Asociaciones Hormiga-Hemíptero en Heliconia spp.

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ASOCIACIONES HORMIGA-HEMÍPTERO EN Heliconia spp. (ZINGIBERALES:
HELICONIACEAE) EN EL PARQUE NACIONAL DE LAS HELICONIAS,
CAICEDONIA, VALLE.

RUBÉN DARÍO REYES BLANCO

UNIVERSIDAD DEL VALLE
FACULTAD DE CIENCIAS NATURALES Y EXACTAS
PROGRAMA ACADÉMICO DE BIOLOGÍA
SANTIAGO DE CALI
2009

FACULTAD DE CIENCIAS NATURALES Y EXACTAS
PROGRAMA ACADÉMICO DE BIOLOGÍA
SANTIAGO DE CALI

RUBÉN DARÍO REYES BLANCO (1986)

ASOCIACIONES HORMIGA-HEMÍPTERO EN Heliconia spp. (ZINGIBERALES:
HELICONIACEAE) EN EL PARQUE NACIONAL DE LAS HELICONIAS,
CAICEDONIA, VALLE.

Palabras Clave: Heliconia, trofobiosis, hormigas, hemípteros, cultivares
comerciales, captura manual.

2009

ASOCIACIONES HORMIGA-HEMÍPTERO EN Heliconia spp. (ZINGIBERALES:
HELICONIACEAE) EN EL PARQUE NACIONAL DE LAS HELICONIAS,
CAICEDONIA, VALLE.

RUBÉN DARÍO REYES BLANCO

Trabajo de Grado presentado como requisito parcial para optar al título de Biólogo
con mención en Entomología

Directora
PATRICIA CHACÓN DE ULLOA
Bióloga, Ph. D.

UNIVERSIDAD DEL VALLE
FACULTAD DE CIENCIAS NATURALES Y EXACTAS
PROGRAMA ACADÉMICO DE BIOLOGÍA
SANTIAGO DE CALI
2009

NOTA DE APROBACIÓN

El trabajo de grado titulado “Asociaciones Hormiga-Hemíptero en Heliconia spp.
(Zingiberales: Heliconiaceae) En El Parque Nacional De Las Heliconias,
Caicedonia, Valle” presentado por el estudiante RUBÉN DARÍO REYES BLANCO,
para optar al título de Biólogo, fue revisado por el jurado y calificado como:

APROBADO

Patricia Chacón de Ulloa
Directora

Jurado

Dedicado a mi familia:
Sandra, Isabella, Eliud, Martha y Reynaldo
A mis amigos.
Por su apoyo incondicional,
su amor y ayudarme a crecer.
Lo importante y hermoso en mi vida, son ustedes,
son la estructura de mi humanidad.

“And the ground gave way beneath my feet,
and the earth took me in her arms,
leaves covered my face,
ants marched across my back,
the black sky opened up, blinding me”
parte de “Mer Girl” por
M. Cicconne & W. Orbit.
vi

AGRADECIMENTOS

A la profesora Patricia Chacón, por ofrecerme esta oportunidad, por formarme
para amar las hormigas, por su tiempo y dedicación a este trabajo.
A la alcaldía del Municipio de Caicedonia y a las personas encargadas de la
administración y manejo del parque Nacional de las Heliconias, por permitirme
trabajar y alojarme en sus instalaciones.
A Yolima Arenas, Doris Canacuán, Eliana Martínez, estudiantes, profesionales,
amigas y compañeras de investigaciones.
A Ana María Bernal, por su amable colaboración durante los muestreos, y al
personal del Museo de Entomología y el Laboratorio de Biología, Ecología y
Manejo de Hormigas de la Universidad del Valle, por su colaboración durante la
fase de laboratorio.
A los doctores Demian Kondo y Fernando Fernández quienes colaboraron en la
identificación de especímenes
viEste trabajo de grado se desarrolló dentro del proyecto CI7716 “Evaluación
Fitosanitaria y Caracterización de la Artropofauna Asociada a Heliconias para el
Mejoramiento de la Producción de Cultivares en el Municipio de Caicedonia, Valle
Del Cauca”, mediante convenio entre la Universidad del Valle y la Alcaldía del
Municipio de Caicedonia.

vii

TABLA DE CONTENIDO
Página
1. RESUMEN............................................................................................ 1
2. INTRODUCCIÓN.................................................................................. 2
3. MARCO TEÓRICO............................................................................... 5
3.1 Asociaciones entre hormigas y hemípteros........................................ 5
3.2 El cultivo de Heliconia en Colombia.................................................... 7
3.3 Problemas fitosanitarios causados por las asociaciones.................... 9
4. OBJETIVOS........................................................................................ 13
4.1 Objetivo General................................................................................. 13
4.2 Objetivos Específicos……………………………………………………. 13
5. MATERIALES Y MÉTODOS……………………………………………. 14
5.1 Área de estudio ………………………………….....…….……...………. 14
5.2 Especies de Heliconia estudiadas …………………………...………… 16
5.3 Métodos…………………………………………………………....……… 19
5.3.1 Fase de Campo............................................................................... 19
5.3.2 Fase de laboratorio……………………………………………………. 20
5.3.3 Análisis de datos………………………………………………………. 21
6. RESULTADOS..................................................................................... 22
6.1 Mirmecofauna asociada a cuatro especies de Heliconia…………… 22
6.2 Asociaciones hormiga- hemíptero……………………………………… 24
7. DISCUSIÓN.......................................................................................... 29
8. CONCLUSIONES……………………………………………………......... 32
9. LITERATURA CITADA………………………………………………...…. 33
viii

