Comunidades-de-helmintos-de-dos-especies-de-peces-del-Rio-Papaloapan-Veracruz

Vista previa del material en texto

UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO 
_____________________________________________________ 
________________________________________________ 
 
FACULTAD DE CIENCIAS 
 
 
 
 
TÍTULO DE LA TESIS 
 
 
 
“Comunidades de helmintos de dos especies de peces del Río 
Papaloapan, Veracruz”. 
 
 
 
T E S I S 
 
QUE PARA OBTENER EL TÍTULO DE: 
 
 
BIÓLOGO 
 
 
P R E S E N T A : 
 
 
RAFAEL MAGAÑA LOPEZ 
 
 
TUTORA: 
BIOL. GUILLERMINA CABAÑAS CARRANZA 
 
 
 
 
 
 
 
Mexico D.F. 2007 
 
 
UNAM – Dirección General de Bibliotecas 
Tesis Digitales 
Restricciones de uso 
 
DERECHOS RESERVADOS © 
PROHIBIDA SU REPRODUCCIÓN TOTAL O PARCIAL 
 
Todo el material contenido en esta tesis esta protegido por la Ley Federal 
del Derecho de Autor (LFDA) de los Estados Unidos Mexicanos (México). 
El uso de imágenes, fragmentos de videos, y demás material que sea 
objeto de protección de los derechos de autor, será exclusivamente para 
fines educativos e informativos y deberá citar la fuente donde la obtuvo 
mencionando el autor o autores. Cualquier uso distinto como el lucro, 
reproducción, edición o modificación, será perseguido y sancionado por el 
respectivo titular de los Derechos de Autor. 
 
 
 
Hoja de Datos del Jurado 
1. Datos del alumno 
Magaña 
López 
Rafael 
55 78 86 63 
Universidad Nacional Autónoma de México 
Facultad de Ciencias 
Biología 
096275324 
 
2. Datos del tutor 
Biól. 
Guillermina 
Cabañas 
Carranza 
 
3. Datos del sinodal 1 
M en C 
Rafael 
Báez 
Valé 
 
4. Datos del sinodal 2 
M. en C. 
Oscar 
Méndez 
 
5. Datos del sinodal 3 
Biól. 
Guillermina 
Cabañas 
Carranza 
 
6. Datos del sinodal 4 
M en C. 
Elizabeth 
Mayén 
Peña 
 
7. Datos del sinodal 5 
Biól. 
Dulce Maria 
Moreno 
MIranda 
 
7. Datos del trabajo escrito 
Comunidades de helmintos de dos especies de peces del Río Papaloapan, Veracruz 
105 p 
2007 
A g r a d e c i m i e n t o s. 
 
Hago el más profundo agradecimiento a mi directora de tesis Biól. Guillermina 
Cabañas-Carranza, sin la cual este trabajo nunca habría podido ser realizado. 
Así mismo doy gracias por su ayuda, apoyo, colaboración e infinita paciencia 
que tuvo durante la realización de éste escrito. 
 
A Dios por todo lo que me ha dado. 
 
A la Universidad Nacional Autónoma de México por darme la oportunidad y el 
HONOR de dejarme ser parte de ella. 
 
A la ENP #4 “Vidal Castañeda y Najera” por darme tantas experiencias de vida 
que me marcaron profundamente y que aun hoy perduran. 
 
A la Facultad de Ciencias por permitirme ser parte de ella y por ayudarme a 
entender un poco este jardín tan extraño que nos rodea. 
 
A la Facultad de Química por ampliar mi panorama y ayudarme a observar todo 
de una manera diferente. 
 
Agradezco infinitamente al jurado: 
 
M. en C. Rafael Báez Valé por ser mi profesor, así como por la revisión y 
comentarios hechos hacia el trabajo escrito. 
M. en C. Oscar Méndez por la ayuda prestada de todo tipo, por las 
observaciones, correcciones durante la realización del mismo. 
Biól. Elizabeth Mayén Peña por la revisión, señalamientos, observaciones y 
puntos de vista que ayudaron a dar mas forma al trabajo. 
Biól. Dulce Maria Moreno Miranda por los comentarios y por aceptar ser parte 
este jurado. 
Al laboratorio de Helmintología del IBUNAM Ana, Andrés, Carlos, Memo, 
Mirza, Rogelio. 
En particular al Dr. Guillermo Salgado Maldonado. 
 
 
A todos y cada uno de ustedes que han sido parte fundamental en mi vida, y que 
sin ustedes no estaría aquí; ya que cada uno influyo de una manera particular en esto. 
Adriana, Alejandra, Ana, Anabel, Angela, Angelica, Ariadna, Beto, Brissa, 
Bronson Cesar, Choco, Damián, Diana, Dulce, Edith, Edgar A., Elena, Erika, Giselle, 
Gonzalo, Isaias, Julio, Karlita, Kenny, Les, Lor, Lu, Luigi, Mar, Mariel, Mario, 
Minerva, Mireille, Ninive, Paola, Pepe López, Raúl, Rod, Saul, Sir Acson, Tito, Toño 
(Ruco), Victor y a todos lo que he conocido en el camino que se llama vida. 
 
Gracias por su compañía durante todo este tiempo. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
D e d i c a t o r i a. 
 
A Shutka. 
 
A mi Familia: Mi Mama Sara Elena G. López Sandoval. 
Salvador López Sandoval. 
José Luís López Sandoval. 
 
 
 
A mis Padrinos: Armando. 
 Alicia. 
 
 
 
Ana Maria Gamboa. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Imagina que tan diferente sería mi mundo, si solo una cosa, tan 
solo una cosa por mínima que fuese no hubiera sucedido…… 
 
INDICE 
 
 
I. INTRODUCCIÓN 1 
 
II. ANTECEDENTES 4 
 
 Área de estudio 6 
 Clima 8 
 Vegetación 8 
 Fauna 9 
 Biología de los hospederos 10 
 Gobiomorus dormitor (Lacepéde, 1800) 11 
 Dormitator maculatus (Bloch, 1792) 12 
 
III. OBJETIVOS 13 
 
IV. MATERIAL Y METODO 15 
 Obtención de helmintos 15 
 Procesamiento de helmintos 16 
 Fijación 16 
 Tinción y aclaración 18 
 
V. ANÁLISIS DE DATOS 20 
 Niveles jerárquicos 20 
 Caracterización de la helmintiasis 20 
 Especies comunes y raras 20 
 Especies especialistas y generalistas 21 
 Especies autogénicas y alogénicas 21 
 Riqueza específica 21 
 Distribución de abundancias 21 
 Dominancia numérica 22 
 Diversidad 22 
 Similitud 23 
 
 
VI. RESULTADOS 24 
 Descripción general de las infecciones 24 
 Especies comunes y raras 30 
 Especies especialistas y generalistas 32 
 Especies autogénicas y alogénicas 33 
 Distribución de abundancias 33 
 Dominancia numérica 38 
 Diversidad 38 
 Infracomunidad 38 
 Diversidad 40 
 Similitud 42 
 
VII. DISCUSIÓN 43 
 Infracomunidad 54 
 
VIII. CONCLUSIONES 59 
 
RELACIÓN DE TABLAS 61 
RELACIÓN DE FIGURAS 61 
 
APENDICES 
 Apéndice 1. Técnicas de fijación y tinción empleadas en helmintología 63 
 Apéndice 2. Biología de los helmintos 68 
 Apéndice 3. Abreviaturas 91 
 
REFERENCIAS CITADAS 93 
 
 
 
 
 
 1
RESUMEN 
 
Para este estudio se realizaron dos colectas dentro del Río Papaloapan, Veracruz 
en las coordenadas 18° 36´ N, 95° 39´ W a 20 km de la ciudad de Tlacotalpan. 
Se analizaron 80 hospederos pertenecientes a la familia Eleotridae (33 
Gobiomorus dormitor y 47 Dormitator maculatus), se obtuvo el registro helmintológicode ambas especies de hospederos, que se encontró conformado por 18 y 22 especies de 
helmintos respectivamente, los cuales se recuperaron a través de un examen interno y 
externo de los peces. 
Se encontraron representados todos los grupos taxonómicos de helmintos, donde 
en ambos casos se observo la misma tendencia; siendo el grupo con mayor 
representatividad Trematoda con siete y diez especies, seguido de Nematoda con seis y 
seis, Monogenea con dos y tres, Cestoda con dos y dos, y por último Acantocephala con 
una y una. Dentro de la comunidad de G. dormitor las especies autogénicas 
representaron la mayoría con 12 (66.66 %), mientras que en D. maculatus lo fueron las 
especies alogénicas con 12 (54.54 %). En ambas especies de hospederos se recuperaron 
dos especies especialistas, que representaron el 11.11 % y el 9.10 %. 
 
