tesis-n6718-Mutti

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UNIVERSIDAD DE BUENOS AIRES 
Facultad de Ciencias Exactas y Naturales 
Departamento de Biodiversidad y Biología Experimental 
 
 
Morfología comparada de estructuras que 
componen el escólex en distintos órdenes de 
Eucestoda (Platyhelminthes) 
 
Tesis presentada para optar por el título de Doctor de la Universidad de Buenos 
Aires en el área Ciencias Biológicas 
 
Leonardo Damian Mutti 
 
Directora de tesis: Verónica Adriana Ivanov 
Directora de tesis: Laura Susana López Greco 
Consejeras de estudios: Graciela Cohen y Laura Susana López Greco 
 
Lugar de trabajo: Instituto de Biodiversidad y Biología Experimental y Aplicada, 
Departamento de Biodiversidad y Biología Experimental, Facultad de Ciencias 
Exactas y Naturales, Universidad de Buenos Aires. 
 
Buenos Aires, 2019 
Fecha de defensa: 09/10/2019 
 
 
 
ii 
 
Resumen 
Los cestodes (Platyhelminthes, Neodermata) son parásitos estrictos y poseen 
ciclos de vida complejos en los cuales infectan a organismos vertebrados y/o 
invertebrados. En estado adulto son endoparásitos intestinales de vertebrados 
y su principal órgano de fijación a la mucosa del intestino del hospedador es el 
escólex. Este posee una combinación de diversas estructuras de fijación, tales 
como botrias, acetábulos, tentáculos con ganchos, ganchos botridiales o 
rostelares, microtricos y glándulas, provistos con receptores sensoriales. La 
morfología del escólex posee un gran valor taxonómico y fue utilizado para la 
clasificación tradicional de los cestodes. Sin embargo, estudios moleculares 
recientes modificaron esta clasificación, y en muchos casos, aún no se han 
propuesto caracteres morfológicos que representen posibles sinapomorfías 
para muchos de los clados. Teniendo en cuenta que existen una gran cantidad 
de caracteres ultraestructurales del escólex que aún no han sido evaluados en 
un contexto filogenético, el objetivo de esta tesis es: realizar el estudio 
comparado de estructuras relacionadas con el escólex (microtricos, glándulas, 
receptores sensoriales, ganchos y musculatura) en representantes de distintos 
órdenes de Cestoda, con el fin de aportar nuevos caracteres que podrían 
resultar relevantes en estudios filogenéticos. 
Para ello se seleccionaron 8 especies de cestodes pertenecientes a 5 órdenes 
diferentes: Clestobothrium cristinae (Bothriocephalidea), Grillotia 
carvajalregorum (Trypanorhyncha), Orygmatobothrium schmittii 
(Phyllobothriidea), Calliobothrium australis (Tetraphyllidea), y los 
oncoproteocefalídeos Acanthobothrium marplatensis, Acanthobothrium 
zapterycum, Monticellia magna y Proteocephalus pimelodi. Se estudiaron los 
escólex de especímenes de estas especies utilizando diferentes tinciones 
histológicas (Hematoxilina-Eosina, Tricrómico de Masson modificado, Azul de 
Alcian, Azul de Coomassie Ácido Periódico de Schiff, Negro Sudan y Azul de 
Toluidina), mediante observaciones utilizando microscopía electrónica de 
barrido y transmición para obtener información detallada de la morfología y 
ultraestructura de las distintas estructuras. Finalmente, se realizó la 
optimización de los caracteres morfológicos estudiados durante esta tesis, a los 
que se les sumó datos existentes en la literatura, sobre las filogenias 
moleculares más actualizadas. 
Se describen por primera vez la ultraestructura e histoquímica de las glándulas 
de C. cristinae, G. carvajalregorum, O. schmittii, M. magna, P. pimelodi. En C. 
cristinae se observaron glándulas tumulogénicas (tipo 1) y merócrinas (tipo 2), 
secretoras de glicoconjugados neutros. En G. carvajalregorum se describieron 
las glándulas frontales secretoras de glicoconjugados neutros y las glándulas 
tentaculares como especialización del tegumento sin citones, una estructura 
novedosa en cestodes. El órgano glándulomuscular de O. schimittii resultó ser 
un retículo secretor sincicial que interacciona con la musculatura botridial, con 
iii 
 
secreción apócrina. En M.magna se observaron glándulas apicales merócrinas 
y apócrinas, constituyendo el presente el primer registro de glándulas apócrinas 
en Onchoproteocephalidea. En P. pimelodi se observaron glándulas apicales 
unicelulares con gránulos electro-densos de distintos tamaños o vesículas 
electro-lúcidas, un carácter pocas veces observado en cestodes. 
Además, la ultraestructura interna de los microtricos (espinitricos y filitricos) fue 
descripta por primera vez en C. cristinae, G. carvajalregorum, O. schmittii, P. 
pimelodi y M. magna. Los resultados más relevantes fueron las observaciones 
realizadas en M. magna ( espinitricos gladiados con capuchón formado por una 
médula heterogénea), O. schmittii (espinitricos columnares gongilados con 
córtex del capuchón muy desarrollado apicalmente y proyecciones formadas 
por la membrana plasmática) y en G. carvajalregorum (espinitricos lanceolados 
aserrados con proyecciones formadas por la médula del capuchón, y filitricos 
papiliformes formados sólo por capuchón electro-denso). Por otro lado, se 
observaron diferencias marcadas en la proporción que ocupa el capuchón 
respecto a la base en todos los microtricos estudiados. 
Se estudió la ultraestructura interna de 6 tipos de receptores ciliados en 4 
taxones. Todos presentaron anillos electro-densos de soporte, unidos al 
tegumento por desmosomas septados. Presentaron variaciones en la longitud 
del cilio y su posición relativa en relación al tegumento. El conocimiento de la 
ultraestructura de los receptores ciliados de O. schmittii constituyen el primer 
registro para Phyllobothriidea. Además, se observaron 4 tipos de receptores no 
ciliados, ubicados debajo del tegumento sin contacto con el medio externo en 2 
taxones. La diversidad de formas estuvo relacionada con la presencia de raíz 
de microtúbulos. Los receptores no ciliados en C. cristinae constituyen el primer 
registro para los Bothriocephalidae. En base a las observaciones realizadas en 
esta tesis y a datos de la literatura, se propuso la unificación de terminología y 
una nueva clasificación de receptores sensoriales. 
En relación a los ganchos presentes en el escólex, se estudió la ultraestructura 
interna de los ganchos tentaculares huecos en tripanorrincos, que en G. 
carvajalregorum presentan citoplasma en su interior. Mientras que los ganchos 
botridiales, también huecos, de A. marplatensis (Onchoproteocephalidea) 
presentan una porción electro-lúcida homogénea y otra granular electro-densa. 
Por otra parte, se pudo comprobar que los septos musculares en A. 
marplatensis, A. zapterycum y C. australis están formados únicamente por 
musculatura radial y que los bulbos musculares del aparato rinqueal de G. 
carvajalregorum presentan musculatura estratificada al igual que otros 
tripanorríncos y difilídeos. 
La optimización de caracteres sobre filogenias moleculares existentes permitió 
proponer posibles sinapomorfías para Eucestoda, entre las que se destacan 
las glándulas tumologénicas en Bothriocephalidea, las glándulas del aparato 
iv 
 
rinqueal en Eutetrarhyncoidea (Trypanorhyncha), los espinitricos columnares 
gongilados en Phyllobothriidea, los espinitricos gladiados aserrados en un sub-
clado de Phyllobothriidea, los espinitricos hamulados en Tentacularioidea 
(Trypanorhyncha) y la musculatura estriada en el clado formado por 
Trypanorhyncha y Diphyllidea. 
 
Palabras clave: Eucestoda, Cestoda, escólex, morfología, histoquímica, 
microscopia electrónica, ultraestructura, glándulas, microtricos, receptores 
sensoriales, ganchos, musculatura, optimización de caracteres, filogenias. 
 
   
v 
 
Comparative morphology of scolex structures in 
different orders of Eucestoda (Platyhelminthes). 
Abstract 
Cestodes (Platyhelminthes, Neodermata) are parasites having complex life 
cycles in which they infect vertebrate and /or invertebrate organisms. In the 
adult stage, they are endoparasites of vertebrates and the scolex is the main 
organ of attachment to the host mucosa. The scolex has a combination of 
severalattachment structures such as bothria, acetabula, tentacles with hooks, 
bothridial or rostelar hooks, microtriches, and glands, accompanied by sensory 
receptors. The scolex morphology has a remarkable taxonomic value and was 
used for the traditional classification of the cestodes. However, recent molecular 
research modified this classification, and in many cases the morphological 
characters representing synapomorphies for several clades have not yet been 
proposed. Keeping in mind that there are several ultrastructural scolex 
characters which have not been evaluated in a phylogenetic context, the 
objective of this dissertation is a comparative study of structures related to the 
scolex (microtriches, glands, sensory receptors, hooks, and musculature) in 
representatives of different orders of Cestoda, in order to provide new features 
that could be relevant in phylogenetic studies. 
Eight species of cestodes of 5 different orders were selected: Clestobothrium 
cristinae (Bothriocephalidea), Grillotia carvajalregorum (Trypanorhyncha), 
Orygmatobothrium schmittii (Phyllobothriidea), Calliobothrium australis 
(Tetraphyllidea), and the oncoproteocephalideans Acanthobothrium 
marplatensis, Acanthobothrium zapterycum, Monticellia magna and 
Proteocephalus pimelodi. Scolices of these species were studied with different 
histological stains (Hematoxilyn Eosin, Masson trichromic, Alcian blue, 
Coomassie blue, Toluidine blue, PAS, and Sudan black), transmission and 
scanning electron microscopy in order to obtain detailed information of the 
morphology and ultrastructure of the different structures that compose the 
scolices. Finally, morphological features optimization research was performed 
by using the data of this thesis and literature information based on the most 
updated molecular phylogenies. 
Glands ultrastructure and histochemistry of C. cristinae, G. carvajalregorum, O. 
schmittii, M. magna, and P. pimelodi are described here for the first time. In C. 
cristinae tumulogenic gland (type 1) and merocrine gland (type 2), was 
observed the secretion of neutral glycoconjugates. In G. carvajalregorum two 
glands were described: secretory frontal glands with neutral glycoconjugates, 
and tentacular glands as a specialization of the tegument without cytons, a 
novel structure in cestodes. The Glandulomuscular organ of O. schmittii is a 
syncytial secretory reticulum with apocrine secretion that interacts with the 
vi 
 