ÍNDICE DE FIGURAS
Página
Figura 1: Centro de Educación Ambiental y Desarrollo
Agroecoturístico Parque Nacional de las Heliconias......................................... 15
Figura 2: Mapa de ubicación del Sitio de Muestreo. ......................................... 15
Figura 3A: Heliconia orthotricha.......................................................................... 18
Figura 3B: Heliconia bihai................................................................................... 18
Figura 3C: Heliconia collinsiana.......................................................................... 18
Figura 3D: Heliconia rostrata............................................................................... 18
Figura 4: Búsqueda de asociaciones y colecta manual de hormigas.................. 20
Figura 5: Frecuencia de asociaciones por especie de hormiga.......................... 25
Figura 6: Cóccidos asociados a cultivares de Heliconia en Caicedonia (Valle) 26
Figura 7: Densidad de hormigas que atienden escamas en cuatro cultivares de
Heliconia………………………………………………………………………………… 28

ÍNDICE DE TABLAS

Tabla 1: Especies de Hormigas halladas en los cuatro cultivares de
Heliconia............................................................................................................ 12
Tabla 2: Hormigas asociadas a cuatro especies de Heliconia......................... 23
Tabla 3: Frecuencia de asociaciones hormiga-hemíptero durante cuatro
muestreos en cuatro especies del género Heliconia ........................................ 24
Tabla 4: Abundancia de diez especies de hormigas asociadas a
escamas en cuatro cultivares de Heliconia........................................................ 26

Página

1. RESUMEN
Las relaciones mutualistas u oportunistas que establecen muchas especies de
hormigas con hemípteros cuentan con una gran importancia ecológica y en
algunos casos de gran impacto económico. En cultivares de varias especies de
interés comercial pueden ejercer un efecto devastador, no obstante para las
heliconias no existen registros de estos efectos. Para ahondar en el conocimiento
de la ecología de estas relaciones y su incidencia en cultivares de Heliconia, se
estudió cuatro cultivares de interés comercial de esta planta en el Parque
Nacional de las Heliconias, ubicado en Caicedonia, Valle. En 30 plantas de cada
cultivar se realizó captura manual de hemípteros y hormigas asociados y
observación de actividades de todas las hormigas halladas. Se registró la
predominancia de la escama Parasaissetia nigra en relación directa con la
hormigaSolenopsis molesta, que además de ser superior en número a las otras
hormigas se halló en 20 anidamientos en las plantas. Se registró un total de 90
asociaciones hormiga-hemíptero involucrando en su mayoría a S. molesta y a
nueve especies más. La mayoría de las interacciones se presentaron en el cultivo
de H. rostrata. Se encontró que las especies de hormigas predominantes son
altamente oportunistas e invasoras, en tanto que P. nigra es una especie
polífaga por excelencia. A pesar de la gran abundancia de estos insectos en los
cultivos, no se evidenció que afectaran su rendimiento ni ocasionaran daños
graves dado su fácil manejo. No obstante, debería evaluarse umbrales de daño
económico para determinar si se pueden constituir en algún momento como una
plaga limitante.
2

2. INTRODUCCIÓN
Las especies interactúan en un matriz biótica y abiótica que exhibe patrones
complejos de heterogeneidad espacial y temporal, lo cual ocasiona variaciones en
la ocurrencia, fuerza y resultados de las interacciones (Cushman & Addicott
1991).
Las relaciones mutualistas son ubicuas en los sistemas ecológicos, involucrando
diversos organismos en diferentes hábitats, predominando las especies que las
aprovechan, siendo producto de eventos evolutivos clave en la historia de la vida
en la tierra, como el origen de las células eucarióticas, la invasión de la tierra por
parte de las plantas y la radiación de las angiospermas, entre otros (Bronstein
2001).
En este tipo de interacciones, un mutualista suministra un servicio que su partícipe
no puede conseguir por si mismo, recibiendo a cambio una recompensa. La
fortaleza de estas interacciones es extremadamente variable en un rango que va
desde los pocos mutualismos estrictamente obligados y específicos, hasta la
mayoría de los casos en donde es facultativo, siendo a veces muy difícil identificar
el beneficio mutuo (Huxley 1990, Bronstein 1994, Jolivet 1996).
Los mutualismos son particularmente diversos en las regiones tropicales, en
donde las hormigas pueden ser organismos herbívoros, ofrecer protección dada
su agresividad y número, actuar como agentes de dispersión para semillas y
proveer nutrientes esenciales para la germinación y el desarrollo de plantas; a
3

cambio, las plantas les ofrecen corpúsculos nutritivos, néctares o refugio para el
desarrollo de las colonias (Buckley 1987, Huxley op. cit., Davidson 1993, Jolivet
op. cit., Delabie et al. 2003).
Existen también numerosos casos en que las hormigas protegen insectos
chupadores de savia que excretan una sustancia rica en azúcares denominada
ligamaza, los Heteroptera (chinches) y los anteriormente denominados
“Homoptera” , actualmente Auchenorrhyncha (cigarras, cicadélidos ) y
Sternorrhyncha (escamas, áfidos y moscas blancas) del orden Hemiptera. El
cuidado ofrecido se refleja viéndose favorecida su proliferación, e interfiriendo con
sus enemigos naturales (Buckley op. cit., Hölldobler & Wilson 1990, Buckley &
Gullan 1991, Bach 1991, Breton & Addicot 1992, Itioka & Inoue 1996, Delabie
2001, Fischer & Shingleton 2001, Johnson et al. 2001, Delabie & Fernández 2003,
Delabie et al. op. cit.).
Se estima que las asociaciones con hemípteros en el dosel del bosque lluvioso
amazónico, representa más de la mitad de la fuente de alimentos empleada por
hormigas (Blüthgen et al. 2000), no obstante, las hormigas también pueden actuar
como predadoras de las escamas, causando una disminución en su población
(Ozaki et al. 2000, Delabie et al. op. cit.).
Los factores bióticos que afectan estas relaciones pueden ser la presencia
organismos patógenos en la planta, otros insectos herbívoros, predadores y
parásitos de los hemípteros, la cantidad de ligamaza ofrecida relativa al tamaño de
los hemípteros, entre otros; asimismo los factores abióticos como la humedad
4

