Variacion-anual-de-la-riqueza-especfica-de-rotferos-litorales-rotifera-monogononta-en-el-embalse-El-Llano--Estado-de-Mexico

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO 
 
FACULTAD DE ESTUDIOS SUPERIORES IZTACALA 
 
“VARIACIÓN ANUAL DE LA RIQUEZA ESPECÍFICA DE ROTÍFEROS LITORALES 
(ROTIFERA: MONOGONONTA), EN EL EMBALSE EL LLANO, ESTADO DE 
MÉXICO.” 
 
T E S I S 
Que para obtener el título de: 
B I Ó L O G O 
Presenta: 
SERGIO GONZÁLEZ GUTIÉRREZ 
 
Directora de Tesis: 
Dra. Elvia Lucía Pavón Meza 
 
 
 Los Reyes Iztacala 2013 
 
UNAM – Dirección General de Bibliotecas 
Tesis Digitales 
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respectivo titular de los Derechos de Autor. 
 
 
 
 
Índice 
Introducción……………………………………………………………………..…………………1 
 
Antecedentes………………………………………………………………………………..……..8 
 
Objetivos……………………………………………………………………………..…………….11 
 
Objetivo General…………………………………………………………………….……………11 
 
Objetivos Particulares……………………………………………………………..…………….11 
 
Área de Estudio…………………………………………………………………….…………….12 
 
Materiales y Métodos……………………………………………………………..……………..15 
 
Resultados…………………………………………………………………………..…………….17 
 
Discusión……………………………………………………………………………..……………30 
 
Conclusiones………………………………………………………………………….…….……35 
 
Literatura Citada……………………………………………………………………..……..……36 
 
Apéndice I……………………………………………………………………….………………..44 
 
 
 
Introducción 
 
El agua que contiene el globo terrestre cubre dos terceras partes de su superficie, esto 
aparentemente indica que es muy abundante pero en realidad constituye apenas el 1% del 
volumen total de nuestro planeta. El mar forma una capa delgada de 4 kilómetros de 
profundidad media en relación al radio de la Tierra (6,371 kilómetros) y del cual apenas 
representa el 1%. A su vez la profundidad de los cuerpos de agua epicontinentales es muy baja 
(0.5 a 1,500 metros) comparada con el promedio oceánico. La mayor parte del agua dulce que 
puede ser utilizada directamente por el hombre para su servicio (2.08%) se encuentra 
congelada en los polos y el restante (0.009%) se halla disponible en lagos y ríos (De la Lanza, 
2002). 
Los ríos, lagos, embalses y presas que se denominan epicontinentales, son la base para la vida 
de un gran número de organismos y han estado asociados con la aparición y florecimiento de 
todas las civilizaciones. De la cantidad y calidad de estos recursos hídricos depende la 
supervivencia de la humanidad y la ejecución de las actividades económicas (De la Lanza, 
2002). Los cuerpos de agua continentales se dividen en dos grandes grupos: Lóticos, los 
cuales presentan una corriente (ríos, arroyos, etc.) y los Lénticos, con un flujo muy escaso 
(embalses, lagos, etc.) (Wetzel, 2001). 
En la República Mexicana existen una gran cantidad de cuerpos de agua epicontinentales, que 
incluyen lagos, lagunas, presas y pequeños ecosistemas acuáticos de distinto origen (Tinoco y 
Atanasio, 1988). De la Lanza (2002) considera que existen cerca de 14,000. Cada cuerpo de 
agua posee una composición propia en cuanto a la diversidad de especies y la cantidad de 
organismos presentes, de acuerdo con las características abióticas (luz, temperatura, 
nutrimentos, etc.) y bióticas (competencia, depredación) del medio (Happey-Wood, 1991). Los 
atributos físico-químicos y ecológicos de un cuerpo de agua dependen principalmente del 
medio natural que los rodea, de los asentamientos humanos y de las actividades que se llevan 
a cabo dentro de la cuenca (Arriaga et al., 2003). 
Los embalses son acumulaciones de agua producida por una obstrucción en el lecho de un río 
o arroyo, que cierra parcial o totalmente su cauce. La obstrucción del cauce puede ocurrir por 
causas naturales como, por ejemplo, el derrumbe de una ladera en un tramo estrecho del río o 
arroyo o por obras construidas por el hombre para tal fin, como son las presas (Chow, 1959). 
Los embalses han permitido la irrigación y generación de energía eléctrica para núcleos de 
población distantes, aunque también han ocasionado un impacto ambiental significativo que 
aún no ha sido suficientemente evaluado (Athié-Lambarri, 1987). 
 
Existen diversas modalidades técnicas de construir una presa, en relación con la forma como 
se distribuye sobre ella la presión del agua y con las vías de evacuación. La técnica de 
construcción se relaciona bastante con el carácter de los materiales periféricos, con el clima y 
con la altura o profundidad que va a tener el embalse. La profundidad, el uso del embalse y las 
previsiones sobre las fluctuaciones de flujo y nivel, son características importantes desde el 
punto de vista limnológico (Margalef, 1983). 
Existen muchas semejanzas entre embalses y lagos, manifiestas a diferentes niveles: físico, 
químico, biológico, etc. Entre otras se pueden señalar las comunidades planctónicas e 
ictiológicas que se desarrollan en sus aguas, los ciclos de mezcla y estratificación de las masas 
de agua estancadas y las relaciones ecológicas de cualquier ecosistema de las especies con el 
medio (García-Sánchez, 2001). Sin embargo, en los embalses el agua es mas turbia que en los 
ríos o lagos, hay mayor sedimentación, las comunidades son de composición más pobre y 
cambian con mayor rapidez, la biomasa es menor y presenta una tasa de renovación más 
elevada (Margalef, 1983). 
Dentro del Estado de México, la Presa El Llano es uno de los cuerpos de agua de considerable 
importancia ecológica y económica, ya que en ella se llevan a cabo actividades ecoturísticas 
tales como: camping, tirolesa, renta de cabañas y de embarcaciones. El agua de la presa es 
utilizada, generalmente, con finalidad de riego, pero cuando el nivel de la presa, cuya 
profundidad máxima es de 45 metros, llega al máximo de su capacidad de almacenamiento, el 
agua pasa a unos canales que alimentan a la presa Taxhimay (Ramírez y Rosas, 2010). 
Finalmente, cabe señalar que la presa El Llano cuenta también con una granja de producción 
de trucha arcoíris (Oncorhynchus mykiss) la cual es utilizada para actividades de pesca. 
En los cuerpos de agua epicontinentales existe una gran variedad de organismos, entre ellos 
se encuentra el plancton, el cual es la comunidad que vive suspendida en la columna de agua y 
es incapaz de mantener su posición nadando en contra del movimiento del agua (Barnes y 
Mann, 1980). El plancton se divide en dos grupos: Fitoplancton (constituido por organismos 
vegetales) y Zooplancton (organismos animales) (Hutchinson, 1967; Nogrady et al., 1993). 
Dentro del grupo del zooplancton, son los rotíferos, los crustáceos (copépodos y cladóceros) y 
los ciliados los tres grupos dominantes de las aguas lénticas (Wetzel, 2001). 
Casi tres cuartas partes de todos los rotíferos son sésiles y están asociados a algas 
macroscópicas, algunas especies son completamente planctónicas, formando una parte 
significativa del zooplancton y figurando entre los invertebrados de cuerpo blando más 
importantes del plancton de ríos y lagos (Koste, 1978). 
 
 
Su talla oscila entre los 45 µm y 2.5 mm. Aunque el tamaño más común es entre 100 y 500 µm. 
normalmente es común encontrar hembras amícticas que producen partenogenéticamente 
huevos diploides. No poseen órganos respiratorios, respiran a través de toda la superficie de su 
cuerpo. Por esta razón no pueden vivir en medios anaeróbicos. Viven entre la vegetación 
acuática en las zonas litorales de los lagos,presas, estanques, ríos, canales, pequeños 
cuerpos de agua como las flores en las urnas de los cementerios, etc. (Koste, 1978; Nogrady et 
al., 1993). 
Por sus características biológicas (ver Apéndice), los rotíferos pueden ser utilizados como 
indicadores de la calidad del agua ya que presentan una respuesta muy rápida a los cambios 
ambientales y a los tóxicos (Sládeček, 1983; Elías-Gutiérrez y Sarma, 1998). La importancia de 
realizar estudios ecológicos sobre los rotíferos se debe a que, al ser consumidores primarios 
dentro de las redes tróficas, también son responsables, en gran parte, de la productividad 
secundaria de cualquier sistema acuático, por lo tanto son los eslabones fundamentales entre 
productores primarios (fitoplancton) y los consumidores secundarios (peces, por ejemplo) 
(Elías-Gutiérrez y Sarma, 1998). Muy pocas especies de rotíferos son parásitos (May, 1989). 
En los cuerpos de agua dulce, ciertos procesos tales como la depredación y la competencia, 
influyen en la densidad y la diversidad del plancton (Dumont, 1994). La primera impresión 
biogeográfica que se tuvo de los rotíferos fue simple: se creía que su distribución era 
cosmopolita (Margalef, 1983). Esta inferencia se basaba en parte asumiendo que los huevos de 
los organismos eran transportados por el viento, animales tales como pájaros o ambas. El 
endemismo ahora es considerado una característica importante en varios géneros, incluyendo 
Keratella, Lecane, Notholca y Synchaeta. Debido al conocimiento incompleto sobre la 
biogeografía de los rotíferos, sólo podemos decir que algunas especies, de hecho si son 
cosmopolitas pero muchas otras no, ya que se necesitan análisis detallados de muchas más 
especies que pueden ayudar a mejorar este pobre entendimiento (Dumont, 1977; Wallace et 
al., 2006). 
La ecología de las comunidades de rotíferos involucra relaciones entre las poblaciones de 
rotíferos y su entorno común (Duggan, 2001). Los hábitats acuáticos son uniformes, mostrando 
grandes variaciones en las concentraciones de comida y la distribución de los depredadores así 
como también diferencias en los parámetros físico-químicos del agua tales como la 
concentración de oxígeno disuelto, la intensidad de la luz, temperatura y los movimientos del 
agua. Por lo tanto no es de sorprenderse el encontrar especies de rotíferos desigualmente 
distribuidas tanto temporal como espacialmente en sus hábitats (Wallace et al., 2006). 
 
