Respuestas-de-comportamiento-y-fisiologicas-del-mono-aullador-Alouatta-palliata-mexicana-frente-al-tamano-de-grupo-y-presencia-de-seres-humanos

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO 
 
 
POSGRADO EN CIENCIAS 
BIOLÓGICAS 
 
Centro de Investigaciones en Ecosistemas 
 
 
RESPUESTAS DE COMPORTAMIENTO Y 
FISIOLÓGICAS DEL MONO AULLADOR (Alouatta 
palliata mexicana) FRENTE AL TAMAÑO DE GRUPO Y 
PRESENCIA DE SERES HUMANOS 
 
 
 T E S I S 
 
QUE PARA OBTENER EL GRADO ACADÉMICO DE 
  
MAESTRA EN CIENCIAS BIOLÓGICAS 
(BIOLOGÍA AMBIENTAL) 
 
 
 P R E S E N T A 
 
ADRIANA RAQUEL AGUILAR MELO 
 
 
TUTORA PRINCIPAL DE TESIS: Dr. Ellen Andresen 
 
COMITÉ TUTOR: 
Dr. Juan Carlos Serio Silva 
Dr. Jorge Ernesto Schondube Friedewold 
 
 
MORELIA, MICHOACÁN. ABRIL 2011 
 
 
UNAM – Dirección General de Bibliotecas 
Tesis Digitales 
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respectivo titular de los Derechos de Autor. 
 
 
 
 
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Francisco To
 
3 
oledo 
 
4 
AGRADECIMIENTOS 
Al Posgrado en Ciencias Biológicas, UNAM. 
 
A CONACYT por la beca otorgada durante los estudios de la maestría en 
ciencias biológicas (febrero 2009-enero 2011). 
 
A los miembros de mi Comité Tutoral: 
Dra. Ellen Andresen 
Dr. Juan Carlos Serio Silva 
Dr. Jorge E. Schondube Friedewold 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
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AGRADECIMIENTOS A TÍTULO PERSONAL 
A Ellen por su recibimiento amabilísimo desde que surgió la idea de la maestría. 
Gracias también por darme la libertad de pensar e imaginar el proyecto. Por su 
consejos para ser más concisa y breve en lo que se comunica en la tesis. Por su 
amistad y apoyo. 
A Juan Carlos Serio Silva por recordarme que no todo es estadístico y que las 
explicaciones biológicas son la parte central en esto de la ecología. Por el apoyo y 
ánimos en la parte académica y administrativa. 
A Chon (Schondube) por sus observaciones atinadas para no perder de vista aquellas 
variables y situaciones que de pronto se perdían de vista, para observar mejor el 
comportamiento de los datos y orientación en la parte fisiológica. Ya vienen las truffas 
de chocolate en camino. 
Al Centro de Investigaciones en Ecosistemas (CIEco) UNAM por todas las enseñanzas 
académicas y personales mientras he ocupado sus espacios. Mis mejores deseos 
para que este Centro siga creciendo por buen camino. 
A Jurgi por su gran apoyo, consejos, tutoría y enseñanza durante el proceso de la 
parte fisiológica de la tesis, desde la colecta de las muestras, pasando por la pequeña 
estancia en Xalapa y en Los Tuxtlas, hasta detalles en los análisis estadísticos. ¡Al 
final el estrés de la tesis no fue tanto! 
A Alfredo Cuarón por los ánimos y motivación a la maestría, por el gran apoyo durante 
el nacimiento del proyecto y por su amistad. 
Al M. en C. Heberto Ferreira y al Lic. Alberto Valencia por toda su ayuda logística con 
las herramientas digitales a lo largo de la maestría. A Atzimba López por su ayuda en 
la biblioteca real y digital. 
A la SEMAVIHN (IHNyE durante el trabajo de campo) y al ZOOMAT por permitirme 
hacer esta investigación en el hermoso espacio de El Centro Ecológico El Zapotal. Al 
maestro Federico Álvarez del Toro, al biólogo Gerardo de J. Cartas Heredia y a la Dra. 
Yara Fernández por su amabilidad, facilidades y apoyo antes, durante y después del 
trabajo de campo en el ZOOMAT. A la bióloga y compañera Evelyn (Veline), a Pedro 
Aguilar Aragón y a Laura Avilés Cerrano por todo el apoyo, motivación en esta 
empresa y por su grande amistad, su fuerza, y sus risas y sonrisas. 
A Roberto Chavira y el Departamento de Biología de la Reproducción del Instituto de 
Ciencias Médicas y Nutrición Salvador Zubirán en la ciudad de México por su ayuda 
en los análisis de radioinmunoanálisis, la donación de una parte de los kits y en las 
pruebas de validación de la muestra. 
Braulio Gómes por su ayuda en la identificación de plantas que formaron parte de la 
alimentaicón de los monos aulladores. Al Dr. Guillermo Ibarra también por su ayuda en 
la identificación de algunas plantas y por la información otorgada del conocimiento 
sobre el mundo de las plantas. 
Al compañerito José Luis Flores por su ayudadota y compañía en las observaciones y 
colecta de muestras. A los mantenedores del ZOOMAT, a Juan Gabriel Gumeta 
Hernández por su ayuda en la identificación de algunas plantas, por ayudarme a 
encontrar a las tropas otras veces y por los breves momentos de compañía durante las 
observaciones. 
Alejandro Flamenco, Adrián Ghilardi y Juan Luis Peña Mondragón por su ayuda en 
todo lo relacionado con los análisis del uso del espacio de los monos aulladores. 
A mis compañeros de laboratorio (los legales y los “okupa”) por su alegrísima 
compañía y pila contagiosa. A Diego Zárate, por el incentivo “días de no feisbuc ni 
mesenyer”. A Caro por las charlas diarias y pláticas novelescas. A Erikenka alias 
 
6 
“chika okupa, dí” por los bailes y rolas inventadas mientras las actividades académicas 
correspondientes y durante la dispersión fuera de la academia que le dicen. A las 
pláticas de toda índole, consejos, por los momentos de desahogo y alegría ¡Poder 
Adelita por siempre! A Marinés, porque aunque tu estancia en el laboratorio fue corta y 
también de estilo “ocupa”, tu compañía siempre fue grata. 
A la magos por todo el tiempo compartido, las ideas y proyectos pensados e 
imaginados (siguen pendientes los documentales) y realizados, las risas y las 
platicadotas ya en casita, la motivación vital para darle a lo que venga. Por enseñarme 
algo del mundo de la relación maravillosa entre las plantitas, los huertos y la gente. 
Plantas y gente: ¡Presentes!.¡Poder Adelita! 
Al laboratorio virtual “Juan Colorado” (Fabi, Víttorio aguamalón, Anita, el Joselo, Toño 
güero, magos y érika), por todas las actividades, charlas e ideas que aunque 
pequeñas, fueron de lucha y libertad, muy importantes para nuestras almas. A Marinés 
y a Toño en conjunto por su gran ayuda en las carreras con los votos aprobatorios 
Jalapeños. Al Martino (¡equipo!) por las porras y la alegre compartidera en algunos 
cursos de la maestría (Al cabo que nos sobra tiempo, ¿no? ¿Ya están frías?). 
Al Arturo y al Carlinhus por la compañía y el compañerismo durante el proceso de 
ingreso al posgrado, y por la compartida en procesos durante el mismo. 
Al Noé por su aparición natural en este nuevo ciclo, por su gran compañía en la 
presencia y en la lejanía, por el aligeramiento de la vida (que también es cosa seria). 
También por su ayuda durante algunos días de observación en campo. Pero sobre 
todo por ser yang, Lang (¡moncheeeee!). 
A los primos-hermanos Irapuatenses (Toñito, Julio y Majus) por los fines de semana 
de contentura en la casita linda y su grandísima compañía de vida. 
 A los papás porque aunque no lo pedí aquí estoy, vivita, aprendiendo y disfrutando de 
esto que se llama vida. Por todo su apoyo durante la aventura de la maestría, que 
aunque casi siempre estuvimos a distancia, los apapachos siempre fueron recibidos. A 
ambos por su cariño cada vez más grande. Al papá, además de por la vida, por sus 
buenas ocurrencias divertidas y los consejos en la vida (oohm, ahm, hmm). A la mamá 
por su cariño en forma de múltiples sabores, por venir a divertirse unos días a Morelia. 
A la Valentina, pues porque sí, porque quiero mucho a la hermanita, gracias por darme 
asilo cuando iba al D.F. opasaba por ahí en las múltiples vueltas, también por tus 
oídos, ve. Gracias también a doña Liz, que me recibió muchas veces en su hermosa 
casa. 
A los que nunca lo sabrán y no tienen por qué: A la naturaleza y al cosmos que le 
rodea por dejarse vivir, sentir y curiosear. Imposible disculparse con la primera por 
todas las atrocidades cometidas por mí en mi trascender. A los monos aulladores de El 
Zapotal, por dejarse ver y seguir, por su compañía. ¡Disfruté mucho el estar bajo sus 
árboles! 
 
 
 
 
 
 
 
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CITAS INTERESANTES 
…goza de universal simpatía la tesis estética de que una unión de dos y más artes no 
puede producir una elevación del goce estético, sino que es, antes bien, un extravío 
bárbaro del gusto. Pero esa tesis demuestra a lo sumo la mala habituación moderna, 
que hace que nosotros no podamos ya gozar como hombres enteros: estamos, por así 
decirlo, rotos en pedazos por las artes absolutas, y ahora gozamos también como 
pedazos, unas veces como hombres-oídos, otras veces como hombres-ojos, y así 
sucesivamente. (Nietzche en El nacimiento de la tragedia) 
 
A model should be as simple as possible. But no simpler.’ Remember, too, what Oscar 
Wilde said: ‘Truth is rarely pure, and never simple. (Einstein refiriéndose al principio 
de la parsimonía de Occam Razor). 
 
“La ausencia del estrés es la muerte.” (Hans Seyle 1950) 
 “Stress is not something to be avoided…we can enjoy it by learning more about its 
mechanism” (Selye 1973). 
 