Se recuperaron 1090 helmintos en G. dormitor, registrando el valor más alto de 
prevalencia el nemátodo: Paracapillaria teixeirafreitasi con un 45.45 %, mientras que 
la especie que obtuvo una mayor abundancia fue el acantocéfalo: Neoechinorhynchus 
golvani con (9.51 + 9.50), en lo relativo a la intensidad promedio, la especie con mayor 
representatividad fue un tremátodo: Ascocotyle tenuicollis, en la cual se encontraron 107 
helmintos. Para D. maculatus se recuperaron 5600 helmintos, resultando ser las 
especies con mayor representatividad Clinostomum complanatum que registró de 
abundancia 85.11 %, y Echinochasmus leopoldinae en los siguientes apartados con 
60.79 + 416.14 y 2857. 
En cuanto a las especies comunes y raras fueron determinadas de dos formas 
distintas (criterio arbitrario y la prueba de asociación de Olmstead-Tukey) arrojando 
resultados similares. Las seis especies que resultaron ser dominantes en el caso de G. 
dormitor, presentan concordancia en su totalidad con el criterio arbitrario, mientras que 
en D. maculatus existen cuatro especies dominantes, no existiendo concordancia en una 
especie (entre Uvulifer sp. y Spiroxys sp. respectivamente). 
 
 2
En G. dormitor la especie que resultó con mayor valor de Pi fue A. tenuicollis 
con 0.1960, para D. maculatus el número total de helmintos recolectados fue de de 
5600, dentro del cual la especie que obtuvo el mayor valor de Pi resultó un tremátodo E. 
leopoldinae con 0.5101. 
El índice Simpson para G. dormitor fue de 0.8700, siendo esta la comunidad con 
más diversidad, mientras que el de D. maculatus fue de 0.6496. En el caso de Shannon-
Wiener se observa una diferencia entre las comunidades, donde este índice fue de 
2.5600 y 0.8144 respectivamente. 
También dentro de la infracomunidad fue calculado el índice de Simpson para 
cada especímen, resultando que G. dormitor posee una mayor heterogeneidad con 
0.5674, teniendo un mayor rango de amplitud (0 - 0.7753). En el caso de Dormitator 
maculatus resultó con 0.6199 y con un intervalo que va desde (0 - 0.5720). 
El índice de Brillouin, el cual es sensible a especies raras arrojó que G. dormitor obtuvo 
0.5552 con un rango de que va de (0-0.9103), D. maculatus por su parte, registró 
0.5373, con un rango que va desde cero hasta 0.9380. 
El índice de similitud fue de 0.2334 + 0.0632, mientras que para D. maculatus se 
obtuvo mediante este cálculo 0.3224 + 0.0487, existiendo una mayor similitud de las 
infracomunidades en el caso de D. maculatus, la cual esta dada por la co-ocurrencia de 
las especies. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 3
INTRODUCCIÓN 
 
Investigar y analizar los patrones y procesos de diversificación de especies son 
los principales objetivos de los estudios en biodiversidad y conservación biológica 
(Rosenzweig, 1995), los cuales han sido poco estudiados en organismos parásitos, en 
comparación con los hechos para organismos de vida libre, enfatizando que ellos 
representan más de la mitad de los organismos vivos (Price, 1980; Poulin y Morand, 
2000). 
 
Los estudios de comunidades de helmintos nos pueden proporcionar mucha 
información sobre los hospederos donde fueron encontrados; así como la presencia del 
helminto nos puede explicar la dinámica de la trama alimenticia a la cual pertenece. 
Los parásitos son organismos sumamente avanzados, debido a la complejidad de 
sus ciclos de vida, que no han sido tomados en cuenta y que tampoco se les ha dado la 
importancia que deberían tener. En México existen escasas publicaciones acerca del 
estudio de comunidades de helmintos. En su gran mayoría las publicaciones existentes 
son de caracter taxonómicas, o son listados helmintológicos se limitan a hacer listados 
de especies de helmintos en diferentes grupos de hospederos, o solo se presenta 
información sobre algún grupo taxonómico. Los cuales es cierto que contribuyen a 
conocer la composición de la fauna parasitológica de una o varias especies de peces en 
un área determinada, así como la caracterización de la infección (prevalencia, 
abundancia e intensidad promedio) de infecciones, pero no profundizan mas sobre la 
interacción entre los helmintos y sus hospederos, así como de los factores que influyen 
sobre sus hábitos alimentarios y ciclos de vida. 
 
Los grupos como anfibios, reptiles y peces son un excelente ejemplo para 
explorar los procesos que influyen en la caracterización de las comunidades de 
helmintos, ya que se encuentran distribuidos en una gran variedad de hábitat y además 
poseen una sorprendente diversidad de patrones de ciclos de vida, modos de 
reproducción, tamaño del cuerpo, actitud en su dieta, relaciones tróficas y vagilidad. 
 
El estudio de los helmintos de peces dulceacuícolas ha llamado la atención de 
los investigadores durante muchos años, sin embargo no fue hasta inicios de los años 
sesentas con los trabajos de Dogiel (1961) y Dogiel et al. (1966), que trabajaron en este 
 4
tema, constituyendo de esta manera el inicio de los estudios ecológicos de helmintos en 
peces. Sus investigaciones se centraron principalmente en la descripción empírica de la 
influencia de los factores abióticos y bióticos en las comunidades de helmintos. A partir 
de entonces, se ha incrementado el interés por conocer y explicar los procesos y 
patrones de estructuración de las comunidades de helmintos en peces y otros grupos de 
hospederos. Constituyendo una parte fundamental en el estudio de las comunidades de 
helmintos. 
 
Las comunidades de helmintos de peces dulceacuícolas presentan características 
que difieren en otros grupos de vertebrados, e inclusive de los peces marinos. Holmes 
(1990) sugiere que las comunidades de helmintos en peces marinos son más ricas que 
las especies de peces dulceacuícolas. Entre los factores que favorecen este patrón se 
mencionan el tamaño de los hospederos, los hábitos gregarios, la amplitud en la dieta y 
la gran vagilidad de los peces marinos. 
 
Las razones que pueden explicar porque algunas especies soportan alta o baja 
riqueza no esta totalmente resuelta aunque en muchos estudios se han encontrado y 
resaltado algunas determinantes de la riqueza de especies parásitas (Morand, 2000). 
Kennedy et al. (1986), sugirieron algunos factores que contribuyen a determinar 
la riqueza de especies de helmintos en un hospedero: la complejidad del intestino, la 
amplitud de la dieta, la alimentación selectiva, la exposición a los helmintos y la 
vagilidad de los hospederos, concluyendo que las comunidades de peces dulceacuícolas 
son significativamente más pobres en número de especies, individuos y de menor 
diversidad que las de otros vertebrados. 
 
De igual manera Kennedy y Bush (1990), consideraron que las comunidades de 
helmintos en peces dulceacuícolas son en general pobres, con arreglos estocásticos, no 
estructuradas, con tendencias de carácter aislacionista y no interactivas, asimismo Aho y 
Bush (1993) mencionan que amplitud del área ocupada, tamaño del cuerpo y gremio 
alimenticio del hospedero son tres factores determinantes para explicar la riqueza:Dichos autores hacen énfasis en que el rango geográfico del hospedero tiene un efecto 
positivo en la riqueza regional. Concluyeron que el aislamiento taxonómico del 
hospedero en conjunción con su distribución podría ser una importante relación para 
determinar la riqueza de una especie de helminto en particular. 
 5
 
Por lo tanto, es necesario realizar estudios para conocer nuestra ictiofauna, ya 
que México es un país que se encuentra entre dos regiones: la Neártica y la Neotropical, 
y que posee una variedad de peces sumamente rica, compuesta por 2,122 especies de las 
cuales son 102 géneros, se cuentan con 506 especies continentales; siendo 384 especies 
dulceacuícolas. Dicha composición es producto de las diferentes condiciones 
fisiográficas, geológicas y climáticas que posee el país (Espinosa–Pérez et al., 1993). 
Además se estima que este número representa cerca del 60 % de las especies de Norte 
América (Miller, 1986). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 6
ANTECEDENTES 
 
Existen pocos trabajos que aborden y analicen las comunidades de eleótridos, y 
aún más escasos son los que lo hacen con las infracomunidades. La familia Eleotridae 
no ha sido tan estudiada en México como las familias Characidae, Cichlidae, 
Goodeidae, por mencionar algunas. Aunque los eleótridos sean raros en áreas templadas 
(Nelson, 1994) no justifica que no se realicen estudios para conocer su comportamiento 
y ecología, entre otros aspectos. 
 
En el estado de Veracruz los estudios realizados que incluyen peces marinos, 
estuarinos y dulceacuícolas son extensos, siendo de toda índole; y sumando más de 400 
trabajos efectuados (Pérez-Ponce de León et al., 1996), mientras que los realizados en el 
Río Papaloapan en el estado de Veracruz concernientes a helmintología son pocos; 
sumando 11 en total (Almeyda-Artigas, 1991; Almeyda-Artigas et al., 1995; Moravec et 
al., 2002; Mendoza-Garfías y Pérez-Ponce de León, 2005; Pérez-Ponce de León y 
Choudhury, 2005 y los que se mencionan a continuación). 
 
Las dos especies abordadas en este trabajo Gobiomorus dormitor y Dormitator 
maculatus han sido relativamente estudiadas a nivel nacional contando con 20 trabajos 
en total; siendo G. dormitor el menos estudiado, existiendo solo ocho publicaciones, de 
los cuales una es de carácter ecológico, los demás son registros helmintológicos. 
 
