Analisis-filogenetico-del-genero-Axiniphyllum-Benth--Asteraceae-Heliantheae

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE 
MÉXICO 
 
POSGRADO EN CIENCIAS BIOLÓGICAS 
 
 
FACULTAD DE CIENCIAS 
 
 
 
“ANÁLISIS FILOGENÉTICO DEL GÉNERO Axiniphyllum Benth. 
(ASTERACEAE: HELIANTHEAE)” 
 
 
T E S I S 
 
 
 
QUE PARA OBTENER EL GRADO ACADÉMICO DE 
 
 MAESTRO EN CIENCIAS BIOLÓGICAS 
(SISTEMÁTICA) 
 
 
P R E S E N T A 
 
 
BIÓL. ALBERTO GONZÁLEZ ZAMORA 
 
DIRECTORA DE TESIS: DRA. MERCEDES ISOLDA LUNA VEGA 
 
 
México, D. F. Enero, 2007 
 
 
UNAM – Dirección General de Bibliotecas 
Tesis Digitales 
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RECONOCIMIENTOS 
 
 
Se agradece al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) por el 
apoyo económico brindado para la realización de los estudios de Maestría en 
Ciencias Biológicas, mediante la beca número 189009. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 Mi más profundo agradecimiento al Comité Tutoral conformado por: 
 
Dra. Mercedes Isolda Luna Vega, Facultad de Ciencias, UNAM. 
(Directora de Tesis). 
 
Dra. Helga Ochotorena Booth, Instituto de Biología, UNAM. 
 
Dr. José Luis Villaseñor Ríos, Instituto de Biología, UNAM. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
DEDICATORIA 
 
A mis padres, Gonzalo y Lucia 
 
 
A mi esposa Rebeca y a mi hijo Juan Daniel 
 
 
A mis herman@s 
Edgar 
Juan Carlos 
María de Jesús 
Rogelio 
Rubí 
 
 
A mis suegros Antonio y Estela 
 
 
A mis cuñad@s 
Ana María 
Javier 
José Luis 
María Guadalupe 
Norma 
Roberto 
 
 
A mis sobrin@s 
Jessica Rubí 
Josué 
Luis Antonio 
Mariana Yoselin 
Ana Maritza 
Norma 
Sergio 
 
AGRADECIMIENTOS 
• A la Universidad Nacional Autónoma de México por darme la oportunidad de seguir 
estudiando en la Máxima Casa de estudios de este país y de Ibero América. 
• A mi esposa la M. en C. Rebeca Pérez Morales y a mi hijo Juan Daniel por todo el 
apoyo y amor que nos hemos brindado durante todo este largo tiempo. 
• A mis padres Gonzalo y Lucia por la confianza depositada para realizar este nuevo 
proyecto. 
• A mis hermanos Juan Carlos, Rubí, Edgar, Maria de Jesús y Rogelio, por el apoyo 
que siempre hemos expresado en los momentos más difíciles. 
• A la Dra. Isolda Luna Vega, Directora de Tesis por la oportunidad de hacer este 
esfuerzo para aprender y compartir una parte de su conocimiento y experiencia, 
además de su comprensión y apoyo en todas las etapas de este trabajo. 
• A los miembros del Comité Tutoral Dra. Helga Ochotorena y Dr. José Luis 
Villaseñor, por la ayuda y asesoría brindada durante el desarrollo de este trabajo y 
mi formación profesional. 
• A los revisores de tesis Dra. Hilda Flores, Dr. Juan José Morrone, Dra. Helga 
Ochotorena y Dr. José Luis Villaseñor por su amabilidad y los comentarios críticos 
que enriquecieron notablemente el manuscrito final. 
• A los curadores de los Herbarios MEXU, ENCB, FCME y UAGC por las facilidades 
brindadas durante el desarrollo de este trabajo. 
• Especialmente quiero agradecer al Dr. José Luis Villaseñor, por cederme una parte 
importante de su valioso tiempo, cada pequeña ocasión de discutir ideas es una 
gran oportunidad de aprender y poner los pies en la tierra. 
• A todo el personal del cubil: Biol. Othón Alcántara, al C. a Dr. Raúl Contreras, Biol. 
Cesar Andrés Torres y muy especialmente al P. de B. Hamlet Santa Anna por 
haber compartido su tiempo y su estrecha paciencia junto con el Biol. Enrique Ortiz 
(Instituto de Biología, UNAM) en las salidas de campo a la Sierra Madre del Sur. 
• A los buenos amigos de la Universidad Autónoma de Guerrero, al M. en C. 
Epifanio Blancas, M. en C. Francisco Maradiaga, por su enorme ayuda en las 
visitas realizadas al herbario, especial reconocimiento merece el Biol. Mario Alberto 
Morlett, ya que sin su ayuda nunca hubiera podido llegar a Toro Muerto. 
• A todos mis alumnos que me han permitido aprender cada vez nuevas formas de 
entender la Biología Evolutiva. 
• A mis compañeros y amigos de siempre, Biol. Alfredo Ordiano, Elizabeth Olivos y 
Lucy Colín. 
• Finalmente a todas las personas que me auxiliaron durante las visitas al estado de 
Guerrero, ya que sin su amable hospitalidad este trabajo estaría inconcluso. 
INDICE 
RESUMEN ..........................................................................................................................................1 
ABSTRACT ........................................................................................................................................2 
I. INTRODUCCIÓN .............................................................................................................................3 
II. ANTECEDENTES .........................................................................................................................5 
Cladística o sistemática filogenética .................................................................................5 
Parsimonia ...........................................................................................................................5 
Grupos monofiléticos ..........................................................................................................7 
Homología ............................................................................................................................9 
Pasos de un análisis cladístico …......………………………………………………………...10 
Construcción de cladogramas ………………………………………………………………...10 
Pruebas de confianza …………………………………………………………………………...12 
Selección de caracteres ……….....…………………………………………………………….13 
Polarización ……………..…………..…………………………………………………...……….15 
III. LA TRIBU HELIANTHEAE …...……………...…………………………….....……………………….17 
Filogenia de las Heliantheae ……………………...…..…………………………..…………...19 
IV. EL GÉNERO AXINIPHYLLUM …...……………...…………………………..……………………….20 
Historia taxonómica ……………………...…..…………………………..……………………..20 
Relaciones genéricas ………………………..………………...…………………………….….21 
V. OBJETIVOS ….…..…...………………………………….………………..…………………………….24 
VI. HIPÓTESIS ……………………………………………………………...…………………………...….24 
VII. MATERIALES Y MÉTODOS …...……………………………...…………………………………….25 
Selección de terminales …………….……………………….…………………………….……25 
Caracteres …………………………………………………………………………………..…….27 
Recopilación bibliográfica ………………………………………………………………...…...28 
Trabajo de herbario ……………………………………………………………………………...28 
Trabajo de campo …………………………………………..……………………………...….…28 
Análisis filogenético …………………………………..………………………………….…..…29 
Sinopsis taxonómica ………………………………...……………………………………....….29 
VIII. RESULTADOS ……..………………………………………………………………………………….30 
Morfología de las especies de Axiniphyllum …….……………………………………...….30 
Análisis de caracteres ……………………………………………………………….………….33 
Caracteres excluidos …………………………………………………………………………....40 
IX. ANÁLISIS DE RESULTADOS ………………………………………………………….…………….42 
Remoción de caracteres ………………………………………….....……………………….…45 
Evolución de caracteres ………………………………………..……….………….….……….47 
X. SINOPSIS TAXONÓMICA ………………………………………………………….………………….49 
XI. DISCUSIÓN ……………………………………………………………………………………………..64 
XII. CONCLUSIONES …………………………………………………..…………………………...……..68 
XIII. LITERATURA CITADA ………………………………...…………………………………………….70 
RESUMEN 
Se llevó a cabo un análisis cladístico con base en caracteres morfológicos para determinar las 
relaciones filogenéticas entre las especies del género Axiniphyllum Benth. (Asteraceae: 
Heliantheae).Este género es endémico de las regiones montañosas del oeste de México; se 
distribuye desde Durango, Jalisco y Nayarit en la Sierra Madre Occidental hasta Guerrero y 
Oaxaca en la Sierra Madre del Sur. Para este estudio, se incluyeron 19 terminales, cinco de ellas 
representan las especies reconocidas para Axiniphyllum por B.L. Turner. Como grupos externos se 
utilizaron una especie de Milleria, cinco especies de Rumfordia, tres especies de Sigesbeckia, dos 
especies de Smallanthus y dos especies de Trigonospermum. Se usó además como grupo externo 
funcional a Zaluzania augusta var. augusta. Estos géneros (excepto Zaluzania y Smallanthus) 
fueron considerados dentro de la subtribu Milleriinae por H. Robinson. 
La revisión de las descripciones originales del género y las especies incluidas, así como la 
revisión detallada de la morfología en ejemplares herborizados y material fresco de campo, 
permitió reconocer la variación morfológica de las especies en estudio. La revisión anterior y el 
trabajo de campo llevado a cabo permitieron redescribir a A. sagittalobum, especie conocida sólo 
del especímen tipo. Se obtuvo un solo cladograma utilizando 28 caracteres morfológicos, donde se 
postulan las relaciones entre los taxones involucrados. El análisis filogenético muestra que el 
género Axiniphyllum es un grupo monofilético, basado en la concordancia de tres estados de 
carácter homoplásicos. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
1 
ABSTRACT 
A cladistic analysis based on morphological characters was undertaken to determine the 
phylogenetic relationships among the species of Axiniphyllum Benth. (Asteraceae: Heliantheae). 
This genus is endemic to the montane regions of western Mexico; it is distributed from Durango, 
Jalisco and Nayarit in the Sierra Madre Occidental to Guerrero and Oaxaca in the Sierra Madre del 
Sur. For this study, 19 terminals were included, five of them representing the recognized species of 
Axiniphyllum by B.L. Turner. The external groups were one species of Milleria, five species of 
Rumfordia, three species of Sigesbeckia, two species of Smallanthus and two species of 
Trigonospermum. Zaluzania augusta var. augusta was also included as functional external group. 
All these genera (except Zaluzania and Smallanthus) were considered members of the subtribe 
Milleriinae by H. Robinson. 
Revision of the original descriptions of this genus and its species, as well as the detailed 
revision of the morphology in herborized specimens and fresh material, let recognize morphological 
variation on its species. This task let redescribe A. sagittalobum, species formerly known only from 
the type specimen. Phylogenetic analysis of 28 morphological characters produced a single 
cladogram, where the relationships among the taxa involved are shown, suggesting that 
Axiniphyllum is a monophyletic group, based on the concordance of three homoplastic character 
states. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
2 
I. INTRODUCCIÓN 
La familia Asteraceae Dumort. =Compositae Giseke, constituye uno de los grupos más diversos de 
plantas vasculares. Se calcula que está representada por alrededor de 1535 géneros y 23 000 
especies (Bremer, 1994). Dentro de la flora de México las Compositae ocupan un lugar importante 
por el número de géneros y especies, que se calculan en 361 y 3021, respectivamente. El 
componente de especies endémicas en nuestro país es muy alto, ya que se calcula en 65.9% 
(Villaseñor, 2003), por lo que se ha considerado como uno de los principales centro de diversidad 
de esta familia (Cabrera-Rodríguez y Villaseñor, 1987; Villaseñor, 1993). Los miembros de esta 
familia se distribuyen preferentemente en las zonas áridas y de montaña (Cabrera-Rodríguez y 
Villaseñor, 1987; Rzedowski, 1996). 
Un alto número de especies de Asteraceae mexicanas pertenecen a la tribu Heliantheae, la 
cual en nuestro país alcanza un total de 165 géneros y 1 150 especies (Villaseñor, 1991). Un alto 
porcentaje de estos géneros presentan una distribución restringida dentro de los límites del 
territorio de nuestro país. Muchos de estos géneros son poco conocidos, lo que hace que sean 
grupos con mucha importancia al requerirse un mejor conocimiento taxonómico de ellos. Esta 
amplia diversidad puede estudiarse buscando los procesos que la han generado y los patrones que 
demuestren si las relaciones evolutivas son el resultado de los procesos de genealogía (Eldredge y 
Cracraft, 1980; Sorber, 1988). A través de los estudios de filogenia es posible establecer relaciones 
evolutivas entre los organismos y su origen a partir de un ancestro común, el cual se expresa 
cuando observamos cambios en los caracteres que heredan (Janvier, 1984). Los patrones 
filogenéticos pueden interpretarse como el resultado de descendencia con modificación compartida 
y pueden ordenarse en un esquema jerárquico (Hennig, 1966). 
Entre las escuelas taxonómicas que pretenden establecer las relaciones filogenéticas de 
los organismos, destaca la escuela de la sistemática filogenética o cladismo. La cladística es una 
escuela propuesta formalmente por Hennig (1966), con el objetivo de estudiar las relaciones 
genealógicas que existen entre los organismos, tratando de reconocer grupos naturales o 
monofiléticos, que se definen por sinapomorfías o estados de carácter derivados compartidos, los 
cuales se consideran como cambios evolutivos derivados a partir de un ancestro común (Wiley, 
3 
1981). El objetivo principal de un análisis cladístico es la obtención de una hipótesis de filogenia, es 
decir, determinar las relaciones de ancestría común de ciertos grupos. 
Desde que fue descrita, la familia Compositae ha sido reconocida como un grupo natural; 
sin embargo, las relaciones filogenéticas entre sus miembros es aún incierta y se han generado 
diversos esquemas de clasificación que pretenden reflejar esta naturalidad, basados en distintos 
criterios (Cronquist, 1955; Robinson, 1981). En los últimos años, debido a la aplicación del método 
cladístico, se han realizado numerosos estudios que han permitido que sus relaciones filogenéticas 
comiencen a ser entendidas (Anderberg, 1989, 1991a, 1991b, 1991c; Bremer, 1987, 1994; Funk et 
al., 2005; Jansen et al., 1990, 1991a; Karis, 1993a, 1993b; Xiaoping y Bremer, 1993). Sin embargo, 
a pesar de los esfuerzos realizados en los últimos años, aún no es posible contar con resultados 
que aclaren las relaciones tanto a nivel de tribu como a nivel genérico. 
Para el caso de la tribu Heliantheae, por ejemplo, Karis (1993b) llevó a cabo un análisis 
filogenético, utilizando caracteres morfológicos y recientemente Schilling y Panero (2002) han 
llevado a cabo análisis filogenéticos a nivel de subtribus con datos moleculares. No obstante, la 
filogenia de muchos de los géneros que componen a esta tribu no se conoce completamente. 
Los estudios filogenéticos de taxones mexicanos, en particular los que han utilizado la 
metodología cladística, son aún escasos comparados con la enorme diversidad biológica con la 
que cuenta nuestro país. Esto representa una limitante para la realización de otro tipo de estudios 
que tengan como base las relaciones filogenéticas de los taxones (Morrone, 2001). 
4 
II. ANTECEDENTES 
CLADÍSTICA O SISTEMÁTICA FILOGENÉTICA 
La cladística es la escuela de la taxonomía que propone que la filogenia de un grupo puede 
determinarse por medio de caracteres que definen a un grupo como natural. Con la identificación 
de esos caracteres, los cladistas expresan las relaciones filogenéticas entre los miembros de un 
grupo (Hull, 1979). De esta manera, los taxónomos buscan distinguir las relaciones filogenéticas 
entre aquellos grupos que han sufrido cambios heredados y tratan de representar tales relaciones 
a través de los cladogramas y de las clasificaciones (Villaseñor y Dávila, 1992). 
 La sistemática filogenética o cladística es una escuela propuesta formalmente por Hennig 
(1966), la cual se encargade estudiar las relaciones genealógicas existentes entre los grupos de 
organismos. A través de estas relaciones es posible reconocer grupos monofiléticos, definidos por 
estados de caracteres compartidos llamados sinapomorfías, considerados como cambios 
evolutivos derivados a partir de un ancestro común. Las sinapomorfías representan caracteres 
homólogos y son definidos mediante una hipótesis de genealogía (Wiley, 1981). De esta manera 
se busca distinguir los grupos que han sufrido cambios heredados y representar sus relaciones a 
través de diagramas ramificados, llamados cladogramas. 
 