 
 
MIS VENTANAS FAVORITAS (en Las palabras andantes de Eduardo Galeano) 
 
Cuando teníamos todas las respuestas nos cambiaron las preguntas (Pared en Quito). 
Quien tiene miedo de vivir, no nace (Pared en Río de Janeiro). 
 
Ventana sobre un hombre de éxito 
 
No puede mirar la luna sin calcular la distancia. 
No puede mirar un árbol sin calcular la leña. 
No puede mirar un cuadro sin calcular el precio. 
No puede mirar el menú sin calcular las calorías. 
No puede mirar un hombre sin calcular la ventaja. 
No puede mirar una mujer sin calcular el riesgo. 
 
 
Ventana sobre el espejo 
 
Solea el sol y se lleva los restos de sombra que ha dejado la noche. 
Los carros de caballo recogen, puerta por puerta, la basura. 
En el aire tiende la araña sus hilos de baba. 
El tornillo camina las calles de Melo. En el pueblo lo tienen por loco. Él lleva un espejo 
en la mano y se mira con el ceño fruncido. No quita los ojos del espejo- 
 
-¿Qué haces, Tornillo? 
-Aquí- dice-. Controlando al enemigo. 
 
 
 
 
 
 
8 
ÍNDICE GENERAL 
 
RESUMEN ................................................................................................ 13 
ABSTRACT ............................................................................................... 16 
1. INTRODUCCIÓN GENERAL ........................................................... 18 
2. ANTECEDENTES ............................................................................ 22 
3. SISTEMA DE ESTUDIO .................................................................. 37 
4. CAPÍTULO 1. Comportamiento de los monos aulladores ante el 
tamaño de subgrupo y presencia de seres humanos ................................ 43 
4.1. Introducción ........................................................................................ 43 
4.2. Objetivo .............................................................................................. 46 
4.3. Hipótesis ............................................................................................ 46 
4.4. Métodos ............................................................................................. 46 
4.4.1. Sitio y especie de estudio ................................................................ 46 
4.4.2. Obtención y registro de datos ......................................................... 47 
4.4.3. Análisis de datos ............................................................................. 51 
4.5. Resultados ......................................................................................... 52 
4.5.1. Uso del espacio ............................................................................... 52 
4.5.2. Patrones de actividad y esfuerzo de forrajeo .................................. 56 
4.5.3. Vocalizaciones ................................................................................ 58 
4.5.4. Dieta y patrones de alimentación .................................................... 59 
4.6. Discusión ............................................................................................ 65 
4.6.1. Uso del espacio ............................................................................... 65 
4.6.2. Patrones de actividad, esfuerzo de forrajeo y vocalizaciones ......... 69 
4.6.3. Dieta y patrones de alimentación .................................................... 72 
4.7. Conclusiones ...................................................................................... 76 
5. CAPÍTULO 2. Respuestas fisiológicas (variación de niveles de 
cortisol) y su relación con las respuestas conductuales en relación al 
tamaño de subgrupo y presencia de seres humanos. ............................... 77 
5.1. Introducción ........................................................................................ 77 
5.2. Objetivos ............................................................................................ 79 
5.3. Hipótesis ............................................................................................ 79 
5.4. Métodos ............................................................................................. 80 
5.4.1. Sitio y especie de estudio ................................................................ 80 
5.4.2. Obtención y registro de datos ......................................................... 80 
5.4.3. Análisis de datos ............................................................................. 83 
 
9 
5.4.4. Relación entre las respuestas de comportamiento y las respuestas 
fisiológicas ante el tamaño de subgrupo y número de personas ............... 84 
5.5. Resultados ......................................................................................... 85 
5.6. Discusión ............................................................................................ 88 
5.7. Conclusiones ...................................................................................... 93 
6. DISCUSIÓN GENERAL. .................................................................. 94 
7. CONCLUSIONES GENERALES ..................................................... 99 
8. RECOMENDACIONES .................................................................. 100 
9. LITERATURA CITADA................................................................... 103 
10. ANEXOS ........................................................................................ 120 
Anexo 1. Estructura poblacional histórica de monos aulladores Alouatta 
palliata mexicana en el Centro Ecológico El Zapotal, Chiapas. .............. 120 
Anexo 2. Patrones en la concentración de cortisol de las dos estudiadas.
 ................................................................................................................ 121 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
10 
INDICE DE FIGURAS Y CUADROS 
Figura 3.1. Reserva Ecológica El Zapotal con los tipos de vegetación, senderos 
para visitantes y trabajadores del Zoológico Miguel Álvarez del Toro, y los 
ámbitos hogareños de los dos grupos que conforman la población de monos 
aulladores del lugar. ......................................................................................... 39 
Figura 4.1. Efecto del tamaño de subgrupo sobre el Área de ocupación diaria 
(AOD) de los subgrupos de mono aullador en El Zapotal, Chiapas, México. ... 54 
Figura 4.2. Efecto del tamaño de subgrupo sobre el rango diario de los 
subgrupos de mono aullador en El Zapotal, Chiapas, México.......................... 54 
Figura 4.3. Porcentaje de consumode las diferentes estructuras vegetales 
consumidos por los grupos de mono aullador en la reserva Ecológica El 
Zapotal. ............................................................................................................ 63 
Figura 5.1. Concentración de metabolitos de cortisol en heces de dos grupos 
de monos aulladores en la Reserva Ecológica El Zapotal, Chiapas, México (n = 
81). Las barras de error representan el error estándar. ................................... 85 
Figura 10.2.1. Concentración de cortisol en los meses de estudio con el total de 
las muestras (n = 117; ns, p > 0.05). .............................................................. 121 
Figura 10.2.2. Concentración de cortisol (ng/g) en los meses de estudio con el 
total de las muestras y sin las muestras que corresponden a los sábados (ns, p 
> 0.05, * p < 0.05, ** p < 0.01). ....................................................................... 121 
Cuadro 3.1. Estructura poblacional de monos aulladores en el El Zapotal de 
febrero a julio 2008, con base a frecuencias totales de individuos en ambos 
grupos (E-grupo y O-grupo) y en base a número promedio de individuos en los 
subgrupos derivados de cada grupo (E-subgrupo y O-subgrupo). ................... 41 
Cuadro 4.1. Efecto del tamaño de subgrupo y número de personas en El 
Zapotal sobre el área de ocupación diaria (n = 36) y el rango recorrido diario 
(n= 36) usando modelos lineales generalizados. 'Est.' se refiere al coeficiente 
estimado del modelo encontrado por los mínimos cuadrados cuyo signo indica 
la relación (positiva o negativa) entre cada factor y la variable de respuesta. . 53 
Cuadro 4.2. Efectos del tamaño de subgrupo y número de personas en El 
Zapotal sobre la distancia a la que el subgrupo observado se encontraba de los 
 
11 
senderos para visitantes y trabajadores usando modelos lineales 
generalizados. 'Est.' se refiere al coeficiente estimado del modelo encontrado 
por los mínimos cuadrados cuyo signo indica la relación (positiva o negativa) 
entre cada factor y la variable de respuesta. .................................................... 55 
Cuadro 4.3. Efectos del tamaño de subgrupo y número de personas en El 
Zapotal sobre los tipos de vegetación frecuentados por los monos aulladores 
usando modelos lineales generalizados. 'Est.' se refiere al coeficiente estimado 
del modelo encontrado por los mínimos cuadrados cuyo signo indica la relación 
(positiva o negativa) entre cada factor y la variable de respuesta. ................... 56 
Cuadro 4.4. Efectos del tamaño de subgrupo y número de personas sobre el 
tiempo usado para las actividades diarias y el esfuerzo de forrajeo de los 
monos aulladores en El Zapotal usando modelos lineales generalizados. 'Est.' 
se refiere al coeficiente estimado del modelo encontrado por los mínimos 
cuadrados cuyo signo indica la relación (positiva o negativa) entre cada factor y 
la variable de respuesta. .................................................................................. 57 
Cuadro 4.5. Efectos del tamaño de subgrupo y número de personas en El 
Zapotal sobre la frecuencia de vocalizaciones de los monos aulladores usando 
modelos lineales generalizados. 'Est.' se refiere al coeficiente estimado del 
modelo encontrado por los mínimos cuadrados cuyo signo indica la relación 
(positiva o negativa) entre cada factor y la variable de respuesta. ................... 58 
Cuadro 4.6. Especies de árboles y lianas usados como alimento, y partes 
consumidas por los monos aulladores de El Zapotal de febrero a julio 2008 
(FM: frutos maduros, FI: frutos inmaduros, HM: hojas maduras, ByHI: brotes y 
hojas inmaduras, FL: flores). En las últimas columnas se muestra el porcentaje 
del tiempo total usado para alimentación que los monos invirtieron en el 
consumo de cada especie, y el porcentaje con respecto al total de individuos 
usados para su alimentación. En negritas se muestran las tres especies más 
consumidas. El símbolo (§) indica que la especie es una liana. ....................... 59 
Cuadro 4.7. Efectos del tamaño de subgrupo y número de personas sobre el 
número de especies consumidas por día y el número de árboles y lianas 
usadas como alimento por los monos aulladores en El Zapotal de acuerdo a los 
modelos lineales generalizados. 'Est.' se refiere al coeficiente estimado del 
 