El trabajo de Reséndez (1973) constituye el primer acercamiento a Gobiomorus 
dormitor en la zona, en éste el hace un estudio de la ictiofauna, donde destaca la 
presencia de algunas especies, siendo ésta especie una de las más importantes dentro del 
estudio por tener altos valores de prevalencia, por su parte Maldonado-Monroy (1981) 
realizó un trabajo de ámbito genético; López-Díaz y Ferat-Brito (1990) hacen una gran 
contribución a la helmintofauna de la zona de “Los Tuxtlas”, de igual manera Campos-
Pérez (1992) establece el registro helmintológico con su trabajo para G. dormitor en 
Veracruz; Velázquez (1994) desarrolla un estudio enfocado a la comparación de la 
helmintofauna de tres regiones de Veracruz; Lamothe-Argumedo et al., (1997) mediante 
su compilación contribuye a la helmintofauna tanto de estas especies como de otras a 
nivel nacional; Salgado-Maldonado et al., (2005a) de igual manera realizan importantes 
 7
estudios en la cuenca del Papaloapan, contribuyendo así con el registro helmintológico 
de nuestros hospederos en la zona. 
 
Dormitator maculatus por su parte cuenta con nueve trabajos en total. El 
primero es el de Reséndez (1973), este constituye el primer intento para establecer el 
registro helmintológico de la especie, seguido por varios como el de Montoya-Mendoza 
(1998), el cual es de índole ecológica, cuyo objeto de estudio, es la relación existente 
entre longitud, peso y porcentaje del hematocrito; generando también un registro 
helmintológico para esta especie. Existen otros tres de carácter genético: Flores-Coto y 
Zavala-García (1983) hacen un trabajo que trata de la descripción de los huevos de D. 
maculatus; Maldonado-Monroy (1981) que realizó una comparación cariotípica entre 
peces del mismo orden (Perciformes), dentro de las cuales incluye a este hospedero; 
Maldonado-Monroy et al., (1985) hacen una comparación citogenética entre varias 
especies del género Dormitator. 
 
Existen algunos trabajos que se acercan más al campo; el de Reséndez (1973) 
que destaca a Dormitator maculatus como una especie de gran importancia ecológica 
dentro de Veracruz; López-Díaz y Ferat-Brito (1990) que hacen una gran contribución 
en cuanto al registro de la ictiofauna y de la helmintofauna; aquí dicho autor muestrea 
en tres ríos diferentes del estado de Veracruz, cabe mencionar que es de los primeros en 
obtener el registro helmintológico para esta especie; Lamothe-Argumedo et al., 1997 
hace una compilación de los helmintos depositados en la Colección Nacional de 
Helmintos (CNH) así como de los hospederos y localidades en las cuales han sido 
colectadas; dentro de las cuales existen registros para ésta especie; Montoya-Mendoza 
(1998) realizó un trabajo referente a la helmintofauna para la región; Salgado-
Maldonado et al., (2005a) desarrolló un listado helmintológico para la cuenca del 
Papaloapan. 
 
 
 
 
 
 
 
 8
ÁREA DE ESTUDIO 
 
México posee una gran diversidad en cuestión orográfica e hidrológica, donde 
las cuencas comprenden una parte importante de suministro de agua; ya que constituyen 
una fuente de biodiversidad; permitiendo y sustentando la vida que se pueda desarrollar 
alrededor de ellas. 
 
El estudio fue realizado al Este de la República Mexicana, en la cuenca del 
Papaloapan; la cual se ubica en el centro del estado de Veracruz. El sitio de colecta de 
los hospederos utilizados en este trabajo se ubicó al Suroeste de la capital del estado de 
Veracruz, aproximadamente a 20 km. de la ciudad de Tlacotalpan dentro del Río 
Papaloapan (“Lugar de mariposas”) con coordenadas 18° 36´ N, 95° 39´ W, a una 
altitud de 10 metros sobre nivel del mar (msnm) dentro de la región de “Los Tuxtlas”. 
(SEMARNAT, 2003) (Figura 1) 
 
La cuenca antes mencionada, por si misma constituye una de las zonas con 
mayor diversidad dentro de México (CODEPAP, 2006). Además es la segunda en 
importancia del país; debido a las dimensiones del caudal que posee (CNA, 2004), ésta 
desemboca en la zona del Golfo de México, aproximadamente en la parte media del 
arco que forma el litoral mexicano. Colinda al norte con la cuenca cerrada Oriental y las 
cuencas de los ríos Atoyac y Jamada, al este con la cuenca del Río Coatzacoalcos, al 
oeste con la del Alto Balsas y al sur con las cuencas de Atoyac de Oaxaca o Alto Verde 
(como también es conocida) y de Tehuantepec. Su cauce principal es el Río Papaloapan, 
el cual desemboca en la Laguna de Alvarado y posteriormente en el Océano Atlántico. 
(SEMARNAT, 2003). 
 
La cuenca hidrológica se calcula en 46,263 km² (2.36 % del territorio nacional), 
algunas aproximaciones más aventuradas lo sitúan en 59,335 km² que representan el 
2.5%. El caudal recorre una totalidad de 244 municipios, tiene su origen en el estado de 
Puebla, a una altura superior de 1000 msnm. (Secretaria del Medio Ambiente y 
Recursos Naturales (SEMARNAT, 2003). También esta cuenca cruza el estado de 
Oaxaca pero con una menor contribución hidrológica, llegando hasta el estado de 
Veracruz. Como antes se había mencionado desemboca en la Laguna de Alvarado con 
un promedio de 47,000 millones de m³ anuales, con fluctuaciones entre 25,000 y 67,000 
 9
millones de m³, de los cuales el 97% termina como escurrimiento superficial y el 3% en 
aguas subterráneas. (SEMARNAT, 2003). 
 
La Cuenca del Papaloapan y sus zonas costeras se caracterizan por poseer una 
gran diversidad y complejidad faunística. La ubicación geográfica del Papaloapan 
representa un gran interés dentro del estudio ecológico (CODEPAP,2006), dado que al 
ser una zona de transición entre el neotrópico y el neártico, se pueden analizar los 
patrones peculiares o particulares del lugar. A pesar de esto, no han sido desarrollados 
trabajos para una gran cantidad de especies que ahí habitan, y que valdría la pena 
conocer a fondo. De esta manera la diversidad de la zona nos permite suponer la 
complejidad ecológica existente de una gran variedad de hospederos definitivos e 
intermediarios (invertebrados y peces), los cuales son fundamentales en el ciclo de vida 
de los helmintos (Cabañas-Carranza, 2001). 
 
 
Fig.1 Localización del área de estudio (18° 36´ N, 95° 39´ W). 
 10
 
Clima 
El clima de la zona corresponde al tipo AW2 cálido-húmedo según Köppen 
modificado por García en (1973), con lluvias en verano. La temporada de sequía esta 
comprendida de enero a mayo, la precipitación pluvial promedio anual es de 1835.23 
mm3, mientras que la temperatura promedio anual es de 25.2° C con un mínimo 
promedio de 21° C y un máximo de 28.2° C (Figura 2). (Soto-Esparza, 1979; CLICOM 
, 2006) 
 
 
0
50
100
150
200
250
300
350
400
450
E F M A M J J A S O N D
Meses
pe
rc
ip
ita
ci
òn
 (m
m
)
0
5
10
15
20
25
30
Te
m
pe
ra
tu
ra
 (º
C
)
 Figura 2. Patrón climático del área de estudio del Río Papaloapan, Veracruz. (Soto-
Esparza, 1979; CLICOM, 2006). 
 
 
 
 
Vegetación 
La vegetación natural de la zona corresponde a selva perennifolia, sin embargo, 
gran parte de los terrenos cercanos han sido deforestados empleándose como potreros; 
para ganado vacuno o para cultivo. Los bosques han sufrido explotación forestal intensa 
(Pérez-Rojas, 1984). La Flora característica de la región la constituye: Acacia 
farnesiana, A. sphaerocephala, Acoelorrhaphe wrightii, Acrocomia mexicana, Annona 
glabra, Avicennia germinans, Laguncularia racemosa, Rhizophora mangle, Brosimum 
 11
alicastrum, Bursera simaruba, Calophyllum antillanum, Calyptranthes millspaughii, C. 
perlaevigata, Cephalanthus occidentalis, Chrysobalanus icaco, Coccoloba barbadensis, 
Dalbergia brownei, Diospyros digyna, D. verae-crucis, Ficus cotinifolia, F. padifolia, 
Gliricidia sepium, Lonchocarpus heptaphyllus, Maclura tinctoria, Nectandra coriacea, 
Pithecellobium dulce, Randia aculeata. (CONABIO, 2006) 
 
