Chavez_2014

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Biología reproductiva del tiburón espinoso Squalus
acanthias (Linnaeus, 1758) (Chondrichthyes: Squalidae)
en Puerto Quequén, Provincia de Buenos Aires
Item Type Thesis/Dissertation
Authors Chávez, L.N.
Publisher Universidad Nacional de Mar del Plata. Facultad de Ciencias
Exactas y Naturales
Download date 11/09/2023 23:09:18
Link to Item http://hdl.handle.net/1834/9128
http://hdl.handle.net/1834/9128
Autorización para Publicar en un E-Repositorio de Acceso Abierto
Apellido y nombres: Chavez, Leandro Nahuel
DNI: 29404046
Correoelectrónico: chavez@avesargentinas.org.ar
AUTORIZOpor la presente a la Biblioteca y Servicio de Documentación INIDEP a
publicar en texto completo el- trabajo final de Tesis/Monografía/Informe de mi
autoría que se detalla, permitiendo la consulta de la misma por Internet, así como
la entrega por Biblioteca de copias unitarias a los usuarios que lo soliciten con fines
de investigación y estudio.
Título del trabajo: Biología reproductiva del tiburón ,,,espinosoSqualus acanthias
(chontrichthyes)en PuertoQuequénprovinciade BuenosAires.
Año: 2014
Título y/o grado que opta: Lic. en CienciasBiológicas'':-:._-~-
Facultad:Cienciasexactas y Naturales."UNMDP
Firma: lfAND~ N~H~L ct1~V6t
2 '9· 904· o4bFecha:20/8/2015
ASFAAN:
OceanDocs:http:/ /hdl.handle.net/1834/
 
 
UNIVERSIDAD NACIONAL DE MAR DEL PLATA 
FACULTAD DE CIENCIAS EXACTAS Y NATURALES 
 
 
 
 
TESIS DE GRADO PARA OPTAR POR EL TÍTULO DE 
LICENCIADO EN CIENCIAS BIOLÓGICAS 
 
 
Biología Reproductiva del tiburón espinoso 
Squalus acanthias (Linnaeus, 1758) 
(Chondrichthyes: Squalidae) en Puerto 
Quequén, Provincia de Buenos Aires 
 
 
 
Leandro Nahuel Chavez 
2014 
 
 
 
 
 
 
 
Director: Lic. Gustavo E. Chiaramonte Codirectora: Dra. Lorena B. Scenna 
Subdirector: Lic. Leandro L. Tamini 
 
 
 
 
 
 
ÍNDICE 
 
 
 PÁG. 
Resumen…………………………………………………………………………………………………………………..1 
Introducción…………………………………………………………………………………………………….………3 
Caracteres generales de la especie objetivo………………...................................6 
 Objetivo general…………………………………………………………………………..…………….…15 
 Objetivos particulares……................................................................................15 
Materiales y métodos………………………………………………………………………………………….…..15 
 Área de estudio…………………………………………………………………….….…………….….….15 
 Descripción del sistema reproductor de S. acanthias…………………………..……….16 
 Muestreo…………………………………………………………………………………….………………..19 
 Análisis de los datos……………………………………………………………….……………….…...24 
Resultados…………………………………………………………………………………………..……..………......28 
Discusión…………………………………………………………………………………………..……..….……….….46 
Bibliografía…………………………………………………..……………………………………….…………….……64 
 . 
 
 
 
 
 
 
 
 
Agradecimientos 
Gracias a Dios. 
Quiero agradecer a la Universidad Nacional de Mar del Plata y a mi país, Argentina, por 
darme la oportunidad de acceder a una formación académica, pública y gratuita. 
Gracias a mi director, Gustavo Chiaramonte, por confiar en mí, abrirme las puertas de la 
Estación Hidrobiológica de Puerto Quequén y de la División Ictiología del Museo Argentino 
de Ciencias Naturales Bernardino Rivadavia y guiarme en el estudio de los tiburones. Gracias 
por darme esta oportunidad cuando se me cerraron varias puertas. Gracias a Leo Tamini, 
subdirector de esta tesis. Gracias por invitarme a participar de los muestreos de rayas en las 
plantas pesqueras de Necochea donde nació la posibilidad de hacer esta tesis. Gracias por 
confiar en mí y darme muchas posibilidades. Gracias por darme trabajo y aconsejarme no 
sólo en el plano laboral. Gracias a mi Co-Directora, Lore Scenna. Gracias por aceptarme, pero 
por sobre todas las cosas, gracias por estar en todo momento cerca, codo a codo, ayudando, 
haciéndome pensar, empujando, apoyando. Gracias por compartir todos tus conocimientos 
y tu nueva manera de ver la vida. Gracias por sostenerme y guiarme cuando no sabía para 
dónde arrancar. 
Gracias a los jurados de esta tesis, Daniel Figueroa, Andrés Jaureguizar y Ramiro Sánchez, 
por el aporte hecho en esta investigación, sus preguntas, sus enfoques y visión. Gracias por 
transmitirme sus conocimientos y por el tiempo brindado en la lectura de esta tesis. 
Gracias a mis amigos, los ABCDEF: Colo, Patri, Lucha, Neza, Coker, Roma. Gracias por ser 
tan fieles! A las “paisanas”: Sol, Vik, Key y Ro, fueron fundamentales en mis primeros pasos. 
A mi amigo Fede Cortés. A mi amigo Diego Isaldo A los amigos de las cursada de verte e ictio 
que se hicieron grandes y valiosos amigos: Sole, Pau, Mati, Dani, Agus, Flor, Rambo y Gabi. A 
los amigos karatekas que me enseñaron a no bajar la guardia nunca, en especial a Jor, Lore, 
Ers, Niko y Noah, la amiga del fin del mundo. A los amigos de la Unión, esos con los cuales 
uno puede hablar el mismo idioma, en especial a Maxi, Gabi, Jon y Roxi. A los pupilos de 
Tetys, mis amigos coreutas, gracias por estar tan pero tan cerca. Gracias a los amigos del 
laboratorio de Ictiología, gracias por su ayuda y por padecerme: Santi, Ceci, Pablo, David. 
Gracias a todos los que dieron fuerzas día tras día, por ejemplo, entre muchos/as: CeciSazón 
y Paochan. Gracias especiales a Dora, la ilus, corre, obser, coci, etc. y a mi amigo Aris. 
Gracias a los Shima: Su, FitoSan, Baachan, Lukis, Cinchan y Deibid. Gracias por aceptarme 
y abrirme las puertas de su casa y su corazón. Gracias por tanto amor. 
Gracias a mis padres: Gri y Charly. Gracias por darme todo el amor que pudieron, gracias 
por darme alas para volar como los albatros y poder vivir esta hermosa vida que tengo llena 
de aventuras. Mamá: gracias por acompañarme desde tu fuerzas, tus ganas y tu amor en 
cada paso de mi vida. Papá: Gracias por tus “te amo” que comprueban que todo llega en la 
vida. Gracias a Naty y Facun, mis hermanos, mis héroes, gracias por cuidarme siempre tanto 
y por hacer posible este gran sueño de ser BIÓLOGO. Gracias mis tres soles: Augus, To y 
Marian, los amo. Gracias Maribel. 
Gracias al amor de mi vida, mi esposa Valeria. Gracias por demostrarme todos los días 
cuánto me amás, gracias por enseñarme a amarte y sobre todo gracias por hacerme más 
paciente y tolerante cada día. Gracias por mostrarme que es posible pasar juntos todos los 
procesos de este milagro de la vida. Te amo! 
1 
 
