Biologia-basica-de-Eurytoma-sivinskii-Hymenoptera-Chalcidoidea-eurytomidae

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA 
 DE MÉXICO 
 
 FACULTAD DE CIENCIAS 
 
 
 
 
 
BIOLOGÍA BÁSICA DE Eurytoma sivinskii 
(HYMENOPTERA: CHALCIDOIDEA: 
EURYTOMIDAE) 
 
T E S I S
 
Q U E P A R A O B T E N E R E L T Í T U L O D E : 
 
B I Ó L O G A 
 
 P R E S E N T A : 
 
 JACKELINE MENA CORREA 
 
 
DIRECTOR DE TESIS: DR. MARTÍN RAMÓN ALUJA SCHUNEMAN 
HOFER. 
 
 
 
 
2 0 0 5 
 FACULTAD DE CIENCIAS 
 UNAM 
 
 
UNAM – Dirección General de Bibliotecas 
Tesis Digitales 
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fines educativos e informativos y deberá citar la fuente donde la obtuvo 
mencionando el autor o autores. Cualquier uso distinto como el lucro, 
reproducción, edición o modificación, será perseguido y sancionado por el 
respectivo titular de los Derechos de Autor. 
 
 
 
 II
DEDICATORIA 
 
A Dios 
A mi familia 
A los que amo 
 
 
 
 
 
 
 
 
 III
AGRADECIMIENTOS 
 
Un especial agradecimiento a la Campaña Nacional contra la Mosca de la Fruta (de la 
SAGARPA) y al Departamento de Agricultura de los Estados Unidos (USDA), por 
haber financiado en su totalidad mi tesis de licenciatura y mi beca durante mi 
estancia en el Instituto de Ecología, A. C. (INECOL) en Jalapa, Veracruz. 
En general a la Universidad Nacional Autónoma de México y en especial a la Facultad 
de Ciencias y sus profesores por la formación académica adquirida. 
En general al Instituto de Ecología, A.C. por haber proporcionado sus instalaciones 
para la realización de la fase experimental de mi tesis. 
Agradezco a mi director de tesis, el Dr. Martín R. Aluja Schuneman Hofer, Jefe del 
Proyecto Moscas de la Fruta del INECOL, por mostrarme de manera formal el 
método científico, por su paciencia, consejo e instrucción. Y de manera especial 
agradezco su apoyo en la impresión de esta tesis. 
Al jurado de esta tesis: Dr. Zenón Cano Santana, Dr. José Guadalupe Palacios Vargas, 
Dra. Rosa Gabriela Castaño Meneses (Facultad de Ciencias de la UNAM) y Dr. 
Juan Antonio Rull Gabayet (INECOL), por su tiempo y valiosos comentarios en 
el mejoramiento de este trabajo. 
Al Dr. John Sivinski, investigador del Center for Medical, Agricultural and Veterinary 
Entomology, USDA-ARS, por su amable colaboración en proporcionar gran parte 
de la literatura citada en mi trabajo de tesis. 
Al Dr. Michael Gates, investigador del Systematic Entomology Laboratory (PSI, ARS, 
USDA), por haber acelerado el proceso de descripción de Eurytoma sivinskii 
dándole así mayor certeza a mi trabajo de tesis. 
 IV
A la Dra. Imelda Martínez M., investigadora y Jefa del Dpto. de Ecología y 
Comportamiento Animal del INECOL, por su aportación académica, personal y 
bibliográfica; por su instrucción en aspectos de disección, técnicas de 
microscopia y realización de esquemas bajo la cámara clara, ya que su ayuda 
fue crucial en el estudio de estadios inmaduros. 
Al Biól. Arturo Bonet C., investigador del INECOL, por su aportación académica y 
bibliográfica en el estudio de estadios inmaduros. 
Al Act. Saúl Silva Cervantes, del Consejo Técnico de la Investigación Científica de la 
UNAM, por su asesoría en la realización de los análisis estadísticos. 
A Gina Posey, asistente del Dr. Sivinski, por su amabilidad en proporcionar de manera 
física la mayor parte de literatura citada en mi trabajo de tesis. 
A la M. en C. Mildred Rodríguez, asistente del Dr. Aluja, por su instrucción en la 
redacción de mi tesis y perseverancia hasta el final de la misma. 
A la M. en C. Janette González, asistente del Dr. Aluja, por instrucción en todo lo 
relacionado a la redacción de mi tesis y por su amistad. 
Al Dr. Allen L. Norrbom y Dr. Norman E. Woodley, investigadores del Systematic 
Entomology Laboratory, USDA-ARS, por su colaboración en la identificación de 
las especies de moscas provenientes de composta, y que fueron utilizadas en el 
experimento de especificidad. 
A Tiburcio Laiz, técnico del Microscopio Electrónico del INECOL, por su experiencia y 
perseverancia para probar diversas técnicas. 
Al Q. F. B. Benito Hernández C., técnico del Dpto. de Suelos del INECOL, por su 
colaboración en la identificación del tipo de suelo utilizado en algunas pruebas 
de oviposición. 
 
 V
A la Asociación de Productores y Exportadores de Aguacate en México (APEAM, A.C.) 
de Uruapan Michoacán y al Dr. Francisco Díaz-Fleischer, por haber 
proporcionado frutos infestados con moscas de la fruta silvestres, que fueron 
requeridos para el experimento de especificidad. 
A los integrantes del Proyecto Moscas de la Fruta, por su colaboración en la realización 
de mi tesis (Dr. Juan Rull, Biól. Isabel Jácome, Biól. Andrea Birke, Ing. Agr. 
Larissa Guillén, M. en C. Diana Pérez-Staples, M. en C. Nicoletta Righini, 
Cecilia, Melisa, Alberto, Darío, Edson, Victor y M. Pale). 
A mis amigos por siempre estar: Reyna, Elo, Liliana, Laura, Lorena, Mónica, Marisol, 
Carmen, Jorge, Miguel, Alberto, Javier, Polo, Memo, Silver, Fredd y familia 
Ojeda. 
A mis amigos de Jalapa, por su apoyo personal y académico, por su consejo, por todo 
lo aprendido y por todos los buenos momentos: Sheila, María P, Manuelita, Log, 
Susanita, Leticia, Carlo, Iván y Pablo. 
 
 VI
BIOLOGÍA BÁSICA DE Eurytoma sivinskii GATES y GRISSELL 
(Hymenoptera: Chalcidoidea: Eurytomidae) 
 
CONTENIDO Pag. 
 
FINANCIAMIENTO-----------------------------------------------------------------------------------------------1 
 
RESPONSIVA----------------------------------------------------------------------------------------------------- 1 
 
RESUMEN--------------------------------------------------------------------------------------------------------- 2 
 
1. INTRODUCCIÓN -------------------------------------------------------------------------------------------- 5 
1.1 Biodiversidad y Control Biológico----------------------------------------------------------------------- 5 
1.2 Las Moscas de la Fruta de importancia económica y su control-------------------------------- 7 
1.3 La Familia Eurytomidae-----------------------------------------------------------------------------------10 
1.3.1 Generalidades------------------------------------------------------------------------------------- 10 
1.3.2 Caracterización------------------------------------------------------------------------------------11 
1.3.3 Clasificación----------------------------------------------------------------------------------------12 
1.3.4 Distribución----------------------------------------------------------------------------------------- 13 
1.3.5 Formas de vida------------------------------------------------------------------------------------ 13 
1.3.6 Conducta de oviposición------------------------------------------------------------------------ 16 
1.3.7 Estadios inmaduros------------------------------------------------------------------------------ 17 
2. OBJETIVOS--------------------------------------------------------------------------------------------------- 20 
3.1 Objetivo General------------------------------------------------------------------------------------------- 20 
3.2 Objetivos Específicos------------------------------------------------------------------------------------- 20 
 
3. HIPÓTESIS----------------------------------------------------------------------------------------------------21 
 
4. MATERIALES Y MÉTODOS------------------------------------------------------------------------------ 22 
3.3 Localización del sitio de estudio------------------------------------------------------------------------ 22 
3.4 Obtención del material biológico----------------------------------------------------------------------- 22 
3.5 Manejo del material biológico---------------------------------------------------------------------------23 
3.6 Diseño experimental-------------------------------------------------------------------------------------- 24 
3.7 Formas de vida de Eurytoma sivinskii---------------------------------------------------------------- 25 
3.7.1 Identificación del tipo de parasitismo-------------------------------------------------------- 25 
3.7.2 Identificación del número de parasitoides por hospedero------------------------------26 
3.7.3 Determinación de la presencia de superparasitismo------------------------------------ 27 
3.7.4 Determinación de la presencia de hiperparasitismo------------------------------------- 28 
4.6 Conducta de oviposición de Eurytoma sivinskii ---------------------------------------------------- 31 
4.6.1 Parasitismo en función del estrato del hospedero----------------------------------------31 
 VII
4.6.2 Parasitismo en presencia del fruto hospedero de A. obliqua--------------------------35 
4.6.3 Parasitismo en función de la edad del parasitoide--------------------------------------- 36 
4.6.4 Parasitismo en función del estado de desarrollo del hospedero--------------------- 37 
4.6.5 Parasitismo en función de la edad del hospedero--------------------------------------- 38 
4.6.6 Parasitismo en función de la especie hospedera---------------------------------------- 39 
4.6.7 Densodependencia del parasitismo--------------------------------------------------------- 43 
4.7 Estados y estadios inmaduros de Eurytoma sivinskii---------------------------------------------- 43 
4.7.1 Descripción de estados y estadios inmaduros-------------------------------------------- 44 
4.7.2 Duración máxima y mínima de estados y estadios inmaduros----------------------- 47 
4.8 Parámetros demográficos de Eurytoma sivinskii--------------------------------------------------- 47 
 