 
Fauna 
Debido a la urbanización, esta zona se ha visto impactada, pero este proceso aún 
no es considerable, pues todavía hay aún una gran variedad de grupos y especies 
existentes dentro de esta región. Como lo son: anfibios (sapos, ranas y ranas 
arborícolas), reptiles (Chelydra serpentina, Chrysemis ornata, Dermatemis mawii, 
Geomyda areolata, Kinosternon leucostomum) y peces (Achiridae: Achirus lineatus; 
Ariidae: Arius melanopus, Cathorops aguadulce; Atherinidae: Archomenidia boliviani; 
Atherinopsidae: Atherinella ammophila, A. lisa, A. marvelae, A. pellosesemion, A. 
sallei; Belonidae: Strongylura hubbsi; Bothidae: Citharichtys spiopterus; Carangidae: 
Caranx hippos; Characidae: Astyanax aeneus, A. fasciatus, A. mexicanus, Bramocharax 
caballeroi, Hyphessobrycon compressus; Centropomidae: Centropomus parallelus, C. 
undecimalis; Cichlidae: Cichlasoma aureum, C. bulleri, C. ellioti, C. fenestratum, C. 
gadovii, C. nebuliferum, C. octofasciatum, C. salvini, C. urophthalmus, Oreochromis 
aureus, O. mossambicus, O. niloticus, Petenia splendida; Cyprinidae: Notropis 
moralesi; Clupeidae: Dorosoma anale, D. petenense; Eleotridae: Dormitator maculatus, 
Eleotris pisonis, Eleotris sp., Gobiomorus dormitor; Gerreidae: Diapterus rhombeus; 
Haemulidae: Pomadasys crocro; Ictaluridae: Ictalurus furcatus, I. meridionalis; 
Lepisosteidae: Lepisosteus tropicus; Mugilidae: Agonostomus monticola, Joturus 
pilchardi; Pimelodidae: Rhamdia guetemalensis; Poeciliidae: Belonesox belizanus, 
Gambusia sexradiata, Gambusia sp., Heterandria bimaculata, Heterandria sp., 
Pallichthys hubbs, Poecilia formosa, P. mexicana, P. sphenops, Poeciliopsis catemaco, 
Priapella bonita, Xiphophorus hellerii, Xiphophorus sp.; Polynemidae: Polidactylus 
octonemus; Rivulidae: Rivulus robustus; Scianidae: Cynoscion arenarius; 
Synbranchidae: Ophisternon aenigmaticum; Tetraodontidae: Spheroides testudinos; 
Trichiuridae: Trichurus lepturus; (López-Díaz y Ferat-Brito, 1990; Almeyda-Artigas, 
1991; Espinosa-Pérez et al.,1993; Almeyda-Artigas et al., 1995; Lamothe-Argumedo et 
al., 1997; Moravec et al., 2002; Mendoza-Gárfias y Pérez-Ponce de León, 2005; Pérez-
 12
Ponce de León y Choudhury, 2005; Salgado-Maldonado et al., 2005a; Froese y Pauly, 
2003; 2006). 
 
 
 13
OBJETIVOS 
 
 
Determinar el registro helmintológico de Gobiomorus dormitor y Dormitator 
maculatus (Eleotridae) del Río Papaloapan, Veracruz. 
 
 
 
Caracterizar los parámetros de infección (prevalencia, abundancia, e intensidad 
promedio) de las comunidades de helmintos de Gobiomorus dormitor y Dormitator 
maculatus del Río Papaloapan, Veracruz. 
 
 
 
Establecer la estructura de las comunidades de Gobiomorus dormitor y 
Dormitator maculatus con base en su riqueza, abundancia y diversidad del Río 
Papaloapan, Veracruz. 
 
 
 
Describir la similitud cualitativa de las infracomunidades de Gobiomorus 
dormitor y Dormitator maculatus del Río Papaloapan, Veracruz. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 14
MATERIAL Y METODO 
 
El estudio se realizó con dos colectas, una llevada a cabo en septiembre de 2000 
y la otra realizada en abril de 2001. Las especies recuperadas fueron Gobiomorus 
dormitor (Lacépéde, 1800) guavina y Dormitator maculatus (Bloch, 1792) naca, 
pertenecientes al Río Papaloapan, Veracruz. El arte de pesca utilizada fue una atarraya 
de 4 metros de diámetro con una luz de malla de 2.5 pulgadas. 
 
Los peces fueron recolectados por la mañana, y se depositaron en contenedores 
de 19 litros con bombas de aire para pecera y se transportaron al laboratorio provisional 
en Tlacotalpan, Veracruz y así realizar el examen helmintológico, antes de las 24 horas 
posteriores a su captura. 
 
Obtención de helmintos 
A cada hospedero le fue asignado un número progresivo correspondiente a su orden 
de revisión. Los datos tomados para cada uno fueron: longitud total, longitud patrón, 
altura máxima (en milímetros) con ayuda de una cinta métrica. Peso (en gramos) 
mediante el uso de una balanza digital. Mediante la revisión directa de gónadas del 
hospedero se reconoció el sexo. 
 
El examen helmintológico consistió de dos etapas: a) examen externo y b) examen 
interno: 
 
a) El examen externo incluyó el reconocimiento de la parte superficial del cuerpo, 
cabeza, ojos, escamas y aletas (dorsal, pectoral, pélvica, anal y caudal) además de los 
orificios del cuerpo (boca, ano y nostrilos). Los arcos branquiales fueron colocados en 
una caja de Petri con agua del medio y se examinaron a través de un microscopio 
estereoscópico con una aguja de disección y pinceles. 
 
b) El examen interno se hizo partiendo de una disección completa del pez. Se realizó 
una abertura longitudinal en la parte ventral; desde el ano hasta las aletas pectorales, 
prolongando el corte hasta llegar a la boca, se extirparon los órganos internos del pez 
(corazón, riñón, hígado, estómago e intestino). Los órganos se depositaron en cajas de 
Petri con solución salina al 0.75%. El intestino se colocó extendido en su totalidad y fue 
 15
abierto con agujas de disección y tijeras. El hígado, bazo corazón y riñón fueron 
seccionados y comprimidos poniéndolos entre dos cristales para localizar los helmintos 
a través de la observación microscópica. Los helmintos recuperados fueron 
contabilizados in situ y agrupados por hábitat y grupo taxonómico. 
 
Procesamiento de helmintos. 
 
El procesamiento de los helmintos fue particular, ya que se realizó a partir del 
grupo taxonómico al que pertenecen. 
 
Fijación. 
Los helmintos recuperados del hospedero fueron fijados de acuerdo al grupo 
taxonómico al que pertenecen, el procedimientoparticular se detalla adelante. Se 
utilizaron como fijadores: Formol salino 4 % y Formol 4 %. Posteriormente los 
helmintos fueron puestos en viales; dentro del vial se colocó una etiqueta con los datos 
de la colecta (nombre científico del hospedero, número de referencia, localidad, fecha 
de revisión, número de gusanos recolectados y hábitat) para su posterior identificación. 
 
Los nemátodos fueron fijados en Formol salino 4 %. Para esto se colocaron en 
una caja de Petri con solución salina al 0.75 %, posteriormente se agregó el fijador a 
punto de ebullición para provocar su estiramiento total. Se depositaron en viales y se 
conservaron en este mismo fijador hasta su estudio. 
 
En Formol 4 % fueron fijados por aplanamiento ligero: tremátodos, céstodos y 
acantocéfalos gruesos. Para esto, se colocó al helminto en un portaobjetos y con ayuda 
del microscopio se observó cada helminto, el cual se extendió en su totalidad y se 
colocó una gota de solución salina. Dependiendo del grosor del gusano un cubreobjetos 
o un portaobjetos fue puesto sobre el helminto para lograr un mejor aplanamiento. Se 
eliminó el exceso de solución salina con papel absorbente por las orillas del 
cubreobjetos, se agregó el fijador (Formol 4 %) por capilaridad y se conservaron en esas 
condiciones durante 24 hr. 
Después, se lavaron con alcohol al 70 % para eliminar el fijador, y se colocaron 
nuevamente en alcohol al 70 % para su conservación, La técnica de aplanamiento fue 
 16
utilizada con el objetivo de que al momento de su estudio pudieran ser apreciadas con 
claridad las estructuras internas. 
 
La técnica para fijar monogéneos, tremátodos y céstodos, fue la siguiente: En 
una caja de Petri se colocaron los helmintos, Sobre la caja se agrega un poco solución 
salina. Posteriormente se calentó a punto de ebullición Formol al 4 % el cual fue 
utilizado como fijador. Una vez fijados los helmintos se colocaron etiquetados en viales 
con alcohol al 70 % para su conservación. 
 
Con el fin de evidenciar estructuras esclerozadas de monogéneos, céstodos y 
tremátodos con espinas en la ventosa oral, el método de fijación utilizado fue el 
propuesto por Ergens (1969), el cual consiste en la utilización de la mezcla glicerina-
ácido pícrico (GAP). 
 
Para esto se vierte en el portaobjetos una gota de agua del medio, después el 
helminto es colocado sobre el portaobjetos, posteriormente se deposita el cubreobjetos. 
El agua en exceso es retirada con papel absorbente, hasta que el helminto colapse, 
entonces cualquier medio adhesivo es aplicado a cada esquina del cubre objetos; en este 
caso fue usado barniz de uñas, el líquido de fijación (glicerina-ácido pícrico) el cual es 
introducido por uno de sus bordes y se mantiene en estas condiciones. Esto con el 
objeto de que el líquido de fijación permeé a todo el helminto 
En el caso de las formas larvarias de céstodos y metacercarias se sigue el mismo 
procedimiento solo que se cambia el agua del medio por solución salina. 
 
Después del análisis morfológico del material fijado de esta manera, se 
recomienda un tratamiento posterior; consistente en la transición a bálsamo de Canadá. 
 
