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Estudiando Biologia

10/8/2022

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Biología

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO
FACULTAD DE CIENCIAS

REMOCIÓN DE SEMILLAS EN PAISAJES TROPICALES
DEFORESTADOS EN LA PORCIÓN NORESTE DE LA RESERVA
DE LA BIOSFERA “LOS TUXTLAS” VERACRUZ, MÉXICO.
TESIS
PARA OPTAR POR EL GRADO DE:
BIÓLOGO
PRESENTA
DANIEL DÍAZ HERNÁNDEZ
TUTORA PRINCIPAL DE TESIS: M. EN C. MIRIAM SAN JOSÉ Y ALCALDE
CIUDAD UNIVERSITARIA, CD.MX. NOVIEMBRE 2018

UNAM – Dirección General de Bibliotecas
Tesis Digitales
Restricciones de uso

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PROHIBIDA SU REPRODUCCIÓN TOTAL O PARCIAL

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mencionando el autor o autores. Cualquier uso distinto como el lucro,
reproducción, edición o modificación, será perseguido y sancionado por el
respectivo titular de los Derechos de Autor.

Hoja de datos
1. Datos del alumno
Díaz Hernández Daniel
55 64 18 90 81
Universidad Nacional Autónoma de México
Facultad de Ciencias
Biología
311030242

2. Propietaria tutora
M. en C.
Miriam
San José y
Alcalde

3. Propietario
Dr.
Gabriel
Gutiérrez
Granados

4. Propietaria
Dra.
Silvia
Castillo
Argüero

5. Suplente
Dr.
José Juan
Flores
Martínez

6. Suplente
Dr.
Hans Martin
Ricker
Reymann

7. Datos del trabajo escrito
Remoción de semillas en paisajes deforestados en la porción noreste de la
Reserva de la Biosfera “Los Tuxtlas” Veracruz, México
60 p.
2018

Agradecimientos
Al proyecto PAPIIT-UNAM IN222816 “Ecología de Sylvilagus
floridanus (Lagomopha: Leporidae) en la Reserva Ecológica de Ciudad
Universitaria, D.F.”, a cargo del Dr. Zenón Cano Santana, por haberme brindado
una beca de licenciatura/conclusión de estudios.
A la M. en C. Miriam San José y Alcalde por asesorarme y apoyarme en todo
momento.
A la M. en Ciencias Leticia Bonilla y al M. en C. Iván Castellanos Vargas por su
ayuda en la realización de los GLM.
A la M. en C. Yuriana Martínez Orea y a la Dra. Silvia Castillo Argüero por sus
invaluables aportes en la tesis.
A Sergio Nicasio-Arzeta por la digitalización de las imágenes satelitales y el apoyo
en FRAGSTAT. A la Reserva Ecológica de Nanciyaga donde me facilitaron el
acceso para realizar mi muestreo.

Agradecimientos personales
Cuando alguien me dice (no con demasiada frecuencia para llegar a presumir, pero
tampoco con suficiente escasez como para pensar que es mentira) que soy bueno
escribiendo, sé que es un halago que debe tomarse a la ligera. Porque si bien llevo
varios años dedicado a la escritura, como un pintor a los paisajes o un poeta a su
musa, en el momento importante es cuando desaparezco de escena. Como ahora,
que no sé qué escribir. Personalmente me considero un mal escritor, que de cuando
en cuando le salen buenas frases, y por eso la gente me considera bueno. Y hay
tantas personas que quedan en el olvido, que me parece injusto no dedicarles, al
menos, unas líneas. Gracias a todas y todos que, en algún momento me dejaron un
poco de sí mismos y me marcaron. Gracias por las risas, los llantos y los enojos.
Gracias a todas aquellas que se marcharon sin decir una palabra y se llevaron, en
gran parte, lo mejor de mí. Gracias por los malos y buenos momentos. Aún me
quedan un montón de sueños que cumplir, y soy tan consiente de que no tengo la
mínima idea de qué hacer después de esto, que me aterra. A veces, y sólo a veces,
cuando la felicidad no llega a la puerta, debes tomar un puñado de sueños, tu
mochila y salir a buscarla…
A mis padres, que siempre me animaron y me apoyaron en todo, hasta el día de
hoy. Sin duda, mis ejemplos de vida.
Y aun con una mala salud de hierro, me quedan un puñado de amigos que, sin
duda, hacen un poquito mejor mi vida: Ilan, Brenda, Valeria, Ana, Alejandra, Miguel,
el otro Miguel, Ann, Edith, Cindie, Oti, Gustavo, Leti, Yuriana, Claudia, Ale, Yas… si
he olvidado a alguien, lo lamento de antemano: la vida me ha tratado demasiado
bien, pero soy un desagradecido.

ÍNDICE
RESUMEN .............................................................................................................. 6
SUMMARY .............................................................................................................. 8
I. INTRODUCCIÓN .............................................................................................. 9
1.1. Impacto humano en los ecosistemas tropicales ......................................... 9
1.2. La defaunación y sus efectos sobre las interacciones ............................. 10
1.3. Remoción de semillas en paisajes deforestados y defaunados ............... 12
1.4. El paisaje y su escala ............................................................................... 14
1.5. Justificación .............................................................................................. 16
1.6. Objetivos, Hipótesis y Predicciones ......................................................... 17
II. MÉTODOS ...................................................................................................... 18
2.1 Área de estudio ........................................................................................ 18
2.2. Sitios de estudio ....................................................................................... 19
2.3. Especies de estudio ................................................................................. 21
2.4. Remoción de semillas .............................................................................. 23
2.5. Análisis estadísticos ................................................................................. 25
III. RESULTADOS ............................................................................................... 27
3.1. Cobertura forestal y escala del efecto ...................................................... 27
3.2. Remoción de semillas .............................................................................. 28
3.3. Efecto del porcentaje de cobertura forestal sobre la remoción de semillas
30
3.4. Relación entre la masa de las semillas y su remoción ............................. 35
IV. DISCUSIÓN .................................................................................................... 36
4.1. El efecto de la cobertura forestal sobre la remoción de
semillas .............................................................................................................. 36
4.2. Remoción y destino de las semillas ......................................................... 39
4.3. Diferencias entre especies ....................................................................... 41
4.4. Depredación de semillas .......................................................................... 44
V. CONCLUSIÓN ................................................................................................ 46
5.1. Perspectivas de estudio y recomendaciones ........................................... 47
VI. LITERATURA CITADA .................................................................................. 48
I. ANEXO ........................................................................................................... 58

RESUMEN
Las actividades humanas causan defaunación y deforestación de los bosques
tropicales, afectando diversos procesos ecológicos e interacciones planta - animal.
Hasta la fecha, no sabemos cómo la pérdida de hábitat a escala de paisaje afecta
la remoción de semillaspor vertebrados. El objetivo de este trabajo es evaluar los
efectos de la cobertura forestal sobre la remoción de semillas de tamaño grande en
paisajes tropicales deforestados en Los Tuxtlas, Veracruz. Si la cobertura forestal
favorece la presencia de vertebrados, se espera una relación positiva entre la
cobertura forestal y la remoción de semillas. Se recolectaron, perforaron y marcaron
1,080 semillas de Omphalea oleifera, Clarisia biflora y Nectandra ambigens (360
semillas de cada especie). En el centro de nueve fragmentos focales se colocaron
10 estaciones con 4 semillas de cada especie (12 semillas). Las estaciones fueron
revisadas durante 30 días y se registró el destino de cada semilla: intacta, removida
(depredada ex-situ, dispersada, desconocido). Alrededor de cada fragmento focal,
se obtuvo el porcentaje de cobertura forestal (PCF) en 11 áreas circulares entre 50
y 1,000 ha, para identificar la “escala del efecto” del porcentaje de cobertura forestal
sobre cada variable de respuesta. Del total de semillas colocadas, 46.6% fueron
removidas; siendo N. ambigens la especie con mayor remoción (56.7%). El
porcentaje de cobertura forestal tuvo un efecto negativo sobre la depredación y
remoción de O. oleifera; no tuvo un efecto significativo en la remoción, dispersión y
depredación de C. biflora y N. ambigens. Una amplia gama de factores, tales como
la abundancia y morfología de las semillas, y variaciones temporales en la
abundancia y distribución de vertebrados removedores, pueden estar influyendo en
la remoción de semillas de C. biflora y N. ambigens, no únicamente el porcentaje de
cobertura forestal. Sin embargo, O. oleifera, quizás debido a su testa dura y
metabolitos secundarios, podría ser una especie que es consumida sólo ante la
escasez de recursos en paisajes con bajo porcentaje de cobertura forestal. En
conclusión, el porcentaje de cobertura forestal afecta las interacciones entre plantas
y animales, sin embargo, éstas dependen de las características de las especies.
Este estudio ayuda a reforzar la importancia de la conservación de cobertura forestal

en el paisaje para el mantenimiento de los procesos ecológicos en bosques
tropicales fragmentados.