5. RESULTADOS----------------------------------------------------------------------------------------------- 51 
5.1 Formas de vida de Eurytoma sivinskii ----------------------------------------------------------------- 51 
5.1.1 Identificación del tipo de parasitismo-------------------------------------------------------- 51 
5.1.2 Identificación del número de parasitoides por hospedero------------------------------51 
5.1.3 Determinación de la presencia de superparasitismo------------------------------------ 52 
5.1.4 Determinación de la presencia de hiperparasitismo------------------------------------- 53 
5.2 Conducta de oviposición de Eurytoma sivinskii---------------------------------------------------- 59 
5.2.1 Parasitismo en función del estrato del hospedero--------------------------------------- 59 
5.2.2 Parasitismo en presencia del fruto hospedero de A. obliqua--------------------------60 
5.2.3 Parasitismo en función de la edad del parasitoide--------------------------------------- 60 
5.2.4 Parasitismo en función del estado de desarrollo del hospedero--------------------- 61 
5.2.5 Parasitismo en función de la edad del hospedero--------------------------------------- 62 
5.2.6 Parasitismo en función de la especie hospedera---------------------------------------- 64 
5.2.7 Densodependencia del parasitismo--------------------------------------------------------- 68 
5.3 Estados y estadios inmaduros de Eurytoma sivinskii---------------------------------------------- 69 
5.3.1 Descripción de estados y estadios inmaduros-------------------------------------------- 69 
5.3.2 Duración máxima y mínima de estados y estadios inmaduros----------------------- 86 
5.4 Parámetros demográficos de Eurytoma sivinskii----------------------------------------------------88 
 
6. DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES----------------------------------------------------------------------- 95 
6.1 Formas de vida de Eurytoma sivinskii----------------------------------------------------------------- 95 
6.1.1 Identificación del tipo de parasitismo------------------------------------------------------- 95 
6.1.2 Identificación del número de parasitoides por hospedero------------------------------95 
6.1.3 Determinación de la presencia de superparasitismo------------------------------------ 96 
6.1.4 Determinación de la presencia de hiperparasitismo------------------------------------- 96 
6.2 Conducta de oviposición de Eurytoma sivinskii ---------------------------------------------------- 97 
6.2.1 Parasitismo en función del estrato del hospedero--------------------------------------- 97 
6.2.2 Parasitismo en presencia del fruto hospedero de A. obliqua--------------------------98 
6.2.3 Parasitismo en función de la edad del parasitoide--------------------------------------- 98 
6.2.4 Parasitismo en función del estado de desarrollo del hospedero--------------------- 99 
6.2.5 Parasitismo en función de la edad del hospedero--------------------------------------- 99 
 VIII
6.2.6 Parasitismo en función de la especie hospedera--------------------------------------- 100 
6.2.7 Densodependencia del parasitismo-------------------------------------------------------- 101 
6.3 Estados y estadios inmaduros de Eurytoma sivinskii ------------------------------------------- 102 
6.3.1 Descripción de estados y estadios inmaduros------------------------------------------ 102 
6.3.2 Duración máxima y mínima de estados y estadios inmaduros---------------------- 103 
6.4 Parámetros demográficos de Eurytoma sivinskii-------------------------------------------------- 105 
 
LITERATURA CITADA---------------------------------------------------------------------------------------- 108 
 
Apéndice 1. Lista de Especies y Distribución de la Familia Eurytomidae en México--------- 116 
Apéndice 2. Cuadro Comparativo de Estados y Estadios Inmaduros por Autores------------ 118 
 
 1
FINANCIAMIENTO 
Este estudio fue financiado en su totalidad por fondos provenientes de la Campaña 
Nacional Contra Moscas de la Fruta (Dirección General de Sanidad Vegetal, Secretaría 
de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación, SAGARPA) y del 
Departamento de Agricultura de los Estados Unidos (USDA). La alumna fue becada 
con los mismos recursos. 
 
RESPONSIVA 
Se aclara que en este estudio no se trabajó con especies en peligro de extinción y no 
se aplicaron métodos de trato inhumado a los animales objeto de estudio. 
 
 
El contenido de esta tesis está en proceso de ser publicado 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 2
RESUMEN 
 
Se realizó un estudio sobre aspectos básicos de la biología de Eurytoma sivinskii 
Gates y Grissell (2004) (Hymenoptera: Eurytomidae), una avispa recientemente 
descrita e identificada como un parasitoide de moscas de la fruta del género 
Anastrepha. Lo anterior resulta de interés ya que dicha interacción es novedosa (i.e., 
nunca se había reportado parasitismo de un euritómido en moscas del género 
Anastrepha). El estudio se dividió en cuatro fases experimentales: formas de vida, 
oviposición, estados y estadios inmaduros y demografía. Se puso especial énfasis en 
conductas selectivas del euritómido por su hospedero, así como de su ciclo de vida y 
reproductivo. De este modo, se conoció el potencial de E. sivinskii como agente nativo 
de control biológico y se contribuyó al conocimiento de una nueva especie. 
El estudio fue realizado en el Instituto de Ecología A.C. (INECOL), Jalapa, 
Veracruz, bajo condiciones controladas de laboratorio (temperatura 27 ± 2°C, humedad 
75 ± 5 % y fotoperiodo 12:12 hr.). Los euritómidos utilizados en todos los experimentos 
fueronobtenidos de la colonia semisilvestre de parasitoides del Proyecto Moscas de la 
Fruta, y los hospederos fueron obtenidos de la colonia Anastrepha ludens (Loew) que 
se mantiene en los laboratorios del Proyecto Moscas de la Fruta. 
Los estudios sobre formas de vida y oviposición se realizaron de manera alterna, ya que 
están íntimamente relacionados. En la fase sobre formas de vida se observó que E. 
sivinskii es un ectoparasitoide solitario que produce mayor descendencia de hembras. 
La eclosión ocurrió a partir del día veinte en machos y día veintidós en hembras, y se 
prolongó hasta el día treinta en ambos casos. Es un parasitoide que superparasitó en 
 
 3
función de la densidad inversa de hospederos e hiperparasitó pupas parasitadas por 
Opius hirtus, Coptera haywardi y Pachycrepoideus vindemiae de todas las edades. 
En la fase sobre oviposición, se observó que E. sivinskii no tiene preferencia de 
enterrarse bajo el suelo para parasitar a su hospedero, pero tiene la capacidad de 
hacerlo. En relación a la elección del hospedero, se observó que no existe efecto en la 
edad de hembras de E. sivinskii en parasitar pupas, en tanto no tengan experiencia 
previa en haber parasitado. Parasitó únicamente hospederos en estado pupal de todas 
las edades y es generalista, ya que parasitó pupas de distintas especies de dípteros. El 
parasitismo de E. sivinskii es densodependiente entre el número de hembras y 
hospederos. 
En la fase de estadios inmaduros, se registraron cinco estadios larvales en 
función de parámetros longitudinales corporales, cefálicos y mandibulares, y cinco 
estadios pupales en función de la coloración estructural del cuerpo. La duración mínima 
de cada estado fue: cero días de huevo (ocurre eclosión antes de 24 hr), nueve días de 
larva, cero días de prepupa y ocho días de pupa hasta la eclosión del primer adulto. La 
duración máxima de cada estado fue: cuatro días de huevo, dieciocho días de larva, 
trece días de prepupa y catorce días de pupa. 
En la fase sobre demografía, se registró que hembras sin experiencia en 
ovipositar presentaron una esperanza de vida de 51 días y una longevidad máxima de 
86 días. Las hembras que tuvieron exposición de hospedero todos los días presentaron 
una esperanza de vida de 24.9 a 28.3 días y longevidad máxima de 77 días. Las 
hembras produjeron en promedio 44.3 huevos durante toda su vida, de los cuales 
eclosionaron en promedio 34.26 larvas y 28.3 alcanzaron el estado adulto. 
 
 4
Se concluye que E. sivinskii no es un candidato viable como agente de control 
biológico de moscas de la fruta por dos razones principales: 1) se trata de un 
parasitoide generalista y 2) hiperparasita especies de parasitoides utilizados en el 
control biológico de esta plaga. La carencia de especificidad impide que se reproduzca 
masivamente como agente de control biológico, ya que además de atacar moscas de la 
fruta, atacaría muchos otros dípteros que no son plaga. Lo anterior podría tener algún 
efecto negativo sobre el ecosistema. Finalmente, se aportan datos sobre la biología de 
esta especie, cuyos estudios y metodología siempre son útiles para la ciencia y el 
estudio de la biodiversidad de México. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 5
I INTRODUCCIÓN 
 
1.1 Biodiversidad y control biológico 
El documentar la magnitud e interacciones biológicas, es una tarea científica 
considerable en un país megadiverso como el nuestro. El conocimiento de la 
biodiversidad es fundamental para ciencias como la ecología, sistemática, taxonomía y 
etnología (Sarukhán et al. 1996, Dirzo 1990, 2001). La biodiversidad también tiene un 
valor utilitario, ya que funciona como un almacén de especies para beneficio humano 
(Myers 1983, Dirzo 1990). 
El estudio de los componentes biológicos y no biológicos de los ecosistemas, 
desde su estructura a distintos niveles de organización y del funcionamiento e 
interacciones de sus elementos, permite profundizar en el entendimiento de los 
procesos y capacidades de los mismos, lo cual es necesario para un manejo adecuado 
de los recursos naturales y la conservación de la biodiversidad (Maass & Martínez-
Yrízar 1990, Sarukhán et al. 1996, Bradshaw 1997, Dirzo 2001). 
La alteración de los ecosistemas, ya sea por la perturbación natural o humana, 
ha repercutido en la disminución de la riqueza de especies, en el tamaño y en la 
variabilidad genética de las poblaciones silvestres, y en la pérdida irreversible de 
hábitats (Toledo et al. 1989, Sarukhán et al. 1996, Dubbert et al. 1998, Dirzo 1990, 
2001). La pérdida de la biodiversidad y el deterioro de los recursos naturales tiene 
repercusiones económicas, políticas, religiosas y culturales que, en materia económica, 
se puede traducir como �desgaste del capital natural� (UNEP 1992, Carabias et al. 
1994, Sarukhán et al. 1996, Landa et al. 1997). Es necesario que las estrategias 
 
 6
productivas de desarrollo consideren la capacidad de los ecosistemas para evitar la 
degradación acelerada de las bases productivas del país (Carabias et al. 1994, Landa 
et al. 1997). 
Una de las actividades económicas que más afecta a los ecosistemas mexicanos 
se relaciona a las labores del campo. El abuso de agroquímicos (fertilizantes, 
insecticidas y herbicidas) ha contribuido al deterioro de los suelos del país, hecho que 
conlleva a una reducción de la biodiversidad (Toledo et al. 1989, Carabias et al. 1994). 
En el caso del deterioro causado por compuestos químicos, que son utilizados por el 
hombre en el combate de diversas plagas, existe un método alternativo que resurgió 
desde hace más de dos décadas conocido como el control biológico (Ovruski et al. 
2000). Este método es utilizado por la efectividad en regular poblaciones de plagas con 
enemigos naturales (virus, bacterias, hongos, nemátodos y artrópodos), sin requerir el 
uso de agroquímicos que perjudiquen al ambiente (Aluja et al. 1990, Aluja 1994, 
Bárcenas-Ortega 2000, Ovruski et al. 2000). 
Actualmente se reconocen tres tipos de control biológico: 1) control biológico 
clásico que es la introducción de especies exóticas de enemigos naturales, 2) control 
biológico por aumento donde existen liberaciones masivas de parasitoides nativos y 
exóticos, y 3) control biológico por conservación que manipula y preserva a los 
parasitoides en su hábitat (Aluja et al. 1990, Aluja 1994, Murdoch & Briggs 1996, 
Simberloff & Stiling 1996, Trujillo 2000, Louda et al. 2002). 
Para llevar a cabo programas de control biológico se debe considerar que su 
aplicación implica la introducción masiva y/o manipulación de especies nativas o 
exóticas en determinado ecosistema (Aluja et al. 1990, Simberloff & Stiling 1996, Louda 
et al. 2002), lo cual fomenta nuevas interacciones interespecíficas (como competencia 
 
