Discriminación de series de clics rápidas producidas por los delfines de Risso (Grampus griseus) etiquetados para ecolocalización o comunicación

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Discriminación de series de clics rápidas producidas por 
los delfines de Risso (Grampus griseus) etiquetados para 
ecolocalización o comunicación 
P. Arranz, SL DeRuiter, AK Stimpert, S. Neves, AS Friedlaender, JA 
Goldbogen, F. Visser, J. Calambokidis, BL Southall, PL Tyack. 
Revista de biología experimental 2016 219: 2898-2907; doi: 10.1242 / 
jeb.144295 
RESUMEN 
Los primeros estudios que categorizaron los sonidos pulsados de 
odontocete tenían pocos medios para discriminar las señales utilizadas 
para la alimentación basada en biosonar de las utilizadas para la 
comunicación. Esta capacidad para identificar la función de los 
sonidos es importante para comprender e interpretar el 
comportamiento; también es esencial para monitorear y mitigar las 
perturbaciones potenciales de las actividades humanas. Se colocaron 
etiquetas de archivo en Grampus griseus para cuantificar y discriminar 
entre los sonidos pulsados utilizados para la alimentación basada en 
ecolocalización y los utilizados para la comunicación. Se identificaron 
dos tipos de sonidos pulsados, zumbidos y pulsos de ráfaga rápidos de 
la serie de clic, producidos por los delfines marcados y se clasificaron 
utilizando un modelo de mezcla gaussiana en función de su duración, 
asociación con sacudidas (es decir, cambio rápido de aceleración) y 
asociación temporal con clic trenes Los zumbidos siguieron a los clics 
de ecolocación regulares y coincidieron con una fuerte señal de 
sacudida de los acelerómetros en la etiqueta. Consistieron en series con 
un promedio de 359 ± 210 clics (media ± SD) con una tasa de 
repetición creciente y una amplitud relativamente baja. Los pulsos de 
ráfaga consistían en series de clics relativamente cortas con un 
promedio de 45 ± 54 clics con una tasa de repetición decreciente y un 
intervalo de clics más prolongado que era menos probable que 
estuvieran asociados con la ecolocación regular y la señal de sacudida. 
Estos resultados sugieren que los zumbidos más largos, relativamente 
más bajos, asociados con sacudidas se utilizan en esta especie para 
capturar presas, principalmente durante la fase inferior de las 
inmersiones de forrajeo, como se ve en otros odontocetes. En contraste, 
los pulsos de ráfaga aislados más cortos que generalmente son emitidos 
por los delfines mientras están en o cerca de la superficie se usan fuera 
de un contexto de forrajeo conocido y directo. 
PALABRAS CLAVE: Biosonar, sonido pulsado, zumbido, pulso de 
ráfaga, tirón, comportamiento de forrajeo. 
INTRODUCCIÓN 
Las ballenas dentadas (odontocetes) han desarrollado capacidades 
extraordinarias para utilizar el sonido como una señal sensorial 
principal (Au, 1993; Tyack, 1999). Utilizan el sonido para 
comunicarse y ecolocarse, emiten pulsos direccionales de sonido de 
alta frecuencia y escuchan los ecos para construir una escena acústica 
de presas y puntos de referencia utilizando un sentido de ecolocación 
activo (Madsen y Surlykke, 2013). Nuestra comprensión del 
comportamiento de ecolocación de las ballenas dentadas está 
aumentando gradualmente (Miller et al., 2004; Madsen et al., 2005; 
Wisniewska et al., 2016; Clausen et al., 2011), pero está limitado por 
los desafíos de estudiar el comportamiento acústico de animales 
marinos en libertad que a menudo vocalizan en profundidad y fuera de 
la vista. Muchas ballenas dentadas tienen sistemas de comunicación 
sofisticados, pero el estudio de su comportamiento vocal se ve 
obstaculizado por los problemas para identificar qué animal emite un 
sonido y qué animales responden a estas llamadas. Estos problemas al 
vincular las señales acústicas individuales con la función en estos 
taxones han impedido en gran medida la contextualización y la 
discriminación funcional de los sonidos pulsados, que pueden 
utilizarse para la ecolocación o la comunicación. Sin embargo, esta 
información es esencial para cuantificar el comportamiento social y de 
forrajeo y para evaluar los impactos potenciales de las perturbaciones 
causadas por actividades humanas. 
Grampus griseus (G. Cuvier 1812) es un delfinido social de gran 
profundidad para el que se ha descrito una diversidad de 
vocalizaciones, pero con poca información sobre la funcionalidad. El 
repertorio vocal de esta especie incluye silbidos, gruñidos, chirridos, 
clics de ecolocación (pulsos), series rápidas de clics que se han descrito 
como ladridos, zumbidos y pulsos de ráfaga aislados, y una 
combinación de silbidos y pulsos, llamados pulsos de estallido de 
silbidos. (Kruse et al., 1999; Corkeron y Van Parijs, 2001; Madsen et 
al., 2004; S. Neves, Comportamiento acústico de los delfines de Risso, 
Grampus griseus, en las Islas Canarias, España, Tesis doctoral, 
Universidad de St Andrews, St Andrews, 2012). Los aumentos rápidos 
en la tasa de clics al final de las secuencias de clics de ecolocalización 
se han interpretado como intentos de capturar presas, acuñados en 
varias especies de murciélagos ecolocalizadores (Griffin et al., 1960) 
y odontocetes (Miller et al., 1995; Miller et al., 2004; Johnson et al., 
2006). Un zumbido representa la fase terminal del proceso de forrajeo 
basado en biosonar, que consiste básicamente en fases de búsqueda, 
aproximación y captura guiadas por eco (Griffin, 1958). Al acercarse 
a los objetivos durante los zumbidos, las ballenas dentadas que se 
desplazan de manera consistente reducen el intervalo entre clics (ICI) 
y los niveles de salida de los clics (Morozov et al., 1972; Au, 1993; 
Miller et al., 1995; Johnson et al., 2006; DeRuiter et al., 2009; 
Wisniewska et al., 2016). Además, los zumbidos se asocian 
rutinariamente con un aumento de las maniobras y / o cambios en la 
tasa de aceleración corporal ("tirón") (Johnson et al., 2004; Miller et 
al., 2004; Aguilar Soto et al., 2011), probablemente como resultado de 
Movimientos rápidos en busca de presas. Alternativamente, se han 
propuesto ráfagas cortas de clics de alta tasa de repetición para 
funcionar en la comunicación (Aguilar Soto et al., 2011; S. Neves, 
comportamiento acústico de los delfines de Risso, Grampus griseus, 
en las Islas Canarias, España, tesis doctoral, Universidad de St 
Andrews, St Andrews, 2012), interacciones agonísticas (Miller et al., 
1995; Blomqvist y Amundin, 2004; Lammers et al., 2006; Clausen et 
al., 2011) y detección a largo plazo (Finneran, 2013) en esta especie, 
así como en otros odontocetes. Hasta la fecha, los rumores de Grampus 
no se han definido de forma inequívoca (Corkeron y Van Parijs, 2001). 
