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Revisão Taxonômica do Gênero Cercocarpus
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Av. Hidalgo 935, Colonia Centro, C.P. 44100, Guadalajara, Jalisco, México bibliotecadigital@redudg.udg.mx - Tel. 31 34 22 77 ext. 11959 UNIVERSIDAD DE GUADALAJARA COORDINACIÓN GENERAL ACADÉMICA Coordinación de Bibliotecas Biblioteca Digital La presente tesis es publicada a texto completo en virtud de que el autor ha dado su autorización por escrito para la incorporación del documento a la Biblioteca Digital y al Repositorio Institucional de la Universidad de Guadalajara, esto sin sufrir menoscabo sobre sus derechos como autor de la obra y los usos que posteriormente quiera darle a la misma. UNIVERSIDAD DE GUADALAJARA Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias Revisión taxonómica y biogeografía del género Cercocarpus complejo Fothergilloides (Rosaceae) Tesis que para obtener el grado de Maestra en Ciencias en Biosistemática y Manejo de Recursos Naturales y Agrícolas Presenta Diana Isabel Trujillo Juárez Zapopan, Jalisco Enero de 2021 UNIVERSIDAD DE GUADALAJARA Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias Revisión taxonómica y biogeografía del género Cercocarpus complejo Fothergilloides (Rosaceae) Tesis que para obtener el grado de Maestra en Ciencias en Biosistemática y Manejo de Recursos Naturales y Agrícolas Presenta Diana Isabel Trujillo Juárez DIRECTOR Dr. Aarón Rodríguez Contreras Zapopan, Jalisco Enero de 2021 UNIVERSIDAD DE GUADALAJARA Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias i Revisión taxonómica y biogeografía del género Cercocarpus complejo Fothergilloides (Rosaceae) Por Diana Isabel Trujillo Juárez Maestría en Ciencias en Biosistemática y Manejo de Recursos Naturales y Agrícolas Aprobado por: 16-11-2020 _____________________________________ ____________ Dr. Aarón Rodríguez Contreras Fecha Director de Tesis e integrante del jurado 16-11-2020 _____________________________________ ____________ Dra. Guadalupe Munguía Lino Fecha Asesor del Comité Particular e integrante del jurado 16-11-2020 ________________________________________ ____________ Dr. Daniel Sánchez Carbajal Fecha Asesor del Comité Particular e integrante del jurado 16 nov 2020 _____________________________________ ____________ Dr. Eduardo Ruiz Sánchez Fecha Sinodal e integrante del jurado 16 nov 2020 __________________________________ ____________ Dr. Miguel Ángel Muñiz Castro Fecha Sinodal e integrante del jurado ii DECLARATORIA DE ORIGINALIDAD A Quien Corresponda: Por este conducto el (la) abajo firmante, autor(a) del Trabajo Recepcional (Tesis) titulada: “Revisión taxonómica y biogeografía del género Cercocarpus complejo Fothergilloides (Rosaceae)”, declaro que el contenido del mismo constituye un documento inédito y original por lo que cumple con los términos de originalidad a los que se hace mención en el Artículo 73 del Reglamento General de Posgrado y el Artículo 147 Fracción I del Reglamento General de Titulación de la Universidad de Guadalajara. A T E N T A M E N T E Guadalajara, Jalisco, a 20 de noviembre de 2020. _________________________________________ Biol. Diana Isabel Trujillo Juárez Código: 218901668 iii Dedicatoria A mis padres, José Luis y Rocío. Para Ana, Alma, Laura, Matus y Minerva. iv Agradecimientos Agradezco al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) por otorgar la beca 926811 para el desarrollar este proyecto de maestría y por la beca de movilidad (2019- 000017-01NACF-00038). El Dr. Aarón Rodríguez, la Dra. Guadalupe Munguía y el Dr. Daniel Sánchez formaron el comité evaluador, brindaron orientación y ayudaron en el desarrollo de este proyecto desde su inicio. El Dr. Miguel Múñiz y el Dr. Eduardo Ruiz revisaron cuidadosamente esta tesis y aportaron comentarios valiosos para mejorarla. Estoy agradecida con la Dra. Guadalupe Munguía por el apoyo brindado y por enseñarme el manejo de los SIG. Muchas gracias. El Dr. Daniel Sánchez compartió sus conocimientos sobre estadística, también le agradezco mucho. También le agradezco al Dr. Aarón Rodríguez por sus consejos y enseñanzas sobre cómo redactar textos científicos. La Dra. Patricia Zarazúa, coordinadora de la maestría, y Juri Mercado me apoyaron y estuvieron al pendiente de mi progreso. Gracias por su ayuda en este proceso. El Dr. Víctor Steinmann compartió fotografías de Rosaceae y Cercocarpus. El Dr. Arturo Castro-Castro ayudó en las recolecta de material en Durango. La Dra. María del Rosario García y Dra. Laura Calvillo ayudaron para el préstamo de hojas de MEXU. La Dra. María del Socorro González y Guadalupe Fiscal facilitaron la revisión del material de Cercocarpus en el CIIDIR. Los curadores de los herbarios GUADA, ENCB, IEB, MEXU, UAMIZ y XAL facilitaron la revisión del material de Cercocarpus. Muchas gracias a todos. Especialmente le agradezco a la Dra. Teresa Terrazas por apoyarme durante mi estancia. Por el conocimiento transmitido sobre la anatomía de hojas, por todas sus preguntas y por resolver mis dudas. Le agradezco particularmente a la Dra. Alicia Rojas su ayuda para obtener los cortes anatómicos. Además, proveyó soporte técnico y me dejó un gran aprendizaje durante mi estancia en el Instituto de Biología, UNAM. La M. en C. Rosa María Fonseca proporcionó material de Cercocarpus de Guerrero. El Dr. Pablo Carrillo brindó material de Cercocarpus de Oaxaca. Gracias por su ayuda. Le agradezco a la Dra. Angélica Ramírez Roa por trasmitirme su entusiasmo en el estudio de las plantas y por sus interesantes pláticas durante mis visitas al Herbario Nacional. v Desde aquí le doy las gracias a Ericka B. Cortez por la elaboración de las ilustraciones. Por su excelente habilidad para dibujar y por tenerme paciencia en el proceso de ilustrar la morfología de Cercocarpus. Le doy las gracias a los compañeros del CUCBA: Marco Ibarra, Esteban, David, Cristian, Abraham y Fernanda por compartir sus conocimientos y buenos momentos. A mis amigas, Liz y Roxana, por sus consejos, por escucharme y porque a pesar de la distancia y ocupaciones, siempre encontrábamos tiempo para vernos. Le agradezco infinitamente a Silvia Canales el apoyo que me ofreció desde el primer día. Gracias por el cariño, la amistad y los buenos momentos. Le agradezco mucho al ingeniero Carlos su ayuda durante el tiempo que viví en Nextipac. Especialmente le agradezco a Matus Hernández por ser mi compañero en este proceso. Por su optimismo, cariño, consejos y paciencia. Por compartir el gusto de aprender todos los días, por la fascinación por las plantas y la alegría de ir al campo. Por su apoyo para concluir latesis y por los buenos momentos que hemos compartido. Muchas gracias. Por último, le agradezco a mi familia por su apoyo y cariño incondicional. Gracias a mis padres por creer en mí, por sus consejos y por el apoyo económico. A mis hermanas por sus consejos, regaños y por animarme a seguir adelante. A mi sobrina por alegrar la vida y por ser la esperanza de que podemos ser una especie más consciente. vi Índice general Resumen ................................................................................................................................. x Capítulo I Introducción general .......................................................................................... 1 Introducción general ........................................................................................................... 2 Hipótesis ............................................................................................................................. 6 Objetivo general .................................................................................................................. 6 Objetivos particulares ......................................................................................................... 6 Literatura citada .................................................................................................................. 6 Capítulo II Límites entre las especies del complejo Cercocarpus fothergilloides (Dryadoideae, Rosaceae), un estudio con morfología, anatomía y arquitectura foliar .. 9 Resumen ............................................................................................................................ 11 Materiales y métodos ........................................................................................................ 13 Resultados ......................................................................................................................... 16 Discusión........................................................................................................................... 18 Descripciones de arquitectura y anatomía foliar ............................................................... 22 Agradecimientos ............................................................................................................... 30 Literatura citada ................................................................................................................ 