Estacionalidade reprodutiva em yeguas no México

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Artículo científico ISSN:2007-9559 Revista Mexicana de Agroecosistemas Vol. 8 (1) 59-67, 2021 
Recibido: 19-marzo-2021 
Aceptado: 21-mayo-2021 59 
VARIACIÓN ESTACIONAL EN LA ACTIVIDAD OVÁRICA DE YEGUAS SACRIFICADAS 
EN UN RASTRO TIF DE ZACATECAS 
 
[SEASONAL VARIATION OF OVARIAN ACTIVITY IN MARES SLAUGHTERED IN A 
FEDERAL TYPE INSPECTION ABBATOIR IN ZACATECAS, MEXICO] 
 
Zimri Cortes-Vidauri1, Carlos Fernando Aréchiga-Flores1§, Marco Antonio López-Carlos1, Pedro 
Hernández-Briano1, Melba Rincón-Delgado1, Claudia E. Valdez-Miramontes1 
 
1Unidad Académica de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Universidad Autónoma de Zacatecas. Carretera 
Panamericana km 31.5 tramo Zacatecas-Fresnillo, Gral. Enrique Estrada, 98560, Zacatecas, México. 
Autor para correspondencia: (arechiga.uaz@gmail.com). 
 
RESUMEN 
 
El propósito del presente trabajo fue evaluar la presencia y tamaño de las estructuras ováricas de yeguas 
sacrificadas en un rastro Tipo Inspección Federal (TIF), como un indicador del patrón de estacionalidad 
reproductiva en el altiplano zacatecano de México [Latitud: 23.05, Longitud: -102.77]. Los ovarios fueron 
recolectados durante los meses de febrero a noviembre, registrando el número y tamaño de las estructuras 
ováricas (n=2,350) presentes: folículos (FOL) y/o cuerpos lúteos (CL). Se obtuvo un efecto significativo de 
la estación del año sobre el número, tamaño promedio y tamaño máximo folicular (P<0.0001). Sin embargo, 
el número y tamaño de los CL no presentó diferencias entre estación del año (P>0.05). Se encontró un 
mayor número de folículos en primavera-verano en comparación a otoño-invierno (P<0.0001). Durante el 
verano los folículos presentaron mayor tamaño y durante el otoño el menor tamaño (18.6 vs. 6.45 mm). En 
conclusión, se encontró una marcada estacionalidad en la actividad ovárica de las yeguas sacrificadas en un 
rastro TIF localizado en el altiplano del estado de Zacatecas, con mayor actividad folicular y lútea durante 
primavera y verano en comparación a otoño e invierno. En la latitud del altiplano (23°N), la actividad 
folicular parece iniciarse desde el mes de febrero. 
 
Palabras clave: cuerpo lúteo, estacionalidad reproductiva, folículo, ovarios, yegua. 
 
ABSTRACT 
 
The purpose of this work was to evaluate the presence and size of the ovarian structures of mares harvested 
in a TIF (Federal-Type Inspection) abattoir, as an indicator of the reproductive seasonality pattern in the 
highlands of Zacatecas, Mexico [Latitude: 23.05, Longitude: -102.77]. The ovaries were collected during 
the months of february to november, recording size and number of ovarian structures (n = 2,350) such as 
follicles (FOL) and/or corpora lutea (CL). A significant effect of season of the year (spring, summer, autumn 
y winter) was obtained on the number, average size, and maximum size of the follicles (P <0.0001). 
However, the number and size of the ovarian corpus luteum did not show differences between seasons of 
the year (P> 0.05). A greater number of follicles was found in spring-summer compared to autumn-winter 
(P <0.0001). During the summer, the follicles had the largest size and the smallest size during fall (18.6 vs. 
6.45 mm). In conclusion, a marked seasonality was found in the ovarian activity of the mares harvested in 
a TIF abattoir located in the highlands of the state of Zacatecas, with greater follicular and luteal activity 
during spring and summer compared to autumn and winter. At the latitude of the highlands (23 ° N), the 
follicular activity seems to start since February, before spring initiation 
 