bothridial musculature. In M. magna, eccrine and apocrine apical glands were 
observed. This is the first record of apocrine glands in Onchoproteocephalidea. 
In P. pimelodi unicellular apical glands were observed with electro-dense 
granules of different sizes or electro-lucid vesicles, this feature was rarely found 
in cestodes. 
Also, internal ultrastructure of microtriches (spinitriches and filitriches) was 
described for the first time in C. cristinae, G. carvajalregorum, O. schmittii, P. 
pimelodi, and M. magna. The most revelant results were the observations made 
in M. magna, (gladiate spinitriches with cap with a heterogeneous medulla), O. 
schmittii (gongylate columnar spinithriches with developed apical cortex and 
plasma membrane projections), and G. carvajalregorum (serrate lanceolate 
spinitriches with sawed projections formed by medulla of the cap, and 
papilliform filitriches composed only by electro-dense cap). In addition,  there 
were marked differences in the ratio occupied by the cap with respect to the 
base in all microtriches. 
In 4 taxa, internal ultrastructure of 6 types of ciliated receptors were observed. 
All had electro-dense support rings and were attached to the tegument by 
septate desmosomes. They presented variations in cilium length and their 
relative position in relation to the tegument. The internal ultrastructure of 
sensory receptors observed in O. schmittii was the first record in 
Phyllobothriidea. In 2 taxa, internal ultrastructure of 4 types of unciliated 
receptors were observed. Unciliated receptors did not make contact with the 
external environment and were under the tegument. Shape diversity is related 
to the presence of the microtubule root. Unciliated receptors of C. cristinae were 
the first record for the Bothriocephalidae. Based on the observations made in 
this thesis and data from the literature, unified terminology and a new 
classification for the sensory receptors was proposed. 
A new classification of the sensory receptors and new terminology to facilitate 
the comparison between the different taxa was proposed. Also, the internal 
ultrastructure of 6 types of ciliated receptors was described. All ciliated sensory 
receptors had electro-dense support rings and were joined at tegument by 
septate desmosomes; differing in cilium length and in their relative position on 
the tegument. The receptors observed in O. schmittii were the first record of the 
internal ultrastructure in Phyllobothriidea. In addition, 4 types of non-ciliated 
receptors were described. Non ciliated sensory receptors did not make contact 
with the external environment, differing in their shape and the presence of a 
root. Unciliated receptors of C. cristinae were the first record for the 
Bothriocephalidae. 
Internal ultrastructure of hollow hooks of G. carvajalregorum and A. 
marplatensis were described. Internally, hollow hooks of G. carvajalregorum 
had cytoplasm. Hooks of A. marplatensis were divided in two zones, an electro-
vii 
 
lucid homogeneous zone and an electro-dense granular zone.  On the other 
hand, muscular septa with radial muscle were described in A. marplatensis, A. 
zapterycum, and C. australis. In G. carvajalregorum, muscular bulbs of the 
rincheal apparatus had a stratified musculature as well as other species of 
trypanorhynchs and diphyllideans. 
Synapomorphies of Eucestoda were proposed from the optimized characters in 
the molecular phylogenies. The most important were the tumulogenic glands in 
Bothriocephalidea, the rincheal glands of Eutetrarhyncoidea (Trypanorhyncha), 
the gongylate columnar spinitriches in Phyllobothriidea, the serrated gladiate 
spinitriches in a sub-clade of Phyllobothriidea, the hamulate spinitriches in 
Tentacularioidea (Trypanorhyncha), and the stratified musculature in the clade 
formed by Trypanorhyncha and Diphyllidea. 
Key words: Eucestoda, Cestoda, scolex, morphology, histochemistry, electronic 
microscope, ultrastructure, glands, microtriches, sensory receptors, hooks, 
musculature, feature optimization, phylogeny. 
   
viii 
 
Agradecimientos 
Agradezco la posibilidad de haber realizado esta tesis a la Dra. Verónica Adriana 
Ivanov, a la Dra. Laura Susana López Greco, a los integrantes de la Comisión de 
Seguimiento de Tesis: Dr. Matías Pandolfi y Dr. Nicolás Schweigmann, a la 
subcomisión de doctorado del DBBE: Dr. Jorge Muschietti, Dr. Mariano Michat, Dr. 
Gabriel Manrique. Al Dr. Olabe de la comisión de doctorado y al decano Dr. Juan 
Carlos Reboreda. 
A la Agencia Nacional de Promoción Científica y Tecnológica, Consejo Nacional de 
Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET) y a la Universidad de Buenos Aires por 
financiar este proyecto con los subsidios PICT 2014–2358; PIP 11220150100705CO; UBACyT 
20020130100617BA. 
También agradezco al CONICET por la beca otorgada, al Departamento de Biodiversidad y 
Biología Experimental de la Facultad de Ciencias Exactas y Naturales (Universidad de Buenos 
Aires) y al IBBEA (CONICET-UBA) por permitirme llevar a cabo la presente tesis doctoral. 
Le agradezco a mi gran compañero de laboratorio y de campañas Sebastian 
Franzese, al hermoso grupo del laboratorio 50 por el apoyo y la amistad: Agustina 
Marciano, Liane Stumpf, Carolina Tropea, Ana Laura Tomas, Daniela Sganga, Amir 
Dyzenchauz y Santiago Timpanaro. 
A toda la gente que me brindó conocimientos, ayuda, reactivos y/o elementos de 
trabajo: Gladys Hermida, Esteban Miglietta, Ariadna Battista, Leonel Morandini, 
Fabiana Lo Nostro, Andrea Pozzi, AlejandroMartínez, Nathalia Arredondo, Alicia Gil 
de Pertierra, Juliana Giménez, Mariel Ojeda, Henrique Knack de Almeida, Celeste 
Yuvero, Eugenia Torroglosa, Georgina Rodríguez, Patricia Torres, Graciela Cohen, 
Alfredo Franzese, Alejandra Ribichich, Gabriel Rosa,  Alexandra Gottlieb, Jimena 
Dindurra. 
Al equipo del LANAIS-MIE Mariana López Ravassio, Lucila Morono Brisuela y Lisandro 
Antón. 
A quienes me facilitaron la estadía y el uso de las instalaciones de la Estación 
Hidrobiológica de Puerto Quequén: Gustavo Chiaramote, Marilú Estalles, Karina y 
Luis. 
Jorge Natalio Ricci, Roque Bruno y su plantel de pescadores por facilitarme distintos 
ejemplares y abrirme las puertas de sus locales. 
A la tripulación del Buque oceanográfico ARA Puerto Deseado. 
A la gente de ATE-CONICET: Sara Cufré, Nicolás José Lavagnino, Bruno Colavitto y 
María Duperron. 
A todas las personas que desde afuera no dudaron en darme una mano siempre: 
Graciela Mónica Vitale, Gabriel Alfredo Mutti, Marina Belén Cascini, Ludmila Antonella 
Mutti, Nahuel Jano Bustos, Lázaro Bustos, Luciano Lutereau y Norma Corsinsky. 
A todas las personas que me trasmitieron buena energía y ánimo simpre. 
ix 
 
Índice general 
Introducción general ............................................................................................... 1 
Materiales y Métodos ............................................................................................. 12 
Capítulo 1: Glándulas del escólex .......................................................................... 17 
Capítulo 2: Microtricos ............................................................................................ 42 
Capítulo 3: Receptores sensoriales ....................................................................... 63 
Capítulo 4: Ganchos ............................................................................................... 95 
Capítulo 5: Musculatura del escólex ...................................................................... 103 
Capítulo 6: Optimización de caracteres morfológicos en filogenias moleculares 
 ............................................................................................................................... 116 
Discusión general ................................................................................................... 193 
Apéndice 1. Detalle de los muestreos ................................................................... 201 
Apéndice 2. Detalle de los protocolos histológicos ................................................ 202 
Apéndice 3. Matrices .............................................................................................. 207 
Apéndice 4. Cantidad de ejemplares estudiados .................................................. 211 
Bibliografía. ............................................................................................................ 212 
 