31 Capítulo III Distribución geográfica y distribución potencial del complejo Cercocarpus fothergilloides (Dryadoideae, Rosaceae) ........................................................................... 69 Resumen. ........................................................................................................................... 71 Materiales y métodos ........................................................................................................ 73 Resultados ......................................................................................................................... 76 Discusión........................................................................................................................... 78 Agradecimientos ............................................................................................................... 82 Literatura citada ................................................................................................................ 82 Capítulo IV Revisión taxonómica del complejo Cercocarpus fothergilloides (Dryadoideae, Rosaceae) .................................................................................................... 98 Resumen. ......................................................................................................................... 100 Materiales y métodos ...................................................................................................... 102 Resultados ....................................................................................................................... 103 Clave para las especies del complejo Cercocarpus fothergilloides ................................ 103 vii Agradecimientos ............................................................................................................. 139 Literatura citada .............................................................................................................. 139 Capítulo V Conclusiones generales ................................................................................. 159 Índice de cuadros Capítulo II CUADRO 1. Especies putativas examinadas del complejo Cercocarpus fothergilloides y su distribución. .......................................................................................................................... 36 CUADRO 2. Caracteres morfológicos y anatómicos utilizados en el análisis discriminante canónico y sus acrónimos. .................................................................................................... 37 CUADRO 3. Caracteres cualitativos incluidos en el UPGMA y a sus acrónimos. ................ 38 CUADRO 4. Variables ambientales que se incluyeron en el análisis de PERMANOVA para la comparación ambiental. .................................................................................................... 39 CUADRO 5. Coeficientes canónicos del ADC de los caracteres morfológicos. ................... 40 CUADRO 6. Distancias cuadradas de Mahalanobis en el ADC de los caracteres morfológicos p<0.05. .................................................................................................................................. 41 CUADRO 7. Porcentaje de clasificación de las observaciones en el ACC de los caracteres morfológicos. ........................................................................................................................ 42 CUADRO 8. Coeficientes canónicos del ADC de los caracteres anatómicos........................ 43 CUADRO 9. Distancias cuadradas de Mahalanobis en el ADC de los caracteres anatómicos p<0.05. .................................................................................................................................. 44 CUADRO 10. Porcentaje de clasificación de las observaciones del ACC con caracteres anatómicos. ........................................................................................................................... 45 CUADRO 11. Valores de p del PERMANOVA de la comparación de las variables ambientales donde habitan las especies del complejo fothergilloides. ..................................................... 46 CUADRO 12. Coeficientes de correlación de Pearson entre los caracteres con mayor aporte en la discriminación de grupos en los ADCs y la latitud (LAT) y longitud (LONG). ......... 47 Capítulo III CUADRO 1. Número de registros georreferenciados y distribución por provincias y estados del complejo Cercocarpus fothergilloides. .......................................................................... 88 CUADRO 2. Componentes principales empleados en los modelos.. ..................................... 89 viii CUADRO 3. Valores del AUC y los valores del umbral Máxima Sensibilidad más Especificidad del Entrenamiento (MSEE) de los modelos de distribución potencial. ......... 90 CUADRO 4. Área de distribución potencial (km2) de las especies del complejo Cercocarpus fothergilloides. ...................................................................................................................... 91 CUADRO 5. Variables que aportan al modelo de distribución potencial. ............................. 92 Índice de figuras Capítulo II FIG. 1. Caracteres morfológicos cuantitativos incluidos en el ADC. .................................. 48 FIG. 2. Caracteres anatómicos cuantitativos incluidos en el ADC.......................................49 FIG. 3. Diagramas de caja y bigotes de los once caracteres con mayor carga en los ADCs. .............................................................................................................................................. 50 FIG. 4. Se muestran las dos primeras funciones del ADC de los caracteres morfológicos. .............................................................................................................................................. 52 FIG. 5. Se muestran las dos primeras funciones del ADC de los caracteres anatómicos. Abreviaciones. ...................................................................................................................... 53 FIG. 6. Dendrograma del UPGMA que combina la morfología, anatomía y caracteres cualitativos del complejo Cercocarpus fothergilloides. ....................................................... 54 FIG. 7. Características de la arquitectura y anatomía foliar de C. fothergilloides. .............. 55 FIG. 8. Características de la arquitectura y anatomía foliar de C. macrophyllus. ................ 56 FIG. 9. Características de la arquitectura y anatomía foliar de C. mojadensis. .................... 57 FIG. 10. Características de la arquitectura y anatomía foliar de C. pringlei......................... 58 FIG. 11. Características de la arquitectura y anatomía foliar de Cercocarpus sp. 1. ........... 59 FIG. 12. Características de la arquitectura y anatomía foliar de Cercocarpus sp. 2. ........... 60 FIG. 13. Características de la arquitectura y anatomía foliar de Cercocarpus sp. 3. ........... 61 Capítulo III FIG. 1. Provincias biogeográficas de México y la distribución conocida y potencial de las especies del complejo Cercocarpus fothergilloides. ............................................................ 93 FIG. 2. Imagen de Análisis Discriminantes Canónicos con base en variables ambientales. .............................................................................................................................................. 95 ix Capítulo IV FIG. 1. Características morfológicas del complejo Cercocarpus fothergilloides. ............. 142 Fig. 2. Variación foliar del complejo Cercocarpus fothergilloides. .................................. 144 Fig. 3. Distribución geográfica de Cercocarpus fothergilloides. ...................................... 145 FIG. 4. Distribución geográfica de Cercocarpus macrophyllus. ........................................ 146 FIG. 5. Distribución geográfica de Cercocarpus mojadensis............................................. 147 FIG. 6. Distribución geográfica de Cercocarpus pringlei. ................................................. 148 FIG. 7. Cercocarpus sp. 1. .................................................................................................. 150 FIG. 8. Distribución geográfica de Cercocarpus sp. 1. ...................................................... 151 FIG. 9. Distribución geográfica de Cercocarpus sp. 2. ...................................................... 152 FIG. 10. Cercocarpus sp. 3. ................................................................................................ 154 FIG. 11. Distribución geográfica de Cercocarpus sp. 3. .................................................... 