 7
y depredación) y procesos de coevolución entre especies de interés y de no interés en 
el biocontrol (Murdoch & Briggs 1996, Simberloff & Stiling 1996). Por lo anteriormente 
mencionado, es necesario evitar manejos prematuros con agentes de control biológico, 
ya que en el caso más lamentable se llegaría a la extinción de especies nativas que no 
son plaga, como sería el caso de algunos polinizadores (Simberloff & Stiling 1996, 
Baeza-Larios et al. 2002, Louda et al. 2002). 
 La elaboración de proyectos de control biológico requiere de predicciones de 
impacto ecológico a causa de la manipulación de especies, y se sustenta en estudios 
detallados de las especies que son plaga y de sus depredadores naturales. Los 
estudios para elegir agentes eficientes de control biológico se basan en el conocimiento 
de nuevas asociaciones entre plagas y depredadores (Simberloff & Stiling 1996), con 
especial interés en conductas selectivas del parasitoide por su hospedero (Murdoch & 
Briggs 1996, Baeza-Larios et al. 2002, Louda et al. 2002). También es importante 
seleccionar parasitoides con sincronía a laplaga y alta adaptabilidad al medio (Murdoch 
& Briggs 1996, Brooks & Shorthouse 1997, Geden 1999, Louda et al. 2002). 
 
1.2 Las Moscas de la Fruta de importancia económica y su control 
Las Moscas de la Fruta son una plaga que devasta una gran variedad de frutales en 
México y el mundo. Destacan por su importancia económica las moscas del género 
Anastrepha (Diptera: Tephritidae), endémicas del continente americano de las zonas 
tropicales y subtropicales (Aluja 1994). De este género se han descrito más de 200 
especies (Aluja 1999, Aluja et al. 2000, Norrbom et al. 2000), y las de mayor impacto 
económico son: A. fraterculus (Wiedemann), A. grandis Macquart, A. ludens (Loew), A. 
 
 8
obliqua (Macquart), A. serpentina (Wiedemann), A. striata (Schiner) y A. suspensa 
(Loew) (Hernández-Ortiz & Aluja 1993, Aluja 1994, López et al. 1999). 
 En México se conocen 32 especies del género Anastrepha y únicamente cuatro 
tienen importancia económica: A. ludens, A. obliqua, A. serpentina y A. striata (Cuadro 
1) (Aluja et al. 1990, Hernández-Ortíz & Aluja 1993, Aluja et al. 2000). 
 
 
Cuadro 1. Moscas de la fruta del género Anastrepha de importancia económica en México. 
 
Moscas de la Fruta (MF) Principales frutos hospederos de MF 
A. ludens (Loew) Cítricos Citrus spp. (Rutaceae). 
A. obliqua (Macquart) Mango Mangifera indica L. (Anacardiaceae) y ciruela Spondia spp. (Anacardiaceae). 
A. serpentina (Wiedemann) Zapote (Sapotaceae) 
A. striata (Schiner) Guayaba Psidium spp. (Myrtaceae) 
 
 
Algunas especies de parasitoides de las moscas de la fruta del género 
Anastrepha son: Opius hirtus (Fisher) (Hymenoptera: Braconidae), Utetes anastrephae 
(Viereck) (Hymenoptera: Braconidae), Coptera haywardi (Oglobin) (Hymenoptera: 
Diapriidae), Pachycrepoideus vindemiae (Rondani) (Hymenoptera: Pteromalidae) y el 
recientemente descrito Eurytoma sivinskii Gates y Grissell (Cuadro 2) (Burditt & White 
1987, Sivinski et al. 1998, López et al. 1999, Ovruski et al. 2000, Sivinski et al. 2001, 
Baeza-Larios et al. 2002, Guillén et al. 2002, Gates & Grissell 2004). 
 
 
 9
Cuadro 2. Algunos parasitoides de las moscas de la fruta del género Anastrepha y sus hospederos 
silvestres. 
 
Parasitoides Forma de vida y 
oviposición 
MF atacadas por el 
parasitoide 
Frutos hospederos 
de MF 
Opius hirtus 
(Fisher) 
Endoparasitoide 
nativo que 
oviposita en larvas 
- A. alveata Stone - Ciruela de monte 
Utetes anastrephae 
(Viereck) 
Endoparasitoide 
nativo que 
oviposita en larvas 
- A. obliqua 
 
- Jobo S. mombin y 
ciruela 
Coptera haywardi 
(Oglobin) 
Endoparasitoide 
nativo que 
oviposita en pupa 
- A. striata 
- A. fraterculus y 
Ludens 
- Guayaba 
- Naranja dulce C. 
sinensis 
Pachycrepoideus 
vindemiae 
(Rondani) 
Ectoparasitoide 
exótico generalista 
que oviposita en 
pupas 
- A. ludens 
- A. suspensa 
- A. serpentina 
Otros géneros: 
- Mosca del 
Mediterráneo 
Ceratitis capitata 
(Wiedemann) 
- Rhagoletis 
indifferens Curran 
- Cítricos 
- Cítricos 
- Zapote mamey 
Calocarpum 
mammosum 
- Café Coffea spp. 
(Rubiaceae) 
 
- Cereza silvestre 
Prunus emarginata 
(Rosaceae) 
Eurytoma sivinskii 
Gates y Grissell 
Parasitoide nativo 
que oviposita en 
pupas 
- A. obliqua - Jobo 
 
Es de destacar que E. sivinskii es un parasitoide que fue colectado en 1997, en 
pupas de Anastrepha obliqua provenientes de frutos de jobo Spondias mombin L. 
(Anacardiaceae), en la localidad de Tejería, Veracruz y lo poco que se sabe de él, es 
por observaciones preliminares de laboratorio. La especie fue descrita en el año 2004 y 
reviste especial interés debido a que es la primera vez que se registra una asociación 
entre un parasitoide de la Familia Eurytomidae y un tefrítido del género Anastrepha 
(Gates & Grissell 2004). Por tal motivo, surgió el interés por aportar información sobre 
aspectos básicos de la biología de E. sivinskii, tales como formas de vida, oviposición, 
 
 10
estados inmaduros y demografía, para finalmente conocer su potencial como agente 
nativo de control biológico. 
 
1.3 La Familia Eurytomidae 
1.3.1 Generalidades. La Familia Eurytomidae pertenece a la Superfamilia 
Chalcidoidea y al Orden Hymenoptera. Contiene 1400 especies (Goulet & Huber 1993, 
Gates 2001, Cam 2003) y en México se han registrado 58 especies (Apéndice 1) (Burks 
1979, Stage & Snelling 1986, González-Hernández 2000, SIIT 2001, Gates & Grissell 
2004). 
 Los euritómidos tienen gran importancia económica. Zerova (1995) consideró 20 
especies de la subfamilia Euritominae como plagas serias en la región del Paleártico 
(Europa y norte de África y Asia), de entre las cuales destacan Eurytoma amygdali 
Enderlein que se ha registrado como principal plaga de los frutos del almendro 
Amygdalus communus en el Mediterráneo (Mentjelos & Atjemis 1969, Plaut 1971, 
Zerova & Fursov 1991, Tzanakakis 1997); y E. schreineri Schreiner como plaga de los 
frutos de la ciruela Prunus spp. en Rusia y en la región media de Asia (Zerova & Fursov 
1991). En la región Neártica (Norteamérica) se conoce a Tetramesa grandis (Riley) y T. 
tritici (Fitch) como plagas del cereal Triticum spp. (Phillips 1927, Balduf 1932, Burks 
1979); y a Prodecatoma cooki (Howard) como plaga de las semillas de las uvas Vitis 
spp. (Adlerz 1972). También se han registrado especies utilizadas en el control 
biológico, tal es el caso de E. parva (Girault) que controla a T. tritici (Phillips 1927); y a 
Eurytoma sp. que ataca a la mosca Mesoclanis spp. (Diptera : Tephritidae), la cual es 
 
 11
plaga de las semillas del crisantemo, Chrysanthemoides monilifera en Australia y 
Sudáfrica (Edwards 1998). 
 
1.3.2 Caracterización. Los miembros de la Familia Eurytomidae se distinguen de 
otras familias de Chalcidoidea por la forma alargada del pronoto (o semirectangular) 
(Walker 1832, Bugbee 1936, Burks 1971, Zerova 1987, Goulet & Huber 1993, Grissell & 
Schauff 1997, Gates 2001). El metasoma está comprimido a los lados y tiene forma 
semicircular (Grissell & Schauff 1997), está fuertemente esclerotizado y posee una 
superficie granulosa (Goulet & Huber 1993). La cabeza frontal tiene forma circular o 
semicuadrada y presenta un par de antenas de 9 a 13 artejos, insertadas al nivel del ojo 
en vista ventral (Bugbee 1967, Burks 1971, Stage & Snelling 1986, Zerova & Fursov 
1991, Goulet & Huber 1993, Gates 2001). El cuerpo normalmente es negro o negro con 
amarillo (Burks 1971, Zerova & Fursov 1991, Goulet & Huber 1993, Grissell & Schauff 
1997, Gates 2001), pardo (Goulet & Huber 1993, Gates 2001), y en el Paleártico hay 
especies de color verde-azul metálico (Zerova 1987, Grissell & Schauff 1997); varía 
entre 1.0 y 9.0 mm de longitud y siempre está esclerotizado (Zerova 1987, Grissell & 
Schauff 1990, Narendran 1994, Gates 2001). El género Eurytoma presenta dimorfismo 
sexual en las antenas y el abdomen. Los machos tienen antenas con sedas largas y el 
abdomen es subcilíndrico con el pecíolo desafilado (vista lateral), y en las hembras está 
fuertemente comprimido (Bugbee 1936, Stage & Snelling 1986, Narendran 1994). 
 