SUMMARY
Tropical forests are defaunated and deforested due to human activities, potentially
affecting ecological processes such as seed dispersal. To date, we do not know how
habitat loss affects seed removal by vertebrates. The main objective of this work is
to evaluate the effect of habitat loss on large seed removal in deforested tropical
landscapes in Los Tuxtlas, Veracruz. I think exists a positive relationship between
forest cover and seed removal by the presence of dispersers. A total of 1,080 seeds
of Omphalea oleifera, Clarisia biflora and Nectadra ambigens were collected,
perforated, and marked (360 for each one). In the center of nine focal fragments, I
placed 10 stations with four seeds per species (12 seeds per station). Stations were
checked for 30 days and the fate of the seeds was recorded: intact, removed
(predated, dispersed, unknown). Surrounding each fragment, I calculated the
percentage of forest cover (PFC) in 11 circular buffers (50 – 1,000 ha) and obtained
the landscape size at which percentage of forest cover is more related to response
variables (i.e. the “scale of effect”). I found 46.6% of seeds removed and the most
removed species was N. ambigens (56.7%). Predation and removal of O. oleifera
showed was negatively related to forest cover; removal, predation and dispersal of
C. biflora and N. ambigens didn´t show a significant relation to forest cover.
Predation and removal decreased along with forest cover in O. oleifera. Several
factors can affect seed removal of C. biflora and N. ambigens, such as abundance,
morphology and temporal variations on distribution and abundance of removal
vertebrates, not just the percentage of forest cover. A negative relation of the
percentage of forest cover with O. oleifera may mean that this seed is only consumed
and removed when there are few resources in the landscape; also, it has a hard
cover and secondary chemical compounds that might affect, too. This study
demonstrates the importance of habitat amount for the maintenance of ecological
processes in tropical fragmented forests.

I. INTRODUCCIÓN

1.1. Impacto humano en los ecosistemas tropicales

Desde hace 10 mil años, las actividades humanas han transformado los paisajes
terrestres y, por ende, la pérdida de cobertura vegetal (Velázquez et al., 2002;
Gardner et al., 2009; Ellis, 2013). Este proceso de transformación se intensificó
durante los últimos dos siglos, producto de la cuadruplicación de la población
humana y del consecuente incremento en la demanda de bienes y servicios
(Bustamante y Grez, 1995; Velázquez et al., 2002; Gibbs et al., 2010). Como
consecuencia de esta transformación, la biodiversidad y su papel en los procesos
ecológicos han sido afectados (e.g. la dispersión de semillas, la polinización y la
depredación), amenazando así el mantenimiento e integridad de los ecosistemas
(Cayuela, 2006). Achard et al. (2002) estimaron que durante el periodo de 1990 a
1997, se perdió anualmente más del 2.5% de bosque tropical en el mundo. Esto es
muy preocupante, ya que los bosques tropicales son los ecosistemas más diversos
y poseen una amplia gama de interacciones planta–animal (Bustamante y Grez,
1995; Velázquez et al., 2002; Mendoza y Dirzo, 2007).
En los bosques tropicales se encuentra aproximadamente 70% de las
especies terrestres, tanto animales como vegetales de todo el mundo (Cayuela,
2006; Gibbs et al., 2010). La gran diversidad de organismos que contienen estos
bosques ofrece una amplia variedad de bienes como: alimentos, materiales de
construcción y especies ornamentales (Velázquez et al., 2002; Balvanera, 2012).
Además, los bosques tropicales proporcionan servicios ecosistémicos como:
almacenamiento de carbono, captación de agua, mantenimiento del suelo,
regulación de los caudales de ríos y hábitat para la vida silvestre (Cayuela, 2006;
Gibbs et al., 2010; Balvanera, 2012). También, los bosques tropicales tienen un
papel fundamental en la regulación del clima a través de la captación de carbono y
la regulación de la temperatura y de la humedad (Balvanera, 2012). De igual

manera, los bosques tropicales proporcionan servicios culturales y ecoturísticos
(Balvanera, 2012).
Actualmente, la agricultura y ganadería son de las actividades humanas con
mayor impacto en la deforestación de los bosques tropicales (Bustamante y Grez,
1995; Velázquez et al., 2002; Gibbs et al., 2010). Durante las décadas de 1980 y
1990, en las regiones tropicales se destinaron 100 millones de hectáreas a la
agricultura, principalmente para el cultivo de arroz, soya, maíz y palma de aceite;
lamentablemente, el 55% de estas hectáreas eran áreas con bosques intactos y
28% eran bosques con algún tipo de disturbio (Gibbs et al., 2010). Estos procesos
de cambio de uso de suelo y de pérdida de hábitat representan la principal amenaza
en la conservación de la biodiversidad (Hill y Hamer, 2004; Santos y Tellería, 2006;
Galetti y Dirzo, 2013). La deforestación o pérdida de hábitat puede ocasionar la
fragmentación o reducción de segmentos continuos de bosque (Fahrig, 2003). Así
se originan paisajes con diferente cantidad de hábitat contenida en fragmentos más
o menos aislados de distintos tamaños. Esto puede reducir la diversidad de las
comunidades, interrumpir el flujo génico, aumentar las extinciones locales, alterar
los ciclos biogeoquímicos e hidrológicos y cambiar el microclima (Velázquez et al.,
2002; Galindo, 2007; Gardner et al., 2009; Galetti y Dirzo, 2013; García, 2014).
Además, la consecuente disminución de la diversidadpresente en los ecosistemas
tropicales provoca la pérdida de interacciones entre las especies (Velázquez et al.,
2002; Gardner et al., 2009; Galetti y Dirzo, 2013; García, 2014).

1.2. La defaunación y sus efectos sobre las interacciones

Las actividades humanas como: la urbanización, la deforestación etc. (Culot et al.,
2013; Poulsen et al., 2013) traen como consecuencia una reducción o pérdida de
las poblaciones de animales en una comunidad (Giacomini y Galetti, 2013; Kurten,
2013; Dirzo et al., 2014). Se ha estimado que aproximadamente se declaran extintas
anualmente 52 especies de mamíferos, aves y anfibios; y entre el 16% y el 33% de
los vertebrados se encuentran amenazados en el mundo (Dirzo et al., 2014;

Hoffmann et al., 2010). Se calcula que de todas las especies existentes, 41% de los
anfibios, 17% de las aves y el 22% de todos los mamíferos medianos y grandes se
encuentran amenazados (Hoffmann et al., 2010; Galetti y Dirzo, 2013; Dirzo et al.,
2014).
La defaunación no afecta a todos los organismos de la misma manera, ya
que los grandes vertebrados (i.e., aquellos >3 kg) son especialmente sensibles a la
extinción debido a sus características biológicas: poseen amplias áreas de
actividad, baja fecundidad y alcanzan la madurez sexual a una mayor edad y por
otro lado son especies carismáticas en la cacería (Bustamante y Grez, 1995;
Cagnolo y Valladares, 2011; Giacomini y Galetti, 2013; Kurten, 2013; Poulsen et al.,
2013; Dirzo et al., 2014). Por esta razón, los elefantes, grandes primates, pecaríes
y tapires son los primeros organismos en perecer en bosques tropicales lluviosos
(Giacomini y Galetti, 2013). La ausencia de estos organismos puede provocar
cambios drásticos en el ambiente, por lo que podrían ser catalogados como
especies clave o ingenieros ecosistémicos (Brodie y Giordano, 2013; Giacomini y
Galetti, 2013; Reider et al., 2013; Dirzo et al., 2014). Asimismo, los depredadores
tope, los herbívoros y los dispersores de semillas tienen una gran importancia en el
funcionamiento de los ecosistemas (Kurten, 2013).
La pérdida de especies altera los procesos ecológicos en los que los
animales están involucrados (e.g., depredación y dispersión de semillas) (Kurten,
2013; Poulsen et al., 2013; Dirzo et al., 2014). En especial, los grandes vertebrados
son capaces de recorrer grandes distancias y facilitar el flujo génico entre
poblaciones de plantas, por lo que su ausencia modifica la distribución espacial de
éstas (Vidal et al., 2013; Dirzo et al., 2014). Además, los cambios en estos procesos
pueden desencadenar efectos en cascada sobre la composición, la diversidad, la
regeneración y la estructura de las comunidades vegetales (Beck et al., 2013;
Poulsen et al., 2013; Reider et al., 2013). Por otro lado, también una disminución en
la abundancia de las especies animales de mayor tamaño puede provocar cambios
en las presiones de competencia y depredación, y favorecer la proliferación de
especies de menor tamaño granívoras, como los roedores (Wright, 2003), y estos

pueden aumentar la depredación de semillas y evitar el reclutamiento de éstas
(Galetti y Dirzo, 2013; Reider et al., 2013).

1.3. Remoción de semillas en paisajes deforestados y
defaunados

Entre el 50% y el 75% de las especies leñosas en bosques tropicales son
dispersadas por animales, en especial por aves y mamíferos (Howe y Smallwood,
1982; Dalling, 2002; Kurten, 2013; Vidal et al., 2013; García, 2014). En algunos
casos, solamente los vertebrados pueden dispersar las semillas, debido
principalmente al tamaño de éstas, por lo que este grupo es de crucial importancia
para las especies de plantas tropicales con semillas grandes (>1g) (Wenny, 2005;
Gutiérrez-Granados y Dirzo, 2009; Vidal et al., 2013; Kurten, 2013). En una revisión,
Kurten (2013) encontró que la dispersión primaria de grandes semillas (esto es, la
remoción física de la semilla del árbol parental y su deposición en el suelo) es menor
en bosques defaunados que en bosques con su fauna conservada. Además, la
función de los grandes dispersore rara vez puede ser sustituida por organismos de
menor tamaño (Galetti y Dirzo, 2013; Jorge et al., 2013; Kurten, 2013).
La defaunación puede inducir a un aumento de la depredación de semillas
por invertebrados y pequeños vertebrados (Beckman y Muller, 2007; Kurten, 2013;
Levi y Peres, 2013). La falta de remoción de las semillas ocasiona la acumulación
de éstas bajo la copa del árbol parental, donde pueden ser más propensas a
depredación, por efectos densodependientes (Janzen, 1971). Además de la
depredación por vertebrados, algunos escarabajos, avispas, moscas y polillas
depredan las semillas grandes ya que las usan para depositar sus huevos y vivir
durante su etapa larvaria (Forget, 1992; Dalling, 2002; Kurten, 2013). por lo que, el
aumento de la abundancia de roedores debido a la defaunación (Wright, 2003)
aumenta las presiones de depredación sobre las semillas afectando la regeneración
natural y la diversidad de los bosques (Muller-Landau, 2007).