155 x Resumen Cercocarpus (Dryadoideae, Rosaceae) es un género monofilético que se distribuye en el centro-oeste de Estados Unidos de América y México. Su historia taxonómica es complicada y la delimitación de especies difícil. Las especies se han delimitado con base en caracteres morfológicos foliares. Se reconocen de seis a 21 especies, organizadas en los complejos ledifolius, betuloides, montanus y fothergilloides. El complejo Cercocarpus fothergilloides es endémico de México e incluye a C. fothergilloides, C. mojadensis, C. pringlei, C. macrophyllus. No obstante, se ha observado variación morfológica en el complejo fothergilloides y podrían reconocerse más especies. La anatomía foliar, la arquitectura y la distribución geográfica ayudarán a delimitar e identificar las especies. Los objetivos del trabajo fueron delimitar con morfología, anatomía y arquitectura foliar las especies del complejo Cercocarpus fothergilloides. Además, realizar descripciones de la anatomía y arquitectura foliar del complejo fothergilloides. También analizar la distribución geográfica de las especies del complejo. Por último, elaborar descripciones morfológicas de las especies. Para cumplir con el primer y segundo objetivo, se examinaron 13 caracteres morfológicos y ocho anatómicos cuantitativos. Los caracteres se analizaron de forma independiente con un Análisis Discriminante Canónico (ADC). Se realizó un análisis de agrupamiento con los caracteres cuantitativos más importantes de los ADCs y 10 caracteres cualitativos. Con un PERMANOVA se analizaron diferencias en las variables ambientales donde habitan las especies y se estimó la correlación entre los caracteres que discriminan las especies con la latitud y la longitud. Se identificaron seis caracteres morfológicos y cinco caracteres anatómicos que permiten diferenciar las especies. Con el análisis de agrupamiento se distinguieron las especies C. fothergilloides, C. macrophyllus, C. mojadensis, C. pringlei, Cercocarpus sp. 1, Cercocarpus sp. 2 y Cercocarpus sp. 3. Las especies crecen en ambientes diferentes, con excepción de C. mojadensis y Cercocarpus sp. 2. No hubo correlación fuerte de los caracteres con la latitud y la longitud. Por último, se realizaron las descripciones de la arquitectura y anatomía foliar. Para cumplir con el tercer objetivo se analizó la distribución geográfica de las especies del complejo fothergilloides y se realizaron modelos de distribución potencial. Se construyó una base de datos con información de herbarios. La distribución geográfica se analizó por estados y provincias biogeográficas. Para los modelos de distribución potencial la selección de variables se hizo con un PCA y un análisis de xi correlación. Los modelos de distribución potencial se realizaron con el algoritmo de MaxEnt. Finalmente, con un ADC se observaron diferencias ambientales entre las especies. Las especies del complejo Cercocarpus fothergilloides se distribuyeron principalmente en la Zona de Transición Mexicana. La distribución geográfica ayudó a identificar algunas especies. El modelado de nicho mostró combinaciones únicas de variables para cada especie y en la mayoría hubo diferencias ambientales. Por último, se realizó el tratamiento taxonómico. Se consultó el material de los herbarios y bases de datos digitales. Se elaboró una lista de caracteres con los que se hicieron las descripciones y se realizó una clave dicotómica. Además, se incluyó información sobre el hábitat, fenología, el estado de conservación de las especies y mapas de distribución. El complejo Cercocarpus fothergilloides incluye siete especies que presentan suficiente diferenciación en su morfología, anatomía, arquitectura foliar y distribución geográfica para considerarlas a nivel de especie. 1 Capítulo I Introducción general 2 Capítulo I Revisión taxonómica y biogeografía de las especies del complejo Cercocarpus fothergilloides (Dryadoideae, Rosaceae) 1Diana Isabel Trujillo Juárez 1Maestría en Biosistemática y Manejo de Recursos Naturales y Agrícolas (BIMARENA), Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Universidad de Guadalajara, Camino Ing. Ramón Padilla Sánchez 2100, 45200 Las Agujas, Zapopan, Jalisco, México INTRODUCCIÓN GENERAL La familia Rosaceae Juss. es un grupo monofilético. No obstante, no tiene una sinapomorfía morfológica identificable (Potter et al. 2007). Sus miembros son hierbas perennes, sufrútices, arbustos o árboles que pueden tener espinaso acúleos en los tallos. Las hojas generalmente son alternas, se presentan simples o compuestas y usualmente con estípulas. La mayoría de las flores son actinomorfas y hermafroditas, hipóginas, epígenas o perígeneas, solitarias o agrupadas en diferentes tipos de inflorescencia. Las flores tienen un hipantio que se forma por el ensanchamiento del receptáculo, y los segmentos del cáliz, corola y androceo se insertan en este. El cáliz consta de cinco sépalos, la corola tiene cinco pétalos o estos pueden estar ausentes. El androceo desarrolla desde uno a numerosos estambres. El gineceo consta de uno a muchos carpelos, sincárpicos o apocárpicos. El ovario puede ser ínfero o súpero y los óvulos van desde uno a varios. Los frutos son diversos, se presentan folículos, pomos, aquenios y drupas, estos dos últimos representan frutos agregados (Rzedowski y Calderón de Rzedowski 2005). Rosaceae se originó y diversificó en el hemisferio norte, pero tiene una distribución casi cosmopolita (Hummer y Janick 2009; Chin et al. 2014). Incluye alrededor de 90 géneros y 3000 especies (Potter et al. 2007; Zhang et al. 2017). La clasificación más reciente la divide en las subfamilias Rosoideae Arn., Amygdaloideae Arn. y Dryadoideae Juel (Chin et al. 2014). En México se presentan las tres subfamilias 3 y se han registrado 30 géneros y 197 especies. Estas cifras ubican a Rosaceae entre las 25 familias que conforman más del 60 % de la riqueza de plantas vasculares para el país (Villaseñor 2016). Dryadoideae incluye a los géneros Cercocarpus Kunth, Chamaebatia Benth, Dryas L. y Purshia DC. Los miembros de esta subfamilia comparten dos sinapomorfías. Primero, desarrollan asociaciones simbióticas con bacterias que les permiten fijar nitrógeno y segundo, tienen un número base de cromosomas x = 9. Son árboles o arbustos, con estípulas y hojas simples o compuestas (Chamaebatia). El ovario es libre del hipantio y forman aquenios (Potter et al. 2007). Cercocarpus, Chamaebatia y Purshia están restringidos a Estados Unidos de América y México (Henrickson 2014a; 2014b; Henrickson y Vanden-Heuvel 2014). Por su parte, Dryas tiene una distribución circumpolar (Springer y Parfitt 2014). Chamaebatia tiene dos especies, Dryas incluye 15, Purshia agrupa a cuatro especies y Cercocarpus tiene de ocho a 12 (Henrickson 1987; Henrickson 2014a, 2014b; Henrickson y Vanden-Heuvel 2014; Springer y Parfitt 2014). Cercocarpus incluye arbustos o árboles de hojas simples y alternas. Las estípulas son escariosas y deciduas. Las flores presentan un hipantio tubular que se abre en un limbo con cinco sépalos y sin pétalos. El gineceo consta de un carpelo, un estilo terminal y un óvulo, mientras que el fruto es un aquenio, con el estilo persistente, denominado estilo plumoso. Las flores se agrupan en fascículos axilares. Las especies tienen distribución en el oeste de Estados Unidos de América y México. Cercocarpus se distribuye desde Baja California, Sonora, Chihuahua, Coahuila, Nuevo León, Tamaulipas y hasta Oaxaca, pero hay un centro de diversidad en el noroeste del país (Vanden- Heuvel y Linder 2001). Las plantas habitan en el matorral xerófilo, el bosque de Quercus, el bosque de coníferas y el bosque mesófilo de montaña (Martin 1950; Lis 1992; Rzedowski y Calderón de Rzedowski 2005). El género tiene importancia ecológica pues las hojas de algunas especies contienen altos niveles de proteínas (Davis y Brotherson 1991). En Estados Unidos de América las hojas son consumidas por animales silvestres y usadas como forraje. Las raíces de Cercocarpus forman una simbiosis con Frankia, una actinobacteria que fija 4 nitrógeno (Vanden-Heuvel 2002). Esta asociación permite el crecimiento de las plantas en suelos con poco nitrógeno y promueve el crecimiento de otras especies de plantas (Klemmedson 1979). La historia taxonómica de Cercocarpus es compleja. Kunth (1823) describió el taxón con base en material recolectado cerca de la Ciudad de México. La primera especie descrita y por lo tanto la especie tipo fue C. fothergilloides Kunth. Se han realizado tres revisiones en el género. En la primera, Schneider (1905) describió tres taxones similares a C. fothergilloides, estas fueron C. mojadensis C.K. Schneid., C. mojadensis var. pringlei C.K. Schneid. y C. macrophyllus C.K. Schneid. En el mismo trabajo, Schneider reconoció 10 especies, pero agrupadas en tres “complejos de especies” (en alemán Gesamtarten), con base en su similitud morfológica (Schneider 1905). Los tres complejos fueron betulaefolius, ledifolius y fothergilloides. En este último ubicó a C. macrophyllus, C. fothergilloides, C. mojadensis, C. mojadensis var. pringlei y C. traskiae Eastw. Rydberg (1913) realizó la segunda revisión de Cercocarpus y reconoció 21 especies organizadas en tres grupos. El único cambió que realizó en el complejo fothergilloides fue elevar a C. mojadensis var. pringlei a nivel de especie. Por su parte, Martin (1950) identificó seis especies y 11 variedades, divididas en los complejos montanus, fothergilloides y ledifolius. En el complejo fothergilloides agrupó a C. pringlei (C.K. Schneid.) Rydb., C. macrophyllus, C. mojadensis y C. fothergilloides. Sin embargo, Martin (1950) no realizó una revisión exhaustiva de los taxones