 
 12
1.3.3 Clasificación. Las distinciones entre géneros dentro de la Familia Eurytomidae 
no siempre han sido claras, y se han propuesto diversos límites entre las subfamilias, 
debido a que las claves fueron desarrolladas inicialmente con base en formas de vida 
(Grissell & Schauff 1997, Gates 2001, Balduf 1932, Bugbee 1967). Ferriere (1950) 
clasificó a los euritómidos de Europa en seis géneros, a partir de caracteres 
morfológicos. Claridge y Phil (1961) realizaron una clasificación natural o fenética de 
los euritómidos del Paleártico y formaron cuatro subfamilias y ocho géneros; Burks 
(1979) organizó a siete subfamilias en todo el mundo, pero no mostraba grupos 
naturales (Grissell & Schauff 1997, Gates 2001). Stage y Snelling (1986) clasificaron 
tres subfamilias con base en caracteres monofiléticosy, Zerova (1995) clasificó a los 
euritómidos del Paleártico en cinco subfamilias, con base en caracteres morfológicos. 
La clasificación más aceptada es la de Stage y Snelling (1986) que más tarde retomó 
Boucek (1988) por tener bases filogenéticas (Grissell & Schauff 1997, Gates 2001, 
Naredran & Das 2001, Cam 2003). Boucek (1988) hizo una descripción de tres 
subfamilias de la Familia Eurytomidae: 1) Rileyinae, con dos géneros (Rileya Ashmead 
y Macrorileya Ashmead) y 29 especies en el mundo (Burks 1979, Cam 2003); 2) 
Heimbrinae, con un género (Heimbra Cameron) y seis especies en el mundo (Stage & 
Snelling 1986); y 3) Eurytominae, con 20 géneros (sobresalen Eurytoma Illiger, 
Tetramesa (Claridge) = Harmolita Motschulsky = Isosomorpha Ashmead = Isosoma 
Walter, Sycophyla Walter = Decatomidea Ashmead = Eudecatoma Ashmead, 
Bephratelloides Girault = Bephratoides Brues, Bruchophagus Ashmead = Systolodes 
Ashmead y Eurytomocharis Ashmead) y 237 especies en Norteamérica. De todas las 
especies de la subfamilia Eurytominae, 700 pertenecen a Eurytoma que es el género 
 
 13
mejor representado a nivel mundial (Burks 1979, Boucek 1988, Zerova 1995, Grissell & 
Schauff 1997, Gates 2001). 
 
1.3.4 Distribución. La Familia Eurytomidae tiene una distribución cosmopolita a 
través de una variedad de ambientes (Zerova 1991, Grisell & Schauff 1997, Gates 
2001). Se conocen más de 275 especies en el Paleártico y en la región Austral (Boucek 
1988, Zerova 1995). Hay registros de 250 especies en el Neártico y 130 en el 
Neotrópico (centro y sur de América) (Grissell & Schauff 1997, Gates 2001). En 
México se han localizado 58 especies a través de todo el país, por ejemplo Heimbra 
opaca (Ashmead), registrada desde el estado de Sonora hasta Oaxaca, y la 
recientemente descrita Eurytoma sivinskii, colectada en el estado de Veracruz 
(Apéndice 1) (Stage & Snelling 1986, González-Hernández 2000, Gates & Grissell 
2004). 
 
1.3.5 Formas de vida. Los insectos pertenecientes a la Familia Eurytomidae 
presentan alta diversidad de formas de vida, son capaces de alimentarse de todo tipo 
de materia orgánica y de establecerse en casi cualquier nicho ecológico en los niveles 
de consumidores primarios, secundarios y degradadores (Bugbee 1967, Gates 2001). 
Los euritómidos fitófagos y herbívoros se alimentan exclusivamente de plantas, 
únicamente, que los insectos herbívoros se alimentan de plantas durante todo su ciclo 
de vida. Se ha observado que la variación en las formas de vida de los euritómidos 
herbívoros, depende de la interacción fenológica planta�herbívoro, hecho que ha 
propiciado la expansión a nuevas especies hospederas (Horner 1999, Cronin & 
Abrahamson 2001). Los organismos entomófagos se alimentan de otros insectos 
 
 14
(Zerova 1995) y su diversificación está en función del movimiento en la interacción 
planta-herbívoro (Cronin & Abrahamson 2001). 
Los organismos parásitos viven a expensas de otro sin causar la muerte de su 
hospedero. En contraste, existen especies endoparásitas primarias que se desarrollan 
dentro de un organismo parásito y causan la muerte del hospedero; e hiperparásitas, 
que se desarrollan en larvas o pupas de parasitoides primarios (Bugbee 1967, Vázquez 
2000). En cálcidos se observa hiperparasitismo en hospederos de todas las edades, y 
hay marcada eclosión de hembras de capullos jóvenes (Tagawa & Fukushima 1993, 
Moore & Kfir 1995). 
El modo de parasitismo de un parasitoide coinobionte ocurre cuando causa la 
muerte del hospedero, a través del proceso de desarrollo del huésped; y es idiobionte 
cuando la muerte del hospedero es instantánea al inicio del desarrollo del huésped 
(Vázquez 2000). Existe cierta reciprocidad entre el modo y tipo (ubicación) de 
parasitismo. Por lo general los endoparasitoides larvales son cenobiontes y los 
ectoparasitoides (desarrollo del huésped fuera del hospedero) pupales son idiobiontes 
(Ovruski et al. 2000, Vázquez 2000). 
Hay parasitoides solitarios, cuyo desarrollo es de una sola larva y en 
consecuencia, con la eclosión de un adulto por hospedero y parasitoides gregarios que 
pueden regular el número de huevos y progenie al tamaño del hospedero (Suzuki et al. 
1984, Hubbard et al. 1987, Vázquez 2000). El superparasitismo es la tendencia de las 
hembras en ovipositar más de un huevo en un solo hospedero (Hubbard et al. 1987, 
Vázquez 2000). Hubbard et al. sugirieron que el superparasitismo en insectos solitarios 
es adaptativo ante la sobreexplotación de hospederos y también puede ocurrir ante la 
competencia por baja disponibilidad de los mismos (Suzuki et al. 1984, Hooker & 
 
 15
Barrows 1992). Se ha observado que en el superparasitismo, las hembras seleccionan 
el tamaño del hospedero y deciden el sexo de la descendencia con notable 
supervivencia de machos (Suzuki et al. 1984). La ventaja adaptativa de evitar el 
superparasitismo es que se minimiza el gasto de tiempo y energía de oviposición 
(Hubbard et al. 1987, Montoya et al. 2000), gracias a que hembras con experiencia 
tienen la habilidad de distinguir entre hospedero parasitados y no parasitados (van 
Lenteren & Bakker 1975, Suzuki et al. 1984, Hooker & Barrows 1992). 
Hay euritómidos parásitos que son herbívoros y hay parasitoides entomófagos 
(Zerova 1995, Gates 2001). Se conocen géneros estrictamente herbívoros como 
Tetramesa, Risbecoma, Austrodecatoma, Sístole y Ausystole (Boucek 1988, Gates 
2001). Por ejemplo T. grandis (Riley) y T. tritici (Fitch) son una plagas del cereal 
Triticum spp. (Phillips 1927, Balduf 1932, Burks 1979). Del género Eurytoma se 
conoce a E. danuvica Erd. y Eurytoma sp. que atacan la hierba perenne Calamagrotis 
epigeios (L.) Roth. (Poaceae) (Dubbert et al. 1998), a E. gallephedrae Askew que forma 
agallas en arbustos Ephedra nebrodensis Tineo ex Guss (Ephedraceae) (Askew & 
Blasco-Zumeta 1998), a Eurytoma sp. que parasita semillas en arbustos de Grevillea 
spp. (Proteaceae) (Auld & Denham 2001) y a E. amygdali Enderlein que parasita frutos 
del almendro (Tzanakakis1997). 
Como parasitoide se ha registrado que Eurytoma spp. emplea como hospederos 
a Plutella xylostella (L.) (Lepidoptera: Plutellidae) (Kfir 1997) y a Diplolepis nodulosa 
(Beutenmuller) (Hymenoptera: Cynipidae), formador de agallas en tejido de Rosa 
blanda Aiton (Rosaceae) (Brooks & Shorthouse 1997); otro hospedero es Callirhytis 
cornigera (Osten Sacken) (Hymenoptera: Cynipidae), formador de agallas en el encino 
Quercus palustris Muenchhausen (Fagaceae) (Eliason & Potter 2001); y la mosca 
 
 16
Mesoclanis spp., huésped de las semillas del crisantemo (Edwards 1998). De manera 
particular, Horner (1999) registró en Texas que E. gigantea Walsh utiliza como 
hospedero a la mosca Eurosta solidaginis (Diptera: Tephritidae), formadora de agallas 
en la hierba dorada Solidago spp. (Asteraceae); y Goeden et al. (1998) registraron que 
E. obtusiventris Gahan y E. vernonia Bugbee tienen como hospedero a la mosca de la 
fruta Trupanea jonesi Curran (Diptera: Tephritidae) que infesta botones florales de 
asteráceas en California. 
Como hiperparsitoide se conoce que Eurytoma sp. ataca capullos del endoparasitoide 
gregario Cotesia glomerata L. (Hymenoptera: Braconidae), el cual parasita larvas de 
mariposa Pieris rapae crucivora Boisduval, que es plaga de la col en Japón (Tagawa & 
Fukushima 1993). 
 
1.3.6 Conducta de oviposición. La conducta de oviposición en los euritómidos está 
directamente relacionada a las formas de vida. Dicha relación ocurre ante la 
incorporación de nuevos hospederos a la dieta de los herbívoros, lo cual causa nuevas 
asociaciones y la subsiguiente especialización del huésped. Se ha aceptado que la 
diversificación de los parasitoides ocurre en paralelo con su hospedero, en respuesta al 
movimiento planta-herbívoro (Cronin & Abrahamson 2001). Existen euritómidos que 
son parasitoides especialistas y atacan agallasen tallos u hojas de una especie 
hospedera; otros euritómidos son generalistas y pueden atacar agallas en cualquier 
parte de la planta e incluso en distintas especies hospederas. Los parasitoides 
especialistas son competitivamente superiores a los generalistas en regiones 
dominadas por los especialistas (Hawkins & Goeden, 1984). 
 