12 
modelo encontrado por los mínimos cuadrados cuyo signo indica la relación 
(positiva o negativa) entre cada factor y la variable de respuesta. ................... 62 
Cuadro 4.8. Efectos del tamaño de subgrupo y número de personas en el El 
Zapotal sobre el consumo de las categorías de alimento de acuerdo a los 
modelos lineales generalizados. 'Est.' se refiere al coeficiente estimado del 
modelo encontrado por los mínimos cuadrados cuyo signo indica la relación 
(positiva o negativa) entre cada factor y la variable de respuesta. ................... 64 
Cuadro 5.1. Efectos del tamaño de subgrupo de monos aulladores, del número 
de personas en El Zapotal y del grupo sobre la concentración de metabolitos de 
cortisol (MC) en heces de monos adultos (n = 81). 'Estimado' se refiere al 
coeficiente estimado del modelo encontrado por los mínimos cuadrados cuyo 
signo indica la relación (positiva o negativa) entre cada factor y la variable de 
respuesta.......................................................................................................... 85 
Cuadro 5.5. Relación de las respuestas de comportamiento y fisiológicas ante 
el tamaño de subgrupo, el número de personas y los grupos; así como las 
interacciones entre estos factores en los monos aulladores de El Zapotal. ..... 87 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
13 
RESUMEN 
El mono aullador Alouatta palliata es una especie adaptable a diferentes tipos 
de vegetación y grados de perturbación ambiental, tanto naturales como 
antropogénicas. Sin embargo, en México, la subespecie A. palliata mexicana 
está considerada como “en peligro crítico” por la pérdida y fragmentación de su 
hábitat. La pérdida y fragmentación del hábitat, al limitar la obtención de 
recursos y la emigración de individuos, puede ocasionar alteraciones en los 
tamaños de grupos y niveles de estrés que afecten la salud y reproducción de 
las poblaciones. Además, gran parte del hábitat remanente para estos primates 
en México, es en forma de fragmentos. Se ha argumentado que el ecoturismo 
en áreas naturales, proyectos en reservas urbanas y zoológicos pueden 
cumplir una labor de educación ambiental y de investigación que ayuden a la 
conservación de especies en peligro. Sin embargo, se ha visto que actividades 
humanas, como el turismo, también pueden causar alteraciones sobre el 
comportamiento y/o fisiología de animales silvestres. Así, para la conservación 
a largo plazo del mono aullador, es importante determinar cuáles son los 
umbrales de su capacidad de tolerancia y/o adaptación a factores estresantes, 
particularmente para poblaciones de primates viviendo en fragmentos de 
bosque. 
El objetivo del presente trabajo fue determinar el efecto del tamaño de 
subgrupo y del número de personas, y sus interacciones, sobre variables de 
respuesta relacionadas con el comportamiento y los niveles de glucocorticoides 
en dos grupos de mono aullador (grupo E con 34 individuos y grupo O con 43 
individuos) en la Reserva Ecológica El Zapotal (Tuxtla Gutiérrez, Chiapas; 194 
ha), lugar en el que se encuentra el Zoológico Miguel Álvarez del Toro. Para las 
respuestas de comportamiento, se hicieron observaciones directas de los 
grupos durante seis meses. Cada grupo fue seguido durante tres días 
consecutivos cada mes. Los datos del uso del espacio fueron obtenidos 
registrando la localización de los monos cada cinco minutos, con un GPS. El 
área de actividad y distancias recorridas fueron calculadas con el programa 
ArcView 3.3. Los patrones de actividad fueron registrados con el método de 
barridocada cinco minutos. La dieta, los patrones de alimentación y las 
vocalizaciones fueron registrados por el método de ocurrencia. Para la 
 
14 
medición de metabolitos de cortisol (MC), se colectaron heces de individuos 
adultos y se analizaron mediante radioinmunoensayo empleando corticosterona 
sólida en rata (COAT-A-COUNT RIA). Las variables independientes fueron 
obtenidas registrando el tamaño de subgrupo y el número de personas 
(visitantes y empleados) presentes en El Zapotal. El análisis de los datos se 
hizo mediante Modelos Lineales Generalizados. 
Ambos grupos de mono aullador presentaron dinámica de fisión-fusión 
adaptativamente cohesiva. Este comportamiento probablemente es una 
respuesta ante la escasez de alimento por la carencia de un hábitat continuo y 
la imposibilidad de dispersión de la población para mitigar la competencia intra-
grupo. El grupo O presentó en promedio subgrupos más grandes que el grupo 
E. A medida que el tamaño de los subgrupos aumentó, los monos 
incrementaron su área de actividad, recorrieron mayores distancias por día, 
usaron menos tiempo para descanso, el esfuerzo de forrajeo fue mayor, y 
usaron más individuos de plantas leñosas (árboles y lianas) para alimentarse. 
Estos resultados sugieren que el incremento en el tamaño grupal se relaciona 
con una mayor competencia intragrupal por el alimento, lo que reduce la 
ganancia alimenticia neta de cada individuo y fuerza a dedicar más tiempo a la 
búsqueda y obtención de alimento (estrés nutricional). Además, si bien los 
niveles de MC en heces no se vieron afectados por el incremento del tamaño 
de subgrupo, el grupo O, con tamaños grupales más grandes, pasó mayor 
tiempo en un hábitat de menor calidad y presentó en promedio niveles de MC 
más altos que el grupo E, lo cual sugiere un mayor estrés nutricional. 
Con el aumento de personas, los monos disminuyeron el tiempo para las 
interacciones sociales y cada grupo modificó de manera distinta el tiempo 
dedicado a la alimentación. En el grupo O, el tiempo para alimentación se 
incrementó y en el grupo E disminuyó. Asimismo, el número de personas no 
influyó sobre los niveles de MC. Los resultados de este estudio resaltan la 
importancia de incluir estrategias de control poblacional de monos y la 
regulación del número de turistas, al diseñar planes de manejo de mono 
aullador que habiten fragmentos de bosque sujetos a actividades turísticas. 
 
 
15 
Palabras clave: Mono aullador, Alouatta palliata mexicana, tamaño de 
subgrupo, presencia de personas, reserva natural urbana, zoológico, 
comportamiento, metabolitos de cortisol, Chiapas. 
 
16 
ABSTRACT 
The mantled howler monkey, Alouatta palliata, is a species adaptable to 
different types of vegetation, and degrees of environmental disturbances. 
However, in Mexico, the subspecies A. palliata mexicana is currently 
considered as critically endangered due to the loss and fragmentation of its 
habitat. Monkeys living in small habitat fragments are probably subject to 
changes in group size, and stress due to an increase in the density of 
individuals, as a consequence of lack of dispersal possibilities. Yet, in Mexico, 
most of the remaining habitat for wildlife, including the howler monkey, is in the 
form of forest fragments. It is argued that ecotourism in natural areas, projects 
in urban reserves, and zoos can contribute to the conservation of endangered 
species through environmental education and scientific research. However, 
tourism activities are also known to cause alterations in the behavior and/or 
physiology of wild animals. Thus, for the long-term conservation of the Mexican 
howler monkey, it is important to determine thresholds in its tolerance and/or 
adaptation capacity to stress-inducing factors, particularly for primate 
populations living in isolated forest fragments. 
The objective of the present study was to determine the effect of group 
size and number of people, as well as their interaction, on response variables 
related to the behavior and physiology of howler monkeys. For this, we studied 
two howler monkey groups (group E with 34 individuals, and group O with 43 
individuals), in the Reserva Ecológica El Zapotal (Tuxtla Gutiérrez, Chiapas; 
194 ha) which also houses the Zoológico Miguel Álvarez del Toro. The values 
of response variables were obtained through direct observation of the groups 
during six months. Each group was followed for three consecutive days every 
month. The use of space was assessed by recording the location of the focal 
group every five minutes with a GPS. Activity areas and daily ranges were 
calculated with the ArcView 3.3. program. Activity patterns were recorded with 
scan sampling every five minutes. Diet, feeding patterns and vocalizations were 
recorded by the occurrence sampling method. To quantify cortisol metabolites 
(CM), we collected fecal samples of adult howler monkey individuals, and 
analyzed them by radioimmunoassay using solid corticosterone in rat (COAT-A-
COUNT RIA). The independent variables were quantified by recording the 
 
17 
number of individuals in monkey subgroups, and the number of people (tourists 
and employees) present at El Zapotal. Data were analyzed with Generalized 
Linear Models. 
Both howler monkey groups displayed fission-fusion dynamics with 
adaptive cohesiveness, i.e. the splitting of each group into subgroups of 
variable composition and duration. This behavior could mitigate the intra-troop 
competition caused by the lack of a continuous habitat that would allow the 
natural dispersal of individuals. Group O presented, on average, larger 
subgroups than group E. Activity area, daily range, foraging effort, and the 
number of woody plants (trees and lianas) used for feeding increased with 
subgroup size, while time spent resting decreased. These results suggest that 
the increase of subgroup size is associated with higher levels of scramble 
competition, which reduces the net food gain per individual and might lead to 
nutritional stress. Furthermore, even though CM levels were not affected by 
subgroup size, group O, with larger subgroups on average, presented higher 
levels of CM than group E. Group O also inhabited an area with lower 
proportion of high-quality habitat, compared to group E. This suggests a higher 
nutritional stress in group O than in group E. 
When the number of people present at El Zapotal increased, monkeys 
spent less time engaged in social interactions. Also, in response to this variable 
each monkey troop modified its time for feeding differently. While in the larger 
troop (O), feeding time increased as the number of people increased, in the 
smaller troop (E) feeding time decreased. The number of people did not affect 
the CM levels. 
The results of this study stress the importance of including strategies for 
monkey population control and regulation in the number of tourists when 
designing long-term management plans of howler monkey populations 
inhabiting forest fragments subject to tourism. 
 
Key words: Mantled howler monkey, Alouatta palliata mexicana, group size, 
human presence, urban forest reserve, zoo, forest fragment, behavior, cortisol 
metabolites, Chiapas. 
 