RESUMEN 
 En esta tesis se estudia la estacionalidad de la biología reproductiva de Squalus 
acanthias en la zona costera de Puerto Quequén a través del análisis de la morfología 
corporal de los ejemplares, el desarrollo de los embriones, el estudio de la proporción 
de los distintos estadios de maduración sexual y la variación de las condiciones 
reproductivas. Los ejemplares fueron obtenidos estacionalmente de la pesca artesanal 
de la zona de estudio, desde octubre de 2007 hasta febrero de 2009. El rango de 
longitud total (LT) estuvo comprendido entre 671 mm y 792 mm para los machos (n = 
12) y entre 623 mm y 977 mm para las hembras (n = 284). Las relaciones entre la LT y 
el peso corporal tota (PT) fueron descritas a través de funciones potenciales, 
mostrando un crecimiento alométrico positivo para ambos sexos. Además, se observó 
hembras maduras con embriones en sus sacos uterinos y folículos ováricos maduros, 
sugiriendo que las hembras de S. acanthias al finalizar la gestación estarían listas para 
aparearse y ovular nuevamente. La estrategia de las hembras de la especie es portar 
más cantidad de embriones y de gran porte, esta característica es típica de peces 
cartilaginosos vivíparos. La distribución de talla de los embriones (n = 1.068) evidenció 
la presencia de dos modas a lo largo de una misma época. Los embriones de S. 
acanthias mostraron un descenso abrupto en el peso del saco vitelino, con una LT a la 
cual el 50% ha consumido el saco vitelino estimada en 203,2 mm. Este descenso 
abrupto en el peso del saco vitelino sumado al gran tamaño que alcanzan los folículos 
ováricos y a la presencia de paredesvascularizadas longitudinalmente en los sacos 
uterinos, son característicos de una especie típicamente vivípara lecitotrófica. El 
estudio de las condiciones reproductivas a través del índice gonadosomático, 
hepatosomático, ancho de la glándula oviductal y el diámetro máximo de los folículos 
2 
 
ováricos de las hembras maduras reflejó que en primavera existe un aumento en la 
actividad reproductiva de la especie, indicando una etapa próxima a la ovulación. Se 
encontró una mayor proporción de hembras maduras que portaron embriones 
durante invierno y primavera, es decir que habría un desplazamiento estacional y 
diferencial por sexos. Debido a que no se encontraron neonatos y el número de 
juveniles capturados en la zona fue muy bajo, no es posible afirmar que la zona 
costera de Puerto Quequén es un área de cría para S. acanthias. 
 
PALABRAS CLAVE: elasmobranquios, historia de vida, espinillo. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
3 
 
INTRODUCCIÓN 
Los peces cartilaginosos (Clase Chondrichthyes), uno de los grupos más 
antiguos de vertebrados vivientes, comprende a los holocéfalos (Subclase Holocephalii: 
quimeras y peces gallos) y a los elasmobranquios (Subclase Elasmobranchii: tiburones 
y batoideos). Dentro de los elasmobranquios hay dos tipos morfológicos: los 
pleurotremados, representados por los tiburones, llamados así por poseer las 
aberturas branquiales a ambos lados de la cabeza; y los hipotremados, representados 
por los batoideos con las aberturas branquiales en posición ventral (Cousseau 2010). 
Una de las características que define a una especie es su estrategia 
reproductiva y la forma en que esta se refleja en las adaptaciones anatómicas, 
fisiológicas, energéticas y de comportamiento. La estrategia reproductiva representa 
uno de los rasgos más importantes de la historia de vida de un organismo porque 
afecta al éxito reproductivo poblacional y a la supervivencia de la descendencia, que 
están determinados entre otras características, por la habilidad de sus miembros para 
reproducirse en el ambiente (Helfman et al. 1997, Lode 2012). 
Si bien todos los peces cartilaginosos poseen fecundación interna, han 
evolucionado considerablemente en la diversidad de estrategias reproductivas (Otake 
1990). A grandes rasgos, se pueden distinguir dos modos reproductivos, de acuerdo a 
si el desarrollo del embrión se produce en el exterior o en el interior de la cavidad 
abdominal: oviparidad y viviparidad (Hamlett y Koob 1999, Carrier et al. 2004, Musick y 
Ellis 2005). A su vez, entre las especies que vivíparas, pueden diferenciarse dos grandes 
grupos según la fuente de nutrición que utiliza el embrión en desarrollo: lecitotrofía y 
matrotrofía (Musick y Ellis 2005). 
4 
 
Las especies con modalidad vivípara lecitotrófica son aquellas en las cuales el 
embrión depende exclusivamente de las reservas vitelinas para su desarrollo. En 
cambio, en las especies vivíparas matrotróficas los embriones reciben aportes 
suplementarios de nutrientes por parte de la madre para su desarrollo. Entre éstas se 
encuentran las especies en las cuales el embrión se nutre de: ovocitos no fecundados 
que la madre continúa enviando al saco uterino durante toda la gestación (oofagia); 
embriones más pequeños en desarrollo (adelfofagia o canibalismo intrauterino); una 
sustancia nutritiva llamada “leche uterina” segregada por estructuras especializadas 
(histotrofismo); y nutrientes que envía la madre al embrión a través de una verdadera 
conexión que se forma entre el saco vitelino externo del embrión y el epitelio del saco 
uterino materno (“placentación”; Compagno 1990a, Otake 1990, Pratt y Carrier 2001, 
Wourms y Demski 1993, Carrier et al. 2004, Hamlett 2005, Musick y Ellis 2005). 
Los elasmobranquios se caracterizan por poseer sistemas de órganos 
especializados para la reproducción, comportamientos precopulatorio y copulatorio 
complejos, períodos de gestación largos, baja tasa de crecimiento luego del estadio 
juvenil, longevidad en la madurez sexual, baja fecundidad y gran tamaño relativo al 
nacer (Bruton 1990, Compagno 1990a, Wourms y Demski 1993). Estas características 
reproductivas hacen que los peces cartilaginosos tengan un bajo potencial 
reproductivo y una lenta capacidad de incremento poblacional, lo cual determina que 
sean fuertemente impactados por la actividad pesquera en la degradación del hábitat y 
en la ausencia de alimento (Holden 1973, Hoenig y Gruber 1990). 
Los ciclos reproductivos de los elasmobranquios son complejos y en la mayoría 
de los casos son parcial o totalmente desconocidos. Se sabe que éstos abarcan un 
período ovárico (maduración de ovocitos, desde una ovulación hasta la siguiente) y un 
5 
 
período de gestación (desde la fecundación hasta el nacimiento). En algunas especies 
pueden encontrarse hembras que, a la vez que portan ovocitos en algún estadio de 
maduración, presentan al mismo tiempo embriones o cápsulas de huevos en los sacos 
uterinos. En cambio, en otras especies cada uno de estos procesos ocurren en 
estaciones del año consecutivas (Carrier et al. 2004, Walker 2005) o en años 
consecutivos y entonces sus ciclos se extienden en dos o más años (Peres y Vooren 
1991). De manera sintética se podrían diferenciar tres tipos de ciclos reproductivos en 
los elasmobranquios: 1) reproducción continua a lo largo de todo el año, 2) ciclos 
reproductivos anuales parcialmente definidos con uno o dos picos de actividad, y 3) 
ciclos anuales, bienales definidos (Wourms 1977) o trienales definidos (Peres y Vooren 
1991, Chiaramonte 2001, Lucifora et al. 2004). 
En general, los elasmobranquios pueden presentar distribuciones espacio-
temporales diferenciales por sexos y por tallas, relacionadas con los desplazamientos 
reproductivos, variables ambientales, disponibilidad de alimento, refugio ante 
depredadores o ante agresiones de machos durante el cortejo (Springer 1967, Menni 
1985, García de la Rosa y Sánchez 1997, Knip et al. 2010, Cortés et al. 2011, Vögler et 
al. 2008). 
Algunas especies de tiburones, tales como Mustelus schmitti, Squatina 
guggenheim, Galeorhinus galeus, Carcharhinus brachyurus y Notorynchus cepedianus 
usan los ecosistemas costeros del Océano Atlántico Sudoccidental como “áreas de 
cría” que son generalmente ricas en alimento y protegidas de depredadores, además 
de presentar características ambientales favorables (Menni et al. 1986, Lucifora et al. 
2004, 2005, Vögler et al. 2008 y Cortés et al. 2011). 
6 
 