 
Entender la composición y la distribución de cualquier especie en cualquier hábitat, ha sido el 
propósito de muchos estudios, pero debido a problemas de logística y el análisis de los datos, 
dichos estudios se dificultan. Existen muchas especies que aparentemente no tienen 
preferencia por ninguna época y son encontradas durante todo el año aunque sus densidades 
poblacionales sean bajas ya que apenas sobreviven esperando que las condiciones mejoren 
(Nogrady et al., 1993) 
El estudio de las comunidades de rotíferos es importante debido a que tienen un papel crítico 
en la dinámica de los cuerpos de agua, al servir como un intermediario en la transferencia de 
energía y nutrimentos de la comunidad microbiana a la red de alimentación (Likens, 2010). 
De acuerdo a Krohne (1998), uno de los factores que determina la estructura de las 
comunidades en los ecosistemas acuáticos, es la calidad y la cantidad de plantas que ahí 
crecen. Algas y plantas grandes son normalmente abundantes y las especies presentes están 
relacionadas con el status de los nutrientes. Por lo tanto, las mayores comunidades se 
encuentran en los litorales debido a las características físico-químicas del agua ya que hay 
abundante luz, los niveles del agua fluctúan mucho y el viento genera olas que mezclan y 
disuelven materiales que se esparcen en los sedimentos. 
Por otra parte la composición de las especies y la abundancia cambian rápidamente, por 
ejemplo: En los lagos dimícticos, las sucesiones temporales de las especies de rotíferos 
tienden a ser más predecibles aunque con pequeñas variaciones anuales. Uno de los más 
importantes reguladores del metabolismo y de los procesos fisiológicos es la temperatura, ya 
que hay especies de rotíferos que prefieren aguas cálidas y otros que las prefieren frías, por lo 
tanto es más común encontrar a ciertas especies en verano y a otras en invierno (Wallace et 
al., 2006). 
La distribución espacial de los rotíferos también puede ser interpretada como una respuesta 
ecológica a los factores ambientales aunque las dinámicas poblacionales y la competencia por 
los recursos juegan también un papel importante. La distribución vertical es influenciada por 
varios factores ambientales tales como temperatura, oxígeno, luz, competidores y 
depredadores. Se ha documentado una migración vertical diaria en la columna de agua en 
muchos micro invertebrados planctónicos; éstos organismos usualmente suben a la superficie 
sólo durante la noche, evitando que sus depredadores los puedan ver, y, a su vez el 
zooplancton puede alimentarse de las algas que se encuentran en la superficie. La distribución 
horizontal es de suma importancia en organismos bentónicos, al ser los rotíferos en su gran 
mayoría especies litorales, no se tienen muchos estudios acerca del tema (Pennak, 1989; 
Wallace et al., 2006; Likens, 2010). 
 
Entender los factores que gobiernan en la riqueza de especies es una cuestión fundamental 
para los ecólogos independientemente del hábitat estudiado, especialmente el cómo funciona 
un ecosistema en relación a su biodiversidad. Los estudios que abordan este tema son de 
especial importancia dadas las preocupaciones actuales acerca de la pérdida de la 
biodiversidad con el cambio climático global (Nyman et al., 2005). 
Los rotíferos son fascinantes y particularmente adecuados objetos para el estudio de la 
evolución y, en la última década, han ocupado un lugar destacado en la investigación sobre el 
cambio tanto de la micro como la macro evolución (Fussmann, 2011). 
En el mundo existen aproximadamente 120 géneros y 2,100 especies de rotíferos (Wallace et 
al., 2006) de las cuales, en la Republica Mexicana, se conocen menos de 300 especies; en el 
Estado de México se han registrado cerca de 200 especies, divididas en 54 géneros, 23 
familias y 2 órdenes; que representa más del 50% de las especies conocidas en el país, y por 
tal motivo se puede considerar que el Estado de México cuenta con una alta diversidad de 
rotíferos; aunque dicho Estado tiene 125 municipios, solamente se tienen registros que 
representan el 6% de los municipios (Sarma et al., 2009). 
Por tal motivo, es importante hacer estudios anuales en cuerpos de agua donde se tienen 
pocos registros, con la finalidad de incrementar el conocimiento sobre la diversidad de rotíferos 
presentes y su relación con el medio en que se desarrollan. La razón fundamental para hacer 
dichos estudios radica en que durante las diferentes épocas del año, la temperatura, la 
cantidad de lluvia, la luz solar, etc. no es siempre la misma y puede arrojar diferencias en los 
datos obtenidos. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Antecedentes 
 
Los rotíferos fueron descubiertos y descritos por el inventor del microscopio, el holandés Anton 
van Leeuwenhoek en 1703 (Pennak, 1989); posteriormente, Carolus von Linnaeus, científico 
sueco, incluyó a los rotíferos en su trabajo principal: Systema Naturae en 1758. No fue sino 
hasta la segunda mitad del siglo XIX que los zoologistas se interesaron en el estudio de la 
biología de los rotíferos, siendo en Europa, donde se realizaron los primeros trabajos y 
descripciones de dichos organismos (Pejler, 1998). 
La invención del microscopio abrió otra vía de aproximación al estudio de la biología de las 
aguas. Los organismos de agua dulce generalmente se tienen más al alcance de la mano que 
los marinos y se conservan vivos por más tiempo, al minimizarse los problemas osmóticos y de 
concentración.Por supuesto que muchas de las primeras descripciones de los rotíferos son en 
diverso grado incorrectas ya que tanto los instrumentos disponibles como errores de 
interpretación, ocasionaron que diversas especies tuvieran el mismo nombre e individuos de 
una misma especie fueran descritos bajo distintos nombres, según diferencias de crecimiento, 
simetría o sexo (Margalef, 1983). 
Después de los trabajos de Linnaeus, el estudio de los rotíferos en Europa tuvo un gran auge, 
especialmente en los países nórdicos; entre los científicos más destacados se encuentran el 
danés Otto Friederich Müller y el sueco Nils von Hofsten. Posteriormente, se realizaron 
publicaciones en su mayoría sobre temas de taxonomía y morfología a finales del Siglo XIX y 
principios del XX (Pejler, 1998). 
El desarrollo de las técnicas de Biología Molecular ha supuesto un nuevo salto cualitativo para 
el mundo de la sistemática, dadas las enormes posibilidades que estas técnicas ofrecen, 
estudiando el bastión último de la variabilidad biológica, que es la variabilidad genética. Una de 
las grandes utilidades de estas técnicas consiste en diferenciar y caracterizar especies cuando 
los habituales criterios anatómicos o morfológicos no son suficientes de por sí (sea por la 
variabilidad intraespecífica de los mismos, por la existencia de similaridades interespecíficas, 
por el reducido tamaño de los organismos, por la existencia de dimorfismo sexual, etc.). Debe 
tenerse muy en cuenta qué genes pueden o no pueden ser estudiados, y cuáles 
proporcionarán información adecuada para separar, por ejemplo, una familia de otra, y cuáles 
sólo podrán ser utilizados para separar poblaciones de la misma especie, pero no tendrán un 
valor taxonómico (López-Soriano, 2004). 
 