Diversos estudios han encontrado una relación entre el tamaño de las
semillas y la remoción de éstas. Cramer et al. (2007) demostraron que la
fragmentación en el Amazonas no altera la dispersión de la semilla pequeña de
Bocageopsis multiflora (Annonaceae); por el contrario, sí disminuye críticamente la
dispersión de la semilla grande de Duckeodendron cestroides (Solanaceae).
Mendoza y Dirzo (2007) encontraron que en la estación de Chajul, Chiapas, México,
había una mayor remoción y depredación de las semillas de menor tamaño en
cuatro pares de semillas de diferentes especies y tamaños. Ellos colocaron trampas
para mantener individuos de Heteromys desmarestianus por dos días; además,
algunos fueron llevados a un laboratorio para observar la depredación de semillas:
en ambos experimentos, las semillas pequeñas fueron más removidas y
consumidas. Por otra parte, Ponce et al. (2013) midieron la remoción de semillas de
Acacia cochliacantha, Caesalpinia cacalaco, Ipomoea wolcottiana y Senna
atomaria, en tres condiciones (acceso total de la fauna, exclusión de insectos y
exclusión de roedores) en un bosque tropical caducifolio de Veracruz, y encontraron
que la remoción general fue menor del 30% aunque mencionan que las semillas con
menor tamaño, como S. atomaria, tuvieron mayores porcentajes de remoción (50%).
Además, encontraron que el tratamiento de acceso total obtuvo el mayor porcentaje
de remoción (60%), y el de exclusión de insectos el menor (1%). Por otro lado,
Gutiérrez-Granados y Dirzo (2009) compararon la remoción de semillas de
Brosimum alicastrum en una zona con extracción forestal y otra protegida de la Zona
Maya en Quintana Roo, y encontraron que existe una mayor remoción en las zonas
de extracción. También mencionaron que las semillas menores a 1 cm pueden ser
más consumidas en zonas de extracción, en comparación con las semillas de mayor
tamaño, debido al aumento de la abundancia de roedores pequeños y una reducción
de la abundancia de mamíferos de mayor tamaño. Al existir una relación
inversamente proporcional entre el tamaño de la semilla y la remoción de ésta, los
organismos grandes, capaces de remover semillas de mayor tamaño, son
esenciales para mantener la heterogeneidad espacial en las comunidades de
plantas.

1.4. El paisaje y su escala

El paisaje puede considerarse como una superficie de terreno que puede ir desde
hectáreas a unos cuantos kilómetros, generalmente con un mosaico con diferentes
coberturas de suelo (Turner, 1989). Otros autores lo definen como una superficie
que, por sus características particulares (e.g. su clima, orografía, tipo de cobertura)
y las interacciones entre las especies dentro de cada ecosistema, es capaz de
diferenciarse de otros por fronteras geográficas y naturales (Troll, 2003;Forman,
1995). La ecología del paisaje puede ser definida como: “el estudio de cómo la
estructura del paisaje afecta a la abundancia y distribución de los organismos”
(Fahrig, 2005). La estructura del paisaje se encuentra conformada por la
composición (los diferentes tipos de coberturas que existen en el paisaje; e.g. los
distintos tipos de vegetación) y la configuración (la variación o el arreglo espacial de
estas coberturas) (Fahrig, 2005). Dependiendo de la estructura del paisaje, los
paisajes pueden ser más o menos heterogéneos.
Los estudios de paisaje comenzaron con las ideas adquiridas de la “teoría de
biogeografía de Islas” (MacArthur y Wilson, 1967). Esta teoría predice que las islas
de mayor tamaño, al poseer mayor cantidad de hábitat en comparación con las de
menor tamaño, pueden albergar más especies de animales que las islas pequeñas.
Además, las islas más cercanas al continente (fuente de individuos) también tendrán
un mayor número de especies que aquellas que se encuentran alejadas. Por mucho
tiempo, estas ideas dirigieron las investigaciones en paisajes fragmentados, donde
los fragmentos de vegetación original eran considerados como islas. Se ha
demostrado ampliamente que el tamaño de un fragmento de vegetación original es
importante para mantener la diversidad (Collinge, 1996; Ranta et al., 1998; Marsden
et al., 2000; Pardini et al., 2005; Cristóbal-Azkarate y Arroyo-Rodríguez, 2007;
Arroyo-Rodríguez y Dias, 2010). Fragmentos grandes y cercanos a otros
fragmentos pueden mantener más organismos que fragmentos pequeños y
aislados. Además, los animales más grandes (e.g. pecaríes, elefantes, tapires y
grandes primates) requieren de grandes áreas continuas de vegetación, pues su
ámbito hogareño y distancias de desplazamiento son mayores (Fahrig, 2003). Sin

embargo, actualmente se sabe que los fragmentos no son iguales a las islas, porque
la matriz que los rodea no es totalmente inhóspita (como en el caso del agua), y
permite en mayor o menor medida la dispersión de organismos (Fahrig, 2003).
Por otro lado, los fragmentos de vegetación no son unidades espaciales
naturales, por lo que existe un problema al delimitar las poblaciones a un solo
fragmento. Fahrig (2013) propone la hipótesis de la cantidad de hábitat, la cual dice
que es la cantidad de hábitat a escala de paisaje, no el tamaño de un fragmento, lo
que determina la diversidad en un sitio. De acuerdo con esta hipótesis, la cantidad
de hábitat en un paisaje es un mejor predictor de la abundancia y diversidad de
organismos en un sitio, en comparación con el tamaño y aislamiento de un
fragmento focal. Para lograr una correcta prueba de esta hipótesis, hay que delimitar
correctamente el hábitat (i.e. usando mapas con las diferentes coberturas del
paisaje) y tener una escala espacial adecuada (Fahrig, 2013). Hay que tener
presente que, aunque generalmente el área del hábitat es el principal determinante
de la diversidad de un sitio, existen factores como el efecto de la matriz, los cuales
también pueden afectar la diversidad (Predevello y Vieira, 2010).
La relación de una respuesta biológica a las variables ambientales depende de
la escala a la cual éstas son medidas (Wiens, 1989). La extensión espacial, a la cual
se mide la estructura del paisaje, puede afectar los resultados de su efecto sobre
las especies (Jackson y Fahrig, 2014). Puede pasar que el efecto no se observe, si
la estructura del paisaje no es medida a la escala correcta o escala del efecto (i.e.
cuando existe una mayor correlación entre la estructura del paisaje y la respuesta
ecológica de la especie; Jackson y Fahrig, 2014). Por lo tanto, la escala del efecto
es la extensión espacial a la cual la variable explicativa del paisaje (e.g. el Porentaje
de Cobertura Forestal) posee un mayor coeficiente de correlación con la variable de
respuesta (Jackson y Fahrig, 2014). También puede verse como la escala apropiada
a la cual la estructura del paisaje explica mejor a la variable de respuesta (Jackson
y Fahrig, 2012). La importancia de la escala del efecto radica en que pueden existir
estimaciones erróneas en cuanto a la percepción del fenómeno a estudiar si no se
evalúa a la escala adecuada. Por ejemplo, los modelos que fallan en predecir el

hábitat pueden sobreestimar las distribuciones de las especies (Martin y Fahrig,
2012). Para poder encontrar la escala del efecto, se pueden comparar el efecto de
la estructura del paisaje en la respuesta de la especie a diferentes escalas, usando
un diseño multiescala (Fahrig, 2013). La escala del efecto es vital para las
investigaciones a nivel de paisaje; Jackson y Fahrig (2014) hicieron una revisión
donde, en al menos 44% de las especies de estudio no se tenía la certeza de que
dentro del rango de escalas utilizado para estudiarlos estaba la verdadera escala
del efecto. Además, también encontraron que más del 70% de los investigadores
seleccionan las escalas de trabajo sin una justificación biológica (Jackson y Fahrig,
2014). En general los estudios del efecto de la escala del paisaje sobre la
biodiversidad están poco desarrollados, y no existen estudios que la evalúen sobre
procesos ecológicos como la remoción de semillas (Miguet et al., 2016; Martin
2018).
1.5. Justificación

Dado que las interacciones y procesos ecológicos, como la remoción de semillas,
poseen un papel importante en la estructura y composición de las comunidades y
ecosistemas, en términos tanto ecológicos como evolutivos, los estudios de los
efectos que tienen los disturbios sobre éstos se han incrementado (Magrach et al.,
2011; Gutiérrez-Granados y Dirzo, 2009; Galetti y Dirzo, 2013; Kurten, 2013;
Caughlin et al., 2014). Sin embargo, no existen estudios a escala de paisaje que
evalúen la relación entre la cantidad de cobertura forestal y la remoción de semillas
de tamaño grande por vertebrados. Más aún, no sabemos nada sobre la escala a la
cual la cobertura forestal afecta a este proceso ecológico. Para comprender cómo
la deforestación afecta los procesos que determinan la composición y estructura de
las comunidades (e.g., dispersión y depredación de semillas), es necesario realizar
estudios multiescalares de paisaje. Esta información es importante para el
planteamiento de estrategias de conservación eficientes de las biotas regionales,
las cuales dependen del mantenimiento de los remanentes de vegetación natural
en los paisajes fragmentados (Bustamante y Grez, 1995; Cagnolo y Valladares,
2011).