A su vez, las hembras de tiburones vivíparos generalmente alcanzan un mayor 
tamaño y maduran más tardíamente que los machos (Cortés 2000, Capapé et al. 2004, 
Graham y Daley 2011). Esto se debe a que un mayor tamaño permitiría a las hembras 
desarrollar más y/o mayores crías en el interior de sus sacos uterinos, lo que 
conduciría a retrasar la maduración sexual (Cortés 2000). Tal es el caso de S. acanthias 
donde la fecundidad estaría relacionada con el tamaño corporal (Colonello et al. 2012). 
 
Caracteres generales de la especie objetivo 
Los tiburones de la familia Squalidae comprenden 2 géneros con al menos 10 
especies, tanto costeras como demersales, de hábitos bentónicos y pelágicos, 
distribuidos en todos los océanos del mundo (Compagno 1990b, Nelson 2006). 
Carecen de aleta anal y la característica más conspicua de los miembros de esta familia 
es la presencia de una espina delante de cada una de las dos aletas dorsales (Nelson 
2006). En aguas argentinas esta familia está representada por tres especies de un 
mismo género: Squalus acanthias Linné 1758, S. mitsukurii Jordan y Snyder 1903 y S. 
cubensis Howell–Rivero 1936 (García de la Rosa et al. 2004, Menni y Lucifora 2007, 
Figueroa 2011). S. acanthias (Fig. 1), conocido vulgarmente en Argentina como tiburón 
espinoso, espinillo, espineto, tiburón de ojos verdes, espinariolo o cazón espinoso, es 
el objeto de estudio de esta tesis. 
 
 
 
 
Figura1. Squalus acanthias (Linnaeus 1758). Tomado de Compagno (1984). 
7 
 
S. acanthias puede ser separado de las otras dos especies mencionadas de 
Squalus por la coloración, la ubicación de la primera aleta dorsal y la morfología de las 
narinas. S. acanthias posee manchas redondeadas blancas, la primera aleta dorsal se 
origina por detrás del margen interno de las pectorales y el margen anterior de las 
narinas se expande en un lóbulo simple (Figs. 1, 2 y 3). En las otras dos especies no se 
observan manchas blancas en el cuerpo, la primer aleta dorsal se origina por encima 
del margen interno de las aletas pectorales y el margen anterior de las narinas posee 
un pequeño lóbulo secundario (White et al. 2007, Figueroa 2011). 
 
 
 
 
 
Figura 2. Macho de Squalus acanthias. Vista lateral. Longitud total: 829 mm. 
 
 
 
Narina con lóbulo simple 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 3. Característica distinguible de Squalus acanthias. Tomado de Compagno (1984) con 
modificaciones. 
 
 
8 
 
S. acanthias es un tiburón de amplia distribución y de gran abundancia desde 
aguas frías a templado cálidas. Poblaciones aparentemente contiguas se extienden con 
distribución antetropical, en aguas templadas y templadas frías de ambos hemisferios. 
Sin embargo, Veríssimo et al. (2010) a través de un estudio de genética de poblaciones 
en S. acanthias comprobaron que existen claramente dos grupos: uno correspondiente 
al Pacífico Norte y el otro constituido por el Pacífico Sur y Atlántico. En el Océano 
Pacífico Oeste la especie se distribuye desde el Mar de Bering hasta Japón, Mar de 
Okhotsk, República de Corea y el norte de China, Sur de Australia, Nueva Zelanda, 
Papua y Nueva Guinea. En el Pacífico Este desde el Mar de Bering hasta el sur de Baja 
California, posiblemente en el Golfo de California, y en Chile. En el Atlántico Este se 
encuentra desde Islandia y la Costa de Murman (Rusia) hasta Marruecos, al Oeste del 
Sahara, Islas Canarias, Mar Mediterráneo, Mar Negro y la Costa del Cabo de Sudáfrica. 
En el Océano Atlántico Oeste se distribuye en Groelandia y Labrador (Canadá) hasta 
Florida (EE.UU.) y en Cuba, Uruguay y Argentina (Fig. 4) (Compagno 1984). 
En el Atlántico Sudoccidental S. acanthias se distribuye desde los 34°S hasta los 
55°S (Fig. 5), a temperaturas entre 4°C–19°C y salinidad entre 32,15–33,88 ups (García 
de la Rosa et al. 2004). Se ha capturado en nuestro país a profundidades entre 17 y 520 
m (García de la Rosa 1998), pero su distribución batimétrica se encuentra desde aguas 
superficiales hasta profundidades de 900 m como límite excepcional, aunque 
generalmente está en relación con el fondo marino (Compagno 1984). 
 
 
 
9 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 4. Distribución global de Squalus acanthias. Se muestra en color azul las zonas donde se encuentra 
la especie. Tomado de FAO (2003) con modificaciones. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 5. Distribución de Squalus acanthias en el Atlántico Sudoccidental. Se muestra en naranja la zona 
donde se cuentra la especie. Tomado de Cousseau y Perrotta (2004) con modificaciones. 
 
 La biología reproductiva de esta especie ha sido estudiada, ya sea de manera 
exhaustiva o someramente de acuerdo a la región, en el Océano Pacífico Norte 
(Ketchen 1972), Atlántico Noreste (Jensen 1965, Nammack et al. 1985), Mar Negro 
(Kirnosova 1988), Mar Mediterráneo (Chatzisayrou y Megalofonou 2005) y Atlántico 
S Montevideo 
O 
● 
Buenos Aires 
● 
 
10 
 
Sudoccidental (Menni 1985, Gosztonyi y Kuba 1998, García de la Rosa et al. 2004, Di 
Giácomo et al. 2009, Colonello et al. 2012). La talla máxima observada en S. acanthias 
es de 1.216 mm en los machos y 1.450 mm en las hembras y se observaron al norte del 
Mar Egeo y en el Mar Negro respectivamente (Yigin e Ismen 2013, Kirnosova 1988). 
Esta especie es vivípara lecitotrófica, con camadas de varios embriones, cada uno con 
su saco vitelino, contenidos en los dos sacos uterinos maternos, y en donde los 
embriones a término nacen luego de un período de gestación de 18 a 24 meses (Pratt 
y Casey 1990, Hamlett y Koob 1999). Para el tiburón S. acanthias, varios autores han 
reportado el ciclo de vida como bienal, con un período de 2 años de gestación (Jensen 
1965, Pratt y Casey 1990, Di Giácomo et al. 2009, Colonello et al. 2012) o con un 
periodo de descanso entre gestaciones (Jones y Geen 1977, Hanchet 1988, Colonello 
et al. 2012). 
 La fecundidad máxima reportada para la especie varía regionalmente (por 
ejemplo: 11 embriones en el Mar de Okhotsk, 14 embriones en la costa Este de 
Canadá, 16 embriones en la Columbia Británica y 32 embriones en el Mar Negro; 
Jensen 1965, Ketchen 1972, Kirnosova 1988, Campana 2009 ), al igual que la longitud 
total al nacer (por ejemplo: 220 mm en el Mar Egeo, 250 mm en el Mar Negro y 300 
mm en la Columbia Británica y costa de Nueva Zelanda; Ketchen 1972, Hanchet 1988, 
Kirnosova 1988, Chatzispyrou y Megalofonou 2005). Específicamente para el Atlántico 
Sudoccidental el número máximo de embriones por camada encontrado fue de 15 
(Gosztonyi y Kuba 1998) y la talla máxima al nacer de 280 mm de longitud total (Menni 
1985). 
 Los rangos de talla de maduración sexual reportados hasta el momento varían 
también entre regiones: por ejemplo las hembras en el Pacífico Norte maduran a una 
11 
 