 
Lista de Abreviaciones 
AoA Ángulo de llegada 
CEE Experimento de exposición controlada 
DTAG Etiqueta digital 
ICI Intervalo entre clics 
IPSI Intervalo de sonidos entre pulsos 
RMS Media cuadrática 
Las etiquetas digitales (DTAG) (Johnson y Tyack, 2003) que registran 
datos de audio y movimiento proporcionan una capacidad única para 
recopilar información acústica y de comportamiento simultáneamente 
de un individuo que vocaliza, lo que mejora nuestra capacidad de 
inferir cuándo tiene lugar la ecolocación o la comunicación (Johnson 
et al., 2009; Wisniewska et al., 2016). Un desafío importante en los 
estudios de marcaje del comportamiento vocal de las ballenas es 
identificar qué sonidos son producidos por el individuo etiquetado y 
cuáles son producidos por conspecíficos cercanos. Para especies de 
odontocetos más grandes, el uso de una combinación de señales 
acústicas, como un componente característico de baja frecuencia y una 
amplitud y un ángulo de llegada relativamente estables de los clics en 
los dos hidrófonos de la etiqueta, ha demostrado ser confiable para 
identificar las secuencias de clics producidas por individuos 
etiquetados (Zimmer et al., 2005; Johnson et al., 2006). Aquí, 
aplicamos estas técnicas a los datos recopilados de Grampus para 
distinguir los sonidos pulsados producidos por el animal etiquetado, 
para luego contextualizar su comportamientoacústico. Nuestra 
hipótesis es que: (1) Grampuslos 'zumbidos' están precedidos por 
trenes de clics de ecolocación regulares, con un ajuste de la salida de 
clics y el patrón de movimiento coherente con los intentos de capturar 
presas; y (2) los sonidos de "pulso de ráfaga" que no siguen 
directamente a los trenes de clic de ecolocación y carecen de los 
cambios acústicos y motores asociados con la captura de presas son 
más propensos que los zumbidos a agruparse en contextos sociales. 
Mediante el uso de datos de etiquetas acústicas y de detección de 
movimiento concurrentes, proporcionamos la primera cuantificación 
de los zumbidos de forrajeo de Grampus y los discriminamos de los 
sonidos de pulso de ráfaga en esta especie. 
MATERIALES Y MÉTODOS 
Recogida y análisis de datos 
Los DTAG se desplegaron en 15 Grampus adultos salvajes en el 
Santuario Marino Nacional de las Islas del Canal en California, EE. 
UU., en los esfuerzos de campo durante los veranos de 2011, 2013 y 
2014. Diez de los 15 delfines incluidos en este estudio fueron 
etiquetados como parte de un estudio de respuesta de comportamiento 
y fueron expuestos a reproducciones de estímulos acústicos, pero 
analizar las respuestas a estos experimentos de exposición controlada 
(CEE) está fuera del alcance de este documento. Por lo tanto, aquí solo 
usamos datos de comportamiento registrados antes del inicio de las 
CEE. Los primeros 15 minutos de cada registro DTAG también se 
excluyeron del análisis, para eliminar los datos potencialmente 
afectados por el procedimiento de etiquetado. Los datos de CEE y los 
datos registrados inmediatamente después del etiquetado se excluyeron 
para limitar los datos analizados aquí a lo que se considera que 
representa el comportamiento natural no perturbado de Grampus. 
Debido a que todos los animales fueron marcados cuando estaban en 
un estado de comportamiento social o de viaje, esto probablemente 
representa un período de tiempo muy conservador para que los 
animales hayan regresado a su comportamiento de etiquetado previo, 
aproximadamente equivalente a dos o tres ciclos de buceo. Se 
utilizaron nueve DTAG en este estudio. Dos de ellos fueron 
desplegados en cuatro ocasiones en diferentes delfines. Los individuos 
se identificaron con la ayuda de fotos de su aleta dorsal y el patrón de 
cicatriz, y ninguno de los individuos se etiquetó más de una vez. 
Las etiquetas se unieron a la parte posterior de los delfines usando un 
palo de mano de 6 m de largo desde un bote inflable de casco rígido de 
7 m de largo. Las etiquetas se programaron para separarse al atardecer 
local y se ubicaron utilizando equipos de rastreo de radio. Los datos 
acústicos se muestrearon en estéreo con una resolución de 16 bits a 240 
kHz, excepto por la primera etiqueta (gg11_216a), donde se utilizó una 
tasa de muestreo de 120 kHz. Los datos del sensor de presión y los 
datos de los acelerómetros y magnetómetros triaxiales se muestrearon 
a 200 Hz por canal. Los datos de presión se diezmaron a 20 Hz y los 
datos del acelerómetro a 50 Hz para el análisis. Los datos del sensor 
DTAG se calibraron para el desplazamiento de temperatura y 
orientación y se convirtieron en profundidad, inclinación, balanceo y 
rumbo del animal marcado siguiendo los métodos descritos en Johnson 
y Tyack (2003). La sensibilidad acústica de los hidrófonos DTAG se 
estimó en -178 dB re. 1 V μPa −1 mediante la calibración de un DTAG 
utilizado en este estudio, que se implementó en cuatro individuos. Se 
espera que las diferencias en la sensibilidad de etiqueta a etiqueta estén 
en el mismo orden de variación debido a la ubicación de la etiqueta, el 
sombreado del cuerpo o la dispersión del grupo. El análisis de datos 
acústicos y de sensores se realizó en MATLAB R2016a (MathWorks, 
Natick, MA, EE. UU.) Utilizando la caja de herramientas DTAG 
(soundtags.st-andrews.ac.uk) y los scripts personalizados. 