en complejo fothergilloides. Reflejo de esto, es el número reducido de ejemplares examinados que cita en su trabajo y las pocas modificaciones en la clasificación (Lis 1992). Henrickson (1987) describió Cercocarpus rzedowskii Henrickson y C. mexicanus Henrickson. Cercocarpus rzedowskii tiene similitud con C. ledifolius Nutt. en el margen entero, revoluto y en la forma de la hoja. Mientras que C. mexicanus es similar a C. montanus Raf. en el margen y forma de la hoja. Con base en la arquitectura foliar, Lis (1992) evaluó los taxones propuestos por Martin (1950). Formuló los complejos de especies ledifolius, betuloides, montanus y 5 fothergilloides. Para el complejo fothergilloides conservó la clasificación de Martin (1950), pero incluyó a C. traskiae (Schneider 1905). También mencionó que el complejo fothergilloides es poco entendido. Sugirió más recolectas en campo y un análisis geográfico. Vanden-Heuvel y Linder (2001) realizaron el primer análisis filogenético de Cercocarpus, con base en secuencias de ADN. Evaluaron la utilidad de las regiones ITS y ETS del ADN nuclear. ITS no fue informativo y Cercocarpus tuvo cuatro copias de ETS. Después, Vanden-Heuvel (2002) realizó la filogenia de Cercocarpus utilizando secuencias de ADN de cloroplasto, núcleo y AFLP´s. En su trabajo recuperó cuatro clados con bajo soporte pero que corresponden en su mayoría con los taxones y los complejos reconocidos por Lis (1992). Cercocarpus traskiae se agrupó en el complejo betuloides. Por su parte, el resto de las especies del complejo fothergilloides formaron un grupo monofilético con un alto soporte de bootstrap. Cercocarpus rzedowskii y C. mexicanus mostraron una relación estrecha pero no resuelta con el complejo fothergilloides. De acuerdo a Freudenstein et al. (2017) y Pinheiro et al. (2018) existen tres escenarios. En el primero, la formación de linajes es acompañada por poca variación morfológica. En contraste, el segundo resulta en variación morfológica sin variación genética. Por último, el tercero implica la formación de especies a partir de subpoblaciones de una metapoblación ancestral. Como resultado se forman linajes morfológicamente distintos y con tiempos de coalescencia diferentes (Freudenstein et al. 2017). De los tres procesos resulta un complejo de especies. El complejo fothergilloides muestra poca variación genética (Vanden-Heuvel y Linder 2001; Vanden-Heuvel 2002) pero mucha variación morfológica (Schneider 1905; Rydberg 1913; Martin 1950). Por otro lado, una especie es un grupode individuos con características morfológicas comunes y que no muestran formas intermedias con otras especies cuando crecen en simpatría (Mallet 1995). Las especies son la unidad fundamental de la taxonomía y la biodiversidad. Sin embargo, muchas veces su identificación y delimitación es difícil. 6 Cercocarpus se divide en los complejos fothergilloides, betuloides, montanus y ledifolius (Lis 1992). Dentro de ellos, hay redundancia morfológica, lo que dificulta la delimitación de las especies (Vanden-Heuvel 2001). Particularmente la circunscripción y el número de especies que conforman el complejo fothergilloides ha sido confusa y errónea. Una revisión, que incluya morfología, anatomía y distribución geográfica, ayudará a delimitar las especies. HIPÓTESIS Las especies del complejo Cercocarpus fothergilloides exhiben variación morfológica, por lo que podría haber más especies de las que se han reconocido. La morfología, la anatomía, la arquitectura foliar y la distribución geográfica ayudarán a delimitarlas e identificarlas. OBJETIVO GENERAL Analizar la taxonomía del complejo Cercocarpus fothergilloides. OBJETIVOS PARTICULARES Delimitar con evidencia morfológica, anatómica y de arquitectura foliar las especies del complejo Cercocarpus fothergilloides. Describir la anatomía y arquitectura foliar del complejo Cercocarpus fothergilloides. Analizar la distribución geográfica del complejo Cercocarpus fothergilloides. Elaborar descripciones morfológicas de las especies del complejo Cercocarpus fothergilloides. LITERATURA CITADA Chin, S. W., J. Shaw, R. Haberle, J. Wend, y D. Potter. 2014. Diversification of almonds, peaches, plums and cherries: molecular systematics and biogeographic history of Prunus (Rosaceae). Molecular Phylogenetics and Evolution 76: 34–48. Davis, J. N. y J. D. Brotherson. 1991. Ecological relationships of curlleaf mountain mahogany (Cercocarpus ledifolius Nutt.) communities in Utah and implications for management. Great Basin Naturalist 51: 153–166. 7 Freudenstein, J. V., M. B. Broe, R. A. Folk, y B. T. Sinn. 2017. Biodiversity and the species concept—lineages are not enough. Systematic Biology 66: 644–656. Henrickson, J. 1987. Two new species of Cercocarpus (Rosaceae) from Mexico. Systematic Botany 12: 293–298. Henrickson, J. 2014a. Chamaebatia Bentham. Pp. 343 in Flora of North America North of Mexico, Magnoliophyta: Picramniaceae to Rosaceae, vol. 9, eds. Flora of North America Editorial Committee. New York: Oxford University Press. Disponible en: www.efloras.org/florataxon.aspx?flora_id=1&taxon_id=106415. Henrickson, J. 2014b. Purshia DC. Pp. 339 in Flora of North America North of Mexico, Magnoliophyta: Picramniaceae to Rosaceae, vol. 9, eds. 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New Phytologist 214: 1355–1367. 9 Capítulo II Límites entre las especies del complejo Cercocarpus fothergilloides (Dryadoideae, Rosaceae), un estudio con morfología, anatomía y arquitectura foliar Para someterse a Systematic Botany 10 TRUJILLO-JUÁREZ ET AL.: DELIMITACIÓN DE ESPECIES DEL COMPLEJO CERCOCARPUS FOTHERGILLOIDES Límites entre las especies del complejo Cercocarpus fothergilloides (Dryadoideae, Rosaceae), un estudio con morfología, anatomía y arquitectura foliar 1Diana Isabel Trujillo-Juárez, 2Teresa Terrazas, 3,4Daniel Sánchez, 3,4Guadalupe Munguía-Lino, 4,5Aarón Rodríguez 1Maestría en Biosistemática y Manejo de Recursos Naturales y Agrícolas (BIMARENA), Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Universidad de Guadalajara, Camino Ing. Ramón Padilla Sánchez 2100, 45200 Las Agujas, Zapopan, Jalisco, México 2Departamento de Botánica, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México Apartado Postal 04510, Ciudad de México, México 3Cátedras CONACyT–Universidad de Guadalajara, Departamento de Botánica y Zoología, Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Universidad de Guadalajara, Camino Ing. Ramón Padilla Sánchez 2100, 45200 Las Agujas, Zapopan, Jalisco, México 4Laboratorio Nacional de Identificación y Caracterización Vegetal (LaniVeg), Consejo Nacional de Ciencias y Tecnología, Departamento de Botánica y Zoología, Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Universidad de Guadalajara, Camino Ing. Ramón Padilla Sánchez 2100, 45200 Las Agujas, Zapopan, Jalisco, México5Herbario Luz María Villarreal de Puga del Instituto de Botánica (IBUG), Departamento de Botánica y Zoología, Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Universidad de Guadalajara, Camino Ing. Ramón Padilla Sánchez 2100, 45200 Las Agujas, Zapopan, Jalisco, México 11 Resumen—Cercocarpus (Dryadoideae, Rosaceae) es un género que se distribuye en el centro-oeste de Estados Unidos de América y México. Su historia taxonómica es complicada y la delimitación de especies difícil. Tres revisiones taxonómicas reconocen de seis a 21 especies. Las especies se han delimitado con base en caracteres morfológicos foliares y se han organizado en los complejos ledifolius, betuloides, montanus y fothergilloides. En el complejo Cercocarpus fothergilloides se reconocen cuatro especies y todas son endémicas de México. Pero, se ha observado variación en la morfología foliar y podrían reconocerse más especies. El objetivo fue identificar y delimitar las especies del complejo fothergilloides. Se cuantificaron 13 caracteres morfológicos foliares y florales, y ocho caracteres anatómicos de la hoja. Mediante un Análisis Discriminante Canónico (ADC) se examinaron los datos morfológicos y anatómicos cuantitativos. Además, se realizó un análisis de agrupamiento con los caracteres cuantitativos más importantes del ADC y 10 caracteres cualitativos. A través de PERMANOVA se analizaron las variables ambientales y se estimó la correlación entre los caracteres, la latitud y la longitud. El número de venas secundarias, el largo de la lámina, el largo de los pedicelos del fruto, el largo del estilo y el largo del fruto son los caracteres morfológicos que permiten diferenciar las especies. El grosor de la hoja, el alto del parénquima en empalizada, el grosor de la cutícula, el alto de la epidermis y la profundidad de la cripta son los caracteres anatómicos que diferencian especies. Con el análisis de agrupamiento se distinguieron siete especies. Las especies crecen en ambientes diferentes, con excepción de C. mojadensis y Cercocarpus sp. 2. Sin embargo, no hubo correlación fuerte con la latitud y la longitud. El complejo Cercocarpus fothergilloides se compone de siete especies que se distinguen por combinaciones de caracteres morfológicos, anatómicos y de arquitectura foliar. Palabras clave—Análisis Discriminante