 
Al taxónomo clásico se le exige un estudio de una cantidad de muestras suficiente, mientras 
que los análisis moleculares se obtienen de un solo individuo. Por otro lado, cabe señalar que 
las secuencias pueden tener un número de bases ilegible (a veces muy alto) que se resuelve 
utilizando las dos hebras complementarias del ADN pero la mayoría de los laboratorios sólo lee 
una de ellas. Para el trabajo comparativo de secuencias moleculares se suelen usar genes (o 
regiones) y proteínas universales, como los ARNr o los genes (ADNr) que los codifican y no a 
todo el organismo. De tal manera que lo ideal es complementar ambas técnicas para obtener 
resultados más precisos (Moreno-Sanz, 2005). 
Existen varias claves de identificación taxonómica de los rotíferos, entre las principales se 
encuentran la de Edmondson (1959) y Pennak (1989) que abarcan la fauna de América del 
Norte y se puede identificar a los rotíferos hasta el nivel de género. Sin embargo las claves más 
especializadas son las de Ruttner-Kolisko (1974) de rotíferos planctónicos en general, Koste 
(1978) de rotíferos de Europa central, Stemberger (1979) para los grandes lagos de 
Norteamérica, Koste y Shiel (1987) para rotíferos de aguas australianas y Nogrady et al. (1993) 
que abarca los rotíferos a nivel mundial (Wallace y Snell, 2001). 
Entre los trabajos publicados en el plano internacional tenemos los de Gannon y Stemberger 
(1978), Sládeček (1983) quienes escribieron un artículo en el que rotíferos y crustáceos son 
usados como indicadores de la calidad del agua. 
Por otro lado, Garrido (2002), describió la estructura y composición de la comunidad 
zooplanctónica en el embalse Yacyretá en Argentina y Paraguay registrando más de 30 
especies de rotíferos para ese cuerpo de agua. 
Riofrío et al., (2003) determinaron más de 54 especies de zooplancton en la Laguna de 
Cashibococha en Ucayali, Perú. Siendo los rotíferos el taxa dominante con más de 30 
especies registradas. 
García-Morales y Elías-Gutiérrez (2006) realizaron un estudio taxonómico en el norte 
Guatemala y en el centro y sur de Belice identificando 119 especies de rotíferos de las cuales 
68 eran nuevos registros. 
En México, el estudio de estos organismos data de la primera mitad del siglo XX. Diversos 
estudios tratan temas acerca de los rotíferos planctónicos en distintas regiones de México, 
principalmente en el centro, sur y sureste del país. Entre los más importantes se encuentran los 
de Sámano (1931, 1936), quien estudió diversas localidades de México, reportando varias 
especies de rotíferos en los lagos de Xochimilco y Chapultepec; describió también algunas 
otras en cuerpos de agua de Actopan, Hidalgo. 
 
Ahlstrom (1932), estudió los rotíferos planctónicos del Río Grande de Santiago, del Lerma y del 
Salto de Valles, encontrando hasta 62 especies. También Brehm (1932), estudió 
taxonómicamente rotíferos provenientes de distintas regiones de Guatemala y México; Carlin-
Nilson (1935) identificó 47 especies y variedades de rotíferos recolectados en el estado de 
Veracruz, en Xochimilco y Texcoco. Hoffman y Sámano (1938) estudiaron la composición de la 
fauna de rotíferos que habita en distintos cuerpos de agua en Oaxaca y Veracruz. 
Ueno (1939) estudió los rotíferos del Lago de Pátzcuaro. Ahlstrom (1940), escribió acerca del 
género Brachionus, haciendo una descripción detallada de los organismos. Osorio-Tafall (1942) 
publicó un trabajo en el que describe los rotíferos planctónicos de México aportando 
información valiosa para el estudio taxonómico y distribucional de este grupo en nuestro país. 
Vilaclara y Sládeček (1989) realizaron un estudio en la ciudad de México y área metropolitana, 
describiendo más de 30 especies de rotíferos como indicadores de la calidad del agua y 
registraron una nueva especie: Collotheca riverai. 
Rico-Martínez y Silva-Briano (1993) realizaron un estudio en 32 cuerpos de agua, distribuidos 
en los estados de Aguascalientes, Colima, Guanajuato, Jalisco, Michoacán, Sonora, Tabasco y 
Zacatecas. Reportaron 96 especies, siendo 41 de ellas, nuevos registros para el país. 
Entre los trabajos más recientes sobre estos organismos en México, se encuentra el de Elías-
Gutiérrez y Sarma (1998), quienes realizaron un estudio taxonómico de rotíferos en 12 
localidades de la región Sur-Centro del estado de Quintana Roo, encontrando 102 especies de 
las cuales 15 son nuevas para México. Los mismos autores, en ese mismo año, realizaron un 
estudio de cuatro cuerpos de agua naturales en el centro de México; uno de los estudios más 
completos en el país, reportando 110 taxa, 21 familias y 41 géneros, de los cuales 9 son 
nuevos para México. 
En el mismo año hicieron un estudio de la diversidad de rotíferos, en cuatro localidades del 
Estado de México de lugares altos (Sarma y Elías-Gutiérrez, 1998), en donde encontraron 77 
especies y 16 nuevos registros para México. 
 
 
 
 
 
 
Objetivo General: 
 
 Analizar los cambios que se presentan en un ciclo anual, en la riqueza específica y 
distribución, de los rotíferos de la Clase Monogononta, presentes en la zona litoral del 
embalse “El Llano”, Villa del Carbón, Estado de México. 
 
Objetivos Específicos: 
 
 Comparar las diferencias estacionales que presenta la riqueza específica de los 
rotíferos monogonontos presentes en la zona litoral del embalse “El Llano” en el Estado 
de México. 
 Comparar las diferencias estacionales que presenta la distribución de los rotíferos 
monogonontos presentes en la zona litoral del embalse “El Llano” en el Estado de 
México. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Área de Estudio 
 
La localidad de Villa del Carbón se localiza al Noreste del Estado de México (Fig. 1), en las 
coordenadas extremas siguientes: máximas 19º 54’ 24” Latitud Norte y 99º 39’ 07” Longitud 
Oeste; mínimas 19º 36’ 48” Latitud Norte y 99º 22’ 21” Longitud Oeste. El municipio tiene una 
extensión de 331.02 kilómetros cuadrados, colinda al Norte con el Estado de Hidalgo y 
Jilotepec; al Sur con Jiquipilco y Nicolás Romero; al Este con el Estado de Hidalgo, Tepotzotlán 
y Nicolás Romero y al Oeste con Morelos y Chapa de Mota. Villadel Carbón se encuentra a 
2595 msnm. Por ende cuenta con un paisaje boscoso y relieve montañoso (Fig. 3-A, C, D y E). 
Clima templado subhúmedo con invierno frío; durante el año se registran dos épocas 
climáticas: Lluvias (Mayo-Septiembre) y Secas (Octubre-Abril). La temperatura media anual es 
de 20 ºC, con humedad constante; su densidad de población es de 136 habitantes por 
kilómetro cuadrado. La Presa del Llano (Fig. 2) se encuentra en la región hidrológica del Alto 
Pánuco y es una de las joyas ecológicas más preciadas de Villa del Carbón y del Estado de 
México, esta presa artificial con una actividad actual plenamente turística (Fig. 3-F) está situada 
a solo 20 Km. del centro de Villa. (IGECEM, 2011). 
 
Figura 1.- Mapa de México mostrando la ubicación geográfica del Estado de México y el Municipio de Villa del Carbón. 
 
De acuerdo a la accesibilidad del lugar de estudio, se eligieron los 4 sitios de muestreo (Figs. 2 
y 3) que representaron la zona litoral del embalse. 
 
 
Figura 2.- Fotografía satelital de la Presa Del Llano en Villa del Carbón, se muestran los diferentes sitios de muestreo durante el 
período de estudio. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 3.- Sitios de muestreo durante el período de estudio en la Presa Del Llano. Sitio 1 (A), Sitio 2 (B), Sitio 3 (C) y Sitio 4 (D). 
Vía de acceso vehicular (E) y Embarcadero (F). 
 
Materiales y Métodos. 
 
Muestreo en Campo 
 
A partir de muestras fijadas con formaldehído a una concentración final del 4%, mismas que 
fueron colectadas durante el año de 2010 en 4 diferentes puntos de la zona litoral del embalse 
“El Llano”, en Villa del Carbón (Figs. 2 y 3) Las muestras se obtuvieron filtrando 50 L de agua a 
través de una red de zooplancton, con apertura de malla de 25 m, se concentraron y fijaron en 
200 mL de agua y se transportaron al laboratorio de Zoología Acuática de la U.M.F. (F.E.S. 
Iztacala, U.N.A.M.). 
 
Variables Físico-Químicas 
 
Se consideraron los registros que se tienen de mediciones in situ de algunas características 
seleccionadas, tales como temperatura (con termómetro de mercurio), pH (con tiras reactivas), 
oxígeno disuelto (Técnica de Winkler); alcalinidad y dureza (técnicas volumétricas) (APHA, 
1998). 
 
Análisis en el laboratorio 
 
Para conocer las especies presentes, se analizó cada una de las 34 muestras colectadas a lo 
largo del año, mediante la observación, bajo los microscopios estereoscópico y óptico, de 3 
alícuotas de 1 mL cada una. Se separaron (con una pipeta Pasteur modificada) los diferentes 
rotíferos encontrados y con ayuda de las claves de Koste (1978) y Pennak (1989), se 
determinaron las especies de acuerdo a las características taxonómicas requeridas (forma del 
organismo y trofi). 
Para una mejor y correcta identificación, se realizó un registro fotográfico de las especies 
encontradas. Se realizaron cuadros de presencia y ausencia de las especies mostrando los 
lugares de muestreo, su fecha y mencionando los organismos encontrados. 
 
 
Análisis Estadístico 
 
Para conocer la riqueza específica, se elaboraron los listados de especies, correspondientes a 
cada sitio y época de muestreo y se analizaron respecto a la presencia y ausencia de las 
especies; además de las características ambientales cuantificadas. También se analizaron las 
diferencias de riqueza específica entre los puntos de muestreo y las dos diferentes épocas del 
año (secas y lluvias), utilizando el Coeficiente de Sorensen (Rocha et al., 2009). 
 