 17
Los caracteres descriptivos de oviposición en parasitoides pueden describirse en 
tres fases principales: 1) localización del hábitat del hospedero, 2) localización del 
hospedero y 3) elección del hospedero (van Alphen et al. 1991, Ovruski 1994). La 
primera fase depende de factores ecológicos, tales como condiciones climáticas, 
fisiológicas y experiencia del parasitoide (Duan et al. 2000). En la segunda fase el 
parasitoide es orientado por estímulos visuales, acústicos o químicos en dirección al 
hospedero, y tiene una respuesta específica de comportamiento (Vet et al. 1990, van 
Alphen et al. 1991, Ovruski 1994, Duan et al. 2000). La elección del hospedero puede 
ocurrir por vibrotaxis (detección del movimiento de larvas con los tarsos), búsqueda con 
el ovipositor y búsqueda con antenas (Vet & Bakker 1985, Ovruski 1994). 
Se ha propuesto que la eficiencia de parasitismo de un parasitoide tiene una 
respuesta funcional densodependiente, según el número de hospederos atacados por 
el huésped, en función de la densidad de la presa. Los parámetros con los cuales se 
mide la capacidad de parasitismo son: periodos de actividad y supervivencia del 
huésped y tiempo que tarda en localizar al hospedero (Murdoch & Briggs 1996, Brooks 
& Shorthouse 1997, Montoya et al. 2000). 
 
1.3.7 Estados inmaduros. Los himenópteros son insectos con metamorfosis 
completa, con estados de huevo, larvas jóvenes, larvas en estado avanzado y pupa. 
Parker (1924) realizó trabajos iniciales de relevancia en estadios inmaduros de 
euritómidos. Describió siete estadios larvales en E. parva y en Tetramesa tritici 1, a 
partir de caracteres de estructuras externas, como el número de sedas sensoras y 
 
1Ambos euritómidos de importancia económica ya que E. parva es un parasitoide que ataca larvas de T. tritici 
(Fitch), una plaga del trigo en Norteamérica. 
 
 18
desarrollo de estigmas y espículas. Phillips (1927) retomó el trabajo de Parker y 
redescribió a E. parva y a T. tritici. El autor nombró algunas estructuras superficiales y 
describió al huevo y tres estadios larvales en E. parva y dos estadios larvales en T. 
tritici; pero no mencionó estado de prepupa y pupa, ya que no observó la formación del 
capullo (Apéndice 2). Arthur (1961) describió estados inmaduros de huevo, larva y 
pupa en E. pini Bugbee, un parásito de lepidópteros. Las larvas fueron diferenciadas en 
cinco estadios con base en la longitud de medidas corporales como el ancho cefálico y 
fusión mandibular (Apéndice 2). Plaut (1972) estudió los estados inmaduros de E. 
amygdali End, el parásito de los frutos del almendro; los clasificó en huevo, larva, 
prepupa y pupa. Las larvas fueron descritas en dos estadios por la longitud, 
composición estructural (mandíbulas) y por la coloración del cuerpo y de estructuras. 
Las ocho etapas de desarrollo pupal son diferenciadas por la coloración gradual del 
cuerpo y la extensión final del abdomen (Apéndice 2). 
Estudios más profundos sobre las características larvales de euritómidos fueron 
realizados por Roskam (1982), quien comparó caracteres entre diferentes taxas para 
dar un valor taxonómico a su terminología y descripción (basada en Phillips 1927). Este 
autor hizo un estudio de anatomía comparada en larvas de estadios finales de 
euritómidos con distintas formas de vida1. Los caracteres que destacan en su 
clasificación son: en la cabeza hay un complejo hipofaringeo � labio � maxilar con 
mandíbulas bidentadas y articuladas. El cuerpo se divide en trece segmentos (tres 
torácicos y diez abdominales) y tiene a lo largo uno a dos pares de sedas dorsales en 
 
1 Se utilizaron euritómidos colectados en país Nórdicos: a) tres especies fitófagas inductoras de agallas en Elymus 
farctus (Viv.), del género Tetramesa; y b) cinco especies de parasitoides del género Eurytoma: 1) E. roseni, 
ectoparasitoide de T. hyalipennis; 2) Eurytoma sp. y 3) E. flavimana, ectoparasitoides de T. linearis; 4) E. robusta, 
ectopaarsitoide del trifétido Urophora cardui, y 5) E. serratulae, endoparasitoide de trifétidos. 
 
 19
algunos segmentos del área ventral, un par de sedas pleurales presentes en cada 
segmento, a excepción del segundo a cuarto segmento abdominal y un par de sedas 
ventrales en algunos segmentos del área ventral (Apéndice 2). 
Existen otros trabajos que describen los estadios inmaduros de euritómidos y la 
duración de cada uno. Los estudios fueron realizados en euritómidos fitófagos y el 
caracter determinante fue la longitud mandibular (Pereira et al. 1997). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 20
II OBJETIVOS 
 
2.1 Objetivo general 
Conocer la biología básica del parasitoide recientemente descrito Eurytoma sivinskii con 
expectativas de utilizarlo en el control biológico de las moscas de la fruta (Diptera: 
Tephritidae). 
 
2.2 Objetivos específicos 
Conocer aspectos de las formas de vida, de oviposición, de estados inmaduros y 
demográficos de E. sivinskii bajo condiciones controladas: 
1. Identificar las formas de vida de E. sivinskii. 
2. Identificar conductas de oviposición de E. sivinskii para localizar al hospedero. 
3. Identificar conductas de oviposición de E. sivinskii para elegir al hospedero. 
4. Describir los estados y estadios inmaduros de E. sivinskii. 
5. Identificar la duración máxima y mínima de cada estado y estadio inmaduro de E. 
sivinskii. 
6. Conocer algunos parámetros demográficos (esperanza de vida, longevidad máxima, 
fecundidad y fertilidad) en adultos de E. sivinskii. 
 
 
 
 21
III HIPÓTESIS 
 
H 1: Eurytoma sivinskii parasita pupas de moscas del género Anastrepha. Lo anterior 
implica una nueva interacción en donde se sugiere que E. sivinskii tiene la 
capacidad innovadora, en relación a su familia, de enterrarse en el suelo a parasitar 
pupas de moscas, ya que las larvas se entierran bajo el suelo de manera natural y 
luego pupan (Cronin & Abrahamson, 2001). 
H2: El parasitismo de E. sivinskii está vinculado a la presencia del hospedero de la 
mosca (en este caso frutos de ciruela, por ser el hospedero de Anastrepha obliqua, 
hospedero herbívoro donde se descubrió a E. sivinskii), a causa de la estrecha 
relación evolutiva entre el hospedero primario � hospedero herbívoro � parasitoide 
(Cronin & Abrahamson, 2001). 
H3: Eurytoma sivinskii es un ectoparasitoide generalista que parasita e hiperparasita 
pupas de diversos dípteros. 
H4: Eurytoma sivinskii es capaz de parasitar e hiperparasitar pupas de distintas edades. 
H5: Se espera que E. sivinskii tenga cinco estadios larvales, según el estudio de Arthur 
(1961), realizado en euritómidos con semejante forma de vida (parásitos de 
lepidópteros). 
H6: Hembras de E. sivinskii de reciente eclosión son aptas para ovipositar y exhiben 
mayor longevidad ante la ausencia de hospederos. 
 
 
 
 
 
 22
IV MATERIALES Y MÉTODOS 
 
4.1 Localización del sitio de estudio 
El estudio sobre la biología básica de E. sivinskii fue realizado en el Instituto de 
Ecología A.C. (INECOL), Jalapa, Veracruz, bajo el Proyecto Moscas de la Fruta. Dicho 
estudio se desarrolló en los laboratorios de la Unidad de Entomología Aplicada y cuyas 
condiciones ambientales fueron: temperatura de 27 ± 2°C, humedad de 75 ± 5 % y 
fotoperiodo de 12:12 hr. (luz/obscuridad). 
 
4.2 Obtención del material biológico 
El parasitoide nativo E. sivinskii fue encontrado originalmente en pupas de Anastrepha 
obliqua provenientes de frutos de jobo, S. mombin.La colecta fue realizada por el 
grupo Moscas de la Fruta en noviembre de 1997 en la localidad de Tejería, Veracruz, y 
la especie fue recientemente descrita por Gates y Grissell (2004). La colonización del 
parasitoide se realizó con exposiciones de pupas de A. ludens de laboratorio de dos 
días de edad, las cuales se encontraban sobre una capa de suelo y tuvieron un tiempo 
de exposición de seis a ocho días. 
Los adultos de E. sivinskii utilizados en todos los experimentos fueron obtenidos 
de la colonia semisilvestre de parasitoides, la cual es mantenida en el Laboratorio de 
Parasitoides del INECOL (Fig. 1). Los hospederos utilizados en todos los experimentos, 
a excepción del estudio de especificidad (en objetivo específico 3), fueron obtenidos de 
la colonia de Anastrepha ludens del Proyecto Moscas de la Fruta (Fig. 1). 
 
 
 23
 
Figura 1. Hembra de E. sivinskii sobre una pupa de A. ludens de laboratorio. 
 
4.3 Manejo del material biológico 
Los adultos de E. sivinskii fueron colocados en jaulas de plexiglás de 30 x 30 x 30 cm 
(jaulas de emergencia) desde el día uno de emergencia. Los parasitoides estuvieron 
todo el tiempo bajo condiciones controladas y fueron alimentados ad libitum con miel y 
agua. No se realizaron exposiciones de hospederos a los parasitoides mientras 
permanecieron en jaulas de emergencia, para conservarlos sin experiencia de 
oviposición. Al tiempo de las observaciones experimentales, los parasitoides fueron 
trasladados en viales, de las jaulas de emergencia a jaulas experimentales de 23 x 23 x 
23 cm, con 24 hr. de anticipación para disminuir el estrés de los parasitoides (Fig. 2a). 
 Las pupas siempre fueron manipuladas con pinzas de punta �roma�; y al ser 
retiradas las pupas expuestas al parasitoide, se vertieron en recipientes plásticos de 
200 ml con vermiculita, se humedecieron con agua (para evitar la deshidratación de las 
pupas) y finalmente se cubrieron con una tapa de organdí. El agua contenía benzoato 
de sodio, lo cual impidió la formación de hongos (Fig. 2b). 
 
 24
 
Figura 2a. Jaulas experimentales de plexiglás. 2b. Recipiente plástico con vermiculita, cubierto con una tapa de 
organdí para protección. 
 
