Red-de-interacciones-planta-colibr-en-El-Organal-Jonacatepec-Morelos

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE 
MÉXICO 
 
 
FACULTAD DE ESTUDIOS SUPERIORES IZTACALA 
 
 
 
RED DE INTERACCIONES PLANTA-COLIBRÍ EN “EL 
ORGANAL”, JONACATEPEC, MORELOS 
 
 
T E S I S 
 
QUE PARA OBTENER EL TÍTULO DE: 
BIÓLOGA 
 
P R E S E N T A: 
 
ELIZABETH PIÑA VERA 
 
 
DIRECTOR DE TESIS: 
DRA. MARÍA FELIX RAMOS ORDOÑEZ 
 
LOS REYES IZTACALA, ESTADO DE MÉXICO, 2017 
 
 
UNAM – Dirección General de Bibliotecas 
Tesis Digitales 
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respectivo titular de los Derechos de Autor. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Para realizar este trabajo se contó con el apoyo del proyecto PAPIIT IA206616 
DGAPA-UNAM 
 
 
 
AGRADECIMIENTOS 
A la Dra. María Felix Ramos Ordoñez por su paciencia, apoyo y guía durante 
los últimos semestres y a lo largo de este proyecto, además de su tiempo y 
cariño para compartir buenos y malos momentos. Al Dr. Francisco Rivera Ortiz 
por el apoyo y participación en el trabajo de campo y a las sinodales, Dra. 
María del Coro Arizmendi Arriaga, Dra. Ana María Contreras González, Mtra. 
Alin Nadyeli Torres Díaz y Dra. Patricia Ramírez Bastida por sus comentarios y 
correcciones durante el escrito de este trabajo. 
Al Dr. Oswaldo Téllez Valdés y al P. de Biol. Julio Segundo por su apoyo en la 
identificación de especies vegetales, y a las autoridades y habitantes de la 
comunidad de Tlayca por todo el apoyo brindado. 
Al M. en C. Gabriel López Segoviano y al M. en C. Sergio Díaz Infante por su 
ayuda en campo y por compartir sus conocimientos conmigo. 
A mis compañeros de equipo, Alejandro, Azareth, Julio, Laura, Ma. José y 
Valeria, no sólo por la ayuda en campo, sino por compartir el amor por las 
aves, las anécdotas que nos dejó el cerro, pero sobre todo, por su amistad. 
A la familia Hernández por abrirnos las puertas de su casa, por todas las 
comodidades brindadas y por apoyarnos en el transporte de una localidad a 
otra. 
A mis amigos, Diana, Ismael, Paulina y Rodrigo, por haber estado desde el 
primer semestre que comenzó esta aventura, por todos los momentos que 
hemos vivido juntos y por todos los que hemos compartido. A Tannia y a 
Yessica, por formar una parte muy importante en mi vida, son las mejores, 
 
 
crew. Sin todos ustedes las clases, las prácticas de campo, incluso los 
exámenes y los desvelos, no habrían sido lo mismo. Los quiero. 
A Fernanda, por aguantar 15 años a mi lado, por compartir conmigo cada 
momento, por crecer conmigo y por animarme cada que lo necesitaba. A 
Brandon, por ser mi confidente, mi mejor amigo, por creer en mi aun cuando yo 
no lo hacía. A ambos, gracias por tanto. 
A Luis, por haber estado conmigo hasta el último día, donde quiera que estés, 
gracias por enseñarme a ser una mejor persona. 
A JC por estar conmigo a lo largo de esta etapa y por apoyarme e impulsarme 
a cumplir mis metas. 
A mi familia, por ser un pilar en mi vida, por creer en mí y por estar para mí a 
cada momento, especialmente a mis padres, J. Armando Piña y Leonides Vera, 
por dar todo con tal de verme crecer, por su amor incondicional y por todos los 
valores y enseñanzas que me han hecho ser lo que soy. Donde quiera que 
estés, gracias por ser siempre mi ejemplo a seguir y por toda la fuerza para no 
dejarme caer, mamá. Esto es por y para todos ustedes. ¡Los amo! 
 
 
 
 
 
ÍNDICE 
 
 
 
RESUMEN……………………………………………………………………... 1 
1. INTRODUCCIÓN…………………………………………………………… 2 
1.1. Interacción planta-colibrí………………………………………………… 2 
1.2. Redes de interacción……………………………………………………. 4 
1.3. Colibríes y el bosque tropical caducifolio (BTC)……………………. 5 
2. OBJETIVOS………………………………………………………………… 8 
2.1. Objetivo general………………………………………………………….. 8 
2.2. Objetivos particulares……………………………………………………. 8 
3. MATERIALES Y MÉTODO……………………………………………….. 9 
3.1. Área de estudio…………………………………………………………… 9 
3.2. Toma de datos……………………………………………………………. 10 
3.3. Estimación de la cosecha de flores……………………………………. 13 
3.4. Análisis de datos…………………………………………………………. 13 
4. RESULTADOS……………………………………………………………… 17 
4.1. Colibríes en El Organal………………………………………………….. 17 
4.2. Recursos florales…………………………………………………………. 19 
4.3. Interacción planta-colibrí………………………………………………… 27 
4.4. Redes de interacción……………………………………………………. 29 
5. DISCUSIÓN………………………………………………………………… 38 
5.1. Colibríes en El Organal………………………………………………….. 38 
5.2. Recursos florales…………………………………………………………. 41 
5.3. Interacción planta-colibrí………………………………………………… 42 
4. CONCLUSIONES...………………………………………………………… 48 
5. LITERATURA CITADA……………………………………………………. 49 
6. ANEXOS…………………………………………………………………...... 55 
 
 
 
ÍNDICE DE FIGURAS 
 Pág. 
Figura 1. Ubicación del cerro El Organal, dentro de la comunidad de 
Tlayca en el municipio de Jonacatepec en el Estado de Morelos. 10 
Figura 2. Ubicación de los cinco transectos (T1-T5) a lo largo de la 
ladera sur del cerro El Organal, Jonacatepec, Morelos. 12 
Figura 3. Ubicación de los 12 puntos de conteo (P1 a P12) a lo largo de 
la ladera sur del cerro El Organal, Jonacatepec, Morelos. 12 
Figura 4. Cambios entre la temporada de lluvias (izquierda) y la 
temporada seca (derecha) en El Organal, Jonacatepec, Morelos. 16 
Figura 5. Especies de colibríes registradas en El Organal, Jonacatepec, 
Morelos. 18 
Figura 6. Número de registros por especie de colibrí en El Organal, 
Jonacatepec, Morelos de septiembre de 2015 a julio de 2016. 19 
Figura 7. Familias y número de especies vegetales que fueron visitadas 
por colibríes en El Organal, Jonacatepec, Morelos. 21 
Figura 8. Especies vegetales utilizadas por los colibríes en El Organal, 
Jonacatepec, Morelos. 22 
Figura 8 (continuación). Especies vegetales utilizadas por los colibríes 
en El Organal, Jonacatepec, Morelos. 23 
Figura 9. Densidad de flores por mes, desde septiembre de 2015 a Julio 
de 2016, utilizadas por los colibríes en El Organal, Jonacatepec, 
Morelos. 25 
Figura 10. Número de especies vegetales por mes, desde septiembre 
de 2015 a Julio de 2016, utilizadas por los colibríes en El Organal, 
Jonacatepec, Morelos. 26 
 
 
 
Figura 11. Número de flores en antesis y número de colibríes entre 
septiembre de 2015 y julio de 2016. 28 
Figura 12. Correlación entre el número de registros de colibríes y el 
número de flores en antesis entre septiembre de 2015 y julio de 2016 29 
Figura 13. Red de interacciones planta-colibrí correspondiente a la 
temporada de lluvias en El Organal, Jonacatepec, Morelos. 31 
Figura 14. Representación gráfica de la matriz de las interacciones 
planta-colibrí correspondiente a la temporada de lluvias en El Organal, 
Jonacatepec, Morelos. 32 
Figura 15. Red de interacción planta-colibrí correspondiente a la 
temporada seca en El Organal, Jonacatepec, Morelos. 34 
Figura 16. Representación gráfica de la matriz de interacciones planta-
colibrí correspondiente a la temporada seca en El Organal, 
Jonacatepec, Morelos 35 
Figura 17. Diagrama de caja y bigotes de colibríes (a) y plantas (b) por 
temporada. El PDI representa el Índice de diferencias pareadas. 36 
 
 
 
 
 
ÍNDICE DE TABLASPág. 
Tabla 1. Lista taxonómica de especies vegetales utilizadas por los 
colibríes en El Organal, Jonacatepec, Morelos. 25 
Tabla 2. Valores del Índice de diferencias pareadas (PDI) por especie 
de colibrí durante cada temporada. 37 
 
 
ANEXOS 
 Pág. 
Anexo 1. Abundancia relativa de cada especie de colibrí y porcentaje de 
visita a cada especie vegetal durante todo el periodo muestreado. 53 
Anexo 2. Abundancia relativa de cada especie de colibrí y porcentaje de 
visita a cada especie vegetal durante la temporada de lluvias. 54 
Anexo 3. Abundancia de cada especie de colibrí y porcentaje de visita a 
cada especie vegetal durante la temporada seca. 55 
Anexo 4. Dependencia entre especies durante la temporada de lluvias. 56 
Anexo 5. Dependencia entre especies durante la temporada seca. 57 
 
