérgica a este hongo 
(borrego S. 2012) 
Bauveria sp 
Dentro de este género existen solamente 6 especies incluidas en el grupo 
taxonómico, no se consideran agentes patógenos para el ser humano, sin 
embargo este agente se llega a utilizar como insecticida para el control de plagas 
de forma natural. Este agente se ha conseguido aislar de la tierra aledaña a 
cultivos y ocasionalmente bosques. Los estudios sobre este género están 
centrados en su uso contra diferentes especies de insectos y su impacto en los 
ecosistemas en donde es introducido este agente(Direccion general de sanida 
vegetal, 1999). 
 
46 
 
 Madurrella mycetomatis 
La distribución de este agente se encuentra delimitado geográficamente por las 
condiciones climatológicas; los puntos focales que caracterizan esta zona se 
encuentran en el tópico de cáncer y aéreas vecinas a él, las condiciones 
climatológicas que propician la presencia de este agente son principalmente 
precipitaciones pluviales entre los 500 – 1000 mm y temperaturas que oscilan 
entre los 10- 20°C y 20-40°C. En Méxicola presencia de este agente se reporta 
principalmente en Guerrero-Morelos, norte de Veracruz, San Luis Potosí y sur de 
nuevo león y sur de Sinaloa. (Bonifaz A. 2010) 
Este agente es un hongo filamentoso que se encuentra en el suelo o restos 
vegetales, la vía de infección se genera por medio de traumatismos con material 
infectado principalmente en las extremidades inferiores; la infección y evaluación 
clínica se centran principalmente en las lesiones y estudio de las mismas por 
cortes histológicos o cultivo de fragmentos de la misma; debido a su bajo 
crecimiento y desarrollo, la aparición de las primeras lesiones puede tomar de 
meses hasta años posterior a su inoculación(bonifaz A, 2012) 
DERMATOFITOS 
 Se consideran agentes cosmopolitas aunque su presencia es más común en 
climas cálidos y húmedos, a pesar de esto existen especies de que se encuentran 
restringidas a zonas y poblaciones en específico 
 T. violaceum y T. shoenleinii en oriente y Europa 
 T. concentrcum. En India, China, Polinesia, Centro y Sudamérica 
Por lo que respecta a México y Latinoamérica los cinco dermatofitos más 
frecuentes son T.rubrum (70%), T, mentagrophytes (10%), t tonsurans (3%) t 
verrucosum y t concentricum. (3% considerando los dos 46ltimos). 
Los dermatofitos son en potencia ubicuos y pueden desarrollarse con distintos 
tipos de nutrientes desde escasos hasta muy elaborados. Existen hipótesis sobre 
47 
 
su habitad y origen pero se sugiere que aparecieron y se adaptaron al suelo desde 
la era paleozolica. 
El fenómeno de pleomorfismo es bastante común en los dermatofitos, esto genera 
problemas en los ceparios y la enseñanza ya que genera la perdida de de cepas 
(Bonifaz A). 
 
 Acremonium sp (Cephalosporium sp) 
Los hongos ubicados en este género se consideran cosmopolitas y se aíslan con 
frecuencia de desechos vegetales y de diferentes suelos cultivados o sin cultivar. 
Estos hongos se caracterizan por un crecimiento algodonoso o aterciopelado y 
con una coloración que va de un tono blanco, amarrillo ha rosado. La importancia 
de este género se centra en la capacidad de producir cefalosporinas, aunque 
algunos son patógenos para humanos y animales. Como es el caso de A. 
falciforme, A.kiliense, A. recifei. El cuadro clínico que producen estos agentes se 
clasifica dentro de los micetomas, por lo que el agente se conoce como un 
eumicetoma blanco (Guarro J, 2012). 
Sporotrichum sp. 
Este género se considera un agente comensal del medio ambiente y 
principalmente un contaminante, su presencia se relaciona con restos vegetales 
en descomposición. En la actualidad la utilización de técnicas de biología 
molecular ha separado dentro de este grupo de hongos a 11 especies y una 
eliminado de la misma a una gran numero de las mismas. 
Basidiobolus ranarum 
Agente etiológico de la basidiobolomicosis, este agente se ha logrado aislar de 
restos vegetales, el tracto intestinal de anfibios y excretas de murciélagos; su 
distribución geográfica lo centra en zonas de climas cálidos con una alta 
precipitación pluvial, en América la mayor incidencia de la infección se genera en 
48 
 