18 
1. INTRODUCCIÓN GENERAL 
Los animales, ante estímulos amenazantes, presentan diversas 
respuestas de comportamiento y fisiológicas que les ayudan a mantener su 
homeostasis y salud (Toates 2000, Owen et al. 2004). Dichos estímulos 
amenazantes se conocen como estresores y la respuesta ante estos es el 
estrés. Tanto los estresores como el estrés, son parte de la vida de un animal y 
no son necesariamente dañinos. Los estresores pueden ser naturales (e.g. 
conflicto social, estacionalidad) o de origen humano (intrusión humana, 
deforestación; Wolfle 2000, Hill et al. 2004, Owen et al. 2004, Gesquiere et al. 
2008, Romano et al. 2010). Los estresores también pueden clasificarseen 
psicológicos (e.g. inestabilidad social), metabólicos (e.g. heridas, ejercicio 
extenuante, temperaturas extremas) y nutricionales (e.g. desbalances 
energéticos; Foerster y Monfort 2010). De acuerdo al tipo, intensidad y duración 
con que se presenten los estímulos estresantes, la respuesta puede 
presentarse como estrés agudo (de alta intensidad) o crónico (de larga 
duración) y constituir una amenaza para la homeostasis y salud del animal 
(Moberg 2000, Bonier et al. 2009). Por lo tanto, es importante determinar 
cuando el estrés afecta negativamente la homeostasis (procesos fisiológicos 
que mantienen estable al organismo) del animal y la salud de la población. Esto 
no es fácil ya que el estrés es individuo-específico (Wolfle 2000). Una manera 
de medir el estrés en un animal es identificando cambios en el comportamiento, 
pero también puede medirse cuantificando ciertos compuestos en sangre, 
heces u orina que se liberan durante el estrés (e.g. glucocorticoides, Moberg 
2000, Reeder y Kramer 2005). Con la medición de los glucocorticoides, es 
posible evaluar las consecuencias del estrés de las estrategias conductuales 
sobre la adecuación (fitness) en los animales silvestres, particularmente en 
especies de vida larga para las que las medidas de eficacia biológica son 
difíciles de obtener (Foester y Montford 2010). 
El mono aullador Alouatta palliata tiene la capacidad de habitar en 
diversos tipos de bosques primarios, sabanas y hábitat perturbados (Crocket y 
Eisenberg 1987, Chapman y Balcomb 1998, Fedigan et al. 1998, Fleagle 1999, 
Bicca-Marques 2003, Arroyo-Rodríguez y Dias 2010). Lo anterior, es gracias a: 
1) su capacidad de sobrevivir con una dieta predominantemente folívora y que 
 
19 
puede incluir especies secundarias y exóticas, 2) patrones de actividad con 
poco tiempo de viaje y largos de descanso que les permiten ahorrar energía, 3) 
el uso de ámbitos hogareños pequeños y 4) la estructura social cohesiva que 
les facilita la localización del alimento (Horwich 1998, Fleagle 1999, Estrada 
1989, Milton 1980, 1998, 2000, Chapman y Chapman 2000b, Garber y Jelinek 
2006, Arroyo-Rodríguez y Dias 2010, Zuberbüler y Janmaat 2010). 
De manera natural, los monos aulladores (A. palliata), ocurren en selvas 
perennifolias y subperennifolias (evergreen), subcaducifolias (semi-evergreen, 
semideciduous forests), caducifolias (deciduous), bosques riparios (riparian), 
manglares y humedales (swamps), aunque suelen preferir los primeros dos 
tipos de vegetación (Baumgarten y Williamson 2007, Fedigan et al. 1998, 
Stoner 1996, Chapman y Balcomb 1998). A escala más local, los monos 
aulladores pueden ocurrir en una mezcla de hábitats subperennifolios y 
caducifolios, lo que les permite obtener de mejor manera sus recursos 
alimentarios (Chapman y Balcomb 1998). De manera recíproca, los monos 
aulladores (Alouatta spp.) juegan un papel importante en los ecosistemas 
donde viven al dispersar semillas y promover la regeneración de árboles 
tropicales (Chapman 1995, Estrada et al. 1999). Además, a través de la 
defecación aportan recursos a otros animales que a su vez reincorporan 
nutrientes al suelo (e.g. escarabajos coprófagos y carroñeros; Andresen 2002). 
En México, la subespecie A. palliata mexicana, a pesar de su 
adaptabilidad, está considerada como “en peligro crítico” (A4c; IUCN) debido a 
la pérdida y fragmentación de su hábitat (Cuarón et al. 2008). Dichas 
perturbaciones del hábitat limitan la obtención de recursos (Dunn et al. 2009, 
2010) y la capacidad de emigración de individuos ante condiciones de alta 
densidad poblacional (Crockett y Eisenberg 1987, Clarke et al. 2002, Cristóbal-
Azkarate et al. 2004, Cristóbal-Azkarate et al. 2005, Arroyo-Rodríguez et al. 
2008a, Mandujano y Escobedo-Morales 2008), lo que puede ser causa de 
estrés (Romano et al. 2010). Al no ser posible la migración en un fragmento, la 
población y su densidad pueden aumentar (e.g. en la isla Agaltepec, Asensio et 
al. 2007; y en Los Tuxtlas, Cristóbal-Azkarate et al. 2005, Arroyo-Rodríguez et 
al. 2008a, Mandujano y Escobedo-Morales 2008). Así, en un grupo demasiado 
grande de monos aulladores, los estímulos amenazantes pueden ser mayores 
y ocasionar alteraciones en comportamientos relacionados con la obtención de 
 
20 
alimento y conservación de energía (Janson y Goldsmith 1994, Dunbar 1996, 
Henzi et al. 1997, Fedigan y Jack 2001, Di Fiore 2003, Snaith y Chapman 
2007). Se ha visto que a mayor tamaño de grupo, los monos tienden a recorrer 
mayores distancias y/o a cubrir más área para satisfacer sus necesidades 
como reflejo de una competencia intragrupo (Gaulin et al.1980, Terborgh y 
Janson 1986, Isbell 1991, Wrangham et al. 1993, Chapman y Chapman 2000b, 
Snaith y Chapman 2007). Además, en hábitats perturbados, las poblaciones de 
mono aullador pueden presentar cambios fisiológicos (e.g. mayores niveles de 
cortisol, Cristóbal-Azkarate et al. 2007, Martínez-Mota et al. 2007). 
Para la conservación de esta especie se han propuesto diversas 
actividades. Entre ellas, monitoreo a largo plazo, investigación en diversas 
áreas (e.g. genética) y programas de reubicación y de reintroducción (Crockett 
1998, Horwich 1998, Serio-Silva et al. 2009, Rodríguez-Luna et al. 2009). 
Además, se ha argumentado que el ecoturismo, ciertas actividades de los 
zoológicos modernos de carácter conservacionista, fragmentos de bosque en 
ciudades e incluso reservas urbanas pueden contribuir con la conservación de 
especies en peligro mediante diferentes actividades como la educación 
ambiental y la investigación (Robinson 1992, Hancocks 2001, Bicca-Marques 
2003, Grossberg et al. 2003, Garber et al. 2006, Brand y Thomas 2005, Printes 
et al. 2010). No obstante, el éxito del ecoturismo, la funcionalidad de los 
zoológicos, de los fragmentos, de reservas urbanas, y de las reubicaciones 
para la conservación de las especies animales puede ser muy variable 
dependiendo de las condiciones ambientales del lugar como son su capacidad 
para aportar los requerimientos de las especies o del impacto que pueda 
causar la presencia de humanos y especies exóticas en sus diferentes formas 
(Brown y Freitas 2002, Chapman et al. 2002, Hancocks 2001, Grossberg et al. 
2003, Treves y Brandon 2005, Galetti y Sazima 2006, Printes et al. 2010, 
Kowalewski et al. 2011). Las actividades turísticas pueden causar alteraciones 
sobre el comportamiento, alimentación, estado fisiológico y reproducción en 
animales silvestres (Knight y Gutzwiller 1995, Grossberg et al. 2003, Owen et 
al. 2004, Chapman et al. 2005, Gippoliti 2006, Westin 2007, Behie et al. 2010, 
Romano et al. 2010). 
Si bien el mono aullador pardo puede vivir en diferentes condiciones 
ambientales que incluyen diferentes grados de fragmentación, para su 
 
21 
conservación a largo plazo es importante determinar cuáles son sus umbrales 
de tolerancia y/o adaptación. Si la fragmentación del hábitat promueve el 
aumento de la densidad de grupo y con ello la competencia intragrupal, es 
posible que haya estrés nutricional que afecte la salud de los animales. 
Además, en el caso de zonas con presencia y actividad humana (e.g. áreas 
ecoturísticas, reservas urbanas y zoológicos), el estrés derivado de la 
fragmentación (estrés nutricional causado por competencia intragrupo) y el 
estrés causado por la presencia humana (ambiental causado por las 
actividades humanas de recreación) podrían estar actuando de manera 
sinérgica poniendo en peligro la supervivencia a largo plazo de los monos que 
habitan en fragmentos donde concurren los seres humanos. 
El objetivo del presente trabajo fue determinar el efecto de un estresor 
nutricional intrínseco a los grupos (tamaño de subgrupo) y uno ambiental 
extrínseco a las mismas (número de personas) sobre variables de respuesta 
relacionadas con el comportamiento y la fisiología de los monos aulladores 
(Alouatta palliata mexicana)en la Reserva Ecológica El Zapotal, Chiapas. En el 
primer capítulo de esta tesis se exploran las respuestas de comportamiento 
ante los factores tamaño de subgrupo y número de personas, y ante sus 
interacciones. El segundo capítulo aborda las respuestas fisiológicas, midiendo 
concentraciones de cortisol en heces, ante los mismos factores y sus 
interacciones. En ese mismo capítulo también se busca responder si hay una 
relación entre las respuestas de comportamiento y las fisiológicas ante los 
estresores y sus interacciones. Con los resultados obtenidos se pretende 
aportar información útil para la toma de decisiones de manejo de fauna que 
permitan la conservación, a largo plazo, de los monos aulladores y su hábitat. 
 