relativa, la temperatura, la distancia geográfica y la disponibilidad de nutrientes del
suelo, juegan un papel importante, teniendo efecto en la frecuencia y variación
estacional de las mismas (Buckley op. cit., Rico-Gray et al. 1998, Díaz-Castelazo
& Rico-Gray 1998, Pfeiffer & Linsenmair 2007).
En cultivos de plátano, cacao y café, estas asociaciones pueden convertirse en un
problema económico, como el caso de las hormigas relacionadas con hemípteros
de las familias Coccidae, Pseudoccocidae, Putoidae , Membracidae y Aphididae
causan problemas (Delabie 1990, Bustillo 2008, Villegas et al. 2008) más en el
caso de Heliconia sólo se tiene información de asociaciones presentes en áreas
naturales de bosque seco (Ramírez et al. 2001, Vejarano 2005) y cultivares
comerciales (Reyes & Chacón 2008) casos donde no se evidenció un daño grave.
Colombia es uno de los más importantes productores y exportadores de flores a
nivel mundial; dada su gran variedad y belleza, el cultivo de heliconias es una
alternativa muy importante y relativamente nueva a los cultivos tradicionales de
café (Coffea arabica) y plátano (Musa sp.), en la zona del norte del Valle del
Cauca, el Eje Cafetero, y el departamento de Antioquia (UNCTAD & ONU 2006).
Con el objeto de contribuir con la generación de conocimiento sobre los
organismos asociados a Heliconia se evaluó la presencia de relaciones hormiga-
hemíptero en cultivares de cuatro especies de interés comercial, en el Centro de
Educación Ambiental y Desarrollo Agroecoturístico Parque Nacional de las
Heliconia (municipio de Caicedonia, Valle del Cauca), esperando identificar las
especies de hormigas que explotan la ligamaza ofrecida por hemípteros.
5

3. MARCO TEÓRICO
3.1 Asociaciones entre hormigas y hemípteros.
Las hormigas son insectos altamente diversos dominan numéricamente y se
asocian a otros organismos (Alonso 2000, Andersen 1995, Wilson 2000). Las
relaciones entre Formicidae y Hemiptera han sido ampliamente estudiadas
(Buckley op. cit., Cushman & Addicott op. cit., Delabie 2001, Johnson et al. op. cit.,
Delabie & Fernández op. cit.), particularmente las que involucran a Sternorryncha
(áfidos y escamas) y de Auchenorryncha se han observado especialmente en
Cicadomorpha (Eurimelydae y Aethalionidae) y en muy pocos casos en
Fulgoromorpha (Dejeaen et al. 2000).
Algunos hemípteros ingieren hasta diez veces más de los nutrientes que son
capaces de asimilar, por lo cual deben excretar el exceso de líquido que es
aprovechado como fuente alimenticia por las hormigas (Delabie et al. op. cit.). Si
las hormigas no están presentes para atender a los hemípteros, se incrementa la
aparición de hongos (fumagina) en la planta lo cual puede conllevar a su
mortalidad y abscisión; por lo tanto la presencia de hormigas beneficiaría
indirectamente a las plantas (Bach op. cit.).
Por su parte, las hormigas prestan un servicio de protección alejando los
enemigos naturales de los hemípteros (Delabie et al. op. cit.), lo cual favorece la
tasa reproductiva, asegura la disponibilidad de savia e incrementa la tasa
supervivencia de estos insectos (Evers 1968, Hanks & Sadof 1990, Itioka & Inoue
6

op. cit., Dejean et al. op. cit., Morales 2000a, Martinez-Ferrer et al. 2002).
Hormigas agresivas de los géneros Paratrechina, Azteca, Solenopsis y
Wasmannia, son más efectivas en interrumpir a los enemigos naturales además
de dificultar el manejo de las plantaciones de interés comercial (Delabie op.cit,
Ulloa-Chacón & Cherix 1990, Buckley & Gullan op. cit., Bach op. cit.).
Las hormigas se benefician con una fuente de alimento constante y muchas veces
anidan en estructuras de la misma planta donde se hallan los hemípteros que
atienden; también pueden aprovechar a los hemípteros como alimento,
disminuyendo su población (Buckley op. cit., Bach op. cit., Ozaki et al. op. cit.)
Bristow (1991) plantea que las relaciones entre hormigas y hemípteros reflejarían
una relación tritrófica en donde la planta hospedera seriala que podría determinar
cuales hemípteros atraerían a las hormigas; en este caso, los hemípteros serian
un sustituto a los nectarios extraflorales que juegan un papel importante contra la
herbivoría.

Existen casos de mutualismo obligado en los que los hemípteros son atendidos
de manera específica por un grupo de hormigas en particular, más en la mayoría
de los casos pueden ser atendidos por una gran variedad de hormigas,
demostrándose que el mutualismo es facultativo, pudiendo sobrevivir cada
contraparte sin necesidad de asociarse (Bristow 1991, Buckley op. cit., Gullan &
Kosztarab 1997 citados por Gaume et al. 1998 , Alonso, op. cit.).