longitud total entre 760–1180mm (Ketchen 1972), mientras que en el Atlántico 
Sudoccidental estas maduran entre 700–740mm (Menni 1985) y entre 609–760 mm 
(Colonello et al. 2012). 
 En aguas argentinas S. acanthias forma parte de la fauna acompañante en 
pesquerías de arrastre y palangre con embarcaciones artesanales, costeras y de altura 
(Angelescu et al. 1958, Angelescu y Boschi 1959, Menni y López 1979, Van der Molen 
et al. 1998, Tamini 2001). En la Plataforma Continental Argentina ha sido estudiado en 
su biología, donde se ha estudiado la distribución (Menni 1985, Menni et al. 1986) y la 
diferenciación taxonómica con Squalus mitsukurii (Gosztonyi y Kuba 1998), y en 
aspectos tróficos, donde se ha determinado que se alimenta de peces, cefalópodos y 
ctnéforos, existiendo diferencias ontogénicas y por sexos en la composición de la dieta 
(García de la Rosa y Sánchez 1997, García de la Rosa 1998, Koen Alonso et al. 2002, 
Perez Comesaña y Goldman 2011, Belleggia et al. 2012). También se ha estudiado su 
abundancia, donde se ha estimado para diferentes temporadas a través de campañas 
realizadas en buques de investigación, encontrando que la mayor densidad se 
encuentra en aguas patagónicas (Massa y Hozbor 2003, Fernández Aráoz et al. 2005, 
García de la Rosa et al. 2004, Massa et al. 2004a, Massa et al. 2004b, Massa y Hozbor 
2007, Massa y Hozbor 2008). Se investigó el estado de conservación y explotación 
(Caille 1996, Chiaramonte 1998, Chiaramonte 2000, Cedrola et al. 2011, Sánchez et al. 
2011) y en su supervivencia a la red de arrastre de fondo (Chiaramonte et al. 2011), 
donde se comprobó que esta especie se mantuvo en una condición de “vivo, con 
movimientos de cuerpo y aletas” durante el tiempo transcurrido entre la apertura del 
copo de la red y el inicio del proceso de selección de la captura. Sin embargo, los 
estudios sobre la biología reproductiva de este tiburón en aguas argentinas son 
12 
 
fragmentados (Menni 1985, Gosztonyi y Kuba 1998, García de la Rosa et al. 2004, Di 
Giácomo et al. 2009, Colonello et al. 2012). 
 Los peces cartilaginosos han sido y son capturados a nivel mundial para extraer 
su carne, sus aletas, su cartílago, el aceite de su hígado y las mandíbulas, entre otros 
productos. En aguas argentinas los condrictios son objetivo de pesca en algunas 
pesquerías comerciales específicas, son capturados en la pesca deportiva y como fauna 
acompañante en pesquerías que tengan como especie objetivo a peces óseos (Sánchez 
et al. 2011). 
Debido a factores zoogeográficos, así como demográficos, las pesquerías 
tradicionales de condrictiosse localizaron en la zona central y sur de la Provincia de 
Buenos Aires, y norte de la Patagonia. Entre los puertos que realizan descargas 
importantes de peces cartilaginosos se encuentran Mar del Plata y Puerto Quequén 
(Necochea), entre otros (Chiaramonte 2001). 
Puerto Quequén es un puerto pesquero histórico de desembarques de 
condrictios, donde hasta 1997 la flota costera de arrastre de fondo que opera desde 
allí, cambiaba en primavera el arte de pesca a enmalle de fondo para dirigirse 
específicamente al tiburón Galeorhinus galeus y, dependiendo de la luz de la malla, 
también capturaban ejemplares de Carcharhinus brachyurus, Carcharias taurus y 
Notorynchus cepedianus. Debido a la poca importancia comercial de S. acanthias en 
aquella época, el mismo era descartado en ambos tipos de pesca (arrastre de fondo y 
enmalle de fondo; Chiaramonte 1998, Tamini 2001). 
A partir de la crisis pesquera del año 2000, S. acanthias comenzó a 
comercializarse (Chiaramonte com. pers.1). 
1. Lic. Gustavo Chiaramonte, Museo Argentino de Ciencias Naturales “Bernardino Rivadavia”, División Ictiología y 
Estación Hidrológica de Puerto Quequén. 
13 
 
En la actualidad, opera en Puerto Quequén, paralelamente a la flota arrastrera, 
una flota artesanal cuyo arte de pesca es la línea de mano y está dirigida a la pesca 
variada, entre cuyas especies objetivo se encuentra S. acanthias. 
 S. acanthias se pesca durante todo el año por la flota comercial argentina 
(García de la Rosa 2004) y existe una estacionalidad en las capturas, encontrándose un 
máximo durante el invierno y la primavera en coincidencia con las máximas 
abundancias reportadas en áreas costeras y de plataforma intermedia que 
corresponderían a agregaciones de tipo reproductivo o áreas de cría (García de la Rosa 
1998, Van Der Molen et al. 1998). 
En las últimas décadas se han multiplicado los esfuerzos en el estudio de los 
condrictios como resultado de una creciente preocupación, tanto nacional como 
internacional, por la alta presión de pesca que soportan muchas poblaciones de estos 
peces. Actualmente, diversos organismos internacionales, como la Organización de las 
Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentación (FAO) y la Convención sobre el 
 
Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestre (CITES), se 
han preocupado por la explotación y el comercio internacional de peces cartilaginosos 
en distintas pesquerías del mundo. 
La República Argentina ha adherido, con carácter vinculante, a la CITES y, en 
años recientes, algunas especies de condrictios presentes en espacios marinos 
argentinos han sido propuestos para su incorporación a los Apéndices de la CITES 
(Sánchez et al. 2011). Este es el caso de S. acanthias, que se ha propuesto incluirlo 
dentro del Apéndice II, el cual incluye a las especies que no se encuentran 
necesariamente en peligro de extinción pero cuyo comercio debe controlarse a fin de 
evitar una utilización incompatible con su supervivencia. Por lo cual, disponer de 
14 
 