Para esto se coloca la preparación en una caja de Petri previamente llenada con 
una mezcla de xilol-acetona, esto con el fin de disolver el material adhesivo (barniz de 
uñas), y se mantendrá en esta mezcla hasta que el barniz se disuelva por completo, 
enseguida con ayuda de agujas finas se levanta el cubreobjetos por uno de sus extremos. 
Posteriormente el portaobjetos es colocado en otra caja de Petri con alcohol 70 %, para 
disolver el exceso de fijador, será por aproximadamente diez minutos, habiéndose 
eliminado el exceso de fijador el portaobjetos se sumerge en series graduales de alcohol 
 17
(70 %, 80 % y 96 %) durante diez minutos respectivamente. Al concluir el paso por la 
serie gradual, se saca del alcohol, y finalmente se transfiere y monta en bálsamo de 
Canadá. Esto se hace colocando una gota de éste bálsamo en el portaobjetos, se 
sobrepone el cubreobjetos y se etiqueta nuevamente con los datos de colecta. 
 
Los acantocéfalos se colocaron directamente en viales con agua destilada y se 
refrigeraron durante un periodo comprendido entre 12 y 24 horas, esto con el objeto de 
que evertieran completamente su proboscis. 
 
Ocurrido esto los organismos se colocaron en portaobjetos y dependiendo del 
grosor del helminto se colocó un cubreobjetos o portaobjetos sobre ellos para lograr un 
mejor aplanamiento, y se prosigue como en aplanamiento ligero. De otro modo, se 
colocaron en una caja de Petri con solución salina al 0.75 %, posteriormente se agregó 
el fijador a punto de ebullición para provocar su estiramiento total. En ambos casos se 
utilizó formol 4 %. 
 
Tinción y aclaramiento. 
Los helmintos recolectados, con excepción de los nemátodos, se tiñeron con 
ayuda de colorantes de uso rutinario en helmintología como son: Hematoxilina de 
Delafield, Hematoxilina de Ehrlich, Paracarmin de Mayer y Tricrómica de Gomori. La 
técnica de aplicación se detalla en el Apéndice I. 
 
Una vez teñidos los helmintos de los grupos correspondientes, se sumergieron en 
salicilato de metilo para su aclaración y se montaron en bálsamo de Canadá, para hacer 
preparaciones totales permanentes y así realizar la determinación taxonómica. 
Finalmente se etiquetaron con los datos de colecta. 
 
Los nemátodos fueron estudiados mediante el aclaramiento en preparaciones 
semipermanentes con solución gradual de glicerina con agua. Para lo cual se colocó el 
helminto en un portaobjetos y con una pipeta Pasteur se introdujo la mezcla de glicerina 
1:20, se colocó en una plancha caliente el portaobjetos hasta la evaporación de la 
mezcla, entonces se repite la introducción de la mezcla una vez más con la misma 
relación hasta la evaporación, posteriormente se introduce de nueva cuenta con una 
pipeta Pasteur por las orillas del cubreobjetos la solución 1:l5, hasta la evaporación y se 
 18
repite el procedimiento ccon la misma relación de mezcla (1:15) hasta la evaporación. 
Se continua así las siguientes concentraciones 1:l0, 1:5, 1:2 y 1:1 (Caspeta-Mandujano, 
2005) todas con dos cambios de glicerina por paso, o en su defecto se realiza el paso 
una sola vez. 
 
Esta técnica fue utilizada para nemátodos, con el objeto de poder apreciar con 
claridad algunas estructuras importantes para la identificación taxonómica precisa, por 
ejemplo filamentos en los huevos de algunas especies o las estructuras de la boca del 
helminto. 
En caso de ser estos muy gruesos; con ayuda de un bisturí, se coloca la parte 
final anterior en una pequeña gota de glicerina, previamente colocada en un 
portaobjetos. La cabeza deberá ser colocada en la glicerina perpendicularmente con la 
boca hacia arriba por alrededor de diez minutos; se deposita el cubreobjetos ejerciendo 
un poco de presión, esto para su mejor identificación. 
 
El estudio taxonómico de los helmintos, se realizó con base en las claves y 
literatura especializada para cada grupo: Yamaguti (1968) para Monogenea: Yamaguti 
(1971 y 1975) y Schell (1985) para Trematoda: Golvan (1969) para Acanthocephala y 
Moravec (1998) para Nematoda: Khalil et al. (1994) para Cestoda. 
 
 
 
 20
ANÁLISIS DE DATOS 
 
Niveles jerárquicos 
Se analizó la riqueza y abundancia de las diferentes especies de helmintos en dos 
niveles de la comunidad: 
1) Con los conjuntos de especies de gusanos presentes en un hospedero 
individual (Infracomunidad). 
2) Con las infracomunidades de las muestras representantes de las poblaciones de 
hospederos examinados (Comunidad componente) (Esch et al., 1990). 
 
Caracterización de la helmintiasis 
Las infecciones en los hospederos se describieron a partir de los conceptos 
definidos por Margolis et al. (1982). 
Prevalencia: porcentaje de hospederos que se encontró parasitado con una especieparticular de helminto. 
Abundancia: Número de individuos de una especie de helmintos en particular por 
hospedero examinado. 
Intensidad promedio: Promedio de individuos de una especie de helminto por hospedero 
parasitado. 
 
Especies comunes y raras 
Se consideraron comunes aquellas especies de helmintos con prevalencias iguales 
o mayores al 10% y con abundancias mayores o iguales a uno, en caso contrario, es decir 
prevalencias menores al 10% y abundancias menores a uno ayudaron a la identificación 
de las especies raras. 
 
También se identificaron las especies dominantes e indicadoras para cada 
hospedero, al aplicar una prueba no paramétrica de asociación de Olmstead–Tukey (Steel 
y Torri, 1981), la cual estima la importancia relativa de cada especie en cada comunidad, 
al tomar el logaritmo de la abundancia más uno (log n+1) contra los valores de la 
frecuencia de aparición o prevalencia de cada especie y evaluar la media aritmética para 
trazar los ejes, que permiten obtener los siguientes cuadrantes: 
I Especies abundantes y frecuentes (dominantes) 
II Especies poco abundantes y frecuentes (comunes) 
 21
III Especies poco abundantes y poco frecuentes (raras) 
IV Especies abundantes y poco frecuentes (indicadoras) 
 
Especies especialistas y generalistas 
Este status se encuentra en función de la dinámica de transmisión, se considerarón 
especies especialistas a aquellos helmintos que restringen su distribución, desarrollo y/o 
reproducción a una única especie, género o familia de hospederos, mientras que una 
especie generalista se encuentra y desarrolla en diferentes familias de hospederos (Bush et 
al., 1997). 
 
Especies autogénicas y alogénicas 
Este status corresponde a las estrategias de colonización que presentan las especies 
de acuerdo a su ciclo de vida. Fueron consideradas como autogénicas aquellas especies 
que emplean peces u otros vertebrados acuáticos como hospederos definitivos, por lo 
tanto, llevan a cabo todo su ciclo de vida dentro de sistemas acuáticos, mientras que las 
especies alogénicas, fueron consideradas como aquellas especies que usan un pez u otro 
vertebrado relacionado con ambientes acuáticos, como hospedero intermediario, llevando 
a cabo la maduración sexual en aves o mamíferos siendo estos los hospederos definitivos 
(Esch et al., 1988). 
 
Riqueza específica 
Esta fue determinada a nivel comunidad componente y a nivel de infracomunidad, 
fue evaluada a través del número de especies de helmintos observadas para cada 
hospedero. 
 
Distribución de abundancias 
El estudio de la distribución de abundancias de las especies de helmintos se realizó 
graficando la proporción (Pi= Número de helmintos de la i-ésima especie/ Número total 
de helmintos) de cada una de ellas con respecto al total registrado en cada hospedero. 
 Los valores de (Pi) de cada una de ellas fueron usados para construir la gráfica de 
proporción de abundancia de especies. 
 22
Dominancia numérica 
La dominancia numérica de las especies fue examinada mediante el cálculo del 
índice de Berger-Parker que mide la proporción de la especie más abundante con respecto 
al total de individuos colectados (May, 1975; Southwood, 1978). 
d=Nmax/N 
Donde 
Nmax= el total de helmintos en la muestra dominada. 
N = Número total de helmintos de la comunidad. 
 
Diversidad 
Se utilizaron los índices de diversidad de Simpson, en ambos niveles jerárquicos 
(Comunidad componente e Infracomunidad), ya que éste es apropiado para comunidades 
que no se encuentran completamente censadas, Shannon-Wiener para las comunidades 
componente y Brillouin para el caso de las infracomunidades. 
 
El índice de Simpson es una medida de la heterogeneidad de la comunidad que 
evalúa la probabilidad de que dos especímenes elegidos al azar de una comunidad de 
tamaño finito sean la misma especie (D). Este es sensible a las especies comunes (Krebs, 
1989). 
 
D = ∑ni (ni-1)/N(N-1) 
Donde 
ni = Número de helmintos en la i-esima especie. 
N = Número total de helmintos. 
 
El valor alto de D, implica que la diversidad es baja, sin embargo el complemento 
de este índice (1-D) si es una medida directa de la diversidad (Krebs, 1989). 
 
El índice de Shannon-Wiener (H´) es una medida de diversidad y heterogeneidad 
que es independiente a la distribución de los individuos, donde se obtiene la 
contribución proporcional por especie dentro de la comunidad. Expresa la uniformidad 
de los valores de cada especie de la muestra basándose en su importancia numérica. La 
expresión por su carácter logarítmico se muestra sensible a especies raras (Travis y 
Larsen, 1995). 
 23
Se calculó empleando la siguiente función 
 
H´= ∑(Pi) [ln(Pi)] 
Donde 
Pi = Proporción del total de la muestra perteneciente a la especie i. 
 