Canónico, delimitación de especies, morfometría, PERMANOVA. Cercocarpus Kunth (Dryadoideae, Rosaceae) agrupa a árboles y arbustos con hojas simples, las flores carecen de pétalos y presentan un hipantio tubular y articulado que se abre en un limbo con cinco sépalos, el gineceo tiene un carpelo con un óvulo, y el fruto es un aquenio con el estilo acrescente que asemeja una cola (Henrickson y 12 Vanden-Heuvel 2014). Es un género endémico del centro-oeste de Estados Unidos de América y México (Henrickson y Vanden-Heuvel 2014). Las plantas habitan en el bosque de Quercus, bosque de coníferas, bosque mesófilo de montaña y matorral xerófilo (Martin 1950; Rzedowski y Calderón de Rzedowski 2005). En Cercocarpus, el número de especies reconocidas varía de acuerdo al autor. Schneider (1905) reconoció 10 especies agrupadas en los complejos betulaefolius, ledifolius y fothergilloides. Por su parte, Rydberg (1913) registró 21 especies aglomeradas en tres complejos. Más tarde, Martin (1950) propuso seis especies y 11 variedades concentradas en tres complejos. Lis (1992) reconoció 10 especies y ocho variedades agrupadas en los complejos betuloides, montanus, ledifolius y fothergilloides. En México, se han registrado de ocho a 12 especies en los complejos montanus, betuloides y fothergilloides (Vanden-Heuvel 2002; Villaseñor 2016). El complejo Cercocarpus fothergilloides es endémico de México e incluye a C. fothergilloides Kunth, C. mojadensis C.K.Schneid., C. pringlei (C.K.Schneid.) Rydb. y C. macrophyllus C.K.Schneid. En sistemática la delimitación de especies es un debate recurrente. Una especie es un grupo de individuos con características morfológicas comunes y que no muestran formas intermedias con otras especies cuando crecen en simpatría (Mallet 1995). Las especies son la unidad fundamental de la taxonomía. Sin embargo, su identificación y delimitación es difícil en muchos casos. De acuerdo a Freudenstein et al. 2017 hay tres escenarios. A veces la formación de linajes es acompañada por poca variación morfológica. En otro escenario la especiación resulta en variación morfológica sin variación genética. El último escenario implica la formación de especies a partir de subpoblaciones de una metapoblación ancestral. Como resultado se forman linajes morfológicamente distintos y con tiempos de coalescencia diferentes (Freudenstein et al. 2017).la formación de especies morfológicamente diferentes a partir de una metapoblación ancestral. Los tres procesos producen complejos de especies. El complejo Cercocarpus fothergilloides muestra poca variación genética (Vanden-Heuvel y Linder 2001; Vanden-Heuvel 2002) pero mucha variación morfológica (Schneider 1905; Rydberg 1913; Martin 1950). 13 En Cercocarpus, la principal fuente de información para separar especies ha sido la morfología foliar. Lis (1992) estudió la arquitectura foliar de las especies reconocidas por Martin (1950) y encontró que los patrones de venación ayudan a identificar complejos y diferenciar especies dentro de ellos. Sin embargo y debido al poco material que revisó, no resolvió el problema en el complejo fothergilloides. Por otro lado, se ha documentado que la anatomía puede ayudar en la delimitación de especies (Pacheco-Seixasa et al. 2019; Zamora-Natera y Terrazas, 2012) y en la descripción de nuevos taxones (Ceja-Romero et al. 2009). En el complejo fothergilloides, la morfología, la anatomía y la arquitectura foliar podrían aportar información para el reconocimiento y circunscripción de especies. Si los caracteres están asociados a variables geográficas de latitud y longitud, sugeriría que estos carecen de importancia taxonómica. Los objetivos de este trabajo fueron delimitar las especies del complejo Cercocarpus. fothergilloides, identificar los caracteres morfológicos, anatómicos y de arquitectura foliar que permiten reconocerlas. Identificar diferencias ambientales entre las especies del complejo fothergilloides y determinar la correlación de los caracteres con variables geográficas de la latitud y la longitud. Al final, describir la anatomía y la arquitectura foliar de las especies del complejo Cercocarpus fothergilloides. MATERIALES Y MÉTODOS Muestreo de taxones—En la revisión de herbarios se identificaron las cuatro especies del complejo Cercocarpus fothergilloides. Además, se identificaron tres morfoespecies que no pudieron ser asignadas a ninguna especie reconocida. En el Cuadro 1 se muestra la lista de taxones estudiados en este trabajo. Caracteres morfológicos cuantitativos—Se revisaron y fotografiaron 104 especímenes botánicos del complejo Cercocarpus fothergilloides (Apéndice I). El material incluyó especímenes depositados en los herbarios ENCB, FCME, IBUG, IEB, MEXU, UAMIZ (Thiers 2018), recolectas en campo e imágenes de los tipos nomenclaturales depositados en el sitio JSTOR Global Plants (JSTOR 2019). Trece caracteres vegetativos y florales fueron cuantificados (Cuadro 2, Fig. 1). Para cada carácter se efectuaron hasta 10 mediciones del mismo carácter por ejemplar. Las 14 mediciones se hicieron con la ayuda del programa ImageJ ver. 1.52a (Abrámoff et al. 2004; Rasband 2019). Caracteres anatómicos cuantitativos y arquitectura foliar—Se examinaron 25 especímenes provenientes de recolectas de campo y de los herbarios FCME, IBUG y MEXU (Apéndice II). Las hojas se hirvieron durante 10-20 min. Cuando estuvieron suaves, se cortaron y solo se utilizó el tercio medio de lalámina. Estos pedazos se colocaron en NaOH al 20 % hasta obtener una coloración uniforme. Posteriormente, se enjuagaron tres veces y se colocaron en etilendiamina al 50 % durante 72 h. Las hojas se insertaron en una zanahoria y los cortes se realizaron en un micrótomo de rotación a 50 μm. La mitad de los cortes se aclararon con cloro al 50 %. La tinción se hizo con safranina-verde rápido y los cortes se montaron en resina sintética (Ruzin 1999). Las fotografías se obtuvieron a través de un microscopio (BX51 Olympus, Tokio, Japón) y las mediciones se obtuvieron con la ayuda del programa Image Pro-plus v. 7.1 (Image Pro-plus 2019). Al final, se analizaron ocho caracteres (Cuadro 3, Fig. 2). El análisis de arquitectura foliar implicó identificar y describir los patrones de venación. Se utilizó la parte de la hoja con la vena media, una región intercostal y el margen (Martínez-Cabrera et al. 2007). Las hojas se colocaron en NaOH al 20 % durante 24 h a temperatura ambiente y 1 h en la estufa a 60 °C. Posteriormente, se enjuagaron tres veces con agua y se colocaron en cloro al 50 % hasta que tuvieron una coloración uniforme. Tres enjuagues con agua continuaron el proceso. La deshidratación del tejido se hizo con diferentes concentraciones de alcohol (50 %, 70 %, 96 %), cada uno por 24 h. Después, se dejaron en solución aclaradora durante 72 a 94 h (Martínez-Cabrera et al. 2007). Pasado ese tiempo, se enjuagaron en alcohol al 96 % por 30 min y posteriormente se colocaron en alcohol al 96 % por 24 h. La tinción se realizó con safranina en alcohol al 96 % por 1 h. Se realizó un enjuague con alcohol al 96 % y dos enjuagues con alcohol absoluto. Por último, las muestras se colocaron en xilol durante 24 h y se montaron en resina sintética (Ruzin 1999). Análisis estadísticos—Los análisis estadísticos se ejecutaron con los programas R (Core Team 2018) y SAS® v. 2.8 (SAS Institute Inc. 2018). Se realizaron dos Análisis Discriminantes Canónicos (ADCs). El primero analizó los caracteres morfológicos 15 vegetativos y florales y el segundo los caracteres anatómicos. Los caracteres morfológicos y anatómicos se analizaron por separado para determinar la capacidad de cada uno para discriminar las especies. Los gráficos se generaron en el programa RStudio v. 1.2.5033 (RStudio Team 2019) con la paquetería ggplot2. Los caracteres se transformaron con logaritmo natural para cumplir con los supuestos de los análisis multivariados paramétricos (Hair et al. 1999). Se incluyó el análisis de distancias cuadradas de Mahalanobis para determinar si había diferencias significativas entre los centroides de los grupos. Con base en los ADCs, el programa SAS realiza un análisis discriminante clasificatorio (ACC). Este es un método que clasifica las variables cuantitativas a partir de grupos conocidos. Las observaciones se clasifican en los grupos ya establecidos con base en la similitud de sus características (Sánchez et al. 2020). Del ACC se obtiene un porcentaje de clasificación que indica cuántas observaciones se clasificaron en cada grupo. También se realizaron gráficas de cajas y bigotes para los caracteres cuantitativos con el mayor aporte en los ADCs con el fin de observar la variación los caracteres. El análisis de agrupamiento se realizó en el programa STATISTICA v. 7.0 (StaSoft 2004). Este incluyó a los 25 individuos analizados con anatomía foliar que representan los grupos recuperados por los análisis discriminantes. Para ello, se creó una matriz de datos con el promedio de los caracteres cuantitativos con mayor aporte en la discriminación de grupos en los ADCs. Además, se incluyeron nueve caracteres cualitativos morfológicos, anatómicos y de arquitectura foliar (Cuadro 3), los cuales han