 
 
 
 
 
 
 
a = número de muestras en donde ambas especies están presentes 
 
b = número de muestras en donde B aparece pero A está ausente 
 
c = número de muestras en donde A aparece pero B está ausente 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Resultados 
 
Al término de los análisis de todas las muestras obtenidas, se identificaron 36 especies de 
rotíferos (Cuadro 1) los cuales pertenecen a 18 géneros, 13 familias y 3 órdenes. Las especies 
más comunes fueron: Trichocerca parvula con un 65.63 % de frecuencia, Polyarthra vulgaris 
con 65.60%, Trichotria pocillum con 53.12%, Lepadella patella con 43.75%, Asplancha 
priodonta, Euchlanis dilatata y Lecane lunaris con un 40.00%. Las especies menos comunes 
fueron: Lecane decipiens, Lepadella triptera y Trichocerca bicristata, todas ellas con un 3.12% 
de frecuencia. También fueron poco comunes: Cephalodella physalis, Collotheca ambigua, 
Dicranophorus caudatus, Notommata pachyura, Plationus patulus, Trichocerca cylindrica, 
Trichocerca relicta y Trichocerca weberi; todas ellas con un 6.25% de frecuencia. 
Para determinar la similitud o disimilitud de los sitios de muestreo se utilizó el Coeficiente de 
Sorensen, el cual proporciona un intervalo de valores entre 0 y 1. Por lo tanto, entre más 
cercano a 1 sea el resultado, se puede decir que los dos sitios comparados entre sí son 
similares; por otro lado, entre más cercano a 0 sea el resultado, se puede afirmar que los sitios 
comparados entre sí son diferentes (Rocha et al., 2009). 
Se compararon entre sí los cuatro sitios durante los ocho meses de muestreo y también se 
compararon todos los meses del estudio entre sí. La mayor similitud en cuanto a meses se 
refiere la presentaron enero y abril con un 0.84, mientras que la menor similitud fue entre 
noviembre y diciembre con un 0.30. Respecto a los sitios de estudio, la mayor similitud fue 
entre los sitios número 4 de los meses marzo y agosto con un 0.72 y la menor similitud la 
presentaron los sitios 1 y 4 del mes febrero y 2 y 4 del mismo mes con un 0 de Coeficiente de 
Sorensen. La comparación entre las dos épocas climáticas del año muestra que la época de 
lluvias presenta una similitud con la de secas de 0.73. 
El mes que presenta la menor similitud en comparación con los otros meses de muestreo fue 
diciembre, arrojando un Coeficiente de Sorensen entre 0.30 y 0.42. Los meses que presentan 
una mayor similitud fueron enero y abril (0.84), enero y febrero (0.82), marzo y agosto (0.82) y 
enero y marzo (0.80). 
La comparación entre todos los meses y entre todos los sitios entre sí, se encuentra en el 
apéndice (Tablas 4 y 5). 
 
 
 
 
 
 
Cuadro 1.- Listado de especies de rotíferos identificadas en la Presa El Llano, Villa del Carbón, Estado de México. 
Phylum: Rotifera 
Clase: Monogononta 
Orden: Collothecaceae 
Familia: Collothecidae Lecane decipiens (Murray,1913) 
Collotheca ambigua (Hudson,1883) Lecane hamata (Stokes,1896) 
Orden: Flosculariacea Lecane luna (O.F.Muller,1786) 
Familia: Testudinellidae Lecane lunaris (Ehrenberg,1832) 
Testudinella emarginula (Stenroos,1898) Lecane ohioensis (Herrick,1885) 
Testudinella patina (Hermann,1783) Familia: Mytilinidae 
Orden: Ploimida Mytilina bisulcata (Lucks,1912) 
Familia: Asplanchnidae Mytilina ventralis (Ehrenberg,1832) 
Asplanchna priodonta (Gosse,1850) Familia: Notommatidae 
Familia: Brachionidae Cephallodella physalis Myers,1924 
Plationus patulus O.F.Muller,1786 Eosphora thoides Wulfert,1935 
Keratella cochlearis (Gosse,1851) Notommata pachyura (Gosse,1887) 
Platyias quadricornis (Ehrenberg,1832) Familia: Trichotriidae 
Familia: Dicranophoridae Trichotria pocillum (O.F.Muller,1776) 
Dicranophorus caudatus (Ehrenberg,1834) Familia: Trichocercidae 
Familia: Euchlanidae Trichocerca bicristata (Gosse,1887) 
Euchlanis dilatata (Ehrenberg,1832) Trichocerca cylindrica (Imhof,1891) 
Familia: Colurellidae o Lepadellidae Trichocerca elongata (Gosse,1886) 
Lepadella benjamini (Harring,1913) Trichocerca parvula (Carlin,1939) 
Lepadella ovalis (O.F.Muller,1786) Trichocerca relicta (Donner,1950) 
Lepadella patella (O.F.Muller,1786) Trichocerca similis (Wierzejski,1893) 
Lepadella triptera (Ehrenberg,1830) Trichocerca tigris (O.F.Muller,1786) 
Lepadella rhomboides (Gosse,1886) Trichocerca weberi (Jennings,1903) 
Squatinella mutica (Ehrenberg,1832) Familia: SynchaetidaeFamilia: Lecanidae Polyarthra vulgaris (Carlin,1943) 
Lecane closterocerca (Schmarda,1859) 
 
Tabla 1.- Frecuencia y distribución de las diferentes especies de rotíferos en los cuatro puntos de muestreo de la Presa El Llano, 
en las dos diferentes épocas del año (Secas y Lluvias). 
Resultados Taxonómicos. 
Presa El Llano, Villa del Carbón, Estado de México. 
Phylum: Rotifera Sitios de Muestreo en Diferentes Fechas 
Clase: Monogononta Mar-2010 Abr-2010 Jul-2010 Ago-2010 
Orden: Collothecaceae 1 2 3 4 1 2 3 4 1 2 3 4 1 2 3 4 
Familia: Collothecidae 
Collotheca ambigua (Hudson,1883) 
Orden: Flosculariacea 
Familia: Testudinellidae 
Testudinella emarginula (Stenroos,1898) x x x 
Testudinella patina (Hermann,1783) x x 
Orden: Ploimida 
Familia: Asplanchnidae 
Asplanchna priodonta (Gosse,1850) x x x x 
Familia: Brachionidae 
Plationus patulus O.F.Muller,1786 
Keratella cochlearis (Gosse,1851) x x x 
Platyias quadricornis (Ehrenberg,1832) x x x 
Familia: Dicranophoridae 
Dicranophorus caudatus (Ehrenberg,1834) 
Familia: Euchlanidae 
Euchlanis dilatata (Ehrenberg,1832) x x x x x x x 
Familia: Colurellidae o Lepadellidae 
Lepadella benjamini (Harring,1913) x x x x x x x 
Lepadella ovalis (O.F.Muller,1786) x x x x x x x 
Lepadella patella (O.F.Muller,1786) x x x x x x 
Lepadella triptera (Ehrenberg,1830) x 
Lepadella rhomboides (Gosse,1886) x x 
Squatinella mutica (Ehrenberg,1832) x x x x x x 
Familia: Lecanidae 
Lecane closterocerca (Schmarda,1859) x 
Lecane decipiens (Murray,1913) x 
Lecane hamata (Stokes,1896) x x x x x x x 
Lecane luna (O.F.Muller,1786) x x x x x 
Lecane lunaris (Ehrenberg,1832) x x x x x 
Lecane ohioensis (Herrick,1885) 
Familia: Mytilinidae 
Mytilina bisulcata (Lucks,1912) x 
Mytilina ventralis (Ehrenberg,1832) x 
Familia: Notommatidae 
Cephallodella physalis Myers,1924 
Eosphora thoides Wulfert,1935 x x x x x x 
Notommata pachyura (Gosse,1887) x x 
Familia: Trichotriidae 
Trichotria pocillum (O.F.Muller,1776) x x x x x x x x x x x 
Familia: Trichocercidae 
Trichocerca bicristata (Gosse,1887) x 
Trichocerca cylindrica (Imhof,1891) x 
Trichocerca elongata (Gosse,1886) x x x x x x x x x 
Trichocerca parvula (Carlin,1939) x x x x x x x x x x x 
Trichocerca relicta (Donner,1950) x x 
Trichocerca similis (Wierzejski,1893) x x x x x 
Trichocerca tigris (O.F.Muller,1786) x x x x 
Trichocerca weberi (Jennings,1903) x x 
Familia: Synchaetidae 
Polyarthra vulgaris (Carlin,1943) x x x x x x x x x x x x x 
 