El índice de Brillouin, es usado comúnmente cuando las comunidades están 
completamente censadas, esta es una medida de la heterogeneidad de la comunidad y es 
sensible a la presencia de especies comunes (Krebs, 1989). 
Se calculó el índice de Brillouin (H) empleando la siguiente función: 
 
H = 1 /N log (N!/n1!n2!n3!....) 
Donde 
N = Número total de helmintos. 
- n1= Número de helmintos de la especie 1. 
- n2= Número de helmintos de la especie 2. 
- n= Número de helmintos de la especie n. 
- 
Similitud 
La similitud cualitativa fue usada en este estudio para las infracomunidades de 
cada hospedero y se evaluó utilizando el índice de Jaccard, cuyo cálculo se realiza con el 
número de especies presentes en cada hospedero, este índice va de cero a uno y da el 
rango de similitud, fue calculado como en Magurran (1988). 
 
J= a/a+b+c 
Donde 
a = Número de especies presentes en la muestra A y en la B. 
b = Número de especies presentes en la muestra B pero no en la A. 
c = Número de especies presentes en la muestra A pero no en la B. 
 
 
 24
RESULTADOS 
 
Descripción general de las infecciones 
Para este estudio fueron realizadas dos colectas: Una realizada en septiembre de 
2000 y la otra en abril de 2001, ambas se llevaron a cabo en el Río Papaloapan, Veracruz 
examinando un total de 80 especimenes. 
 
Para Gobiomorus dormitor se analizó un total de 33 peces, encontrándose 
infectados la totalidad de los hospederos (100 %), registrando el valor más alto de 
prevalencia el nemátodo: Paracapillaria teixeirafreitasi con un 45.45 %, mientras que la 
especie que obtuvo una mayor abundancia fue el acantocéfalo: Neoechinorhynchus 
golvani con (9.51 + 9.50), en lo relativo a la intensidad promedio, la especie con mayor 
representatividad fue un tremátodo: Ascocotyle tenuicollis, en la cual se encontraron 107 
helmintos. (Tabla 1), recuperándose 18 especies, donde el grupo taxonómico con mayor 
representatividad fue Trematoda con siete especies, seguido de Nematoda con seis 
especies, Monogenea y Cestoda con dos y Acantocephala con una (Tabla 3 y 4). Del 
número total de helmintos recolectados, se obtuvo una proporción de 38.88 % para los 
tremátodos, 33.33 % nemátodos, monogéneos y céstodos 11 % y acantocéfalos 5.55 %. 
 
En el caso de Dormitator maculatus se revisaron 47 especimenes encontrándose 
infectados el 97.74 % (45 especimenes). Las especies con mayor representatividad dentro 
de la comunidad resultaron ser tremátodos. Los valores de prevalencia, abundancia e 
intensidad promedio fueron los siguientes: Clinostomum complanatum 85.11 %, y 
Echinochasmus leopoldinae en los siguientes apartados con 60.79 + 416.14 y 2857 
respectivamente (Tabla 2). Se lograron recuperar 22 especies de helmintos, y de igual 
manera, Trematoda fue el grupo taxonómico más representativo con diez especies, 
seguido al igual que en el caso anterior de Nematoda con seis, Monogenea con tres, 
Cestoda con dos y Acantocephala con una (Tabla 3 y 4). La contribución en porcentajes 
fue de 45.45 % para los tremátodos, 27.27 % nemátodos, 13.63 % monogéneos, cestodos6.61 % y 4.54 % los acantocéfalos. 
 25
Cabe destacar que en este estudio se encontraron representados los siguientes 
grupos taxonómicos de helmintos: Trematoda, Monogenea, Cestoda, Nematoda y 
Acantocephala. 
 
La dimensión del registro helmintológico para el sitio de estudio se pudo estimar 
mediante una curva acumulativa de especies; la cual fue realizada para las dos 
comunidades de hospederos; con esta se pudo determinar la totalidad del registro en 
ambas especies y se encontró que (Figura 3 y 4) 
 
 
Figura 3.- Curva acumulativa de especies para Gobiomorus dormitor del Río Papaloapan, 
Ver. 
 
 
Figura 4.- Curva acumulativa de especies para Dormitator maculatus del Río Papaloapan, 
Ver. 
 26
Tabla 1.- Inventario helmintológico de Gobiomorus dormitor (Lacépéde, 1800) en el Río Papaloapan (Tlacotalpan, Ver.) 
 Hábitat Hosp. Prevalencia Helmintos Intervalo abund. Int. prom. 
 Exam. % recolectados (min-max) +DE 
 
 
 
Trematoda 
 
Stunkardiella minima (Stunkard, 1938) Aleta dorsal 33 3.03 4 (4-4) (0.12+ 0.70) 4 
 Aleta caudal 
 Aleta pectoral 
 
Genarchella isabellae (Lamothe-Argumedo, 1977) Intestino 33 6.06 5 (2-3) (0.15+ 0.62) 2.50 
 Arcos branquiales 
 Estómago 
 
Saccocoelioides sogandaresi Lumsden, 1963. Intestino 33 12.12 21 (1-18) (0.64+3.13) 5.25 
 Mesenterios 
 
Clinostomum complanatum (Rudolphi, 1814) Estómago 33 27.27 79 (1-34) (2.39+ 6.84) 8.78 
 Mesenterios 
 Hígado 
 Cavidad del cuerpo 
 
Uvulifer sp. (Huges, 1927) Aleta dorsal 33 15.15 19 (2-7) (0.58+ 1.54) 3.80 
 Aleta caudal 
 Aleta pectoral 
 
Ascocotyle tenuicollis Price, 1935. Intestino 33 6.06 214 (101-113) (6.48+ 25.97) 107 
 Corazón 
 
Centrocestus formosanus (Nishigori, 1924) Intestino 33 15.15 28 (1-11) (0.85+2.60) 5.60 
 Arcos branquiales 
Monogenea 
 
Guavinella tropica Mendoza-Franco, Scholz & Arcos branquiales 33 27.27 175 (1-94) (5.30+17.98) 19.44 
Cabañas-Carranza, 2003. 
 
Gyrodactylus sp. Cobbold, 1964. Aleta pectoral 33 3.03 1 (1-1) (0.03+ 0.17) 1 
 
 
 
 
 
 27
 
 
Tabla 1.-Continua________________________________________________________________________________________________ 
____________________________________________________________________________________________________________________________________________________________________ 
 Hábitat Hosp. Prevalencia Helmintos Intervalo abund. Int. prom. 
 Exam. % recolectados (min-max) +DE 
 
 
Cestoda 
 
 Dilepididae gen. sp Raillet y Henry, 1909. Mesenterio 33 9.09 3 (1-1) (0.09 + 0.29) 1 
 
Tetraphyllidea gen. sp. Intestino 33 3.03 1 (1-1) (0.03 + 0.17) 1 
 
Nematoda 
 
Paracapillaria teixeirafreitasi Intestino 33 45.45 43 (1-7) (1.30 + 1.94) 2.87 
(Caballero-Rodríguez, 1971) 
 
Cucullanus caballeroi Petter, 1977. Intestino 33 6.06 45 (11-34) (1.36 + 6.16) 22.50 
 
Rhabdochona kidderi Pearse, 1936. Intestino 33 3.03 8 (8-8) (0.24 + 1.39) 8 
 
Contracaecum sp. Raillet y Henry, 1912. Intestino 33 42.42 165 (1-70) (5 + 13.06) 11.79 
 Mesenterio 
 Hígado 
 
Serpinema trispinosum (Leidy, 1852) Intestino 33 9.09 9 (1-6) (0.27 + 1.10) 3 
 Mesenterio 
 
Spiroxys sp. (Schneider, 1866) Intestino 33 36.36 138 (1-57) (4.18 + 12.92)11.50 
 
Acantocephala 
 
Neoechinorhinchus golvani Intestino 33 33.33 132 (1-40) (9.51 + 90.50) 12 
 Salgado-Maldonado, 1978. 
 
 
 
 
 
 
 
 28
Tabla 2.- Inventario helmintológico de Dormitator maculatus (Bloch, 1792) en el Río Papaloapan (Tlacotalpan, Ver.) 
 Hábitat Hosp. Prevalencia Helmintos Intervalo Abund. Int. prom. 
 Exam. % recolectados (min-max) +DE 
 
Trematoda 
 
Saccocoelioides sogandaresi Lumsden, 1963. Intestino 47 46.81 186 (1-39) (3.996 + 7.87) 8.45 
 
Clinostomum complanatum (Rudolphi, 1814) Mesenterios 47 85.11 1561 (1-225) (33.21+ 45.01) 39.03 
 Hígado 
 Cavidad del cuerpo 
 Corazón 
 Musculatura 
 Superficie del cuerpo 
 Grasa 
 
Tylodelphys sp. Diesing, 1850. Cavidad del cuerpo 47 4.26 62 (6-56) (1.32 + 8.20) 31 
 Aleta pélvica 
 Mesenterios 
 
Diplostomum sp. Von Norddmann, 1832. Cerebro 47 4.26 6 (1-5) (0.13 + 0.74) 3 
 Mesenterios 
 
Uvulifer sp. (Hughes, 1927) Arcos branquiales 47 10.64 66 (1-60) (1.40 + 8.74) 13.20 
 Aleta pectoral 
 Aleta pélvica 
 Mesenterios 
 Cavidad del cuerpo 
 Musculatura 
 
Echinochasmus leopoldinae Scholz, Ditrich & Arcos branquiales 47 2.13 2857 (2857-2857) (60.79 + 416.14) 2857 
Vargas-Vázquez, 1996. 
 