PARSIMONIA 
El criterio utilizado para aceptar o refutar hipótesis filogenéticas es la parsimonia. La parsimonia, en 
cladística, se define como el máximo acierto en las hipótesis de homología, es decir, se prefiere la 
hipótesis sobre filogenia que minimiza el número de eventos homoplásticos que se requieren para 
explicarla (De Luna y Mishler, 1996). Este criterio es más riguroso mientras se incluyan más 
observaciones simultáneamente (Farris, 1983). La hipótesis aceptada será refutada o confirmada 
con el descubrimiento de sinapomorfías adicionales (Villaseñor y Dávila, 1992). El criterio de 
parsimonia está libre de supuestos sobre el proceso evolutivo, lo cual no significa que no se pueda 
hacer alguna interpretación evolutiva cuando es utilizado (Nixon y Ochotorena, 2001). 
 En los últimos años, con la ayuda de las técnicas de la biología molecular, se han hecho 
más frecuentes los análisis filogenéticos por la facilidad y rapidez con la que se pueden obtener 
5 
resultados, además de que se dispone en teoría de un número mayor de “caracteres“. Para el 
análisis de este tipo de datos se prefieren otros criterios alternativos a la parsimonia. Estos 
métodos requieren un modelo explicativo de cambios evolutivos, por lo que son llamados modelos-
base. Entre los métodos más frecuentemente utilizados para analizar secuencias se encuentran los 
métodos de distancia, que involucran una matriz de pares, comparados para estimar las distancias 
evolutivas entre los taxones (Lewis, 1998); el método de maximum likelihood (máxima 
verosimilitud)(Felsenstein, 1973), en el cual se emplean modelos evolutivos reconocidos para 
definir probabilidades, que luego evalúan la probabilidad de las observaciones, dados diferentes 
cladogramas seleccionando aquel que maximice dicha probabilidad. Los métodos bayesianos, por 
otra parte, buscan los cladogramas que impliquen la mayor probabilidad dadas las observaciones y 
determinan su confianza al mismo tiempo. Se basan en la regla de Bayes para obtener la 
probabilidad posterior a partir de la similitud y la distribución (probabilidad anterior), es decir, es la 
probabilidad ajustada de las hipótesis, dados los datos. 
 Una mayor cantidad de caracteres moleculares puede oscurecer la información aportada 
por la morfología. Sin embargo, este tipo de datos solo son una fuente más de evidencia para la 
reconstrucción filogenética con las mismas ventajas y desventajas que los datos obtenidos de otro 
tipo de fuentes. Por lo tanto, los cladogramas basados en este tipo de datos se consideran, al igual 
que los resultados de datos morfológicos, como hipótesis de filogenia, las cuales deben de estar 
sujetas a corroboración/refutación con otras fuentes de evidencia (Nixon y Ochotorena, 2001). 
 Entre las desventajas con este tipo de métodos, es que como la mayoría de los problemas 
reales, los modelos involucran varios parámetros, para los cuales no hay formulas simples (Lewis, 
2001). Además, los datos morfológicos tienen una importancia fundamental, ya que son la base 
para una gran cantidad de estudios biológicos, entre ellos la taxonomía tradicional, la cual ha 
desempeñado un papel muy importante en las clasificaciones, que son el marco de referencia para 
cualquier estudio biológico. 
 
 
 
6 
GRUPOS MONOFILÉTICOS 
En un análisis cladístico, la hipótesis que se postula es que el grupo bajo estudio es monofilético 
(Nixon y Carpenter, 1993), la cual debe ponerse a prueba incluyendo más de un grupo externo de 
manera simultánea en el análisis. Cualquier terminal distinto al grupo de interés puede funcionar 
como un grupo externo. 
 Hennig (1966) estableció que solo los grupos monofiléticos deben de ser reconocidos en 
las clasificaciones naturales de los organismos. Considera igualmente que los grupos parafiléticos 
y los polifiléticos no son naturales. La definición de monofilia, sin embargo, ha sido sujeto de 
controversias, ya que no existe una congruencia entre los puntos de vista para delimitar cada uno 
de los grupos. Existen dos corrientes para definir lo que es un grupo monofilético: 1) en términos 
de las relaciones ancestro–descendiente y 2) en términos de los descendientes en relación con los 
taxones clasificados fuera del grupo (Wiley, 1981) (Cuadro 1). 
 Hennig (1966) se basó principalmente en la presencia de caracteres apomórficos para 
definir un grupo monofilético. Su fundamento es que tales caracteres derivan de una sola especie 
que los presentaba antes de su división. Ashlock (1971) se basa en las relaciones de ancestría-
descendencia entre los grupos de especies para proponer grupos monofiléticos; por otro lado, 
Nelson (1971) también se basa en la relación de ancestralidad común para definir a este tipo de 
grupo. 
 Farris (1974) propone una definición basada en las relaciones de ancestría-descendencia, 
así como en la topología y la optimización de un carácter hipotético sobre los cladogramas. El 
carácter hipotético es llamado variable de membresía, que considera que todos los elementos de 
un grupo son potencialmente monofiléticos para el mismo estado de carácter. Si este carácter se 
optimiza en el cladograma y sólo se presenta en el grupo en estudio y cuando pasa del estado 
ancestral al derivado solo hay un cambio sin regresión, entonces se considera al grupo como 
monofilético; en cambio, en un grupo parafilético, se presentarían regresiones y en un grupo 
polifilético se presentaría más de un origen para el estado derivado. 
 