sido utilizados en la taxonomía de Cercocarpus (Lis 1992; Martin 1950). Con base en Distancias Euclidianas, UPGMA (Método de Agrupamiento en Pares no Ponderados utilizando Promedios Aritméticos) ejecutó un análisis de agrupamiento. Análisis de diferenciación con variables ambientales—Se examinaron 513 ejemplares de herbario que corresponden a las siete especies reconocidas por los análisis estadísticos. Los registros que carecían de elevación, latitud y longitud fueron georreferenciados con la ayuda de Google Earth Pro v. 7.3 (Google Inc. 2020). Se analizaron 19 variables climáticas (Hijmans et al. 2005), nueve edáficas (Cruz-Cárdenas et al. 2014) y nueve topográficas (López-Mata et al. 2012). La extracción de los valores 16 de cada variable se realizó en el programa QGIS v. 2.18.24 (Quantum GIS Development Team, 2020). Estos datos se transformaron con puntajes Z en el programa R v. 3.5.1 (R Core Team 2018) para garantizar la homogeneidad de la covarianza (Svoboda y Harris 2018). En el programa PAST v. 3.16 (Hammer et al. 2001), por medio de un análisis de correlación de Spearman se eliminaron las variables correlacionadas. De este análisis se obtuvieron 11 variables ambientales (Cuadro 4) que se incluyeron en un análisis multivariado permutacional de la varianza (PERMANOVA) (Anderson, 2014). El PERMANOVA se empleó para identificar diferencias significativas con relación a las variables ambientales en donde habitan las especies del complejo Cercocarpus fothergilloides. Análisis de correlación con variables geográficas—Se realizó un análisis de correlación de Pearson entre los caracteres cuantitativos con mayor contribución en los ADCs con respecto a la latitud y la longitud. Estas variables se han utilizado para explicar la variación morfológica con respecto a la distribución geográfica (Ramírez- Diaz 2016; Terrazas et al. 2008) El análisis se efectuó en el programa PAST. El coeficiente de correlación estimó el grado de covariación lineal entre dos variables cuantitativas. Una correlación alta tuvo coeficientes >0.7. Descripción foliar de morfología, arquitectura y anatomía—Con base en las especies reconocidas se realizó la descripción morfológica de la hoja, su arquitectura y su anatomía utilizó la terminología de Ellis et al. (2009), Hickey (1973), Cutler et al. (2007) y Metcalfe y Chalk (1950). Las descripciones de la arquitectura y anatomía se realizaron con base en la lista de caracteres utilizada por Lis (1992) y Morterson (1973). RESULTADOS Análisis discriminante con caracteres morfológicos—La primera, segunda y tercera función del ADC explicaron, respectivamente, el 67.3 %, 18.4 % y 9.6 % de la variación. Las tres funciones juntas sumaron el 95.3 % de la variación (lambda de Wilks p<0.05). Los coeficientes canónicos mostraron que en la primera función NSEC y LLMA fueron los caracteres con mayor contribución. En la segunda función fueron LPFR y LEST. Por último, en la tercera función LFR y ALAM fueron los caracteres con mayor 17 aporte para discriminar grupos (Cuadro 5, Fig. 3A-F). La variación de las dos primeras funciones se muestra en la figura 4 y fue posible reconocer cinco grupos con los extremos de la variación traslapados. Los valores positivos de la primera función separaron a Cercocarpus macrophyllus y Cercocarpus sp. 1. Por su parte, en los valores negativos se traslaparon C. fothergilloides con C. mojadensis, Cercocarpus sp. 2 y Cercocarpus sp. 3. Los últimos tres taxones se traslaparon entre los valores negativos y positivos de la segunda función canónica. Sin embargo, las distancias cuadradas de Mahalanobis (D2) mostraron diferencias significativas (p<0.05) entre las siete especies. Las especies menos distantes fueron C. mojadensis y Cercocarpus sp. 2. En contraste, las más distantes fueron Cercocarpus sp. 1 y C. macrophyllus con C. fothergilloides (Cuadro 6). El porcentaje de clasificación de C. fothergilloides, C. macrophyllus, Cercocarpus sp. 1 y Cercocarpus sp. 2 superó al 85 % (Cuadro 7). Por el contrario, en C. mojadensis, C. pringlei y Cercocarpussp. 3 presentaron porcentajes bajos de clasificación ya que algunas observaciones se clasificaron dentro de otra especie. Análisis discriminante con caracteres anatómicos—Según el ADC, la primera, la segunda y la tercera función explicaron el 56.09 %, 29.58 % y 8.13 % de la variación, individualmente. Las tres funciones reunieron el 93.8% de la misma (lambda de Wilks p<0.05). Los coeficientes canónicos mostraron que en la primera función los caracteres GHJ e HIPO fueron los de mayor contribución. En la segunda función, CUT y EMP fueron los caracteres con mayor importancia, mientras que en la tercera función fue PCRIP (Cuadro 8, Fig. 3G-K). El gráfico de las dos primeras funciones (Fig. 5) separó cuatro grupos con amplia variación. Los valores negativos de la primera función discriminaron a C. fothergilloides, C. mojadensis y Cercocarpus sp. 3. Las dos primeras se traslaparon en los extremos de variación. En contraste, los valores negativos de la segunda función canónica fueron incapaces de distinguir entre C. macrophyllus, C. pringlei, Cercocarpus sp. 1 y Cercocarpus sp. 2. No obstante, las distancias cuadradas de Mahalanobis (D2) fueron significativas (p<0.05) entre todas las especies. Las especies menos distantes fueron C. pringlei y Cercocarpus sp. 1. En el otro extremo, las más distantes fueron Cercocarpus sp. 3 y Cercocarpus sp. 2. (Cuadro 9). Cercocarpus fothergilloides, Cercocarpus sp. 2 tuvieron un porcentaje de clasificación mayor que 85 18 % (Cuadro 10). Mientras que Cercocarpus sp. 3 tuvo una clasificación correcta del 100 %. El mismo porcentaje fue bajo en C. macrophyllus, C. mojadensis, C. pringlei y Cercocarpus sp. 1 con algunas observaciones clasificadas dentro de otra especie (Cuadro 10). Análisis de agrupamiento—Con el UPGMA se separaron siete grupos a 5.5 unidades de Distancia Euclidiana (Fig. 6). A este nivel se estableció un corte y todos los individuos por encima de este umbral fueron considerados especies distintas. Las siete especies fueron Cercocarpus fothergilloides, C. macrophyllus, C. mojadensis, C. pringlei, Cercocarpus sp. 1, Cercocarpus sp. 2 y Cercocarpus sp. 3. Análisis de diferenciación con variables ambientales—Con los resultados del PERMANOVA se encontraron diferencias significativas en las comparaciones de los ambientes en donde habitan Cercocarpus fothergilloides, C. macrophyllus, C. pringlei, Cercocarpus sp. 1 y Cercocarpus sp. 3 (p<0.05). Empero, no recuperó diferencias significativas en los ambientes donde habitan Cercocarpus mojadensis y Cercocarpus sp. 2 (p=0.13; Cuadro 11). Análisis de correlación con variables geográficas—En el análisis de correlación, EMP y CUT tuvieron los coeficientes más altos. El EMP se correlacionó positivamente con la latitud y CUT se correlacionó negativamente con la longitud. Sin embargo, los valores de los coeficientes no fueron mayores a 0.7 y por lo tanto las correlaciones se consideraron bajas. El resto de los caracteres tuvieron coeficientes menores de 0.4 (Cuadro 12). DISCUSIÓN Caracteres morfológicos cuantitativos—Por sí solos, los caracteres cuantitativos tuvieron una capacidad limitada para distinguir las especies del complejo Cercocarpus fothergilloides (Figs. 4-5) y el porcentaje de clasificación ilustró el problema. Aunque las distancias cuadradas de Mahalanobis fueron significativas. En otras angiospermas y Rosaceae, los caracteres cuantitativos han delimitado especies (Eriksen, 1997; de las Mercedes-Sosa et al. 2012; Sánchez et al. 2013). Sin embargo, en el complejo fothergilloides las especies presentaron una gran variación. 19 Ocasionalmente, los caracteres cuantitativos característicos de una especie aparecieron en otras (Martin 1950). El ADC de la variación morfológica recuperó cinco grupos (Fig. 4). El número de venas secundarias y el largo de la lámina formaron dos grupos. Cercocarpus fothergilloides, C. mojadensis, Cercocarpus sp. 2 y Cercocarpus sp. 3 tuvieron láminas de menos de 4 cm de largo y con menos de 10 pares de venas secundarias. Por el contrario, C. macrophyllus, C. pringlei y Cercocarpus sp. 1, midieron más de 4 cm de largo y al menos en una hoja por individuo, hubo más de 10 pares de venas secundarias. Martin (1950) señaló la importancia taxonómica del número de venas secundarias y este estudio encuentra que el largo de la lámina hace lo propio. Los caracteres florales con mayor peso fueron el largo del pedicelo en el fruto y el largo del estilo. Históricamente, las características de la flor no han sido la principal fuente de información en la delimitación de especies de Cercocarpus. Con hasta 12 mm, C. macrophyllus mostró los pedicelos en fruto más largos. En cambio, Cercocarpus sp. 2 tuvo un valor de 7 mm y C. mojadensis valores menores (0-5 mm). Por otro lado, el largo del estilo formó dos grupos. Cercocarpus macrophyllus, Cercocarpus sp. 2, C. pringlei y C. mojadensis presentaron estilos de más de 6 cm de largo. En contraste, Cercocarpus sp. 1, C. fothergilloides y Cercocarpus sp. 3 tuvieron estilos de menos de 6 cm. Los resultados resaltan el valor de la morfología floral como evidencia para delimitar las especies. Martin (1950) indicó que solo el número de flores es útil para delimitar al complejo fothergilloides. Según el autor, este grupo muestra un mayor número de flores por inflorescencia. El mismo carácter carece de valor entre especies. Por el contrario, este trabajo mostró como los caracteres florales aportaron información. Caracteres anatómicos cuantitativos—El análisis de los caracteres anatómicos cuantitativos resolvió cuatro grupos (Fig. 5). Los coeficientes canónicos del grosor de la hoja y el grosor de la hipodermis fueron los más altos (Cuadro 8). Cercocarpus sp. 3, C. mojadensis y C. fothergilloides tuvieron las hojas más gruesas. En el otro extremo, C. macrophyllus, C. pringlei, Cercocarpus sp. 1 y Cercocarpus sp. 2 tuvieron hojas más delgadas. Mientras que C. mojadensis y Cercocarpus sp. 3 presentaron las hipodermis más gruesas, Cercocarpus fothergilloides, C. macrophyllus, C. pringlei, Cercocarpus sp. 1 tuvieron hipodermis más delgadas y con rangos similares. 