Ascocotyle tenuicollis Price, 1935. Hígado 47 4.26 10 (2-8) (0.21 + 1.20) 5 
 Corazón 
 Ascocotyle (Phagicola) longa (Ranson, 1920) Arcos branquiales 47 2.13 552 (552-552) (11.74 + 80.52) 552 
 
Apharyngostrigea sp. Ciurea, 1927. Aleta pectoral 47 4.26 6 (1-5) (0.13 + 0.74) 3 
 
Cotylurus sp. Szidat, 1928 Arcos branquiales 47 2.13 1 (1-1) (0.02 + 0.15) 1 
 
 
 29
Tabla 2.-Continua________________________________________________________________________________________________ 
____________________________________________________________________________________________________________________________________________________________________ 
 
 Hábitat Hosp. Prevalencia Helmintos Intervalo Abund. Int. prom. 
 Exam. % recolectados (min-max) +DE 
______________________________________________________________________________________________________________________________________________________________________ 
 
Monogenea 
 
Guavinella tropica Arcos branquiales 47 6.38 5 (1-3) (0.11 + 0.48) 1.67 
Mendoza-Franco, Scholz & Cabañas-Carranza, 2003. 
 
Gyrodactylus sp. Cobbold, 1864 Aleta pectoral 47 8.51 23 (2-9) (0.49 + 1.79) 5.75 
 Aleta pélvica 
 Aleta caudal 
Dactylogyridae gen. sp. Bychowsky, 1933 Arcos branquiales 47 10.64 18 (1-6) (0.38 + 1.33) 3.60 
 
Cestoda 
 
Dilepididae gen. sp. Raillet y Henry, 1909 Intestino 47 4.26 3 (1-2) (0.06 + 0.32) 1.50 
 Riñón 
Tetraphyllidea gen. sp. Intestino 47 2.13 1 (1-1) (0.02 + 0.15) 1 
 
Nematoda 
 
Paracapillaria teixeirafreitasi Intestino 47 2.13 6 (6-6) (0.13 + 0.88) 6 
(Caballero-Rodríguez, 1971) 
 
Contracaecum sp. Raillet y Henry, 1912. Mesenterios47 2.13 1 (1-1) (0.02 + 0.15) 1 
 
Serpinema trispinosum (Leidy, 1852) Intestino 47 2.13 1 (1-1) (0.02 + 0.15) 1 
 
Eustongylides sp. Jägerskiöld, 1909. Corazón 47 2.13 1 (1-1) (0.2 + 0.15) 1 
 Mesenterios 
 
Spiroxys sp. (Schneider, 1866) Mesenterios 47 27.66 28 (1-15) (0.60 + 2.20) 2.15 
 Intestino 
 Grasa 
 Hígado 
Falcaustra sp. Lane, 1915. Arcos branquiales 47 4.26 3 (1-2) (0.06 + 0.32) 1.50 
 
Acantocaphala 
 
Neoechinorhynchus golvani Intestino 47 44.68 2.03 (1-42) (4.32 + 8.4) 9.67 
Salgado-Maldonado, 1978. 
 30
Especies comunes y raras 
Utilizando el criterio arbitrario; el cual fue delimitado previamente y que utiliza 
los valores de abundancia y prevalencia de cada especie registrada (ver análisis de 
datos). 
 
Se observa que para el caso de G. dormitor hay seis especies comunes (C. 
complanatum, Guavinella tropica, P. teixeirafreitasi, Contracaecum sp., Spiroxys sp. y 
N. golvani), el resto se consideraron como raras. (Tabla 1) 
 
Las especies comunes recuperadas para D. maculatus fueron cuatro 
(Saccocoelioides sogandaresi, C. complanatum, Uvulifer sp. y N. golvani) y de igual 
manera el resto fueron consideradas raras por no cumplir el criterio antes mencionado. 
(Tabla 2) 
 
Por otro lado mediante la prueba de Olmstead-Tukey fue posible la 
caracterización de especies dominantes, comunes, raras e indicadoras dentro de ambas 
comunidades de helmintos. Donde en G. dormitor se registraron seis especies 
dominantes, no se registró ninguna especie común, se encontraron nueve raras y tres 
indicadoras (Figura 5). Las especies raras se caracterizan por tener alta prevalencia pero 
baja abundancia. Lo que nos indica es que en el momento del muestreo estas especies se 
encontraban en reproducción. Las especies que caen en esta sección por lo general 
tienen la peculiaridad de que acoplan su ciclo de vida con la del hospedero. 
Las seis especies que resultaron ser dominantes fueron C. complanatum, G. 
tropica, P. teixeirafreitasi, Contracaecum sp., Spiroxys sp., y N. golvani) analizadas 
mediante la prueba de Olmstead-Tukey, presentan concordancia en su totalidad con el 
criterio arbitrario. 
 
Se observa que para el caso de D. maculatus existen cuatro especies dominantes, 
ninguna especie común, se encontraron 12 especies raras, siendo el de mayor registro de 
especies, y por ultimo se encontraron seis especies indicadoras. (Figura 6) 
En este caso el criterio arbitrario arrojo como resultado cuatro especies comunes 
(donde su equivalencia cae en las especies dominantes), al igual que la prueba de 
Olmstead-Tukey, pero solo coincidiendo en tres de ellas (S. sogandaresi, C. 
 31
complanatum y N. golvani). No existiendo concordancia en una especie (entre Uvulifer 
sp. y Spiroxys sp. respectivamente). 
 
Figura 5.- Análisis de Olmstead–Tukey de las especies de helmintos recuperadas de 
Gobiomorus dormitor del Río Papaloapan, Ver. 
 
La diferencia entre estas se debe a que en el criterio arbitrario, la evaluación es 
de forma independiente para cada especie, mientras que en Olmstead-Tukey, el criterio 
de discriminación hace la evaluación de manera conjunta para todas las especies de la 
comunidad analizada. Este se realiza mediante la media aritmética, siendo entonces este 
el criterio divisor para los cuadrantes. Por lo tanto ésta se ve afectada por valores 
extremos ya sean superiores o inferiores arrastrando el punto de equilibrio de manera 
positiva o negativa, lo cual puede modificar los resultados entre los métodos antes 
mencionados. 
 32
 
 
 Figura 6.- Análisis de Olmstead–Tukey de las especies de helmintos recuperadas de 
Dormitator maculatus del Río Papaloapan, Ver. 
 
Como antes se mencionó estas especies pueden ser denominadas como raras por 
diversas razones; ya sea por la baja abundancia y prevalencia que pudiesen presentar, 
por resultar extraño el haberlos encontrado o por ser considerados como accidentales, 
donde en la mayoría de los casos, no llegan a madurar. 
 
Especies especialistas y generalistas 
Considerando las definiciones propuestas por Bush et al., (1997), en el caso de 
Gobiomorus dormitor, de la totalidad de especies (18) fueron recuperadas dos especies 
especialistas (G. tropica y P. teixeirafreitasi) que representaron el 11.11 % y 16 
generalistas (88.88 %) (Tabla 3). Mientras que para D. maculatus encontramos 22 
especies totales, de ellas 20 son generalistas (90.90%) y dos especialistas (G. tropica y 
P. teixeirafreitasi) representando el 9.10 %. (Tabla 4) 
 33
Especies autogénicas y alogénicas 
Según lo propuesto por Esch et al., (1988). De acuerdo a los organismos que 
ocupan como hospederos definitivos, se determinó que en el caso de G. dormitor de las 
especies totales recuperadas, seis (33.33 %) son alogénicas: C. complanatum, Uvulifer 
sp., A. tenuicollis, C. formosanus, Dilepididae gen. sp. y Contracaecum sp. El resto (12) 
son autogénicas que representó el 66.66 %. (Tabla 3). 
 
En D. maculatus encontramos que 12 son alogénicas (54.54 %): C. 
complanatum, Diplostomum sp., Tylodelphys sp., Uvulifer sp., E. leopoldinae, A. 
tenuicollis, A. (Ph.) longa, Apharyngostrigea sp., Cotylurus sp., Dilepididae gen. sp., 
Contracaecum sp. y Eustrongylides sp., diez autogénicas (45.45 %) (Tabla 4). 
 
Distribución de abundancias 
Para G. dormitor se recuperaron 1090 helmintos en total, la especie que resultó 
con mayor valor de Pi fue A. tenuicollis con 0.1960, cabe destacar que con una 
prevalencia baja. 
 
Como se observa en la Figura 7, existe la dominancia numérica de A. tenuicollis, 
aunque también otras especies son importantes dentro de la comunidad como G. 
tropica, Contracaecum sp. y Spiroxys sp., las cuales ejercen una dominancia numérica 
marcada en dicha comunidad sobre las especies restantes (Figura 7 y 8); pero estas 
últimas con una prevalencia considerable. Las que tuvieron los valores menores fueron 
especies pertenecientes a la clase Cestoda (Dilepididae gen. sp., Tetraphyllidea gen. sp.) 
y Monogenea (Gyrodactylus sp.). Para la única especie registrada perteneciente a 
Acantocephala (N. golvani) dentro de ésta comunidad es una especie importante al 
obtener un valor numérico considerable 0.1211 siendo la quinta especie en importancia. 
 