.Se caracteriza por la formación de lesiones tumorales de localización subcutánea 
y ocasionalmente diseminación a ganglios y veceras. Existen tres tipos de formas 
clínicas en la que se presenta la enfermedad; la forma cutánea es la de mayor 
reporte, se caracteriza por la formación de pequeños nódulos planos durante las 
primeras fases, que posteriormente pasan a forman nódulos subcutáneos de gran 
tamaño, la fase gastrointestinal es de las mas reciente y ocasionalmente se ha 
llegado a confundir con apendicitis, colitis, y masas intraabdominales de proceso 
maligno. La basidiobolomicosis pulmonar es una entidad excepcional generada 
por la inhalación de las esporas, este proceso requiere un inoculo pesado sin 
importar la respuesta inmune del hospedero (Bonifaz A, 2012). 
 Aspergillus fumigatus 
Hongo filamentoso causante de gran parte de las aspergilosis. Este género se 
considera cosmopolita ya que se ha reportado en gran parte de mundo; entre los 
reservorios presentes en la naturaleza se encuentran restos vegetales, el suelo, 
alimentos en descomposición y se ha relacionado con el aire acondicionado. Entre 
las formas clínicas que puede presentar el ser humano se encuentran en primer 
lugar las afecciones pulmonares, sinusitis alérgica, otomicosis y onicomicosis.los 
procesos de inoculación en el caso de las vías respiratorias es la inhalación de 
esporas mientras que en las afecciones cutáneas o keratoliticas se generan por 
inoculación o contacto con las esporas del agente (Bonifaz A, 2012). 
 Verticilium sp 
Los agentes pertenecientes a este género se consideran contaminantes 
ambientales y principalmente patógenos de plantas y frutos. Dentro de las 
características de este grupo de hongos presenta un micelio algodonoso que 
puede ser de una gran cantidad de colores. A nivel microscópico se caracteriza 
por hifas delgadas con fialidez en forma de punzo. 
 Scopulariopsis sp. 
49 
 
El género scopulariopsis es un grupo de hongos filamentosos asilados 
comúnmente de suelos, material vegetal e insectos; generalmente se considera un 
contamínate ambiental aunque en los últimos años se ha presentado un aumento 
de micosis en el ser humano. Entre las afecciones relacionadas encontramos a la 
onicomicosis, lesiones dérmicas, queratinitis, sinusitis invasora, endocarditis e 
infecciones invasoras en pacientes graves o que presentan alguna 
inmunosupresión. Junto con esto se ha observado la presencia de una gran 
resistencia de este género ante antimicóticos (Domsch et al. ,1993). 
Mucor sp 
Este agente es clasificado dentro del Subphylum Mucoromycotina, se considera 
un agente cosmopolita aunque su mayor incidencia se encuentra en climas cálidos 
y húmedos. Se aísla con frecuencia de del suelo, material en descomposición, 
frutos y en especial de pan de trigo y centeno; se considera que la principal vía de 
entrada es la respiratoria, seguida por la oral y la cutánea. A pesar de ser una 
afección extraña ha tomado relevancia en las últimas décadas por su relación con 
enfermedades y procesos de inmunosupresión así como su incidencia en 
pacientes diabéticos descompensados (Bonifaz A, 2012) 
 
Otros hongos patógenos relacionados con las cuevas 
Debido a la gran presencia de vectores, sedimentos, nutrientes y microambiente 
presente en las cuevas se han relacionados a diversos hongos con estas, en 
algunos casos se ha considerado la cercanía de una población o realización de 
actividades relacionadas con estas como factor de infección 
 Histoplasma capsulatum 
Agente etiológico de la histoplasmosis, también conocida como enfermedad de las 
cavernas o de los espeleólogos; se relaciona directamente con el guano de los 
murciélagos y en algunos casos con la excretas de las aves infectadas. Se 
50 
 
considera un agente casi cosmopolita, aunque se han observado un aumento de 
casos en climas tropicales y subtropicales, en al caso de México se considerar las 
zonas de mayor prevalencias los estados de Campeche, Tabasco y Chiapas. 
Otros focos igual de importantes son los de los estados de Veracruz, Guerrero, 
Morelos, San Luis Potosí, Nuevo León y Tamaulipas (Bonifaz A, 2012). 
 
Ilustración30. Distribución mundial de la histoplasmosis (Bonifaz A, 2012) 
 
Este agente se ha llegado a aislar de restos vegetales, en el suelo, excremento de 
aves domesticas pero principalmente del guano de murciélagos; este último se 
considera el vector principal de la enfermedad. 
 Paracoccidioides brasiliensis 
Agente etiológico de la paracoccidiomicosis, infección sistémica restringida solo a 
América; se distribuye desde el centro de México hasta el sur del continente donde 
confluyen los ríos Uruguay y Paraná. En el caso de México se han reportado 
casos en diferentes estados pero los más importantes son Veracruz(Fortin-
Orizaba) y Chiapas (Huixtla-Tapachula); se desconoce el nicho ecológico del 
hongo aunque se ha logrado aislar en algunas ocasiones del suelo, se ha 
51 
 
relacionado la presencia de este agente con ambientes con una alta acidez en el 
suelo, un precipitación fluvial entre 900 y 2,000m y una temperatura entre 17 a 
24°C (Bonifaz A, 2012). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
52 
 
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