 
Tabla. 1.- Frecuencia y distribución de las diferentes especies de rotíferos en los cuatro puntos de muestreo de la Presa El Llano, 
en las dos diferentes épocas del año (Secas y Lluvias). (Continuación). 
Resultados Taxonómicos. 
Presa El Llano, Villa del Carbón, Estado de México. 
Phylum: Rotifera Sitios de Muestreo en Diferentes Fechas 
Clase: Monogononta Nov-2010 Dic-2010 Ene-2011 Feb-2011 
Orden: Collothecaceae 1 2 3 4 1 2 3 4 1 2 3 4 1 2 3 4 
Familia: Collothecidae 
Collotheca ambigua (Hudson,1883) x x 
Orden: Flosculariacea 
Familia: Testudinellidae 
Testudinella emarginula (Stenroos,1898) x x x 
Testudinella patina (Hermann,1783) x x x x 
Orden: Ploimida 
Familia: Asplanchnidae 
Asplanchna priodonta (Gosse,1850) x x x x x x x x x 
Familia: Brachionidae 
Plationus patulus O.F.Muller,1786 x x 
Keratella cochlearis (Gosse,1851) 
Platyias quadricornis (Ehrenberg,1832) x x 
Familia: Dicranophoridae 
Dicranophorus caudatus (Ehrenberg,1834) x x 
Familia: Euchlanidae 
Euchlanis dilatata (Ehrenberg,1832) x x x x x x 
Familia: Colurellidae o Lepadellidae 
Lepadella benjamini (Harring,1913) x x x x 
Lepadella ovalis (O.F.Muller,1786) x x x x x 
Lepadella patella (O.F.Muller,1786) x x x x x x x x 
Lepadella triptera (Ehrenberg,1830) 
Lepadella rhomboides (Gosse,1886) x 
Squatinella mutica (Ehrenberg,1832) x x x x 
Familia: Lecanidae 
Lecane closterocerca (Schmarda,1859) x x 
Lecane decipiens (Murray,1913) 
Lecane hamata (Stokes,1896) x x x 
Lecane luna (O.F.Muller,1786) x x x x x x 
Lecane lunaris (Ehrenberg,1832) x x x x x x x x 
Lecane ohioensis (Herrick,1885) x x x 
Familia: Mytilinidae 
Mytilina bisulcata (Lucks,1912) x x 
Mytilina ventralis (Ehrenberg,1832) x x x 
Familia: Notommatidae 
Cephallodella physalis Myers,1924 x x 
Eosphora thoides Wulfert,1935 x x x x 
Notommata pachyura (Gosse,1887) 
Familia: Trichotriidae 
Trichotria pocillum (O.F.Muller,1776) x x x x x x 
Familia: Trichocercidae 
Trichocerca bicristata (Gosse,1887) 
Trichocerca cylindrica (Imhof,1891) x 
Trichocerca elongata (Gosse,1886) x x x x x x 
Trichocerca parvula (Carlin,1939) x x x x x x x x x x 
Trichocerca relicta (Donner,1950) 
Trichocerca similis (Wierzejski,1893) x x 
Trichocerca tigris (O.F.Muller,1786) x x 
Trichocerca weberi (Jennings,1903) 
Familia: Synchaetidae 
Polyarthra vulgaris (Carlin,1943) x x x x x x x x 
 
 
Tabla 2.- Porcentaje de frecuencias de las especies identificadas durante el período de estudio. 
 
Phylum: Rotifera Frecuencia % de Frecuencia 
Clase: Monogononta 
Lecane decipiens (Murray, 1913) 1 3.125 
Lepadella triptera (Ehrenberg, 1830) 1 3.125 
Trichocerca bicristata (Gosse, 1887) 1 3.125 
Cephallodella physalis Myers, 1924 2 6.25 
Collotheca ambigua (Hudson, 1883) 2 6.25 
Dicranophorus caudatus (Ehrenberg, 1834) 2 6.25 
Notommata pachyura (Gosse, 1887) 2 6.25 
Plationus patulus O.F.Muller, 1786 2 6.25 
Trichocerca cylindrica (Imhof, 1891) 2 6.25 
Trichocerca relicta (Donner, 1950) 2 6.25 
Trichocerca weberi (Jennings, 1903) 2 6.25 
Keratella cochlaris (Gosse, 1851) 3 9.375 
Lecane closterocerca (Schmarda, 1859) 3 9.375 
Lecane ohioensis (Herrick, 1885) 3 9.375 
Lepadella rhomboides (Gosse, 1886) 3 9.375 
Mytilina bisulcata (Lucks, 1912) 3 9.375 
Mytilina ventralis (Ehrenberg, 1832) 4 12.500 
Platyias quadricornis (Ehrenberg, 1832) 5 15.625 
Trichocerca tigris (O.F.Muller, 1786) 5 15.625 
Testudinella emarginula (Stenroos, 1898) 6 18.750 
Testudinella patina (Hermann, 1783) 6 18.750 
Trichocerca similis (Wierzejski, 1893) 7 21.875 
Eosphora thoides (Ehrenberg, 1830) 10 31.250 
Lecane hamata (Stokes, 1896) 10 31.250 
Squatinella mutica (Ehrenberg, 1832) 10 31.250 
Lecane luna (O.F.Muller, 1876) 11 34.375 
Lepadella benjamini (Harring, 1913) 11 34.375 
Lepadella ovalis (O.F.Muller, 1786) 11 34.375 
Asplanchna priodonta (Gosse, 1850) 13 40.625 
Euchlanis dilatata (Ehrenberg, 1832) 13 40.625 
Lecane lunaris (Ehrenberg, 1832) 13 40.625 
Lepadella patella (O.F.Muller, 1786) 14 43.750 
Trichocerca elongata (Gosse, 1886) 15 46.875 
Trichotria pocillum (O.F.Muller, 1776) 17 53.125 
Polyarthra vulgaris (Carlin, 1943) 21 65.625 
Trichocerca parvula (Carlin, 1939) 21 65.625 
 
 
 
 
 
Figura 4.- Comparación entre el número de especies y el porcentaje de frecuencia. 
 
Las especies Lecane decipiens, Lepadella triptera, Trichocerca bicristata, Cephallodella 
physalis, Collotheca ambigua, Dicranophorus caudatus, Notommata pachyura, Plationus 
patulus, Trichocerca cylindrica, T. relicta, T. weberi, Keratella cochlearis, Lecaneclosterocerca, 
L. ohioensis, Lepadella rhomboides y Mytilina bisulcata fueron encontradas en menos del 10% 
de todas las muestras obtenidas en los 4 sitios de estudio. 
Mytilina ventralis, Platyias quadricornis, Trichocerca tigris, Testudinella emarginula y T. patina 
se encontraron entre el 11 y el 20% del total de las muestras. Mientras que Trichocerca similis 
fue la única especie que contabilizó entre el 21 y 30% de presencia en el estudio. 
Entre el 31 y 40% de todas las muestras presentó a Eosphora thoides, Lecane hamata, 
Squatinella mutica, Lecane luna, Lepadella benjamini, L. ovalis, Asplanchna priodonta, 
Euchlanis dilatata y Lecane lunaris. Solamente Lepadella patella y Trichocerca elongata se 
hicieron presentes entre el 41 y 50% de las muestras. Trichotria pocillum resultó ser la única 
especie que apareció entre el 51 y 60% de las veces. Finalmente Polyarthra vulgaris y 
Trichocerca parvula fueron las especies que más aparecieron en el período de estudio con casi 
66% de presencia en los cuatro sitios. 
0-10 11-20 21-30 31-40 41-50 51-60 61-70
16 
5 
1 
9 
2 
1 
2 
N
ú
m
e
ro
 d
e
 E
s
p
e
c
ie
s
 
% Porcentaje de Frecuencia 
 
Tabla 3.- Intervalo de los parámetros Físico-Químicos, medidos en el período de estudio. 
 
 
Parámetros Físico-Químicos 
Épocas del 
Año 
Alcalinidad 
(CaCO3) 
Dureza de 
CaCO3 
Oxígeno 
Disuelto 
Temperatura pH 
Lluvias 
 
 (Mayo a 
Septiembre) 
30 a 35 mg/L 
 
Moderadamente 
Amortiguadora 
37 a 42 
mg/L 
 
Suave 
4.93 a 10.08 
mg/L 
 
Oxigenada a 
hiperoxigenada 
17º a 20º C 
7.0 
 
 
Neutro 
Secas 
 
(Octubre a 
Abril) 
30 a 50 mg/L 
 
Moderadamente 
Amortiguadora 
34 a 80 
mg/L 
 
Suave a 
ligeramente 
dura 
3.02 a 25.80 
mg/L 
 
Oxigenada a 
hiperoxigenada 
10º a 19º C 
5.0 a 7.5 
 
Medianamente 
ácido a 
ligeramente 
alcalino 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 Asplanchna priodonta (Gosse, 1850) (a) Cephallodella physalis Myers, 1924 (b) 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 Dicranophorus caudatus (Ehrenberg, 1834) (c) Eosphora thoides (Ehrenberg, 1830) (d) 
 
 
Figura 5.- Microfotografías de microscopio óptico (40x y 100x) donde se muestran representantes de rotíferos monogonontos 
identificados en la Presa El Llano, Villa del Carbón. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 Euchlanis dilatata (Ehrenberg, 1832) (e) Keratella cochlearis (Gosse, 1851) (f) 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 Lecane closterocerca (Schmarda, 1859) (g) Lecane luna (O.F.Muller, 1876) (h) 
 
 
Figura 5.- Microfotografías de microscopio óptico (40x y 100x) donde se muestran representantes de rotíferos monogonontos 
identificados en la Presa El Llano, Villa del Carbón (Continuación). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 Lecane ohioensis (Herrick, 1885) (i) Lepadella benjamini (Harring, 1913) (j) 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 Lepadella ovalis (O.F.Muller, 1786) (k) Lepadella patella (O.F.Muller, 1786) (l) 
 
Figura 5.- Microfotografías de microscopio óptico (40x y 100x) donde se muestran representantes de rotíferos monogonontos 
identificados en la Presa El Llano, Villa del Carbón (Continuación). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 Mytilina ventralis (Ehrenberg, 1832) (m) Plationus patulus O.F.Muller, 1786 (n) 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 Platyias quadricornis (Ehrenberg, 1832) (ñ) Squatinella mutica (Ehrenberg, 1832) (o) 
 
Figura 5.- Microfotografías de microscopio óptico (40x y 100x) donde se muestran representantes de rotíferos monogonontos 
identificados en la Presa El Llano, Villa del Carbón (Continuación). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Testudinella emarginula (Stenroos, 1898) (p) Testudinella patina (Hermann, 1783) (q) 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 Trichocerca bicristata (Gosse, 1887) (r) Trichocerca elongata (Gosse, 1886) (s) 
 
Figura 5.- Microfotografías de microscopio óptico (40x y 100x) donde se muestran representantes de rotíferos monogonontos 
identificados en la Presa El Llano, Villa del Carbón (Continuación). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 Trichocerca weberi (Jennings, 1903) (t) Trichotria pocillum (O.F.Muller, 1776) (u) 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 5.- Microfotografías de microscopio óptico (40x y 100x) donde se muestran representantes de rotíferos monogonontos 
identificados en la Presa El Llano, Villa del Carbón (Continuación). 
 