La presencia y el tipo de exudado tiene una fuerte influencia en la densidad,
diversidad y distribución de las hormigas, la ligamaza producida por hemípteros
succionadores de savia, puede tener un rol clave en la dieta de las hormigas
(Blüthgen et al. 2000).
Se ha encontrado que el isótopo δ15N esta presente con una concentración
intermedia en hormigas predadoras con colonias grandes, que se alimentan de
néctares y ligamaza, siendo esta una herramienta muy importante para el análisis
cuantitativo de partición del nicho y plasticidad en las complejas y diversas
comunidades omnívoras del trópico (Blüthgen et al. 2003).

3.2 El cultivo de Heliconia en Colombia
De las 250 especies de Heliconia distribuidas en el neotrópico, desde el sur de
México hasta el norte de Argentina (Kress et al. 1993), Colombia es el país más
rico en especies nativas (93 especies) distribuidas en las tierras bajas del Chocó
Biogeográfico y la Región Andina; el Valle del Cauca cuenta con
aproximadamente 50 especies (Devia 1994, Kress et al.1999).
En nuestro medio se reconoce poco el cultivo de heliconias; no obstante, existe
demanda de este producto por parte de Estados Unidos, Asia y Alemania, por su
vistosidad y origen tropical. Su producción a gran escala se ha visto retrasada
dado el poco desarrollo técnico y científico del conocimiento para le manejo del
cultivo (Atehortúa et al. 2002 citado por Marulanda & Isaza 2004).
8

En Colombia, los departamentos con mayor producción de heliconias son
Antioquia, Valle, Quindío, Risaralda y Cundinamarca. En el eje cafetero y en el
Valle del Cauca hay aproximadamente 471 hectáreas sembradas en heliconias y
follajes, distribuidas en 259 explotaciones o fincas. El Valle del Cauca tiene el
mayor número de cultivos inventariados, con 141 fincas y un promedio de 2.5
hectáreas por productor; le siguen Quindío y Risaralda con 56 explotaciones y
promedios de 1.1 y 1.5 hectáreas por cultivador, respectivamente (UNCTAD et al.
op. cit.). Los cultivos de heliconias se están convirtiendo en una de las alternativas
más importantes para la sustitución de los cultivos de café y plátano en las
regiones cafeteras tradicionales del norte del Valle como Caicedonia, Sevilla,
Restrepo y Tulúa, por tal motivo se ha incrementado notablemente el cultivo de
estas flores como parte de la economía
(http://www.presidencia.gov.co/cne/2003/septiembre/17/13172003.htm. Consulta:
Febrero 12 de 2009).
El municipio de Caicedonia esta ubicado en una zona con características
ambientales óptima para el desarrollo del cultivo de heliconias, convirtiéndose en
parte de las alternativas económicas de la localidad (Libreros 2003).
Las heliconias son un recurso horticurtural promisorio tanto por su producción para
flores cortadas como su uso en jardines (Kress, et al. 1999).
En Europa y Estados Unidos se apetece los arreglos de flores tropicales, los
cuales incluyen heliconias en el 90% de los casos, porque brindan un ambiente
9

agradable, exuberante y vistoso gracias a su gran variedad de formas y colores
(Proexprot Colombia e Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander
Von Humboldt 2003).

3.3 Problemas fitosanitarios causados por asociaciones hormiga-hemíptero.
Desde el punto de vista fitosanitario, en los últimos tiempos ha sido motivo de
preocupación la presencia de insectos en cultivos comerciales de heliconias, pues
muchos de ellos facilitan la entrada de especies dañinas (otros insectos y
patógenos), ocasionando graves enfermedades y por ende pérdidas económicas
para el floricultor (Kress, et al.1993).
En plantaciones de Musa sp. (Plátano), Goitía & Cerda (1998), encontraron 14
especies de hormiga pertenecientes a cinco subfamilias (Myrmicinae,
Pseudomyrmecinae, Dolichoderinae, Ponerinae y Ecitoninae), siendo altamente
dominantes las especies Azteca foreli (Dolichoderinae) y Ectatomma ruidum
(Ponerinae), siendo estas últimas encontradas con mucha profusión en el suelo de
los cultivos, dados sus hábitos de anidamiento, no obstante no se reporta
interacciones hormiga-hemíptero.
Se tiene evidencia de aprovechamiento de recursos ofrecidos por Heliconia spp.
en bosque seco tropical. Ramírez et al. (op. cit.), encontraron el uso generalizado
de los peciolos en senescentes de H. stricta, H. platystachys y Heliconia sp. como
recurso de anidamiento de quince especies de hormigas. También se evidenció
10

asociaciones de pseudocóccidos con nidos de hormigas situados en las brácteas
de las mismas plantas.
En algunos ambientes las hormigas visitan flores en busca de polen o néctar
(Rico-Gray et al. 1998, Koptur & Truong 1998). Sin embargo, no hay estudios que
demuestren un papel de los himenópteros , especialmente de las hormigas como
agentes polinizadores importantes en Heliconia, más bien existe evidencia de que
pueden tener papel como ladrones de néctar y destructores de flores (Stiles
1975, Wootton & Sun 1990, Dias da Cruz et al. 2006); Según Hull & Beattie (1988)
citado por Ghazoul (2001) a diferencia de otros himenópteros sociales las
hormigas son generalmente ladronas de polen y son polinizadoras de poca
importancia dado que la mayoría excretan secreciones metapleurales antifúngicas
(como la mirmicacina) que dañan el polen.
Los hemípteros pueden convertirse en algunos casos en plagas de gran
importancia económica, especialmente por ser en algunos casos vectores de
enfermedades graves para las plantas (Buckley op. cit.)
En el caso de heliconias para exportar se exige que los tallos estén libres de
insectos de cualquier tipo, y se aplican controles y cuarentenas rigurosas para
autorizar la entrada de las flores a países de la Unión Europea y Estados Unidos
(UNCTAD et al. op.cit.)
Estas relaciones pueden llegara causar daños graves para cultivares como el caso
de la escama Saissetia coffeae en retoños y partes jóvenes de las plantas de café
11