Las especies denominadas como especialistas G. tropica y P. teixeirafreitasi, 
tienen un papel importante ya que se encuentran en segundo lugar (2/18) con 0.1605 y 
octavo lugar (8/18) 0.0394 respectivamente. 
 
 
 
 
 
 34
Tabla 3.- Carácter de las especies registradas Gobiomorus dormitor .Río Papaloapan, 
Tlacotalpan, Ver. 
Helminto Alogénico Autogénico Especialistas Generalistas 
Trematoda 
 Adultos 
 Stunkardiella minima (Stunkard, 1938) Lamothe y Ponciano, 
1985. x x 
 Saccocoelioides sogandaresiLumsden, 1963. x x 
 Genarchella isabellae (Lamothe-Argumedo, 1977) x x 
 Larvas 
 Clinostomum complanatum (Rudolphi, 1814) x x 
 Ascocotyle tenuicollis Price, 1935. x x 
 Uvulifer sp. (Hughes, 1927) x x 
 Centrocestus formosanus (Nishigori, 1924) x x 
Monogenea 
 Adultos 
 Guavinella tropica Mendoza-Franco, Scholz & Cabañas-Carranza, 
2003. x x 
 Gyrodactylus sp. Cobbold, 1864. x x 
Cestoda 
 Larvas 
 Dilepididae gen. sp. Raillet y Henry, 1909. x x 
 Tetraphylllidea gen. sp. x x 
Nematoda 
 Adultos 
 Paracapillaria teixeirafreitasi (Caballero-Rodriguez, 1971) x x 
 Cucullanus caballeroi Petter, 1977. x x 
 Rhabdochona kidderi Pearse, 1936. x x 
 Larvas 
 Contracaecum sp. Raillet y Henry, 1912. x x 
 Serpinema trispinosum (Leidy, 1852) x x 
 Spiroxys sp. (Schneider, 1866) x x 
Acantocephala 
Adultos 
 Neoechinorhynchus golvani Salgado-Maldonado, 1978. x x 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 35
Tabla 4.- Carácter de las especies registradas para Dormitator maculatus del Río 
Papaloapan, Tlacotalpan, Ver. 
Helminto Alogénico Autogénico Especialistas Generalistas 
Trematoda 
 Adultos 
 Saccocoelioides sogandaresi Lumsden, 1963. x x 
 Diplostomum sp. Von Norddmann, 1832. x x 
 Tylodelphys sp. Diesing, 1850. x x 
 Larvas 
 Clinostomum complanatum (Rudolphi, 1814) x x 
 Echinochasmus leopoldinae Scholz, Ditrich & Vargas-Vázquez, 
1996. x x 
 Uvulifer sp. (Hughes, 1927) x x 
 Ascocotyle tenuicollis Price, 1935. x x 
 Ascocotyle (Phagicola) longa (Ranson, 1920) Price, 1932. x x 
 Apharyngostrigea sp. Ciurea, 1927. x x 
 Cotylurus sp. Szidat, 1928. x x 
 Monogenea 
Adultos 
 Guavinella tropica Mendoza-Franco, Scholz & Cabañas-Carranza, 
2003. x x 
 Gyrodactilus sp. Cobbold, 1864. x x 
 Dactylogyridae gen. sp. Bychowsky, 1933. x x 
Cestoda 
 Larvas 
 Dilepididae gen. sp. Raillet y Henry, 1909. x x 
 Tetraphylllidea gen. sp. x x 
Nematoda 
 Adultos 
 Paracapillaria teixeirafreitasi (Caballero-Rodriguez, 1971) x x 
 Larvas 
 Contracaecum sp. Raillet y Henry, 1912. x x 
 Serpinema trispinosum (Leidy, 1852) x x 
 Eustrongylides sp. x x 
 Spiroxys sp. (Schneider, 1866) x x 
 Falcaustra sp. Lane, 1915. x x 
Acantocephala 
 Adultos 
 Neoechinorhynchus golvani Salgado-Maldonado, 1978. x x 
 
 
 
 36
 
Figura 7.- Relación de la proporción de cada especie (Pi) de helmintos recuperadas de 
Gobiomorus dormitor del Río Papaloapan, Ver. 
 
 
Para D. maculatus el número total de helmintos recolectados fue de de 5600, 
dentro del cual la especie que obtuvo el mayor valor de Pi resultó un tremátodo E. 
leopoldinae con 0.5101, lo cual apunta hacia una estrecha relación con la dieta del 
hospedero con los caracoles (Ver Apéndice 2), el valor menor fue de 0.00018 y perteneció 
a seis especies (Figura 8). 
 
Especies especialistas como G. tropica y P. teixeirafreitasi alcanzaron lugares 
de de importancia numérica de media tabla hacia abajo con 14/22 y 15/22 con 0.0011 y 
0.0008 respectivamente (Figura 8). En los casos de monogéneos y céstodos sucedió lo 
mismo en cuanto a la riqueza, pero en cuanto a la dominancia numérica Gyrodactylus 
sp. y Dactylogyridae gen. sp. se encontraron entre las primeros diez y Dilepididae gen. 
sp. y Tetraphyllidea gen. sp. se ubicaron en las últimas posiciones. Aquí es importante 
resaltar que la diferencia entre los valores numéricos obtenidos entre las especies es 
mínima, inclusive de centésimas de diferencia entre ellas. Lo cual se traduce en la 
recuperación de tal vez un helminto recuperado de más o de menos. Un incremento en 
este índice se traduce como un aumento en la equidad y una disminución en la 
dominancia. 
 
 
 
 37
 
Figura 8.- Relación de la proporción de cada especie (Pi) de helmintos recuperadas de 
Dormitator maculatus del Río Papaloapan, Ver. 
 
 
Sin ser tan pronunciada la diferencia de los valores obtenidos entre las especies, 
contrarrestando lo sucedido en la otra comunidad donde se observa una mayor 
diferencia entre una especie y la que le sigue, la cual se ve reflejada en la pendiente en 
la Figura 8, aunque este resultado es engañoso, ya que sólo se encontró un pez infectado 
con esta especie y con una gran cantidad de helmintos, por lo que se pudiese considerar 
como una especie rara o pudiera ser una especie accidental. Otras como: C. 
complanatum, A. (Ph.) longa y N. golvani que ocupan los siguientes lugares presentan 
una mayor consistencia en cuanto a la prevalencia ya que tienen un valor considerable. 
 
Aquí fue bastante peculiar que las especies con mayor valor fueron tremátodos, 
donde de las primeras siete especies, seis lo son, y la otra fue un acantocéfalo 
Neoechinorhynchus golvani (Figura 8). Como se puede observar este acantocéfalo es de 
gran importancia en ambas comunidades encontrándose ubicado en los primeros lugares 
(se ubicó en 4/22 con 0.03625). 
La especie que obtuvo el valor mayor en cada comunidad (A. tenuicollis y E. 
leopoldinae presentó el status de alogénico-generalista en ambos casos, cabe mencionar 
que en ambas comunidades las demás especies obtuvieron valores de Pi muy bajos. 
(Figura 5 y 6) 
 
 
 
 38
Dominancia numérica 
 Para determinar la dominancia numérica fue utilizado el índice de Berger-
Parker, el cual nos sirvió para medir la proporción de helmintos en la muestra total, y 
así conocer la especie más abundante. 
La especie dominante, es decir la que obtuvo una mayor representatividad para 
la comunidad de Gobiomorus dormitor fue A. tenuicollis con un valor en el índice de 
0.1960. En la perteneciente a Dormitator maculatus se caracterizó como especie 
dominante a E. leopoldinae con 0.5101. (Tabla 5). La abundancia proporcional de estas 
especies esta dada por el número de individuos de la especie. 
 
Diversidad 
El índice de Simpson así como el de Shannon-Wiener indican la diversidad de 
las comunidades. 
 
El índice Simpson para G. dormitor fue de 0.8700 siendo esta la comunidad con 
más diversidad, mientras que el de D. maculatus fue de 0.6496. 
 
En el segundo índice calculado (Shannon-Wiener) se observa una clara 
diferencia entre las comunidades, en G. dormitor este índice fue de 2.5600, mientras 
que el de D. maculatus resulto ser de 0.8144 (Tabla 5). 
 
Infracomunidad 
El número de peces examinados fueron 80, de los cuales el 97.5 % se encontró 
infectado con al menos una especie, siendo el máximo recuperado: ocho especies (dos 
peces) y el mínimo una especie (12 peces) y solo dos especimenes sin parasitar. Gran 
parte de la distribución, se encontró en tres y dos especies, representando el 57.5 % (46 
especimenes) del total de la muestra. El resto se comportó de la siguiente forma: con 
ocho especies 2.50 %, con siete 3.75 %, con seis 5 %, con cinco 7.50 %, con cuatro 6.25 
%, con una 15 % y por último con cero 2.50 %. Para el caso de G. dormitor el promedio 
fue de 3.03 especies de helmintos por hospedero con una desviación estándar de + 2.11 
y con tres especies