 
Red de interacciones planta-colibrí 
1 
 
RESUMEN 
Los colibríes tienen una gran importancia ecológica al ser especies 
polinizadoras, sin embargo, existen pocos estudios acerca de la interacción de 
éstos con las plantas a través de redes en zonas cálidas y semiáridas, por lo 
que el objetivo de este trabajo fue determinar las características de las redes 
de interacción planta-colibrí en El Organal, Jonacatepec, Morelos durante las 
temporadas seca y lluviosa. Se realizó la identificación de especies de colibríes 
y plantas que interactúan en el sitio, se calculó la abundancia relativa de cada 
especie de colibrí, el porcentaje de visita a cada especie vegetal, se estimó la 
cosecha floral y, se calcularon los atributos de las redes tales como 
anidamiento, asimetría y especialización. Se registraron ocho especies de 
colibríes visitando 23 de plantas. La temporada seca presentó un mayor 
número de especies tanto de plantas como de colibríes con respecto a la 
temporada de lluvias. El tamaño de la cosecha floral no mostró relación con el 
número de registros de colibríes. Amazilia violiceps es la única especie 
residente en el sitio, además de ser la que presentó interacción con un mayor 
número de especies vegetales, seguida de Cynanthus sordidus y Cynanthus 
latirostris. Los patrones en las redes interacción fueron similares, en ambas 
temporadas participaron más especies de plantas que de colibríes, las redes 
resultaron altamente anidadas, sin embargo, el anidamiento solo fue 
significativo durante la temporada seca; la especialización en ambas redes fue 
baja ya que la mayoría de las especies interactuaron entre sí. La 
especialización de los colibríes mostró diferencias significativas entre 
temporadas, contrario a la especialización de las especies vegetales. La 
interacción planta-colibrí resulta un sistema complejo que cambia en cada 
temporada, por lo que es importante seguir realizando estudios a nivel 
específico, que incluyan el análisis de la calidad y cantidad del recurso 
alimenticio de los colibríes. 
Red de interacciones planta-colibrí 
2 
 
INTRODUCCIÓN 
Interacción planta-colibrí 
Las relaciones que se establecen entre dos o más individuos, de la misma o 
diferente especie, dan lugar a interacciones bióticas en las que los organismos 
pueden verse beneficiados o perjudicados. Las interacciones entre plantas y 
animales, implican principalmente la obtención de recursos por parte de los 
animales, así como un beneficio en los procesos reproductivos por parte de las 
plantas. Dentro de éstas, se distinguen dos tipos: las interacciones 
antagonistas, en las que un individuo se ve perjudicado al ser alimento total o 
parcial de otro (depredación/herbivoría), o en las que un individuo impide que 
otro obtenga un recurso (competencia); y las interacciones mutualistas en las 
que los individuos obtienen beneficios al haber un intercambio de bienes y 
servicios, tales como alimento, transporte, protección y refugio, entre otros (del 
Val y Boege, 2012; Parra-Tabla, 2015). 
Dentro de las interacciones mutualistas se encuentra la polinización, un 
proceso muy importante, que se lleva a cabo cuando el polen de las flores es 
transportado de los estambres de una flor al estigma de otra (Alvarado, 2010). 
De ello depende la reproducción de un gran número de plantas (Jordano et al., 
2009), y su éxito estriba en gran medida de la capacidad que éstas tienen para 
atraer a sus polinizadores. Las especies que son polinizadas por aves 
presentan el síndrome de ornitofilia, en el que las flores poseen forma 
principalmente tubular, colores llamativos como son el rojo, rosa, naranja y 
amarillo, y grandes cantidades de néctar diluido, rico en azúcares (Méndez, 
2011). 
Red de interacciones planta-colibrí 
3 
 
Los colibríes (Aves: Trochilidae) tienen importancia ecológica, debido a que 
aportan grandes beneficios a la conservación de los ecosistemas por ser 
especies polinizadoras (Rodríguez, 2009). Son aves que visitan diferentes 
especies vegetales para satisfacer sus requerimientos energéticos, por lo que 
han tenido que adaptarse a las temporadas de floración de éstas, ya que 
dependen de la disponibilidad de néctar, el cual es considerado como su 
recurso alimenticio más importante, además, la cantidad y la calidad de éste es 
un factor crucial en la organización ecológica de las comunidades de colibríes 
(Bribiesca, 2012; Reyna, 2005). 
De acuerdo con el comportamiento alimenticio de los colibríes, pueden 
distinguirse dos conductas principales: los colibríes territoriales que defienden 
agresivamente sus áreas de alimentación y los colibríes ruteros, que se 
alimentan de las flores que encuentran recorriendo diferentes rutas de forrajeo, 
estas conductas pueden estar relacionadas con el número de colibríes que 
interactúan en un lugar y la distribución espacial de las flores que utilizan 
(Arizmendi y Berlanga, 2014; Bribiesca, 2012). Es común que se alimenten de 
plantas cuya flor es de un tamaño similar al largo de su pico, aunque la mayoría 
utiliza flores con corolas de diferentes longitudes dependiendo de la 
disponibilidad del alimento (Arizmendi y Berlanga, 2014). 
Debido a su capacidad de asociar claves visuales (forma, tamaño y color de las 
flores), con la disponibilidad de néctar, las interacciones ecológicas entre 
plantas y colibríes han sido objeto de estudio como modelo de sistemas muy 
especializados, en donde ambos organismos han desarrollado adaptaciones 
morfológicas y fisiológicas que les permiten el establecimiento de relaciones 
positivas que promueven su coexistencia (Reyna, 2005). 
Red de interacciones planta-colibrí 
4 
 
 
Redes de interacción 
Las interacciones entre plantas y animales generalmente involucran una gran 
cantidad de especies dando lugar a redes complejas, las cuales, se han 
analizado para encontrar patrones en la estructura de las relaciones que se 
establecen entre especies, tanto en la fuerza de dependencia planta-animal 
como en el grado de especialización de las especies que participan y de este 
modo poder detectar aspectos clave para su conservación (Dormann et al., 
2009; Jordano et al., 2009; Lara-Rodríguez et al., 2012). 
Para representar las interacciones ave-planta se crean matrices de interacción 
conformadas por vectores fila (representan a las aves) y vectores columna 
(representan a las plantas), pueden ser de tipo cualitativo (solo registran 
presencia o ausencia) o de tipo cuantitativo (número de interacciones). Con 
ellas, se crean las redes de interacción que se componen básicamente de 
nodos (especies interactuantes) y enlaces entre ellos (interacciones). Pueden 
ser de tipo unipartitas o bipartitas, dentro de estas últimas se encuentran las 
interacciones mutualistas, ya que están formadas por dos conjuntos de nodos 
distintos: animales y plantas (Bascompte y Jordano, 2007; Jordano et al., 
2009). 
La estructura de las redes mutualistas presenta tres patrones generales muyimportantes: las redes son muy heterogéneas, ya que la mayoría de las 
especies presenta pocas interacciones y un grupo pequeño de especies están 
muy interconectadas con respecto al resto; son anidadas, es decir, las especies 
especialistas interactúan con subconjuntos de especies que, a su vez, 
interactúan con generalistas; y finalmente, son altamente asimétricas, con 
Red de interacciones planta-colibrí 
5 
 
relaciones débiles entre aves y plantas debido a la presencia de núcleos de 
especies generalistas (García, 2016; Jordano et al., 2009). 
 
Colibríes y el bosque tropical caducifolio (BTC) 
Los colibríes son un grupo de aves muy diverso que se distribuye únicamente 
en el continente Americano. Hasta ahora se han descrito 330 especies, de las 
cuales, 58 se encuentran en México. Es posible encontrarlos en la mayoría de 
los climas, exceptuando los que son muy fríos; habitan una gran cantidad de 
ambientes que van desde selvas húmedas y bosques templados, hasta zonas 
costeras y zonas urbanas. A pesar de ello, existen especies que requieren de 
condiciones especiales, por lo que se encuentran en áreas geográficas 
limitadas (Arizmendi y Berlanga, 2014; Torres-Chávez y Navarro, 2000). 
En los ecosistemas tropicales se encuentra el mayor número de especies de 
colibríes, así como de las flores que visitan, lo que ha provocado que sean muy 
estudiados. Sin embargo, los estudios en ecosistemas de zonas áridas y 
semiáridas son escasos, por lo que resulta complicado conocer mejor las 
respuestas de estas aves con respecto a la disponibilidad de sus recursos 
florales (Ortiz-Pulido et al., 2012; Partida et al., 2012). 
Las zonas cálidas subhúmedas en México ocupan aproximadamente el 23% 
del territorio, bajo este clima se desarrolla el bosque tropical caducifolio (BTC), 
que se extiende desde el sur de Sonora hasta Chiapas. Se desarrolla entre los 
0 y 1900m de altitud, y se caracteriza por presentar dos temporadas muy 
marcadas, una temporada de lluvias que dura alrededor de cuatro meses y una 
temporada seca de aproximadamente ocho meses, en la que la mayoría de las 
especies arbóreas pierden sus hojas. Su estructura se compone principalmente 
Red de interacciones planta-colibrí 
6 
 