Index words: corpus luteum, seasonal reproduction, follicle, ovaries, mare. 
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INTRODUCCIÓN 
 
Las yeguas son hembras poliéstricas estacionales desde el punto de vista reproductivo, debido a que 
presentan actividad reproductiva durante la primavera y verano mediante la influencia de un fotoperiodo 
largo (es decir, la presencia de varias horas luz/día). La estacionalidad reproductiva está regulada en la yegua 
por el fotoperiodo, aunque puede verse influenciada por la disponibilidad de alimento y la temperatura 
ambiental (Guerin y Wang, 1994; Fitzgerald y McManus, 2000; Nagy et al., 2000; Donadeu y Watson, 
2007; Cortés-Vidauri et al., 2018), así como por algunas alteraciones y/o enfermedades (Arthur, 1969; 
Hughes et al., 1980). Así pues, el fotoperiodo se convierte en una señal ambiental que regula la secreción 
de la hormona melatonina por parte de la glándula pineal (Freedman et al., 1979; Ginther, 1992; Sharp, 
1998; Williams et al., 2012). La melatonina se incrementa durante la fase de obscuridad, reduciendo o 
inhibiendo la liberación de GnRH por parte del hipotálamo, generando así un periodo de ausencia de 
actividad reproductiva o anestro estacional (Fitzgerald et al., 2002). En la yegua, los días cortos (otoño e 
invierno), se asocian a la caída en la secreción de gonadotropinas y a la consecuente disminución en la 
actividad ovárica y por ende ausencia de ciclicidad estral (Fitzgerald et al., 2002; Cortés-Vidauri et al., 
2018; Ginther et al., 2018). En México el fotoperiodo largo se presenta durante las estaciones de primavera 
y verano (Saltiel-Cohen et al., 1982; Vázquez-Dueñas et al., 2004; López-Pérez et al., 2010; Cortés-Vidauri 
et al., 2018). 
 
La estación reproductiva inicia con el desarrollo de folículos durante el ciclo estral (Espinoza-
Villavicencio et al., 2007; Ginther et al., 2018). Durante el invierno la incidencia de ovulaciones es mínima 
o ausente (Irvine et al., 2000; Oberhaus y Paccamonti, 2013), incrementándose paulatinamente durante la 
primavera y alcanzando su máximo en el verano, disminuyendo durante el otoño, aunque algunas yeguas 
son capaces de mostrar una estacionalidad mínima o nula estacionalidad (Ginther et al., 2018), 
principalmente si se encuentran cerca de la línea ecuatorial (Carranza et al., 2017; Borja et al., 2019). 
 
El propósito del presente trabajo fue evaluar la presencia y tamaño de estructuras ováricas de yeguas 
sacrificadas en rastro TIF, como un indicador del patrón de estacionalidad reproductiva en el altiplano 
zacatecano de México [Latitud: 23.05; Longitud: -102.77]. 
 
MATERIAL Y MÉTODOS 
 
Se recolectaron los ovarios (n=599) de yeguas sacrificadas en un rastro TIF de la comunidad de Gral. Félix 
U. Gómez, en el municipio de Gral. Enrique Estrada, Zacatecas, México, localizado en el altiplano 
zacatecano a una altura de 2,150 m sobre el nivel del mar [Latitud: 23.05; Longitud: -102.77]. 
 
Se analizó in situ post morten la presencia de estructuras ováricas (n=2,350) en los ovarios de yeguas 
sacrificadas en la planta de sacrificio equino. El análisis incluyó los meses de febrero a noviembre. Se 
determinó la variación estacional de la función reproductiva de las yeguas al evaluar el número y tamaño 
de las estructuras ováricas presentes, folículo ovárico (FOL) y/o cuerpo lúteo (CL). Los folículos fueron 
clasificados en chicos (10 a 15 mm), medianos (15 a 30 mm), y grandes (mayores a 30 mm) al medirse con 
un calibrador digital 6” Vernier; los cuerpos lúteos se clasificaron en chicos y grandes (Saltiel et al., 1982; 
Espinoza-Villavicencio et al., 2007). 
 