Los experimentos se realizaron bajo el permiso del Servicio Nacional 
de Pesca Marina. 14534 y el permiso del Santuario Marino Nacional 
de las Islas del Canal 2010-003 (BLS, investigador principal de 
ambos). 
Clics de ecolocación 
Para algunas especies de odontocetos, los clics producidos por la 
persona etiquetada y registrados en la etiqueta se pueden distinguir 
usando su componente único de baja frecuencia (<15 kHz), que está 
ausente para los clics producidos por otras personas (cercanas) 
(Johnson et al., 2006; Zimmer et al., 2005). Además, los clics 
producidos por la persona etiquetada se registran en la etiqueta con un 
ángulo de llegada (AoA) constante, mientras que los clics de otras 
personas que se desplazan por ecolocalización cercanas muestran 
mayores fluctuaciones de este parámetro a medida que el otro animal 
se mueve con respecto al delfín etiquetado (Johnson et al. al., 2006). 
Los clics producidos por los delfines etiquetados se extrajeron 
utilizando un detector de energía supervisado (función findclicks, caja 
de herramientas DTAG), siguiendo las técnicas de Zimmer et al. 
(2005) y Johnson et al. (2006). Los clics de ecolocación de Grampus 
son transitorios cortos de 30 µs de duración con una frecuencia pico de 
45 kHz y un ancho de banda de −3 dB de 30 kHz (Madsen et al., 2004). 
El detector de energía se configuró con un filtro de paso de banda de 
5–15 kHz y un nivel de −40 dB. umbral de detección de nivel máximo 
recibido en la envolvente extraída de la señal filtrada de un canal para 
capturar el componente de baja frecuencia de los clics focales. Un 
gráfico de clic AoA versus tiempo (Fig. 1) se examinó para validar si 
los clics fueron producidos por el individuo etiquetado, según si se 
registraron con un AoA consistente en todo el registro, dentro de ± 20 
grados evaluados en ventanas de 10 s, en los hidrófonos de la etiqueta. 
Este criterio de clasificación se basa en observaciones de laboratorio 
de Philips et al. (2002), quienes informaron que los Grampus mueven 
su cabeza considerablemente durante los enfoques de destino. La 
variación en el delfín etiquetado hace clic en AoA en unos pocos 
segundos, si está presente, surgiría principalmente de que el animal 
etiquetado girara su cabeza. Dado que Grampus ha fusionado de forma 
secundaria las vértebras cervicales (Howell, 1930; Flower, 1982; 
Narita y Kuratani, 2005), reconocemos que cualquier movimiento de 
las estructuras productoras de sonido en relación con la colocación de 
la etiqueta debería involucrar un movimiento de toda la cabeza en 
relación con las vértebras cervicales fusionadas, o un movimiento de 
la columna torácica, flexionando de manera tal que la fuente de sonido 
de ecolocación Se está moviendo en relación a la etiqueta. 
Figura 1. Identificación de los clics de ecolocación producidos por 
Grampus griseus etiquetados y registrados en la etiqueta. (A) 
Espectrograma [Longitud 1024, 512 de la transformada de Fourier 
rápida de Hamming (FFT), superposición] de una secuencia de audio 
de 10 s, (B) envolvente de señal (transformada de Hilbert) y (C) ángulo 
de llegada (AoA) de los clics al Hidrófonos de etiqueta estéreo, 
coloreados por nivel recibido (RL). El nivel de clic se calcula como el 
valor máximo de la transformada de Hilbert para cada clic, en dB re. 
max RL. La línea de puntos inferior en C se juzga como los clics 
producidos por el delfín etiquetado en función de su AoA estable 
(dentro de ± 20 grados, consulte Materiales y métodos para obtener 
detalles), que permanece relativamente constante en todo el registro de 
etiquetas. Tenga en cuenta la variación más amplia en el AoA de los 
clics no producidos por el individuo etiquetado (línea de puntos 
superior en C). 
 
La proporción de clics informados por el algoritmo del detector, pero 
no producidos por el delfín etiquetado (tasa de detección de falsos 
positivos) se estimó mediante la inspección del AoA en un subconjunto 
de datos de tres registros de etiquetasseleccionados al azar. No 
estimamos la proporción de falsos negativos por el detector. Se 
verificaron visualmente un total de 14,815 detecciones en secuencias 
de 20 s de duración comenzando en el tiempo 0 y cada 500 s posteriores 
(resultando en 23, 11 y 37 ventanas de 20 s para gg11_216a, 
gg13_190a y gg13_267a, respectivamente) (Fig. 1). Los clics se 
clasificaron como "delfín etiquetado" o "delfín no etiquetado" 
utilizando el mismo criterio de AoA que para la validación del clic del 
delfín etiquetado (se aceptaron variaciones de hasta ± 20 grados en la 
AoA para los clics del delfín etiquetado). Se esperaban dos tipos de 
detecciones de falsos positivos: clics de Grampus con delfines sin 
etiquetar y transitorios que no eran clics de Grampus. No separamos 
estas dos categorías. La proporción de clics de 'delfín etiquetado' y 
'delfín no etiquetado' se determinó a partir de la proporción entre el 
número de clics reportados por el observador por categoría y el número 
total de detecciones, para una ventana de tiempo determinada. Los 
resultados indican que la mayoría (94%) de las detecciones 
correspondieron a clics de delfines etiquetados con una tasa de falsos 
positivos del 5% (Tabla 1). Se espera que esta tasa de detección falsa 
permanezca relativamente constante para los zumbidos y los sonidos 
sociales supuestos, ya que el contenido de energía por debajo de 15 
kHz debe ser constante, independientemente de las variaciones en la 
direccionalidad, la banda de frecuencia o el ángulo fuera del eje de las 
vocalizaciones registradas. 