del estrato arbóreo que no sobrepasa los 15m, algunas especies poseen 
cortezas brillantes y que se exfolian constantemente, tal es el caso del género 
Bursera el cual está representado por diversas especies. El estrato arbustivo 
varía dependiendo de la zona y de la densidad del estrato arbóreo; las plantas 
trepadoras y epífitas son escasas y se encuentran en las zonas con menor 
perturbación; por otro lado, las cactáceas candelabriformes se presentan 
principalmente en las zonas más secas (Rzedowski, 2006). 
Las redes de interacción planta-colibrí son de gran importancia, debido no solo 
a que existen pocos estudios sobre colibríes enfocados a determinar el 
comportamiento e interacción con las plantas en este tipo de ambientes, sino 
que también son muy útiles para detectar especies de gran importancia en el 
funcionamiento de los ecosistemas (Partida et al., 2012; Ortiz-Pulido et al., 
2012). 
En Morelos, el BTC es de gran importancia, ya que cubre la mayor extensión 
del Estado. El cerro El Organal se sitúa en la comunidad de Tlayca, 
perteneciente al municipio de Jonacatepec, Morelos, y está ubicado entre dos 
zonas ecológicas de gran importancia: Parque Nacional Iztaccíhuatl – 
Popocatépetl y Reserva de la Biósfera Sierra de Huautla. Por otra parte, es una 
zona considerada dentro de la ruta ciclo-turística Tlahuica-Xalostoc 
(Reydocbici, 2012), lo que ha generado el interés de los pobladores por su 
conservación. Este sitio constituye un parche de vegetación rodeado por 
cultivos agrícolas y acuícolas con un alto grado de perturbación debido al 
desmonte, lo que, en teoría, facilita el análisis de las interacciones planta-colibrí 
en un área relativamente aislada. Por otra parte, los trabajos de interacciones 
planta-animal bajo un enfoque de redes, usualmente no consideran la variación 
Red de interacciones planta-colibrí 
7 
 
estacional en el análisis, por lo que en este trabajo se espera que las redes 
generadas en la temporada de lluvias y secas sean distintas, dado que las 
plantas del sitio presentan fenologías de floración distintas y los colibríes 
realizan movimientos en función de la disponibilidad de alimento. 
 
Red de interacciones planta-colibrí 
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OBJETIVOS 
OBJETIVO GENERAL 
Determinar las características de la red de interacción planta-colibrí en El 
Organal, Jonacatepec, Morelos durante las temporadas seca y lluviosa. 
 
OBJETIVOS PARTICULARES 
 Identificar las especies de colibríes y de plantas que interactúan en El 
Organal, Jonacatepec, Morelos, para poder establecer la red de 
interacciones de la temporada seca y lluviosa. 
 Determinar la abundancia de cada especie de colibrí en El Organal, 
Jonacatepec, Morelos para conocer posibles especies importantes. 
 Determinar el porcentaje de visitas realizadas por los colibríes en cada 
especie vegetal utilizada en El Organal, Jonacatepec, Morelos para 
detectar especies importantes para los colibríes. 
 Establecer la red de interacciones planta-colibrí en El Organal, 
Jonacatepec, Morelos, durante la época seca y la época lluviosa. 
 Analizar los atributos de anidamiento, asimetría y especialización de las 
redes de interacciones, en la temporada seca y temporada lluviosa para 
describir el comportamiento de las interacciones en cada una. 
 
Red de interacciones planta-colibrí 
9 
 
MATERIALES Y MÉTODO 
 
Área de estudio 
El cerro El Organal se localiza en Jonacatepec (Fig. 1), municipio del Estado de 
Morelos a 18° 41’ N y 98° 51’ O, el cerro presenta una altitud que va de 1,271 a 
1,480 msnm. El municipio se considera dentro de las provincias del Eje 
Neovolcánico y pertenece a la región hidrográfica del Balsas, dentro de la 
cuenca del río Atoyac. Limita al norte con Temoac y Jantetelco; al sur con 
Axochiapan; al este con Jantetelco y al oeste con Ayala y Tepalcingo (INAFED, 
s/a). Se caracteriza por presentar roca sedimentaria (70.54%) en su mayoría, 
aunque también se encuentran rocas metamórficas, ígnea intrusiva y extrusiva. 
El tipo de suelo dominante es durisol, seguido de vertisol y leptosol (INEGI, 
2010). Presenta un clima cálido subhúmedo con lluvias en verano y, de 
acuerdo con los datos climáticos CLICOM-CICESE 1960-2008 (CICESE 2017), 
la temperatura media anual es de 20.1°C y la precipitación media anual es de 
806 mm. La vegetación está constituida principalmente por bosque tropical 
caducifolio (BTC) cuyo estrato arbóreo es predominante y no rebasa los 15m 
de altura (INAFED, s/a). Particularmente se trabajó en la ladera sur de El 
Organal, ya que es la zona menos perturbada del cerro, en ella dominan 
especies como Acacia cochliacantha, Amphipterygium adstringens, Conzattia 
multiflora, Bursera copallifera y B. glabrifolia, entre otras (Morales, 2017), sin 
embargo, no se han determinado las especies visitadas por colibríes. 
 
Red de interacciones planta-colibrí 
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Figura 1. Ubicación del cerro El Organal, dentro de la comunidad de Tlayca en 
el municipio de Jonacatepec en el Estado de Morelos. 
 
 
Toma de datos 
Para identificar las especies de colibríes y las especies vegetales utilizadas por 
ellos, se realizó una visita por mes durante 11 meses al área de estudio (desde 
septiembre del 2015 hasta julio del 2016). De acuerdo con el método propuesto 
por Ralph et al. (1996), se establecieron cinco transectos de 100x5m (500m2 
por transecto) con dirección este-oeste a lo largo del gradiente altitudinal (Fig. 
2), tomando en cuenta los cambios en las especies vegetales dominantes y se 
recorrieron en busca de parches florales, el ancho del transecto se determinó 
en función de la pendiente y la vegetación, ya que en algunos casos la 
pendiente erade hasta 90° y la vegetación no permitía ver más allá de los 5m. 
Cada transecto se recorrió en un tiempo de 5 min (27.5 h de esfuerzo), cuando 
se detectó un parche floral dentro del transecto se realizaron observaciones 
focales posteriores con una duración de 10 min por parche; el tiempo de 
esfuerzo total fue de 55 h. Debido a que había especies que se encontraban 
Red de interacciones planta-colibrí 
11 
 
dispersas y no formaban parches, también se establecieron 12 puntos de 
conteo con radio de 25m (en la medida que la vegetación permitió la 
observación) (1960m2 por punto) a lo largo del gradiente altitudinal, cada uno 
separado por una distancia de 100m (Fig. 3), en cada punto se hicieron 
observaciones durante 10 min (198 h de esfuerzo). Todos los censos se 
realizaron durante las primeras horas del día (07:00-10:00) y nuevamente antes 
del atardecer (16:00-19:00) durante tres días en cada mes de muestreo. 
Adicionalmente al tiempo empleado en los transectos y puntos de conteo se 
detectaron parches en floración en zonas aledañas a los transectos y puntos. 
Se realizaron observaciones focales con una duración de 10 min en cada una 
de las especies vegetales que presentaron flores en antesis y se registraron 
todas las especies de colibríes observadas. Dichos parches se monitorearon en 
los meses que van de septiembre a enero (periodo de floración de Ipomoea) y 
durante el mes de marzo (periodo de floración de cactáceas), el tiempo de 
observación sumó 60 h de esfuerzo, dando así, un total de 340.5 h de esfuerzo 
de muestreo. 
Para las observaciones se utilizaron binoculares Eagle Optic Shrike 8x42 y 
para la identificación de las especies de colibríes se utilizaron las guías de 
campo de Howell y Webb (1995), Dunn y Alderfer (2011) y, Arizmendi y 
Berlanga (2014). 
 
Red de interacciones planta-colibrí 
12 
 
 
Figura 2. Ubicación de los cinco transectos (T1-T5) a lo largo de la ladera sur 
del cerro El Organal, Jonacatepec, Morelos. 
 
 
 
Figura 3. Ubicación de los 12 puntos de conteo (P1 a P12) a lo largo de la 
ladera sur del cerro El Organal, Jonacatepec, Morelos. 
 