7 
Cuadro 1. Definiciones de grupos monofiléticos, parafiléticos y polifiléticos (Tomado de Wiley, 
1981). 
Autor Monofilético Parafilético Polifilético 
Hennig 
(1966) 
I. Un grupo de especies 
descendiente de una especie 
única (tallo) y el cual incluye a 
todas las especies 
descendientes de este tallo de 
especies. 
 
II. Su característica está basada 
en semejanzas sinapomórficas. 
 
III. Grupo de especies, en el cual 
cada especie está más 
estrechamente relacionada con 
otra del grupo, que con cualquier 
otra especie clasificada fuera del 
grupo. 
I. Un grupo de especies que no 
tienen un antepasado común, es 
decir, un punto de origen único 
en el tiempo en el curso de la 
filogenia. 
 
II. Su caracterización está 
basada en simplesiomorfías. 
I. Por inferencia un grupo en 
el cual el ancestro no está 
incluido en el grupo. 
 
II. Su caracterización está 
basada en similitudes 
convergentes. 
Ashlock 
(1971) 
Un grupo cuyo ancestro común 
más reciente es cladísticamente 
un miembro del grupo 
Un grupo que no contiene todos 
los descendientes del ancestro 
común más reciente. 
Un grupo cuyo ancestro 
común más reciente no es 
miembro de un grupo. 
Nelson 
(1971) 
Un grupo en el cual han sido 
colocadas todas las especies o 
grupo de especies, que se 
considera son descendientes de 
una única especie ancestral 
hipotética; los miembros de tal 
grupo están interrelacionados, y 
forman un sistema de grupo 
hermano. 
Un sistema de grupo hermano 
incompleto, por la falta de una 
especie o grupo monofilético de 
especies. 
Un sistema de grupo 
hermano incompleto por la 
falta de dos especies o 
grupos monofiléticos que 
juntos no forman un grupo 
monofilético único. 
Farris 
(1974) 
I. Un grupo que incluye un 
ancestro común y todos sus 
descendientes. 
 
II. Un grupo con uncarácter de 
membresía de grupo único y no 
reversible. 
I. Un grupo que incluye un 
ancestro común y algunos pero 
no todos sus descendientes. 
 
II. Un grupo con un carácter de 
membresía de grupo único pero 
reversible. 
I. Un grupo en el cual el 
ancestro común más 
reciente es asignado por 
algún otro grupo y no por el 
grupo en sí mismo. 
 
II. Un grupo cuyo carácter 
de membresía de grupo no 
es derivado sólo una vez. 
8 
HOMOLOGÍA 
Hennig (1966) introdujo el concepto de homología como criterio para reconocer las relaciones 
filogenéticas entre los taxones. Este concepto es definido como similitud debida a ancestría común. 
Se considera que en el proceso de evolución hay descendencia con modificación y que el vínculo 
entre las especies puede inferirse por la presencia de un tipo especial de similitud: las 
sinapomorfías, o estados derivados compartidos de un carácter. Esta similitud es resultado de una 
ancestría compartida de los estados derivados de carácter (Nixon y Ochotorena, 2001), 
independientemente de si el estado es ancestral o derivado, por lo que no se requiere conocer la 
polaridad de los caracteres o dirección de cambio evolutivo antes de llevar a cabo un análisis 
cladístico (Nixon y Carpenter, 1993). Estas hipótesis de homología se ponen a prueba contra las 
demás observaciones, pues todos los estados de carácter (observaciones) representan una 
hipótesis de homología. 
 Patterson (1982) menciona que existen tres criterios para hipotetizar las homologías: 1) 
posicional: a partir de la posición de un elemento en un sistema estructural morfológico o molecular 
comparable; 2) estructural: a partir de la existencia de muchas características compartidas, ya sean 
estructuras morfológicas o moleculares y 3) transicional: cuando se puede demostrar un conjunto 
de transiciones históricas en el origen de una característica por medio de evidencia paleontológica, 
molecular u ontogenética. 
 Hennig (1966) reconoció que la similitud debida a homología puede ser de dos tipos: 
aquellas que surgen primero en el tiempo, y que por lo tanto se infiere que se encontraban 
presente en el ancestro del grupo en estudio y que se presentan en dos o más taxones, llamadas 
simplesiomorfías y aquellas que surgen a partir del estado plesiomórfico, es decir, son el resultado 
de la transformación del carácter dentro del grupo en estudio y se comparten entre dos o más 
taxones, llamadas sinapomorfías (Morrone, 2001). 
 La homoplasia se refiere a la semejanza existente entre estructuras de especies distintas 
sin una descendencia común, por lo que mimetiza a la homología. Se expresa de tres maneras: 1) 
convergencia: cuando no existe una base genética común; 2) paralelismo: cuando existe un base 
9 
genética común pero lejana, es decir se presentan en un mismo ancestro común pero no inmediato 
y 3) reversión: cuando la similitud se debe a un estado de regresión al estado ancestral. 
 
PASOS DE UN ANÁLISIS CLADÍSTICO 
El primer paso en cualquier análisis que pretenda reflejar la hipótesis de filogenia de algún grupo 
es la selección y definición de terminales (Nixon y Ochotorena, 2001), es decir, de los taxones que 
serán las unidades de estudio (Morrone, 2001). La importancia en el muestreo de los terminales 
permite la estabilidad de los resultados, reiterando las conclusiones. Idealmente deben incluirse 
todos los integrantes del grupo de interés (grupo interno) y tantos grupos externos como sea 
posible (Nixon y Ochotorena, 2001). 
 El siguiente paso es seleccionar los caracteres (Morrone, 2001), que potencialmente 
agrupen a los terminales de manera que la información contenida en los atributos sea lo más 
natural posible o lo más predictiva posible (Nixon y Ochotorena, 2001). Este paso corresponde a lo 
que De Pinna (1991) considera formulación de hipótesis de homología primaria; éstas deberán ser 
corroboradas o refutadas en el siguiente paso que corresponde a la formulación de hipótesis de 
relaciones genealógicas entre los taxones analizados (Morrone, 2001), seleccionando una de las 
hipótesis filogenéticas. Los resultados pueden ayudar a reevaluar las hipótesis de homología 
primaria (iluminación reciproca sensu Hennig, 1966) o al establecimiento de una propuesta de 
clasificación (Nixon y Ochotorena, 2001), o algún otro tipo de estudios que tengan como base las 
relaciones filogenéticas de los taxones (Morrone, 2001). 
 
CONSTRUCCIÓN DE CLADOGRAMAS 
La construcción de cladogramas a partir del principio de parsimonia puede realizarse de dos 
maneras: el método propuesto por Hennig (1966), llamado argumentación hennigiana y el método 
propuesto por Kluge y Farris (1969) y Farris (1970), llamado método de las redes de Wagner. 
Argumentación hennigiana. Se utiliza para análisis con un grupo reducido de taxones, ya que 
debido al conflicto entre los distintos caracteres, es difícil de aplicar en análisis con matrices 
grandes (Morrone, 2001). Considera la información proporcionada por cada carácter, utilizando el 
10 
principio de inclusión/exclusión (Wiley et al., 1991; Lipscomb, 1998); forma un subcladograma por 
cada uno de los caracteres utilizados, para evaluar los agrupamientos que forma cada uno de 
ellos. Posteriormente, los subcladogramas se combinan para formar un solo cladograma; en el 
caso de que exista conflicto en los agrupamientos sustentados por los caracteres, se puede 
obtener más de un cladograma, que siguiendo el principio de parsimonia debería elegirse el de 
menor longitud. 
Método de las redes de Wagner. La construcción de cladogramas mediante este método se lleva 
a cabo conectando cada uno de los terminales a la vez. El primer terminal que se conecta es el 
que presenta el menor número de cambios con respecto al grupo externo; posteriormente se 
conecta el siguiente terminal dependiendo del número de cambios entre cada taxón, cuidando que 
el terminal que es agregado minimice el número de cambios de los estados de carácter (Lipscomb, 
1998) y se agrega el resto de los terminales sucesivamente. 
 Esta metodología es muy efectiva, ya que los cladogramas obtenidos siempre serán más 
cortos que los que se podrían generar al azar (Goloboff, 1998). Sin embargo, cuanto más 
complicado sea el grupo de datos bajo análisis, la probabilidad de encontrar el cladograma más 
parsimonioso disminuye. Debido a este problema, se desarrollaron diversas estrategias de 
búsqueda que pretenden encontrar el cladograma más parsimonioso o, por lo menos, acercarse a 
él. Entre las estrategias utilizadas se encuentran la búsqueda exhaustiva, la búsqueda branch and 
bound y la búsqueda por permutación de ramas. 
Búsqueda exhaustiva. Evalúa todas las hipótesis posibles para poder seleccionar la más 
parsimoniosa; el inconveniente en el uso de esta estrategia es que el número de cladogramas 
posibles se incrementa potencialmente con el aumento del número de taxones, por lo que es útil 
solamente para matrices con un número reducido de taxones, usualmente menos de 11 (Lipscomb, 
1998; Morrone, 2001). 
Búsqueda branch and bound. A partir de un cladograma creado mediante el método de las redes 
de Wagner, busca un cladograma de la misma o menor longitud, por lo que se basa en la 
probabilidad de encontrar los cladogramas más cortos (Morrone, 2001). Se comienza formando un 
cladograma con solo dos terminales, para posteriormente agregar cada uno de los terminales 
11 
restantes en diferentes combinaciones, comparando la longitud resultante con la del cladograma 
de Wagner inicial. Si el cladograma encontrado presenta una longitud mayor, la búsqueda se 
detiene; en cambio si es menor, se comparan las longitudes generadas a partir de éste. 
Búsqueda por permutación de ramas. A partir del cladograma de Wagner, se cortan ramas que 
se colocan en otras posiciones, tratando de encontrar la topología más parsimoniosa, 
considerando dos alternativas, ya sea por permutación local de ramas, moviendoramas 
adyacentes a una rama interna (NNI) o por permutación global de ramas, en donde las ramas 
grandes se re-arreglan en diferentes combinaciones (SPR), eligiendo la más parsimoniosa 
(Lipscomb, 1998). Además, se puede cambiar al mismo tiempo el arreglo de los terminales (TBR). 
 