1.6. Objetivos, Hipótesis y Predicciones

El objetivo general de este trabajo es conocer los efectos de la pérdida de cobertura
forestal sobre la remoción de semillas de tamaño grande (>1 g) en paisajes
tropicales deforestados en Los Tuxtlas, Veracruz.
Los objetivos particulares son los siguientes:
1) Identificar el destino y diferencias en la remoción entre las tres especies de
estudio (Omphalea oleifera, Clarisia biflora y Nectandra ambigens):
dispersada, depredada, intacta o desconocida.
2) Identificar a qué escala y cómo afecta el porcentaje de cobertura forestal a la
cantidad de semillas grandes dispersadas, depredadas o removidas
(dispersadas, depredadas y/o desconocidas).
3) Identificar los grupos de fauna responsable de la remoción de semillas
grandes en esta región.
Las hipótesis y predicciones son las siguientes:
1) El porcentaje de cobertura forestal se relaciona positivamente con la cantidad
de fauna, responsable de la remoción de semillas (Andrén, 1994). De acuerdo
con ello, se espera que en paisajes con mayor porcentaje de cobertura forestal
remanente haya mayor cantidad de fauna, y entonces exista un mayor número
de semillas removidas en comparación con paisajes con menor cobertura.
2) Debido a la defaunación en paisajes deforestados, varios depredadores de
semillas (e.g., roedores) pueden incrementar sus abundancias(Wright, 2003).
De acuerdo a esto, se espera que una mayor proporción de semillas grandes
sean depredadas en paisajes con menor cobertura forestal.
3) Debido a que la masa de las semillas puede influir en su transporte (Dalling,
2002), se espera que las semillas más pesadas (Omphalea oleifera) sean
menos removidas en los paisajes con menor cobertura forestal, debido a la
ausencia de mamíferos de mediano y gran tamaño.

II. MÉTODOS
2.1. Área de estudio
La región de Los Tuxtlas (Figura 1) se compone por una serie de montañas de
origen volcánico, y está ubicada en la costa del Golfo de México, en Veracruz
(18°00’ a 18°43’ N y 94°40 a 95°30’ O) (Soto y Gama, 1997). La parte de la Sierra
de Los Tuxtlas que va desde nivel de mar hasta los 700 m poseía bosque tropical
perennifolio como vegetación predominante, pero ésta fue siendo reemplazada por
zonas de cultivos y potreros (Guevara et al., 1994). Las formaciones volcánicas más
conocidas de esta región son el volcán San Martín y el volcán Santa Marta, ambos
con una altitud cercana a los 1,650 m, separados por el lago de Catemaco (Dirzo y
García, 1992). En la región de Los Tuxtlas predominan dos tipos de climas,
conforme a la clasificación climática de Köppen: húmedo tropical (tipo A) en
elevaciones bajas y medias, y húmedo con inviernos templados (tipo C) en
elevaciones altas (Gutiérrez-García y Ricker, 2010). El promedio de la temperatura
media anual en los últimos 30 años, varió de 24.1 a 27.2 ºC, y la precipitación anual
de 1272 a 4201 mm (Gutiérrez-García y Ricker, 2010).

Esta región comparte aproximadamente el 70% de su flora con
Centroamérica y un 30% con Sudamérica (Castillo y Laborde, 2004). Los tipos de
vegetación presentes en la región se dividen en seis: bosque tropical perennifolio,
bosque mesófilo de montaña, bosque templado de coníferas, pastizal, vegetación
acuática y subacuática y vegetación secundaria. Además de existir en la región
cultivos de mango, aguacate, cítricos, café, caña, maíz, calabaza, sandía y tabaco,
también existen potreros con y sin árboles, y zonas urbanas (Castillo y Laborde,
2004).
El cambio de uso de suelo, en conjunto con otros factores, como la cacería,
han resultado en una defaunación importante en la región de Los Tuxtlas. Coates-
Estrada y Estrada (1985; 1986), llevaron a cabo un registro de la fauna presente en
la región, encontrando 31 especies de mamíferos terrestres. Más recientemente,
Flores et al. (2014) realizaron un fototrampeo en la Estación de Biología Tropical de

Los Tuxtlas, Veracruz, y encontraron únicamente 17 especies de mamíferos
terrestres. Aun así, de los mamíferos registrados recientemente, al menos 12
especies se alimentan de frutos o semillas (e.g., el serete Dasyprocta mexicana, el
tejón Nasua narica, el tepezcuintle Cuniculus paca, la ardilla chica Sciurus deppei y
el pecarí de collar Pecari tajacu), lo que nos indica que aún hay frugívoros y
granívoros en la región.

Figura 1. Imagen satelital de la región de Los Tuxtlas. Se observa la cabecera municipal de
Catemaco y el lago de Catemaco. Están marcados en amarillo los nueve sitios de estudio.

2.2. Sitios de estudio

Se trabajó en nueve sitios de bosque tropical perennifolio maduro, ubicados en la
región noreste de Los Tuxtlas (Figura 1): ocho fragmentos en las localidades de
Balzapote, La Palma, Dos Amates, Coyame y Tebanca, y el noveno sitio dentro de
la Estación de Biología Tropical de Los Tuxtlas (UNAM). Los ocho fragmentos están
completamente aislados de otros remanentes, tienen áreas menores a 100 ha y una
separación entre ellos de al menos 3 km, para asegurar la independencia entre
paisajes (Eigenbrod et al., 2011). Alrededor de cada uno de los fragmentos la matriz
está compuesta principalmente por pastizales para ganadería o potreros.

Se usaron imágenes satelitales (SPOT5, 2012; resolución = 2.5 × 2.5 m) y el
programa QGIS 2.18.12 para clasificar la composición del paisaje en 11 áreas
circulares (de 50 a 1000 ha; Figura 2) alrededor de cada fragmento focal. Las
coberturas de uso de suelo identificadas fueron: potrero, bosque primario, bosque
secundario, vegetación riparia, agua, poblado, cultivos temporal y arbóreo.
Posteriormente, con el programa FRAGSTAT
(http://www.umass.edu/landeco/research/fragstats/downloads/fragstats_downloads
.html), se cuantificaron los porcentajes de las diferentes coberturas de uso de suelo
para cada uno de los buffers. Para el porcentaje de cobertura forestal, se utilizó la
suma del porcentaje de bosque primario y de bosque secundario.

Figura 2. Ejemplo de un fragmento focal y el paisaje circundante. Los colores corresponden a la
clasificación de las coberturas de uso de suelo. Los círculos representan las 11 áreas circulares en
las cuáles se obtuvo la cantidad de cobertura forestal (de 50 a 1,000 ha).

2.3. Especies de estudio

Se utilizaron las semillas de tres especies de árboles característicos de la
vegetación primaria de la región de Los Tuxtlas (Omphalea oleifera, Clarisia biflora
y Nectandra ambigens) (Figura 3), las cuales son consideradas semillas grandes
(>1g) (Wenny, 2005; Gutiérrez-Granados y Dirzo, 2009). A continuación, se da una
breve descripción de cada una de las especies.
Omphalea oleifera Hemsl. (Euphorbiaceae), conocida comúnmente como
corcho en Veracruz y mano de león en Oaxaca, es un árbol del subdosel o del dosel
y puede llegar a medir hasta 30 m. Sus ramas son utilizadas para la producción de
cercas vivas. Los árboles son monoicos y las flores son pequeñas; éstas carecen
de pétalos y no se conocen polinizadores (Dirzo y Mota, 1997). El fruto es una baya
de color verde, esférica, lisa y glabra, con tres o cuatro semillas (Ibarra-Manríquez
et al., 2015). Esta especie posee semillas lisas y de forma elipsoide con una testa
dura de color pardo oscura, que miden de 2.5 a 3 cm de largo por 2 a 3 cm de ancho.
Su fructificación es de marzo a octubre, y su síndrome de dispersión es la barocoria
(La estructura de dispersión es el fruto; el de posdispersión es la semilla) (Sánchez-
Coronado et al., 2007; Ibarra-Manríquez et al., 2015).
Nectandra ambigens (S.F. Blake) C.K. Allen (Lauraceae) también es
conocida como laurel. Se trata de un árbol del dosel que se distribuye desde México
hasta Guatemala y Honduras. Puede llegar a medir hasta 35 m y más de 1 m de
diámetro por encima del contrafuerte. Las semillas de N. ambigens poseen un
embrión pequeño con endospermo suave, de color rosa (Dirzo et al., 1997). El fruto
es una baya negra, elipsoide, con la superficie glabra y con un mesocarpo amarillo;
contiene una sola semilla, que tiene forma ovada de color café claro, y mide en
promedio 1.6 cm de diámetro y 2.4 cm de largo (Rodríguez et al., 2009; Ibarra-
Manríquez et al., 2015). Estas semillas pertenecen al grupo de semillas
recalcitrantes por su rápida germinación y su gran contenido de humedad. Poseen
cuatro depredadores principales: el curculiónido Heilipus albomaculatus y el
escolítido Pagiocerus frontalis, además de monos aulladores y tucanes (Dirzo et al.,
1997). Su fructificación es de agosto a noviembre, y sus principales síndromes de

dispersión son barocoria y zoocoria (La estructura de dispersión es el fruto; el de
posdispersión es la semilla) (Rodríguez et al., 2009; Ibarra-Manríquez et al., 2015).
Clarisia biflora Ruiz & Pav. (Moraceae) también es conocida como lechillo.
Es un árbol dioico que mide de 15 hasta 25 m de altura, posee hojas simples y
alternas, tiene flores pistiladas verdes, que se encuentran siempre en pares, y el
fruto es una baya color rojizo. Cada fruto posee una semilla; el endocarpo de la
semilla es cilíndrica, de color pardo con manchas amarillas, lisa y opáca, la cual
mide en promedio 1.7 cm de diámetro y 2.1 cm de largo (Ibarra-Manríquez et al.,
2015). Su fructificaciónes de junio a julio y sus principales síndromes de dispersión
son barocoria y zoocoria (La estructura de dispersión es el fruto; el de posdispersión
es el endocarpo) (Ibarra y Sinaca, 1996; Ibarra-Manríquez et al., 2015).