 
 
Red de interacciones planta-colibrí 
13 
 
Estimación de la cosecha de flores 
En cada transecto y punto de conteo se identificaron las especies vegetales 
utilizadas por los colibríes con ayuda de guías de campo previamente 
elaboradas con base en Arias et al. (2001), Dorado (2001), Dorado et al. 
(2012), Téllez et al. (2006). De las especies que no se pudieron identificar en 
campo, se colectaron ejemplares para su posterior identificación en el 
laboratorio de Recursos Naturales, UBIPRO, FES Iztacala con la ayuda del Dr. 
Oswaldo Tellez Valdez y en el laboratorio de Ecología, UBIPRO con la ayuda 
de Julio Segundo Hernández. 
Para conocer la disponibilidad del recurso de las plantas utilizadas por los 
colibríes (69 individuos en total), en las especies que presentaron pocas flores 
o una cosecha baja, se contó el total de éstas para cada individuo, mientras 
que para las especies con cosechas altas (principalmente árboles y arbustos) 
se utilizó el método propuesto por Chapman et al. (1992), en el que, para 
estimar el tamaño de la cosecha de flores, se contó el número de flores 
presentes en 4 ramas de diámetro similar en cada individuo, se obtuvo un 
promedio y se multiplicó por el número total de ramas. Los puntos de conteo 
cubrieron un área de 23,520 m2, mientras que los transectos cubrieron 2,500 
m2, dando un total de 26,020 m2. 
Análisis de datos 
Debido a que el bosque tropical caducifolio presenta una estacionalidad muy 
marcada (Fig. 4), los datos se dividieron de acuerdo a la precipitación 
observada en la zona y a los informes de los pobladores, delimitando como 
temporada seca los meses de noviembre a mayo y como temporada lluviosa 
los meses de junio a octubre. Utilizando los datos obtenidos de los transectos, 
Red de interacciones planta-colibrí 
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observaciones focales y puntos de conteo, se calculó la abundancia relativa de 
cada especie de colibrí para cada temporada, se dividió el número de registros 
de cada especie, entre el número total de registros (P1= N1/Nt) (Rocha et al., 
2012). Para calcular el porcentaje de visitas a cada especie vegetal, se dividió 
el número de registros de todas las especies de colibríes sobre cada especie 
vegetal, entre el número total de registros en todas las especies vegetales, 
además, se calculó la densidad de flores utilizando el tamaño de la cosecha y 
el área total. 
Para determinar si existía una relación entre el tamaño de la cosecha de flores 
(número de flores en antesis) y el número de registros de colibríes a lo largo del 
periodo de muestreo se realizó una correlación de Spearman (previa prueba de 
normalidad) con un error alfa de 0.05. El análisis se hizo con el programa 
GraphPad Prism V.5. 
Para analizar las redes de interacción, es necesario conocer la manera en que 
se distribuyen los enlaces entre las especies que participan (topología de la 
red), es decir, la distribución del grado (k), que indica el número de 
interacciones por especie, ya que esto tiene relación con aspectos de su 
dinámica, como la sensibilidad que tienen ante la pérdida de nodos (otras 
especies), o bien, ante la presencia de nuevos nodos y cómo se enlazan con 
ellos (Jordano et al., 2009). En particular, las redes de interacción planta-animal 
suelen tener numerosas especies que tienen pocas interacciones y pocas 
especies muy interconectadas, propiedad que, a través de estudios basados en 
la teoría de la información, permiten comparar el grado de especificidad de las 
interacciones, tanto a nivel de especie, como a nivel de la red (Jordano et al., 
2009). 
Red de interacciones planta-colibrí 
15 
 
Para calcular el grado de especialización en las interacciones se puede utilizar 
la medida H2 (o especialización), que indica cuál es la diversidad de interacción 
considerando toda la matriz, ya que utiliza la proporción del total de registro 
que corresponde a cada interacción, los valores cercanos a cero indican menos 
especialización y los valores cercanos a uno indican una especialización 
perfecta (Dormann et al., 2009; Jordano et al., 2009; García, 2016). 
Para saber más acerca del comportamiento de las especies, es decir, si las 
especies generalistas tienden a interactuar más entre sí de lo que se espera, 
se analiza un patrón común que es el anidamiento, que ocurre cuando las 
especies especialistas interactúan solo con generalistas, y éstas interactúan 
con otras generalistas. El grado de anidamiento es representado por la 
temperatura (Tº), una medida de la desviación de la distribución de los datos 
observados con respecto a una anidación perfecta, un valor cercano a cero 
indica un mayor anidamiento, mientras que un valor cercano a 100 indica bajo 
anidamiento. Se utilizó el programa BINMATNEST para evaluar la significancia 
de la T° observada frente a tres hipótesis nulas, cada una usada para construir 
un conjunto de 1000 ensambles simulados. La primer hipótesis o modelo nulo 
(Atmar & Paterson 1995), fija el número de presencias en las matrices para 
igualar los valores observados, dejando los totales de filas y columnas sin 
restricciones. El segundo modelo nulo (Fischer & Lindemayer 2002) genera 
matrices con probabilidades establecidas por el número de presencias en cada 
columna. El tercer modelo (Bascompte et al., 2003; Rodríguez-Gironés & 
Santamaría 2006), toma en cuenta la incidencia de los totales de las columnas 
y filas mientras muestra el espacio nulo de manera uniforme. El tercer modelo 
es menos propenso a errores de tipo I y II en comparación con el primero y el 
Red de interacciones planta-colibrí 
16 
 
segundo (Frick et al., 2007; Dormann et al., 2017). En cuanto a la asimetría de 
la red, los valores negativos indican un mayor número de especies del nivel 
trófico menor (plantas),y los valores positivos indican un mayor número de 
especiel del nivel trófico mayor (aves) (Dormann et al., 2009; Jordano et al., 
2009). 
Para el análisis de las interacciones, se hizo una matriz cuantitativa de 
interacciones (planta x colibrí) para cada temporada, posteriormente cada 
matriz se utilizó para obtener la red de interacción, el cuadro que representa de 
manera gráfica la matriz, el cálculo de los atributos de anidamiento, asimetría y 
especialización (H2), la dependencia entre especies y el PDI (Índice de 
diferencias pareadas) se calcularon con el paquete bipartite del programa Tinn-
R versión 2.3.7.1. Se realizó un modelo lineal generalizado (GLM) con el 
paquete nlme del programa Tinn-R versión 2.3.7.1 para determinar si existía 
diferencia entre la especialización de la temporada de lluvias y la temporada 
seca, este modelo explica si la especialización de cada especie difiere entre las 
dos temporadas (Maglianesi et al., 2015). 
 
Figura 4. Cambios entre la temporada de lluvias (izquierda) y la temporada 
seca (derecha) en El Organal, Jonacatepec, Morelos. 
 
Red de interacciones planta-colibrí 
17 
 
RESULTADOS 
Colibríes en El Organal 
Como resultado de los 11 muestreos realizados, se obtuvo un total de 121 
registros de colibríes pertenecientes a ocho especies (Fig. 5), de éstas, la 
mayor abundancia relativa fue para Amazilia violiceps (0.46), seguido de 
Cynanthus sordidus (0.18) (Anexo 1). Se observó también que Amazilia 
violiceps es una especie residente en este sitio, ya que se registró en los 11 
meses del muestreo. En contraste, Hylocharis leucotis y Calothorax lucifer solo 
se registraron en un mes (febrero y abril respectivamente). 
La abundancia relativa de los colibríes varió entre temporadas. En la 
temporada de lluvias, Amazilia violiceps se muestra con la mayor abundancia 
relativa (0.48) (Anexo 2), seguido de Cynanthus sordidus (0.30), mientras que, 
en la temporada seca, nuevamente A. violiceps presenta la mayor abundancia 
relativa (0.44) (Anexo 3), seguido de C. latirostris (0.17). 
La mayor cantidad de registros ocurrió durante la temporada seca (noviembre a 
mayo), ya que se obtuvo un total de 98 registros pertenecientes a las ocho 
especies observadas, en contraste, en la temporada de lluvias se obtuvieron 23 
registros pertenecientes a cuatro especies (septiembre, octubre, junio y julio) 
(Fig. 6). 
 
 
Red de interacciones planta-colibrí 
18 
 
 
Figura 5. Especies de colibríes registradas en El Organal, Jonacatepec, 
Morelos entre septiembre de 2015 y julio de 2016. 1) Amazilia beryllina, 2) 
Amazilia violiceps, 3) Calothorax lucifer, 4) Chlorostilbon auriceps, 5) 
Cynanthus latirostris, 6) Cynanthus sordidus, 7) Heliomaster constantii y 8) 
Hylocharis leucotis. Fotografías 1, 3, 4, 5 y 6 tomadas de Naturalista©. 
Fotografías tomadas en El Organal, Jonacatepec, Morelos; fotografía 2 por 
Antonio de Jesús, 7 y 8 por Elizabeth Piña. 
 
 
Red de interacciones planta-colibrí 
19 
 
 
Figura 6. Número de registros por especie de colibrí en El Organal, 
Jonacatepec, Morelos de septiembre de 2015 a julio de 2016. 
 
 
Recursos florales 
Se registró un total de 10 familias, 15 géneros y 23 especies vegetales que 
fueron visitadas por los colibríes (Figs. 7 y 8), 20 de ellas durante la temporada 
seca y 11 durante la temporada de lluvias. Las familias que presentaron un 
mayor número de especies fueron Cactaceae, Convolvulaceae y Loranthaceae 
con 6, 5 y 3 especies respectivamente (Fig. 8, Tabla 1). 
 