Los datos fueron analizados bajo un diseño completamente al azar considerando el efecto de estación 
climática (primavera, verano, otoño e invierno) y el efecto de mes utilizando el procedimiento GLM 
(Modelos Generales Lineales) del paquete estadístico SAS (SAS, 2010). Cuando se detectaron diferencias 
significativas para los efectos considerados, se establecieron las diferencias entre tratamientos mediante la 
prueba de Duncan (Steel y Torrie, 1996). Las proporciones de las categorías de tamaño en CL y FOL fueron 
analizadas mediante prueba de Chi-cuadrada o prueba exacta de Fisher (Steel y Torrie, 1996). 
 
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RESULTADOS Y DISCUSIÓN 
 
Se determinó un efecto significativo (P<0.0001) de estación del año (primavera, verano, otoño e invierno) 
sobre el número, tamaño promedio y tamaño máximo de los folículos (Cuadro 1) de las yeguas sacrificadas 
en un rastro TIF del altiplano Zacatecano [Latitud: 23.05; Longitud: -102.77]. 
 
Cuadro 1. Estacionalidad de la actividad ovárica (media + D.E.) de yeguas sacrificadas en un rastro TIF 
del Altiplano en Zacatecas, México. 
 
Estación del 
año 
n Número de 
folículos 
Tamaño folicular 
promedio 
Tamaño folicular 
máximo 
Primavera 232 4.3 + 2.6 b 10.0 + 5.6 b 14.2 + 9.0 b 
Verano 157 3.6 + 1.6 c 12.4 + 8.9 a 18.6 + 13.3 a 
Otoño 58 3.0 + 1.4 d 4.3 + 3.2 c 6.5 + 5.7 c 
Invierno 133 5.5 + 2.6 a 11.7 + 4.4 a 17.8 + 7.7 a 
abc Literales diferentes en la misma columna indican diferencias entre tratamientos (P<0.05). 
 
En el cuadro 2 se muestra que durante el verano los folículos presentaron mayor tamaño mientras que 
durante el otoño se observó el menor tamaño (18.6 vs. 6.45 mm). Desde el invierno se detectaron folículos 
grandes, sugiriendo que la estacionalidad reproductiva inicia antes en estas latitudes y/o no es tan marcada 
dicha estacionalidad, debido presumiblemente a la gran variación en cuanto a la condición corporal y/o la 
procedencia de las yeguas sacrificadas en ese tipo de establecimiento (yeguas provenientes de México, 
E.U.A. y Canadá). 
 
Cuadro 2. Efecto de la estación del año sobre el tamaño de los folículos ováricos de yeguas sacrificadas 
en un rastro TIF del Altiplano en Zacatecas, México. 
 
Estación del 
año† 
Folículos 
grandes 
Folículos 
medianos 
Folículos 
chicos 
Total P< ‡ 
Primavera 8.2 (19) 26.7 (62) 65.1 (151) 100 (232) 0.0001 
Verano 28.0 (44) 28.0 (44) 44.0 (69) 100 (157) 0.0187 
Otoño - - - 10.3 (6) 89.7(52) 100 (58) 0.0001 
Invierno 7.5 (10) 57.1 (76) 35.3 (47) 100 (133) 0.0001 
Total 12.6 (73) 32.4 (188) 55 (319) 100 (580) 0.0001 
Los folículos fueron clasificados en chicos (10 a 15 mm), medianos (15 a 30 mm) y grandes (mayores a 30 mm) 
† No se observaron folículos grandes en la estación invernal. 
‡ Prueba de Chi-cuadrado para proporciones iguales. 
 
El tamaño de los cuerpos lúteos ováricos no presentó diferencias entre estación del año (P=0.8154). Sin 
embargo, se observó un mayor porcentaje de CL con respecto al total del año en primavera, seguido de 
verano y menor en el otoño (P<0.05). El mayor (P<0.05) número de cuerpos lúteos se encontró durante el 
otoño y fue menor en las estaciones de primavera y verano (Cuadro 3). 
 