 
x 
 
Índice de Figuras 
Figura 1. Filogenia de Cestoda modificada de Caira y Jensen (2014) con los 19 
órdenes actuales .............................................................................................................. 2 
Figura 2. Filogenia de Onchoproteocephalidea (Cestoda) .............................................. 2 
Figura 3. Esquema del cuerpo de un cestode polizoico .................................................. 4 
Figura 4. Fotografías al microscopio electrónico de barrido (MEB) mostrando la 
diversidad de escólex que existen en los diferentes órdenes de Cestoda y los cuerpos 
de dos órdenes de cestodes basales. .............................................................................. 5 
Figura 5. Fotografías al microscopio electrónico de barrido mostrando los escólex en 
los órdenes Bothriocephalidea, Cyclophyllidea, Phyllobothriidea y Rhinebothriidea 
(Cestoda). ......................................................................................................................... 6 
Figura 6. Escólex de Trypanorhyncha (Cestoda) ............................................................. 7 
Figura 7. Esquema de la organización del tegumento y la musculatura subyacente en 
cestodes. ......................................................................................................................... 8 
Figura 8. Fotografías al microscopio electrónico de transmisión (MET) de dos formas 
de receptores sensoriales en el tegumento de Grillotia carvajalregorum 
(Trypanorhyncha). ............................................................................................................ 9 
Figura 9. Esquema de la musculatura en cestodes ......................................................... 11 
Figura 10. Muestreos marinos en la costa bonaerense y la plataforma marina argentina 
 .......................................................................................................................................... 12 
Figura 11. Muestreos continentales en la provincia de Santa Fe y en el estuario del Río 
de la Plata ......................................................................................................................... 13 
Figura 1.1. Glándulas del escólex de Clestobothrium cristinae (Bothriocephalidea) 
observadas al microscopio óptico. ................................................................................... 20 
Figura 1.2. Microfotografías al microscopio electrónico de barrido (MEB) de los tumuli 
en la superficie apical del escólex de Clestobothrium cristinae (Bothriocephalidea).. .... 21 
Figura 1.3. Glándulas tipo I y II en el escólex de Clestobothrium cristinae 
(Bothriocephalidea) al microscopio electrónico de transmisión (MET). ............................ 22 
Figura 1.4. Fotografías de las glándulas frontales del escólex de Grillotia 
carvajalregorum (Trypanorhyncha) coloreadas con PAS y observadas al microscopio 
óptico. ............................................................................................................................... 24 
Figura 1.5. Glándulas del escólex de Grillotia carvajalregorum (Trypanorhyncha) 
observadas al microscopio electrónico de transmisión. ................................................. 25 
Figura 1.6. Ubicación del órgano glandulomuscular botridial en el escólex de 
Orygmatobothrium schmittii (Phyllobothriidea). ................................................................ 26 
xi 
 
Figura 1.7. Órgano glandulomuscular botridial (OGM) de Orygmatobothrium schmittii 
(Phyllobothriidea). ............................................................................................................. 27 
Figura 1.8. Esquema del órgano glandulomuscular botridial del escólex de 
Orygmatobothrium schmittii (Phyllobothriidea). ................................................................ 28 
Figura 1.9. Glándulas del escólex de Monticellia magna (Onchoproteocephalidea) en 
cortes histológicos observados al microscopio óptico (MO). ............................................ 29 
Figura 1.10. Glándulas del escólex de Monticellia magna (Onchoproteocephalidea) 
observada al MET. ............................................................................................................ 30 
Figura 1.11. Glándulas de Proteocephalus pimelodi (Onchoproteocephalidea) 
observadas al microscopio óptico. .................................................................................... 32 
Figura 1.12. Glándulas tipo 1, 2 y 3 en el escólex de Proteocephalus pimelodi 
(Onchoproteocephalidea) observadas al MET ................................................................. 33 
Figura 2.1. Clasificación de los microtricos, tomado y modificado de Chervy (2009) ... 43 
Figura 2.2. Estructura interna de los microtricos observada al MET. ............................. 44 
Figura 2.3. Microtricos de Clestobothrium cristinae (Bothriocephalidea) observados al 
MET. ................................................................................................................................45 
Figura 2.4. Ubicación de los microtricos en el escólex de Grillotia carvajalregorum 
(Trypanorhyncha) observado al microscopio óptico.. ...................................................... 46 
Figura 2.5. Espinitricos lanceolados aserrados de Grillotia carvajalregorum 
(Trypanorhyncha), observadas al MET. .......................................................................... 48 
Figura 2.6. Filitricos en corte longitudinal de Grillotia carvajalregorum (Trypanorhyncha) 
observadas al MET ........................................................................................................... 49 
Figura 2.7. Espinitricos de Orygmatobothrium schmittii (Phyllobothriidea) observados al 
MEB (A, D, G) y al MET (B, C, E, H, I). ............................................................................ 51 
Figura 2.8. Filitricos de Orygmatobothrium schmittii (Phyllobothriidae) observados al 
MEB (A, C, E, H, J) y al MET (B, D, F, G, I, K).. ............................................................. 53 
Figura 2.9. Microtricos de Monticellia magna (Onchoproteocephalidea) observados al 
MET. ................................................................................................................................. 54 
Figura 2.10. Microtricos de Proteocephalus pimelodi (Onchoproteocephalidea) 
observados al MET. .......................................................................................................... 56 
Figura 3.1. Dos formas de receptores sensoriales en Grillotia carvajalregorum 
(Trypanorhyncha) observadas al MET. ............................................................................ 63 
Figura 3.2. Esquema de los cuatro tipos de receptores sensoriales (A, B, C, D) en 
cestodes .......................................................................................................................... 66 
Figura 3.3. Esquema de los subtipos de receptores tipo A. ........................................... 68 
xii 
 
Figura 3.4. Esquema de los subtipos de receptores tipo B .............................................. 70 
Figura 3.5. Esquema de los subtipos de receptores tipo C .............................................. 72 
Figura 3.6. Esquema de los subtipos de receptores D ..................................................... 73 
Figura 3.7. Posición de los receptores sensoriales en el escólex de Clestobothrium 
cristinae (Bothriocephalidea) observados al microscopio óptico. ..................................... 79 
Figura 3.8. Receptores B1 y C2L de Clestobothrium cristinae (Bothriocephalidea) 
observados al MET. .......................................................................................................... 80 
Figura 3.9. Posición aproximada de los receptores sensoriales en el escólex de 
Grillotia carvajalregorum (Trypanorhyncha) observados al microscopio óptico. .............. 81 
Figura 3.10. Receptores sensoriales no ciliados de Grillotia carvajalregorum 
(Trypanorhyncha) observados al MET. .......................................................................... 82 
Figura 3.11. Receptores sensoriales ciliados de Grillotia carvajalregorum 
(Trypanorhyncha) observados al MET. ......................................................................... 83 
Figura 3.12. Posición aproximada de los receptores sensoriales en un corte 
longitudinal de botridio de Orygmatobothrium schmittii (Phyllobothriidea) observado al 
microscopio óptico. ........................................................................................................... 84 
Figura 3.13. Receptores sensoriales de Orygmatobothrium schmittii (Phyllobothriidea) 
observados al microscopio electrónico. ............................................................................ 85 
Figura 4.1. Ganchos tentaculares en Grillotia carvajalregorum (Trypanorhyncha) 
observado al microscopio óptico.. .................................................................................. 97 
Figura 4.2. Ultraestructura interna un gancho tentacular en Grillotia carvajalregorum 
(Trypanorhyncha) observada al MET.. ............................................................................ 97 
Figura 4.3. Ultraestructura interna de ganchos tentaculares en Grillotia carvajalregorum 
(Trypanorhyncha) observada al MET. ............................................................................. 98 
Figura 4.4. Ganchos botridiales de Acanthobothrium marplatensis 
(Onchoproteocephalidea) y Calliobothrium australis (Tetraphyllidea) observados al 
microscopio óptico. .......................................................................................................... 99 
Figura 4.5. Ultraestructura del gancho de Acanthobothrium marplatensis 
(Onchoproteocephalidea) observado al MET. ................................................................. 100 
Figura 5.1. Esquema de los septos en el escólex.. ......................................................... 104 
Figura 5.2. Escólex de Grillotia carvajalregorum (Trypanoryncha) indicando la 
ubicación de los músculos retractores y bulbos. .............................................................. 105 
Figura 5.3. Musculatura del aparato rinqueal de Grillotia carvajalregorum 
(Trypanorhyncha) observada al MET. .............................................................................. 107 
xiii 
 
Figura 5.4. Membranas limitantes y musculatura en corte longitudinal de 
Orygmatobothrium schmittii (Phyllobothriidea) observado al MET.. ................................ 109 
Figura 5.5. Ventosas con musculatura radial de Monticellia magna y Proteocephalus 
pimelodi (Onchoproteocephalidea) observados al microscopio óptico y al MET. ............ 110 
Figura 5.6. Botridios de Acantobothrium marplatensis, A. zapterycum 
(Onchoproteocephalidea) y Calliobothrium australis (Tetraphyllidea). ............................. 112 
Figura 6.1. Filogenia de Onchoproteocephalidea ............................................................. 117 
Figura 6.2. Árbol filogenético de la Clase Cestoda tomada de la figura 3 de Caira et al 
(2014). .............................................................................................................................. 119 
Figura 6.3. Árbol filogenético de Bothriocephalidea tomado de Brabec et al. (2015).) ... 122 
Figura 6.4. Árbol filogenético de Proteocephalidea tomada de Chambrier et al. (2015). . 122 
Figura 6.5. Análisis filogenético de Trypanorhyncha tomada de Olson et al. (2010). ...... 123 
Figura 6.6. Mecanismo de secreción .............................................................................. 128 
Figura 6.7. Organización glandular ................................................................................. 129 
Figura 6.8. Ubicación de la glándula ............................................................................... 130 
Figura 6.9. Glándulas en el aparato rinqueal .................................................................. 131 
Figura 6.10. Ubicación de las glándulas .......................................................................... 132 
Figura 6.11. Músculo ....................................................................................................... 133 
Figura 6.12. Tumuli .......................................................................................................... 134 
Figura 6.13. Tumuli .......................................................................................................... 135 
Figura 6.14. Capuchón en espinitricos ........................................................................... 143 
Figura 6.15. Capuchón en filitricos .................................................................................. 144 
Figura 6.16. Túnica .......................................................................................................... 145 
Figura 6.17. Baseplate ....................................................................................................146 
Figura 6.18. Filitrico papiliforme ....................................................................................... 147 
Figura 6.19. Filitrico acicular ............................................................................................ 148 
Figura 6.20. Filitrico capiliforme ....................................................................................... 149 
Figura 6.21. Espinitrico bífido ......................................................................................... 150 
Figura 6.22. Espinitrico gladiado .................................................................................... 151 
Figura 6.23. Espinitrico gladiado en el cuello. ................................................................ 152 
xiv 
 