Para la temporada de lluvias, la densidad de flores durante los meses de 
septiembre y octubre fue mayor (0.011 y 0.007 flores/m2 respectivamente) 
(Figs. 9 y 10), se identificaron tres especies diferentes en cada mes: durante 
septiembre se registró a Psittacanthus calyculatus, Psittacanthus palmeri y 
Red de interacciones planta-colibrí 
20 
 
Stemmadenia donnell-smithii, mientras que en octubre se encontraron flores de 
Ipomoea intrapilosa, Ipomoea pauciflora y Psittacanthus americanus. En los 
meses de junio y julio la densidad de flores fue menor (0.001 flores/m2) (Figs. 9 
y 10), se identificaron cinco especies durante junio (Ceiba aesculifolia, 
Isolatocereus dumortieri, Pithecoctenium crucigerum, Stemmadenia donnell-
smithii y Tillandsia achyrostachys) y solo una en julio (Laubertia contorta). En 
cuanto la densidad de flores fue mayor en la temporada seca (0.194 flores/m2; 
Tabla 1), con siete especies en floración en el mes de enero, entre ellas, 
Cedrela salvadorensis, Ipomoea conzattii e Ipomoea murucoides, mientras que 
el mes con menor densidad floral fue mayo con cuatro especies en floración: 
Myrtillocactus geometrizans, Pachycereus weberi, Stenocereus stellatus y 
Tillandsia achyrostachys (Figs. 9 y 10). 
Ipomoea pauciflora presentó una densidad de flores alta en ambas temporadas 
(0.04662 flores/m2) en comparación con el resto de las especies; durante la 
temporada de lluvias la densidad fue menor (0.00492 flores/m2) con respecto a 
la temporada seca (0.04170 flores/m2) (Fig. 9). Cedrela salvadorensis tuvo una 
densidad total de 0.03528 flores/m2, sin embargo, solo se registraron flores 
durante la temporada seca. Otras especies como Psittacanthus calyculatus y 
Ceiba aesculifolia también presentaron una densidad total más alta en 
comparación con otras especies (0.01076 flores/m2 y 0.0060 flores/m2 
respectivamente) (Tabla 1). 
 
Red de interacciones planta-colibrí 
21 
 
 
Figura 7. Familias y número de especies vegetales que fueron visitadas por 
colibríes en El Organal, Jonacatepec, Morelos. 
 
0 1 2 3 4 5 6 7
Acanthaceae
Amaryllidaceae
Apocynaceae
Bignoniaceae
Bromeliaceae
Cactaceae
Convolvulaceae
Loranthaceae
Malvaceae
Meliaceae
Número de especies 
F
a
m
ili
a
s
 d
e
 p
la
n
ta
s
 
Red de interacciones planta-colibrí 
22 
 
 
Figura 8. Especies vegetales utilizadas por los colibríes en El Organal, 
Jonacatepec, Morelos. 1) Amphilophium crucigerum, 2) Cedrela salvadorensis, 
3) Ceiba aesculifolia, 4) Ipomoea conzatti, 5) Ipomoea heredifolia, 6) Ipomoea 
intrapilosa, 7) Ipomoea pauciflora, 8) Ipomoea murucoides, 9) Isolatocereus 
dumortieri, 10) Justicia mexicana, 11) Laubertia contorta y 12) Myrtillocactus 
geometrizans. Fotografías tomadas en El Organal, Jonacatepec, Morelos, 1, 2, 
3, 6, 7, 8, 10 y 11 tomadas por Julio Segundo; 4, 5 y 9 por Elizabeth Piña. 
Fotografía 12 tomada de Naturalista©. 
Red de interacciones planta-colibrí 
23 
 
 
Figura 8 (continuación). Especies vegetales utilizadas por los colibríes en El 
Organal, Jonacatepec, Morelos. 13) Opuntia atropes, 14) Opuntia decumbens, 
15) Pachycereus weberi, 16) Psittacanthus americanus, 17) Psittacanthus 
calyculatus, 18) Psittacanthus palmeri, 19) Sprekelia formossisima 20) 
Stemmadenia donnell-smithii, 2) Stenocereus stellatus, 22) Tillandsia 
achyrostachys, 23) Tillandsia caput-medusae. Fotografías 15 y 23 tomadas de 
Naturalista©. Fotografías tomadas en El Organal, Jonacatepec, Morelos: 13, 
14, 16, 19, 20 por Elizabeth Piña, 17, 18 por Julio Segundo, 21 por Laura 
Flores y 22 por Azareth Morales. 
Red de interacciones planta-colibrí 
24 
 
 
Tabla 1. Lista taxonómica de especies vegetales utilizadas por los colibríes en 
El Organal, Jonacatepec, Morelos. Forma de vida y densidad de flores, los 
valores en negritas son las densidades más altas registradas en un área total 
de 26,020 m2. *Forma de vida: A: arbórea; Ar: arbustiva; E: epífita; H: 
herbácea; L: liana; P: parásita. 
 
Familia Especie F
o
rm
a
 
d
e
 v
id
a
 Densidad de flores / m
2
 
Lluvias Secas Total 
Acanthaceae Justicia mexicana Ar - 0.00073 0.00073 
Amaryllidaceae Sprekelia formosissima H - 0.00004 0.00004 
Apocynaceae 
Laubertia contorta H 0.00104 - 0.00104 
Stemmadenia donnell-
smithii 
Ar 
0.00108 0.00073 0.00181 
Bignoniaceae Amphilophium crucigerum L 0.00027 - 0.00027 
Bromeliaceae 
Tillandsia achyrostachys E - 0.000190.00019 
Tillandsia caput-medusae E 0.00004 0.00004 0.00008 
Cactaceae 
Isolatocereus dumortieri A 0.00008 0.00177 0.00184 
Myrtillocactus geometrizans A - 0.00115 0.00115 
Opuntia atropes A - 0.00046 0.00046 
Opuntia decumbens Ar - 0.00008 0.00008 
Pachycereus weberi A - 0.00027 0.00027 
Stenocereus stellatus Ar - 0.00012 0.00012 
Convolvulaceae 
Ipomoea conzatti H - 0.00527 0.00527 
Ipomoea hederifolia H - 0.00008 0.00008 
Ipomoea intrapilosa A 0.00215 0.00069 0.00284 
Ipomoea murucoides A - 0.00092 0.00092 
Ipomoea pauciflora A 0.00492 0.04170 0.04662 
Loranthaceae 
Psittacanthus americanus P 0.00069 0.00015 0.00085 
Psittacanthus calyculatus P 0.00992 0.00085 0.01076 
Psittacanthus palmeri P 0.00096 0.00081 0.00177 
Malvaceae Ceiba aesculifolia A 0.00012 0.00600 0.00611 
Meliaceae Cedrela salvadorensis A - 0.03528 0.03528 
Red de interacciones planta-colibrí 
25 
 
 
 
 
Figura 9. Densidad de flores por mes, desde septiembre de 2015 a Julio de 
2016, utilizadas por los colibríes en El Organal, Jonacatepec, Morelos. 
 
 
 
0
0.005
0.01
0.015
0.02
0.025
0.03
0.035
0.04
0.045
Sep Oct Nov Dic Ene Feb Mar Abr May Jun Jul
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Red de interacciones planta-colibrí 
27 
 
 
Interacción planta-colibrí 
 Durante la temporada de lluvias, se registraron cinco especies de colibríes: 
Amazilia violiceps, Chlorostilbon auriceps, Cynanthus latirostris, Cynanthus 
sordidus y Heliomaster constantii. La especie con un mayor número de 
registros (n=11) y que interactuó con un mayor número de especies vegetales 
(seis especies) fue A. violiceps. Al mismo tiempo, se identificaron 11 especies 
de plantas que fueron visitadas por los colibríes: Ceiba aesculifolia, Ipomoea 
intrapilosa, I. pauciflora, Isolatocereus dumortieri, Laubertia contorta, 
Pithecoctenium crucigerum, Psittacanthus americanus, P. calyculatus, P. 
palmeri, Stemmadenia donnell-smithii y Tillandsia achyrostachys. La especie 
más visitada por los colibríes fue S. donnell-smithii con el 17.39% del total de 
registros durante esa temporada (Anexo 2). El mayor número, tanto de flores 
en antesis, como de registros de colibríes se obtuvo en meses diferentes, 
mientras que en septiembre y octubre se contó la mayor cantidad de flores en 
antesis, en septiembre y junio hubo un mayor número de registros de colibríes 
(Fig. 11). 
Para la temporada seca se registraron las cinco especies de colibríes 
observadas durante la temporada de lluvias y tres más: Amazilia beryllina, 
Calothorax lucifer e Hylocharis leucotis. La especie con mayor número de 
registros (n=43) e interactúo con más especies vegetales (12 especies), 
nuevamente fue A. violiceps. Se identificaron 21 especies de plantas que 
interactuaron con los colibríes y de éstas, las más visitadas fueron Ipomoea 
conzatti con el 20% del total de registros (Anexo 3) e Isolatocereus dumortieri 
con el 28% esta última especie presentó interacción con siete de las ocho 
Red de interacciones planta-colibrí 
28 
 
especies de colibríes registradas. En esta temporada, el mes que presentó la 
mayor floración, y en el que hubo un mayor número de registros de colibríes no 
coincidió, ya que el pico de flores en antesis ocurrió en enero, mientras que el 
mayor número de registros de colibríes ocurrió en marzo (Fig. 11). 
Se encontró una correlación positiva entre el número de flores en antesis y el 
número de registros de colibríes, sin embargo, no fue estadísticamente 
significativa (rs = 0.45, P = 0.164, gl = 10; Fig. 12). 
 