Al considerar el mes del año se encontró un efecto significativo de mes sobre el número total y el tamaño 
de los folículos ováricos (P<0.001). El mayor número total de folículos ováricos se obtuvo durante los meses 
de febrero a mayo; sin embargo, el tamaño máximo de los folículos se obtuvo en los meses de julio y agosto, 
observándose una reducción drástica del tamaño durante los meses de septiembre a noviembre (Cuadro 4). 
 
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Cuadro 3. Efecto de la estación sobre el número, tamaño y localización de los cuerpos lúteos en los 
ovarios de yeguas sacrificadas en un rastro TIF del Altiplano en Zacatecas, México. 
 
Estación del año† Porcentaje total de 
cuerpos lúteos 
(% total de CL´s) 
(Frecuencia) 
No. de CL 
(media + d.e.) 
Tamaño de CL 
(media + d.e) 
Primavera 64.9 (50) 1.1 + 0.3 b 19.7 + 6.6 
Verano 32.5(25) 1.0 + 0.2 b 20.6 + 5.1 
Otoño 2.6 (2) 1.5 + 0.7 a 21.1 + 11.3 
Valor de P 0.0378 <0.05 0.8154 
CL= Cuerpo lúteo 
abc Literales diferentes en la misma columna indican diferencias entre tratamientos (P<0.05). 
† No se observaron CL’s en la estación invernal. 
‡ Valor de P para prueba exacta de Fisher. 
 
Cuadro 4. Efecto del mes del año sobre el número y tamaño folicular en los ovarios de yeguas sacrificadas 
en un rastro TIF del Altiplano en Zacatecas, México. 
 
Mes n Número total de folículos 
ováricos 
(media + d.e.) 
Tamaño máximo folicular 
(media + d.e.) 
Febrero 99 5.9 + 2.5 a 19.8 + 7.0 bc 
Marzo 60 4.9 + 3.0 b 12.6 + 7.3 e 
Abril 71 4.3 + 2.9 bc 14.6 + 7.7 de 
Mayo 106 4.0 + 2.3 bcd 17.0 + 10.6 cd 
Junio 94 4.0 + 2.3 bcd 24.0 + 8.7 ab 
Julio 45 3.7 + 1.9 cd 27.8 + 9.7 a 
Agosto 54 3.2 + 1.3 cd 21.4 + 11.9 b 
Septiembre 42 4.0 + 1.5 bcd 8.1 + 7.6 f 
Octubre 40 3.0 + 1.3 d 7.1 + 6.0 f 
 Noviembre 12 2.0 + 0.0 e 3.2 + 1.1 g 
abcdefg Literales diferentes en la misma columna indican diferencias entre tratamientos (P<0.05). 
 
Además, el mes del año no afectó (P<0.81540) el tamaño de CL, pero tuvo efecto (P>0.05) sobre el 
número promedio de CL observados, con un número menor en los meses de estación reproductiva y mayor 
hacia los meses de septiembre y octubre (Cuadro 5). Estudios previos realizados en el Sur de México (15ºN–
22ºN), encontraron un patrón de ovulación estacional similar, en donde en los meses de enero y febrero se 
encontraron ovulaciones en el 10% de los casos y casi 100% en los meses de Julio y Agosto (Saltiel et al., 
1982). Otros estudios realizados en Venezuela con una variación en la latitud y horas luz por día (10° N y 
un máximo de 12 h y 46 min en el día más largo) también han demostrado la estacionalidad reproductiva, a 
pesar de localizarse cercanos al Ecuador (Quintero et al., 1995; 2000; Vilhanová et al., 2021). Aunque se 
ha reportado que yeguas cercanas a la línea ecuatorial ciclan prácticamente todo el año (Carranza et al., 
2017). Así mismo, estudios realizados por Ginther et al. (2018), mencionan que la actividad folicular del 
ciclo estral es mayor durante la primera mitad de la temporada reproductiva, como lo indica la presencia de 
un mayor número de folículos medianos (≥ 20 mm), y de mayor diámetro folicular. Sin embargo, en el 
presente estudio, se encontró una mayor cantidad de folículos grandes en verano en comparación a la 
primavera. 
 