(Bustillo op. cit.).
Para heliconias en Colombia se conocen solamente los trabajos de de Ramírez et
al. (op. cit.) para heliconias silvestres y Vejarano (op. cit.), reportó el anidamiento
por parte de Wasmannia auropunctata en peciolos con cierto grado de humedad
en su interior, siendo posible que sea más una relación de tipo oportunista por
parte de la hormiga y un mutualismo obligado, proponiendo realizar más estudios
durante la época seca.
En observaciones preliminares en cultivares de importancia comercial de
Heliconia, se encontró asociaciones entre hormigas y escamas (n=87) en brácteas
(9%), pseudotallos y hojas (91%), especialmente entre Parasaissetia nigra y
Solenopsis molesta, presentándose el 50% del total de asociaciones en H.
rostrata, donde además se encontró anidamientos de esta hormiga en los peciolos
de la planta (Reyes & Chacón op. cit.).
Por otro lado, en investigaciones a nivel mundial, se han hallado escamas
asociadas a diversas especies de Heliconia, varias de interés comercial, las cuales
se hallan consignadas en la Tabla 1.

Tabla 1. Listado de escamas polífagas de importancia económica halladas en
diferentes especies de Heliconia (Scalenet)
(http://www.sel.barc.usda.gov/scalenet/scalenet.htm.Consulta: Febrero 12 2009).
Especie de Heliconia Escama Cultivos que afecta
H. bihai Aspidiotus
destructor
Coco, banano, mango
H. sp. Ceroplastes
floridensis
Ornamentales, Cítricos
H. sp y H. rex

Chrysomphalus
aonidum y C.
dyctiospermi
Cítricos, banano, coco

H. latispatha Dysmicoccus
brevipes
Piña y caña de azúcar
H.sp. Eucalymnatus
tessellatus
Plantas de invernadero
H. platystachys y H.
bihai

H. metallica y H. sp.
Hemiberlesia
palmae

Parasaissetia
nigra
Banano, palma, cacao

Mango, café, ginger,
ornamentales

H. sp. Planococcus
minor
Cacao

4. OBJETIVOS

4.1 Objetivo General

Identificar relaciones hormiga-hemíptero en cultivares de cuatro especies de
heliconias (H. collinsiana, H. rostrata, H. bihai y H. orthotricha) en el Parque
Nacional de las Heliconias localizado en Caicedonia, Valle del Cauca.

4.2 Objetivos Específicos

Calcular la abundancia y frecuencia de relaciones hormiga-hemíptero para
cada cultivar estudiado.

Determinar las especies de hemípteros encontrados hasta el mayor nivel
taxonómico posible.

Elaborar un listado de hormigas asociadas a los cultivares de Heliconia
estudiados, identificándolas hasta el mayor nivel taxonómico posible.

5. MATERIALES Y MÉTODOS
5.1 Área de estudio
El municipio de Caicedonia se localiza al Norte del departamento del Valle del
Cauca, con una altura promedio de 1100 msnm y una posición de 4° 19’ 25’’ N y
75°15’ W. Limita al occidente con el municipio de Sevilla y al oriente con el
departamento del Quindío (URPA 1994). En la vereda Limones de este municipio,
a 7 Km de distancia de la cabecera municipal, se encuentra el “Centro de
Educación Ambiental y Desarrollo Agroecoturístico Parque Nacional de las
Heliconias” que tiene una extensión de 5.6 hectáreas y cuenta con cultivares de
160 variedades de Heliconia y otras flores tropicales (www.valledelcauca.gov.co.
Consulta: Febrero 15 de 2009)
Se presenta la zona de vida de bosque húmedo subtropical (bh-ST), con un
promedio de 24°C y una precipitación anual entre 1000-2000 mm; el relieve es
montañoso con elevaciones entre 950 y 1600 msnm (URPA op. cit.).

Figura 1. Centro de Educación Ambiental y Desarrollo Agroecoturístico Parque
Nacional de las Heliconias (Foto:
Chacó
Figura 2. Mapa de ubicación del Sitio de Muestreo (Fuente: URPA)
16

5.2 Especies de Heliconia estudiadas
Los muestreos se realizaron en dos cultivares de Heliconia con inflorescencia
erecta (H. bihai y H. orthotricha) y dos con inflorescencia péndula (H. collinsiana y
H. rostrata).
Heliconia bihai (Figura 4A): Tiene hábito musoide, llega a medir 2 a 5 m de altura.
Posee hojas pecioladas de 50 a 130 cm. Su inflorescencia es erecta, de 30-55
cm de largo. Raquis rojo, algunas veces con verde y amarillo y glabro. De 7 a 11
espatas dísticas por inflorescencia de color rojo a anaranjado con márgenes
amarillo verdosas, glabras. Flores blancas con tercio distal verde pálido.
Distribución: Antillas Menores, Brasil, Colombia, Guayana Francesa, Guyana,
Haití, Jamaica, República Dominicana, Surinam y Venezuela (Kress et al. op cit.)
Heliconia orthotricha (Figura 4B): Su hábito es musoide, 2.5 a 3.5 m de altura.
Hoja de 42 a 93 cm con peciolo, posee inflorescencia erecta de hasta 45 cm de
largo, Raquis, amarillo a rojo y de glabro a hirsuto. Espatas dísticas, de 5 a 10 por
inflorescencia, sobrelapadas de rojas a rosadas, algunas veces negras a púrpura.
Flores blancas a crema hacia la base y verdes hacia el ápice. Distribución:
Colombia, Ecuador y Perú. (Kress et al. op cit.)
Heliconia collinsiana (Figura 4C): De hábito musoide, 3,5 m hojas cubiertas con
revestimiento de cera. Inflorescencia péndula, 6 a 14 espatas dísticas, rojas a
rosadas. Distribución: Colombia, Costa Rica, Guatemala, Honduras , Panamá
(Lorenzi & Souza 2001)
17