Tabla 1. Clics del Grampus griseus etiquetado identificado por un 
detector de energía y revisado visualmente por los autores para estimar 
la proporción de detecciones correspondientes a los clics del delfín 
etiquetado 
 
Sonidos pulsados 
Para mantener una nomenclatura para las vocalizaciones compatibles 
con la literatura de cetáceos, utilizamos el término 'sonido pulsado' 
para una secuencia rápida de pulsos (clics). Los sonidos pulsados se 
distinguieron de la ecolocalización regular en las secuencias de clic de 
delfines marcados ajustando un modelo de mezcla gaussiana (con dos 
distribuciones) utilizando las ICI transformadas con logs siguiendo el 
método de Tolkamp y Kyriazakis (1999) y el paquete mixtools 
(Benaglia et al., 2009) en R software estadístico (R Foundation for 
Statistical Computing, Viena, Austria) (Fig. 2). Las distribuciones 
normales ajustadas tenían una media ± log sd (ICI) de –5.78 ± 0.41 
para clics de sonido pulsado y una media ± log sd (ICI) de –1.94 ± 0.71 
para clics de ecolocación regulares. El ICI medio fue de 0.003 s para 
los clics de sonido pulsado y 0.143 s para los clics de ecolocación 
regulares. De acuerdo con este modelo, el percentil 99.5 de los clics 
con sonido pulsado tuvo un ICI de 0.0090 s, mientras que el percentil 
0.5 de los clics de ecolocación regulares tuvo un ICI de 0.023 s. El 
punto a medio camino entre esos dos valores (0.016 s) se tomó como 
un umbral para clasificar los clics como ecolocación regular o sonido 
pulsado. Para descartar posibles diferencias individuales en los 
patrones de ICI, los datos de cada delfín se verificaron visualmente. 
Vocalizaciones que consisten en un silbido simultáneo y un sonido 
pulsado (Corkeron y Van Parijs, 2001). se identificaron en las 
grabaciones, pero no se analizaron para este documento. 
Figura 2. Histograma de los intervalos entre clics transformados en 
log (ICI) con distribuciones normales ajustadas superpuestas, para 
clics producidos por 15 Grampus etiquetados (N = 258,560 clics). Los 
clics pertenecientes a la ecolocación regular (línea ajustada negra) y 
los sonidos pulsados (línea ajustada gris) se dividen en dos grupos 
utilizando un umbral de 0.016 s, basado en el punto medio entre el 
percentil 99.5 de los clics de sonido pulsado y el percentil 0.5 de Clics 
de ecolocación regulares. 
Clasificación 
Usando un modelo multivariado de mezcla gaussiana, los sonidos 
pulsados se clasificaron en dos clases, zumbidos y pulsos de ráfaga, en 
función de su relación de sacudidas asociada (detallada a 
continuación), el tiempo desde el último clic regular y la duración del 
sonido. Los modelos se ajustaron utilizando el paquete mixtools 
(Benaglia et al., 2009) en el software estadístico R. La derivada de la 
aceleración, denominada sacudida, se calculó como el valor absoluto 
de la diferencia de la señal de aceleración triaxial dividida por el 
intervalo de muestreo (sensu Simon et al., 2012). La sacudida RMS, 
calculada como la raíz cuadrada de la media de los cuadrados de los 
valores de sacudida, se estimó sobre la duración de los sonidos 
pulsados y también sobre los intervalos de control con la misma 
duración que comienza antes del inicio del sonido. Se calculó la 
relación de la sacudida RMS durante el sonido pulsado a la sacudida 
RMS durante un intervalo de control precedente para cada sonido. Para 
evitar que los controles se superpongan con los sonidos, los sonidos 
con un intervalo de sonido entre pulsos (IPSI) anterior menos de dos 
veces la duración del sonido se compararon con el control del sonido 
anterior más cercano con un IPSI por encima de este umbral. Todos los 
controles comenzaron dentro de 10 s antes del inicio del sonido. El 
tiempo transcurrido desde el último clic se estimó como el tiempo 
transcurrido desde el final del último clic de ecolocación registrado 
antes del inicio del sonido pulsado (en minutos). La duración de cada 
sonido pulsado se estimó como la diferencia de tiempo entre los 
últimos y los primeros clics (en segundos). Para evaluar si esta 
categorización separó los sonidos en dos grupos funcionales, 
exploramos las propiedades acústicas y el contexto de producción 
asociado con cada tipo de sonido pulsado. 
Propiedades acústicas 
Los sobres de clic se produjeron al calcular la transformada de Hilbert 
de la señal de audio de un canal filtrado de paso alto de 5 kHz. Los 
valores máximos promedio de los clics en zumbidos y clics anteriores 
se normalizaron mediante la amplitud máxima de clics registrada en 
los 10 clics regulares antes de cada sonido y se restaron para obtener 
una medida relativa de las diferencias en la amplitud de clics. La 
ubicación del receptor puede introducir cierta distorsión en el 
contenido espectral y la amplitud de los clics registrados desde el delfín 
etiquetado. Esto se debe a que los clics se registran fuera del eje de una 
etiqueta colocada detrás de las estructuras productoras de sonido 
(Madsen et al., 2004), por lo que la etiqueta está capturando energía de 
baja frecuencia probablemente asociada con la producción de clics 
(Zimmer et al., 2005) y el cuerpo del animal puede actuar como una 
superficie que absorbe o absorbe el sonido (Johnson et al., 2006). Por 
otra parte, varios odontocetos ajustar la direccionalidad de los clics 
salientes (Moore et al., 2008; Wisniewska et al, 2012.;. Jensen et al, 
2015). Esto influiría en las propiedades de los clics grabados y daría 
como resultado diferencias regulares en la función de transferencia de 
clics salientes a grabados entre diferentes tipos de sonido, si el ajuste 
de direccionalidad es el mismo para los diferentes tipos de sonido. 
Esperamos que estos factores tengan poco impacto en la 
discriminación de tales sonidos en la etiqueta, aunque reconocemos 
que los sonidos grabados en la etiqueta no son necesariamente 
representaciones precisas de los sonidos salientes. El patrón de ajuste 
de las ICI de los clics de sonido pulsado a lo largo del tiempo se exploró 
utilizando un coeficiente de correlación de rango de Spearman, 
agrupando todos los sonidos pulsados y el signo de la pendiente de la 
regresión de primer orden de la ICI, normalizado por media ICI para 
cada sonido pulsado. Los parámetros acústicos anteriores fueron 
explorados para un subconjunto de 35 sonidos de cada uno de los dos 
tiposde sonido (que representan aproximadamente el 5% de los 
zumbidos y el 20% de los pulsos de ráfaga) que se seleccionaron 
mediante un procedimiento de permutación aleatoria. En este análisis 
solo se utilizaron los sonidos pulsados para los cuales se pudo 
identificar la secuencia de clic completa. La integridad de las 
secuencias de clics se confirmó al verificar si el detector de clics 
informó un clic para cada pico visualmente distinguible en el gráfico 
del sobre. 