Discusión 
 
A nivel mundial se tiene un registro menor de 2,100 especies de rotíferos, para México se han 
reportado 288 especies y para el Estado de México cerca de 200 especies pertenecientes a 23 
familias (Sarma et al., 2009). En el presente estudio fueron identificadas 13 familias: 
Collothecidae, Testudinellidae, Asplanchnidae, Brachionidae, Dicranophoridae, Euchlanidae, 
Colurellidae o Lepadellidae, Lecanidae, Mytilinidae, Notommatidae, Trichotriidae, 
Trichocercidae y Synchaetidae (Cuadro 1); todas ellas ya previamente reportadas para México 
por Elías-Gutiérrez y Sarma (1999); por lo tanto, conforme a los resultados obtenidos, la Presa 
del Llano en Villa del Carbón, Estado de México, cuenta con el 56.5% de familias reportadas 
para todo el estado. 
En el presente estudio, la familia Trichocercidae fue la mayormente representada, con ocho 
especies, seguida de Colurellidae y Lecanidae, cada una de ellas con seis especies (Cuadro 1). 
Lo cual concuerda con lo reportado por García-Morales y Elías-Gutiérrez (2004) y por Serrania 
(2006), quienes consideran que las familias Brachionidae, Lecanidae y Trichocercidae son 
frecuentemente encontradas en los cuerpos de agua dulce en México. Por otro lado, Segers 
(1995) afirma que la familia Lecanidae constituye un grupo de especies comunes en cuerpos 
de agua dulce, ya que dependen de un sustrato pero también pueden nadar libremente por 
cortas distancias. 
Se puede considerar que la riqueza de especies encontrada en este estudio (36) es baja, 
comparada con otros estudios de cuerpos de agua en el centro del país como son Xochimilco, 
con 78 especies reportadas (Jiménez-Contreras, 2007); Presa Iturbide con 61 especies 
(Osnaya-Espinosa, 2010); Lago de Zumpango, con 59 especies y la Laguna de Zempoala con 
50 especies (Serrania, 2006); sin embargo, cabe señalar que, en general, éstos estudios se 
realizaron a lo largo de un año, con muestreos mensuales; mientras que el presente estudio 
sólo incluyó 8 meses de muestreo. 
De acuerdo a Elías-Gutiérrez et al. (2001), de las especies de rotíferos descritas para México, 
más del 74% de ellas son de amplia distribución, 5% se encuentra solamente en América del 
Norte, 10% se localizan en los trópicos, 2% se comparte con África y Asia y otro 2% con 
Europa. 
 
 
 
 
Sarma y colaboradores (2009) consideran que el Estado de México presenta una diversidad 
relativamente alta de especies de rotíferos en comparación con el país y el mundo debido entre 
otras causas a la diversidad de climas de los cuerpos de agua, ya que se encuentran a 
diferentes altitudes, entre 1800 y 4690 msnm. Varios estados del país cuentan ya con reportes 
previos de rotíferos, destacando los de Rico-Martínez y Silva-Briano (1993) quienes reportaron 
96 especies, distribuidas a lo largo de Aguascalientes, Michoacán, Tabasco, Guanajuato, 
Zacatecas, Colima y Jalisco. Serranía-Soto y Sarma (2003) contribuyeron a la ampliación del 
listado taxonómico de rotíferos de los estados de Tlaxcala, Hidalgo, Veracruz y Distrito Federal 
con un total de 86 especies. García-Morales y Elías-Gutiérrez (2004) ampliaron el número de 
especies en el país con estudios en los estados de Veracruz, Tabasco, Chiapas y Yucatán,registrando 128 especies, 22 de ellas nuevos registros para la región sureste de México. 
De las 36 especies de rotíferos, encontradas en el presente estudio (Tabla 1), Trichocerca 
parvula, es la única especie que no ha sido reportada para el Estado de México, por lo tanto 
puede ser un nuevo registro para la entidad. Cabe señalar que entre todos los cuerpos de agua 
que contempla el registro de especies para éste Estado (Sarma et al., 2009), la Presa El Llano 
no forma parte de ellos, por lo tanto este trabajo, también contribuye a enriquecer la lista de los 
cuerpos de agua mexiquenses que han sido muestreados y reportados. 
Por otro lado la ubicación geográfica del Estado de México es de suma importancia ya que 
existe una zona rica en lagos aislados. La Presa El Llano se encuentra entre las coordenadas 
siguientes: Máximas 19º 54’ 24” Latitud Norte y 99º 39’ 07” Longitud Oeste; mínimas 19º 36’ 48” 
Latitud Norte y 99º 22’ 21” Longitud Oeste; por lo tanto se puede considerar un cuerpo de agua 
tropical, aunque debido a la altitud cercana a 2600 msnm a los que se encuentra y la 
temperatura que oscila entre 10 y 20º C, se convierte en un cuerpo de agua cálido-templado 
(Margalef, 1983) y de acuerdo con Segers y De Smet (2008), la diversidad de rotíferos en 
cuerpos de agua de climas templados es menor que en regiones tropicales y de las 1571 
especies de rotíferos monogonontos registradas por ellos, la Presa El Llano cuenta con el 2.3% 
de las especies conocidas a nivel mundial. 
Por otro lado, Segers (2008) menciona que existen 8 regiones geográficas en el planeta: 
Paleártica, Neártica, Neotropical, Afrotropical. Oriental, Australasiática, Océano Pacífico y 
Antártica. De acuerdo al presente trabajo, de las 36 especies registradas para la Presa El 
Llano, más del 94% son de amplia distribución ya que se presentan en, por lo menos 5 de las 8 
regiones geográficas antes mencionadas (ver apéndice). Sólo 2 de las especies encontradas 
en el presente estudio (Trichocerca parvula y Cephalodella physalis) se encuentran distribuidas 
en una y tres regiones respectivamente. 
 
De acuerdo a lo anterior, entre las especies que fueron identificadas en el presente trabajo, 
Keratella cochlearis y Polyarthra vulgaris, han sido descritas como frecuentes y abundantes en 
el embalse Yacyretá en Argentina (Garrido, 2002). Aunque no con tanta frecuencia, también 
aparecen en el mismo embalse: Euchlanis dilatata, Lecane sp, Lepadella ovalis, Plationus 
patulus, Trichocerca sp, Trichotria sp y Testudinella sp. 
De las especies más frecuentes en el presente estudio, Polyarthra vulgaris y Trichotria pocillum 
(referencia a tabla), se han registrado también para los estados de Aguascalientes, Michoacán, 
México, Guanajuato, Hidalgo, Tlaxcala, Distrito Federal y Yucatán (Rico-Martínez y Silva-
Briano, 1993; Elías-Gutiérrez y Sarma, 1998; García-Morales y Elías-Gutiérrez, 2004; Serrania, 
2006). 
En un estudio realizado en la presa más grande del mundo, la Presa de las Tres Gargantas en 
China (Zhou et al., 2009), aparecen varias de las especies encontradas en Villa del Carbón: 
Lepadella patela, L. ovalis, Euchlanis dilatata, Lecane closterocerca, L. lunaris, Cephallodella 
sp, Trichocerca bicristata, T. elongata, T. similis, Collotheca sp, Trichotria pocillum, Polyarthra 
vulgaris y Keratella cochlearis. Cabe destacar que T. similis apareció en pocas cantidades pero 
constantemente durante todo un periodo anual de muestreo. Éste cuerpo de agua presenta un 
pH neutro a ligeramente alcalino, por lo tanto es un ambiente muy parecido a la Presa El Llano; 
cabe señalar que los sitios de muestreo se ubicaron tanto en la zona litoral como en la 
pelágica. 
(Apaydin-Yagci y Ustaoglu, 2012) Reportaron en un estudio del Lago Iznik en Turquía, algunas 
de las especies que en nuestro presente estudio aparecieron muy pocas veces: Trichocerca 
cylindrica y T. bicristata. Por otra parte identificaron también a una de las especies que mas 
aparece en nuestro estudio: Trichotria pocillum. El cuerpo de agua que ellos reportan presenta 
un Índice QB/T de 0.8, lo que significa que el Lago Iznik es oligrotrófico. La temperatura del 
lago osciló entre 7.2ºC y 28.4ºC, mientras que su pH se mantuvo entre valores de 7.7 y 9.1; 
dichas referencias son muy similares a las obtenidas en el lugar de estudio de este trabajo. 
En su trabajo en el Lago Dojran, Macedonia (Tasevska et al., 2010) Reportaron varias de las 
especies que fueron identificadas en este estudio: Euchlanis dilatata, Keratella cochlearis, 
Lecane closterocerca. L. hamata, L. luna, L. lunaris, Lepadella patella, L. triptera, Platyias 
quadricornis, Polyarthra vulgaris, Testudinella patina, Trichocerca elongata, T. similis y 
Trichotria pocillum. Es importante señalar que los muestreos fueron realizados mensualmente 
durante un periodo de dos años, principalmente en la zona litoral. Por otra parte el lago es un 
cuerpo de agua eutrófico y presenta valores de pH y temperatura muy similares a los obtenidos 
en este estudio. 
 