PRUEBAS DE CONFIANZA 
Los resultados obtenidos en un análisis cladístico son sometidos a diversas pruebas estadísticas 
que generan matrices de datos al azar y simulaciones de los datos para determinar el soporte que 
tenga el cladograma completo o cada una de las ramas que lo componen. 
Distribución de longitudes del cladograma. Se utiliza para determinar el soporte de un 
cladograma. Esta prueba construye distribuciones de frecuencias, en donde las variables son el 
número de cladogramas y el número de pasos de cada uno de ellos. En una gráfica podemos 
observar si el cladograma más parsimonioso se encuentra cercano o lejano con respecto al 
universo de cladogramas posibles (Goloboff, 1991). 
Para determinar el soporte de cada rama, se utiliza alguna de las siguientes pruebas: 
Soporte de Bremer. La confianza de las ramas en un cladograma de consenso se mide como el 
número de pasos extra que se requieren antes de que se pierda un clado. Si después de agregar 
muchos pasos la topología del cladograma se mantiene se considera que la rama está bien 
soportada. 
Bootstrap. Forma una pseudo-réplica de la matriz original después de remover y remplazar al azar 
los caracteres de la matriz original. Busca en cada réplica aleatoria los cladogramas más 
parsimoniosos y compara los resultados con los originales, calculando la confianza de acuerdo al 
porcentaje de aparición de cada clado, es decir, el número de veces que la rama es recuperada 
12 
después de todo el procedimiento. Mientras más se aproxime al 100%, la confianza en el soporte 
es mayor. Se considera que valores mayores al 50% presentan un buen soporte. 
Jacknife. Esta prueba elimina caracteres o taxones al azar sin remplazarlos (Lanyon, 1985). Al 
igual que el Bootstrap, busca en cada réplica los cladogramas más parsimoniosos y los compara 
con los resultados. En este caso estima que los valores de confianza mayores al 68% determinan 
un buen soporte. 
Prueba de permutación. Con esta prueba, se cambia al azar la distribución de los estados de 
carácter en un mismo carácter, para posteriormente analizar los cladogramas generados a partir de 
la nueva matriz. Si el cladograma original tiene una longitud menor que el 5% de los cladogramas 
obtenidos de la matriz aleatorizada o los valores son mayores al 95% de los originales, se 
considera que el cladograma tiene un buen soporte (Archie, 1989). 
Remoción sucesiva de caracteres. Estima que la remoción de un carácter puede ocasionar la 
pérdida de un determinado clado, por lo que la confianza de ellos o índice de estabilidad del clado 
(CSI) se puede determinar esperando el cambio mínimo de los clados, a partir de la remoción de 
cada uno de los caracteres o la combinación de ellos (Davis, 1993). El CSI se calcula como el 
cociente del número mínimo de caracteres con respecto al número de caracteres informativos del 
conjunto de datos; este valor tiene un intervalo entre 0, que significa la ausencia en el cladograma 
de consenso respecto del juego de datos completo, hasta 1, que muestra que todos los caracteres 
deben ser removidos del clado para ocasionar que este se pierda. 
 
SELECCIÓN DE CARACTERES 
Los análisis cladísticos están basados en caracteres observados, los cuales pueden ser de 
distintos tipos (morfológicos, químicos, etc.) y sus estados son expresiones mutuamente 
excluyentes (Swofford y Olsen, 1990). 
 Los caracteres que se utilizan en un análisis filogenético deben cumplir dos condiciones 
básicas: 1) deben ser independientes uno de otro, es decir, el cambio en un carácter analizado, no 
debe afectar la probabilidad de cambio de ningún otro carácter que será sometido a análisis (Hillis 
y Wiens, 2000), ya que si existe una relación lógica o funcional de los caracteres, en caso de que 
13 
alguno de ellos presente homoplasia puede implicar la homoplasia en el otro (Hawkins et al., 
1997); y 2) deben ser heredables, es decir, la variación del carácter debe pasar del ancestro a su 
descendencia (Hillis y Wiens, 2000). 
La taxonomía tradicional, ha desempeñado un papel muy importante en la generación de 
estudios biológicos. Sin embargo, en los últimos años, con la ayuda de las técnicas de la biología 
molecular se han hecho más frecuentes los análisis que integran información de diversas 
secuencias de DNA por la facilidad y rapidez con la que se pueden obtener resultados. El uso de 
datos moleculares ha hecho pensar que al ser mucho más numerosos, oscurecen la información 
aportada por la morfología; sin embargo, presentan las mismas ventajas y desventajas que los 
datos obtenidos de otro tipo de fuentes. Por lo tanto, los cladogramas basados en este tipo de 
datos se consideran, al igual que los resultados de datos morfológicos, como hipótesis de filogenia, 
las cuales deben de estar sujetas a corroboración/refutación con otras fuentes de evidencia (Nixon 
y Ochotorena, 2001). 
 Las ventajas de las técnicas moleculares han permitido reconocer el papel de la 
convergencia de caracteres en la clasificación y ha facilitado la implementación de clasificaciones 
que reflejan la historia evolutiva de los grupos involucrados. Sin embargo, hay que tener en cuenta 
que al realizar un análisis con datos moleculares estamos reflejando la filogenia de los grupos bajo 
estudio y no la de los genes involucrados en el análisis (Doyle 1992, 1996), por lo que los 
resultados sugeridos en un análisis pueden solo ser implementados formalmente como resultado 
de un entendimiento completo de la morfología de los grupos involucrados y el uso de marcadores 
moleculares independientes. 
 Los datos morfológicos, por su parte, presentan las siguientes ventajas con respecto a los 
datos moleculares: 1) se puede examinar un número grande de individuos que representan cada 
taxón terminal, con un costo relativamente bajo, si se cuenta con una buena muestra o 
representación de ellos en las colecciones; 2) los taxones fósiles pueden ser considerados como 
taxones terminales (Nixon, 1996); y 3) las hipótesis generadas pueden ser relacionadas con 
factores biológicos, ecológicos o geológicos, que permiten comprender la historia evolutiva de los 
taxones. 
14 
La inclusión de caracteres en un análisis filogenético debe considerar varios aspectos. Uno 
es la variación existente dentro de los terminales (intraespecífica), que se refiere a las diferencias 
existentes entre los individuos de una misma especie (Hennig, 1966; Wiens, 2000) y que se refleja 
en la diversidad de formas o estados de un carácter en una sola especie. Otro es la variación 
interespecífica, referida como la variación resultante de diferentes procesos microevolutivos y que 
puede en ocasiones ser representada por homoplasia en los taxones superiores. 
 La codificación de la variación en los caracteres polimórficos se lleva a cabo de diferentes 
maneras. En ocasiones se fraccionan los terminales en unidades más pequeñas invariables, se 
excluyen, se codifica el estado polimórfico con el estado que se presume es plesiomórfico, o se 
codifican como faltantes o con todas las posibles combinaciones (Nixon y Davis, 1991). 
 En ocasiones podemos tener datos que no se pueden codificar por ser desconocidos o 
estar ausentes en los terminales, debido a un muestreo inadecuado o por la falta de especimenes, 
mal preservados o fragmentados (Strong y Lipscomb, 1999). Los caracteres inaplicables, por su 
parte, resultan cuando los caracteres no son comparables para todos los taxones involucrados, 
debido a que se presentan de manera muy compleja en los taxones o se encuentran reducidos 
(Strong y Lipscomb, 1999; Nixon y Davis, 1991). 
 
POLARIZACIÓN 
La determinaciónde los estados de carácter en apomórficos o plesiomórficos puede lograrse a 
partir del uso de tres criterios principales (Madisson et al., 1984). El criterio paleontológico, que 
considera que los estados de carácter presentes en los fósiles de un grupo son los más primitivos 
(plesiomórficos) y los presentes en representantes vivientes son los estados derivados 
(apomórficos) (Mabee, 2000). El criterio ontogenético, que determina a partir del orden de aparición 
de los caracteres o estados de los caracteres durante la ontogenia que la condición plesiomórfica 
aparece primero que los estados apomórficos (Mabee, 2000); sin embargo, para un gran número 
de taxones es difícil tener todas las etapas del desarrollo de todos los caracteres utilizados, por lo 
que es difícil determinar los estados de carácter. Finalmente, el criterio del grupo externo, que 
busca las homologías con el grupo hermano, en donde si el estado de carácter bajo análisis se 
15 
presenta en el grupo bajo estudio y en el grupo hermano, se dice que es plesiomórfico; si, por el 
contrario, el estado se encuentra únicamente en el grupo bajo estudio y ausente en el grupo 
hermano, entonces se considera apomórfico (Villaseñor y Dávila, 1992). 
 En la actualidad, el uso del criterio de grupo externo en la sistemática ha cambiado e 
involucra la comparación de los estados de carácter del grupo en estudio con los estados de 
carácter homólogos de grupos externos (Mabee, 2000). La polaridad de los caracteres es entonces 
considerada a posteriori, es decir, hasta después de poner a prueba todas las hipótesis de 
homología, ya que el cambio evolutivo de un carácter depende de la interacción de todos los 
caracteres y sus estados (Nixon y Carpenter, 1993). Se considera que los estados plesiomórficos 
son aquellos que están presentes en algunos integrantes del grupo interno y en los del grupo 
externo, mientras que los sinapomórficos solo se encuentran en algunos del grupo interno, 
suponiendo que un estado se encuentra en ambos grupos debido a la herencia de un ancestro 
más antiguo que el del grupo bajo estudio (Morrone, 2001). 
 Nixon y Carpenter (1993) propusieron que la metodología del grupo externo consiste de 
seis pasos principales (Figura 1). 
 