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Cuadro 5. Efecto de mes del año en el número, tamaño y localización de los cuerpos lúteos en los ovarios 
de yeguas sacrificadas en un rastro TIF del Altiplano en Zacatecas, México. 
 
Mes N No. de CL 
(media + d.e.) 
Tamaño de CL 
(media + d.e.) 
Abril 11 1.1 + 0.0 b 15.1 + 3.3 
Mayo 39 1.1 + 0.3 b 21.1 + 6.8 
Junio 13 1.0 + 0.0 b 20.2 + 5.0 
Julio 11 1.0 + 0.0 b 21.1 + 5.0 
Agosto 8 1.1 + 0.0 b 21.5 + 6.3 
Septiembre 4 1.2 + 0.5 ab 20.5 + 3.3 
Octubre 2 1.5 + 0.7 a 21.5 + 11.3 
CL= Cuerpo lúteo 
abc Literales diferentes en la misma columna indican diferencias entre tratamientos (P<0.05). 
† No se observaron CL’s en la estación invernal. 
‡ Valor de P para prueba exacta de Fisher. 
 
Las yeguas se reproducen en forma estacional con fotoperiodo alto (muchas horas luz/día ò primavera-
verano), y así presentan sus partos en la temporada más adecuada para la supervivencia de su descendencia 
(Bronson y Heideman, 1994; Escobar, 1997). La actividad folicular de las yeguas se interrumpe durante los 
meses de fotoperiodo (otoño e invierno) y se le denomina la estación anovulatoria. Conforme se van 
incrementando las horas luz durante el día, el número y diámetro promedio de los folículos se va 
incrementando durante 2 o 3 meses (periodo transicional), hasta que ocurre la ovulación. Igualmente, se 
incrementa la angiogénesis y cantidad de fluido folicular y presencia de hormonas en dicho fluido (Meinecke 
et al., 1987; Müller et al., 2009). 
 
Durante el periodo transicional, los folículos crecen y decrecen secuencialmente (Ginther, 1979). 
Durante el ciclo estral, el folículo de mayor diámetro presenta un perfil promedio unimodal al evaluarlo por 
ultrasonido (Pierson y Ginther, 1987), y por ello el diámetro folicular es muy importante en la maduración 
folicular (Gastal et al.,1997). Sin embargo, pueden aparecer folículos preovulatorios grandes y en ocasiones 
hasta una ovulación durante la primera mitad del diestro (Stabenfeldt et al., 1972; Vandeplassche et al., 
1979), indicando que la actividad folicular sustancial puede en ocasiones ocurrir durante la primera parte 
del ciclo estral, antes de la actividad ovárica que da origen al folículo ovulatorio (Ginther, 1990; 1992; 
Ginther et al., 2004, 2018). 
 
En el presente estudio se encontraron folículos durante el mes de febrero, es decir un mes antes de iniciar 
la primavera o temporada reproductiva, lo que pudiera indicar una ampliación de la temporada reproductiva 
en las yeguas adaptadas al altiplano mexicano. Sin embargo, una variante en el presente estudio es que en 
esos rastros sacrifican yeguas provenientes de Canadá, Estados Unidos y Centro-Norte de México, y 
pudieran existir yeguas con un patrón de actividad reproductiva totalmente diferente por provenir de lugares 
diferentes y con fotoperiodos diferentes (Boeta el al., 2006; Pérez et al., 2010). El efecto del fotoperiodo se 
realiza por medio de la hormona melatonina, secretada en la glándula pineal durante las horas oscuras 
(Diekman et al., 2002). Por lo tanto, se establecen diferentes patrones de secreción a través del año, un 
periodo de mayor y otro con menor duración de melatonina, los cuales determinan las temporadas de anestro 
y de ovulación respectivamente (Guillaume et al., 1995). Existen además dos periodos de transición: 
primavera y otoño (Donadeu y Pedersen, 2008; Ginther et al., 2003ª). 
 