información sobre esta especie en el Mar Argentino resultará de suma importancia 
para el desarrollo de futuras investigaciones que promuevan la sustentabilidad de los 
recursos pesqueros de Argentina. Además, los resultados obtenidos en esta tesis 
contribuirán al Plan de Acción Nacional (PAN-Tiburones), en el marco del Plan de 
Acción Internacional de FAO (IPOA-Sharks), para la conservación y manejo de 
condrictios en Argentina. 
Estudios sobre la biología reproductiva de S. acanthias en áreas costeras de la 
Provincia de Bs. As. no han sido reportados hasta el momento. A su vez, se observaron 
que los valores de los parámetros reproductivos para algunas especies de 
elasmobranquios pueden variar latitudinalmente a lo largo de la Plataforma Argentina 
(por ejemplo: Mustelus schmitti, Psamobatis rudis, P. normani y Squatina Guggenheim; 
Chiaramonte y Pettovello 2000, Mabragaña y Cousseau 2004, Colonello et al. 2007, 
Awruch et al. 2008). Considerando todo lo enunciado precedentemente, se plantearon 
las siguientes preguntas al inicio de esta tesis: ¿S. acanthias está presente durante 
todoel año en Puerto Quequén?; ¿cómo es la estructura reproductiva en las capturas 
de esta especie?; ¿existen variaciones temporales en las condiciones reproductivas de 
los individuos?; ¿es posible encontrar un patrón temporal de segregación sexual?; ¿se 
encuentra una mayor proporción de hembras gestantes en alguna época del año 
determinada?; ¿las variables reproductivas de S. acanthias en Puerto Quequén 
presentan valores similares a los reportados para la especie en otras áreas de la 
Plataforma Argentina? 
En base a estas preguntas surgió la siguiente hipótesis: “El área costera donde 
opera la flota pesquera con asiento en Puerto Quequén constituye un ámbito propicio 
para la reproducción de tiburones, encontrándose en mayor proporción hembras 
15 
 
gestantes del total de hembras de S. acanthias en la zona durante invierno y 
primavera”. 
 
Objetivo general 
El objetivo de esta tesis es estudiar temporalmente la biología reproductiva de 
S. acanthias en el área de influencia de la flota pesquera artesanal que opera en 
Puerto Quequén. 
 
Objetivos particulares 
• Comparar entre sexos el tamaño corporal. 
• Estimar y comparar entre sexos la talla de madurez sexual. 
• Analizarla proporción de sexos en las camadas y comparar entre sexos el 
tamaño corporal de los embriones. 
• Establecer una relación en tamaño y número de embriones con la talla 
de la hembra. 
• Estudiar el consumo de las reservas vitelinas de los embriones. 
• Cuantificar y discernir si existen diferencias estacionales en la 
proporción de individuos por estadio de maduración sexual y en los 
órganos reproductivos. 
MATERIALES Y MÉTODOS 
Área de estudio 
 El área de estudio comprende la zona costera de Puerto Quequén (38º 35´ S, 
58º 42´O), a profundidades menores a 50 metros (Fig. 6). La cuenca del Río Quequén 
Grande es una de las más importantes del sur de la Provincia de Buenos Aires, con 
16 
 
desagüe al Océano Atlántico. En su desembocadura se encuentra ubicado el puerto 
oceánico homónimo de aguas profundas (Perillo et al. 2005). El sedimento 
característico de esta zona costera es arena, predominantemente fina con fracciones 
medianas a muy finas (Parker et al. 1997). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 6. Mapa del área de estudio en la Provincia de Buenos Aires mostrando la ubicación de Puerto 
Quequén. 
 
Sistema reproductor de S. acanthias 
En base a la descripción del sistema reproductor realizada para la especie por 
Hamlett y Koob (1999), Hamlett (2005) y, siguiendo la terminología allí empleada, el 
sistema reproductor de los individuos de S. acanthias está compuesto de la siguiente 
manera: En los machos, un par de testículos, un par de conductos espermáticos 
(conductos eferentes, epidídimos, conductos deferentes y vesículas seminales, todos 
cubiertos por peritoneo) y de los órganos sexuales intromitentes o clásperes. Los 
testículos son órganos pares, unidos a la pared dorsal del cuerpo a través de 
mesenterio, y están envueltos por el órgano epigonal en los primeros estadios de 
maduración. Los conductos eferentes conectan a cada testículo con su epidídimo, en 
17 
 
donde terminan. Los epidídimos se expanden y enrollan a medida que los individuos 
maduran sexualmente, formando largos tubos con complejas curvaturas (Fig. 7). Luego 
cada epidídimo se continúa con el conducto deferente que finaliza en la vesícula 
seminal, la cual desemboca en el seno urogenital (Fig. 7). En los machos maduros la 
vesícula seminal puede estar llena de esperma. Los clásperes son pares y corresponden 
a regiones modificadas de las aletas pélvicas. 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 7. Sistema reproductor de un macho maduro de Squalus acanthias. Vista ventral. 
El sistema reproductor en las hembras de S. acanthias está compuestopor un 
par de ovarios funcionales y sus respectivos oviductos. Estos últimos son estructuras 
tubulares largas que se encuentran a lo largo y a ambos lados de la columna vertebral. 
Cada oviducto se diferencia en un ostium, oviducto anterior, istmo, glándula oviductal, 
saco uterino y cuello (Figs. 8 y 9A). 
Los ovarios se encuentran adheridos a la pared dorsal del cuerpo (Fig. 8) a 
través del mesenterio. En los primeros estadios de maduración ellos están rodeados 
del órgano epigonal. El ostium es una estructura en forma de embudo, en el cual 
desembocan ambos oviductos anteriores (Fig. 8). Cuando los ovocitos son liberados 
desde los ovarios pasan a través del ostium a los oviductos anteriores que se 
ensanchan y dan lugar a las glándulas oviductales (Fig. 9A). Las glándulas oviductales 
18 
 
son cortas, tiene forman de barril y sus estructuras internas son complejas. En el caso 
de S. acanthias las glándulas oviductales sintetizan y secretan la cubierta (denominada 
vela) que es muy delgada y rodea a los ovocitos fecundados en el interior de los sacos 
uterinos (Fig. 9B), como en el común de las especies de tiburones vivíparos. En esta 
especie, la vela luego de un tiempo se disuelve y los embriones completan sus 
desarrollos libres en el saco uterino. El istmo es la porción del oviducto que continúa a 
la glándula oviductal y funciona como una válvula que cierra al compartimento uterino 
donde se encuentran los embriones (Fig. 9A). La porción posterior de cada oviducto se 
agranda y forma el saco uterino, el cual se expande a medida que el individuo madura 
sexualmente y logra un gran volumen que ocupa toda la cavidad abdominal de la 
hembra (Figs. 8y 9A). A medida que avanza el desarrollo embrionario, las paredes del 
saco uterino se hacen más delgadas y se produce un incremento en la vascularización, 
lo que facilita la oxigenación. Se desarrollan vasos uterinos longitudinales con 
ramificaciones y un vaso principal de mayor tamaño que pueden ser visto por 
observaciones a ojo desnudo (Fig. 9C). El cuello es una constricción que se encuentra 
entre el saco uterino y el seno genital, el cual se mantiene cerrado durante la gestación 
para impedir la pérdida prematura de los embriones y se ensancha en el momento del 
nacimiento para permitir la salida de las crías. 
 
 
 
 
 
 
Figura 8. Sistema reproductor de una hembra madura de Squalus acanthias. Vista ventral. 
19 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 9. Vista ventral del sistema reproductor de una hembra madura de Squalus acanthias con ovocitos 
fecundados en sus sacos uterinos. A) Se observan oviducto anterior, glándula oviductal e istmo. B) Vela o cubierta 
delgada que rodea los ovocitos fecundados. C) Sacos uterinos ensanchados con paredes delgadas y todas 
vascularizadas, con un gran vaso uterino con ramificaciones longitudinales. 
 