Heliconia rostrata (Figura 4D): Musoide, hojas con laceración en segmentos
laterales, Inflorescencia de color rojo, péndula, con 4 a 35 espatas dísticas rojas
basalmente y amarillo verdosas en la parte distal. Sus flores son blancas en la
base con extremo distal verde. Distribución: Belice, Bolivia, Brasil, Colombia,
Ecuador, Guatemala, Honduras, Panamá y Perú (http://www.ars-grin.gov/cgi-
bin/npgs/html/taxon.pl?312768. Consulta: 26 de Enero 2009).

Figuras 3A y 3B. Heliconia orthotricha y H. bihai (Fotos: Patricia Chacón).

Figuras 3C y 3D. H. collinsiana y H. rostrata (Fotos: Patricia Chacón)
19

5.3 Métodos
5.3.1 Fase de Campo
Se realizaron cuatro muestreos en cada especie de Heliconia: dos durante la
estación seca (julio 28-29 y agosto 25-26 de 2007) y dos en estación lluviosa
(octubre13-14 y noviembre 10-11 de 2007). En cada cultivar, se delimitó una
parcela de aproximadamente 90m2 en la cual se seleccionaron al azar 30 plantas.
En cada muestreo, durante 10 minutos por planta, se hizo una inspección visual
de inflorescencias (órganos reproductivos), hojas, pseudotallos y peciolos
(órganos vegetativos), en busca de asociaciones evidentes entre hormigas y
hemípteros, tomando muestras y conservándolas en seco. También, con el objeto
de identificar la mirmecofauna presente en el cultivo, se capturó manualmente con
ayuda de pinceles, las hormigas halladas en las distintas partes de la planta,
conservándolas en viales plásticos (eppendorff) con alcohol etílico al 80%.
El esfuerzo total dedicado a muestrear cada cultivo fue de 5 h/hombre, para un
total de 80 h/hombre durante toda la fase de campo.

Figura 4. Búsqueda de asociaciones y colecta manual de hormigas (Foto: Ana
María Bernal).
5.3.2 Fase de laboratorio
Las hormigas se identificaron mediante claves taxonómicas (Palacio y Fernández
2003, Longino 2005) y mediante comparación directa con ejemplares de la
colección del Museo de Entomología de la Universidad del Valle (MEUV), donde
fueron depositados los especímenes colectados. Algunas especies fueron
determinadas por el Dr. Fernando Fernández (Instituto de Ciencias Naturales,
Universidad Nacional de Colombia). Los hemípteros fueron determinados con
ayuda del Dr. Demian Kondo (CORPOICA, Palmira).

5.3.3 Análisis de datos
Los datos correspondientes el total de individuos de cada morfoespecie a se
dispusieron en una matriz de Microsoft® Excel®.
De esta manera se analizó por medio de gráficos la distribución de las
asociaciones con hemípteros para cada especie de hormiga partícipe del
mutualismo.
Para caracterizar la mirmecofauna existente en los cuatro cultivares de Heliconia
se describió su abundancia y sus comportamientos.
Para determinar la existencia de dependencia en entre la abundancia de la
especie predomínate y la presencia de las otras especies de hormigas se realizó
una prueba de Kruskal-Wallis con el programa Statistica 6.1 (StatSoft 2003).

6. RESULTADOS
6.1 Mirmecofauna asociada a cuatro especies de Heliconia
Se encontró un total de 23 especies de hormigas en toda el área de estudio (Tabla
2), con un promedio de 15.5 ± 1.73 especies por cultivar de heliconia; se obtuvo
un valor máximo de 18 especies en H. orthotricha mientras que H. rostrata, H.
bihai y H. collinsiana presentaron el mismo número de especies (15).
Las actividades desempeñadas por las diferentes especies de hormigas se
dividieron en cinco categorías:
1. Forrajeo de néctar en espatas de la inflorescencia, actividad que fue exhibida
por el 47.8% de las especies, particularmente en las heliconias con inflorescencia
pendular (H. rostrata y H. collinsiana).
2. Atención a escamas colectando ligamaza y brindando a cambio protección, con
la participación de diez especies.3. Tránsito, es decir paso por la planta sin evidenciarse un comportamiento de
aprovechar algún recurso.
4. Refugio, caso en el que se hallaron solo obreras descansando en la planta.
5. Anidamiento, además de obreras se encontró reinas, huevos y pupas en un
mismo lugar, observado solo en una especie, Solenopsis molesta, 20
anidamientos en pecíolos secos y espatas senescentes..
23

Tabla 2. Hormigas asociadas a cuatro especies de Heliconia
Especie Actividad en la planta

Forrajeo de
néctar
Atención a
escamas Tránsito Refugio Anidamiento
Brachymyrmex heeri 594 778

Camponotus sp.

Carebara sp.

Crematogaster sp. 51

Cyphomyrmex sp.