22 
2. ANTECEDENTES 
Adaptabilidad del mono aullador pardo 
El mono aullador (Alouatta palliata), puede ocurrir en selvas siempre 
verdes o perennifolias (evegreen forests en inglés) y subcaducifolios o 
subperennifolios (semi-evergreen) de hojas anchas, bosques caducifolios y 
subcaducifolios de hojas anchas (deciduous and semideciduous broad-leaved 
forests), manglares y humedales (mangroves; swamps; Baumgarten y 
Williamson 2007). Otros autores mencionan que los monos aulladores prefieren 
bosques siempre verdes o riparios, y sólo se encuentran en hábitats marginales 
cuando no hay otras áreas disponibles (Fedigan et al. 1998, Stoner 1996, 
Chapman y Balcomb 1998). Incluso, puede ocurrir que haya grupos en cuyo 
ámbito hogareño se presenten diferentes tipos de bosque (Chapman y 
Balcomb 1998). De acuerdo con Chapman y Balcomb (1998), a escala local, 
los grupos que tienen una mezcla de hábitats subcaducifolios o 
subperennifolios (semievergreen) y caducifolios (dry deciduous) pueden 
proporcionar de mejor manera los recursos alimentarios de los monos 
aulladores. Además, habita en sabanas abiertas con parches de árboles y al 
igual que otras especies de este género de primates, es capaz de sobrevivir en 
varios tipos de hábitat perturbados, tales como fragmentos de bosque, bosques 
sucesionales y sistemas agroforestales (Chapman y Balcomb 1998, Fedigan et 
al. 1998, Fleagle 1999, Estrada et al. 2006). Esto muestra que la especie 
presenta gran adaptabilidad a diversas condiciones ambientales, lo que se 
debe en parte a las siguientes características: (a) capacidad fisiológica de 
sobrevivir con una dieta altamente folívora cuando otros recursos alimenticios, 
en particular frutos, son escasos (Milton 1980, Horwich 1998); (b) capacidad de 
incluir en su dieta lianas, arbustos, plantas secundarias e incluso hierbas 
(Asensio et al. 2007); (c) flexibilidad en sus patrones de actividad, lo que le 
permite ahorrar energía cuando los recursos alimenticios son escasos (Fleagle 
1999); (d) el uso de ámbitos hogareños relativamente pequeños respecto de 
especies predominantemente frugívoras (Horwich 1998); y (e) como otras 
especies de primates, con la ayuda de su estructura social en agrupaciones, 
son capaces de almacenar información de la ubicación y disponibilidad del 
 
23 
alimento (Estrada 1989, Chapman y Chapman 2000b, Milton 2000, Garber y 
Jelinek 2006, Zuberbüler y Janmaat 2010). 
Los grupos de Alouatta palliata normalmente son espacialmente 
cohesivos (Terborgh y Janson 1986) y estables en términos de composición, 
pero se dispersan y transfieren individuos de un grupo a otro (Glander 1992). El 
tamaño promedio de los grupos de mono aullador se ha reportado de 6 a 23 
individuos (Crockett y Eisenberg 1987, Reid 1997). Silver et al. (1998) 
mencionan que puede haber hasta 40 individuos en un grupo de Alouatta 
palliata. Para la subespecie Alouatta palliata mexicana, el tamaño de promedio 
de grupo registrado en Los Tuxtlas va de 3 a 14 individuos de acuerdo al 
estudio de Estrada (1996) y de 2 a 12 individuos en el correspondiente a 
Cristóbal-Azkarate (2005). Pero en casos extremos, como el de la Isla 
Agaltepec, Veracruz, llegan a presentarse hasta 59 individuos (Asensio et al. 
2007) 
Normalmente, la respuesta de los monos aulladores ante condiciones de 
alta densidad poblacional es la emigración de individuos (Crockett y Eisenberg 
1987). Sin embargo, existe evidencia en Costa Rica, Nicaragua, Panamá y 
México (Chivers 1969, Gaulin et al. 1980, Clarke y Zucker 1994, Winkler et al. 
2002, 2004, Dias y Rodríguez-Luna 2006, Asensio et al. 2007) de que esta 
especie muestra variabilidad en términos de organización social que va desde 
una organización cohesiva hasta un patrón de fisión-fusión. 
El patrón fisión-fusión se caracteriza por una división temporal del grupo 
en subgrupos de composición variable; el tiempo durante el cual los subgrupos 
permanecen separados también es variable (Winkler et al. 2002). Se ha 
sugerido que la fragmentación grupal que ocurre con la fisión-fusión, es una 
respuesta a la reducción en la disponibilidad de alimento y consiguiente 
incremento en la competencia intragrupal. En palabras de Chapman y 
Chapman (2000b), cuando el tamaño de un subgrupo es flexible, los animales 
pueden responder a cambios ecológicos que ocurren en escalas de tiempo y 
espacio cortas. Sin embargo, no está claro hasta qué punto esta estrategia es 
efectiva y si permite mantener la adecuación (fitness) individual. Además, aún 
hay preguntas respecto a la composición, movimientos y dispersión de 
subgrupos en la fisión-fusión (Winkler 2000). En este trabajo utilizo el término 
fisión-fusión adaptativamente cohesiva como lo manejan Aureli y colaboradores 
 
24 
(2008). Es decir, como una dinámica de variación espacial y de membresía 
individual en la cohesión de un grupo a lo largo del tiempo. 
El tamaño permisible de un grupo está limitado por una serie de factores 
que pueden clasificarse en beneficios, costos y restricciones estructurales 
(Chapman y Chapman 2000a, 2000b, Cowlishaw y Dunbar 2000, Gillespie y 
Chapman 2001). De este modo, el tamaño final de un grupo en un hábitat 
particular dependerá del interés que tengan los animales por maximizar las 
tasas de nacimiento o su propia tasa de supervivencia (Chapman y Chapman 
2000a, 2000b, Gillespie y Chapman 2001). De acuerdo a Treves (2001), al 
menos tres categorías de factores ambientales afectan los costos y beneficios 
de vivir en grupo: depredación, distribución de recursos y demografía. 
El modelo de las restricciones ecológicas explica en cierta medida los 
costos de vivir en grupo relacionados con la distribución de los recursos. 
Chapman y Chapman (2000b) mencionan que este modelo implica uno o dos 
supuestos: 1) El alimento ocurre en parches discretos y agotables, y el 
aumento en el tamaño de grupo lleva al agotamiento del alimento, lo que 
conlleva al aumento de viajes entre los parches de alimento; y/o, 2) Cuando el 
tamaño de grupo aumenta, hay coincidencias en la búsqueda individual del 
alimento y disminuyen las tasas de encuentro per capita del mismo, lo que lleva 
al aumento del área de búsqueda. Ambos supuestos están relacionados con la 
competencia indirecta o por explotación (scramble competition; ver Capítulo 1) 
que se refiere a la competencia intragrupal asociada al agotamiento de los 
posibles parches de alimento (Snaith y Chapman 2005). Así, a mayor tamaño 
de grupo podría haber un incremento del área explorada (Fedigan y Jack 2001, 
Snaith y Chapman 2007), haber viajes más rápidos y más tiempo para 
movimientos (Wasser 1977), explotación de diferentes recursos alimentarios 
(Snaith y Chapman 2007), dispersión intragrupal (Janson y Goldsmith 1994, 
Dunbar 1996, Henzi et al. 1997) o mayor tiempo de descanso para reducir 
esfuerzos y conservar energía (Di Fiore 2003). Sin embargo, para primates 
folívoros, no está clara la existencia de competencia indirecta, también llamada 
competencia por explotación (Symington 1988, Gillespie y Chapman 2001, 
Días y Strier 2003, Snaith y Chapman 2007, Arroyo-Rodríguez et al. (2011), 
Behie et al. 2010). 
 
 
25 
Monoaullador pardo en México y su estado de conservación 
En México ocurre la subespecie A. palliata mexicana, la cual habita en 
Veracruz, Chiapas, Oaxaca, Tabasco y Campeche. A pesar de su gran 
adaptabilidad, esta subespecie es considerada por la Unión Mundial para la 
Conservación de la Naturaleza (IUCN) como “en peligro crítico” (A4c; Cuarón et 
al. 2008), pues se predice que experimentará una disminución en sus 
poblaciones de más del 80% en 3 generaciones (36 años) debido a las tasas 
pasadas y actuales de pérdida y fragmentación de hábitat (entre 4.3 y 6.2% al 
año; Cuarón et. al. 2008). La pérdida y fragmentación del hábitat no solamente 
provocan disminución en los tamaños de las poblaciones de estos primates, 
sino que también limitan la dispersión de los individuos (Crockett y Eisenberg 
1987). Entre los problemas asociados a una dispersión limitada figuran el 
incremento en la densidad de la población (A. palliata; Cristóbal-Azkarate et al. 
2006; Mandujano y Escobedo-Morales 2008, A. pigra; van Belle y Estrada, 
2006), la endogamia y potencialmente, la pérdida de viabilidad genética (A. 
palliata; Malgrem y Brush 1978; A. pigra; James et al. 1997; A. caraya; 
Oklander et al. 2006; A. seniculus, Pope 1992, pero ver A. palliata; Milton et al. 
2009; A. pigra; García del Valle et al. 2005, Winkler et al. 2004). Además, 
factores como la deforestación y la fragmentación de hábitat conllevan a 
carencia de comida y agua, y estas son causas potenciales de estrés agudo y 
crónico para la fauna (Dunn et al. 2009, Romano et al. 2010). 
Las propuestas para la conservación de la especie A.palliata y de la 
subespecie A. p. mexicana, incluyen: (i) Monitoreo y censo a largo plazo de las 
poblaciones (Rodríguez-Luna et al. 2009), (ii) análisis de viabilidad de las 
poblaciones y su hábitat (op. cit.), (iii) investigación en la genética de 
poblaciones (op. cit.), (iv) incrementar el número, tamaño y monitoreo de áreas 
naturales protegidas (Crockett 1998), (v) programas de educación ambiental 
(Crockett 1998, Rodríguez-Luna et al. 2009, Serio-Silva et al. 2009), (vi) 
proyectos que promueven un uso de tierra y manejo de hábitat que permita la 
coexistencia de monos y humanos (Horwich 1998), y (vii) la reubicación y 
reintroducción de individuos en áreas deshabitadas (pero previamente 
habitadas) por monos (Rodríguez-Luna y Cortés-Ortíz 1994, Crockett 1998, 
Horwich 1998, Rodríguez-Luna et al. 2009). 
 