Se han sugerido dos ondas foliculares durante el ciclo estral de la yegua, sobre la base de perfiles 
bimodales de FSH (Evans e Irvine, 1975). Cada onda incluye la aparición de varios folículos. Un folículo 
de la primera onda post-ovulatoria se convierte en folículo dominante y crece hasta alcanzar un promedio 
de 16 mm en un lapso de 6 d permaneciendo estable por otros 6 d y luego sufre atresia. El folículo dominante 
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de la 2a o 3a oleada folicular se convierte en el folículo ovulatorio. Existen 2 factores fundamentales que 
pudieran influir sobre la actividad ovárica y estos sería la edad y el estado nutricional (Claes et al., 2015). 
En el presente estudio no se pudo contar con la información individual de las yeguas de las que provenían 
los ovarios recolectados y eso representa una limitante para el estudio. De igual manera no se cuenta con 
los perfiles hormonales de las yeguas, ni las concentraciones de hormonas en fluido folicular (Meinecke et 
al., 1987). Otro factor pudiera ser el genotipo o raza la cual también no se conoce con precisión, solo se 
puede generalizar mencionando que la mayoría de las yeguas sacrificadas eran de genotipos Criollas, Cuarto 
de Milla o encastadas de Cuarto de Milla y algunas Mustango, principalmente las provenientes de Canadá 
y Estados Unidos. 
 
Según Kenney y Ganjam (1975), las anormalidades ováricas más comunes en Canadá son: 1) el tumor 
de las células de la granulosa que produce estrógenos; 2) los folículos grandes que producen estrógenos en 
potrancas de 4 meses de edad, y 3) una neoplasia con una estructura adrenal ectópica que produce 
progesterona. Otro estudio, Bosu et al. (1982) reporta la presencia tumores de las células de la granulosa, 
quistes foliculares, hematomas e hipoplasias en yeguas de Canadá. Cabe mencionar que en el presente 
trabajo no se detectaron anormalidades ováricas durante el estudio. En los últimos años la ultrasonografía ó 
ecografía se ha convertido en una herramienta útil para el seguimiento del desarrollo folicular en yeguas in 
vivo (Pierson y Ginther, 1985). Sin embargo, debido a que los ovarios de la yegua poseen una estructura 
única diferente a otros mamíferos, considerando su mayor tamaño, las técnicas histológicas convencionales 
no han sido útiles en observar la estructura microscópica interna. Por ello, algunos estudios in vitro han 
recurrido a la microscopía estructural interna en tercera dimensión (3D-ISM) para estudiar el ovario de la 
yegua. Esta técnica computarizada de vanguardia (3D-ISM), ha permitido conocer más a detalle la 
disposición anatómica del ovario y los mecanismos complejos del desarrollo folicular en la yegua (Kimura 
et al., 2001). 
 
Por lo anterior, los resultados obtenidos en el presente estudio, aunque incipientes, permiten suponer que 
pudieran utilizarse los ovarios de yegua recolectados in situ en rastros de la región, y trasladarlos al 
laboratorio para la obtención de ovocitos que pudieran destinarse para la validación de la técnica de 
maduración y fertilización in vitro de ovocitos equinos (Dell'Aquila et al., 1996; 1997; Squires, 1996), y 
algunos otros proyectos de investigación que incluyen el cultivo de gametos (Dell'Aquila et al., 1997; 
Maclellan et al., 2002; McPartlin et al., 2009) en el Laboratorio de Biología de la Reproducción de la Unidad 
Académica de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad Autónoma de Zacatecas o en otros 
laboratorios con infraestructura apropiada. 
 
CONCLUSIÓN 
 
Existe una marcada estacionalidad en la actividad ovárica de las yeguas sacrificadas en un rastro TIF 
localizado en el altiplano del estado de Zacatecas, con mayor actividad folicular y lútea durante primavera 
y verano en comparación a otoño e invierno. En la latitud del altiplano (23°N), la actividad folicular parece 
iniciarse desde el mes de febrero. 
 
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