Contexto de la producción sonora. 
Para determinar si los zumbidos se concentraron en la fase inferior de 
las inmersiones donde se espera el forrajeo, las fases de descenso, 
inferior y ascenso se identificaron en las inmersiones siguiendo un 
método modificado de Hooker y Baird (2001). La fase de descenso de 
cada inmersión se definió como el período desde que el delfín 
abandonó la superficie hasta la primera vez que la profundidad excedió 
el 70% de la profundidad máxima de inmersión. Este criterio se decidió 
basándose en la inspección visual de un subconjunto aleatorio del 25% 
de las inmersiones y ajustando el porcentaje de profundidad máxima 
para cubrir la variación en profundidad (Bost et al., 2007) durante la 
parte más profunda de la mayoría de las inmersiones. La fase de 
ascenso comenzó la última vez que la profundidad excedió el 70% de 
la profundidad máxima de inmersión y terminó cuando el delfín llegó 
a la superficie. La fase inferior se definió como el período desde la 
primera hasta la última vez que la profundidad excedió el 70% de la 
profundidad máxima de inmersión. La co-ocurrencia de sonidos 
pulsados de delfines etiquetados y no etiquetados se evaluó mediante 
la inspección visual de las grabaciones de audio de la ventana de 10 s 
centradas en el inicio del sonido producido por el delfín etiquetado, de 
una submuestra aleatoria de 20 sonidos. 
RESULTADOS 
En total, se analizaron 49.4 h de audio y datos pre-CEE de sensores de 
127 inmersiones completas que superaron los 20 m de profundidad. La 
profundidad máxima media (rango) fue de 128 m (20–566 m) y la 
duración de la inmersión fue de 4,6 min (0,5–8,1 min). En total, se 
identificaron 258,560 clics como producidos por los delfines 
marcados. Los delfines etiquetados hicieron clic en el promedio (media 
± SD) durante el 70 ± 20% del tiempo durante cada inmersión (Fig. 3). 
El primer y último clic en cada inmersión se registró a una profundidad 
media (rango) de 13 m (3-43 m) en descenso y 24 m (4-164 m) en 
ascenso, respectivamente. 
Fig. 3. Ejemplo de perfiles de inmersión y sonidos asociados, incluidos 
trenes de clic, zumbidos y pulsos de ráfaga, grabados desde Grampus 
etiquetados frente a California. 
Sonidos pulsados 
Se identificaron un total de 890 sonidos pulsados en las secuencias de 
clics de delfines etiquetados. De ellos, el 82% se clasificaron como 
zumbidos (N = 734) y el 18% se clasificaron como pulsos de ráfaga (N 
= 156). De acuerdo con el modelo ajustado, los zumbidos 
correspondieron a secuencias de clics de alta tasa de repetición que 
comenzaron dentro de los 0.0036 minutos (0.22 s) del último clic 
regular de ecolocación, con una duración promedio de 1.1 s (Fig. 4). 
La relación media de la tasa de cambio de RMS de la aceleración 
corporal (tirón) medida durante los zumbidos y los intervalos de 
control de la misma duración antes de la aparición del sonido fue de 
3.1. Los pulsos de ráfaga consistieron en secuencias de clics de alta 
frecuencia de repetición que comenzaron en promedio 13 minutos 
después del final de la ecolocación regular con una duración promedio 
de 0,83 s. La relación de sacudidas media asociada con los impulsos 
de ráfaga fue de 1.3 (Fig. 4). Las tablas S1 y S2 proporcionan las 
matrices de varianza-covarianza del modelo ajustado para pulsos de 
ráfaga y zumbidos, respectivamente. 
Fig. 4. Ejemplos de un tren de clic seguido de un zumbido (izquierda) 
y dos pulsos de ráfaga (derecha) producidos por un G. griseus 
etiquetado. Los sonidos fueron emitidos por el mismo delfín, buceando 
a 414 y 100 m de profundidad, respectivamente. (A) Espectrograma 
(Hamming FFT longitud 1024, 512 superposición), (B) envolvente de 
señal (transformada de Hilbert), (C) intervalo entre clics (ICI), (D) tasa 
de cambio en la aceleración (jerk) y (E) Profundidad del delfín al emitir 
el sonido. Tenga en cuenta el ajuste hacia abajo de ICI durante los clics 
de zumbido en comparación con el patrón ICI ascendente de pulsos de 
ráfaga (cuadros internos en C con una escala de tiempo diferente). Los 
picos bruscos que ocurren cerca del final del zumbido están ausentes 
durante los impulsos de ráfaga (D). 
 
Propiedades acústicas 
Los zumbidos consistieron en series de clics con una mediana ± SD de 
359 ± 210 clics con un ICI de 3,6 ± 0,6 ms (Fig. 4). La amplitud de los 
clics de buzz fue en promedio de 10 a 20 dB por debajo de la amplitud 
promedio de los clics en el tren de clics anterior. La pendiente media 
de la regresión de primer orden de las ICI normalizadas para cada 
zumbido fue de −11 ± 16 µs por clic (correlación de Spearman entre el 
tiempo y la ICI, r = −0.63, P <0.001, N = 35 zumbidos). Los pulsos de 
ráfaga comprendidos en un promedio de 45 ± 54 clics con un ICI de 
5.3 ± 4.9 ms (Fig. 4). La pendiente media de la regresión de primer 
orden de los valores de ICI para cada pulso de ráfaga fue de + 4 ± 0.03 
µs por clic (correlación de Spearman entre ICI y tiempo r = 0.42, 
P<0.001, N = 35 pulsos de ráfaga). 
Buceo contexto de producción. 
La mayoría (95%) de los zumbidos se produjeron en inmersiones a una 
profundidad media de 120 ± 16 m (Fig. 5), cuando los delfines 
marcados estaban cerca del fondo de su inmersión. En general, el 75% 
de los zumbidos se produjeron durante la fase inferior, el 17% durante 
el ascenso y el 7% durante el descenso de las inmersiones (Tabla 2). 
Los delfines marcados emitieron principalmente pulsos de ráfaga 
mientras estaban en la superficie (Fig. 5). Se registró una pequeña 
proporción de pulsos de ráfaga en las inmersiones, la mayoría durante 
el ascenso, a una profundidad media de 63 ± 2 m (Fig. 5, Tabla 2). 