26 
Dentro de las propuestas de manejo que permiten la coexistencia de 
monos y humanos, es común mencionar que el ecoturismo puede ser una 
buena estrategia de conservación de especies bandera, sombrilla o llamativas 
como son los primates (Horwich 1998, Garber et al. 2006). Además, durante 
muchos años se ha argumentado que los zoológicos pueden cumplir una labor 
de educación ambiental importante sobre sus visitantes y contribuir de otras 
formas, como a través de la investigación, a la conservación de especies en 
peligro (Robinson 1992, Hancocks 2001). Sin embargo, los proyectos 
ecoturísticos, de recreación áreas verdes con vida silvestre, y los zoológicos, 
son variables en su éxito, y generalmente no se evalúa el impacto que las 
actividades turísticas pueden tener sobre la fauna (Knight y Cole 1995, 
Chapman et al. 2002, Hancocks 2001, Treves y Brandon 2005). Para las 
reubicaciones es importante el monitoreo a largo plazo de las poblaciones 
manejadas (Rodriguez-Luna y Cortés-Ortíz 1994, Rodríguez-Luna et al. 2009) 
 
Conservación de animales silvestres a través de reservas urbanas, 
zoológicos y reubicaciones 
 
i) Reservas urbanas 
Desde la década de los años setenta la UNESCO, a través del Proyecto 
del Medio Ambiente y de la Biosfera, ha promovido la conservación de los 
ecosistemas que incluyen áreas urbanas abordando tanto los procesos 
naturales, como los procesos sociales y urbanos inmersos en dichos 
ecosistemas para promover la sustentabilidad urbana y regional (Fernández 
Moreno 2010, UNESCO 2004). En México, con la modificación de la Ley 
General de Equilibrio Ecológico y Protección al Ambiente (LGEEPA) en 1996, 
se otorgó a los gobiernos municipales responsabilidades en el cuidado de 
parques ecológicos urbanos y zonas de preservación ecológica en su territorio 
(Castañeda 2006). 
Las reservas biológicas en áreas urbanas, tienen funciones de: a) 
conservación de paisajes, ecosistemas, especies, y variación genética; b) 
desarrollo económico y humano considerado sustentable socio-cultural y 
ecológicamente; c) apoyo para actividades de educación ambiental, 
entrenamiento, investigación y monitoreo para la conservación y desarrollo 
 
27 
sustentable (UNESCO 2004). Estas áreas naturales pueden ser parte del 
sistema de Áreas Naturales Protegidas en México (e.g. El Pedregal en la 
ciudad de México); y de manera similar a lo planteado por la UNESCO, tienen 
funciones de recreación, educación ecológica, turismo, protección de flora, 
protección de fauna silvestre, protección de fauna acuática y campo 
experimental forestal (Castañeda 2006). También, son importantes desde el 
punto de vista social para poder abordar la relación población - recursos 
naturales en las ciudades y su periferia (Salazar 2000, UNESCO 2004). 
Desde la perspectiva de los servicios ecosistémicos, se considera que las 
áreas verdes urbanas o periurbanas, mantienen una alta riqueza biótica, 
brindan servicios ambientales como agua, aire y suelo, contribuyen a proteger 
hábitats representativos de la región (Pickett et al. 1992). No obstante, estas 
áreas son variables en su éxito para la conservación de especies animales 
dependiendo de la capacidad que tengan para aportar los requerimientos de 
las especies (e.g. vertebrados o invertebrados), su aislamiento, o del impacto 
que pueda causar la presencia y/o actividades humanas y especies exóticas y 
ferales (Knight y Cole 1995, Brown y Freitas 2002, Galetti y Sazima 2006, 
George y Crooks 2006, Trevelin et al. 2007). 
 
ii) Zoológicos 
Desde tiempos inmemorables, la admiración y curiosidad del hombre por 
los animales ha llevado a querer conocerlos y poseerlos. Una forma de lograr lo 
anterior ha sido mediante los zoológicos. A pesar de ser un fenómeno urbano, 
los zoológicos tienen la capacidad de ayudarnos a re-enfocar nuestra visión de 
los animales y ecosistemas naturales (Hancocks 2001). 
Actualmente los zoológicos justifican su existencia a través de cuatro 
actividades: 1) recreación, 2) investigación, 3) conservación y 4) educación 
(Hancocks 2001). Sin embargo, la historia de los zoológicos (desde hace 4,300 
años aproximadamente) está llena de contradicciones. Se contraponen por 
ejemplo el deseo de tener contacto cercano con los animales silvestres, con la 
necesidad de poseer cosas exóticas o extrañas, y el deseo de proteger con el 
de controlar. 
Históricamente, el manejo de los zoológicos ha pasado por varias etapas 
(Hancocks 2001). Desde finales del siglo XX cobró énfasis el concepto de 
 
28 
inmersión paisajística cuya intención actual es que la gente 
subconscientemente perciba la interdependencia que existe entre el hombre, 
los animales, las plantas y el hábitat (e.g. el Miami Monkey Jungle y el 
Woodland Park Zoo en los Estados Unidos de América; Hancocks 2001, 
Gippoliti 2006). Sin embargo, los altos costos de mantener este tipo de 
exhibición hicieron que la mayoría de los zoológicos permanecieran con los 
encierros tradicionales (Gippoliti 2006). 
No obstante, el papel de los zoológicos ha evolucionado desde ser 
centros dedicados exclusivamente a la colección y exhibición de animales y la 
recreación del público, hasta convertirse en instituciones progresivas 
multifacéticas (Cuarón, 2005). De acuerdo a la World Zoo Conservation 
Strategy (IUDZG/CBSG, 1993), la misión principal de los zoológicos modernos 
debe ser promover la conservación de especies y ecosistemas, así como de las 
interacciones ecológicas y procesosevolutivos en los cuales participan, y de 
los servicios ambientales que proveen a la sociedad. Así, mientras que la 
reintroducción a la vida silvestre parece ser un objetivo secundario de los 
zoológicos actuales, el mantenimiento de un repertorio y patrones de 
comportamiento adecuados en las poblaciones cautivas responde a los 
objetivos educativos y éticos de un buen zoológico moderno (Hancocks 2001). 
En este sentido, Gippoliti (2006) considera importante que el diseño de los 
zoológicos reconozca las respuestas especie-específica de los animales hacia 
los visitantes y trate de mejorar los efectos negativos de éstos hacia los 
animales. Si los animales silvestres no están en un ambiente acorde a su 
especie y adecuado para su salud, las consecuencias serán negativas tanto 
para los animales como sobre la actitud y percepción de los visitantes (Embury 
1992, Hancocks 2001). 
 
iii) Reubicaciones 
 
La reubicación, también llamada translocación (del inglés translocation), 
es una herramienta para la introducción o la reintroducción de fauna silvestre 
idealmente con fines de conservación (Rodríguez-Luna y Cortés-Ortíz 1994). 
Así, para la conservación de animales silvestres o en cautiverio, la 
reintroducción a áreas donde la especie en cuestión vivió previamente podría 
 
29 
ser un elemento importante (Horwich 1998). En cambio, las liberaciones 
ocurren en sitios ajenos al rango de distribución natural de una especie y de 
manera técnica son llamadas “introducciones” (Rodríguez-Luna y Cortés-Ortíz 
1994). 
De acuerdo con Crockett (1998), para que una reubicación sea exitosa, en 
el nuevo sitio, deben cumplirse los siguientes puntos: a) haber alimento y otras 
características similares al ámbito hogareño original de la población, b) estar 
cerca del sitio de captura para reducir el tiempo de transportación, c) estar 
desprovisto de la especie o tener una población residente pequeña para la 
viabilidad a largo plazo, d) haber experimentado previamente perturbación 
humana como cacería (hábitat prístinos e intactos deben ser evitados), e) estar 
protegidos de cacería, tala, y turismo excesivo al momento de la liberación, f) 
los sujetos deben ser examinados médicamente bajo sedantes, y los individuos 
no saludables no deben liberarse, g) de ser posible, los grupos enteros deben 
liberarse, h) los sujetos deben mantenerse en encierros en el sitio dos días 
antes de la liberación para promover la cohesión del grupo, e i) grupos distintos 
deben ser liberados con distancias entre uno y otro. 
Para el mono aullador Alouatta palliata han habido reubicaciones exitosas 
y fallidas. Por ejemplo, entre 1987 y 1988, investigadores de la Universidad 
Veracruzana realizaron la reubicación de dos grupos de A. palliata (10 
individuos en total) que se encontraban en situación crítica por la alteración de 
su hábitat (Rodríguez-Luna et al. 1987, 1993). Estos grupos fueron liberados en 
la isla Agaltepec (8.3 ha) y desde entonces se han monitoreado por diferentes 
investigadores (ver Rodríguez-Luna y Cortés-Ortíz 1994, Asensio et al. 2007). 
Al cabo de poco tiempo, los grupos de los monos aulladores se unieron en un 
solo grupo manteniendo un comportamiento similar al de sus co-específicos en 
estado silvestre. Para el 2007, el número de monos registrado ya era de 59 con 
una densidad considerada alta (9.5 individuos/ha; Asensio et al. 2007). Esta 
población presenta comportamiento de fisión-fusión y los patrones alimentarios 
se han extendido a especies secundarias, lianas y arbustos (Rodríguez-Luna y 
Cortés-Ortíz, 1994, Asensio et al. 2007). Otro caso de reubicación es el 
estudiado por Aguilar Cucurachi (2007), durante éste, se realizó la reubicación 
de cuatro individuos desde un fragmento de 4.9 ha en Veracruz (Cascajal del 
Río) a una reserva privada de 5.5. ha en Catemaco (La Flor de Catemaco), 
 
30 
donde se hace uso intensivo de la palma camedor (Chamaedora elegans). 
Durante el trabajo, se observaron dos nacimientos ya en la reserva privada. Lo 
anterior pudiera considerarse como indicativo de buenas condiciones en la 
salud de los monos aulladores del grupo. Otras reubicaciones exitosas son 
reportadas por García-Orduña (1987), Estrada y Coates-Estrada (1988), 
Glander et al. (1991), y Rodríguez-Luna et al. (1987, 1993). 
Entre las reubicaciones fallidas tenemos el ejemplo de la estudiada por de 
Vries (1991) en Horwich (1998). La causa de dicha reubicación fue la 
construcción de una presa hidroeléctrica en Guanacaste, Costa Rica. En el 
nuevo lugar, algunos individuos se volvieron solitarios probablemente por 
problemas de forrajeo por la presencia de monos aulladores residentes. 
Además, se presentó un alto grado de motilidad y la tasa de mortalidad parece 
haber sido alta (de Vries 1991 en Horwich 1998). 
Los ejemplos anteriores demuestran la necesidad del monitoreo de las 
poblaciones reubicadas. Es importante responder a preguntas como 1) si habrá 
algún momento en que la capacidad de carga del sitio de reubicación sea 
rebasado, y 2) en caso de que el número de animales sea excesivo, qué 
individuos deberán ser removidos (Rodríguez-Luna y Cortés-Ortíz 1994). Entre 
los factores importantes a monitorear están algunos de los mencionados antes 
como actividades propuestas para la conservación del mono aullador. Es decir, 
monitoreo y censo a largo plazo, análisis de viabilidad de las poblaciones y su 
hábitat, e investigaciones de genética de poblaciones (Rodríguez-Luna et al. 
2009). 
 