Figura 3. Semillas marcadas de las tres especies de plantas utilizadas: (A) Nectandra ambigens, (B)
Clarisia biflora y (C) Omphalea oleifera. Se muestras las medidas promedio de las tres semillas
obtenidas a partir de la medición de 50 semillas por especie. Cada una fue perforada y atada a una
cuerda naranja fluorescente, para permitir su búsqueda en el suelo del bosque.

2.4. Remoción de semillas

En julio de 2016, en la Estación de Biología Tropical de Los Tuxtlas y alrededores,
se recolectaron 360 semillas de cada una de las tres especies que forman parte de
este estudio (1,080 semillas en total). Una muestra de 50 semillas de cada especie
fue medida (largo y ancho) y pesada. Se perforó cada semilla con ayuda de un
taladro en un extremo, excepto con Omphalea oleifera, cuya textura lisa impidió que
se lograra esto, por lo que estas semillas fueron perforadas en la parte central. Se
cortaron cordeles de 40 cm de “cola de rata”, color naranja fluorescente y trozos de
cinta roja de entre 20 y 30 cm (Figura 3). Un extremo de cada cordel se ató a un
trozo de cinta roja, mientras que el otro se amarró a la semilla. En cada trozo de
cinta roja se anotó la especie de la semilla y el número de estación por fragmento
(fueron 10 estaciones en total en cada uno de los fragmentos). Este método es
utilizado ampliamente en experimentos de remoción en campo (Forget, 1992;
Kuprewicz, 2012). El uso de cintas y cuerdas para marcar las semillas parece no
afectar este tipo de estudios según Forget y Wenny (2005), quienes hicieron una
revisión acerca de los métodos para poder medir la remoción y destino de las
semillas. Sin embargo, ellos también mencionan que el realizar un agujero con
taladro puede facilitar la depredación por hormigas y escarabajos.
En cada sitio de estudio se colocaron 10 estaciones, con 12 semillas en cada
estación (cuatro semillas por cada especie), con al menos 20 m de separación entre
cada una de las estaciones, y también un mínimo de 20 m de distancia al borde más
cercano en los fragmentos más pequeños. Cada estación fue georreferenciada y se
colocó una marca en un árbol cercano a ésta para encontrarla en cada visita.
Después de 3, 6, 10, 15, 20 y 30 días de la colocación de las estaciones en
cada fragmento, se revisaron y contaron las semillas; en caso de faltar alguna, se
buscó en un radio de aproximadamente 20 m. Posteriormente se clasificaron en: 1)
dispersadas (que se hayan movido al menos 30 cm de la estación y se encontraran
intactas), 2) depredadas, 3) desconocido CC (cuando no se encontraba la semilla,
pero si el cordel) y 4) desconocido SC (en caso de que ni la semilla ni el cordel se
encontraran). Cabe mencionar que todas las semillas que fueron movidas de la

estación, sin importar su destino (e.g. depredada, dispersada o desconocida),
fueron consideradas dentro de la categoría de removidas. Esto es importante,
debido a que las semillas depredadas dentro de la estación no fueron consideradas
como removidas y, por ende, no entraron en los análisis estadísticos sobre semillas
removidas. Las semillas que eran depredadas, dispersadas, o de las cuales
únicamente se encontraba el cordel, fueron recogidas. Al final de los 30 días, se
recogieron todas las semillas que quedaron intactas, así como las cintas que
marcaban cada estación.
Las semillas que fueron encontradas depredadas (parcialmente), se
guardaron en bolsas, y fueron revisadas posteriormente. Se analizaron las marcas
que existían en las semillas, para así determinar qué organismo las habían
depredado. Si existían marcas de dientes, se infería que se trataba de un mamífero;
si se notaba una marca triangular (pico), se trataba de aves, y en caso de
distinguirse agujeros pequeños se determinó como depredación por invertebrados
(Figura 4).

Figura 4. Los tres tipos de marcas de depredación, encontrados en las semillas colocadas en
fragmentos de bosque tropical perennifolio en Los Tuxtlas. (A) Muestra con marcas de dientes de
mamífero, (B) muestra con marcas de perforación de pico de un ave, y (C) se encuentra depredada
por invertebrados, quienes hacen un orificio en la semilla y la comen por dentro.
2.5. Análisis estadísticos

Para obtener la escala del efecto (i.e., el tamaño del paisaje más adecuado para
medir el efecto de la cobertura forestal sobre las variables de respuesta), se
realizaron correlaciones entre los 11 porcentajes de cobertura forestal calculados
para cada área circular y las variables de respuesta (abundancia de removidas,
depredadas y dispersadas) para cada especie. Por ejemplo, la remoción total
Nectandra ambigens fue de 204 semillas (ver Anexo, Tabla 2); fue este número el
que se correlacionó con los 11 porcentajes que proporcionó FRAGSTAT (ver Anexo,
Tabla 1). Una vez hechas las 11 correlaciones, se seleccionó el número más
grande, que indica una mayor correlación, sin importar si era negativo o positivo; en
el caso de N. ambigens fue de -0.17, el cual corresponde al porcentaje de cobertura

forestal de 300 ha, la que sería la escala del efecto únicamente para la remoción de
esta especie. Es decir, se utilizaron los valores de cobertura forestal del área circular
con el mayor valor de coeficiente de correlación (Jackson y Fahrig, 2014). Se realizó
un modelo lineal generalizado con distribución tipo Poisson (GLM), para determinar
si existen efectos en los diferentes tipos de remoción de semillas (variables
dependientes) según la especie (variable categórica) y según el porcentaje de
cobertura forestal en el paisaje (variable explicativa). Esta elección fue debido a que
la regresión Poisson se aplica cuando una variable dependiente Y (abundancia de
semillas) son datos de conteo que dependen de una variable explicativa Xi
(porcentaje de cobertura forestal), de manera que los valores esperados de Y con
respecto a un grupo de valores Xi se aproximen mediante una distribución Poisson
(Santana, 2017). De igual manera, y con la finalidad de obtener robustez en el
resultado, se hicieron regresiones lineales simples y transformando los datos
mediante raíz cuadrada para contrastar los resultados con los obtenidos por el GLM.
Se obtuvieron los coeficientes de correlación b0 y b1 en todos los casos para graficar
las regresiones. Finalmente, para conocer si existía una relación inversamente
proporcional entre el tamaño de la semilla y la cantidad de remoción de esta, se
hicieron correlaciones entre el número de semillas removidas y la masa de las
semillas (un total de 50 semillas por especie fueron medidas y pesadas antes del
inicio del experimento). Los análisis estadísticos fueron llevados a cabo con el
programa Excel y R-project (versión 2.12.2).

III. RESULTADOS
3.1. Cobertura forestal y escala del efecto

La cobertura forestal varió altamente entre paisajes y entre áreas circulares. El
paisaje con mayor cantidad de cobertura forestal en el buffer más grande (1,000 ha)
fue la Estación de Biología (55.1%) y el que menos tuvo fue Tebanca (3.29%). En
casi todos, excepto un fragmento (Germán), hubo un mayor porcentaje de cobertura
forestal (PCF) en las áreas circulares de 50 ha que en las otras 10 áreas circulares
(ver Anexo, Tabla 1). En todos los paisajes la variación más grande del PCF fue de
las 50 a las 100 ha, exceptuando la Estación de Biología, cuya mayor variación fue
entre el buffer de 100 y 200 ha (ver Anexo, Tabla 1). La escala del efecto del PCF
(es decir, la escala en la cual el PCF tiene un mayor efecto sobre la variable
dependiente) sobre la remoción, dispersión y depredación de semillas fue entodos
los casos menor a 400 ha. Para la remoción total de semillas de las tres especies
juntas, la escala del efecto fue 300 ha. La remoción y la depredación tuvieron la
misma escala del efecto (50 ha para Clarisia biflora, 300 ha para Nectandra
ambigens y 400 ha para Omphalea oleífera). La escala del efecto para la dispersión
de semillas fue la misma para las tres especies (100 ha) (ver Anexo, Tabla 1).
Tabla 1. Porcentaje de cobertura forestal en un buffer de 300 ha. Se muestra la remoción de
semillas de las tres especies en cada uno de los nueve fragmentos
Fragmento
Porcentaje de
cobertura forestal
(PCF) a 300 ha
Semillas
removidas de
Nectandra
ambigens
Semillas
removidas de
Clarisia biflora
Semillas
removidas de
Omphalea oleifera
Número total de
semillas
removidas
Tebanca 9.4 25 23 15 63
Dos Amates 11.9 37 40 23 100
Chencho 18.7 32 32 17 81
Balzapote 28.5 8 1 1 10
Coyame 29.5 33 26 13 72
Nanciyaga 30.8 20 6 12 38
Germán 31.5 10 8 8 26
Jicacal 35.5 12 22 21 55
Estación de
Biología
74.9 27 27 4 58

3.2. Remoción de semillas

De las 1080 semillas que se colocaron en total, 811 (75.1%) tuvieron alguna
interacción con algún animal (depredada, dispersada, desconocida CC y
desconocida SC) y 269 (24.9%) se mantuvieron intactas durante los 30 días del
monitoreo. El destino más frecuente fue la depredación (383 semillas) y el menos
frecuente fue la dispersión (118 semillas) (Figura 4). Del total de semillas, 503
(46.6%) fueron removidas. La especie que más fue removida fue Nectandra
ambigens con 204 semillas, seguida por Clarisia biflora (185) y por último Omphalea
oleifera (114) (ver Anexo, Tabla 2). En cuanto a la remoción, durante todo el
monitoreo las tres especies tuvieron una mayor remoción en los primeros tres días
(Figura 5). Posteriormente, disminuyó la remoción paulatinamente a lo largo del
tiempo de manera similar para las tres especies (Figura 5).