Figura 6.24. Espinitrico gladiado en el cuello .................................................................. 153 
Figura 6.25. Espinitrico hamulado .................................................................................. 154 
Figura 6.26. Espinitrico hamulado .................................................................................. 155 
Figura 6.27. Espinitrico lingulado .................................................................................... 156 
Figura 6.28. Espinitrico palmado .................................................................................... 157 
Figura 6.29. Espinitrico palmado ..................................................................................... 158 
Figura 6.30. Espinitrico espatulado ................................................................................. 159 
Figura 6.31. Espinitrico trífido ......................................................................................... 160 
Figura 6.32. Espinitrico trífido ......................................................................................... 161 
Figura 6.33. Espinitrico trifurcado ................................................................................... 162 
Figura 6.34. Espinitrico columnar ................................................................................... 163 
Figura 6.35. Espinitrico coniforme. ................................................................................. 164 
Figura 6.36. Espinitrico hastado ...................................................................................... 165 
Figura 6.37. Espinitrico escolopado ................................................................................. 166 
Figura 6.38. Receptor tipo A ............................................................................................ 170 
Figura 6.39. Tipo de receptor A ...................................................................................... 171 
Figura 6.40. Receptor tipo B ........................................................................................... 172 
Figura 6.41. Tipo de receptor B ..................................................................................... 173 
Figura 6.42. Receptor tipo C .......................................................................................... 174 
Figura 6.43. Tipo de receptor C ...................................................................................... 175 
Figura 6.44. Tipo de receptor D ...................................................................................... 176 
Figura 6.45. Receptor tipo A asociado ........................................................................... 177 
Figura 6.46. Receptor tipo C asociado a ........................................................................ 178 
Figura 6.47. Receptor tipo D asociado a ........................................................................ 179 
Figura 6.48. Reacción a la coloración ............................................................................ 182 
Figura 6.49. Ultraestructura ............................................................................................ 183 
Figura 6.50. Interior del gancho ...................................................................................... 184 
Figura 6.51. Ubicación ................................................................................................... 185 
Figura 6.52. Ubicación de los ganchos ............................................................................ 186 
xv 
 
Figura 6.53. Musculatura estratificada ............................................................................ 189 
Figura 6.54. Tipo de septo transversal ........................................................................... 190 
 
 
xvi 
 
Índice de tablas 
Tabla 1. Especies de cestodes estudiadas en esta tesis ................................................ 14 
Tabla 1.1. Resumen de los tipos de glándulas y coloraciones histológicas positivas en 
los diferentes escólex. ...................................................................................................... 34 
Tabla 2.1. Medidas y posición de los filitricos de Orygmatobothrium schmittii 
(Phyllobothriidea). ............................................................................................................. 52 
Tabla 3.1. Ubicación de los receptores en el tegumento y su asociación con glándulas 76 
Tabla 3.2. Ubicación de los receptores en el escólex y el estróbilo ................................ 77 
Tabla 3.3. Registro de receptores en los diferentes órdenes de Cestoda. ...................... 78 
Tabla 6.1. Caracteres utilizados en la optimización de caracteres, aplicados sobre los 
análisis filogenéticos realizados por Caira et al. (2014), Brabec et al. (2015), de 
Chambrier et al. (2015) y Olson et al. (2010) ................................................................... 119-120 
Tabla 6.2. Genes y análisis utilizados en los arboles filogenéticos realizados por 
Brabec et al. (2015), de Chambrier et al. (2015) y Olson et al. (2010). ............................ 121 
Tabla 6.3. Modificación de los estados del carácter en la optimización de caracteres 
sobre la filogenia de Brabec et al. (2015), de Chambrier et al. (2015) y Olson et al. 
(2010). ............................................................................................................................ 121 
Tabla 6.4. Tipos de espinitricos autapomórficos en la filogenia de Caira et al. (2014) .... 136 
 
 
 
 
 
 
 
1 
 
Introducción general   
Los cestodes (Platyhelminthes, Neodermata) son parásitos estrictos y 
poseen ciclos de vida complejos en los cuales infectan vertebrados e 
invertebrados (Smyth y McManus 1989, Roberts y Janovy 2009). En estado 
adulto son endoparásitos intestinales exclusivos de vertebrados (Roberts y 
Janovy 2009). Muchas especies son patógenas para el hombre o 
económicamente relevantes ya que afectan al ganado y a los peces de 
importancia comercial. Entre las afecciones más conocidas en humanos se 
encuentran las teniasis producidas por Taenia solium y T. saginata, la 
hidatidosis que es causada por Echinococcus granulosus y la difilobotriosis por 
Diphyllobothrium latum (Roberts y Janovy 2009). 
En la última revisión de la clasificación de los cestodes, la cual está 
basada principalmente en la morfología del escólex, y de los órganos 
reproductores (Khalil et al. 1994), se reconocen 14 órdenes. Con el 
advenimiento de las clasificaciones filogenéticas basadas en caracteres 
moleculares, se produjo una reorganización significativa en varios de los 
órdenes y familias de cestodes reconociéndose actualmente 19 órdenes 
(Figura 1) (Brabec et al. 2006, Healy et al. 2009, Olson et al. 2010, Caira et al. 
2014, Caira y Jensen 2017). 
El Orden Pseudophyllidea se dividió en Bothriocephalidea y 
Diphyllobothriidea (Brabec et al. 2006, Kuchta et al. 2008a). Los 
Phyllobothriidea y Rhinebothriidea que formaban parte de los Tetraphyllidea, 
son actualmente reconocidos como órdenes independientes,al igual que los 
Litobothriidea y Cathetocephalidea (Healy et al. 2009, Caira et al. 2014). Parte 
de los Onchobothriidae (Tetraphyllidea) forman el nuevo orden 
Onchoproteocephalidea junto a todas las especies del antiguo orden 
Proteocephalidea (Figura 2). Las filogenias moleculares no sólo promovieron la 
reorganización de las clasificaciones a nivel ordinal, sino que en órdenes 
claramente monofiléticos como los Trypanorhyncha, se propusieron cambios 
importantes a nivel de suborden y familia (Palm et al. 2009, Olson et al. 2010). 
Si bien las filogenias moleculares concuerdan con muchos de los 
nuevos órdenes propuestos a partir de estudios con distintos genes (lsrDNA, 
ssrDNA, rrnL, cox1, (mt) DNA) (Brabec et al. 2006, Olson et al. 2010, Caira et 
al. 2014, Brabec et al. 2015, de Chambrier et al. 2015) para muchos de estos 
taxa no existen aún sinapomorfías que concuerden también desde la 
morfología. En particular, los órdenes Phyllobothriidea, Rhinebothriidea, 
Onchoproteocephalidea y la mayoría de las familias de Trypanorhyncha están 
sólo sustentados por secuencias moleculares. 
 
2 
 
 
Figura 1. Filogenia de Cestoda modificada de Caira y Jensen (2014) con los 19 
órdenes actuales. Se indica con símbolos el ambiente que habita el hospedador 
definitivo y con ilustraciones el tipo de hospedador. Entre comillas “Tetraphyllidea” 
orden polifilético. 
 
Figura 2. Filogenia de Onchoproteocephalidea (Cestoda). Notar que morfología de 
los acetábulos, ganchos y hospedadores varía a lo largo de la filogenia. Modificado de 
Caira et al. (2017). 
 
3 
 
Así, el objetivo principal de este trabajo de tesis fue realizar el estudio 
comparado de estructuras relacionadas con el escólex (microtricos, glándulas, 
receptores sensoriales, etc.) en representantes de distintos órdenes de 
eucestodes, con el fin de aportar nuevos caracteres que podrían resultar 
relevantes en estudios filogenéticos. 
Objetivos específicos 
1. Estudiar la estructura de las glándulas asociadas al escólex y la 
naturaleza de sus secreciones. 
2. Estudiar la ultraestructura de distintos tipos de microtricos combinando 
técnicas de microscopía electrónica de barrido (MEB) (ultraestructura externa) 
y microscopía electrónica de transmisión (MET) (ultraestructura interna), para 
poder redefinir la terminología asociada a los microtricos y inferir su función. 
3. Estudiar y comparar los receptores sensoriales ubicados en el escólex 
en representantes de distintos órdenes. 
4. Comparar la estructura de los ganchos en representantes de distintos 
órdenes. 
5. Estudiar la organización muscular en representantes de distintos 
órdenes. 
6. Evaluar la evolución de estos caracteres en un contexto filogenético. 
 
HIPOTESIS 
Existen caracteres morfológicos que representan sinapomorfías en clados 
obtenidos de filogenias moleculares de cestodes. 
Organización de la tesis 
Este trabajo de tesis se dividió en 6 capítulos, donde cada uno 
desarrolla cada un objetivo especifico. El capítulo final, recopila y utiliza la 
información de los capítulos anteriores. Dicha información es optimizada en 
diferentes filogenias moleculares, por lo tanto, el capítulo 6, no sólo responde 
al objetivo particular número 6, sino que también responde al objetivo principal 
y a la hipótesis de trabajo. 
La morfología general de los cestodes se explica en la introducción 
general y cada estructura particular es retomada en la introducción de cada 
capítulo. 
 
 
4 
 
Introducción a la morfología del estadio adulto de los cestodes 
Los cestodes presentan dos regiones principales: el escólex y el 
estróbilo, excepto los miembros de los órdenes Gyrocotylidea y Amphilinidea 
que no poseen escólex (Roberts y Janovy 2009). El estróbilo es la parte 
posterior del cuerpo y en los cestodes polizoicos está divido en proglótidos 
(Figura 3). Cada proglótido contiene órganos reproductivos femeninos y 
masculinos. Entre el escólex y el estróbilo se encuentra una zona relativamente 
indiferenciada denominada cuello, la cual contiene células madre responsables 
de originar nuevos proglótidos (Roberts y Janovy 2009). 
 
Figura 3. Esquema del cuerpo de un cestode polizoico. Modificado de Pearson 
(2018). 
El escólex es el principal órgano de fijación, se encuentra en el extremo 
anterior del cuerpo y posee gran variedad de estructuras (Figuras 3 y 4) 
(Roberts y Janovy 2009, Caira y Jensen 2017). 
 