Duggan (2001) menciona que las especies: Euchlanis dilatata, Lecane ohioensis, L. hamata, 
Lepadella patella, Plationus patulus, Platyias quadricornis, Testudinella patina, Trichocerca 
elongata y T. similis son esencialmente encontradas en ambientes donde existe vegetación 
acuática y raramente en aguas abiertas. Dado que todas fueron encontradas en el presente 
estudio, se puede relacionar con la presencia de vegetación sumergida (XXXXX) en la zona 
litoral. Por otro lado, Asplanchna priodonta, Keratella cochlearis, Lecane luna, L. lunaris y 
Polyarthra vulgaris pueden ser encontradas en ambos ambientes, ya sea con vegetación o en 
aguas abiertas. 
(Walsh et al., 2008) menciona que los patrones de distribución y abundancia en hábitats 
pelágicos típicamente muestran baja diversidad de especies pero con altas abundancias, 
mientras que los hábitats litorales presentan mucha diversidad de especies pero con menores 
abundancias; y dado que el presente estudio se llevó a cabo en la zona litoral, varios de los 
géneros encontrados, se han registrado como típicamente litorales; tal es el caso de Lecane, 
Trichocerca y Cephalodella (Duggan, 2001). 
De acuerdo al análisis realizado mediante el Coeficiente de Sorensen (Tablas 4 y 5), existen 
diferencias entre la riqueza de especies encontradas en cada uno de los sitios de estudio de la 
zona litoral de la Presa El Llano, ya que se identificaron más especies en el sitio 1 que se 
localiza junto a la cortina de la presa (12 especies a lo largo del año) y es el punto hacia donde 
se dirige la corriente del agua; lo que concuerda con lo reportado por Tasevska et al., (2010), 
quienes mencionan que gran parte de los organismos son arrastrados por la corriente y los 
mayores valores de diversidad, normalmente se encuentran en las zonas litorales y la densidad 
de los rotíferos se ve significativamente aumentada al incrementar la concentración de 
nutrimentos. De acuerdo con lo anterior, se pudo observar que la riqueza de especies 
disminuyó conforme los puntos de muestreo estaban más alejados de la cortina; encontrando 9 
especies en el sitio 2 y 6 especies en el sitio 3 (ver Fig. 2); sin embargo, en el sitio 4 sólo se 
encontraron 4 especies diferentes. Aunque en éste último, se esperaría que por encontrarse 
entre los sitios 2 y 3, presentara valores más altos de riqueza específica que el sitio 3, el cual 
se ubica más lejos de la cortina. Sin embargo, durante la época de lluvias el sitio 4 cuenta con 
un número de riqueza específica mayor que el sitio 3. Esto se puede deber a que la lluvia es la 
responsable de gran parte del movimiento superficial del agua que se encuentra en la presa 
(Osnaya-Espinosa, 2010) lo que puede ser la causa de los cambios en el pH y la dureza (ver 
Tabla 3); lo que a su vez, puede ocasionar una nueva distribución de los organismos; además 
de que en ésta época, la temperatura del aguaes mayor (entre 17 y 20°C) que durante la 
época de secas (entre 10 y 19°C). 
 
 
De tal forma que al comparar la riqueza específica encontrada en ambas épocas del año, 
durante la época de secas se incrementa el número de especies (31) respecto a la época de 
lluvias (23), encontrando que las especies Collotheca ambigua, Testudinella emarginula, T. 
patina, Plationus patulus, Dicranophorus caudatus, Lecane closterocerca, L. ohioensis, Mytilina 
bisulcata, M. ventralis y Cephallodella physalis están presentes sólo durante el período seco, 
mientras que las especies Lepadella triptera, Lecane decipiens y Trichocerca bicristata sólo se 
encuentran durante la época de lluvia. 
Considerando el Coeficiente de Sorensen ( Tablas 4 y 5), la mayor similitud (0.66) se encontró 
entre los puntos 2 y 3, durante el mes de diciembre; seguida de los puntos 2 y 4 en marzo, con 
0.60; por lo que es posible decir que existe heterogeneidad respecto a las especies presentes 
en la zona litoral de la presa. 
Al comparar las dos épocas del año, utilizando el Coeficiente de Sorensen, se obtiene un valor 
de 0.73, lo cual indica que, la riqueza específica de la Presa tiende a ser semejante en ambas 
épocas, a pesar de las diferencias en condiciones ambientales como temperatura y pH (Tabla 
3). Esto lleva a la pensar que el embalse cuenta con una heterogeneidad respecto a la 
distribución y riqueza específica a lo largo del año; lo cual se relaciona con el hecho de que 
sólo dos, de las 36 especies encontradas a lo largo del año, son altamente frecuentes y 16 
especies son poco frecuentes (menos del 10%) (Tabla 2). 
De acuerdo a Sládeček (1983) para poder conocer el estado trófico de un cuerpo de agua, se 
debe contar con la presencia de los géneros Brachionus y Trichocerca, los primeros son 
indicadores de cuerpos de agua eutróficos y los segundos, de oligotróficos. Por lo tanto se 
debe dividir el número de especies de Brachionus entre el número de especies de Trichocerca 
(QB/T). Si el resultado es mayor o igual a 2 se considera que el cuerpo de agua es eutrófico, 
menores de 2 es mesotrófico e iguales o menores a 0 es oligotrófico. En el presente estudio se 
obtuvo un valor de 0.375, por lo tanto la Presa El Llano puede considerarse como un cuerpo de 
agua mesotrófico. 
 
 
 
 
 
 
 
Conclusiones 
 
En el presente estudio se identificaron 36 especies de rotíferos pertenecientes a 18 géneros, 
13 familias y 3 órdenes; que corresponde al 56.5% de familias reportadas para el Estado de 
México y el 2.3% de las especies de rotíferos Monogonontos conocidas a nivel mundial. 
Las familias más representadas fueron: Trichocercidae con 8 especies, Lecanidae y 
Lepadellidae con 6 especies cada una. 
En la época de secas (Octubre – Abril) se presentó una mayor riqueza de especies que en la 
época de lluvias (Mayo – Septiembre) con 31 y 23 especies, respectivamente; sin embargo, de 
acuerdo a coeficiente de Sorensen, tienden a ser semejantes, debido a la heterogeneidad del 
cuerpo de agua. 
Las especies más frecuentes fueron Trichocerca parvula con un 65.63 % de frecuencia, 
Polyarthra vulgaris con 65.60% y Trichotria pocillum con 53.12%. Aunque Trichocerca parvula 
sólo se ha registrado en la región geográfica NA (Neártica), las otras dos especies presentan 
una amplia distribución en todo el planeta. 
Las especies menos frecuentes fueron Lecane decipiens, Lepadella triptera y Trichocerca 
bicristata, todas ellas con un 3.12% de frecuencia. Aunque en el presente estudio aparecieron 
muy pocas veces, son especies de amplia distribución a nivel mundial. 
La Presa El Llano presenta una profundidad máxima de 45 metros que, debido a la altitud que 
en la que se encuentra (cercana a 2600 msnm) y a la temperatura que oscila entre 10 y 20º C, 
se convierte en un cuerpo de agua cálido-templado. Con base en el Coeficiente de Sládeček 
(QB/T) se considera un cuerpo de agua mesotrófico. El agua varía de oxigenada a 
hiperoxigenada (con valores de 3.02 a 25.80 mg/L de oxígeno disuelto) y el pH se encuentra 
entre medianamente ácido y ligeramente alcalino (de 5.0 a 7.5). 
Aún cuando la riqueza específica es menor a la registrada en otros cuerpos de agua de la zona 
Central de México, éste trabajo también contribuye a enriquecer la lista de los cuerpos de agua 
mexiquenses que han sido reportados hasta el año 2009; además de que el 94% de las 
especies encontradas se encuentran ampliamente distribuidas a nivel mundial. 
 