4.4 Diseño experimental 
Para términos prácticos el estudio se dividió en cuatro fases, no obstante el segmento 
uno y dos se realizaron de manera simultánea: 
1. Estudios sobre las formas de vida de E. sivinskii, subdividido en 1) identificación 
del tipo de parasitismo, 2) identificación del número de parasitoides por 
hospedero, 3) determinación de la presencia de superparasitismo, y 4) 
determinación de la presencia de hiperparasitismo. 
2. Estudios sobre la conducta de oviposición de E. sivinskii, fue subdividido en dos 
caracteres descriptivos de oviposición: A) Estudios de oviposición de E. sivinskii 
para localizar al hospedero, representadazos por: 1) parasitismo en función del 
estrato del hospedero, 2) parasitismo en presencia del fruto hospedero de 
Anastrepha obliqua; y B) Estudios de oviposición de E. sivinskii para elegir 
hospedero, se basaron en: 3) parasitismo en función de la edad del parasitoide, 4) 
parasitismo en función del estado de desarrollo del hospedero, 5) parasitismo en 
función de la edad del hospedero, 6) parasitismo en función de la especie 
hospedera, y 7) parasitismo en función densodependiente al hospedero (van 
Alphen et al. 1991, Ovruski 1994). 
 
 25
3. Estudios sobre estados y estadios inmaduros de E. sivinskii, se subdividió en: 1) 
descripción de estados y estadios inmaduros, y 2) duración máxima y mínima de 
los estados y estadios inmaduros. 
4. Estudio demográfico de E. sivinskii con el fin de determinar parámetros, tales 
como esperanza de vida, longevidad máxima, fecundidad y fertilidad. 
 
4.5 Formas de vida de Eurytoma sivinskii 
4.5.1 Identificación del tipo de parasitismo 
a) Manejo específico del material biológico. Se expusieron 150 ml de pupas (cantidad 
medida por volumen con una probeta de 250 ml) de A. ludens de laboratorio de 
cuatro días, a dos cohortes de E. sivinskii con 150 hembras y 50 machos de seis a 
nueve días de edad, durante 24 hr. Se realizaron observaciones al microscopio 
estereoscópico de pupas expuestas tomadas al azar, 48 hr. después del retiro de la 
exposición. Las pupas fueron observadas dentro de solución salina (suero 
fisiológico) para facilitar la observación de los huevos y evitar su resequedad. 
b) Protocolo experimental. Se obtuvieron pupas parasitadas por E. sivinskii y se 
observó en el microscopio el lugar de desarrollo del huésped en el hospedero. 
c) Análisis estadístico. Todos los análisis mencionados en cada fase experimental, 
fueron realizados con el programa 6.0 Statistica (SatSoft, Inc. 1995). En este caso 
se realizó una prueba de Kolmogorov-Smirnov de una muestra, con la variable 
dependiente ordinal de la ubicación del huevo en la pupa (ectoparasitoide o 
endoparasitoide). 
 
 
 26
4.5.2 Identificación del número de parasitoides por hospedero 
a) Manejo específico del material biológico. Se realizaron exposiciones de pupas de A. 
ludens de laboratorio (150 ml) de cuatro días, a dos cohortes de E. sivinskii con 150 
hembras y 50 machos de seis a nueve días de edad. Las pupas expuestas fueron 
retiradas luego de 24 hr. y se observaron al microscopio estereoscópico 48 hr. 
después de haber retirado la exposición. Durante la observación al microscopio, las 
pupas se encontraban dentro de suero fisiológico. Se identificaron las pupas 
parasitadas y estas, fueron clasificadas según el número de huevos y la ubicación 
de los mismos en relación al hospedero: parte posterior y media. En la parte 
anterior no se registraron huevos. Las pupas clasificadas fueron colocadas 
individualmente en recipientes plásticos (de 4 cm de diámetro x 2 cm de alto) con 
vermiculita húmeda; los recipientes fueron cubiertos con una tapa de organdí y 
etiquetadas según su clasificación. Se monitoreó diariamente la emergencia de 
parasitoides de las pupas, por un período de 30 días. 
b) Protocolo experimental. Se obtuvieron pupas parasitadas por E. sivinskii, y se 
clasificaron según los siguientes tratamientos: a) pupa con un huevo ubicado en la 
parte posterior; b) pupa con dos huevos en la parte posterior; c) pupa con tres 
huevos en la parte posterior; d) pupa con cuatro huevos en la parte posterior; e) 
pupa con cinco huevos en la parte posterior; f) pupa con un huevo en la parte media; 
g) pupa con dos huevos en la parte media; h) pupa con tres huevos en la parte 
media; i) pupa con cuatro huevos en la parte media; j) pupa con cinco huevos en la 
parte media. ). El mínimo de réplicas realizadas fue de 20. 
c) Análisis estadístico. Se hizo una prueba de ANOVA de dos vías (ubicación inicial de 
huevos en la pupa: posterior y media; y número de huevos: uno a cinco), a las 
 
 27
variables cuantitativas del número y tiempo de emergencias. La variable ordinal de 
ubicación de emergencia del parasitoide en el pupario (anterior, medio y posterior), 
se analizó con una correlación de r de Spearman. Se hizo una prueba de ji2 de 
independencia (r x k) a la variable nominal de proporción sexual. La proporción 
sexual en función del tiempo se analizó con una prueba de ji2. Previo al análisis de 
varianza (ANOVA), los datos de distribución no normal fueron normalizados con una 
transformación de las medias a rangos desde uno hasta el valor más alto. 
 
4.5.3 Determinación de la presencia de superparasitismo 
a) Manejo específico del material biológico. Se realizó la disección de hospederos 
expuestos a E. sivinskii y se contabilizó el número de huevos en cada hospedero. 
Las disecciones fueron realizadas el mismo día o un día después de haber retirado 
la exposición. Las observaciones se realizaron en el microscopio estereoscópico 
con las pupas bajo solución salina. 
b) Protocolo experimental. Serealizaron exposiciones con distintas densidades de 
pupas, a cohortes de E. sivinskii con diez hembras y cinco machos seleccionados al 
azar, de seis a nueve días de edad. Los tratamientos consistieron en: a) una pupa, 
b) cinco pupas y c) diez pupas. El tiempo de exposición fue de 5 hr. y cada 
tratamiento tuvo cinco réplicas. 
c) Análisis estadístico. El superparasitismo se estimó por la relación entre el número 
de huevos en cada pupa parasitada, y se analizó con una regresión lineal simple. 
La respuesta funcional se obtuvo por las diferencias entre el número de pupas 
parasitadas y el porcentaje de pupas parasitadas, en función de la densidad de 
 
 28
pupas expuestas; se realizó una prueba de ANOVA y previo a su análisis se 
normalizaron los datos de parasitismo (ver 4.5.2c). 
 
4.5.4 Determinación de la presencia de hiperparasitismo 
a) Manejo específico del material biológico. El experimento sobre hiperparasitismo 
requirió el uso de hospederos previamente parasitados. Se eligieron especies de 
parasitoides de fácil obtención (provenientes de colonias de parasitoides del 
Proyecto Moscas de la Fruta) con variación en el tipo de parasitismo, para detectar 
alguna preferencia de hiperparasitismo. La etapa de parasitismo previo consistió en 
exponer diariamente larvas o pupas de A. ludens a los siguientes parasitoides: 
Opius hirtus, Coptera haywardi y Pachycrepoideus vindemiae. Se obtuvieron 
hospederos parasitados desde el día uno de parasitismo hasta de un día antes de la 
emergencia del adulto, y el periodo varió según el tiempo de desarrollo de cada 
especie, como se muestra a continuación: 
Parasitoide 
primario 
Tipo de 
parasitismo Hospedero 
Tiempo de 
exposición 
Periodo de 
exposición 
O. hirtus Endoparasitoide larva de 3° estadio 6 a 8 hr. 15 días 
C. haywardi Endoparasitoide pupa de 3 días 24 hr. 30 días 
P. vindemiae Ectoparasitoide pupa de 3 días 24 hr. 27 días 
 
Después de retirar las exposiciones, fueron identificados los hospederos parasitados 
cuando todos se encontraban en estado pupal. Estos se observaron en el 
microscopio estereoscópico dentro de solución salina. Los endoparasitoides fueron 
distinguidos por tener una superficie rugosa con tonos aperlados en los primeros 
días y posteriormente se distinguió el cuerpo del parasitoide a través del pupario de 
 
 29
A. ludens. El ectoparasitoide se transparentó claramente a través del pupario 
hospedero. 
b) Protocolo experimental. Se expusieron 20 pupas previamente parasitadas de una 
sola edad durante 24 hr., a cohortes de E. sivinskii con diez hembras y cinco 
machos de seis a diez días de edad, todos seleccionados al azar. Las edades de 
las exposiciones de cada tratamiento fueron: 
Tratamientos Edad de pupas previamente parasitadas y expuestas: 
a) 1 día b) 2 días c) 3 días d) 4 días e) 5 días 
f) 6 días g) 7 días h) 8 días i) 9 días j) 10 días 
Pupas 
previamente 
parasitadas 
por O. hirtus k) 11 días l) 12 días m) 13 días n) 14 días o) 15 días 
a) 1 día b) 2 días c) 3 días d) 4 días e) 5 días 
f) 6 días g) 7 días h) 8 días i) 9 días j) 10 días 
k) 11 días l) 12 días m) 13 días n) 14 días o) 15 días 
p) 16 días q) 17 días r) 18 días s) 19 días t) 20 días 
u) 21 días v) 22 días w) 23 días x) 24 días y) 25 días 
Pupas 
previamente 
parasitadas 
por C. 
haywardi 
z) 26 días aa) 27 días Ab) 28 días ac) 29 días ad) 30 días
a) 1 día b) 2 días c) 3 días d) 4 días e) 5 días 
f) 6 días g) 7 días h) 8 días i) 9 días j) 10 días 
Pupas 
previamente 
parasitadas 
por P. 
vindemiae k) 11 días l) 12 días m) prepupa n) pupa joven 
 
Se realizaron cinco replicas por tratamiento y cada uno tuvo su control, con pupas 
previamente parasitadas de todas las edades y que no fueron expuestas a E. 
sivinskii. En el caso de pupas parasitadas por P. vindemiae, se utilizaron prepupas 
y pupas jóvenes (cuerpo blanco), porque este parasitoide es considerado de alto 
riego en los laboratorios de Moscas de la Fruta, y por precaución únicamente se 
utilizó en etapas de lejana emergencia. 
 