20 El extremo inferior de este carácter estuvo en Cercocarpus sp. 2, exhibió la hipodermis más delgada. En Rosaceae, el grosor de la cutícula y del parénquima en empalizada han dado información taxonómica (Faghir et al. 2011). Aunque no tuvieron los coeficientes más altos, esos caracteres también brindaron información en el complejo fothergilloides. Por último, la morfología y la anatomía discriminaron a Cercocarpus sp. 2 (Figs. 4-5). Pero hubo diferencia, por un lado, la morfología la asoció con C. mojadensis, pero por el otro la anatomía la relacionó con el grupo de C. macrophyllus, C. pringlei y Cercocarpus sp. 1. Ambas fuentes de evidencia permitieron reconocer Cercocarpus sp. 2 como una especie diferente. Análisis de agrupamiento—La combinación de caracteres cuantitativos y cualitativos separó siete especies (Fig. 6). El tipo de indumento en el envés de las hojas fue distintivo entre las especies. Las hojas seríceas fueron características de C. fothergilloides, pero C. mojadensis presentó hojas tomentosas. En contraste, las hojas C. macrophyllus fueron glabras en el envés. La pubescencia mixta se presentó en Cercocarpus pringlei, Cercocarpus sp. 1 y Cercocarpus sp. 2. Las tres fueron tomentosas entre las venas y vilosas o pilosas sobre ellas. La venación secundaria distinguió a C. pringlei, con un tipo eucamptódromo en la base de las hojas. También las vénulas contribuyeron. Por ejemplo, Cercocarpus sp. 2 presentó vénulas con una ramificación. Resultados similares se han encontrado en otros grupos de angiospermas (Andrés- Hernández y Terrazas 2009; de Souza-Lima et al. 2019; Vila-Nova de Lima et al. 2019). La importancia de los tiposde venación concuerda con lo registrado por Lis (1992). El tipo de venación ayudó a la separación de especies en el complejo fothergilloides. Los caracteres anatómicos cualitativos también fueron informativos. El contorno de la vena media distinguió a las especies. En C. macrophyllus, la vena media tuvo una depresión ligera a marcada adaxialmente, mientras que abaxialmente fue convexa-redondeada. En contraste, la vena media de C. fothergilloides y Cercocarpus sp. 3 fue plana adaxialmente y convexa abaxialmente. Este carácter se ha utilizado para delimitar las especies de Eriosema (DC.) Desv. (Pacheco-Seixas et al. 2019). La evidencia mostró que la forma de la vena media contribuyó al entendimiento de las especies. 21 Análisis de similitud con variables ambientales y análisis de correlación con variables geográficas—Excepto por la comparación entre C. mojadensis y Cercocarpus sp. 2, las diferencias ambientales fueron significativas. Ambas especies habitan en el bosque de Quercus y el matorral xerófilo. A pesar de tener un ambiente similar, ambas especies mostraron discrepancias. Cercocarpus mojadensis tuvo hojas mucho más gruesas que Cercocarpus sp. 2. Además, Cercocarpus sp. 2 exhibió vénulas con una ramificación, mientras que C. mojadensis mostró vénulas sin ramificar. Cercocarpus sp. 2 presentó pedicelos más largos en el fruto. La diferenciación con las variables ambientales ayudó en la separación de las especies del complejo fothergilloides. Resultados similares se han encontrado en especies en Passiflora L. y Polylepis Ruiz & Pav. (Svoboda y Harris 2018; Boza-Espinoza et al. 2019). Aunque hubo correlación de los caracteres morfológicos y anatómicos con la latitud y longitud, los valores fueron muy bajos. El parénquima en empalizada y la cutícula fueron los caracteres con mayor correlación con la latitud y longitud (Cuadro 12). Se ha descrito que los caracteres anatómicos varían bajo diferentes condiciones climáticas (Morterson 1973). Cutículas gruesas se han atribuido a ambientes xerófitos con poca disponibilidad de agua. Asimismo, un parénquima en empalizada más grueso se ha asociado a condiciones de alta luminosidad (Morterson 1973; Cutler et al. 2007). Cercocarpus mojadensis y Cercocarpus sp. 2 habitan en ambientes similares, por lo que se esperaría que presentaran características similares de la cutícula y del parénquima en empalizada. Cercocarpus mojadensis presentó un parénquima en empalizada grueso (Fig. 3J, Fig. 9D-F), característico de zonas con alta luminosidad. No obstante, en Cercocarpus sp. 2 el parénquima en empalizada fue de menor altura (Fig. 3J, Fig. 12C). Estos resultados sugieren que la variación de las especies del complejo Cercocarpus fothergilloides no está relacionada con la distribución geográfica. Un análisis de los caracteres con las variables ambientales podría explicar la variación de las especies. En el complejo Cercocarpus fothergilloides, la combinación de caracteres foliares morfológicos, anatómicos y arquitectura permitieron reconocieron siete taxones. Hasta ahora, C. fothergilloides ha sido mal entendida y esto se vio reflejado en los ejemplares de herbarios. Observaciones sobre ejemplares detectaron a C. mojadensis y Cercocarpus sp. 3 bajo el nombre de C. fothergilloides. Rzedowski y Calderón de 22 Rzedowski (2005) registraron a C. fothergilloides de Coahuila y Nuevo León, pero esas colectas correspondieron a C. mojadensis. La distribución geográfica de C. fothergilloides incluyó a los estados de Oaxaca, Puebla, Tlaxcala y Veracruz. De forma similar, Cercocarpus sp. 3 se registró en Puebla y Veracruz, pero sus hojas fueron ovadas a suborbiculares con el envés viloso. Por último, el margen de la hoja fue entero o crenado en Cercocarpus sp. 3 pero serrado en C. fothergilloides. En el caso de Cercocarpus macrophyllus, hubo especímenes que no correspondieron con el tipo y el protólogo (Schneider 1905). Esos ejemplares fueron nombrados como Cercocarpus sp. 1. A diferencia de Cercocarpus macrophyllus, Cercocarpus sp. 1 presentó hojas tomentosas en el envés y pedicelos de hasta 5 mm de largo. Cercocarpus sp. 1 fue confundida con C. pringlei. Ambas especies presentan una distribución geográfica alelopátrida en los límites entre Oaxaca y Guerrero. Las hojas de Cercocarpus sp. 1 son ovadas, obtusas y agudas y su rango de distribución se extiende hacia el noroeste a lo largo de la Sierra Madre del Sur y la Depresión del Balsas en Guerrero. En contraste, las hojas en C. pringlei fueron obovadas, cuneadas y obtusas. Su distribución tiene una dirección opuesta hacia el sur y sureste en los estados de Oaxaca y Puebla. Además, Cercocarpus sp. 1 no presentó venación eucamptódroma en la base de las hojas. Las variantes morfológicas de Cercocarpus mojadensis, del material de Coahuila y Nuevo León tuvo hojas ovadas a elípticas con el envés viloso en las venas y tomentoso entre ellas. Los pedicelos alcanzaron hasta 7 mm de largo. Este material correspondió a Cercocarpus sp. 2. En conclusión, forma, margen y tamaño de la hoja, indumento en el envés y largo del pedicelo en fruto fueron caracteres útiles para la identificación de los taxones. DESCRIPCIONES DE ARQUITECTURA Y ANATOMÍA FOLIAR CERCOCARPUS Kunth, Nov. Gen. Sp. 6: 232. 1823. Tipo: Cercocarpus fothergilloides Kunth, Nov. Gen. Sp. 6: 233–234 pl. 559. 1823. 