Figura 1. Método del grupo externo (Nixon y Carpenter, 1993). 
16 
III. LA TRIBU HELIANTHEAE 
La tribu Heliantheae sensu lato incluye aproximadamente 3500 especies, clasificadas en 302 
géneros (Robinson, 1981; Karis, 1993b; Karis y Ryding, 1994). La mayoría de los géneros tiene 
una distribución en el continente americano, solo unos pocos géneros extienden su distribución a 
las regiones de los trópicos y subtrópicos del Viejo Mundo. 
 La circunscripción taxonómica de las Heliantheae ha sido modificada a través del tiempo. 
El concepto taxonómico general de la tribu, establecido por Cassini (1821), ha sido ligeramente 
modificado para enfatizar la presencia o ausencia de brácteas receptaculares o páleas, para 
separar dos principales grupos dentro de las Heliantheae sensu lato (Bentham, 1873; Hoffmann, 
1890). Las Helenieae contienen todos los géneros sin páleas, con vilano en su mayor parte de 
escamas y anteras parduscas o rosáceas (Karis y Ryding, 1994). Las Heliantheae sensu stricto son 
paleáceas y muchas tienen anteras con colores oscuros o negros. Stuessy (1977) proveyó un 
nuevo esquema de clasificación, el cual incluye a las Heliantheae y algunos taxa helenioides, como 
son las Gaillardiinae y Bahiinae. Robinson (1981) proveyó el más claro y compresivo informe de 
datos de la taxonomía y límites genéricos de la tribu Heliantheae en su sentido más amplio, por la 
inclusión de todos los miembros de las tribus Heliantheae sensu stricto y Helenieae en un 
esquema, de clasificación conteniendo 35 subtribus. Su circunscripción de tales subtribus se basó 
principalmente en una combinación de microcaracteres florales y del aquenio, apoyado por otras 
características taxonómicas distintivas que han sido tradicionalmente usadas en la delimitación de 
esos grupos. 
 De las catorce tribus de la familia Asteraceae que se encuentran representadas en México, 
la tribu con el mayor número de géneros y especies es Heliantheae, con aproximadamente 165 
géneros y alrededor de 1150 especies, 740 de ellas endémicas de México (Villaseñor, 1991). 
Según McVaugh (1984), los miembros de la tribu Heliantheae se caracterizan por ser 
hierbas o arbustos, algunas veces pequeños árboles, las hojas tienen venación pinnada trinervada, 
son opuestas o las superiores alternas, enteras a divididas o lobadas; el involucro es biseriado a 
multiseriado, sin calículo; las brácteas involucrales son herbáceas, algunas veces endurecidas, 
imbricadas, subiguales o desiguales; el receptáculo es convexo o cónico, evidentemente paleáceo, 
17 
las páleas escariosas a subherbáceas, comúnmente más o menos envolviendo las flores del disco; 
las páleas externas algunas veces son transicionales con las brácteas involucrales; las cabezuelas 
pueden ser radiadas o discoides, raramente disciformes; las flores son frecuentemente dimórficas, 
las internas o las externas frecuentemente estériles, los ovarios abortivos; el vilano de ambas flores 
(radiadas y discoides) puede ser de escamas, aristas o ausente; las anteras en su mayoría son 
apendículadas, sagitadas o auriculadas en la base; el estilo de las flores del disco es ramificado, 
las ramas son truncadas o redondeadas, algunas veces apendiculadas; los aquenios 
frecuentemente son comprimidos, algunas veces angulados o alados, asociados con las páleas o 
las brácteas involucrales. 
 Cronquist (1955, 1977) argumentó que las Heliantheae sensu lato constituyen el grupo más 
ancestral en la familia. Entre las características que consideró como primitivas en la tribu están las 
hojas opuestas, con las formas alternadas derivadas; la venación palmada de las hojas, el 
invólucro subimbricado, con las brácteas en muchas de las subtribus con uno o dos tipos de 
textura; los receptáculos básicamente paleáceos con las formas epaleáceas derivadas; flores tanto 
radiadas como del disco usualmente presentes, con una tendencia a la supresión del gineceo, la 
cual es expresada en los estilos de las flores radiadas; flores del disco funcionalmente masculinas 
o raramente dioicas; pigmentos de las flores en su mayoría amarillos; las corolas del disco 
usualmente con lóbulos cortos; las tecas de las anteras usualmente oscuras o rojizas y el conectivo 
de las anteras con las bases raramente prolongadas que se extienden hacia abajo, las células 
endoteliales usualmente con engrosamientos polarizados en las paredes transversales con las 
formas radial y lateralmente polarizadas como derivadas; los apéndices apicales de las anteras 
usualmente ovadas y con la base constricta y la superficie abaxial a veces con glándulas o 
tricomas; la base del estilo usualmente glabra, las ramas del estilo usualmente con líneas 
estigmáticas pareadas; los aquenios básicamente prismáticos, con numerosas formas derivadas 
comprimidas; las paredes de los aquenios carbonizadas y estriadas, con formas no estriadas o 
raramente no carbonizadas derivadas. En muchas de las subtribus paleáceas con brácteas 
involucrales de textura herbácea, el vilano está ausente; cuando presente es capilar, con muchas 
cerdas o raramente plumoso. El polen en la mayoría de las especies estudiadas es mayor a 23 μm 
18 
de diámetro, con un patrón equinado en la superficie y una estructura de la pared tipo Heliantheae 
según la definición de Skvarla et al. (1977 en Robinson, 1981). 
Robinson (1981) realizó una sinopsis de las Heliantheae sensu lato, la cual comprende 35 
subtribus enfatizando el uso de caracteres micromorfológicos, como es la esclerificación del 
aquenio, las fibras en las corolas del disco, la estructura de los estambres y estilos, y la morfología 
de las paredes de los aquenios, especialmente en la capa carbonizada, además de considerarotros datos disponibles, como la citología y caracteres bioquímicos. 
 
FILOGENIA DE LAS HELIANTHEAE 
En un análisis cladístico, Bremer (1987) analizó las relaciones tribales en las Asteraceae usando 
seis terminales de las Heliantheae sensu lato. Estudios cladísticos en la tribu Heliantheae, 
utilizando caracteres morfológicos y tratando las relaciones genéricas dentro de la tribu, realizadas 
por Karis (1993b, 1996) y Karis y Ryding (1994) produjeron diferentes hipótesis filogenéticas. 
Análisis cladísticos recientes con datos moleculares (Schilling y Panero, 2002) han arrojado 
resultados que incluyen las interrelaciones dentro de las Heliantheae sensu lato basados más o 
menos en los mismos conjuntos de datos que muestran la variación de sitios de restricción de 
cpDNA y secuencias de genes ndhF de cloroplasto. En los análisis con este tipo de datos para las 
Asteraceae (Jansen et al., 1990, 1991; Keeley y Jansen, 1991; Jansen y Kim, 1996), se incluyen 
algunos géneros de Heliantheae sensu lato, los cuales muestran que las Eupatorieae son un 
subgrupo derivado a partir de las Heliantheae. Estos resultados han permitido reevaluar el 
tratamiento de Robinson (1981), con el potencial reconocimiento de una tribu Helenieae 
modificada. Las comparaciones filogenéticas de datos moleculares coinciden en que las 
Heliantheae, como fueron circunscritas por Robinson (1981), no son un grupo monofilético y que es 
necesario que las Eupatorieae sean incorporadas en las divisiones tradicionales de las Helenieae y 
las Heliantheae. No obstante, los esfuerzos realizados, la filogenia de muchos de los géneros que 
componen a esta tribu no se conocen completamente. 
19 
IV. EL GÉNERO AXINIPHYLLUM 
Axiniphyllum Benth. es un género endémico de México, con una distribución restringida a los 
bosques templados del occidente del país, en los estados de Durango, Guerrero, Jalisco, Nayarit y 
Oaxaca. El interés en Axiniphyllum se basa principalmente en su pobre conocimiento, ya que las 
colectas realizadas de sus especies son escasas. Axiniphyllum es un género con relativa 
importancia, ya que probablemente sus poblaciones sean muy pequeñas; además, los tipos de 
vegetación donde se encuentra son los más afectados por las actividades antropogénicas, como la 
deforestación; por lo tanto, es necesario contar con un mejor conocimiento, tanto taxonómico como 
de sus relaciones filogenéticas. 
 
HISTORIA TAXONÓMICA 
La primera descripción de Axiniphyllum fue hecha por Bentham en 1872. En ella incluyó dos 
especies que carecían de flores liguladas, A. corymbosum Benth. y A. tomentosum Benth. Esta 
última había sido descrita antes como Polymnia scabra Zucc., por lo que Axiniphyllum scabrum 
(Zucc.) S.F. Blake es el nombre correcto para este taxón, como fue notado por Blake (1930). 
Desde que el género fue descrito y casi por un siglo no se adicionaron nuevas especies y 
Axiniphyllum se mantuvo como un género con solo dos especies, distribuidas únicamente en 
Guerrero y Oaxaca. 
 En 1978 fue descrita una tercera especie (Axiniphyllum sagittalobum B.L. Turner) a partir 
de una colecta hecha en el estado de Guerrero. Esta especie hasta hace poco se conocía solo del 
material tipo, depositado en el Herbario de la Universidad de Texas (TEX). Axiniphyllum 
pinnatisectum (Paul G. Wilson) B.L. Turner, es otra especie, descrita previamente como Rumfordia 
pinnatisecta Paul G. Wilson; sin embargo, las características que presenta difieren de las otras 
especies de Rumfordia, por lo que Turner (1978a) la transfiere al género bajo estudio. Esta especie 
también es pobremente conocida ya que solo se conoce de dos colectas; su área de distribución 
se restringe a las zonas montañosas del estado de Guerrero. Por último, Axiniphyllum durangense 
B.L. Turner, del sur del estado de Durango es la especie más recientemente descrita (Turner, 
1987). 
20 
 El número de especies actualmente conocido de Axiniphyllum son cinco especies. Tal 
número incrementa su área de distribución considerablemente, presentando una disyunción desde 
Oaxaca y Guerrero hasta Durango. Sin embargo, Turner (1987) considera que el género debería 
encontrarse también en la región de la Nueva-Galicia (McVaugh, 1984), pero hasta la fecha no se 
encuentra reportada su presencia en la región. 
 