 30
c) Análisis estadístico. Se calculó el porcentaje de hiperparasitismo de E. sivinskii 
por tratamiento y para todas las edades con la siguiente fórmula: 
 
Se conoció la efectividad de utilizar hospederos previamente parasitados, por la 
ausencia de emergencia de A. ludens, a partir del control de pupas que no se 
expusieron a E. sivinskii. En cada tratamiento se calculó el porcentaje de 
emergencia de A. ludens con la siguiente fórmula: 
 
La calidad del hospedero previamente parasitado, fue estimada con la emergencia 
del parasitoide primario, a partir del control de pupas que no se expusieron al 
euritómido. La emergencia del parasitoide primario se calculó con la fórmula del 
porcentaje de parasitismo, mostrada a continuación: 
 
El porcentaje de mortalidad del control, también se utilizó como estimador de la 
calidad del hospedero. La fórmula del porcentaje de mortalidad es: 
 
 
 31
Las diferencias del porcentaje de hiperparasitismo de E. sivinskii de cada 
tratamiento, en función de la edad de pupas parasitadas, se analizó con un ANOVA 
de una vía. Las diferencias entre la proporción sexual, se analizó con una prueba de 
r de Spearman. Se hizo la misma prueba de ANOVA para analizar diferencias del 
porcentaje de emergencia de A. ludens control, del porcentaje de parasitismo 
primario control, y del porcentaje de mortalidad control. Los datos de las variables 
dependientes fueron analizados con un ANOVA fueron previamente normalizados 
(ver 4.5.2c). 
 
4.6 Conducta de oviposición de Eurytoma sivinskii 
4.6.1 Parasitismo en función del estrato del hospedero 
a) Manejo específico del material biológico. El parasitismo de E. sivinskii en función del 
estrato del hospedero, fue evaluado con dos experimentos. En el primer 
experimento se realizaron exposiciones en cajas petri (con 0.5 y 1 cm de suelo) y 
recipientes plásticos de 200 ml (con 2 cm de suelo). El suelo contenido en los 
recipientes fue arcilloso o arenosos (50% H.R.) (Fig. 3). 
 
 
 
Figura 3. Exposición en cajas petri y recipiente plástico de 200 ml. Se observa enterramiento natural de larvas 
 
 
 32
Las pupas se enterraron de forma artificial o natural. El enterrado artificial se realizó 
con pinzas de punta roma a una profundidad de 0, 1 y 2 cm (Guillén et al. 2002). El 
enterrado natural consistió en colocar larvas de tercer estadio sobre la superficie del 
suelo para que se enterraran por sí mismas (Fig. 4). Las exposiciones fueron 
introducidas a las jaulas experimentales a los tres días de haber enterrado las 
pupas. 
 
 
 
Figura 4. Izquierda, enterramiento artificial de pupas con pinzas de punta roma. Derecha, enterramiento natural de 
larvas de A. ludens de laboratorio de tercer estadio. 
 
 
 
El primer experimento de parasitismo en función del estrato no registró parasitismo 
en pupas bajo tierra. Un factor de relevancia fue que no se mantuvo la humedad de 
la tierra en recipientes tan pequeños y eso pudo interferir con el resultado. Se 
planteó un segundo experimento en donde se trató de inducir parasitismo forzado en 
un contenedor plástico de 1 litro, que contenía de 5 a 7 cm de altura de suelo 
arcilloso o arenoso (50% H) y solo así se mantuvo la humedad en el suelo (Fig. 5) 
(Guillén et al. 2002). 
 
 
 33
 
Figura 5. Izquierda, Vista lateral de contenedores plásticos de 1L con una tapa de organdí. Derecha, Vista aérea de 
los mismos recipientes, con suelo arcilloso (derecha) y suelo arenoso (izquierda). 
 
 
El enterramiento natural del hospedero fue controlado con una capa de organdí 
ubicada sobre la superficie del suelo y que fue cubierta con la capa del mismo suelo 
a 0, 1 y 2 cm de profundidad en relación a la superficie (Fig. 6a). El enterramiento 
manual se realizó al mismo tiempo que el artificial, solo que en el enterrado natural 
se colocó una larva detercer estadio de A. ludens sobre la superficie del suelo, y en 
el enterrado artificial se introdujo un a prepupa (por la ausencia de motilidad) a la 
profundidad deseada (Fig. 6b). 
 
 
Figura 6. a) Capa de organdí que controla la profundidad del suelo. b) Derecha, prepupa en la superficie. 
 
 
 34
Tres días más tarde, se introdujeron los parasitoides al contenedor plástico con un 
aspirador y se les proporcionó miel y agua a través de la tapa de organdí. 
Transcurrido el tiempo de exposición, las pupas fueron retiradas de la tierra y se 
colocaron individualmente en recipientes plásticos con vermiculita húmeda (ver Fig. 
2). Antes de retirar las pupas con enterrado natural, se midió la profundidad a la 
cual se enterraron las larvas. Del día 20 a 30 se revisaron las exposiciones y se 
registró la eclosión de moscas y parasitoides y la mortalidad de pupas. Las pupas 
muertas se revisaron bajo el microscopio estereoscópico para verificar si fueron 
parasitadas. El suelo arcilloso se obtuvo de Tejería, Veracruz y el suelo arenoso fue 
facilitado por el grupo Moscas de la Fruta. El tipo de suelo se identificó con el 
análisis de textura de suelos, con apoyo del Departamento de Suelos del INECOL. 
b) Protocolo experimental. El parasitismo de E. sivinskii en función del estrato del 
hospedero se evaluó en dos experimentos. El primer experimento consistió en 
exponer veinte pupas de A. ludens de laboratorio durante 24 hr., a cohortes de diez 
hembras y cinco machos de ocho a once días de edad. Se realizaron cuatro 
réplicas con tratamientos en orden factorial (2 x 2 x 4) del tipo de suelo (arenoso y 
arcilloso), forma de enterramiento del hospedero (natural o artificial) y profundidad 
de enterramiento del hospedero (0, 0.5, 1 y 2 cm). En el segundo experimento, 
donde se trató de inducir parasitismo forzado, se expuso una unidad de oviposición 
de A. ludens de laboratorio, a cohortes de tres hembras y un macho de seis días de 
edad, dentro de recipientes plásticos de 1 litro. Se hicieron diez réplicas de 
tratamientos en orden factorial (2 x 2 x 2 x 3) del tiempo de exposición (uno y cinco 
días), tipo de suelo (arcilloso y arenoso), forma de enterramiento del hospedero 
(natural y artificial) y profundidad de enterramiento del hospedero (0, 1 y 2 cm). 
 
 35
c) Análisis estadístico. Se hizo una prueba de ANOVA multivariada (profundidad del 
suelo, tipo de suelo, forma de enterramiento y únicamente en el caso del 
experimento dos, el tiempo de exposición), para comparar el porcentaje de 
parasitismo de E. sivinskii. Los datos del porcentaje fueron normalizados antes de 
su análisis (ver 4.5.2c). 
 
4.6.2 Parasitismo en presencia del fruto hospedero de A. obliqua 
a) Manejo específico del material biológico. Se realizaron exposiciones de pupas en 
cajas Petri, con suelo arcilloso y se acompañó de un fruto de ciruela Spondias sp. 
Se utilizó únicamente suelo arcilloso (50% H) por ser el tipo de suelo presente en el 
lugar donde fue colectado originalmente E. sivinskii. Se eligió a la ciruela como 
hospedero primario, porque es un hospedero de A. obliqua, y en esta última fue 
colectado originalmente E. sivinskii. Las pupas fueron colocadas en el suelo de 
forma artificial (Fig. 7). 
 
Figura 7. Exposición de pupas de A. ludens, ante la presencia de un fruto de ciruela. 
 
b) Protocolo experimental. Se realizaron exposiciones de veinte pupas de A. ludens de 
laboratorio de tres días, acompañadas de un fruto de ciruela, ante cohortes de diez 
hembras y cinco machos de seis a nueve días de edad. Los tratamientos fueron: a) 
 
 36
pupas con fruto en la superficie, b) pupas sin fruto en la superficie, c) pupas con 
fruto, enterradas 1 cm en suelo arcilloso, y d) pupas sin fruto y enterradas 1 cm en 
suelo arcilloso. El tiempo de exposición fue de 24 hr. y cada tratamiento tuvo cinco 
réplicas. 
c) Análisis estadístico. Se hizo una prueba de ANOVA de dos vías (efecto de la 
presencia del fruto hospedero de A. obliqua y profundidad de enterramiento de las 
pupas) para analizar el porcentaje de parasitismo de E. sivinskii. Previo al análisis, 
los datos dependientes fueron normalizados (ver 4.5.2c). 
 
4.6.3 Parasitismo en función de la edad del parasitoide 
a) Manejo específico del material biológico. Se obtuvo a E. sivinskii de todas las 
edades a partir de jaulas de la colonia con individuos de todas las edades, en las 
que se realizaron exposiciones diarias de 24 hr. de 150 ml de pupas de A. ludens de 
laboratorio de tres a cinco días, durante un periodo de 40 días. Los parasitoides 
comenzaron a emerger a partir del día 20 y fueron liberados diariamente en una 
jaula de liberación diferente para cada día. 
b) Protocolo experimental. Se formaron cohortes con diez hembras y cinco machos de 
E. sivinskii de una sola edad; de tal modo que se tuvo un cohorte con parasitoides 
de un día, otro de dos días y así sucesivamente hasta el día 27 de edad. Se 
expusieron a cada cohorte veinte pupas de tres días durante 15 hr. y se hicieron 
cinco réplicas 
c) Análisis estadístico. Se analizó el porcentaje de parasitismo según la edad de las 
hembras con una prueba de ANOVA, se hizo una prueba de LSD para comparar las 
medias de la muestra y finalmente los datos se agruparon en intervalos de edad 
 
 37
(media ± E.E.). Los datos del porcentaje fueron normalizados previo a su análisis 
(ver 4.5.2c). 
 