 
Muestreo 
Se trabajó con ejemplares de S. acanthias provenientes de la zona de pesca de 
la flota costera artesanal de Puerto Quequén. Esta flota está compuesta por 20 lanchas 
y semi-rígidos que tienen capacidad para 3–4 personas y realizan viajes diarios a la 
zona costera en las horas de luz. Las líneas de pesca están constituidas por anzuelos 
para la pesca variada. Las embarcaciones pescan entre 10 y 11 horas por día, 
dependiendo de las condiciones del mar y el viento. La capacidad de captura de cada 
embarcación es de 10 cajones de pescado. Las capturas diarias colectadas por estos 
20 
 
pescadores artesanales eran llevadas a una planta pesquera en la ciudad de Necochea 
(Pesquera Iglesias), donde los individuos de S. acanthias se muestrearon. Los 
muestreos se realizaron 2 veces en cada estación del año, aproximadamente cada 45 
días, desde octubre de 2007 hasta febrero de 2009 (Tabla 1, sección Resultados). 
Se identificó el sexo de cada ejemplar y se midió su longitud total (LT), con una 
precisión de 1 mm, desde el extremo del hocico hasta la punta del lóbulo mayor de la 
aleta caudal, con la aleta caudal colocada de forma natural. Se registró también el peso 
corporal total (PT) y el peso corporal eviscerado (PE) con una precisión de 5 g. Además, 
en los machos se midió la longitud del clásper izquierdo (LC) con una precisión de 0,1 
mm, desde el extremo distal de la cloaca hasta el extremo del clásper (Compagno 
1984). Se extrajeron y congelaron los órganos reproductivos y el hígado para su 
posterior estudio en laboratorio. 
Se estableció el estadio de madurez sexual de cada ejemplar a través de las 
observaciones macroscópicas de los órganos reproductivos, siguiendo los criterios 
propuestos por Stehmann (2002) y Sidders et al. (2005), los cuales también coinciden 
con los propuestos posteriormente por Colonello (2009). El estadio de madurez fue 
determinado por medio de la evaluación de los cambios en el desarrollo de los 
testículos, los clásperes y el grado de enrollamiento de los conductos espermáticos en 
el caso de los machos, y el desarrollo de los ovarios, las glándulas oviductales y los 
sacos uterinos en el caso de las hembras. 
Los machos fueron clasificados en los siguientes estadios: 
Inmaduros 
I1. Los clásperes no sobrepasan el borde posterior de las aletas pélvicas y no están 
calcificados (totalmente flexibles). Los testículos están indiferenciados. Los conductos 
21 
 
espermáticos son rectos, como filamentos delgados, y adheridos a la pared dorsal de la 
cavidad abdominal. 
I2. Los clásperes sobrepasan el borde posterior de las aletas pélvicas y están en 
calcificación (aún pueden flexionarse) pero no pueden rotarse anteriormente. Los 
testículos están agrandados y en desarrollo (se diferencian los lóbulos espermáticos, 
Fig. 10). Los conductos espermáticos son delgados y comienzan a enrollarse. 
 
 
 
 
 
Figura 10. Estadio I2. Macho inmaduro de Squalus acanthias. Vista ventral. 
Maduros 
M. Los clásperes sobrepasan el borde posterior de las aletas pélvicas, están 
calcificados, presentan gran rigidez y se pueden rotar anteriormente. Los testículos son 
redondeados y bien desarrollados. Los conductos espermáticos están estrechamente 
enrollados (Fig. 11). Puede haber presencia de esperma. 
 
 
 
 
 
Figura 11. Estadio M. Macho maduro de Squalus acanthias. Vista ventral. 
 
Testículos 
Conductos espermáticos 
Conductos espermáticos 
Testículo
22 
 
Las hembras fueron clasificadas en las siguientes categorías: 
Inmaduras 
I1. Los ovarios son pequeños y no se distinguen folículos ováricos a simple vista. Las 
glándulas oviductales no se diferencian y los sacos uterinos son delgados y están 
adheridos a la pared dorsal de la cavidad abdominal. 
I2. Los ovarios están en desarrollo y se pueden diferenciar folículos ováricos opacos de 
muy pequeño tamaño (<1 mm), dándole un aspecto granular al ovario. Las glándulas 
oviductales comienzan a diferenciarse de los sacos uterinos que son delgados (Fig. 12). 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 12. Estadio I2. Hembra inmadura de Squalus acanthias. Vista ventral. 
 
I3. Los ovarios están en desarrollo con presencia de folículos ováricos de distintos 
tamaños y opacos. Las glándulas oviductales se diferencian claramente de los sacos 
uterinos, los cuales son de mayor tamaño en su porción anterior. 
Maduras 
M1. Ovarios con folículos ováricos amarillos (ovocitos vitelados) que se diferencian de 
los folículos ováricos opacos de tamaño menor. Las glándulas oviductales están 
completamente desarrolladas (Fig. 13). Los sacos uterinos están dilatados, irrigados y 
pueden estar sin segmentar o segmentados en distintos compartimentos, alojando 
ovocitos fecundados. 
 
Ovarios 
Saco uterino Glándula oviductal 
23 
 
 
 
 
 
Figura 13. Estadio M1. Hembra madura de Squalus acanthias. Vista ventral 
 
M2. Ovarios con folículos ováricos amarillos, las glándulas oviductales están 
completamente desarrolladas y los sacos uterinos dilatados, irrigados y con presenciade embriones (Fig. 14). 
 
 
 
 
 
Figura 14. Estadio M2. Hembra madura de Squalus acanthias. Vista ventral. 
 
En el laboratorio de la Estación Hidrobiológica de Puerto Quequén, 
dependiente del Museo Argentino de Ciencias Naturales “Bernardino Rivadavia”, se 
contó con las facilidades e instrumental necesario para realizar el siguiente análisis de 
las muestras obtenidas en la planta pesquera. 
En todas las hembras se pesaron los ovarios (PO) y los sacos uterinos (PSU) con 
una precisión de 0,1 g. También se midió el ancho de las glándulas oviductales (AGO) 
con una precisión de 0,1 mm. En las hembras maduras se pesó el hígado y se midieron 
los diámetros máximos de los folículos ováricos amarillos (folículos maduros; DMFO) 
en cada ovario con una precisión de 0,1 mm. 
Sacos uterinos 
Glándula Oviductal 
Folículo Ovárico Opaco 
Folículo Ovárico Amarillo 
Embriones 
Folículo Ovárico Opaco 
Folículo Ovárico Amarillo 
Sacos uterinos 
24 
 
En el caso de las hembras maduras que portaron embriones se contaron el 
número de embriones en cada saco uterino. También, cuando fue posible, se identificó 
el sexo de cada embrión a través de observaciones macroscópicas. Se registraron la 
longitud total del embrión (LTe) con una precisión de 0,1 mm, el peso corporal total sin 
saco vitelino externo (PTe) y el peso corporal con saco vitelino externo (PTesv) de cada 
individuo, con una precisión de 0,1 g. 
 