 
Figura 11. Número de flores en antesis y número de colibríes entre septiembre 
de 2015 y julio de 2016. Las barras con trama representan los meses 
correspondientres a la temporada de lluvias, mientras que las barras en gris 
representan los meses correspondientes a la temporada seca. 
 
Red de interacciones planta-colibrí 
29 
 
 
Figura 12. Correlación entre el número de registros de colibríes y el número de 
flores en antesis entre septiembre de 2015 y julio de 2016 (rs = 0.45, P = 0.164, 
gl = 10). 
 
Redes de interacción 
La red de interacción durante la temporada de lluvias se compone por cinco 
especies de colibríes y 11 especies de plantas. Amazilia violiceps y Cynanthus 
sordidus presentaron un mayor número de enlaces, al interactuar con nueve y 
cinco especies vegetales respectivamente. Por otra parte, Psittacanthus 
calyculatus y Stemmadenia-donnell smithii fueron las especies de plantas con 
un mayor número de enlaces, al interactuar con tres especies de colibríes cada 
una (Fig. 12). 
A pesar de su comportamiento generalista, A. violiceps se registró un mayor 
número de veces visitando a Laubertia contorta (Fig.13), además, al ser la 
única especie de colibrí que la visitó, L. contorta mostró una dependencia total 
hacia A. violiceps, así como otras especies vegetales entre las que se 
encuentran Amphilophium crucigerum, Ceiba aesculifolia y Psittacanthus 
Red de interacciones planta-colibrí 
30 
 
americanus (Anexo 4), por otra parte, Cynanthus sordidus se registró un mayor 
número de veces sobre Psittacanthus palmeri (Fig. 13), quien solo es visitada 
por esta especie de colibrí, por lo que presentó una dependencia total junto con 
Tillandsia achyrostachys hacia C. sordidus (Anexo 4). Aunque la mayoría de las 
especies son generalistas al interactuar con varias especies, también hay otras 
que tienden a la especialización y se limitan a interactuar con una sola especie, 
por lo que, en esta temporada, el anidamiento es alto (T°=8.734) en 
comparación con los tres modelo nulos (T°1= 31.35, p=0; T°2=11.33, p=0.33 y 
T°3=22.06, p=0.05), sin embargo, no se muestra una diferencia 
estadísticamente significativa con respecto a ninguno. 
Por otra parte, la especialización de la red de interacciones es intermedia 
(0.41), porque, aunque hay especies vegetales que muestran una dependencia 
total hacia una sola especie de colibrí, hay otras que dependen de diferentes 
especies. La asimetría negativa (-0.37) indica un mayor número de especies de 
plantas participando en la red de interacción con respecto a los colibríes. 
Red de interacciones planta-colibrí 
31 
 
Figura 13. Red de interacciones planta-colibrí correspondiente a la temporada 
de lluvias en El Organal, Jonacatepec, Morelos. 
 
 
Red de interacciones planta-colibrí 
32 
 
 
Figura 14. Representación gráfica de la matriz de las interacciones planta-
colibrí correspondiente a la temporada de lluvias en El Organal, Jonacatepec, 
Morelos. La escala de grises indica los registros de los colibríes en las 
diferentes especies vegetales, los colores más claros representan pocos 
registros y los colores más obscuros los que representan más registros. 
 
 
Red de interacciones planta-colibrí 
33 
 
En cuanto a la temporada seca, la red se compone por ocho especies de 
colibríes y 23 especies vegetales. Durante esta temporada, A. violiceps 
presentó un mayor número de enlaces al interactuar con 12 especies 
vegetales, seguido de Cynanthus sordidus y C. latirostris que interactuaron con 
siete especies. En el caso de las plantas, Isolatocereus dumortieri e Ipomoea 
conzatti, presentaron un mayor número de enlaces al interactuar con siete y 
cinco especies de colibríes respectivamente (Fig. 14). 
La especialización de las interacciones durante la temporada seca es baja 
(0.3), ya que participó un mayor número de especies y la mayoría se relacionó 
entre sí, por lo que, aunque muchas especies de plantas fueron visitadas por 
másde una especie de colibrí, hubo otras que mostraron dependencia total a 
algunas especies de colibríes, tal es el caso de A. violiceps, de quien 
dependieron totalmente cinco especies vegetales (Anexo 5). A pesar de que la 
mayoría de las especies de colibríes muestran un comportamiento generalista, 
hubo especies que se registraron un mayor número de veces sobre algunas 
especies vegetales como Isolatocereus dumortieri, Ipomoea conzatti e Ipomoea 
pauciflora (Fig. 15), por lo que, al haber especies generalistas que no solo 
interactúan con otras generalistas, sino también con especialistas, la red 
muestra un anidamiento alto (T°=6.27), en comparación a lo esperado con los 
modelo nulos ( T°1= 33.70, p=0; T°2= 17.83, p=0.004 y T°3=25.39, p=0), sin 
embargo, este anidamiento es estadísticamente significativo solo con respecto 
al modelo 2. La asimetría (-0.45) indica que hay un mayor número de especies 
vegetales participando en la red de interacción. 
Red de interacciones planta-colibrí 
34 
 
Debido a que durante esta temporada se registró un mayor número de 
especies, tanto de plantas como de colibríes, la intensidad en la mayoría de las 
interacciones es baja, ya que los colibríes tienen oportunidad de alimentarse de 
diferentes especies vegetales. A pesar de ello, se muestra una interacción 
fuerte entre Amazilia violiceps e Isolatocereus dumortieri (Fig. 15). 
 
Figura 15. Red de interacción planta-colibrí correspondiente a la temporada 
seca en El Organal, Jonacatepec, Morelos. 
Red de interacciones planta-colibrí 
35 
 
 
 
Figura 16. Representación gráfica de la matriz de interacciones planta-colibrí 
correspondiente a la temporada seca en El Organal, Jonacatepec, Morelos. La 
escala de grises indica los registros de los colibríes en las diferentes especies 
vegetales, los colores más claros representan pocos registros y los colores más 
obscuros, más registros. 
 
Red de interacciones planta-colibrí 
36 
 
 
El análisis de GLM no mostró diferencias en la especialización por parte de las 
plantas entre temporadas (X2= 3.31, p=0.07, gl=4), sin embargo, muestra una 
diferencia significativa por parte de los colibríes (X2=4.27, p=0.039, gl=4) entre 
la temporada de lluvias y la temporada seca. 
 
Figura 17. Diagrama de caja y bigotes de colibríes (a) y plantas (b) por 
temporada. El PDI representa el Índice de diferencias pareadas. 
 
Los valores del PDI toman en cuenta la mayor cantidad de interacciones de un 
enlace (entre dos especies) y el número de interacciones potenciales, 
considerando que los valores van en un rango de 0 a 1, en donde 0 es 
totalmente generalista y 1 totalmente especialista. Las diferentes especies de 
colibríes durante ambas temporadas (Tabla 3), muestran valores altos, por lo 
que, a pesar de visitar diferentes especies, son especies que tienden a ser 
especialistas. En el caso de Chlorostilbon auriceps y Cynanthus latirostris 
durante la temporada de lluvias, y Calothorax lucifer durante la temporada 
seca, el valor de PDI muestra una especialización total (1.0), sin embargo, esto 
se debe a que se tuvo un solo registro. 
Red de interacciones planta-colibrí 
37 
 
Tabla 2. Valores del Índice de diferencias pareadas (PDI) por especie de colibrí 
durante cada temporada. Los valores cercanos a 0 indican que es una especie 
generalista, mientras que los valores cercanos a 1 indican que es especialista. 
 