 
5 
 
 
Figura 4. Fotografías al microscopio electrónico de barrido (MEB) mostrando la 
diversidad de escólex que existen en los diferentes órdenes de Cestoda y los 
cuerpos de dos órdenes de cestodes basales. Nota: los cestodes basales no tienen 
escólex. Modificado de Thomas (1983), Rohde y Watson (1990), Olson y Caira (2001), 
Ivanov y Brooks (2002), Caira et al. (2005), Tyler (2006), Poddubnaya et al. (2008), 
Menoret e Ivanov (2009, 2011), Kutcha et al. (2014), Oros et al. (2016), Caira y Jensen 
(2017), Franzese e Ivanov (2018). 
Existe una gran diversidad de formas de escólex que exhiben distintos 
grados de complejidad. Por ejemplo, el escólex de los Bothriocephalidea suele 
ser relativamente simple, posee dos botrias, en ocasiones un disco apical y 
muy pocas veces está armado con ganchos (Figura 5) (Kutcha et al. 2008b). 
En los miembros del órden Phyllobothriidea, los escólex carecen de ganchos y 
tienen 4 acetábulos (o botridios) con ventosas accesorias (Caira et al. 2014). 
 
6 
 
Los Rhinebothriidea poseen 4 acetábulos subdivididos en loculi. Algunas 
especies de rinebotrideos presentan un órgano apical llamado myzorrinco 
(Healy et al. 2009). Otro tipo de escólex acetabulado y que suele tener un 
órgano apical es el de los Cyclophyllidea. En este caso, los acetábulos tienen 
forma de ventosa y el órgano apical se llama rostelo, el cual puede presentar 
ganchos y glándulas (Mariaux et al. 2017) (Figura 5). En los escólex, los 
acetábulos, sin importar su forma (ventosas o botridios), tienen el parénquima y 
la musculatura separados del parénquima del escólex propiamente dicho 
mediante una membrana limitante (bounding membrane), que no existe en las 
botrias (Caira et al. 1999). 
 
Figura 5. Fotografías al microscopio electrónico de barrido mostrando los 
escólex en los órdenes Bothriocephalidea, Cyclophyllidea, Phyllobothriidea y 
Rhinebothriidea (Cestoda). Tomadas de Gil de Pertierra et al. (2011), Menoret e 
Ivanov (2011), Kunkel (2019). 
El morfotipo de escólex más complejo es el que poseen los 
tripanorrincos. Este escólex está compuesto por un par de botrias y un aparato 
rinqueal (excepto en miembros del genero Aporhynchus) (Palm 2004). El 
aparato rinqueal es un sistema complejo, formado por 4 tentáculos armados 
con ganchos. Cada tentáculo posee una vaina tentacular, dentro de la cual 
puede retraerse, y un bulbo muscular (Figura 6). Las regiones de este escólex 
suelen tomar el nombre de la estructura que contienen, por ejemplo, la zona de 
los bulbos se llama pars bulbosa y la parte donde están las botrias, pars 
botrialis (Figura 6). 
 
7 
 
 
 
Figura 6. Escólex de Trypanorhyncha (Cestoda). A. Fotografía al microscopio 
electrónico de barrido de Grillotia carvajalregorum. Tomada de Menoret e Ivanov 
2009. B. Esquema del escólex. A: anterior. P: posterior. PBo: pars bothrialis. PBu: pars bulbosa. 
PV: pars vaginalis. PS: pedunculus scolices. 
Los cestodes pertenecen a un grupo de platelmintos llamado 
Neodermata, el cual incluye a la clase Trematoda y a la clase Monogenea 
(Hickman et al. 2001). Este nombre se debe a que durante su ontogenia, los 
cestodos, trematodes y monogeneos pierden la epidermis y la remplazan por 
un sincicio (Hickman et al. 2001). Como los cestodes carecen de sistema 
digestivo, obtienen todo su alimento a través del tegumento sincicial (Jones 
1998, Palm 2004). 
El tegumento de los cestodes se encuentra dividido en dos regiones: el 
citoplasma distal y los citones tegumentarios (tegumentary cytons). El 
citoplasma distal es la parte superficialdel tegumento que contiene gránulos, 
vesículas y mitocondrias (Figura 7). Esta zona del tegumento es la que 
interactúa con el exterior y se encuentra cubierta de estructuras llamadas 
microtricos (Chervy 2009). Los microtricos poseen una estructura bipartita, la 
cual los diferencia de las microvellosidades y son una sinapomorfía de los 
Cestoda (Chervy 2009, Caira y Jensen 2014). Se especula que poseen 
funciones absortivas, abrasivas y de fijación. Existen 28 morfotipos distintos de 
 
8 
 
microtricos que se distribuyen de manera diferencial en el cuerpo y en cada 
especie de cestode. Las características de estas estructuras se explicarán en 
profundidad en el capítulo 2. Además de microtricos, el tegumento puede 
presentar ganchos (Caira y Jensen 2014, Caira y Jensen 2017), con 
características particulares según el orden que los posea (Caira y Jensen 
2014). Los ganchos están conformados por estructuras proteicas y pueden 
interactuar de forma directa con la musculatura. Aunque varían en su forma, 
cantidad, tamaño y composición aminoacídica, se supone que 
ontogénicamente todos se desarrollan a partir de los microtricos (Mount 1970, 
Caira y Jensen 2014, Caira y Jensen 2017). Estas estructuras se expondrán en 
profundidad en el capítulo 4 en esta tesis. 
Por otro lado, el citoplasma distal del tegumento se encuentra delimitado 
internamente por la membrana basal (basament lamella) que está formada por 
la lámina basal y la lámina reticularis (Lumsden y Hildreth 1983). Esta 
estructura separa el citoplasma distal del “tejido” conectivo subyacente llamado 
parénquima. Los citones tegumentarios (tegumentary cytons) son los núcleos 
de las células tegumentarias, y se encuentran inmersos en el parénquima, 
debajo del citoplasma distal unidos a él por prolongaciones citoplasmáticas 
(Figura 7). 
 
Figura 7. Esquema de la organización del tegumento y la musculatura 
subyacente en cestodes. Tomado y modificado de Hickman et al. (2001). 
 
9 
 
Asociados al tegumento se pueden encontrar distintos receptores 
sensoriales (Figuras 7 y 8). Estos receptores son dendritas especializadas que 
pueden presentar vesículas gránulos, neurotúbulos, cilios, etc. Aunque existe 
una gran diversidad de morfotipos, no existe una clasificación unificada de los 
mismos. Los dos morfotipos comúnmente distinguibles de estos receptores son 
los ciliados y los no ciliados (Figura 8). La diversidad, ultraestructura y 
funcionalidad de estos receptores se abordará en el capítulo 3. 
 
Figura 8. Fotografías al microscopio electrónico de transmisión (MET) de dos 
formas de receptores sensoriales en el tegumento de Grillotia carvajalregorum 
(Trypanorhyncha). A. Sin cilio B. Con Cilio. Asterisco: Vesícula electro-lúcida. Punta de flecha 
negra: anillos de soporte. Flecha blanca: Desmosomas septados. C: Cilio; Cb; Cuerpo basal; Cd: 
Citoplasma distal del tegumento; Da: Disco apical; Mi: Mitocondria; R: Raíz. 
Algunas zonas del tegumento se especializan formando glándulas 
exócrinas (Arme y Threadgold 1976), las cuales poseen cuerpos celulares 
hundidos en lo profundo del parénquima (Kuperman y Davydov 1982). Estas 
glándulas pueden ser unicelulares o sinciciales, y se ubican en diferentes 
zonas del escólex. Poseen, además, diferentes mecanismos de secreción y se 
especula que cumplen funciones adhesivas, proteolíticas o de protección, sin 
embargo son escasos los trabajos histoquímicos y ultraestructurales sobre los 
mismos (ej. Arme y Threadgold 1976, Kuperman y Davydov 1982, Farooqi 
1986, McCullough y Fairweather 1989, Poddubnaya et al. 2007). La forma, 
distribución y organización de las glándulas del escólex serán desarrolladas en 
el capítulo 1. 
El parénquima funciona como un tejido conectivo que soporta al 
tegumento y contiene a los sistemas nervioso, muscular, 
excretor/osmoregulador, y reproductores femenino y masculino. Dentro del 
parénquima se desarrolla la musculatura, la cual puede o no formar parte del 
parénquima según el autor (Conn 1993, Korneva 2013). En los cestodes, la 
 
10 
 
musculatura se divide en somática y no somática (Mair et al. 1998, Korneva 
2013). La musculatura somática es lisa y se encuentra organizada en distintas 
capas (Lumsden y Hildreth 1983, Ward et al. 1986). La primera capa de 
musculatura es circular y se ubica debajo del citoplasma distal del tegumento. 
Debajo de esta, se encuentra una capa de musculatura longitudinal (Figura 7). 
En ocasiones, más profundo en el parénquima suele existir una capa de 
musculatura transversal, y por último, en la médula del parénquima existe una 
capa de musculatura longitudinal (Lumsden y Hildreth 1983). 
La célula muscular presenta una parte nucleada y otra contráctil 
(Korneva 2013). La parte nucleada posee el núcleo de la célula y forma parte 
de los elementos del parénquima (Smyth y McManus 1989). Aunque ambas 
partes de la célula pueden acumular reservas energéticas, normalmente es la 
parte nucleada la que acumula más glucógeno (Lumsden y Hildreth 1983, 
Korneva 2013). Además, el citoplasma que rodea al núcleo posee ribosomas, 
mitocondrias, aparato de Golgi, retículo endoplasmático rugoso y gotas de 
lípidos. El núcleo de la célula muscular suele encontrarse lejos de la parte 
contráctil y se conecta con ella a partir de procesos citoplasmáticos (Figura 9). 
Los procesos citoplasmáticos pueden conectar una zona contráctil a varios 
núcleos, por lo tanto algunos autores consideran que la musculatura forma un 
sincicio (Lumsden y Hildreth 1983). 
La parte contráctil de la célula está compuesta de miofibrillas que 
ocasionalmente pueden formar una especie de fascículo. Las miofibrillas están 
formadas a su vez por protofibrillas de filamentos finos de 5–10 nm y 
filamentos gruesos de entre 10–40 nm de grosor (Korneva 2013). Cada 
filamento grueso se encuentra rodeado por 9–12 filamentos finos (Lumsden y 
Hildreth 1983, Mair et al. 1998). También se han hallado filamentos muy 
gruesos de más de 50 nm en algunos de los miembros de los órdenes 
Trypanorhycha y Haplobothridea (Lumsden y Hildreth 1983, Korneva 2013). 
La musculatura no somática corresponde a la musculatura de los 
órganos reproductivos y del escólex (Mair et al. 1998, Korneva 2013). 
Morfológicamente es similar a la musculatura somática, aunque presenta 
especializaciones particulares. Las especializaciones musculares en el escólex 
serán desarrolladas en el capítulo 5. 
 