Ectatomma ruidum 7

11 5

Linepithema humile 32 77

Linepithema iniquum 54

93 3

Linepithema neotropicum 248 573

Monomorium sp.

Pachycondyla beculatta

1 1

Pachycondyla sp1. y sp.2

Paratrechina longicornis 44 78

Paratrechina sp. 8

Pheidole sp1. Grupo flavens 162 284

Pheidole sp2.

166 73

Pheidole sp3. 381 349

Pheidole sp4.

Pseudomyrmex sp1.

11 2

Pseudomyrmex sp2.

Solenopsis molesta 314 1742 248

Wasmannia auropunctata

127

No fue evidenciada ninguna acción depredadora por parte de las hormigas hacia
las escamas u otros insectos, a pesar de encontrarse especies cazadoras de las
subfamilias Ponerinae y Myrmicinae. Se observó un solo ejemplar de la especie
críptica Carebara sp. y de la especie cultivadora de hongos Cyphomyrmex sp.

6.2 Asociaciones Hormiga-Hemíptero
Se registró un total de 90 asociaciones entre hormigas y hemípteros (Tabla 3),
encontrándose la mayoría en H. rostrata (48%), seguida de H. collinsiana (29%),
H. bihai (15%) y H. orthotricha. (7.7%). La mayoría de estos eventos se registraron
durante el tercer y cuarto muestreo, los cuales coincidieron con la época lluviosa
de los meses de octubre y noviembre de 2007.
Tabla 3. Frecuencia de asociaciones hormiga-hemíptero durante cuatro muestreos
en cuatro especies del género Heliconia.
Muestreo Número de Asociaciones
No. Total H. rostrata H. bihai H. collinsiana H. orthotricha
1 15 7 3 4 1
2 13 8 0 0 5
3 37 16 7 13 1
4 25 12 4 9 0
Total 90 43 14 26 7

N
º
d
e
A
s
o
c
ia
c
io
n
e
s
H
o
rm
ig
a
-
H
e
m
íp
te
ro

En total 10 especies de hormigas presentaron relaciones mutualistas con
hemípteros (Figura 5). La mayoría de asociaciones (51% ó 46/90) implicaron a la
hormiga mirmicina Solenopsis molesta, que se presentó con alto número de
individuos (obreras) en todos los cultivares (Tabla 4). Otras especies importantes
fueron Linepithema neotropicum, dos especies del género Pheidole,
Brachymyrmex heeri y Wasmannia auropunctata.
Figura 5. Frecuencia de asociaciones por especie de hormiga.

Solamente se encontraron dos géneros de hemípteros de la familia Coccidae
(Figura 6) participando de estas asociaciones: La escama Parasaissetia nigra que
fue predominante, con una frecuencia del 88.8%, y la escama de cera Ceroplastes
sp. que fue atendida en el 11.2% de los casos.

Tabla 4. Abundancia de diez especies de hormigas asociadas a escamas en
cuatro cultivares de Heliconia.
Especie Número de individuos

H. rostrata H. collinsiana H. bihai H. orthotricha

Solenopsis molesta 685 226 487 354

Linepithema neotropicum 253 167 98 55

Pheidole sp3. 125 112 15 97

Pheidole sp1. gr flavens 78 73 96 37

Brachymyrmex heeri 346 138 167 127

Wasmannia auropunctata 0 67 39 21

Pheidole sp2. 0 45 67 54

Paratrechina longicornis 57 13 6 2

Linepithema humile 49 12 0 16

Monomorium sp. 0 37 0 0
Total 1593 890 975 763

Figura 6. Cóccidos asociados a cultivares de Heliconia en Caicedonia (Valle).
27

En el cultivar de Heliconia rostrata, la escama P. nigra alcanzó una densidad de
hasta 85 individuos por planta, de las cuales solamente el 9% se observaron
atendidas por hormigas. En las otras especies de Heliconia, las escamas de P.
nigra no alcanzaban a ser más de cinco individuos diseminados por toda la planta,
caso en el que la mayoría de éstos se hallaron cuidados por hormigas. Esto podría
explicarse por una denso-dependencia negativa, caso en el que los efectos
benéfico de las hormigas sobre agregaciones de hemípteros disminuyen cuando la
densidad de estos últimos aumenta (Cushman & Addicott op. cit.).
A pesar de la presencia de estas dos especies de escamas y su asociación con
diversas hormigas, debe resaltarse que su presencia aparentemente no limita la
producción ni comercialización de las inflorescencias en el Parque Nacional de las
Heliconias, probablemente por acción de enemigos naturales sumada a la
remoción mecánica que se efectúa durante el empaque de las inflorescencias,
representa un control efectivo de estos insectos.
Al comparar las plantaciones respecto a la densidad promedio de hormigas que
atienden escamas, se hallaron diferencias significativas (Prueba Kruskall- Wallis
H= 7,33; DF=7; P=0,02), siendo significativamente diferentes los cultivares de H.
collinsiana y H. orthotricha (Figura 7).
28

Figura 7. Densidad de hormigas que atienden escamas (promedio ± desviación
estándar) en cuatro cultivares de Heliconia . 1. H. rostrata; 2. H. collinsiana; 3. H.
bihai; 4. H. orthotricha.