Análisis de datos 
Con el fin de estudiar estadísticamente el conjunto de datos con pruebas de 
robustez acreditada, se utilizó estadística paramétrica siempre que fue posible. Para 
esto se puso a prueba los supuestos de homogeneidad de varianza y normalidad en 
cada conjunto de datos, utilizando test de Barlett y test de Shapiro respectivamente 
(Zar 2010). Cuando estos supuestos no fueron comprobados, se recurrió a la 
estadística no-paramétrica. 
Para cada sexo por separado se analizaron las relaciones LT–PT y LT–PE, 
calculando los valores de a y b de la ecuación: Peso = a * Longitudb (Froese 2006). 
Debido a que la longitud es una magnitud lineal y el peso es asimilable al cubo de la 
talla, si un individuo mantiene su forma al crecer, entonces el crecimiento se puede 
definir como isométrico (b=3). Cuando los individuos de mayor talla han incrementado 
su peso en mayor proporción que su longitud, presentan un crecimiento alométrico 
positivo (b>3). En cambio, cuando los individuos incrementan preferencialmente su 
longitud relativa más que su peso el crecimiento es alométrico negativo (b<3) 
(Cifuentes et al. 2012). Así mismo, se calcularon estas dos relaciones y la relación LT–
PH para hembras maduras con y sin embriones (estadios M1 y M2). Utilizando los 
25 
 
datos logaritmizados, se comparó la pendiente de la regresión en cada una de las tres 
relaciones entre los dos estadios por medio de un análisis de covarianza (ANCOVA; 
Crawley 2005). 
En los machos se graficó la relación entre LT–LC para estudiar si existen 
variaciones en la longitud del clásper a medida que los individuos aumentan de 
tamaño. 
En las hembras, se utilizó el PO, PSU y el AGO para inferir el rango de tallas de 
madurez sexual a partir de los cambios en el crecimiento de estos órganos en relación 
a la LT. Previamente, se realizó una prueba apareada de Wilcoxon de los rangos 
signados para comparar el AGO derecha e izquierda para determinar cuál de las dos 
medidas se utilizará en el análisis (Siegel 1990). 
Se comparó el número de embriones alojados en cada saco uterino usando un 
test no paramétrico para muestreas pareadas (prueba apareada de Wilcoxon de los 
rangos signados). La proporción de sexos en los embriones fue analizada a través de un 
test de Chi-cuadrado (Zar 2010). A su vez, en los embriones se comparó la distribución 
de frecuencia de tallas entre sexos por medio de la prueba de Kolmogorov–Smirnov 
para dos muestras (Conover 1980, Siegel 1990). Luego se analizó la distribución de 
frecuencia de talla de los embriones en ambos sexos por época de muestreo. 
Para analizar el crecimiento de los embriones en el saco uterino materno se 
graficó la relación LTe–PTe y, utilizando los datos logaritmizados, se comparó las 
pendientes de las regresiones entre sexos usando un análisis de covarianza (ANCOVA; 
Crawley 2005). 
Para establecer si los embriones presentan alguna correlación en cantidad y 
tamaño conforme aumenta la LT de la madre, se determinaron relaciones entre la LT 
26 
 
de la madre y el número de embriones por camada, y entre la LT de la madre y la LTe 
promedio de la camada. Estas relaciones se evaluaron utilizando el coeficiente de 
correlación de Pearson y en el caso de no cumplir los supuestos de normalidad y 
homogeneidad de varianzas, se utilizó el coeficiente de correlación de Spearman (Zar 
2010). 
El consumo energético del saco vitelino externo para la muestra total de 
embriones se analizó a través de la relación entre la LTe y peso del saco vitelino (Psv) 
en cada época de muestreo. Psv se determinó como la diferencia entre PTesv y PTe. 
Para poder estudiar el ritmo de consumo del Psv respecto de LTe se asumió que Psv 
menores a 7,5 g corresponden a individuos con el saco vitelino consumido (ver 
resultados). En base a este criterio se analizó la variación de la proporción de 
embriones con saco vitelino respecto del LTe y se estimó LTe50 como la talla en la que 
el 50% de los embriones presentan saco vitelino totalmente consumido. Para estimar 
la LTe50 se calculó la proporción de embriones con Psv < 7,5 g en intervalos de 10 mm 
LTe. Luego, una curva logística se ajustó a los datos binomiales utilizando el método de 
máxima verosimilitud (Roa et al. 1999). 
Se evaluó si el número de individuos fue significativamente diferente entre 
épocas para cada estadio de maduración utilizando la prueba Chi-cuadrado. (Zar 
2010). A su vez, se comparó la distribución de frecuencias de talla de los individuos 
maduros entre épocas por medio de la prueba de Kolmogorov–Smirnov para dos 
muestras (Conover 1980, Siegel 1990). 
Para estudiar la madurez sexual de los individuos y relacionarla con las reservas 
energéticas, se trabajó con el índice gonadosomático (IG) y el índice hepatosomático 
(IH). El IG es una herramienta utilizada ya en el análisis de la madurez sexual en 
27 
 
relación con el desarrollo del ovario y de los testículos (en hembras y machos 
respectivamente), como en la evaluación de las etapas del ciclo reproductivo a partir 
de sus variaciones estacionales, si existieran. El IH es un indicador del estado de 
reserva de energía de un animal y se utiliza para evaluar las modificaciones de las 
reservas energéticas a lo largo del ciclo reproductivo. Se calculó IG y el IH en los 
individuos maduros de la siguiente manera (Capapé et al. 1999): 
IG = PG / PE * 100 
 IH = PH / PE * 100 
donde PG es el peso total de la gónada. 
Se utilizó un análisis de varianzas no paramétrico (prueba de Kruskal–Wallis) 
para comparar estacionalmente cada uno de estos índices. También se realizó un test 
de Kruskal–Wallis para comparar estacionalmente el AGO y el DMFO en las hembras 
maduras con el fin de evaluar la variación temporal en la actividad reproductiva. 
Cuando hubo diferencias significativas se utilizó el test a posteriori de Dunn para 
localizar entre qué épocas existieron esas diferencias (Zar 2010). Previamente, se 
realizó una prueba apareada de Wilcoxon de los rangos signados para comparar el 
DMFO del ovario derecho e izquierdo y determinar cuál de las dos se utilizará para el 
análisis (Siegel 1990). 
Para los análisis estadísticos se utilizó el software estadístico R, versión 2.13 (R 
Development Core Team, www.r-project.org), y Sigma Plot, versión 11 (Systat Software 
Inc). 
 
 
 
28 
 
RESULTADOS 
Entre Octubre de 2007 y Febrero de 2009 se analizaron 296 ejemplares de 
S.acanthias, 284 hembras y 12 machos durante todo el período de muestreo (Tabla1). 
El muestreo abarcó dos primaveras, dos veranos, un otoño y un invierno. De las 
estaciones estudiadas, sólo hubo capturas de este tiburón durante el invierno y las dos 
primaveras (Tabla 1). 
 
Tabla 1. Cantidad de ejemplares de Squalus acanthias analizados por época del año desde octubre 2007 
hasta febrero de 2009. 
 
Temporada Mes Fecha Machos Hembras 
Primavera 2007 Octubre 17-oct 9 99 
 Diciembre 04-dic 1 16 
Verano 2008 Enero 22-ene - - 
 Marzo 10-mar - - 
Otoño 2008 Abril 20-abr - - 
 Mayo 30-may - - 
Invierno 2008 Junio 25-jun - 7 
 Agosto 1-ago 2 52 
Primavera 2008 Septiembre 15-sep - 72 
 Octubre 28-oct - 38 
Verano 2009 Diciembre 20-dic - - 
 Febrero 3-feb - - 
 
 
Los individuos comprendieron, en su mayoría, a estadios maduros de ambos 
sexos (Tabla 2). 
Tabla 2. Número de ejemplares machos y hembras de Squalus acanthias analizados por época del año y 
estadio reproductivo. 
 