 
11 
 
Figura 9. Esquema de la musculatura en cestodes. Tomado de Smyth y McManus 
(1989). Flechas: miofibrillas 
 
 
 
12 
 
Materiales y Métodos 
Obtención de los hospedadores 
Se capturó un total de 32 ejemplares de elasmobranquios y teleósteos, 
en 11 campañas marinas y 4 campañas continentales. Los muestreos se 
realizaron en el Río San Javier (Saladero Cabal, Santa Fe), en el Río de la 
Plata (Costanera Norte, CABA), en el Río Colastiné (Colastiné, Santa Fe), en 
la costa atlántica bonaerense (Mar de Plata y Necochea) y en la plataforma 
marina argentina a bordo del Buque Oceanográfico Puerto Deseado (Figuras 
10 y 11). Los ejemplares de los muestreos continentales se obtuvieron a partir 
de concursos de pesca o pesca artesanal comercial, en ambos casos con caña 
de pescar. Los ejemplares de muestreos costeros marinos se obtuvieron a 
partir de la pesca comercial. Los ejemplares del Buque Oceanográfico fueron 
obtenidos por una red piloto de arrastre de fondo con portones. El detalle de las 
capturas se especifica en el apéndice 1. 
 
Figura 10. Muestreos marinos en la costa bonaerense y la plataforma marina 
argentina. 
 
 
13 
 
 
Figura 11. Muestreos continentales en la provincia de Santa Fe y en el estuario 
del Río de la Plata (Ciudad Autonoma de Buenos Aires = CABA). 
Cada ejemplar de elasmobranquio o teleósteo fue examinado, 
fotografiado, e identificado hasta el nivel de especie. Para la obtención de los 
cestodes adultos se realizó una incisión ventral, y se extrajo la válvula espiral o 
el intestino de cada hospedador.Una vez diseccionado el órgano, se observó 
el contenido y la mucosa intestinal del mismo bajo lupa. Algunos cestodes 
aislados fueron fijados en formaldehído neutro al 4% y transferidos 
posteriormente a alcohol etílico al 70% para su conservación y posterior estudio 
al microscopio óptico o al microscopio electrónico de barrido. Otros fueron 
fijados en glutaraldehído al 2,5% en tampón fosfato 0,1 mol L – 1 pH 7,4 
durante 48 h y transferidos al mismo buffer a 4ºC para su conservación y 
posterior estudio al microscopio electrónico de transmisión. 
Para la identificación de los cestodes fijados en glutaraldehído 2,5%, se 
cortó la parte posterior del estróbilo del cestodo para la preparación del material 
como un voucher. Los vouchers fueron fijados en formaldehído neutro al 4% y 
transferidos a alcohol etílico 70% para su conservación. El mismo 
procedimiento de fijación (formaldehído neutro al 4%) se realizó con los 
intestinos y las válvulas espirales de los hospedadores para poder ser 
transportados y examinados con mayor detalle en el laboratorio. 
Las especies estudiadas en esta tesis se especifican en la tabla 1. 
 
 
14 
 
 
Tabla 1. Especies de cestodes estudiadas en esta tesis. 
Orden  Especie  Hospedador 
Bothriocephalidea  Clestobothrium cristinae  Merluccius hubssi 
Trypanorhyncha  Grillotia carvajalregorum 
Squatina 
guggenheim 
Phyllobothriidea 
Orygmatobothrium 
schmittii  Mustelus schmitti 
"Tetraphyllidea"  Calliobothrium australis  Mustelus schmitti 
Onchoproteocephalidea 
Acanthobothrium 
marplatensis 
Atlantoraja 
castelnaui 
Onchoproteocephalidea 
Acanthobothrium 
zapterycum  Zapterix brevirostris 
Onchoproteocephalidea  Monticellia magna 
Pimelodus albicans y 
P. maculatus 
Onchoproteocephalidea  Proteocephalus pimelodi 
Pimelodus albicans y 
P. maculatus 
 
 
Técnicas y procedimientos para el estudio morfológico 
Preparaciones permanentes (whole-mounts) 
Un ejemplar entero de cada especie y, además, el material voucher 
conservado en alcohol etílico 70%, fueron hidratados utilizando alcohol etílico 
en serie decreciente de concentración (70%, 50%, 35% y agua destilada) y 
coloreados con hematoxilina de Harris toda la noche. Posteriormente fueron 
deshidratados mediante una serie creciente de concentraciones de alcohol 
etílico (35%, 50%, 70%, 85%, 90%, 100%), decolorados con una solución de 
HCl:etanol 70 % 1:1, aclarados con metilsalicilato, y montados entre porta y 
cubreobjetos con bálsamo natural de Canadá (Pritchard y Kruse, 1982). Estos 
especímenes fueron estudiados para realizar su identificación especifica. 
Cortes histológicos 
Un total de 115 cestodes fijados en formaldehido neutro 4% y 
conservados en alcohol etílico 70% fueron deshidratados utilizando una serie 
de concentraciones graduales de alcohol butílico: alcohol etílico: agua destilada 
(sol. 1: 20:50:30; sol. 2: 35:50:15; sol 3: 55:40:5; sol.4:75:25:0) por 15min hasta 
llegar a alcohol butílico puro (ver detalle en apéndice 4). Luego, los cestodes 
 
15 
 
fueron transferidos a una solución 1:1 de parafina: alcohol butílico por 30 min, a 
parafina 30 min (dos veces), y finalmente incluidos en parafina. Se realizaron 
cortes en secciones longitudinales, sagitales y transversales con un espesor de 
entre 5- 8 μm con un micrótomo rotatorio Leica RM 2125 RTS. Los cortes se 
colorearon con hematoxilina-eosina (H&E) y tricrómico de Masson modificado 
para identificación de tejidos y obtención de imágenes topográficas. Además, 
otras secciones histológicas se colorearon utilizando diferentes técnicas 
histoquímicas: azul brillante de Coomassie (Kiernan, 1999) para detectar 
proteínas / péptidos, ácido periódico - Reactivo de Schiff (PAS) contrastado con 
hematoxilina de Carazzi (Suvarna et al. 2012) para glicoconjugados neutros 
(glicoproteínas, mucopolisacáridos), Azul de Alcian para glicoconjugados 
ácidos y negro Sudán para detectar lípidos (Ojeda 2011).  Se utilizaron 
secciones de intestino de ratas Wistar HsdFcen: WI, como controles positivos y 
negativos para las técnicas histoquímicas. Los protocolos seguidos para la 
realización de cada una de estas técnicas se detallan en el apéndice 2. 
Los preparados permanentes y cortes histológicos fueron observados y 
medidos en microscopios ópticos: Olympus BX 51, Zeiss Axio imager A1. Las 
fotografías se tomaron con microscopios ópticos: Zeiss Axioscope con equipo 
fotográfico Nikon Coolpix 950 y con un Zeiss Axioplan con equipo fotográfico 
Zeizz Axiocam ERc 5s. 
Microscopia electrónica de barrido 
Se estudió la morfología de los microtricos, la presencia de receptores 
sensoriales o de secreciones glandulares sobre la superficie del tegumento 
mediante la observación de ejemplares de O. schmittii y C. cristinae al 
microscopio electrónico de barrido (MEB). Los escólex fijados en formaldehido 
neutro 4% y conservados en alcohol etílico 70% fueron hidratados mediante 
una serie decreciente de concentraciones de etanol y post-fijados en tetróxido 
de osmio al 1% toda la noche. Posteriormente se los deshidrató mediante una 
serie creciente de concentraciones de etanol, se los transfirió a una solución 
1:1 de etanol:hexametildesilazano por 30 min, y por último se los dejo 1h en 
hexametildisilazano. 
Los escólex se montaron sobre tacos de aluminio utilizando cinta bifaz. 
Los mismos fueron observados y fotografiados mediante el uso del microscopio 
electrónico de barrido Philips XL 30 perteneciente al servicio de microscopía 
del Museo Argentino de Ciencias Naturales (CONICET) y del MEB Zeiss Supra 
40 del Centro de Microscopias Avanzadas (CMA), FCEN, UBA. 
Microscopia electrónica de transmisión 
Los escólex de C. cristinae, G. carvajalregorum, O. schmittii, A. 
marplatensis, M. magna y P. pimelodi fueron estudiados con microscopia 
electrónica de transmisión (MET). El material fue fijado en glutaraldehído al 
 
16 
 
2,5% en tampón fosfato 0,1 mol L – 1 pH 7,4 durante 48 h, lavado en buffer 
fosfato y post-fijado durante 1 h en OsO4 al 1% en el mismo tampón. Luego, 
las muestras se deshidrataron y se incrustaron en resina Spurr o Durcupan 
(López et al., 2008). Los cortes semifinos (de 0,5 a 1 μm) se obtuvieron con un 
ultramicrotomo Reichert-Jung (modelo Ultracut E) y se tiñeron con azul de 
toluidina al 1% (López et al., 2008), también se utilizó negro Sudán para la 
detección de lípidos, y azul brillante de Coomassie para detección de proteínas. 
Secciones ultrafinas (70–90 nm) se contrastaron con acetato de uranilo y citrato 
de plomo (Reynolds, 1963), y se examinaron y fotografiaron utilizando un Zeiss 
EM 109 T operado a 80 kV perteneciente al Laboratorio Nacional de 
Investigación y Servicios de Microscopía Electrónica (LANAIS-MIE), UBA-
CONICET. 
 