Todos los pulsos de ráfaga de delfines marcados se registraron cuando 
los pulsos de ráfaga de otros delfines fueron evidentes en 
espectrogramas dentro de 5 s, ya sea desde el inicio o el final de un 
pulso de ráfaga de delfín etiquetado. Ninguno de los zumbidos de 
delfines etiquetados ocurrió dentro de los 5 s de un pulso de ráfaga de 
un delfín sin marcar. Solo el 15% de los zumbidos de delfines 
marcados se observó que ocurrieron en forma simultánea dentro de los 
5 s de un zumbido producido por un delfín no etiquetado. 
Fig. 5. Comparativa del contexto de producción de sonidos pulsados. 
Contexto de inmersión (A) y profundidad de producción (B) para 
zumbidos (N = 734) y pulsos de ráfaga (N = 156) grabados de 15 
Grampus etiquetados. Los histogramas de los impulsos de ráfaga 
(izquierda) y los zumbidos (derecha) emitidos durante el buceo (negro) 
y los períodos de superficie (gris) representan datos agrupados de todos 
los delfines marcados. IQR, rango intercuartil. 
 
Tabla 2. Contexto de la 
producción de sonidos de 
zumbido y pulsos de ráfaga 
grabados desde Grampus 
etiquetado (N = 15). 
Los valores son medios para 
todos los sonidos con la 
desviación estándar entre 
paréntesis. Duración del 
registro: duración (h) del 
registro de la etiqueta o del 
período de preexposición del 
submuestreo que comienza 15 
minutos después de que la 
etiqueta comenzó a registrarse, 
utilizada para el análisis 
(consulte Materiales y 
métodos). N: número total de 
sonidos grabados dentro del 
período de tiempo anterior. S: 
número de sonidos grabados 
mientras que el delfín fue en la 
superficie ods. D: número de 
sonidos registrados. 
Profundidad: profundidad (m) 
del sonido registrado dentro de 
los períodos de inmersión. D / 
B / A: proporción desonidos 
ejecutados en las fases de 
descenso, descenso y ascenso, 
respectivamente 
 
DISCUSIÓN 
Este estudio proporciona la primera cuantificación y discriminación 
funcional de los sonidos pulsados, zumbidos y pulsos de ráfaga de 
Grampus. Este estudio se basa en etiquetas transmitidas por animales 
que registran sincrónicamente las vocalizaciones y el movimiento de 
los animales, proporcionando datos que han aumentado nuestra 
capacidad para inferir el contexto de comportamiento y la función de 
las vocalizaciones de cetáceos de libre alcance. 
Identificación de clics de delfines etiquetados. 
Debido a la naturaleza social de Grampus, las secuencias de clics 
producidas por los delfines etiquetados a menudo se superponen con 
las de los conspecíficos de vocalización cercanos, y pueden ser 
difíciles de identificar. Los clics producidos por delfines etiquetados y 
grabados en su propia etiqueta tienen un componente de baja 
frecuencia, que permite la identificación mediante un detector de 
energía en una banda de paso bajo. El 5% de las detecciones falsas 
reportadas en el presente estudio puede ser el resultado de cierta 
energía real por debajo de 15 kHz en clics de Grampus que no son un 
artefacto de ubicación de la etiqueta (Madsen et al., 2004), lo que lleva 
a que algunos clics de delfín no se originen a partir del delfín 
etiquetado que se clasifica incorrectamente. El uso de atributos de clic 
adicionales, en particular el AoA de clic para los hidrófonos en la 
etiqueta, en combinación con el contenido de energía en un rango de 
frecuencia, parecía un método confiable para distinguir los clics de 
delfines etiquetados de los clics de otros conspecíficos cercanos 
(Johnson et al., 2006). La estabilidad de la tasa de resultados positivos 
falsos en los delfines marcados sugiere que la tasa de resultados 
positivos falsos es independiente del contexto social y de 
comportamiento o la colocación de marcas, ya que los delfines 
etiquetados se asociaron con grupos sociales de diferentes tamaños, 
desde diferentes profundidades, y se ubicaron las etiquetas. En 
diferentes partes de su cuerpo. 
Ecolocación 
Grampus etiquetado ecolocalizado durante la mayor parte de la 
duración de cada inmersión con una ICI variable, 0.15 s en promedio, 
pero con varias pausas largas de hasta 30 s. El ICI medio de los clics 
de Grampus es consistente con el comportamiento de búsqueda basado 
en ecolocalización de largo alcance descrito en otros odontocetos (Au, 
1993; Madsen et al., 2002, 2005, 2013; Johnson et al., 2004; DeRuiter 
et al., 2009). Suponiendo que los delfines no emitan el siguiente clic 
hasta que se haya recibido el eco del objetivo y se haya procesado su 
información (Au, 1993), la media ICI de Grampus. Los trenes de clic 
en el presente estudio (0,15 s) sugieren un rango de detección máximo 
de ICI / 2 × 1500 m s −1 = 112 m. La suposición mencionada de que 
los delfines no hacen clic hasta que hayan procesado la información 
del eco anterior puede ser cuestionada, dada la evidencia del 
procesamiento de eco múltiple en los delfines de nariz de botella 
(Ivanov, 2004; Finneran et al., 2014). Sin embargo, este rango de 
detección es similar al rango de aproximadamente 100 m estimado en 
base a las propiedades de la fuente de clic de Grampus (Madsen et al., 
2004). Los ICI relativamente estables de los zumbidos anteriores de 
los clics de búsqueda (Fig. 4 B) sugieren que Grampus no emplee una 
reducción dependiente del rango en ICI durante su aproximación al 
objetivo antes del zumbido. Aunque este hallazgo puede reflejar solo 
la captura de ciertos tipos de presas, esta táctica de ecolocación es 
similar a la de algunos odontocetes de inmersión profunda, como las 
ballenas de pico ( Madsen et al., 2005 , 2013 ), pero se aparta de la de 
los cachalotes ( Miller et al., 2004 ) y marsopas (DeRuiter et al., 2009), 
y otros delfinidos más estrechamente relacionados, como los delfines 
mulares ( Au y Benoit-Bird, 2003 ) y las ballenas piloto en modo de 
alimentación profunda ( Aguilar Soto et al., 2008 ). 