Impacto de la presencia de seres humanos sobre el comportamiento 
y fisiología animal 
Las actividades humanas pueden impactar a los animales de forma directa 
o indirecta a través de cuatro formas: explotación, perturbación, modificación 
del hábitat y contaminación (Knight y Cole 1995). El impacto directo por 
perturbación, que constituye una de las partes importantes de este trabajo, 
puede ser o no intencional. Actividades como la fotografía de vida silvestre, la 
observación de aves, o el senderismo en el territorio de un animal puede 
ocasionar perturbación no intencional (Knight y Cole 1995). De acuerdo con 
 
31 
George y Crooks (2006), las consecuencias de la creciente exposición a la 
recreación, no son claras ya que en algunas situaciones los animales pueden 
habituarse a perturbaciones humanas recurrentes pero no así en otras 
ocasiones. Tal habituación puede tener impactos positivos (e.g. ingreso 
económico para la población humana sin causar alteración de los patrones de 
actividad y actividades propias de la especie) y negativos (verse atraídos por 
recursos alimentarios antropogénicos, agresiones y vulnerabilidad a humanos; 
Knight 1999, George y Crooks 2006, Knight y Gutzwiller 1995, McLennan y Hill 
2010, Taylor y Knight, 2003, Smith et al. 2005). Además, ciertas actividades 
recreativas, tanto en áreas naturales con proyectos ecoturísticos, como en 
reservas urbanas y zoológicos, pueden afectar el comportamiento y fisiología 
de animales como primates y otros mamíferos. Dichas alteraciones pueden ser 
debidas por ejemplo, a contaminación por ruido, alimentación a los animales 
y/o posible transmisión de enfermedades (Grossberg et al. 2003, Chapman et 
al. 2005, Westin 2007, George y Crooks 2006, Gippoliti 2006, Behie et al. 2010, 
Kowalewski et al. 2011). 
En el caso de la alteración del comportamiento de animales silvestres en 
reservas naturales, se ha visto que el senderismo causa alteraciones sobre 
cisnes trompeteros (Cygnus buccinator), aves de la familia Escolopácidae 
(Yalden 1992), chorlitos dorados (Pluvialis dominica), crías de pato, y gansos 
de nieve (Chen caerulescens; Knight y Cole 1995). También se han visto 
alteraciones sobre el uso del espacio en venados en Dinamarca (Jeppesen 
1987, 1987b en Knight y Cole 1995). Particularmente para primates, de la Torre 
et al. (1999) registró menos vocalizaciones de monos aulladores (A. seniculus) 
en zonas costerasde una laguna donde hay tráfico de lanchas con turistas, que 
en zonas alejadas a la costa. Los autores atribuyen las diferencias en las 
vocalizaciones al ruido emitido por los motores de lanchas. Para la misma 
especie, Westin (2007) observó que los grupos habitando cerca de áreas con 
presencia de turistas, presentaron patrones de actividad y forrajeo distintos de 
los grupos ocupando áreas lejanas al turismo. De la Torre et al. (1999) también 
mencionan que en áreas con actividad turística intensa y tráfico de personas, 
grupos de monos de Cebuella pygmaea realizaron menos actividades de juego 
y usaron menos los niveles inferiores de los árboles. 
 
32 
La recreación urbana también tiene efectos sobre la fauna silvestre que 
habita en estas áreas. Para linces se ha visto que su rango y periodo de 
actividad cambia a medida que la recreación aumenta (Reserva Orange 
County, Estados Unidos; George y Crooks 2006). En ungulados, además de las 
actividades de alerta, huída y evasión de los sitios de recreación, disminuyen 
las actividades de forrajeo y reproducción, pero aumentan los costos 
energéticos y estrés (Eckstein et al., 1979; MacArthur et al., 1982; Freddy et al., 
1986; Papouchis et al., 2001; Miller et al., 2001; Taylor y Knight, 2003). En el 
caso de primates no humanos, a pesar de que hay especies que ocurren en 
reservas o áreas verdes urbanas (e.g. Reserva de Santa Genebra, Sao Paulo; 
Porto Alegre; Parque Estatal de Cantareira, Brasil), no se encontraron estudios 
que explícitamente evalúen cambios en su comportamiento y fisiología ante la 
presencia de personas. Las investigaciones encontradas en estas áreas 
corresponden a estudios de diversidad, presencia y demografía (Trevelin et al. 
2007, Printes et al. 2010), y biología de alguna especie (Mendes Pontes y 
Soares 2005). 
En zoológicos también se ha visto en gran medida alteraciones en el 
comportamiento de animales silvestres ante la presencia de los visitantes. Por 
ejemplo, Owen y colaboradores (2004) encontraron que el ruido ocasionado 
por visitantes estuvo asociado con el incremento de locomoción en osos panda 
(Ailuropoda melanoleuca); además, manipularon en mayor medida la puerta del 
encierro, se rascaron y realizaron vocalizaciones indicativas de agitación. En 
primates, también en zoológicos, se ha visto que a medida que el número de 
turistas aumenta, el comportamiento social de monos tamarinos Saginus 
oedipus se ve alterado (Glatston et al. 1984). En el estudio de Hosey y Druck 
(1987) con doce especies de primates, en tres tipos distintos de encierro y 
diferentes tipos de visitantes (pequeños-pasivos, pequeños-activos, grandes-
pasivos y grandes-activos), los monos nunca se habituaron a la presencia de 
las personas e incluso mostraron conductas dirigidas hacia ellos cuando los 
grupos fueron grandes; además, las actividades de locomoción fueron más 
frecuentes cuando los grupos de visitantes fueron activos. Lo anterior, sin 
diferencias entre los tipos de encierro. Chamove et al. (1988), también en 
condiciones de zoológico, observó que cuando los visitantes estaban 
 
33 
presentes, los monos (15 especies distintas) mostraron menos comportamiento 
afiliativo y fueron más activos, pero más agresivos. 
Además, los registros de cambios en la alimentación, fisiología (salud y/o 
niveles de estrés), e incluso reproducción en animales silvestres (Grossberg et 
al. 2003, Romano et al. 2010). Por ejemplo, los osos panda estudiados por 
Owen et al. (2004) presentaron mayores niveles de cortisol a medida que 
aumentó la presencia de personas. Westin (2007) menciona que los monos 
aulladores (A. seniculus) pudieron haber presentado mayor riqueza de 
parásitos intestinales en el área turística de su sitio de estudio. Behie y 
colaboradores (2010) mostraron que la presencia de turistas influyó sobre los 
niveles de cortisol en monos aulladores de la especie A. pigra. 
 
El estrés, una forma de lidiar con el ambiente e indicador de 
condiciones adversas 
Wolfle (2000) menciona que los estresores y el estrés son parte de la 
vida de un animal y no se refieren necesariamente a algo dañino. En este 
sentido, puede existir estrés esencial para la vida normal de un individuo o 
estrés destructivo. Moberg (2000) incluso afirma que el estrés siempre está 
presente en el medio como una regla y no como una excepción en la vida de 
los animales. 
El término estrés es definido de diversas formas. Según Richard et al. 
(2004) el estrés es una adaptación que permite al animal responder 
inmediatamente, en una forma generalizada, a una situación amenazante. 
Owen et al. (2004) mencionan que el estrés es un término generalmente usado 
para describir una respuesta de comportamiento o fisiológica de un animal al 
recibir estímulos amenazantes. En cambio, Broom y Johnson (1993), definen al 
estrés como una situación en la que las condiciones adversas sobre un 
individuo pueden sobrepasar sus sistemas de control, y entonces provocar 
cambios fisiológicos y/o reducir las habilidades del organismo. 
De manera general, se identifican tres estadios generales en la respuesta 
al estrés (Hemsworth y Barnett 2000, Moberg 2000, Bradshaw 2003): 
 
34 
1) Reconocimiento del estresor o respuesta inmediata (respuesta pelea o 
huída, fight or fly en inglés). Esta reacción inicial dura un corto periodo de 
tiempo. 
2) Defensa biológica contra el estresor o respuesta de estrés agudo 
(síndrome de adaptación general dependiente de hormonas corticoesteroides). 
Su función principal es proveer glucosa al organismo para su adaptación al 
ambiente. 
3) La respuesta crónica al estrés. Esta serie de eventos también depende de 
los corticoesteroides, pero los efectos son perjudiciales. En esta fase, ya no 
hay sólo movilización de glucosa, sino que además hay movilización de grasas 
y proteínas. 
Sin embargo, Broom y Johnson (1993) mencionan que no hay una sola 
respuesta al estrés, sino un amplio rango de respuestas que, en general, son 
bastante específicas a cada circunstancia. Una vez que el sistema nervioso 
central percibe una amenaza específica, se desarrolla una respuesta 
igualmente específica. Esta respuesta consiste en una combinación de: 
respuesta de comportamiento, respuesta del sistema nervioso autónomo, 
respuesta neuroendócrina y respuesta inmune (Moberg 2000). 
El periodo que un animal permanezca en un estado pre-patológico, será 
determinante para el desarrollo de patologías del estrés, las cuales incluyen 
desde cambios en el comportamiento y el metabolismo, hasta deficiencias en el 
sistema inmune y en la reproducción (Kattesh et al. 1980, Carlstead y 
Shepherdson 2000, Dobson y Smith 2000, Elsasser et al. 2000, Moberg 2000, 
Hill et al. 2004). 
Con la mayoría de los estresores, el costo biológico es insignificante 
porque son de vida corta. Sin embargo, cuando el estrés es prolongado 
(crónico) o severo (agudo), el costo biológico es fuerte y se vuelve una carga 
para el organismo (Moberg 2000). Cuando el estrés afecta la homeostasis del 
animal (distrés sensu Moberg 2000), pueden ocurrir comportamientos 
aberrantes, procesos patológicos (e.g. inmunosupresión), alimentación anormal 
y cambios en las interacciones sociales con coespecíficos o humanos (NRC 
1992). Es por lo tanto, un fenómeno en el que la estimulación sobrepasa la 
capacidad de completar la adaptación (Broom y Johnson 1993). Debido a que 
los estímulos amenazantes de larga duración e/o intensidad afectan a la 
 