P
ro
m
e
d
io
d
e
i
n
d
iv
id
u
o
s
/
c
u
lt
iv
a
r
29

7. DISCUSIÓN
Aunque la mirmecofauna asociada a los cultivares de heliconias podría
considerarse importante desde el punto de vista de riqueza de especies, los
resultados indican que domina la hormiga ladrona S. molesta, la cual explota las
plantas tanto para forrajear en busca de néctar y de ligamaza ofrecida por
hemípteros, como para establecer sus nidos, lo cual garantiza la permanencia de
sus colonias y favorece su establecimiento. Otras especies como Linepithema
neotropicum, Brachymyrmex heeri y Wasmannia auropunctata, mostraron una
abundancia mucho menor y cabe resaltar que ninguna de ellas se encontró
anidando directamente en las plantas.
Estas hormigas pertenecen a las llamadas “hormigas invasoras u hormigas
vagabundas” que causan graves daños ecológicos y económico, son
particularmente dominantes como es el caso de Pheidole megacephala,
Linepithema humile, Wasmannia auropunctata, Paratrechina fulva, Solenopsis
geminata y S. invicta, estas especies comparten características como poliginia
(varias reinas por nido), polidomia (varios nidos por colonia) y una gran reducción
en la agresividad intraespecífica, por lo cual se genera n grandes poblaciones
unicoloniales (Kreushelnycky et al. 2005).
La hormiga Technomyrmex albipes puede llegar a convertirse en un problema
para la polinización y dispersión de semillas de la especie amenazada Roussea
simplex en Muricio, al monopolizar las flores e interferir con las actividades del
reptil Phelsuma cepediana y protegiendo hemípteros productores de ligamaza
30

que atacan los frutos (Hansen & Müller 2009).
S. molesta es una hormiga nativa de los Estados Unidos que ha sido introducida
en muchas regiones del mundo; es una especie muy pequeña (1.5-2 mm de
longitud) de color marrón claro, reconocida por su omnivorismo y alta capacidad
depredadora (Thompson 1990). Se la ha observado consumiendo huevos de
vertebrados (Cabrera et al. 1992) y atendiendo áfidos (Landis 1967).
Otra hormiga pertenecientes al gripo RIFA (Red Fire Imported Ants) es Solenopsis
invicta, que ha causado graves daños al ecosistema en Hawaii, generaundo unos
2.5 billones de dólares en pérdidas desde que se introdujo al estado (Gutrich et al
2007). Por otro lado, se ha encontrado que Linepithema humile suprime a otras
especies por espacio de hasta 50 metros a las especies de hormigasnativas en
corredores riparios, su efecto disminuye cuando alcanza los 200 metros (Holway
2005).
No obstante existen especies como Monomorium pharaonis que no llegan ser un
gran problema en áreas naturales, si no una grave problemática en áreas
habitadas por humanos y por ende altamente perturbadas (Deyrup et al. 2000).
Por su parte, la escama negra P. nigra es también una especie introducida e
invasora, y dada su polifagía también se considera un grave problema para la
agricultura en estados Unidos (Miller & Miller 2003) y es considerada una plaga
menor del café en África (LePelley 1968 citado por Mestre et al. 2001) y una plaga
moderada de plantas ornamentales y cítricos de California (Ben-Dov 1993).
31

En Brasil, P. nigra fue hallada por Peronti y colaboradores (2001) en la planta
ornamental nativa Schinus molle (Anacardiaceae) y la especie exótica Euphorbia
fulgens (Euphorbiaceae). Esta especie es cosmopolita, llegando a registrase en
más de 94 familias de plantas de todas las regiones zoogeográficas del mundo en
más de 110 países (http://www.sel.barc.usda.gov. Consulta: Marzo 23 de 2009).
Por otro lado, la obtención de azúcares por atención de hemípteros es muy común
y ampliamente observada, sin embrago es poco específica puesto que una
especie de hemíptero es protegido por varias especies de hormigas y una especie
de hormiga en particular puede colectar ligamaza de diferentes especies de
hemíptero. Algunas excepciones son Acropyga y alguna especies arborícolas de
Crematogaster y Oecophylla. (Fowler et al 1991).
Para los cultivares de heliconias en Caicedonia, a pesar de la presencia de las dos
especies de escamas y su asociación con hormigas, debe resaltarse que
aparentemente no hay limitaciones en la producción ni comercialización de las
inflorescencias, probablemente por acción de enemigos naturales que sumada a la
remoción mecánica que se efectúa durante el empaque de las inflorescencias,
representa un control efectivo de estos insectos.
Es de gran importancia, estudiar la presencia de P. nigra en Heliconia y
determinar umbrales de daño económico para determinar si su acción puede
poner en peligro la producción de inflorescencias en otras zonas de cultivo, e
investigar el por qué H. rostrata resultó más proclive a la presencia de P. nigra.
32

8. CONCLUSIONES
Condiciones bióticas y abióticas influyen en la presencia de asociaciones entre
hormigas y hemípteros en zonas de cultivo de heliconias. Este estudio permitió un
acercamiento a la ecología y biología de estos eventos, encontrándose en
particular abundancia la relación que involucra a Solenopsis molesta y
Parasaissetia nigra.
En las especies de hormigas que se hallaron predominaron particularmente las
especies invasoras, se debe estimular la investigación en estas áreas que
permitirán ampliar las alternativas para el control de estas especies.
Las heliconias ofrecen gran variedad de recursos como refugio y alimento a
muchas especies de hormigas, son plantas que a pesar de no tener estructuras
diseñadas para albergar hormigas, su estructura les permite ser una opción de
gran importancia para las hormigas de zonas perturbadas
Las asociaciones entre hormigas y escamas son muy importantes en el estudio de
la fauna asociada al cultivo, su impacto podría llegar a tener importancia
económica en algún momento, como se observa en el caso de otros cultivos de
interés económico. Se necesita profundizar en el conocimiento de estas relaciones
dad al importancia biológica de las heliconias y su cultivo como alternativa de
sustento para la economía de nuestro país.

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