Un ICI estable durante las fases de búsqueda y enfoque ha sido 
interpretado por Madsen et al. (2005) como una estrategia de 
ecolocación para organizar la entrada acústica de ecos de múltiples 
objetivos simultáneos, mientras se mantiene un amplio rango para 
detecciones acústicas. Se ha informado que las ballenas de Grampus 
griseus y Blainville (Mesoplodon densirostris) se alimentan de 
organismos que viven en el fondo de aguas profundas, entre otras 
presas (Kruse et al., 1999; Blanco et al., 2006; Santos et al., 2007; 
Arranz et al., 2011). Es posible que ambas especies puedan alimentarse 
en hábitats comparables, donde las IIC estables facilitarían la 
recopilación de señales bióticas y abióticas concomitantes para 
localizar presas y orientarse cerca del fondo marino. Se necesitará más 
investigación para aclarar las razones biológicas y ecológicas detrás de 
esta táctica biosonar, que parece compartirse con estos odontocetes de 
inmersión profunda, y para determinar si ha evolucionado en respuesta 
a presas y / o tipos de hábitats particulares donde es crucial. para 
rastrear múltiples objetivos simultáneamente. 
Zumbidos 
Los zumbidos de Grampus griseus consistieron en series relativamente 
largas de clics de alta tasa de repetición producidos poco después de 
los clics de ecolocación regulares (<0.5 s) y coincidieron con fuertes 
cambios en la tasa de aceleración, consistentes con los delfines 
maniobrando en busca de presas (Fig. 4). Los intentos de capturar 
presas se han asociado con señales bruscas en otros depredadores 
acuáticos (Johnson et al., 2004; Aguilar Soto et al., 2011; Ydesen et 
al., 2014) y son indicadores potentes de la funcionalidad de forrajeo de 
los sonidos pulsados asociados. 
Los ajustes acústicos durante los zumbidos de Grampus implican un 
nivel de salida y una frecuencia de pulso reducidos durante la fase 
terminal del proceso de forrajeo. Estas características son paralelas a 
las descritas en murciélagos (Griffin et al., 1960) y otros odontocetes, 
como los delfines mulares (Au y Benoit-Bird, 2003), marsopas 
(Linnenschmidt et al., 2013), cachalotes (Miller et al., 2004) y ballenas 
picudas (Madsen et al., 2013). Grampus griseuslos zumbidos tienen un 
patrón estereotipado de disminución de ICI en función del tiempo (−11 
μs por clic). Este patrón de disminución de ICI durante los zumbidos 
es coherente con el animal que reduce la ICI a medida que se acerca a 
un objetivo, y se ajusta a los ajustes de la tasa de clics de zumbido 
descritos para las marsopas (DeRuiter et al., 2009; Wisniewska et al., 
2012) y ballenas picudas (Johnson et al., 2008). Suponiendo que la 
presa objetivo es estacionaria, la tasa de cierre estimada de Grampus 
durante los zumbidos sería igual a 0,82 cm por clic (reducción 
promedio de ICI por clic / tiempo de viaje bidireccional = 0,000011 s 
× 750 m s -1), equivalente a 2.2 ms −1 (usando 3.6 ms como la ICI 
media de los clics de buzz; Tabla 2). En promedio, los buzzes 
consistieron en 360 clics. Por lo tanto, suponiendo que el final del 
zumbido coincide con la captura de presas, los Grampus comienzan a 
zumbar cuando están aproximadamente a una longitud de cuerpo (∼3 
m) de la presa objetivo. Esta distancia de una longitud del cuerpo es 
consistente con el inicio de la fase terminal de captura de presas en 
todos los odontocetes estudiados (Miller y otros, 1995; Akamatsu y 
otros, 2005; Madsen y otros, 2005; Aguilar Soto y otros, 2008; Verfuss 
et al., 2009). La media ICI de Grampuslos zumbidos (3–4 ms) son más 
cortos que los odontocetes más grandes, como las ballenas de pico de 
Blainville (3–5 ms) y los cachalotes (11 ms), en consonancia con un 
ICI escalado al tamaño de los animales, como lo sugiere Madsen y 
Surlykke (2013). Los clics de zumbido se producen a un nivel 
promedio de 15 dB más bajo que lostrenes de clics anteriores. Es 
probable que esta reducción dependa del rango y esté relacionada con 
una alta relación señal / ruido de los ecos devueltos al acercarse a los 
objetivos (Au y Benoit-Bird, 2003). Además, algunos estudios 
sugieren que el órgano productor de sonido puede no ser capaz de 
producir altos niveles de fuente con mayores tasas de clics (Madsen et 
al., 2005; Beedholm y Miller, 2007; Fenton et al., 2014), aunque 
también hay datos que sugieren lo contrario (Branstetter et al., 2012). 
La mayoría de los zumbidos se registraron mientras los delfines 
marcados estaban cerca del fondo de la inmersión, donde se supone 
que la alimentación se concentra para los animales que bucean en 
forraje (Houston y Carbone, 1992). Los zumbidos de forraje se han 
asociado con la parte más profunda de las inmersiones de forrajeo en 
otros odontocetes (Miller et al., 2004; Rasmussen et al., 2013). La 
profundidad máxima de inmersión de las inmersiones (37 m) y el rango 
de profundidades de zumbido (28 a 493 m) apuntan a una variación 
potencialmente grande en el tipo de presa o ubicación de la presa en la 
columna de agua, y una profundidad de forraje relativamente baja para 
Grampus con respecto a otros odontocetes de inmersión profunda que 
se alimentan en latitudes comparables (Tyack et al., 2006; Watwood et 
al., 2006; Aguilar Soto et al., 2008; Arranz et al., 2011). Como el 5% 
de los zumbidos se registraron en o cerca de la superficie (<20 m de 
profundidad; Fig. 5) y se observó que Grampus se alimenta cerca de la 
superficie en áreas poco profundas (JC, datos no publicados), estos 
zumbidos probablemente representan eventos de forrajeo. Sin 
embargo, los delfinidos también pueden usar ecolocalización y sonidos 
de zumbido para investigar conspecíficos (Herzing, 1996; Rasmussen 
et al., 2013), y los zumbidos que ocurren fuera de los combates de 
buceo, en un contexto grupal, pueden estar involucrados en 
interacciones sociales. El próximo análisis de la prevalencia de los 
zumbidos superficiales en relación con el contexto de comportamiento 
(es decir, socialización, alimentación) ayudará a aclarar su 
funcionalidad. 