Procesamiento de microfotografías 
Una vez obtenidas las microfotografías a través del MEB, MET o el 
microscopio óptico (MO), las estructuras se midieron utilizando el programa 
Adobe Photoshop CS6. El mismo programa se utilizó para el armado de las 
figuras y dibujos. 
En las descripciones morfológicas las medidas se expresan con el 
siguiente formato: rango (media ± desvío estándar; número de medidas 
realizadas para dicho carácter). Todas las medidas se dan en nanómetros (nm) 
o micrómetros (µm). 
Optimización de caracteres 
Los caracteres morfológicos obtenidos se optimizaron con el programa 
TNT (Goloboff et al. 2008) en las filogenias de Brabec et al. (2015), Caira et al. 
(2014), de Chambrier et al. (2015), Olson et al. (2010). El detalle de los 
procedimientos se especifica en el capítulo 6. 
 
Algunos resultados de está tesis fueron publicados en Mutti e Ivanov 
(2019). 
 
 
17 
 
Capı́tulo 1. Glándulas del escólex 
 
Introducción 
Las glándulas del escólex han sido observadas en varias especies de 
cestodes. En términos generales, son llamadas glándulas frontales o anteriores 
(Gustafsson y Vaihela 1981, Kuperman y Davydov 1982, Farooqi 1986, 
McCullough y  Fairweather 1989), y cuando están asociadas a algunaestructura del escólex reciben el nombre de la misma, por ejemplo glándula 
rostelar, glándula del órgano apical, etc. Generalmente se desarrollan en el 
parénquima, y sus secreciones se descargan en el ápice del escólex, margen 
de las botrias, los acetábulos, los órganos apicales y/o a lo largo del cuello 
(Kuperman y Davydov 1982, McCullough y Fairweather 1989, Ivanov 2008). 
Pueden ser unicelulares o sinciciales (Hayunga 1979, Kuperman y Davydov 
1982, McCullough y Fairweather 1989, Poddubnaya et al. 2007), y secretan 
glicoproteínas, lipoproteínas, mucopolisacáridos o proteínas (Smyth 1964, 
Thompson et al. 1979, Farooqi 1986, McCullough y Fairweather 1989, Caira et 
al. 2005). Se han propuesto diversas funciones para estas glándulas, tales 
como: proteólisis para la digestión extracorporal o para la penetración de 
tejidos (Arme y Threadgold 1976, Poddubnaya et al. 2007), adhesión 
(McCullough y Fairweather 1989, Caira et al. 2005) y protección contra las 
enzimas o la respuesta inmune del hospedador (Arme y Threadgold 1976, 
Farooqi 1986). Kuperman y Davydov (1982) clasificaron los mecanismos de 
secreción observados en cestodes en merocrinos, apocrinos y microapocrinos, 
sin embargo Thompson et al. (1979) registraron glándulas holocrinas en 
Echinococcus granulosus. Los estudios ultraestructurales e histoquímicos de 
estas glándulas se han realizado solamente en unas pocas especies de los 
órdenes Bothriocephalidea, Diphyllobothriidea, Caryophyllidea, Cyclophyllidea, 
Litobothriidea, Lecanicephalidea, Onchoproteocephalidea, Phyllobothriidea y 
Trypanorhyncha (Hayunga 1979, Kuperman y Davydov 1982, McCullough y 
Fairweather 1989, Brockerhoff y Jones 1995, Moreno et al. 2001, Whittington y 
Cribb 2001, Žďárská et al. 2004, Poddubnaya et al. 2007, Gallagher et al. 2017, 
Mutti e Ivanov 2019). No existe ningún trabajo que analice la diversidad 
morfológica de todas las glándulas, y la posible relación filogenética entre los 
taxa y el tipo de glándula que poseen. 
El objetivo en este capítulo es estudiar la morfología, la histoquímica, 
los mecanismos de secreción y la ultraestructura de las glándulas para poder 
describirlas en diversas especies de cestodes que no han sido estudiados 
anteriormente. En base a la información obtenida se discutirán los tipos 
morfológicos existentes. 
 
18 
 
Materiales y Métodos 
Las especies estudiadas en este capítulo son: Clestobothrium cristinae 
(Bothriocephalidea), Grillotia carvajalregorum (Trypanorhycha), Monticellia 
magna (Onchoproteocephalidea), Orygmatobothrium schmittii 
(Phyllobothriidea), Proteocephalus pimelodi (Onchoproteocephalidea) y 
Acanthobothrium marplatensis (Onchoproteocephalidea), A. zapterycum 
(Onchoproteocephalidea), Calliobothrium australis (Tetraphyllidea), 
Para describir las glándulas en C. cristinae (Bothriocephalidea) se siguió 
la terminología de Poddubnaya (2007), para G. carvajalregorum 
(Trypanorhyncha) a Davydov y Biserova (1985), para O. schmittii 
(Phyllobothriidea) a Ivanov (2008) y con las otras especies no se siguió ninguna 
terminología en particular. Los ejemplares fueron estudiados al MET, MEB y se 
realizaron distintas técnicas histológicas (azul Alcian, azul Coomassie, azul de 
Toluidina, H&E, negro sudán, PAS, Tricrómico de Masson), las cuales se 
detallan en Materiales y Métodos generales. 
 
Resultados 
Se encontraron glándulas en el escólex de botriocefálidos (C. cristinae), 
oncoproteocefálidos continentales (M. magna y P. pimelodi), filobótridos (O. 
schmittii), y tripanorrincos (G. carvajalregorum) cuya morfología e histoquímica 
se describe a continuación. 
Si bien las mismas técnicas y protocolos fueron aplicados a ejemplares 
de A. marplatensis, A. zapterycum (ambos Onchoproteocephalidea marinos) y 
C. australis (Tetraphyllidea), no se observaron elementos glandulares en estas 
especies. 
 
Clestobothrium cristinae (Bothriocephalidea) 
Glándula tipo I (tumulogénicas) (Figuras 1.1 D-E, 1.2, 1.3 A-B) 
Al MEB se observa que las glándulas tumulogénicas se distribuyen en 
toda la superficie del escólex, siendo más abundantes entre al ápice y la 
apertura de las botrias. Al micrsocpio óptico (MO), los tumuli (véase mas abajo) 
no fueron observados en la superficie externa del escólex, posiblemente esto 
se deba a un artefacto de la técnica. Las zonas del escólex que coinciden con 
la ubicación de éstas glándulas se colorean PAS positivo, lo que indica que su 
secreción es un glicoconjugado neutro, posiblemente un mucopolisacárido o 
mucina. (Figura 1.1 D). Sin embargo, no se puede asegurar fehacientemente 
que la coloración corresponda a la glándula tipo I. 
 
19 
 
A nivel ultraestructural, los cuerpos celulares de la glándula forman 
procesos citoplasmáticos largos y delgados que contienen numerosos gránulos 
secretores, los cuales son transportados intracelularmente. Los procesos 
citoplasmáticos, al atravesar la membrana basal del tegumento, entran en 
contacto con el citoplasma distal del tegumento. Cuando sucede esta unión, la 
membrana basal suele plegarse levemente hacia el citoplasma distal formando 
una invaginación. Dentro de la invaginación se ubican las miofibrillas 
musculares y la porción final de un proceso citoplasmático glandular.  El 
conjunto de las miofibrillas, la porción final del citoplasma glandular y la 
invaginación de la membrana basal forman un "pedúnculo glandular" (glandular 
stalk) (Figura 1.3 B). La concentración de gránulos secretorios es empujada 
hacia la superficie del tegumento posiblemente ayudada por las miofibrillas 
que se encuentran en la periferia de la porción final de la glándula. La zona 
terminal de la glándula se denomina tumulus (pl. tumuli). Se localiza en la 
superficie externa del tegumento y está compuesto por el citoplasma del 
tegumento con gránulos secretorios (Figura 1.3 A). Al desprenderse esta 
estructura del tegumento se libera su secreción y como se pierde parte del 
citoplasma celular, se considera que el mecanismo de secreción es de tipo 
apocrino. El tamaño de los gránulos secretorios es de 152–241 (198 ± 22; 26) 
nm de diámetro. No se observaron núcleos asociados a los procesos 
glandulares. 
 
Glándula tipo II (Figuras 1.1 B, C, E, 1.3 C-E) 
Las glándulas tipo 2 se ubican profundo en el parénquima del escólex. 
En corte transversal observado al MO se observa como estas células se 
organizan en dos arcos que se originan en el esfínter muscular de las botrias. 
Ambos arcos glandulares hacen contacto entre sí, al verlos unidos parecen 
formar una cruz de células glandulares. Dichas células son PAS positivas, lo 
cual indica que su secreción es un glicoconjugado neutro, posiblemente un 
mucopolisacárido o mucina (Figura 1.1 C). 
A nivel ultraestructural, los cuerpos celulares de la glándula se 
encuentran inmersos en el parénquima donde se pueden observar sus núcleos 
2.569–3.918 (3.248 ± 675; 3) nm de diámetro. Los núcleos son periféricos y 
tienen escaso contacto con el citoplasma secretor. En el parénquima, las 
células glandulares desarrollan numerosas extensiones citoplasmáticas que se 
llenan con gránulos secretorios grandes, algo irregulares, de 309–608 (484 ± 
88; 14) nm de diámetro. Los gránulos pueden presentar distintos grados de 
electro-densidad y son trasportados hacia el tegumento por conductos 
revestidos por microtúbulos (Figura 1.3 C, E). La porción terminal del conducto 
parece interrumpir el tegumento y su membrana plasmática. No se observaron 
anillos electro-densos que fijen la porción terminal del conducto con el 
 
20 
 
tegumento. El mecanismo de secreción de estas glándulas es de tipo 
merocrino. 
 