RELACIONES GENÉRICAS 
Desde que fue descrito por Bentham (1872), Axiniphyllum ha sido relacionado con distintos 
géneros, según los diferentes sistemas de clasificación propuestos para las Heliantheae. Sus 
relaciones difieren en algunos casos en cuanto a los géneros propuestos como afines a 
Axiniphyllum, como resultado del conocimiento adquirido para los grupos que se han estudiado y 
los enfoques utilizados (Cuadro 2). 
 Bentham notó que este género estaba muy estrechamente relacionado con Zaluzania Pers. 
y Sabazia Cass., debido a la carencia de vilano en los aquenios. Sin embargo, Sabazia es 
fácilmente distinguible de Axiniphyllum por sus flores liguladas blancas y por sus hojas no 
amplexicaules. 
 Sanders (1977), relacionó a Axiniphyllum con Rumfordia DC., el cual incluye siete especies 
distribuidas en México y Centroamérica, debido a la similitud mostrada particularmente por las 
especies que presentan flores liguladas en las características del involucro, los aquenios y las 
ramas del estilo. En la revisión del género Axiniphyllum, Turner (1978a) distingue a los dos géneros 
en base a los mismos caracteres propuestos por Sanders. 
Stuessy (1977) ubica a Axiniphyllum dentro de la subtribu Helianthinae Dumort., integrada 
por 26 géneros junto a Balsamorhiza Hook. ex Nutt., Chromolepis Benth., Dracopis (Cass.) Cass., 
Echinacea Moench, Encelia Adans., Enceliopsis A. Nelson, Flourensia DC., Geraea Torr. & A. 
Gray, Gymnolomia Kunth, Haplocalymma S.F. Blake, Helianthella Torr. & A. Gray, Helianthus L., 
Hymenostephium Benth., Iostephane Benth., Pappobolus S.F. Blake, Phoebanthus S.F. Blake, 
Pionocarpus S.F. Blake, Ratibida Raf., Rudbeckia L., Simsia Pers., Syncretocarpus S.F. Blake, 
Tetragonotheca L., Tithonia Desf. ex Juss., Vigethia W.A. Weber, Viguiera Kunth y Wyethia Nutt. 
21 
22 
 Robinson (1981) en su estudio para determinar los límites taxonómicos de la tribu 
Heliantheae y las 35 subtribus que la conforman, basado principalmente en caracteres 
morfológicos y bioquímicos, ubica a Axiniphyllum dentro de la subtribu Milleriinae Benth. & Hook., 
junto con Guizotia Cass., Milleria L. Rumfordia DC., Sigesbeckia L. y Trigonospermum Less. 
 Con la implementación de la metodología cladística, Karis (1993b) propuso una 
clasificación nueva, utilizando caracteres morfológicos, en la cual incluye una muestra de 90 
géneros de la tribu. Dentro de la selección de géneros no se incluyó a Axiniphyllum; sin embargo, 
sí incluyó a algunos de los géneros que se han propuesto como cercanamente relacionados. 
Todos ellos forman un grupo monofilético, aunque no se especifican las sinapomorfías que 
soportan sus resultados. 
 La propuesta de Karis (1993) fue retomada por Bremer (1994) quien bajo ese mismo 
esquema filogenético propuso una nueva clasificación de las subtribus que forman a Heliantheae. 
De esta manera, Axiniphyllum es incluido dentro de la subtribu Melampodiinae Less., junto con 
Acanthospermum Schrank, Brasilia G.M. Barroso, Calea L., Enydra Lour., Greenmaniella W.M. 
Sharp, Guizotia Cass., Lecocarpus Decne., Melampodium L., Micractis DC., Milleria L., Neurolaena 
R. Br., Polymnia L., Rumfordia DC., Sigesbeckia L., Smallanthus Mack., Staurochlamys Baker, 
Tetrachyron Schltdl., Tetragonotheca L., Trigonospermum Less., Tyleropappus Greenm., Unxia L. y 
Zandera D.L. Schulz. 
La utilización de datos moleculares ha servido de base para la realización de otros análisis 
utilizando la metodología cladista. Rauscher (2002) determinó las relaciones del complejo 
Espeletia, incluyendo entre las unidades de muestreo a Axiniphyllum durangense. Los resultados 
obtenidos muestranque esta especie está estrechamente relacionada con algunas especies de los 
géneros Milleria, Rumfordia, Sigesbeckia y Trigonospermum incluidas dentro del análisis. Datos de 
las secuencias de la región ITS (Panero y Plovanich, datos no publicados en Rauscher, 2002) 
apoyan la estrecha relación de Smallanthus y Rumfordia y colectivamente a otras Milleriinae, como 
Axiniphyllum, Milleria, Sigesbeckia y Trigonospermum. 
 
Cuadro 2. Ubicación del género Axiniphyllum Benth. y géneros afines según diferentes propuestas. 
Helianthinae Dumort. 
(Stuessy, 1977) 
Milleriinae Benth. & Hook. 
(Robinson, 1981) 
Karis (1993) Melampodiinae Less. 
(Karis, 1994) 
Rauscher (2002) 
Axiniphyllum Benth. 
Balsamorhiza Hook. ex Nutt. 
Chromolepis Benth. 
Dracopis (Cass.) Cass. 
Echinacea Moench 
Encelia Adans. 
Enceliopsis A. Nelson 
Flourensia DC. 
Geraea Torr. & A. Gray 
Gymnolomia Kunth 
Haplocalymma S.F. Blake 
Helianthella Torr. & A. Gray 
Helianthus L. 
Hymenostephium Benth. 
Iostephane Benth. 
Pappobolus S.F. Blake 
Phoebanthus S.F. Blake 
Pionocarpus S.F. Blake 
Ratibida Raf. 
Rudbeckia L. 
Simsia Pers. 
Syncretocarpus S.F. Blake 
Tetragonotheca L. 
Tithonia Desf. ex Juss. 
Vigethia W.A. Weber 
Viguiera Kunth 
Wyethia Nutt. 
Axiniphyllum Benth. 
Guizotia Cass. 
Milleria L. 
Rumfordia DC. 
Sigesbeckia L. 
Trigonospermum Less. 
Calea L. 
Enydra Lour. 
Guizotia Cass. 
Melampodium L. 
Milleria L. 
Neurolaena R. Br. 
Polymnia L. 
Rumfordia DC. 
Smallanthus Mack. 
Tetragonotheca L. 
Acanthospermum Schrank 
Axiniphyllum Benth. 
Brasilia G.M. Barroso 
Calea L. 
Enydra Lour. 
Greenmaniella W.M. Sharp 
Guizotia Cass. 
Lecocarpus Decne. 
Melampodium L. 
Micractis DC. 
Milleria L. 
Neurolaena R. Br. 
Polymnia L. 
Rumfordia DC. 
Sigesbeckia L. 
Smallanthus Mack. 
Staurochlamys Baker 
Tetrachyron Schltdl. 
Tetragonotheca L. 
Trigonospermum Less. 
Tyleropappus Greenm. 
Zandera D.L. Schultz 
Axiniphyllum Benth. 
Milleria L. 
Rumfordia DC. 
Sigesbeckia L. 
Trigonospermum Less. 
 
23 
V. OBJETIVOS 
OBJETIVO GENERAL 
• Contribuir al conocimiento de la biodiversidad mexicana aplicando las herramientas de la 
cladística, elaborando hipótesis de las relaciones filogenéticas entre las especies del 
género Axiniphyllum Benth., endémico de México. 
 
OBJETIVOS PARTICULARES 
• Llevar a cabo un tratamiento taxonómico de Axiniphyllum. 
• Poner a prueba la monofilia del género Axiniphyllum. 
 
VI. HIPÓTESIS 
El género Axiniphyllum Benth., representado por cinco especies, es un grupo monofilético dentro 
de la tribu Heliantheae. 
24 
VII. MATERIAL Y MÉTODOS 
SELECCIÓN DE TERMINALES 
En el presente trabajo se incluyerón 19 terminales (Cuadro 3), los cuales se agruparon de la 
siguiente manera: 
 
Grupo interno 
A partir de la información obtenida sobre Axiniphyllum (Turner, 1978a, 1987) y la revisión de los 
ejemplares de herbario disponibles en las colecciones ENCB, FCME y MEXU, se consideró que 
este género incluye cinco especies (A. corymbosum, A. durangense, A. pinnatisectum, A. 
sagittalobum y A. scabrum). 
 
Grupo externo 
Para la selección del grupo externo, se eligieron aquellos géneros que se encuentran dentro de la 
subtribu Milleriinae (Robinson, 1981), de la cual forma parte Axiniphyllum, junto con Guizotia, 
Milleria, Rumfordia, Sigesbeckia y Trigonospermum. También se incluyó al género Smallanthus, 
ubicado dentro de la subtribu Melampodiinae (Robinson, 1981), ya que este género ha sido 
relacionado con Trigonospermum. La clasificación subtribal de Robinson (1981) ha sido apoyada 
por el análisis de Karis (1993b), en el cual los cuatro géneros de Milleriinae incluidas en el análisis 
forman un clado. 
 Los miembros de la subtribu Milleriinae se caracterizan por presentar aquenios sin vilano, 
con flores del disco hermafroditas o funcionalmente masculinas, aquenios estriados y carbonizados 
y corolas de las flores radiadas trilobadas. Rumfordia y Sigesbeckia han sido ubicados juntos en 
los sistemas tradicionales, por la presencia de dos series de brácteas involucrales altamente 
diferenciadas, con una de estas series cubierta de glándulas. McVaugh y Laskowski (1972) y 
Turner (1978b) sugieren una relación entre Trigonospermum y Sigesbeckia; sin embargo la 
posición genérica de algunas de sus especies ha sido cuestionada. En cuanto a la relación de 
Rumfordia y Axiniphyllum, ésta es mencionada por Sanders (1977) y Turner (1978a). Smallanthus 
y Rumfordia fueron colocados por Robinson (1981) en la subtribu Melampodiinae y MIlleriinae 
25 
respectivamente; sin embargo, el estudio cladístico de Schilling y Panero (2002) muestra que los 
dos géneros están estrechamente relacionados. 
 