Figura 4. Número de semillas depredadas, dispersadas y con destino desconocido (CC=Se encontró
sólo es cordel sin semilla; SC=No se encontró ni la semilla ni el cordel) en cada uno de los nueve
paisajes ubicados en la zona noreste de Los Tuxtlas, Veracruz. Los paisajes se encuentran
acomodados de menor a mayor porcentaje de cobertura forestal.

Figura 5. Remoción de semillas de tres especies de árboles (C. biflora, N. ambigens y O. oleifera) a
lo largo de 30 días en nueve paisajes fragmentados de bosque tropical perennifolio.
De las 383 semillas depredadas, 227 fueron por invertebrados, 147 por
mamíferos y 9 por aves (Tabla 2). La especie más depredada fue Omphalea oleifera
con 219 semillas, seguida de Nectandra ambigens con 86 y por último Clarisia
biflora con 78 semillas (Tabla 2). De las 383 semillas depredadas, 308 no fueron
movidas de su estación (10 estaciones con 12 semillas por fragmento), por lo que
éstas fueron excluidas del análisis sobre semillas removidas.
Tabla 2. Número total de semillas depredadas de cada especie de estudio y el grupo de
depredador al que fueron asociadas (mamíferos, aves e invertebrados).
Especie/Semillas depredadas Mamíferos Aves Invertebrados Total general
Clarisia biflora 65 (83.3%) 1 (1.3%) 12 (15.4%) 78
Nectandra ambigens 73 (84.9%) 7 (8.1%) 6 (7%) 86
Omphalea oleifera 9 (4.1%) 1 (0.4%) 209 (95.4%) 219
Total general 147 9 227 383

3.3. Efecto del porcentaje de cobertura forestal sobre la
remoción de semillas

El fragmento con mayor remoción fue Dos Amates, donde se removieron 100 de las
120 semillas; en este paisaje se obtuvo un porcentaje de cobertura forestal (PCF)
de 11.9%. En el otro extremo, Balzapote tuvo la menor remoción con 10 semillas,
con un PCF de 28.5%. El paisaje que tuvo más PCF fue el de la Estación de Biología
con 74.9% y 58 semillas removidas (Tabla 1). El análisis del GLM de la remoción de
semillas mostró que existe un efecto negativo significativo por parte del PCF sobre
Omphalea oleifera (z =-3.31, p< 0.001); no hubo un efecto significativo sobre Clarisia
biflora y Nectandra ambigens (Tabla 4). En cuanto a la dispersión, no hubo un efecto
significativo por parte del PCF sobre la dispersión de ninguna especie (Tabla 4). Por
último, hay un efecto negativo significativo por parte del PCF sobre la depredación
de O. oleifera (z =-3.5, p<0.001) (Tabla 4). Aunque en las nueve gráficas de la Figura
6 existen similitudes entre los tres métodos de regresión que se usaron (regresión
simple, regresión con trasformación de raíz cuadrada y GLM), los coeficientes de
correlación que arrojó la regresión con transformación de raíz cuadrada fueron los
más parecidos con respecto a los arrojados por el GLM (Tabla 4).

Tabla 4. GLM de cada una de las tres especies en tres destinos diferentes (Remoción, Depredación y
Dispersión) con respecto al PCF correspondiente a la escala del efecto. Además, se encuentra b0 y b1 como
los coeficientes de correlación por cada uno de los tres tipos de regresiones que se realizaron en modo de
comparación (GLM, regresión simple y regresión con transformación de raíz cuadrada). El error estándar se
encuentra representado como E.e.
Depredación
Nectandra ambigens

Estimado± E.e.
Valor z
[P(>|z|)]
Regresión
simple
Regresión con
transformación
de raíz cuadrada
Intercepto (b0) 1.76 ± 0.36 4.9 (>0.001) b0 = 5.2
b0 = 2.1
PCF (b1) -0.02 ± 0.01 -1.54 (0.12) b1 = -0.06 b1 = -0.01
Clarisia biflora

Estimado ± E.e.
Valor z
[P(>|z|)]
Regresión
simple
Regresión con
transformación
de raíz cuadrada
Intercepto (b0) 1.51 ± 0.49 3.1 (0.002) b0 = 3.97
b0 = 1.96
PCF (b1) -0.01 ± 0.008 -1.41 (0.16) b1 = -0.03 b1 = -0.01

Omphalea oleifera

Estimado ± E.e. Valor z
[P(>|z|)]
Regresión
simple
Regresión con
transformación
de raíz cuadrada
Intercepto (b0) 2.61 ± 0.43 6.1 (>0.001) b0 = 5.36 b0 = 2.38
PCF (b1) -0.08 ± 0.02 -3.5 (>0.001) b1 = -0.1 b1 = -0.04
Dispersión

Nectandra ambigens

Estimado ± E.e.
Valor z
[P(>|z|)]
Regresión
simple
Regresión con
transformación
de raíz cuadrada
Intercepto (b0) 1.28 ±0.38 3.34 (>001) b0 = 3.03 b0 = 1.77
PCF (b1) 0.006 ±0.005 1.07 (0.28) b1 = 0.05 b1 = 0.01
Clarisia biflora

Estimado ± E.e.
Valor z
[P(>|z|)]
Regresión
simple
Regresión con
transformación
de raíz cuadrada
Intercepto (b0) 1.89 ± 0.35 5.34 (>0.001) b0 = 6.07 b0 = 2.14
PCF (b1) -0.005 ± 0.006 -0.91 (0.36) b1 = -0.02 b1 = -0.004
Omphalea oleifera

Estimado ± E.e.
Valor z [
P(>|z|)]
Regresión
simple
Regresión con
transformación
de raíz cuadrada
Intercepto (b0) 0.79 ± 0.5 1.58 (0.11) b0 = 2.02 b0 =1.27
PCF (b1) 0.005 ± 0.007 0.68 (0.5) b1 = 0.02 b1 = 0.006
Remoción
Nectandra ambigens

Estimado ± E.e.
Valor z
[P(>|z|)]
Regresión
simple
Regresión con
transformación
de raíz cuadrada
Intercepto (b0) 3.24 ± 0.17 19.22 (>0.001) b0 = 25.55 b0 = 4.9
PCF (b1) -0.002 ± 0.003 -0.79 (0.43) b1 = -0.96 b1 = -0.01
Clarisia biflora

Estimado ± E.e.
Valor z
[P(>|z|)]
Regresión
simple
Regresión con
transformación
de raíz cuadrada
Intercepto (b0) 3.26 ± 0.17 18.73 (>0.001) b0 = 25.53 b0 = 4.95
PCF (b1) -0.004 ± 0.003 -1.46 (0.14) b1 = -0.08 b1 = -0.01
Omphalea oleifera

Estimado ± E.e.
Valor z [
P(>|z|)]
Regresión
simple
Regresión con
transformación
de raíz cuadrada
Intercepto (b0) 3.14 ± 0.19 16.62 (>0.001) b0 = 19.08 b0 = 4.37
PCF (b1) -0.02 ± 0.007 -3.31 (>0.001) b1 = -0.23 b1 = -0.04

'" ..
E .,
'" .,
"t:I
o
~ .,
E
'::1
Z
'" ..
E .,
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"t:I
o
~ .,
E
'::1
z
'" ..
E .,
'" .,
"t:I
O
~ .,
E
'::1
Z
Remoción Clarisia biflora
50
40 •
30 •
• •
20
.. •
10 • •
o
o 20 40 60 80 100
Porcentaje de Cobertura Forestal
• Observados - Re-transformados - Regresión lineal - - GlM
Remoción Nectandra ambigens40 • • • 30
• • 20 •
10 •• •
o
o 10 20 30 40 50 60 70 80
Porcentaje de Cobertura Forestal
• Observados - Regresión lineal - Re-transformados - GlM
25
20
15
10
5
O
O
Remoción Omphalea oleifera
• •
•
•
•
10 20 30 ® 50 W m w
Porcentaje de Cobertura Forestal
• Observados - Regresión lineal - GlM - Re-transformados
'" '"
E
'" '" '" "t:I
o
~
'" E
' ::1
z
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E
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O
~
'" E
' ::1
Z
Remoción Clarisia biflora
50
40 •
30 •
• •
20 '" •
10 • •
o •
o 20 40 60 80 100
Porcentaje de Cobertura Forestal
• Observados - Re-transformados - Regresión lineal - - GlM
Remoción Nectandra ambigens
40 • • • 30 , •
20 •
10 •• •
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Porcentaje de Cobertura Forestal
• Observados - GlM - Regresión lineal - Re-transformados

Figura 6. Efecto del porcentaje de cobertura forestal sobre la dispersión, depredación y remoción de
las semillas de tres especies de árboles (Clarisia biflora, Nectandra ambigens y Omphalea oleifera)
en la Reserva de la Biósfera Los Tuxtlas, Veracruz. Se realizaron tres tipos de regresiones:
Regresión lineal (azul), Regresión con transformación de raíz cuadrada (línea roja) y el GLM (línea
amarilla).