 
Figura 1.1. Glándulas del escólex de Clestobothrium cristinae 
(Bothriocephalidea) observadas al microscopio óptico. A. Escólex, vista general. 
Línea negra índica la zona del corte de la figura B. B. Corte histológico transversal 
(coloración tricrómico de Masson modificado), en azul presumiblemente glándula tipo 
2. C. Corte sagital, presumiblementeglándula tipo 2; coloración PAS. C. Corte 
histológico sagital (coloración PAS), presumiblemente glándula tipo 1. D. Corte 
histólogico sagital (PAS), detalle de los tejidos. Flechas: Presumiblemente tallo glandular del 
tumuli. G. Glándula tipo 2. M. Músculo. 
 
 
21 
 
 
Figura 1.2. Microfotografías al microscopio electrónico de barrido (MEB) de los 
tumuli en la superficie apical del escólex de Clestobothrium cristinae 
(Bothriocephalidea). A. Tumuli. B. Detalle del tumuli siendo secretado. C. Tumulus. 
 
 
22 
 
 
Figura 1.3. Glándulas tipo I y II en el escólex de Clestobothrium cristinae 
(Bothriocephalidea) al microscopio electrónico de transmisión (MET). A-B. 
Glándula tipo I en la superficie proximal de la botria. A. Tumuli. B. Pedúnculo 
glandular. C-E. Glándula tipo II en la superficie distal de la botria. C. Conducto secretor 
atravesando el tegumento. D. Acumulo de gránulos en el parénquima. E. Detalle de 
conducto secretor donde se observan los microtúbulos. Flecha blanca: Microtúbulos. Cd: 
Citoplasma distal del tegumento; Gs: Gránulos secretorios; M: Músculo; Pg: Pedúnculo glandular; T: 
Tumulus; Tf: Tumulus en formación. 
 
 
 
23 
 
Grillotia carvajalregorum (Trypanorhyncha) 
Glándulas frontales (Figuras 1.4, 1.5 A-Cbis) 
Estas glándulas están formadas por células glandulares piriformes u 
ovales que se encuentran diseminadas en el parénquima de la botrias y otras 
células que forman dos acinos laterales desde la parte posterior de la botria 
hasta la parte anterior de la pars bulbosa. Ambos acinos miden 184–328 (248 
± 59; 6) µm de longitud. Todas las células de las glándulas son PAS positivas, 
lo que indica que su secreción es un glicoconjugado neutro, posiblemente un 
mucopolisacárido o mucina (Figura 1.4). 
La ultraestructura de las células glandulares muestra un gran núcleo 
eucromático y el citoplasma con varios gránulos secretores electro-densos 
cuyo diámetro mide 227–487 (330 ± 66; 30) nm (Figura 1.5 A). Los gránulos 
son transportados a través de conductos revestidos por microtúbulos hacia los 
surcos de la botria y el ápex (Figura 1.5B, C, Cbis). En la zona de la 
desembocadura de la glándula, debajo del surco botrial, se observa una 
agrupación de miofibrillas muy conspicua (Figura 1.5 Cbis). No se observaron 
conductos asociados al tegumento en la zona de la pars vaginalis. El 
mecanismo de secreción es de tipo merocrino. 
Glándula tentacular (Figura 1.5 D) 
Dentro de cada orificio tentacular, se observa una pequeña invaginación 
del tegumento interno, la cual mide 3,96–4,11 (4,03 ± 0,11; 2) µm de largo y 
0,66–1,13 (0,9 ± 0,33; 2) µm de ancho (Figura 1.5 D). Esta invaginación tiene 
muchas vesículas electro-lúcidas internas de 62–204 (120 ± 31; 33) nm de 
diámetro, y se observan pequeños gránulos electro-densos de 41–46 (43 ± 2; 
8) nm de diámetro. No se registraron núcleos u otras estructuras celulares. 
 
 
24 
 
 
Figura 1.4. Fotografías de las glándulas frontales del escólex de Grillotia 
carvajalregorum (Trypanorhyncha) coloreadas con PAS y observadas al 
microscopio óptico. A. Vista de botrias y pedunculus scolises con células PAS 
positivas. B. Vista de los acinos en otro ejemplar. Detalle: acinos en la zona media del 
pedunculus scolices. C. Detalle de los acinos debajo de las botrias. 
 
 
25 
 
 
Figura 1.5. Glándulas del escólex de Grillotia carvajalregorum (Trypanorhyncha) 
observadas al microscopio electrónico de transmisión. A-C. Glándula frontal. A. 
Célula glandular. B. Desembocadura en el ápex. C. Desembocadura en la hendidura 
botrial. C bis. Continuación de la figura C, desembocadura de la glándula con músculo 
asociado. D. Glándula tentacular. *: punto de referencia entre la figura C y la C bis. Punta de 
flecha: Receptores sensoriales. Gs: Gránulos secretorios; Sb: Surco botrial; Tg: Glándula tentacular. 
 
Orygmatobothrium schmittii (Phyllobothriidea) 
Órgano glandulomuscular botridial (OGM) (Figuras 1.6, 1.7, 1.8) 
El órgano glandulomuscular está inmerso en el parénquima de cada 
botridio, localizado en una posición central (Figuras 1.6 y 1.8). Está formado 
 
26 
 
por un sincicio glandular reticular, el cual se expande entre los músculos 
radiales del botridio.  Los músculos radiales parecen tener un contacto íntimo 
con el sincicio glandular y lo atraviesan en diferentes sitios. No se observaron 
filamentos de actina y miosina dentro del citoplasma glandular. Las 
prolongaciones citoplasmáticas proximales del sincicio tienen un núcleo 
eucromático, donde el nucléolo es a veces evidente. El citoplasma contiene 
numerosos ribosomas libres, gránulos secretores electro-densos de 249–761 
(467 ± 158; 10) nm de diámetro, y mitocondrias. Cerca del tegumento, las 
prolongaciones citoplasmáticas del sincicio acumulan gránulos secretores, los 
cuales se transfieren intra-sincitialmente. La secreción parece ser expulsada 
por un mecanismo apocrino (Figura 1.7 C). Las células glandulares son 
continuas con el tegumento. 
 
Figura 1.6. Ubicación del órgano glandulomuscular botridial en el escólex de 
Orygmatobothrium schmittii (Phyllobothriidea). A. Vista general en MEB. B. Corte 
longitudinal de un botridio (azul de toluidina) observado al Microscopio óptico. A: ápex; 
B: Botridio; Ogm: Órgano glandulomuscular botridial; P: Parénquima del escólex propiamente dicho; Sdb: 
Superficie distal del botridio; Spb: Superficie proximal del botridio; Va: Ventosa apical. 
 
27 
 
 
Figura 1.7. Órgano glandulomuscular botridial (OGM) de Orygmatobothrium 
schmittii (Phyllobothriidea). A. Secreción en el medio de la superficie distal del 
botridio, al MEB. B. Fotografia al MO del OGM, Coomassie positivo. C-D. Fotografias 
al microscopio electrónico de transmisión (MET). C. Detalle del tegumento de la OGM 
con gránulos secretorios. D. Detalle de una fina prolongación citoplasmática que une el 
tegumento con el sincicio glandular. E. Detalle del OGM cerca de la membrana 
limitante del botridio. F. Órgano glandulomuscular botridial. Punta de flecha: prolongación 
citoplasmática; Cd: Citoplasma distal del tegumento; Gs: Gránulos secretorios; M: Músculo; Ml: Membrana 
limitante; Mr: Músculo radial; N: Núcleo; Nu: Nucléolo. 
El sincicio se tiñe intensamente con azul brillante de Coomassie (Figura 
1.7 B) y ligeramente con ácido periódico de Schiff, lo que indicaría que la 
secreción es glicoproteica. La morfología de esta glándula se resume en la 
Figura1.8. 
 
28 
 
 
 
Figura 1.8. Esquema del órgano glandulomuscular botridial del escólex de 
Orygmatobothrium schmittii (Phyllobothriidea). De: Ducto excretor; Mr: Musculatura radial; 
P: Parénquima del escólex propiamente dicho; Pb: Parénquima del botridio; T: Tegumento; Sg: Sincicio 
glandular. 
Monticellia magna (Onchoproteocephalidea) 
Se observaron células glandulares ubicadas en el ápex, y en el escólex 
propiamente dicho alrededor de las ventosas. Los dos tipos celulares 
diferenciados al MET no pudieron ser diferenciados por medio de coloraciones 
histoquímicas. Sin embargo utilizando tricrómico de Masson modificado, se 
colorearon células del ápice del escólex, aunque no se puede asegurar a cual 
tipo celular pertenece. 
El tegumento, las células alrededor de las ventosas y en el ápex del 
escólex resultaron PAS positivas. Posiblemente los dos tipos glandulares que 
se describen al MET liberen distintas clases de glicoconjugados neutros. 
A nivel ultraestructural se diferencian dos tipos celulares, ambos 
ubicados en el parénquima del escólex propiamente dicho. 
Glándula tipo 1 (Figuras 1.9, 1.10 A-C, E) 
Glándula formada por un conjunto de células con múltiples procesos 
citoplasmáticos que se unen al tegumento. Los núcleos se ubican en el 
 
29 
 
parénquima, siendo más abundantes en las zonas más profundas y miden 
3,22–4,57 (3,67 ± 0,62; 4) µm de diámetro. El citoplasma glandular posee 
mitocondrias y gránulos secretorios, los cuales son transportados 
intracelularmente. Los gránulos secretorios son redondos,