Cuadro 3. Distribución geográfica de los terminales incluidos en el análisis filogenético. 
TERMINAL DISTRIBUCIÓN CONOCIDA 
Axiniphyllum corymbosum Benth. México: Guerrero y Oaxaca. 
A. durangense B.L. Turner México: Durango, Jalisco y Nayarit. 
A. pinnatisectum (Paul G. Wilson) B.L. Turner México: Guerrero. 
A. sagittalobum B.L. Turner México: Guerrero. 
A. scabrum (Zucc.) S.F. Blake México: Oaxaca. 
Milleria quinqueflora L. 
México: Campeche, Colima, Chiapas, Chihuahua, Durango, Guerrero, 
Jalisco, México, Michoacán, Morelos, Nayarit, Oaxaca, Quintana Roo, 
Sinaloa, Sonora, Veracruz, Yucatán; Bélice; Bolivia; Colombia; 
Costa Rica; Cuba; Ecuador; El Salvador; Guatemala; Honduras; 
Nicaragua; Panamá; Venezuela. 
Rumfordia alcortae Rzed. México: San Luis Potosí. 
R. floribunda DC. var. floribunda México: México, Michoacán, Morelos, Oaxaca. 
R. guatemalensis (J.M. Coult.) S.F. Blake 
México: Chiapas, Guerrero, Hidalgo, Oaxaca, Veracruz; Costa Rica; 
Guatemala; Panamá. 
R. penninervis S.F. Blake México: Chiapas; Guatemala. 
R. revealii H. Rob. México: Guerrero. 
Sigesbeckia agrestis Poepp. & Endl. 
México: Aguascalientes, Colima, Chiapas, Guerrero, Jalisco, México, 
Michoacán, Oaxaca, Sinaloa, Veracruz; Ecuador; Guatemala; 
Nicaragua; Perú. 
S. blakei (McVaugh & Lask.) B.L. Turner México: Guerrero. 
S. jorullensis Kunth 
México: Aguascalientes, Chiapas, Chihuahua, Durango, Guerrero, 
Hidalgo, Jalisco, México, Michoacán, Oaxaca, Puebla, Veracruz; 
Bolivia; Colombia; Costa Rica; Ecuador; Guatemala; Panamá; 
Perú. 
Smallanthus maculatus (Cav.) H. Rob. 
México: Coahuila, Chiapas, Guanajuato, Guerrero, Jalisco, 
Michoacán, Nayarit, Oaxaca, Puebla, Tamaulipas, Veracruz, 
Zacatecas; Costa Rica; El Salvador; Guatemala; Honduras; 
Panamá. 
S. oaxacanus (Sch. Bip. ex Klatt) H. Rob. 
México: Chiapas, Guerrero, Michoacán, Oaxaca; Guatemala; 
Honduras. 
Trigonospermum annuum McVaugh & Lask. 
México: D. F., Durango, Guanajuato, Guerrero, Hidalgo, Jalisco, 
México, Michoacán, San Luis Potosí, Sinaloa, Sonora; Guatemala. 
T. melampodioides DC. 
México: Chiapas, Durango, Guerrero, Hidalgo, Jalisco, México, 
Michoacán, Morelos, Nayarit, Oaxaca, Sinaloa; Guatemala. 
Zaluzania augusta (Lag.) Sch. Bip. var. augusta 
México: Aguascalientes, D. F., Guanajuato, Hidalgo, Jalisco, México, 
Querétaro. 
 
26 
El género Guizotia, con una distribución preferencial en el continente africano, no fue 
considerado debido a su posición incierta dentro de la subtribu. En el sistema tradicional de 
Stuessy (1977) se ubica dentro de la subtribu Coreopsidinae; posteriormente Baagøe (1974) lo 
transfirió a las Verbesininae, además de que no hay una buena representación de ejemplares en 
los herbarios nacionales. 
De los seis géneros que se seleccionaron como grupo externo, se eligieron 13 especies 
que están bien representadas en los herbarios. Milleria es un género monotípico (M. quinqueflora); 
de Rumfordia, que tiene siete especies, se eligieron cinco: R. alcortae, R. floribunda var. floribunda, 
R. guatemalensis, R. penninervis y R. revealii, todas ellas distribuidas en México; de Sigesbeckia, 
que tiene 24 especies, se seleccionaron tres: S. agrestis, S. blakei y S. jorullensis distribuidas en 
México; de Smallanthus,con 23 especies, se seleccionaron dos: S. maculatus y S. oaxacanus, 
mientras que de Trigonospermum, con 10 especies, se seleccionaron dos: T. annuum y T. 
melampodioides. 
 
Grupo externo funcional: Además del grupo externo, se utilizó como grupo externo funcional a 
Zaluzania augusta var. augusta, la cual es la especie tipo del género. A pesar de que Zaluzania fue 
relacionado con Axiniphyllum por Bentham (1873), actualmente se acepta que no lo está 
(Robinson, 1981; Karis, 1993). Zaluzania fue ubicado por Robinson (1981) en la subtribu 
Zaluzaniinae, caracterizada por tener aquenios estriados y comprimidos y flores radiadas fértiles. 
 
CARACTERES 
Los caracteres que se estudiaron fueron morfológicos, tanto vegetativos como reproductivos. Solo 
se incluyeron caracteres discretos que fueron codificados como binarios y/o multiestado; estos 
últimos se consideraron como no aditivos, debido a que no hay información previa sobre su 
evolución, que indique una mejor codificación como aditivos. 
 
 
 
27 
RECOPILACIÓN BIBLIOGRÁFICA 
Se buscó y recopiló información de Axiniphyllum y de los demás taxones incluidos en este estudio. 
También se buscó y recopiló información sobre los métodos más actuales en sistemática 
filogenética. Las fotografías de los ejemplares tipo de Axiniphyllum corymbosum, Axiniphyllum 
pinnatisectum y Axiniphyllum scabrum fueron solicitadas al Herbario de los Jardines Botánicos 
Reales de Kew (K); así mismo se consultaron los ejemplares tipo de A. sagittalobum y A. 
pinnatisectum en la página web del Herbario Nacional de Estados Unidos (US) 
(http://ravenel.si.edu/botany/types/jstaxa/typeFrames.cfm), Herbario de la Universidad de Texas 
(TEX-LL) (http://www.biosci.utexas.edu/prc/databases.html) y Herbario del Jardín Botánico de 
Nueva York (NY) (http://www.nybg.org/bsci/hcol/vasc/) 
 
TRABAJO DE HERBARIO 
La revisión de los ejemplares de herbario fue necesaria para corroborar las observaciones 
obtenidas de la literatura, codificar caracteres y aportar nuevas evidencias sobre las relaciones 
entre las especies de cada género. Se revisaron los ejemplares de Axiniphyllum y todos los 
terminales incluidos en este estudio depositados en MEXU (Departamento de Botánica, Instituto de 
Biología, UNAM), ENCB (Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, IPN), FCME (Facultad de 
Ciencias, UNAM) y UAGC (Herbario del Área de Ciencias Naturales, Instituto de Investigación 
Científica, Universidad Autónoma de Guerrero). El Herbario MEXU alberga ejemplares 
herborizados de todas las especies que se usaron en el análisis. 
 
TRABAJO DE CAMPO 
Se realizaron dos viajes de recolección botánica al estado de Guerrero, en los meses de 
septiembre y octubre de 2005. El objetivo fue la recolecta de ejemplares de Axiniphyllum 
pinnatisectum y A. sagittalobum, de los cuales sólo se tenían representados los ejemplares tipo. 
Los ejemplares recolectados se depositaron en los herbarios FCME, MEXU, NY, TEX y UAGC. 
 
 
28 
ANÁLISIS FILOGENÉTICO 
Se construyó una matriz para su análisis mediante el programa WinClada (Nixon, 2000). Los 
caracteres fueron analizados mediante el criterio de parsimonia. La búsqueda de los cladogramas 
más cortos fue conducida usando NONA (Goloboff, 1999). Un total de 1000 secuencias de adición 
al azar fueron sometidas a TBR (mult*) reteniendo 50 cladogramas. Estas búsquedas fueron 
conducidas en grupos de 1000, reteniendo 50000 cladogramas en la memoria (diez veces: h/50 
mu*1000 h50000 max*). Los resultados se visualizaron en WinClada (Nixon, 2000). 
Adicionalmente se hizo un análisis de remoción de caracteres (Davis, 1993) modificado, 
que se utilizó como una herramienta para revisar la influencia de la remoción secuencial de cada 
uno de los caracteres en la topología del cladograma (Luna y Ochotorena, 2004). Este análisis fue 
conducido en WinClada (Nixon, 2000) con TBR sobre 100 réplicas, reteniendo 20 cladogramas y 
seguido por TBR múltiple, reteniendo 5000 cladogramas en memoria, para cada matriz resultante 
de la remoción de cada uno de los caracteres (28 caracteres: 28 matrices). El resultado fue de 28 
cladogramas de consenso que se compararon con el cladograma más parsimonioso usando la 
matriz original. 
 
SINOPSIS TAXONÓMICA 
La sinopsis taxonómica para cada especie de Axiniphyllum se obtuvo depurando el formato de 
salida de WinClada (Nixon, 2000). Con estos datos, también se realizó la diagnosis genérica y la 
clave de identificación para las especies de Axiniphyllum. 
Para cada una de las especies se resumió la información sobre la distribución, hábitat, floración y/o 
fructificación, la cual fue obtenida de los ejemplares de herbario y de los datos obtenidos de las 
salidas de campo. Se presentan los datos de los ejemplares examinados; en caso de no presentar 
número de colecta, se presenta la fecha de colecta o número de registro del herbario 
correspondiente. 
29 
VIII. RESULTADOS 
La revisión de los ejemplares herborizados permitió describir a las especies mediante 
características morfológicas, que ayudan a separar y corroborar la identidad de las especies 
propuestas hasta la fecha. Sin embargo, debido a lo escaso del material para algunas especies, 
como en el caso de A. pinnatisectum para la cual únicamente se tiene registrado el ejemplar tipo, 
se cuenta solamente con una foto del Holotipo en el Herbario Nacional (MEXU) la revisión de los 
caracteres se hizo solamente de las partes más visibles. Aún con esta dificultad, es relativamente 
fácil separar a esta especie por poseer características únicas distinguibles a simple vista, así como 
de la descripción obtenida de la literatura. 
 