3.4. Relación entre la masa de las semillas y su remoción

Las medidas y peso promedio de las 150 semillas (50 por cada especie), que fueron
utilizadas para compararse contra la remoción de cada especie, se especifican en
la Tabla 3. La semilla más pesada fue Omphalea oleifera, seguida de Clarisia biflora;
la menos pesada fue Nectandra ambigens. En un ANOVA, el peso de las semillas
fue diferente según la especie (F= 328.80, g.l.=2; p<0.05), y se obtuvo una relación
inversamente proporcional entre el peso y la remoción de las semillas, es decir, a
un mayor peso existe una menor remoción (r2 = 0.774) (Figura 7).
Tabla 3. Peso (g), largo (cm) y ancho (cm) promedio de 50 semillas por cada especie, utilizadas en
el experimento.
Especie Peso (g) Largo (cm) Ancho (cm)
Nectandra ambigens 2.63 (± 0.8) 2.03 (± 0.21) 1.53 (± 0.15)
Clarisia biflora 4.29 (± 0.67) 2.15 (± 0.14) 1.74 (± 0.13)
Omphalea oleifera 6.55 (± 0.79) 2.71 (±0.12) 2.46 (± 0.16)

Figura 7. Masa promedio de cada una de las especies de semillas en relación con un gradiente de
remoción (flecha azul).

IV. DISCUSIÓN
En este trabajo se evaluó la remoción de semillas grandes en nueve paisajes con
diferente cantidad de cobertura forestal (PCF). Se encontró que 46.6% del total de
semillas fueron removidas, principalmente de N. ambigens. La especie menos
removida fue O. oleifera. Por otra parte, los modelos lineales generalizados
mostraron efectos significativos en la remoción y depredación de O. oleifera de
manera negativa. Esto indica que a mayor PCF, existe una menor depredación y
remoción de O. oleifera. A continuación, se discuten estos resultados principales.
4.1. El efecto de la cobertura forestal sobre la remoción de
semillas

El PCF no mostró una relación significativa con la remoción, dispersión y
depredación de Clarisia biflora; la remoción, dispersión y depredación de C. biflora
fue significativamente distinta a la de Nectandra ambigens y Omphalea oleifera.
Esto podría deberse a que son varios factores los que influyen en la remoción de
semillas, tales como variaciones espaciales en la distribución y abundancia de
vertebrados removedores de semillas y variaciones temporales en la disponibilidad
de frutos (Guzmán 2010). Por ejemplo, Guariguata et al. (2000) evaluaron la tasa
de remoción y dispersión de semillas en dos rodales naturales en Costa Rica. Uno
de ellos se encontraba protegido contra la cacería y conectado a un parque
nacional; el otro carecía de ambas características. Ellos encontraron que para todas
las especies de estudio (siete en total), más del doble de semillas (5.5%) fueron
dispersadas en la zona libre de cacería y conectado con el parque nacional en
comparación con aquella que no lo estaba (2.2%) Además, encontraron que
especies como Pentaclethra macroloba, Lecythis ampla y Capara nicaraguensis
eran más removidas en la zona de la selva que estaba protegida y conectada con
el parque nacional. Por otra parte, Martínez-Sánchez (2004) no encontró diferencias
significativas en la remoción de once especies de semillas en la región de Los
Tuxlas entre tres fragmentos y el bosque continuo. Martínez-Sánchez argumenta
que, el bosque continúo, visto a una escala mayor es también un fragmento y que
los tres fragmentos no tenían una independencia al estar muy cerca del bosque

continuo, provocando que la condiciones y efectos fueran similares. Esto último
reafirma la importancia de seleccionar la escala adecuada en las investigaciones.
Finalmente, existe una importancia por parte de los organismos que interactúan con
las semillas: si existe una diferencia en la composición o abundancia de ciertos
organismos (tales como mamíferos grandes) entre zonas, la remoción de semillas
(especialmentelas de mayor tamaño) puede verse afectada (Guariguata et al.,
2000).
Por otra parte, con Nectandra ambigens, la remoción, depredación y
dispersión de semillas no se ven afectadas conforme aumenta el PCF. Una
explicación podría ser que, debido a la defaunación de la zona, existan muy pocos
organismos capaces de interactuar con N. ambigens. Esto se ve apoyado por el
trabajo de Dirzo y Mendoza (2007), donde encontraron que existía una mayor
densidad de plántulas de N. ambigens en los sitios defaunados que en la zona de
bosque intacto. Además, N. ambigens es considerada una de las especies más
relevantes a nivel ecológico del bosque tropical, debido a su buena reproducción,
densidad, establecimiento, regeneración natural y una importancia estructura
(Godínez-Ibarra y López-Mata, 2002). Estas características, combinadas con la
ausencia de grandes mamíferos, podrían provocar que la remoción, depredación y
dispersión de N. ambigens no cambiara significativamente al aumentar o disminuir
el PCF.
Finalmente, Omphalea oleifera mostró una relación negativa en la
depredación y la remoción; la dispersión no mostró relaciones significativas con el
PCF. Esto indicaría que los organismos que remueven y consumen a O. oleifera, lo
hacen en mayor medida cuando el PCF es bajo. Esto podría atribuirse a la presencia
de testa dura que posee O. oleifera y que no es consumida por ratones (que pueden
ser los organismos que aumenten su abundancia producto de la defaunación en la
zona) (Martínez-Gallardo, 1988). Estas características, combinadas con una
escasez de recursos en los paisajes con menos PCF, podrían explicar el aumento
de interacción a poco PCF. Los organismos capaces de remover a O. oleifera lo
podrían hacer más por necesidad cuando el PCF es bajo y, conforme éste aumenta,

también aumenta la discriminación hacía O. oleifera. Esto podría verse apoyado con
trabajos como el de Guzmán (2010), quien encontró que existía una mayor
depredación de seis especies de semillas en fragmentos de la selva lacandona que
en el bosque continuo; además, encontró que la remoción no difería entre
fragmentos y bosque continuo. Guzmán (2010) argumenta que una ausencia de
recursos en los fragmentos, combinado con que vertebrados pequeños (e.g.
ratones) pueden ser más abundantes en estos lugares, desencadenarían una
mayor depredación en los fragmentos.
La remoción, depredación y dispersión de cada especie tuvieron escalas del
efecto distintas (que fueron desde 50 a 400 ha; ver Anexo, Tabla 2). Las especies
responden a su contexto ambiental en escalas características (Martin y Fahrig,
2012). Las escalas del efecto de 100 ha o menos (remoción, depredación y
dispersión de Clarisia biflora; dispersión de Nectandra ambiges; dispersión de
Omphalea oleifera), se relacionan con el tamaño del fragmento (escala local), ya
que los fragmentos seleccionados son <100 ha. Esto quiere decir, que la remoción,
dispersión o depredación de semillas grandes en el suelo se encuentra más
relacionado con las interacciones y eventos que se llevan a cabo dentro del
fragmento (e.g. la abundancia de depredadores o dispersores dentro del fragmento;
Beckman y Muller, 2007; Holbrook y Loiselle, 2009). Por otro lado, cuando la escala
del efecto es mayor a 100 ha (remoción y depredación de N. ambigens; remoción y
depredación de O. oleifera), hace referencia a que eventos a escala de paisaje (i.e.
fuera del fragmento focal) determinan las interacciones dentro del fragmento (e.g.
inmigración de vertebrados). Las correlaciones en este trabajo indican que existe
una relación lineal débil (van de 0.14 a 0.66; ver Anexo, Tabla 1.) entre la variable
dependiente (número de semillas removidas, dispersadas y depredadas por
especie) con respecto a la variable explicativa (PCF). Esto puede indicar que las
especies responden a escalas múltiples; si las correlaciones fueran fuertes en
cuanto a la variable explicativa y dependiente, significaría que los efectos ocurren
únicamente en una sola escala (Martin y Fahrig, 2012).

4.2. Remoción y destino de las semillas

En la primera hipótesis argumento que la remoción de semillas se encuentra
estrechamente relacionada con la fauna presente, por lo que en paisajes con mayor
PCF habrá más fauna, y por lo tanto más semillas removidas. Lo que encontré no
se ajusta a la hipótesis, ya que, en fragmentos con poco PCF, como se muestra en
la Tabla 1 de resultados, hubo mayor remoción de semillas que en fragmentos con
más PCF. Por ejemplo, Jicacal con un 38.5% de PCF en el buffer de 300 ha tuvo 55
semillas removidas, mientras que Tebanca, con un 9.4% de PCF, tuvo 63 semillas
removidas. Esto podría deberse a un aumento de las abundancias de pequeños
mamíferos, debido a una defaunación en la región (e.g. ratones), y que sean éstos
los organismos que más interactúen con las semillas, como en el caso de Mendoza
y Dirzo (2007). De hecho, la defaunación podría llegar al punto de que el número de
animales que puedan remover semillas grandes sea casi inexistente. Por ejemplo,
el fragmento de Balzapote tuvo 28.5% de PCF y 10 semillas removidas de 120
posibles (está dentro de los 3 fragmentos con menor PCF), y poseía una actividad
antrópica más clara, debido principalmente a la presencia de ganado vacuno dentro
del fragmento. Una explicación complementaria es que los organismos, que aún se
encuentran en fragmentos con poco PCF, tienen una mayor necesidad alimenticia
que los que se encuentren en los fragmentos con mayor PCF, provocando una
mayor remoción. Esto se puede ver en estudios como el de Gutiérrez-Granados y
Dirzo (2009), donde encontraron que existe una mayor remoción en una zona con
extracción forestal (66%) que en una reserva (44%); además, existe una mayor
depredación de las semillas de menor tamaño en la zona con extracción forestal.
Además, la Estación de Biología tuvo 74.9% de PCF y 58 semillas removidas. Esto
es de importancia, ya que, en un paisaje con mayor PCF y sin actividades antrópicas
como la ganadería o agricultura, puede darnos un indicio de cómo es la remoción
en paisajes no deforestados. Aún con la gran cantidad de PCF, que puede
traducirse en un aumento en los recursos disponibles en la Estación de Biología la
remoción de semillas es de casi el 50% (58 semillas removidas de 120 posibles).
Esto podría indicar que, la presencia de organismos capaces de interactuar con las