4.6.4 Parasitismo en función del estado de desarrollo del hospedero 
a) Manejo específico del material biológico. Se expuso a E. sivinskii hospederos de A. 
ludens de laboratorio en estados larvales y pupales en sus diferentes estadios de 
desarrollo. Las larvas de primer estadio fueron expuestas en dieta para evitar su 
mortalidad. Las larvas de segundo y tercer estadio se expusieron sin dieta y en 
recipientes plásticos de 200 ml para evitar su desplazamiento. La exposición de 
pupas también se realizó en contenedores plásticos de 200 ml para estandarizar las 
condiciones. 
b) Protocolo experimental. Se formaron cohortes de E. sivinskii con diez hembras y 
cinco machos de ocho días de edad. Cada cohorte tuvo una exposición diaria de 5 
hr. (antes que la larva pupe), con 25 unidades de oviposición, durante un periodo de 
cinco días. Los tratamientos fueron: a) larvas de primer estadio, b) larvas de 
segundo estadio, c) larvas de tercer estadio d) pupas de tres días, e) pupas de ocho 
días y f) pupas de catorce días. La exposición de cada tratamiento siempre fue 
realizada en la misma cohorte de euritómidos. La prueba constó de cinco réplicas. 
c) Análisis estadístico. Se analizó el porcentaje de parasitismo total con una prueba de 
ANOVA de dos vías (estados de desarrollo del hospedero: larva y pupa; y tiempo de 
experiencia de la hembra al hospedero: cero a cuatro días). El porcentaje de 
parasitismo en pupas, también se analizó con una prueba de ANOVA (edad de 
pupas y tiempo de experiencia). Los datos fueron normalizados previamente al 
análisis estadístico (ver 4.5.2c). 
 
 38
4.6.5 Parasitismo en función de la edad del hospedero 
a) Manejo específico del material biológico. Esta subfase constó de dos tipos de 
pruebas experimentales: tratamientos con opción y tratamientos sin opción. En los 
tratamientos con opción se hicieron exposiciones mixtas con hospederos de todas 
las edades (prepupa y pupas de uno a 15 días). Los hospederos fueron marcados 
con pintura vinílica (Vinci, México) con un patrón de coloración en función de su 
edad y así diferenciarlas. Se colocaron dos puntos de pintura de diferente color, ya 
que solo se contaban con doce colores. 
b) Protocolo experimental. En la prueba con tratamientos sin opción se expusieron 20 
unidades de oviposición de una sola edad durante 5 hr. (antes que la prepupa 
pupe). Se formaron 16 cohortes de E. sivinskii con diez hembras y cinco machos de 
seis a nueve días de edad.Las edades de las exposiciones de cada tratamiento 
fueron: 
Tratamientos 20 pupas de: 
a) prepupa b) 1 día c) 2 días d) 3 días 
e) 4 días f) 5 días g) 6 días h) 7 días 
i) 8 días j) 9 días k) 10 días l) 11 días 
Experimental 
con 5 réplicas 
m) 12 días n) 13 días o) 14 días p) 15 días 
a) prepupa b) 1 día c) 2 días d) 3 días 
e) 4 días f) 5 días g) 6 días h) 7 días 
i) 8 días j) 9 días k) 10 días l) 11 días 
Control con 
pupas sin 
exponer y con 
5 réplicas 
m) 12 días n) 13 días o) 14 días p) 15 días 
 
En los tratamientos con opción las hembras tuvieron cinco hospederos de cada 
edad, pudiendo las hembras escoger libremente entre las 80 pupas de diferentes 
edades. Se formaron cohortes con 45 hembras y 22 machos de seis a nueve días 
 
 39
de edad, se introdujeron exposiciones mixtas entre las 11:30 y 12:00 hr. y se 
retiraron cinco hr. después. Se realizaron cinco réplicas de cada tratamiento, 
descritos a continuación: 
Tratamientos Exposición mixta. 5 pupas marcadas con pintura de: 
a) Experimental prepupa, 1, 2, 3, 4, 5, 6, 7, 8, 9, 10, 11, 12, 13, 14, 15 días 
b) Control sin exponer prepupa , 1, 2, 3, 4, 5, 6, 7, 8, 9, 10, 11, 12, 13, 14, 15 días 
c) Control del color 4 días con patrón de coloración experimental 
 
c) Análisis estadístico. En ambos tratamientos se calculó el porcentaje de parasitismo 
de E. sivinskii (ver 5.5.4c) y se obtuvo la preferencia de parasitismo con el más alto 
valor registrado (medias ± DE). La calidad del hospedero fue evaluada del 
porcentaje de mortalidad control, de pupas que no se expusieron al parasitoide. En 
la prueba con opción, se calculó el porcentaje de parasitismo del control del color, 
para observar la preferencia de parasitismo en función de algún color en particular. 
La prueba estadística utilizada en todos los casos fue un ANOVA. Previo al análisis 
estadístico los datos fueron normalizados (4.5.2c). 
 
4.6.6 Parasitismo en función de la especie hospedera 
a) Manejo específico del material biológico. Para las pruebas de parasitismo en 
función de la especie hospedera se requirió de diversas especies de moscas 
silvestres. Fue necesario solicitar a la Asociación de Productores y Exportadores de 
Aguacate en México (APEAM, A.C.) de Uruapan, Michoacán, frutos de toronja 
blanca Citrus paradisi Macfad (13.100 k) infestados con A. ludens, frutos de mango 
común o corriente Mangifera indica (12.200 k) infestados con A. obliqua, frutos de 
chicozapote Manilkara zapota (L.) (6.380 k) infestados con A. serpentina y frutos de 
 
 40
guayaba criolla Psidium guajava L. (10.480 k) infestados con A. striata. La 
obtención de otras especies de dípteros fue realizada a partir de una muestra de 
composta de Coatepec, Veracruz. 
Los frutos y la muestra de composta fueron llevados al Laboratorio de 
Procesamiento de Muestras y colocados sobre coladores y bandejas plásticas, los 
cuales, a su vez, fueron colocados sobre palanganas con vermiculita como medio de 
pupación (Fig. 8). Cada dos días fue revisada la vermiculita y se recolectaron las 
pupas en recipientes plásticos de 200 ml con vermiculita con agua y se cubrieron 
con una tapa de organdí (ver Fig. 2). Las pupas permanecieron en los recipientes 
hasta que tuvieron tres a cinco días, se pesaron en la balanza analítica y se 
utilizaron en el experimento de especificidad. 
 
 
 
Figura 8. Frutos de papaya infestados con larvas de moscas de la fruta, colocados sobre coladores plásticos, para que 
las larvas pupen sobre contenedores plásticos con vermiculita. 
 
 
 
En el momento de la colecta, las pupas provenientes de composta fueron 
contabilizadas y separadas por su tamaño y forma y, posteriormente fue identificada 
cada especie en el Systematic Entomology Laboratory, USDA-ARS. Las pupas 
obtenidas fueron: a) pupas cortas y anchas = especie de díptero de la Familia 
 
 41
Tachinidae, b) pupas largas y delgadas = Palaeosepsis sp. (Diptera: Sepsidae), y c) 
pupas largas y anchas = Musca domestica Linnaeus (Diptera: Muscidae). 
El ensayo de parasitismo en función de la especie hospedera, se llevó a cabo con 
dos tipos de experimentos: tratamiento sin opción, donde la hembra tuvo únicamente 
la opción de elegir pupas de una sola especie; y tratamientos con opción, donde la 
hembra tuvo la opción de elegir pupas de diversas especies al mismo tiempo. Las 
pupas de las diferentes especies de hospedero se obtuvieron en distintos tiempos, 
por lo que fue necesario adecuar los tratamientos a la disponibilidad de las pupas y 
repetir pruebas con algunas especies, para poder al final por tratamiento el mayor 
número de especies. Los hospederos utilizados en los tratamientos con opción 
(exposiciones mixtas), fueron marcados en el centro con una gota de pintura vinílica 
(Vinci, México). Cada especie se marcó con los siguientes colores: azul = M. 
domestica y A. ludens; rojo = A. obliqua; verde = A. serpentina, y amarillo = A. 
striata. 
b) Protocolo experimental. En relación a los tratamientos sin opción, se formaron 
cohortes de diez hembras y cinco machos de E. sivinskii de nueve a doce días de 
edad, se expusieron 40 pupas durante dos días y se realizaron cinco réplicas. Los 
tratamientos se dividieron en cuatro subtratamientos descritos a continuación: 
Tratamientos Exposición de 40 pupas de cada especie: 
Subtratamiento 1 a) sp. de taquínido b) Palaeosepsis sp. c) M. domestica 
a) M. domestica b) A. obliqua c) A. striata 
Subtratamiento 2 
d) A. ludens de laboratorio 
a) M. domestica b) A. ludens c) A. serpentina 
Subtratamiento 3 
d) A. striata e) A. luden de laboratorio 
Subtratamiento 4 a) A. ludens b) A. ludens de laboratorio (control) 
 
 
 42
En los tratamientos con opción se formaron cohortes de diez hembras y cinco 
machos de E. sivinskii de nueve a doce días de edad. Cada cohorte tuvo una 
exposición durante dos días y se hicieron cinco réplicas. Las exposiciones 
estuvieron conformadas por 40 o 45 pupas de distintas especies de dípteros 
descritas a continuación: 
Tratamientos 15 pupa de: 
a) sp. de taquínido, Palaeosepsis sp. y M. domestica 
10 pupas marcadas con pintura de color azul, rojo, verde y 
amarillo, respectivamente para las especies de: 
b) M. domestica, A. obliqua, A. serpentina y A. striata 
Experimental 
c) A. ludens, A. obliqua, A. serpentina y A. striata 
d) M. domestica, A. obliqua, A. serpentina y A. striata 
Control sin exponer 
e) A. ludnes, A. obliqua, A. serpentina y A. striata 
f) Control de b, con pupas de A. ludens de laboratorio 
Control del color 
g) Control de c, con pupas de A. ludens de laboratorio 
 
Para ambos tratamientos, previo a las exposiciones se pesaron las pupas en la 
balanza analítica, con el fin de correlacionar la preferencia de parasitismo en función 
del peso de la pupa. 
c) Análisis estadístico. En ambos tratamientos, se calculó el porcentaje de parasitismo 
experimental de E. sivinskii (ver 5.5.4c) y se obtuvo la preferencia de parasitismo en 
función de cada especie, con el valor más alto observado (medias ± DE). En los 
tratamientos con opción, también se calculó el porcentaje de mortalidad (ver 5.5.4c) 
del control de pupas con pintura que no se expusieron al parasitoide, y se utilizó 
como estimador de la calidad del hospedero. Además se calculó el porcentaje de 
parasitismo del control del color, que fue utilizado para observar alguna preferencia 
de parasitismo. Se hizo una prueba de ANOVA para analizar los porcentajes de 
 
 43
parasitismo y de mortalidad, y los datos fueron normalizados previo a su análisis (ver 
4.5.2c). Con una correlación de Spearman se analizó el efecto del peso de las 
pupas, sobre los mismos porcentajes. 
 
4.6.7 Densodependencia del parasitismo 
a) Manejo específico del material biológico. Se realizaron exposiciones en 
contenedores plásticos de 200 ml con suelo arcilloso a 50% H. La profundidad del 
suelo fue de 1 cm y se enterraron