 
 
 
 
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APÉNDICE 
 
Los rotíferos constituyen el Phylum Rotifera (Wallace y Snell, 2001). Son organismos metazoos 
cuyo cuerpo se encuentra cubierto por una cutícula elástica, que en algunas especies puede 
estar endurecida formando placas rígidas. Las membranas celulares en los tejidos 
postembrionarios desaparecen,de tal forma, que en su interior solo se aprecia una masa de 
citoplasma multinucleada llamada sincitio (Koste, 1978; Elías-Gutiérrez y Sarma, 1998). 
La parte posterior del cuerpo de estos organismos termina en un pie, pero en algunos casos 
puede estar ausente en organismos holoplanctónicos (que pasan toda su vida formando parte 
del plancton), cuya conformación es variable, más o menos móvil y frecuentemente tiene, en la 
parte terminal, unas proyecciones que reciben el nombre de dedos; los cuales comúnmente 
alojan glándulas cuya secreción es adhesiva y su función es adherir temporal o 
permanentemente al rotífero a algún sustrato (Elías-Gutiérrez y Sarma, 1998). 
Son organismos eutélicos al estar siempre formados por aproximadamente 1,000 células. 
Existen especies que son libres nadadoras, sésiles y coloniales. Estos organismos se 
caracterizan por presentar simetría bilateral, no tener segmentaciones y poseer dos 
características distintivas: la primera consiste en la parte apical (cabeza), que presenta una 
región ciliada llamada corona, la cual sirve para efectuar movimientos locomotores y capturar 
alimento. La segunda es una faringe muscular llamada mástax la cual posee una compleja 
estructura de mandíbulas llamadas trophi, la cual es de gran importancia tanto para que pueda 
atrapar su alimento como para que los científicos puedan identificar y clasificar 
taxonómicamente en familia, género y especie a los organismos (Remane et al., 1980 en 
Sarma et al., 2009; Wallace y Snell, 2001). 
Se conocen nueve tipos diferentes de mástax, separados con base en el tamaño y forma de los 
elementos que los conforman (Sarma y Elías-Gutiérrez, 1998). Los hábitos alimenticios de los 
rotíferos dependen del tamaño de su cuerpo y de la estructura y tamaño de su trophi (Dumont, 
1977; Pourriot, 1977), también han sido muy utilizados para alimentar juveniles de peces 
(Ramírez-Sevilla et al., 1991). 
El Phylum se divide en dos clases: Digononta y Monogononta. La Clase Digononta se 
subdivide en dos órdenes: Seisonidea y Bdelloidea. El orden Seisonidea incluye un sólo 
género: Seison, comensales de crustáceos marinos. Casi todos los organismos del orden 
Bdelloidea son de agua dulce, exclusivamente se reproducen por partenogénesis y tienen una 
corona bien definida. 
 
 
Los miembros de la clase Monogononta constituyen el 90% de todas las especies de rotíferos 
conocidas en el mundo, se caracterizan por poseer un sólo ovario, un mástax no ramado y por 
la presencia o ausencia de lóriga. A su vez, la clase Monogononta se divide en tres órdenes: 
Ploima, Flosculariacea y Collothecacea (Pennak, 1989). 
Los rotíferos presentan una variación temporal o ciclomorfosis Cambios reversibles en su forma 
tales como aumentar o disminuir el tamaño de sus espinas y apéndices debido a las 
condiciones del medio (depredadores, competencia, etc.). También presentan criptobiosis, 
dicho fenómeno se lleva a cabo cuando las condiciones del cuerpo de agua son adversas; las 
hembras producen machos para que den así lugar a la reproducción sexual y a la formación de 
huevos de resistencia (Ruttner-Kolisko, 1974; Nogrady et al., 1993). 
 
Ciclo de vida 
 
La vida de los rotíferos es de un par de semanas o menos. La gran mayoría de los rotíferos 
monogonontos son hembras. Tienen un ciclo sexual más o menos complicado, que se 
superpone a múltiples generaciones. Las hembras más frecuentes son partenogenéticas o 
amícticas, diploides, que producen huevos de desarrollo inmediato, de los que salen hembras 
semejantes a las primeras. Bajo circunstancias no perfectamente entendidas, aparecen 
hembras mícticas, también diploides y que producen huevos menores, haploides, que tampoco 
se fertilizan y cuyo desarrollo da origen a los machos. Los machos son de organización 
simplificada en grado variable, desde simplemente pequeños, como corresponde a su 
haploidía, aunque una fracción de sus células son realmente diploides, hasta una extremada 
reducción de toda la anatomía, en las especies que se dice que poseen machos enanos. 
Cuando un macho haploide fecunda a una hembra míctica, resultan huevos fecundados 
diploides, grandes, que dan origen a hembras partenogenéticas (Margalef, 1983; Likens, 2010). 
 
 
 
 
 
 
 
Ciclomorfosis 
 
Una gran variedad de organismos que habitan en aguas dulces presenta una característica 
fenotípica especial de cambios durante un período temporal, lo que se traduce en cambios en 
su morfología mejor conocidos como ciclomorfosis. Dicho término fue utilizado por primera vez 
en 1904 por Lauterborn para describir los cambios temporales en la morfología de muchos 
taxa, incluyendo ciliados, cladóceros y rotíferos. Estos cambios morfológicos encontrados en 
estos organismos han originado confusiones a los taxónomos durante mucho tiempo ya que su 
identificación puede ser errónea. La ciclomorfosis es en pocas palabras: Cambios cíclicos 
morfológicos en generaciones sucesivas de pequeños organismos acuáticos, aunque cabe 
aclarar que dependiendo de las especies puede o no llevarse a cabo (Likens, 2010). Entre los 
géneros en los que se ha estudiado de mejor manera la ciclomorfosis se encuentran: 
Asplanchna, Brachiounus, Keratella, Notholca y Polyarthra (Wallace y Snell, 2001). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 6.- Se muestran los 9 tipos de trophi presentes en rotíferos. Maleado: 1, 2 y 3. Maleoramado: 4. Virgado: 5, 6 y 7. 
Uncinado: 8. Incudado: 9. Cardado: 10. Forcipado: 11 a 17. Ramado: 18 y 19. Fulcrado: 20. 
 Barras de escala 10 µm; a, alula; b, cámara basal; f, fulcrum; i, intramaleus; m, manubrium; r, ramus; s, cámara subbasal; u, 
uncus. (Tomado de Fontaneto., et al. 2008). 
 
 
Tabla 4.- Se muestran las comparaciones utilizando el Coeficiente de Sorensen entre los diferentes meses y sitios. 
 
Marzo a b c Resultado 
Sitios 1 y 2 4 7 6 0.38 
Sitios 1 y 3 4 7 6 0.38 
Sitios 1 y 4 2 4 8 0.25 
Sitios 2 y 3 6 5 5 0.54 
Sitios 2 y 4 5 1 5 0.62 
Sitios 3 y 4 3 3 8 0.35 
 
Abril a b c Resultado 
Sitios 1 y 2 5 6 4 0.50 
Sitios 1 y 3 4 5 5 0.44 
Sitios 1 y 4 3 4 6 0.37 
Sitios 2 y 3 5 4 6 0.50 
Sitios 2 y 4 4 2 7 0.47 
Sitios 3 y 4 3 3 6 0.40 
 
Julio a b c Resultado 
Sitios 1 y 2 7 1 9 0.58 
Sitios 1 y 3 3 1 13 0.30 
Sitios 1 y 4 4 2 12 0.36 
Sitios 2 y 3 3 1 5 0.50 
Sitios 2 y 4 1 5 7 0.14 
Sitios 3 y 4 1 5 3 0.20 
 
 
 
Tabla 4.- Se muestran las comparaciones utilizando el Coeficiente de Sorensen entre los diferentes meses y sitios (Continuación). 
 
Agosto a b c Resultado 
Sitios 1 y 2 5 3 9 0.45 
Sitios 1 y 3 2 3 12 0.21 
Sitios 1 y 4 3 2 11 0.31 
Sitios 2 y 3 3 2 5 0.46 
Sitios 2 y 4 1 4 7 0.15 
Sitios 3 y 4 1 4 4 0.20 
 
Noviembre a b c Resultado 
Sitios 1 y 2 2 3 4 0.36 
Sitios 1 y 3 1 2 5 0.22 
Sitios 1 y 4 3 1 4 0.54 
Sitios 2 y 3 1 2 5 0.22 
Sitios 2 y 4 2 2 4 0.40 
Sitios 3 y 4 2 2 1 0.57 
 
Diciembre a b c Resultado 
Sitios 1 y 2 1 4 2 0.25 
Sitios 1 y 3 2 2 1 0.57 
Sitios 1 y 4 2 1 1 0.50 
Sitios 2 y 3 3 1 2 0.66 
Sitios 2 y 4 1 2 4 0.25 
Sitios 3 y 4 1 2 3 0.28 
 
 
 
Tabla 4.- Se muestran las comparaciones utilizando el Coeficiente de Sorensen entre los diferentes meses y sitios (Continuación). 
 
Enero a b c Resultado 
Sitios 1 y 2 4 2 10 0.40 
Sitios 1 y 3 1 2 13 0.11 
Sitios 1 y 4 6 3 7 0.54 
Sitios 2 y 3 2 1 4 0.44 
Sitios 2 y 4 5 8 1 0.52 
Sitios 3 y 4 3 10 0 0.37 
 
Febrero a b c Resultado 
Sitios 1 y 2 12 4 9 0.64 
Sitios 1 y 3 8 3 13 0.50 
Sitios 1 y 4 0 1 21 0 
Sitios 2 y 3 7 4 9 0.51 
Sitios 2 y 4 0 1 16 0 
Sitios 3 y 4 1 0 10 0.16 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Tabla 5.- Muestra las comparaciones utilizando el Coeficiente de Sorensen entre todos los meses del estudio. 
 
Meses a b c Resultado 
Marzo - Abril 14 4 6 0.73 
Marzo - Julio 14 4 6 0.73 
Marzo - Agosto 17 4 3 0.82 
Marzo - Noviembre 11 1 9