Especie PDI en lluvias PDI en secas 
Amazilia beryllina - 0.9166 
Amazilia violiceps 0.7333 0.9235 
Calothorax lucifer - 1.0 
Chlorostilbon auriceps 1.0 0.95 
Cynanthus latirostris 1.0 0.9285 
Cynanthus sordidus 0.8666 0.85 
Heliomaster constantii 0.95 0.9166 
Hylocharis leucotis - 0.9750 
 
 
Red de interacciones planta-colibrí 
38 
 
 
DISCUSIÓN 
Presencia de colibríes en El Organal 
En El Organal se registraron ocho especies de colibríes, una riqueza similar a 
otras zonas del estado de Morelos que también presentan bosque tropical 
caducifolio, tales como, Amatlán de Quetzalcóatl, Tepoztlán (Cayetano, 2014) y 
El Paredón, Miacatlán (Miranda, 2009), en donde se tienen reportadas siete y 
cinco especies respectivamente. En cambio, para la Sierra de Huautla se han 
registrado 14 especies, sin embargo, ésta es una zona sujeta a conservación 
ecológica (Dorado, 2001), con una gran extensión de vegetación conservada 
en comparación con la zona estudiada en este trabajo. A pesar de ello, El 
Organal podría considerarse como un sitio importante para los colibríes, ya 
que, al encontrarse al noreste de la Sierra de Huautla y ser el parche de 
vegetación más cercano a la Reserva, es posible que compartan poblaciones o 
sea un sitio de paso para estas aves. 
De las especies registradas, Amazilia violiceps fue la más abundante para las 
dos temporadas y la única especie residente en este sitio al encontrarse en 
todos los meses del muestreo, lo que coincide con los registros en diferentes 
zonas de Morelos (Urbina, 2005; Miranda, 2009), así como en la Barranca de 
Colimilla, Jalisco (Reyna, 2005) y Campo Morado, Guerrero (Rojas-Soto et al., 
2009). Durante la temporada de lluvias Cynanthus sordidus fue la segunda 
especie más abundante, posiblemente porque es un residente común en el 
este, oeste y sur del bosque tropical caducifolio de Morelos, además, se 
distribuye solamente en la cuenca del Balsas, desde Michoacán y Morelos 
hasta Chiapas (Urbina, 2005; Arizmendi y Berlanga, 2014), sin embargo, al 
Red de interacciones planta-colibrí 
39 
 
compartir el hábitat con una especie con elevada territorialidad como Amazilia 
violiceps, puede tener un comportamiento rutero y recorrer diferentes rutas en 
busca de alimento (Arizmendi y Berlanga, 2014), sugiriendo que por ello no se 
detectó durante algunos meses en el sitio. Esta especie también ha sido 
reportada dentro de la Reserva de la Biosfera Tehuacán-Cuicatlán, en todas las 
zonas que presentaron comunidades de plantas que crecían bajo clima 
semiárido como una especie común (Ortiz-Pulido et al., 2012), y en la cañada 
del río Sabino, Oaxaca (Vázquez et al., 2009) como una especie abundante, lo 
que sugiere que, aunque es una especie con un rango de distribución muy 
amplio, ha encontrado los recursos necesarios que le permiten permanecer en 
el sitio. En cambio, para la temporada seca, Cynanthus latirostris se muestra 
como la segunda especie más abundante, posiblemente por ser residente en el 
estado de Morelos, aunque se ha reportado en el bosque tropical caducifolio 
del estado solo de noviembre a mayo (Urbina, 2005), lo que coincide con los 
registros en El Organal, además, es una especie que realiza movimientos 
durante el invierno (Lara-Rodríguez et al., 2012), por lo que la llegada de 
nuevos individuos a este sitio, podría estar relacionada con el incremento de 
registros de esta especie. Al igual que en El Organal, en la Reserva de la 
Biósfera Tehuacán-Cuicatlán (Ortiz-Pulido et al., 2012), C. latirostris fue la 
segunda especie con mayor número de registros, considerándola como una 
especie común, sin embargo, no se menciona el periodo en el que se registró, 
no obstante, en El Paredón, Miacatlán, Morelos (Miranda, 2009), además de 
ser una especie común, también se consideró residente en el sitio. 
Heliomaster constantii fue menos abundante con respecto a otras especies en 
El Organal, incluso se ha reportado como una especie residente rara en el 
Red de interacciones planta-colibrí 
40 
 
bosque tropical caducifolio del estado de Morelos entre los 1000 y 2800 msnm 
(Urbina, 2005), en el caso de Amatlán de Quetzalcóatl, Tepoztlán es residente 
durante el verano (Cayetano, 2014), no obstante, en el presente estudio, a 
pesar de no haber sido registrado durante todos los meses del muestreo, 
estuvo presente tanto en la temporada de lluvias como en la temporada seca, 
además, se encontró un nido activo de la especie, por lo que podría 
considerarsecomo una especie residente. En el caso de Amazilia beryllina, su 
presencia durante la temporada seca posiblemente se relaciona con las 
migraciones altitudinales que realiza (Lara et al., 2012), Urbina (2005) 
menciona que es una especie residente no común en el bosque tropical 
caducifolio del norte, sur y oeste de Morelos durante los meses de abril a 
noviembre, sin embargo, en el sitio de estudio se registró entre noviembre y 
marzo, lo que indica que también está presente en el este del estado y con ello 
se amplía el rango de registros de esta especie. 
Las especies menos abundantes fueron: Chlorostilbon auriceps, Hylocharis 
leucotis y Calothorax lucifer. En el caso de Chlorostilbon auriceps, se considera 
una especie residente rara en el bosque tropical caducifolio del sur y oeste de 
Morelos (Urbina, 2005), sin embargo, el sitio de estudio se encuentra al este 
del estado, por lo que con este trabajo se amplía el rango de registros para la 
especie. La segunda especie fue Hylocharis leucotis, su bajo número de 
registros podría deberse a que es una especie asociada principalmente a 
bosques templados (Urbina, 2005), por lo que su presencia en El Organal 
posiblemente se deba a que es un sitio de paso, dado que es una especie con 
una distribución muy amplia y con tolerancia a los cambios de hábitat (Partida 
et al., 2012). Finalmente, Calothorax lucifer, ha sido reportada como una 
Red de interacciones planta-colibrí 
41 
 
especie migratoria de invierno no común en el bosque tropical caducifolio del 
norte y oeste de Morelos entre agosto y marzo (Urbina, 2005), sin embargo, su 
presencia durante el mes de abril en el sitio de estudio, amplía el rango de 
registros para esta especie. 
Recursos florales 
A lo largo de todo el muestreo se identificaron diferentes especies vegetales 
con flores en antesis, ya que cada una tiene periodos de floración distintos, sin 
embargo, se registró un mayor número de especies en floración durante la 
temporada seca con respecto a la temporada de lluvias, en su mayoría, plantas 
herbáceas y arbóreas. Se ha reportado que la mayoría de las especies leñosas 
presentes en el bosque tropical caducifolio en México, florecen entre la mitad y 
el final de la temporada seca, aunque la vegetación herbácea y arbustiva 
también presenta patrones similares de floración (Reyna, 2005; Casiano y Paz, 
2014). En Chamela, Jalisco, la floración del mayor porcentaje de plantas que 
son polinizadas por colibríes ocurre durante la temporada seca, sin embargo, 
esto depende también de la condición de la zona, ya que en sitios muy 
perturbados el periodo de floración es más amplio, mientras que en áreas más 
conservadas, el periodo de floración suele ser mucho más corto (Noguera et 
al., 2002), por otra parte, a pesar de que las especies herbáceas suelen tener 
un periodo de floración más largo, se reportó que los árboles y arbustos tenían 
un periodo de floración de entre uno y ocho meses (Noguera et al., 2002). 
Las especies vegetales registradas también se han reportado en otras 
localidades que poseen este tipo de vegetación en Morelos (Dorado, 2001; 
CONABIO y UAEM, 2004), algunas especies incluso pueden indicar el estado 
Red de interacciones planta-colibrí 
42 
 
en el que se encuentra El Organal, ya que, en condiciones de disturbio, el 
bosque tropical caducifolio de Morelos puede presentar vegetación secundaria, 
que incluye especies como Ipomoea pauciflora, Ipomoea intrapilosa y algunas 
especies del género Opuntia (CONABIO y UAEM, 2004; Rzedowski, 2006), lo 
que sugiere que es una zona que presenta cierto nivel de perturbación, aunque 
es necesario realizar una evaluación con las herramientas adecuadas. Por otro 
lado, se observó que el sitio de estudio presenta condiciones de disturbio, ya 
que alrededor de éste realizan actividades como agricultura y acuicultura, 
además, los pobladores poseen ganado, el cual se observó en diversas 
ocasiones alimentándose de diferentes plantas y destruyendo otras mientras 
pastaban por El Organal. De acuerdo con Trejo (2015), las actividades 
humanas son las que ocasionan la mayor parte de las modificaciones que 
sufren los ecosistemas, sin embargo, también existen eventos naturales entre 
los que se encuentran cambios en la precipitación, así como la frecuencia y 
magnitud de los huracanes, que en conjunto, repercuten en la dinámica y la 
fenología de distintas especies en el bosque tropical caducifolio, esto 
posiblemente esté relacionado con la baja cosecha floral encontrada en el sitio 
a lo largo del año, ya que además de las actividades antropogénicas, en el mes 
de Octubre de 2015 los fuertes vientos ocasionados por el huracán Patricia 
provocaron la caída de muchas flores en el sitio, y en el mismo año se presentó 
un retraso en la temporada de lluvias de acuerdo con los pobladores de la 
zona. 
Interacción planta-colibrí 
Red de interacciones planta-colibrí 
43 
 