Pulsos de ráfaga 
Grampus griseus produjo sonidos de pulso de ráfaga con características 
acústicas y cinemáticas que difieren de las de los zumbidos. Los pulsos 
de ráfaga consistían en una serie de clics de alta tasa de repetición que 
generalmente se emitían después de un largo intervalo de clics y 
carecían de la típica firma de sacudidas asociada con los zumbidos. La 
mayoría de los zumbidos terminaron con una clara señal de sacudida 
en los acelerómetros de la etiqueta, que se interpreta como maniobras 
para capturar presas. La falta de tal señal brusca durante los impulsos 
de ráfaga sugiere que el impulso de ráfaga no está asociado con el 
mismo tipo de intento de captura de presas. Los animales de eco-
desplazamiento que se acercan a la presa tienden a mostrar una 
disminución en la ICI, que corresponde a la disminución del tiempo de 
viaje de ida y vuelta al objetivo (Johnson et al., 2008; DeRuiter et al., 
2009; Wisniewska et al., 2012). El aumento en ICI para pulsos de 
ráfaga, por lo tanto, hace que sea poco probable que estuvieran 
involucrados en el forraje guiado por eco. 
Neves (S. Neves, comportamiento acústico de los delfines de Risso, 
Grampus griseus, en las Islas Canarias, España, Tesis doctoral, 
Universidad de St Andrews, St Andrews, 2012) describió los sonidos 
pulsados de Grampus en grabaciones de Gran Canaria tan breves como 
Secuencias de clics aisladas con ICI de menos de 4 ms que se asemejan 
a los parámetros acústicos de los informados aquí. Estos pulsos de 
ráfaga se encontraron principalmente cuando los delfines dispersos se 
reunieron y su tasa de producción aumentó proporcionalmente con el 
tamaño del grupo, lo que se interpretó como que estos sonidos tienen 
una función comunicativa. 
Se han descrito secuencias de clics comunicativos a diferentes tasas de 
repetición de pulsos para varias especies de odontocetos (Weilgart y 
Whitehead, 1993; Blomqvist y Amundin, 2004; Lammers y otros, 
2006; Aguilar Soto y otros, 2011; Clausen y otros, 2011; Marrero et 
al., 2016). Los delfines mulares cautivos emiten sonidos pulsantes 
direccionales en interacciones agonísticas intraespecíficas (Blomqvist 
y Amundin, 2004; Blomqvist, 2004). Las ballenas de esperma 
intercambian secuencias de patrones de clics de 'coda' y producen 
vocalizaciones de pulso de ráfaga 'chillido' y 'chirrido' que sirven para 
la comunicación (Watkins y Schevill, 1977; Weilgart y Whitehead, 
1993; Madsen et al., 2002; Weir et al., 2007). Las ballenas picudas de 
Blainville producen ráfagas aisladas de clics modulados en frecuencia 
(ICI 5 ms), denominados "rasps" (Aguilar Soto et al., 2011).). Estas 
escofinas se producen justo antes o después de la fase de búsqueda de 
presas guiadas por eco en las inmersiones, y se piensa que coordinan 
la dispersión y la reunión del grupo. En el presente estudio, los pulsos 
de ráfaga de delfines marcados coexistieron con un pulso de ráfaga de 
otro delfín en 5 s, mientras que solo una pequeña proporción de 
zumbidos de los delfines marcados y otros delfines coincidieron en 
esta ventana de tiempo. Es posible que el bajo nivel de fuente (y quizás 
la alta direccionalidad) de los zumbidos de delfines no marcados 
impida que se registren en la etiqueta. Sin embargo, la prevalencia de 
pulsos de ráfaga de delfines no marcados registrados en las etiquetas 
sugiere que estas señales pueden ser escuchadas por los conespecíficos 
en un rango más largo en comparación con los zumbidos, y por lo tanto 
son más adecuadas para sincronizar las actividades grupales. Los 
Grampus griseus son odontocetes sociales, que viven en grupos 
estables, como los pichones, pilotos y cachalotes, en los que la 
comunicación con un clic puede haberse desarrollado como una forma 
efectiva de transferir información intra o inter-específica. El análisis 
futuro que explora cómo la producción de señales de pulso de ráfaga 
varía según los contextos sociales, es decir, la propagación del grupo, 
la distancia de los demás y las transiciones en el comportamiento, es 
decir, viajar o descansar para alimentarse o viceversa, será valioso para 
abordar estas preguntas. 
Conclusiones 
Grampus griseus produce al menos dos tipos de sonidos pulsados, 
zumbidos y pulsos de ráfaga. Producen zumbidos durante los intentos 
de captura de presas con cambios rápidos asociados en la aceleración 
del cuerpo (tirón) mientras se alimenta en profundidad. La ausencia de 
un ajuste hacia abajo de la ICI y la firma de sacudidas asociadas con 
los pulsos de ráfaga, junto con el patrón temporal de ocurrencia y el 
contexto social de producción, sugieren una función alternativa, sin 
forrajeo, para estos sonidos. La estrategia de ecolocación de Grampus 
consiste en una fase de búsqueda biosonar de largo alcance que cambia 
rápidamente a un zumbido terminal al acercarse a la presa, similar a 
otros odontocetes de buceo profundo, pero diferente de la reducción 
gradual en ICI observada en las especies más estrechamente 
relacionadas. Nuestros datos incluyen algunas profundidades de 
forraje relativamente bajas para Orca. Durante el día, una estrategia de 
alimentación inusual para un buceador profundo. La investigación 
futura sobre el comportamiento de buceo y ecolocación de estos 
delfinidos teutófagos es importante para mejorar nuestra comprensión 
de cómo los pequeños odontocetas de buceo profundo emplean su 
biosonar para detectar y capturar presas en la naturaleza, para 
investigar el uso del espacio y la ecología de forrajeo de esta especie, 
y Permitir estudios comparativos entre taxones. También se necesita 
trabajo adicional para definir la función comunicativa de los sonidos 
de pulsos de ráfaga, y para compararlos con los sonidos pulsados y 
otros sonidos utilizados parala comunicación en otras especies. 
Además, los resultados que se presentan aquí son relevantes para los 
estudios aplicados porque proporcionan medios detallados para 
investigar las posibles respuestas de comportamiento de los individuos 
a estímulos como el ruido antropogénico. Southall et al., 2012).