semillas grandes (e.g. Dasyprocta mexicana, Cuniculus paca y Pecari tajacu) sigue
siendo crucial para los procesos que se llevan dentro del paisaje. En el caso
particular de la Estación de Biología,no es debido a un bajo PCF que se remueven
las semillas (donde los organismos buscan los pocos recursos que quedan,
principalmente para ser consumidos), ni tampoco por la ausencia de organismos
que puedan remover las semillas (como el caso de Balzapote, explicado
anteriormente); más bien la remoción quedó en una zona intermedia.
Sin embargo, la cantidad de semillas removidas encontrada en mi
experimento (46.6%) podría ser poca, en comparación a lo que encontraron
Mchargue y Hartshorn (1983), quienes reportaron que semillas de Carapa
guianensis fueron removidas hasta un 98% en un bosque húmedo maduro del
noreste de Costa Rica. También es poca con respecto al 87.8% y 93% que registró
Martínez-Sánchez (2004) en el bosque continuo y en tres fragmentos
respectivamente. Martínez-Sánchez (2004) utilizó semillas de 11 especies leñosas
(Bactris mexicana, Callichlamys latifolia, Cedrela odorata, Chamaedorea tepejilote,
Cordia megalantha, Dalbergia glomerata, Dendropanax arboreus, Nectandra
ambigens, Poulsenia armata, Spondias radlkofer y Trichospermum mexicanum) en
el piso de la selva de la región de Los Tuxtlas durante 83 días. Algo importante a
tener en consideración es que el porcentaje de semillas removidas también depende
de la duraciónde los experimentos (otros factores importantes son la disponibilidad
de semilla y la relación fenología reproductiva – vectores de dispersión): en estudios
como en el de Hammond (1995) hubo un 98.4% de remoción de 4 especies de
árboles (Bursera simaruba, Erythrina goldmanii, Spondias mombin y Swuetenia
humilis) en cuatro meses en una región del sureste de Chiapas, México. Por otra
parte, Osunkoya (1994) registró la remoción de semillas y/o frutos de 12 especies
de árboles (Elaeocarpus angusifolius, Elaeocarpus ruminatus, Aleuritess milucaana,
Flindersia brayleyana, Belischmiedia bancrofii, Endiandra palmerstonii, Dysoxylum
schiffneri, Castanospermum australe, Stenocarpus sinuatus, Prunos turnerana,
Diploglottis dyphyllostegia y Castanospora alphandii) en pastizales, claros y selvas
maduras durante un mes.

El hecho de que 46.6% de las semillas hayan sido removidas puede indicar
que, aun con la fragmentación y pérdida de hábitat actual en Los Tuxtlas,
organismos capaces de remover las semillas de mayor tamaño siguen
interactuando con las mismas. Esto puede deberse a que, para algunas especies,
la configuración estructural del paisaje no forme una barrera que limite su
movimiento entre fragmentos (Fahrig y Merriam, 1994; Goigel, 1989; With y Crist,
1995). Aun con una deforestación que se remonta a la década de los 60’s, donde
se perdieron aproximadamente 40 mil ha en veinte años (Dirzo, 1991), la presencia
de organismos dispersores de semillas puede apoyar la existencia de interacciones
planta-animal. De hecho, podrían ser los pequeños mamíferos, como los roedores,
los que más interactúan con las semillas. Por ejemplo, Mendoza y Dirzo (2007)
compararon la remoción de semillas pequeñas y grandes con y sin exclusión de
mamíferos en Chiapas. Ellos no encontraron diferencias significativas en cuanto a
la exclusión de mamíferos, argumentando que, eran las ardillas y ratones los
principales depredadores y dispersores de las semillas.
Flores et al. (2014) menciona que únicamente cuatro especies de mamíferos
terrestres, que se registraron en su fototrampeo en la Reserva de la Biósfera de Los
Tuxtlas, se alimentan de frutos y semillas (Dasyprocta mexicana, Cuniculus paca,
Pecari tajacu y Sciurus deppei). Además, ratones como Heteromys desmarestianus
y Peromyscus mexicanus son consumidores y dispersores habituales de N.
ambigens (Martínez-Gallardo, 1988). También en Los Tuxtlas existe una densidad
hasta cinco veces mayor de ratones que en otros bosques tropicales de América
(Martínez-Sánchez, 2004).
4.3. Diferencias entre especies

Mi hipótesis planteaba que las semillas más grandes serían menos removidas con
respecto a las de menor tamaño. Esta hipótesis fue acertada ya que la semilla con
mayor masa y menos removida fue O. oleifera (�̅�= 6.55 g; 28.9% semillas
removidas) y la que poseía menor masa y más removida fue N. ambigens (�̅�= 2.63
g; 56.7% semillas removidas). Esto se ve apoyado por trabajos como los de Ponce
et al. (2013) que encontraron que las semillas con menor tamaño como Senna

atomaria tuvieron mayores porcentajes de remoción (50%) que las más grandes en
un bosque tropical caducifolio de Veracruz. Otro ejemplo es el de Mendoza y Dirzo
(2007) que encontraron que Chiapas existía una mayor remoción y depredación de
las semillas de menor tamaño en cuatro pares de semillas. Esto responde a que
para un organismo de menor talla es mucho más sencillo remover una semilla de
menor tamaño. Además, los organismos realizan un esfuerzo extra, cuando
consumen semillas y/o frutos muy grandes o duros para ellos; esto puede ocasionar
que obtengan menos energía que la utilizada (en estos casos, las semillas o frutos
serían considerados como subóptimos para el consumidor) (Martínez-Gallardo,
1988). De igual manera, Martínez-Sánchez (2004) encontró que un 22.5% más de
semillas pequeñas fueron removidas en comparación con semillas de mayor tamaño
en la Reserva Natural de Los Tuxtlas; usó 11 especies y 6600 semillas en total por
un periodo de 30 días. Osunkoya (1994) también encontró que en el Norte de
Queensland existe una mayor remoción de semillas de menor tamaño. Por otra
parte, Moles y Drake (1999) no encontraron relación entre la remoción de 11
especies de semillas (usaron 1760 semillas en total) con el tamaño ni masa de la
semilla en un bosque secundario de Nueva Zelanda durante 15 días; Hammond
(1995) tampoco encontró relación en un bosque tropical en Chiapas, México. Esta
relación se puede deber a que la fauna que interactúa más en paisajes deforestados
y defaunados como Los Tuxtlas con las semillas, son probablemente de una talla
pequeña, y por ende remuevan con mayor frecuencia semillas de menor tamaño.
En cuanto a la remoción de semillas, Sánchez-Cordero y Martínez-Gallardo
(1998) encontraron que más del 95% de seis especies de semillas abundantes en
Los Tuxtlas fueron removidas, de las cuales, Nectandra ambigens y Omphalea
oleifera fueron también utilizadas en mi experimento. Omphalea oleifera no tuvo
ninguna semilla removida de 100 semillas que pusieron de cada especie. Sánchez-
Cordero y Martínez-Gallardo (1998) argumentan que debido a la defaunación una
disminución de herbívoros de mayor tamaño provoca una nula remoción de O.
oleifera (ya que es una semilla más grande que las demás), y que son especies de
roedores los que aumentan su actividad, por lo que son los principales responsables
de la depredación y dispersión de las semillas. Esto se ve apoyado por Martínez-

Gallardo (1988) que encontró que Heteromys desmarestianus y Peromyscus
mexicanus no comen O. oleifera ni la remueven, en una región de bosque tropical
continuo en Los Tuxtlas. Esto contrasta con mis resultados, ya que yo si obtuve
remoción de semillas de O. oleifera. Esto podría atribuirse a que en primer lugar los
muestreos de Sánchez-Cordero y Martínez-Gallardo (1998) y de Martínez-Gallardo
(1988) se llevaron a cabo únicamente en la Estación de Biología de Los Tuxtlas,
mientras que yo realicé el trabajo en éste y otros ocho remanentes. Esto tiene
importancia porque fue en los remanentes donde se registraron el 96.49% de las
semillas removidas de O. oleifera (110 semillas); en la Estación de Biología
solamente se registró el 3.51% (4 semillas). Es decir, las diferencias existentes entre
los remanentes y la Estación de Biología afectan a la remoción de O. oleifera.
Además, también es importante tener presente la cantidad de recursos en los
fragmentos, debido a que un menor PCF puede indicar menor cantidad de recursos
disponibles, obligando así a los organismos a interactuar con las semillas de O.
oleifera.
Con respecto a Nectrandra ambigens, Sánchez-Cordero y Martínez Gallardo
(1998) encontraron que N. ambigens tuvo una remoción de 68.8% en la región de
Los Tuxtlas (la remoción de N. ambigens en mi experimento fue de 56.67%). Incluso
Martínez-Gallardo encontró que N. ambigens tiene un rendimiento positivo (que
satisface la demanda energética), al ser consumida por Heteromys desmarestianus:
esto se vio reflejado en que, cuando alimentaron a individuos de esta especie con
una dieta obligada de N. ambigens, subieron de peso. Por otra parte, a pesar de
que no existen estudios acerca de la preferencia de roedores sobre C. biflora, podría
ser posible asumir que poseen ciertas características similares a N. ambigens (e.g,
el color de la semilla y el tipo de superficie de la semilla; Ibarra-Manríquez et al.,
2015) debido a la presencia de marcas de dientes de roedores en las semillas de
C. biflora. Las características morfológicas junto a las marcas de dientes podrían
explicar por qué el número de semillas removidas de N. ambigens y C. biflora es
muy similar.

Un factor a considerar son los metabolitos secundarios de especies de
bosque tropical, los cuales están presentes en Nectandra ambigens