23 Hojas simples, alternas o en braquiblastos; pecioladas; láminas nanofilas, microfilas, notofilas y mesofilas, suborbiculares, elípticas, ovadas u obovadas; margen entero, dentado, crenado, aserrado, revoluto; vena primaria recta, venación secundaria pinnada, craspedódroma, a veces eucamptódroma, venación terciaria percurrente, con venas de cuarto y quinto orden, con aréolas bien desarrolladas y vénulas presentes o ausentes; dientes con venación secundaria; hojas hipostomáticas, estomas en criptas, isolaterales; en vista superficial, células epidérmicas no isodiamétricas, con paredes anticlinales y periclinales rectas; con tricomas en la superficie abaxial, especialmente en las criptas, tricomas unicelulares; estomas anomocíticos. En sección transversal de 100-630 μm de grosor, adaxial y abaxialmente con cutícula lisa, epidermis simple, estomas por encima del nivel de la epidermis; hipodermis adaxial de 2-3 estratos, de menor número de estratos y discontinua en la superficie abaxial; mesofilo heterogéneo, el parénquima en empalizada ocupando la mayor parte, empalizada adaxial con 2-3 estratos, continuo, el empalizada abaxial con 1 estrato, de menor grosor, discontinuo, con células más pequeñas, esponjoso con células braciformes, con amplios espacios intercelulares, especialmente cerca de las criptas; haces vasculares colaterales o anficribales, con vainas de parénquima, extensiones de la vaina hacia la hipodermis adaxial en las venas secundarias, extensiones de la vaina en las venas de órdenes superiores hacia la superficie abaxial y adaxial, a veces colenquimatosa hacia la superficie abaxial; vena media plana o con una depresión adaxialmente, ligeramente proyectada a cóncava abaxialmente, con cutícula más gruesa, epidermis abaxial con células papilosas, epidermis adaxial sin papilas, colénquima anular por debajo de la epidermis abaxial, con parénquima rodeando el haz, haz en forma de arco o cerrado, xilema y floema con crecimiento secundario, xilema con vasos solitarios o en 2-3, radios de paredes primarias o secundarias, a veces con fibras de paredes gruesas, floema conductor con tubos cribosos y células acompañantes turgentes, floema no conductor frecuentemente con cristales y sobre éste algunas fibras. Presentan taninos en la epidermis, la hipodermis, el mesofilo, los haces vasculares, en toda la hoja. Tienen cristales en forma de drusas y prismas, principalmente en las extensiones de la vaina, el floema,el mesofilo y el colénquima. 24 1. CERCOCARPUS FOTHERGILLOIDES Kunth, Nov. Gen. Sp. 6: 233–234 pl. 559. 1823. TIPO: MÉXICO. Crescit prope urbem Mexici, alt. 1170 hex. Floret Aprili, Humboldt y Bonpland s.n. (holotipo: P!). Hojas con estípulas de 2.1-5.1 mm de largo, angostamente deltadas, ápice atenuado, glabras en el haz y en el envés; peciolos de 2.3-6.1 mm, seríceos, glabrescentes; láminas nanofilas a microfilas, de 0.9-3.1 cm × 0.5-1.8 cm, elípticas, obovadas, ápice agudo, obtuso, base cuneada, margen aserrado, no revoluto, haz lustroso, seríceo en hojas jóvenes, glabrescente en hojas maduras, envés más claro que el haz, seríceo en hojas jóvenes y en la maduras; venación secundaria craspedódroma, con 5-7 (-9) pares de venas, venación de tercer orden percurrente mixta, con venas de cuarto orden, aréolas bien desarrolladas, vénulas sin ramificar, a veces ausentes (Fig. 7A), venación marginal ausente, a veces en arcos o incompleta. En sección transversal hojas de 129-371 μm de grosor, criptas de 100-278 μm de profundidad, cutícula de 2-8.4 μm, epidermis adaxial de 5-10 μm de alto, epidermis abaxial más pequeña, hipodermis adaxial con 2-3 estratos, de 24-70 μm de altura, hipodermis abaxial con 1-2 estratos, de menor grosor, parénquima en empalizada adaxial con 2 estratos, de 58-96 μm de alto, esponjoso desarrollado, con espacios intercelulares (Fig. 7B-C), sin cristales en el mesofilo o con pocos; haces vasculares colaterales, extensiones de la vaina con abundantes cristales prismáticos o en drusas; vena media plana a ligeramente cóncava adaxialmente, ligeramente proyectada abaxialmente (Fig. 7D), cutícula mayor que en la lámina, epidermis abaxial con células papilosas, colénquima con 3-4 estratos, parénquima con abundantes cristales, el tejido vascular en un haz con el xilema arreglado en forma de semicírculo, con vasos solitarios, a veces en grupos de 2, fibras de paredes gruesas, con 8-13 radios de parénquima, rara vez lignificados, floema conductor con tubos cribosos y células acompañantes turgentes, floema no conductor de pocos estratos de células colapsadas. Se observaron taninos en la epidermis, la hipodermis, el mesofilo, los haces vasculares y el colénquima. Distribución—Se distribuye en Oaxaca, Puebla, Tlaxcala y Veracruz. Notas—Lis (1992) reporta que Cercocarpus fothergilloides tiene hojas rómbicas. Sin embargo, no se observaron ejemplares con esa característica. 25 2. CERCOCARPUS MACROPHYLLUS C.K.Schneid. Mitt. Deutsch. Dendrol. Ges. 14: 125-126. 1905. TIPO: MÉXICO. Orizaba, Smith 199 (holotipo: MO!). Hojas con estípulas de 2.2-10 mm de largo, angostamente deltadas, ápice atenuado, glabras en el haz, pilosas o seríceas en el envés; peciolos de (4.6) 7.0-25 mm; láminas microfilas, notofilas a mesofilas, de (4.1-) 5.2-14 × (2-) 2.5-7.4 cm, ovadas, elípticas, ápice agudo, obtuso, base cuneada, obtusa, margen aserrado, no revoluto, haz lustroso, piloso en las hojas jóvenes, glabrescente, envés más claro, en hojas jóvenes tomentuloso en la porción intercostal y seríceo sobre las venas, en las hojas maduras glabrescente, rara vez tomentuloso; venación secundaria craspedódroma, con (9-) 10-18 (-21) pares de venas, venación de tercer orden percurrente mixta, con venas de cuarto y quinto orden, aréolas bien desarrolladas, vénulas sin ramificar, a veces ausentes, venación marginal en arcos, incompleta o ausente (Fig. 8A-B). En sección transversal hojas de 100-242 μm de grosor, criptas de 29-151 μm de profundidad, cutícula de 1-14 μm, epidermis adaxial de 4-12 μm de alto, epidermis abaxial más pequeña, hipodermis adaxial con 1-2 estratos, de 9-51 μm de alto, hipodermis abaxial con 2-3 estratos, de menor altura, parénquima en empalizada adaxial con 2-3 estratos, de 38-118 μm de alto, esponjoso poco desarrollado, con espacios intercelulares (Fig. 8C), sin cristales en el mesofilo, rara vez con pocos; haces vasculares colaterales o anficribales, extensiones de la vaina con pocos cristales en drusas o prismáticos, o estos ausentes; vena media con una ligera a una marcada depresión adaxialmente, convexa-redondeada abaxialmente (Fig. 8D-E), cutícula mayor que en la lámina, epidermis adaxial con células papilosas, colénquima con 3-7 estratos, a veces con cristales, parénquima rodeando con cristales y con cavidades secretoras, el tejido vascular en un haz con el xilema arreglado en forma de omega u ovalado, con vasos solitarios o en grupos de 2, fibras de paredes gruesas, abundantes radios (30-43), lignificados o de parénquima, frecuentemente con cristales, floema conductor con tubos cribosos y células acompañantes turgentes, floema no conductor de pocos estratos de células colapsadas, con cristales, frecuentemente con pocas fibras sobre el floema. Se observaron taninos en la epidermis, la hipodermis, el parénquima en empalizada, los haces vasculares y el colénquima. 26 Distribución—Se distribuye en Aguascalientes, Ciudad de México, Coahuila, Colima, Durango, Estado de México, Guanajuato, Guerrero, Hidalgo, Jalisco, Michoacán, Nayarit, Nuevo León, Oaxaca, Puebla, Querétaro, San Luis Potosí, Sinaloa, Tamaulipas, Veracruz y Zacatecas. Notas—Lis (1992) menciona que Cercocarpus macrophyllus tiene venación semicaspedródoma. Aunque este carácter no se observó en ningún individuo. 3. CERCOCARPUS MOJADENSIS C.K.Schneid., Mitt. Deutsch. Dendrol. Ges. 14: 126. 1905. TIPO: MÉXICO. Sierra Mojada, Jones 134 (holotipo: MO!). Hojas con estípulas de 1.4-8.3 mm de largo, angostamente deltadas, ápice atenuado, glabras en el haz, piloso-vilosas en el envés; peciolos de 2.2-9.9 mm de largo, pilosos y tomentosos; láminas nanofilas a microfilas, de 1.3-4.9 cm × 0.9-2.9 cm, obovadas, ovadas, a veces elípticas a anchamente elípticas, suborbiculares, margen crenado, crenado-aserrado, revoluto, ápice obtuso, base cuneada, obtusa, haz lustroso, piloso en hojas jóvenes, glabrescente en hojas maduras, envés blanquecino, tomentoso a tomentuloso, a veces viloso sobre las venas, tanto en hojas jóvenes como en las maduras; venación secundaria craspedódroma, con 4-8 (-9) pares venas, venación de tercer orden percurrente mixta, a veces percurrente alterna, con venas de cuarto y quinto orden, aréolas bien desarrolladas, vénulas sin ramificar, rara vez con una ramificación o ausentes (Fig. 9A-B), venación marginal en arcos, incompleta o ausente. En sección transversal hojas de 162-555 μm de grosor, criptas de 56-397 μm de profundidad, cutícula de 1-13 μm, epidermis adaxial de 5-16 μm de alto, epidermis abaxial más pequeña, hipodermis con 1-3 estratos, de 21-140 μm de alto, hipodermis abaxial con 2-3 estratos, de menor altura, parénquima en empalizada adaxial con 2-3 estratos, de 62-179 μm de alto, esponjoso desarrollado, con espacios intercelulares, con cristales en el mesofilo o ausentes; haces vasculares colaterales, extensiones de la vaina con abundantes cristales (Fig. 9C-D); vena media plana adaxialmente, convexa- redonda, convexa-alargada abaxialmente (Fig. 9E-F), epidermis abaxial con células papilosas, colénquima con 3-6 estratos, a veces con cristales, parénquima con pocos a abundantes cristales y con cavidades secretoras, el tejido vascular en un haz con el xilema arreglado en forma de U, poco profunda, con vasos solitarios o en grupos de 2- 3, fibras de paredes gruesas, con abundantes radios (13-24) de parénquima o 27 lignificados, floema conductor con tubos cribosos y células acompañantes turgentes, floema no conductor de varios estratos de células colapsadas. Se observaron taninos en la epidermis, la hipodermis, el mesofilo, los haces vasculares y el colénquima. Distribución—Se distribuye en Chihuahua, Coahuila, Durango, Hidalgo, Nuevo León, Querétaro, San Luis Potosí, Tamaulipas y Zacatecas. Notas—Lis (1992) reporta que Cercocarpus mojadensis tiene el margen aserrado, aunque también se observó
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