MORFOLOGÍA DE LAS ESPECIES DE AXINIPHYLLUM 
Las raíces de Axiniphyllum son gruesas, tuberosas y con leño evidente. En los ejemplares 
recolectados en campo de A. sagittalobum se observa que las raíces forman un rizoma, misma 
condición que fue observada en algunos ejemplares herborizados de A. corymbosum y A. 
scabrum. Turner (1987) describe en A. durangense una estructura similar a un rizoma con una 
estructura fibrosa. En sus anotaciones, Bentham (1872) reconoció el hábito anual en algunos 
ejemplares de A. corymbosum; sin embargo, ha sido comprobado por observaciones posteriores 
(Turner, 1978a) que esto fue un error de apreciación. 
Las especies de Axiniphyllum son hierbas perennes. Todas las especies tienen tallos 
delgados, erectos y ascendentes, con un solo eje principal largo, con pubescencia pilosa muy 
marcada en la base de los tallos, volviéndose glabro conforme se asciende hacia el ápice, los 
tricomas son multicelulares septados, uniseriados, carentes de glándulas, con excepción de A. 
scabrum, el cual presenta una mezcla de tricomas glandulares y no glandulares. El tallo es de color 
amarillo, sin embargo, en A. sagittalobum es rojizo cuando la planta es joven y se vuelve 
amarillento con la maduración de la misma. 
Las hojas de Axiniphyllum, como todas las de la subtribu Milleriinae, son opuestas; sin 
embargo, en el caso de algunos ejemplares de A. corymbosum y A. sagittalobum, existe también 
una roseta basal. La forma de la hoja es una característica que no es muy variable en las especies 
30 
de Axiniphyllum. La definición de la forma de la hoja se siguió de acuerdo al esquema del 
Systematics Association Committee for Descriptive Biological Terminology (1962), con base en el 
cual se determinó que la forma corresponde a triangular sagitada (trilobada en el caso de A. 
corymbosum, A. sagittalobum y A. scabrum) y pentalobulada en A. pinnatisectum. Los lóbulos 
presentan diversa profundidad, mientras que en el caso de A. durangense la hoja no presenta 
lóbulos. La pubescencia en el haz de las hojas en las especies de Axiniphyllum no presenta mucha 
variación, ya que es pilosa en todas las especies, presentando tricomas multicelulares, septados 
uniseriados, sin glándulas, distribuidos en toda la superficie. En cuanto a la pubescenciadel envés, 
si existe variación, ya que A. scabrum tienen una pubescencia tomentosa, con tricomas 
multicelulares, septados uniseriados, sin glándulas, pero distribuidos en toda la lámina, mientras 
que en el resto de las especies los tricomas se concentran en las venas, con escasos tricomas en 
el resto de la lámina, formando un indumento piloso. Los márgenes de las hojas son un carácter 
muy variable, ya que se presentan desde dentados hasta aserrados o crenados. Turner (1978a) 
consideró como hojas irregularmente dentadas a las de A. corymbosum y A. scabrum, mientras 
que en el caso de A. durangense las definió como irregularmente aserradas, ideas que son 
seguidas en este trabajo. La base de la lámina en A. corymbosum, A. pinnatisectum, A. scabrum y 
A. sagittalobum es sagitada, mientras que en A. durangense la base es atenuada y decurrente. En 
todas las especies de Axiniphyllum el pecíolo es alado, connato, perfoliado; A. durangense además 
presenta una estructura similar a una estípula (Turner, 1987). 
Las sinflorescencias de Axiniphyllum fueron descritas por Turner (1978a; 1987) como 
panículas corimbosas libres. Sin embargo, Bentham (1872) en la descripción de A. corymbosum 
menciona que encontró un ejemplar con una panícula menos laxa, que se atribuye a una condición 
inmadura del ejemplar. En este trabajo se describe la sinflorescencia como politélica dicasial, 
siguiendo la nomenclatura de Weberling (1989). En este tipo de sinflorescencia, los grupos de 
flores (florescencias) que terminan en el eje principal no terminan en una flor, sino que la 
sinflorescencia se mantiene como indeterminada, formándose exclusivamente flores laterales. En 
todas las especies los pedúnculos presentan pubescencia pilosa, constituida por una mezcla de 
31 
tricomas glandulares y no glandulares. En A. scabrum se observa un mayor número de tricomas 
glandulares con respecto al resto de las especies. 
El número de series de brácteas involucrales se mantiene constante en todas las especies 
del género y se ha determinado que es de 2 a 3 series. Las brácteas involucrales externas 
presentan pubescencia pilosa; algunos ejemplares presentan tricomas glandulares y en algunos 
otros están ausentes. Axiniphyllum corymbosum, A. durangense y A. sagittalobum presentan 
tricomas solo en la cara abaxial, mientras que A. scabrum los presenta en ambas superficies, estas 
brácteas presentan una orientación reflexa en Axiniphyllum scabrum y A. durangense. En el resto 
de las especies esta condición no se presenta. En cuanto a las brácteas involucrales internas, la 
pubescencia es pilosa en A. durangense, mientas que en A. corymbosum, A. scabrum y A. 
sagittalobum estas brácteas son glabras. Una de las características que permite reconocer a A. 
scabrum es el color de sus brácteas involucrales internas; a diferencia del resto de las especies del 
género, son púrpuras y van cambiando a una coloración amarillenta con la edad. En los ejemplares 
maduros que se revisaron esta coloración púrpura es aún muy evidente. 
La presencia de flores radiadas constituye una de las características más importantes para 
la delimitación de los géneros de Heliantheae. Las especies de la subtribu Milleriinae (Robinson, 
1981) poseen flores radiadas; sin embargo, en Axiniphyllum hay solo dos especies que presentan 
esta condición, A. sagittalobum y A. pinnatisectum. Cuando están presentes, se observan tres 
lóbulos no muy profundos y una condición pistilada, con gineceos bien desarrollados y fértiles. Los 
tubos presentan una pubescencia densa de tricomas glandulares y no glandulares. 
Las flores del disco de las especies de Axiniphyllum son hermafroditas y fértiles, todas las 
especies presentan flores amarillas, como la mayoría de los miembros de esta tribu. Sin embargo, 
A. scabrum difiere en esta condición por presentar flores de color rojizo. Las corolas son 
pubescentes, con tricomas uniseriados, unicelulares y no glandulares concentrándose en la base 
del tubo, excepto en A. scabrum en la cual la distribución de los tricomas se presenta de manera 
uniforme en toda la superficie de la corola. En A. durangense se presentan tricomas glandulares 
mezclados con no glandulares. La base de las anteras, fueron descritas para todas las especies 
del género (Turner, 1987) como obtusas. Sin embargo, las observaciones llevadas a cabo en el 
32 
material recolectado de A. sagittalobum en el estado de Guerrero, muestran que las anteras en 
esta especie tienen base sagitada. 
 
ANÁLISIS DE CARACTERES 
A continuación se discuten los 28 caracteres y estados de carácter que se utilizaron para realizar el 
análisis filogenético. De estos caracteres, 16 corresponden a estructuras presentes en la 
cabezuela y 12 a otras partes de la planta. Todos los caracteres se codificaron como no aditivos. 
 
1. FORMA DE VIDA: Arbusto = 0; hierba perenne = 1. 
Todas las especies ubicadas en la subtribu Millerinae fueron definidas como hierbas 
perennes, pero Trigonospermum melampodioides, Rumfordia floribunda var. floribunda, R. 
penninervis y R. revealii son arbustos. 
 
2. PUBESCENCIA EN LA BASE DEL TALLO: Glabra = 0; pilosa = 1. 
La mayoría de las especies analizadas presentan pubescencia en el tallo. Tal condición es 
de tipo pilosa y los tricomas en ocasiones pueden presentar glándulas. En algunos 
ejemplares son más escasos hacia la parte terminal del tallo hasta desaparecer, mientras 
que en otros hay ausencia de tricomas en la parte inferior de la planta y conforme se 
asciende los tricomas van apareciendo, haciéndose más notorios hacia el ápice. Para 
lograr observaciones comparativas, se consideró solamente la parte baja del tallo, es decir, 
desde la base hasta el primer nodo. 
 
3. FORMA DE LA HOJA: Ovada a elíptica = 0; trulada = 1; triangular = 2. 
La forma de la hoja es un carácter que se ha definido de distintas maneras, según la 
perspectiva de los autores que han descrito a las especies, por lo que en este caso se trató 
de uniformizar la información utilizando la definición del Systematics Association Commitee 
for Descriptive Biological Terminology (1962). Las especies bajo estudio presentan una 
33 
forma característica y definida y sólo en S. maculatus es polimórfica. El estado de carácter 
hoja ovada a elíptica fue definido debido a que las especies presentan ambas formas. 
 
4. MARGEN DE LA HOJA: Entera = 0; lobulada = 1. 
Las hojas de la mayoría de las especies bajo estudio son enteras; sin embargo, la 
presencia de lóbulos en algunas especies es evidente, aunque varían en cuanto a su 
profundidad. Por ejemplo, en A. corymbosum, A. sagittalobum y A. scabrum los lóbulos son 
someros, mientras que en A. pinnatisectum y S. oaxacanus, los lóbulos son muy 
profundos. 
 
5. VENACIÓN DE LA HOJA: Pinnada = 0; palmada = 1. 
La venación pinnada es rara en la subtribu Milleriinae. Se presenta solamente en dos 
especies de Rumfordia, además de las especies del género Smallanthus. 
 
6. FORMA DEL ÁPICE DE LA HOJA: Aguda = 0; acuminada = 1. 
La forma de los ápices de las hojas presenta poca variación. En algunos casos se observa 
que la superficie del acumen es un poco alargada; en el caso contrario, entre las especies 
que presentan ápices agudos, algunos individuos poseen ápices casi redondeados. 
 
7. PUBESCENCIA DEL HAZ: Estrigosa = 0; pilosa = 1; glabra = 2. 
La pubescencia de las hojas de las especies estudiadas es diferente en el haz y el envés; 
por lo general, los tricomas en el haz son unicelulares y sin glándulas. La pubescencia del 
haz puede presentarse en diferentes densidades. 
 
8. PUBESCENCIA DEL ENVÉS: Tomentosa = 0; pilosa = 1; glabra = 2. 
La mayoría de las especies presentan una pubescencia en el envés que se concentra a lo 
largo de las venas. En el caso de las especies que presentan una pubescencia tomentosa, 
misma que se distingue por su coloración blanquecina, ésta se distribuye uniformemente 
34 
en toda la lámina.