35 
homeostasis del animal, es importante poder identificarlos y medirlos junto con 
las respuestas de los animales. 
Los estímulos amenazantes, o estresantes, han sido clasificados de 
diversas maneras procurando incorporar la diversidad y tipos de los mismos. 
Para Nelson (2000), el estímulo estresante puede ser: 1) ambiental (e.g. falta 
de agua y alimento); 2) social (e.g. agresiones y subordinación); 3) fisiológico 
(e.g. enfermedadesy lesiones); y 4) físico (e.g. clima). Foerster y Monfort 
(2010) identifican tres tipos de estresores: 1) psicológico (e.g. inestabilidad 
social); 2) metabólico (e.g. heridas, ejercicio extenuante, temperaturas 
extremas); y 3) nutricional (e.g. desbalances energéticos). Además, se han 
identificado factores estresantes naturales (e.g. conflicto social, estacionalidad 
o fisiología relacionada con el reloj circadiano) y antropogénicos 
(contaminación, intrusión humana; Hill et al. 2004, Owen et al. 2004, Gesquiere 
et al. 2008). De manera particular, Behie, et al. (2010), enfocaron su estudio 
con monos aulladores negros (A. pigra) a la influencia de un estresor nutricional 
(escasez de alimento) y un estresor ambiental (presencia de turistas) sobre 
cambios en el nivel de cortisol de los monos aulladores. 
En este trabajo, de manera similar identificamos al tamaño de subgrupo 
como un estímulo intrínseco o interno al grupo, que podría ocasionar un estrés 
nutricional por la competencia intra-grupal; y al número de personas como un 
estresor ambiental de carácter extrínseco al grupo. Debido a que los monos del 
lugar son consecuencia de una translocación y viven en una reserva urbana 
antropizada, ambos estresores podrían considerarse antropogénicos, pero de 
manera indirecta para el tamaño de subgrupo y de manera directa para la 
presencia de personas. 
Como ya se mencionó anteriormente, el estrés puede reflejarse en 
cambios del comportamiento de un animal, pero también puede medirse 
cuantificando ciertos compuestos en sangre, heces u orina (Reeder y Kramer 
2005). Por ejemplo, el nivel de metabolitos de glucocorticoides en heces es 
considerado como buen estimador de niveles basales de estrés, y resulta útil 
para comparaciones de niveles de estrés entre miembros de un grupo (Moberg 
2000, Anestis 2010). Se ha demostrado que niveles altos de glucocorticoides 
se asocian con diversas consecuencias de comportamiento y fisiológicas 
negativas en los animales (Mendoza et al. 2000). Las muestras de heces 
 
36 
pueden colectarse en vida silvestre sin perturbar a los animales y aportan datos 
de variaciones diarias, estacionales, y a largo plazo, en los niveles de 
glucocorticoides (Anestis 2010). 
 
37 
3. SISTEMA DE ESTUDIO 
Este trabajo se llevó a cabo en la Reserva Ecológica El Zapotal 
(subsecuentemente llamada El Zapotal), la cual se encuentra en las afueras de 
la ciudad de Tuxtla Gutiérrez, Chiapas (16º 45´ N, 93º 7´W; Fig. 3.1). El clima 
de este lugar es cálido subhúmedo con lluvias en verano cuya precipitación 
anual es de 948.2 mm y su temperatura media anual de 24.7°C (Palacios 
2000). El Zapotal tiene un área de 194 ha y altitudes que varían entre 600 y 
850 m. Se reconocen principalmente dos tipos de vegetación natural 
conservada: selva mediana subperenifolia y selva baja caducifolia, cada una 
con una extensión aproximada de 50 ha (Cuarón 1997, Palacios 2000). El resto 
del área está constituida por vegetación densa y de menos de 10 m de altura 
como pastizales, aguanatocales (vegetación dominada por Gymnopodium 
antigonoides), vegetación secundaria, e infraestructura del zoológico (Palacios 
2000; ver abajo) y de la institución a la que este pertenece (Secretaría de 
Medio Ambiente, Vivienda e Historia Natural). 
El Zapotal es un área natural protegida de carácter estatal pero a su vez, 
está rodeada por dos poblados (colonia Rivera Cerro Hueco y ejido Francisco I. 
Madero) y por zonas de cultivo y de selva baja caducifolia (Cuarón 1997, 
Fernández 2002, obs. pers.). Los poblados mencionados se encuentran en la 
periferia de la ciudad de Tuxtla Gutiérrez y aunque mantienen algunas 
características rurales, también han experimentado un cambio importante de 
uso de suelo rural a urbano (Mérida 2000, Fernández 2002, Fernández Moreno 
2010). Por lo tanto, El Zapotal puede considerarse como una reserva urbana. 
Sin embargo, todavía conserva una riqueza biológica importante y tiene función 
socio-ambiental relevante (Fernández Moreno 2010). 
Aproximadamente 30 ha de El Zapotal corresponden al Zoológico 
Regional Miguel Álvarez del Toro (ZOOMAT), el cual exhibe únicamente fauna 
nativa de Chiapas de manera cautiva y en libertad. Tanto El Zapotal como el 
ZOOMAT, pertenecen actualmente (2011) a la Secretaría del Medio Ambiente, 
Vivienda e Historia Natural (SEMAVIHN). El objetivo principal del ZOOMAT es 
promover la conservación y conocimiento sobre los recursos bióticos de 
Chiapas. Robinson (1988, 1992) y Hancocks (2001), en sus análisis sobre el 
desempeño e historia de los zoológicos, consideran que el ZOOMAT es un 
 
38 
buen zoológico con un enfoque muy moderno y progresista. En este zoológico 
los monos aulladores y otras especies de fauna nativa regional no están en 
encierros ni reciben manejo directo por parte de los trabajadores del lugar 
(salvo en casos extremos como caída de algún individuo). 
El Zapotal, desde 1982, alberga individuos en libertad de la subespecie 
Alouatta palliata mexicana. Ese año fueron introducidos un macho y tres 
hembras provenientes del Parque Nacional La Venta en Tabasco (Cuarón 
1997). En 1985 fue introducida otra hembra (Cuarón 1997) y para el año 2008, 
la población de monos en El Zapotal constaba de 77 individuos repartidos en 
dos grupos cuyos ámbitos hogareños se encuentran principalmente en la zona 
de selva mediana subperenifolia (obs. pers.). En ocasiones, los monos usan 
zonas de transición entre selva mediana y selva baja, así como zonas de 
bosque secundario. El presente estudio se enfocó en ambos grupos de monos, 
las cuales respectivamente serán denominadas grupo E y grupo O (Aguilar 
Melo 2004), en referencia a la ubicación relativa de los ámbitos hogareños de 
cada grupo (este y oeste). Esta población presenta dinámica de fisión-fusión 
adaptativamente cohesiva, de modo que el número de individuos por subgrupo, 
o unidades de forrajeo (Gaulin et al. 1980, Leighton y Leighton 1982) es 
variable. 
Al ZOOMAT llegan turistas internacionales, nacionales y locales. Por lo 
tanto, los monos aulladores están en contacto pasivo continuo con personas 
(turistas y trabajadores del lugar) desde 1982, año en que los individuos de la 
población fundadora fueron introducidos al sitio desde el Parque Nacional La 
Venta, Tabasco. Podría pensarse entonces que la población de monos 
aulladores, con el tiempo que llevan en el sitio, ya estén habituados a la 
presencia humana. Sin embargo, el hecho de que el número de personas sea 
variable a través del tiempo (considerando temporadas vacacionales, días de 
descuento en la entrada al lugar, días de recorridos para escuelas, y días en 
que el zoológico está cerrado al público) podría ocasionar diferentes niveles de 
estrés. Además, al considerar que al sitio fueron introducidos cuatro individuos 
y al final del estudio de campo eran más de setenta, podría pensarse que el 
éxito de la reubicación ha sido exitoso para la población. Sin embargo, hay que 
considerar otros factores como la densidad poblacional, la obtención de 
recursos, salud de la población y su variabilidad genética. 
 
39 
 
Figura 3.1. Reserva Ecológica El Zapotal con los tipos de vegetación, senderos 
para visitantes y trabajadores del Zoológico Miguel Álvarez del Toro, y los 
ámbitos hogareños de los dos grupos que conforman la población de monos 
aulladores del lugar. 
 
Tamaño y estructura de grupo 
Al cabo de un año de la llegada de los cuatro individuos de mono 
aullador fundadores en El Zapotal (1982), cada hembra tuvo una cría, y en 
1985 se introdujo otra hembra subadulta (ver Anexo 1; Cuarón, 1997). El primer 
registro formal escrito de la existencia de dos grupos de mono aullador en el 
lugar fue en 2003 (Aguilar Melo 2004). En ese año, la población constaba de 59 
individuos repartidos en dos grupos grandes (E: 14, O: 41) y un grupo satélite 
al grupo E, con 4 individuos. Estos grupos eran cohesivos,