De las 23 especies vegetales utilizadas por los colibríes en el área de estudio, 
sólo se registraron 11 durante la temporada de lluvias, mientras que durante la 
temporada seca se registraron 20, esto podría deberse a que, durante la 
temporada seca, muchas especies pierden sus hojas (Rzedowsky, 2006), lo 
que aumenta visibilidad para poder detectar colibríes, además, muchas 
especies leñosas florecen hacia el final de la temporada seca (Reyna, 2005; 
Rzedowsky, 2006). 
Durante la temporada de lluvias se registraron cinco especies de colibríes, 
mientras que durante la temporada seca se registraron ocho especies, 
posiblemente porque la presencia colibríes, suele estar relacionada con la 
distribución de las especies vegetales que visitan, así como con el número de 
flores en antesis y de la calidad del néctar que éstas ofrecen (Bribiesca, 2012). 
Además, la temporada seca coincide con los meses en los que especies como 
Amazilia beryllina y Calothorax lucifer realizan migraciones (Urbina, 2005), lo 
que coincide con lo reportado para la Barranca de Colimilla, Jalisco (Reyna, 
2005), en donde la riqueza y abundancia de colibríes también fue mayor 
durante la temporada seca fría (noviembre a febrero), y hubo más recursos 
florales de las especies leñosas durante la temporada seca caliente (marzo a 
junio). 
La cosecha estimada de flores de las especies visitadas por los colibríes varió 
para cada mes, lo que permitió que tuvieran recursos alimenticios disponibles a 
lo largo del año; sin embargo, la cantidad de flores disponibles y el número de 
registros de colibríes no tuvo una correlación estadísticamente significativa a 
pesar de mostrar una relación positiva. Durante la temporada de lluvias, la 
Red de interacciones planta-colibrí 
44 
 
mayor cantidad de flores se registró en octubre, sin embargo, existieron pocos 
registros de colibríes; en cambio en junio, se contó el menor número de flores 
de la temporada, con un mayor número de registros de colibríes, lo que 
coincide con lo reportado en Chamela, Jalisco (Noguera, 2002), en donde hubo 
un mayor porcentaje de colibríes cuando el porcentaje de plantas en floración 
era menor. Se ha reportado que los colibríes tienen la necesidad de visitar 
diversas especies de plantas para poder satisfacer sus requerimientos 
energéticos (Rodríguez, 2009), por lo que, aunque durante junio hubo menos 
flores en antesis, éstas pertenecían a diferentes especies, lo que posiblemente 
hizo que los colibríes se movieran a otros sitios en busca de alimento. Para la 
temporada seca se observó algo similar, a pesar de que en enero hubo un 
mayor número de flores en antesis, los registros de colibríes no fueron tan altos 
como en marzo, mes que presentó un menor número de flores disponibles, 
esto posiblemente se deba a que, la mayoría de flores disponibles durante el 
mes de enero se concentraban en un solo punto, ya que pertenecían a un solo 
individuo de Cedrela salvadorensis, la cual mostró unporcentaje muy bajo de 
visita, al haber un solo registro de colibrí, por otra parte, en marzo las flores en 
antesis pertenecían a diferentes especies de cactáceas, en donde se registró 
un mayor porcentaje de visita por los colibríes, similar a lo reportado en la 
Reserva de Tehuacán-Cuicatlán, en donde la familia Cactaceae presentó un 
mayor número de especies visitadas por los colibríes (Ortiz-Pulido et al., 2012) 
y, en la Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán, Hidalgo, en donde el 
54% de las especies visitadas por colibríes fueron cactáceas (Martínez, 2006), 
ya que muchas especies pertenecientes a este género florecen en esta 
temporada. 
Red de interacciones planta-colibrí 
45 
 
En ambas temporadas Amazilia violiceps se registró un mayor número de 
veces, posiblemente porque en México, es conocido por tener un 
comportamiento territorial muy fuerte (Arizmendi y Berlanga, 2014). Al defender 
los parches de flores que visita, impide que otras especies se acerquen, 
además, al ser residente y estar presente a lo largo del año en El Organal, tuvo 
mayor oportunidad de aprovechar el recurso disponible, por ello visitó un mayor 
número de especies vegetales. No obstante, A. violiceps solo tuvo una 
interacción fuerte con Laubertia contorta durante la temporada de lluvias, ya 
que fueron las únicas dos especies que se registraron durante el mes de julio. 
Es importante mencionar que L. contorta fue la única especie vegetal que 
presentó flores en antesis en ese mes y al no haber otras especies de colibríes, 
A. violiceps pudo aprovechar el recurso totalmente. Durante esta temporada, 
Cynanthus sordidus también presentó una interacción fuerte con Psittacanthus 
palmeri, ya que fue la única especie de colibrí que visitó esta planta, 
posiblemente porque las otras especies eran visitadas por otros colibríes y 
tenía que competir por el recurso, mientras que con P. palmeri, pudo 
aprovechar el recurso por completo. Por otra parte, durante la temporada seca, 
la interacción más fuerte fue entre A. violiceps e Isolatocereus dumortieri, 
posiblemente porque su comportamiento territorial impidió que otras especies 
de colibríes se acercaran, disminuyendo la posibilidad de interactuar con esta 
planta. Esto coincide con lo reportado en la Reserva de la Biosfera Tehuacán-
Cuicatlán (Ortiz-Pulido et al., 2012), ya que en esa zona, A. violiceps, C. 
sordidus y Cynanthus latirostris tienen una mayor tasa de visita con respecto a 
otras especies de colibríes. 
Red de interacciones planta-colibrí 
46 
 
Las interacciones muestran un comportamiento generalista por parte de los 
colibríes en ambas temporadas, ya que la mayoría interactúa con diferentes 
especies de plantas. A pesar de que durante la temporada de lluvias la red es 
anidada, el anidamiento no es estadísticamente significativo, esto posiblemente 
esté relacionado con el número de especies que interactúan entre sí, ya que, 
de acuerdo con Lara-Rodríguez et al. (2012), este atributo se relaciona con la 
riqueza de especies, es decir, mientras mayor sea la riqueza de especies de la 
red, mayor será el anidamiento, y en el presente estudio, durante la temporada 
de lluvias se registraron menos especies participando en la red. La red de la 
temporada seca es más anidada, ya que durante esa temporada hubo un 
mayor número de especies que conformaron la red, en el Parque Nacional La 
Malinche, Tlaxcala (Lara-Rodríguez et al., 2012), asocian el anidamiento no 
significativo de la red, con la baja riqueza de especies que interactúan, 
contrario al sitio de estudio en donde se registraron más especies durante la 
temporada seca. En ambas temporadas la asimetría indica una mayor 
presencia de especies vegetales participando en la red. Jordano et al (2009) 
mencionan que la asimetría está relacionada con la abundancia de las 
especies que participan en la red, ya que cuanto más alta sea la abundancia de 
una especie, tiene más probabilidades de interactuar con otra. Por último, la 
especialización muestra patrones generalistas en la red de interacciones en 
ambas temporadas, sin embargo, en la temporada de lluvias, a pesar de que 
intervienen pocas especies, algunas muestran dependencia total entre ellas, 
por lo que la especialización de la red de interacción durante la temporada de 
lluvias es mayor con respecto a la temporada seca. La especialización de las 
especies vegetales entre temporadas no mostró diferencias significativas 
Red de interacciones planta-colibrí 
47 
 
posiblemente porque en ambas temporadas aparecen especies con 
dependencia total hacia algunas especies de colibríes, sin embargo, la 
especialización de los colibríes entre temporadas sí muestra una diferencia 
significativa, al haber especies que muestran mayor especialización que otras, 
sin embargo, es importante mencionar que Chlorostilbon auriceps, Cynanthus 
latirostris (en la temporada de lluvias) y Calothorax lucifer (en la temporada 
seca) se registraron una sola vez. 
 
Red de interacciones planta-colibrí 
48 
 
CONCLUSIONES 
En el sitio de estudio interactuaron un total de ocho especies de colibríes y 23 
especies vegetales durante el periodo muestreado, sin embargo, al dividir los 
registros en dos temporadas, se observó que en la temporada seca participó un 
mayor número de especies, tanto vegetales como de colibríes con respecto a la 
temporada de lluvias, además, el tamaño de la cosecha floral no mostró una 
correlación estadísticamente significativa con respecto al número de registros 
de colibríes. Amazilia violiceps, Cynanthus sordidus y Cynanthus latirostris 
fueron las especies de colibríes que interactuaron con un mayor número de 
especies vegetales, mientras que Isolatocereus dumortieri, fue la especie 
vegetal más visitada por los colibríes, de estas especies, Amazilia violiceps fue 
la única especie residente en el sitio al estar presente durante los 11 meses del 
muestreo. Las redes de interacción de ambas temporadas mostraron una 
asimetría negativa, que indica que durante las dos temporadas participaron 
más especies vegetales que colibríes, las dos redes son altamente anidadas, 
sin embargo, solo durante la temporada seca se muestra diferencia significativa 
con respecto a los modelos nulos, por otra parte, la especialización de las 
redes es baja en ambas temporadas, ya que la mayoría de especies se 
relaciona entre sí. De manera individual, no se muestran diferencias en la 
especialización de las especies vegetales entre ambas temporadas, pero sí se 
observan diferencias en la especialización de los colibríes. Estas 
características muestran un ambiente complejo que cambia en función de cada 
temporada, por ello, se recomienda realizar más estudios en los que se incluya 
la calidad y cantidad de los recursos utilizados por los colibríes, así como el 
monitoreo de especies residentes en el sitio. 
Red de interacciones planta-colibrí 
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Torres-Chávez,