Machos Hembras 
Temporada Mes I1 I2 M I1 I2 I3 M1 M2 
Primavera 2007 Octubre - - 9 1 4 - 31 65 
 Diciembre - - 1 - 1 - 11 3 
Verano 2008 Enero - - - - - - - - 
 Marzo - - - - - - - - 
Otoño 2008 Abril - - - - - - - - 
 Mayo - - - - - - - - 
Invierno 2008 Junio - - - - 1 - 3 3 
 Agosto - - 2 - 1 - 4 44 
Primavera 2008 Septiembre - - - - 2 - 23 49 
 Octubre - - - - - - 11 25 
Verano 2009 Diciembre - - - - - - - - 
 Febrero - - - - - - - - 
29 
 
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
600-650 651-700 701-750 751-800 801-850 851-900 901-950 951-1000
N
ú
m
er
o
 d
e 
in
d
iv
id
u
o
s
LT (mm)
Machos
Hembras
El rango de talla estuvo comprendido entre 671mm y 792 mm (��= 721,7 mm; 
d.e. = 37,3 mm) para los machos y entre 623 mm y 977mm (�	� = 814,7 mm; d.e.= 61,2 
mm) para las hembras (Fig. 15). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 15. Distribución de frecuencia de talla en ambos sexos de Squalus acanthias (intervalos de 
50 mm de longitud total, LT). 
 
En la relación LT–PT, el crecimiento en ambos sexos fue alométrico positivo, es 
decir b> 3, mientras que en la relación LT–PE fue alométrico positivo para los machos y 
alométrico negativo para las hembras (b< 3) (Figs. 16 y 17). El rango de PT estuvo 
comprendido entre 1.005 g y 1.835 g para los machos (��= 1.340,4 g; d.e. = 279 g) y 
entre 940 g y 4.100 g para las hembras (��= 2.215,6 g; d.e. = 557,4 g). El rango PE fue de 
785–1.425 g para los machos (�	� = 1.016,7 g; d.e. = 203,5 g) y de 690–2.765 g para las 
hembras (��= 1.547,6 g; d.e. = 351,5 g). 
 
 
 
 
30 
 
Machos: PE = 1E-06 x LT 3,145 r² = 0,814
Hembras: PE = 8E-06 x LT 2,846 r² = 0,874
500
900
1300
1700
2100
2500
2900
600 640 680 720 760 800 840 880 920 960 1000
P
E 
(g
)
LT (mm)
Machos
Hembras
Machos : PT = 1E-06 x LT3,164 r² = 0,740
Hembras : PT = 2E-06 x LT3,128 r² = 0,859
500
900
1300
1700
2100
2500
2900
3300
3700
4100
600 640 680 720 760 800 840 880 920 960 1000
P
T 
 (
g)
LT (mm)
Machos
Hembras
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 16. Relación entre la longitud total (LT) y el peso corporal total (PT) en machos y hembras 
de Squalus acanthias. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 17. Relación entre la longitud total (LT) y el peso corporal eviscerado (PE) en ambos sexos 
de Squalus acanthias. 
 
 
La relación LT–PT en hembras maduras con y sin embriones mostró un 
crecimiento alométrico positivo, en cambio las relaciones LT–PE y LT–PH fueron 
alométricas negativas para ambos estadios (Figs. 18, 19 y 20). No se observaron 
diferencias significativas entre hembras maduras con y sin embriones en las relaciones 
31 
 
Sin embriones: PT = 3E-06 x LT 3,065 r² = 0,881
Con embriones: PT = 1E-06 x LT 3,165 r² = 0,830
500
900
1300
1700
2100
2500
2900
3300
3700
4100
600 640 680 720 760 800 840 880 920 960 1000
P
T 
(g
)
LT (mm)
Sin embriones
Con embriones
Sin embriones: PE = 1E-05 x LT 2,817 r² = 0,897
Con embriones: PE = 8E-06 x LT 2,853 r² = 0,841
500
900
1300
1700
2100
2500
2900
600 640 680 720 760 800 840 880 920 960 1000
P
E 
(g
)
LT (mm)
Sin embriones
Con embriones
LT–PT (ANCOVA: F = 3,006; gl = 265; p = 0,084), LT–PE (F = 2,025; gl = 265; p = 0,156) 
y LT–PH (F = 2,321; gl = 267; p = 0,129). 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 18. Relación entre la longitud total (LT) y el peso corporal total (PT) en hembras maduras 
de Squalus acanthias. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 19. Relación entre la longitud total (LT) y el peso corporal eviscerado (PE) en hembras 
maduras de Squalus acanthias. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
32 
 
71
72
73
74
75
76
77
78
79
80
81
82
83
660 680 700 720 740 760 780 800
LC
 (
m
m
)
LT (mm)
Sin embriones: PH = 4E-05 x LT2,296 r² = 0,338
Con embriones: PH = 8E-06 x LT2,539 r² = 0,277
0
50
100
150
200
250
300
350
400
450
500
600 640 680 720 760 800 840 880 920 960 1000
P
H
 (
g)
LT (mm)
Sin embriones
Con embriones
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 20. Relación entre la longitud total (LT) y el peso del hígado (PH) en hembras maduras de 
Squalus acanthias. 
 
No se capturaron machos inmaduros durante los muestreos (Tabla 2). La 
longitud total del macho maduro más pequeño fue de 671 mm (LC= 72 mm) y el más 
grande midió 792 mm (LC= 82 mm; Fig.15). Si bien por lo exiguo de la muestra no se 
pudo determinar el rango de talla de madurez sexual, se encontraron valores elevados 
de LC para los individuos maduros más grandes que constituirían el extremo superior 
de una curva completa LC–LT (Fig. 21). 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 21. Relación entre la longitud total (LT) y la longitud del clásperes (LC) en machos de 
Squalus acanthias. 
 
33 
 
0
20
40
60
80
100
120
140
160
180
200
220
240
600 640 680 720 760 800 840 880 920 960 1000
P
O
 (
g)
LT (mm)
I2
M1
M1 a ovular
M2
Para las hembras se identificaron: la inmadura más pequeña de 623 mm de LT y 
la inmadura más grande de 860 mm LT; la hembra madura más pequeña de 629 mm LT 
y la más grande de 977 mm LT. No hubo diferencias significativas entre el AGO 
izquierda y derecha (Prueba apareada de Wilcoxon: W= –364,000; T+ = 7606,000; T– 
= –7970,000;Z= –0,275; n = 270; p = 0,784), por lo que se escogió por convención el 
AGO izquierda para los análisis. 
Al analizar el PO por estadio de madurez según la LT se pudo constatar que 
para el estadio M1 existieron dos condiciones distintas dentro del mismo estadio: un 
grupo de individuos presentaron PO entre 8,7 g y 59,4 g con PSU altos y otro grupo que 
mostraron PO que varió entre 35,3 g y 131,6 g con PSU muy bajo (Figs. 22 y 23). Estas 
dos condiciones corresponderían a hembras recién ovuladas y a hembras en 
ovogénesis medianamente avanzada (M1 a ovular) respectivamente. Sólo algunas 
hembras M2 presentaron condición de ovogénesis avanzada con PO> 150 g (Fig. 22). 
Estas condiciones no presentaron patrón estacional. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 Figura 22. Relación entre el peso de los ovarios (PO) y la longitud total (LT) por estadios en hembras de 
Squalus acanthias. 
 
 
34 
 
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
22
600 640 680 720 760 800 840 880 920 960 1000
A
G
O
 (
m
m
)
LT (mm)
I2
M1
M2
0
40
80
120
160
200
240
280
320
360
400
440
480
520
560
600 640 680 720 760 800 840 880 920 960 1000
P
SU
 (
g)
LT (mm)
I2
M1
M1 a ovular
M2
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 23. Relación entre el peso de los sacos uterinos (PSU) y la longitud total (LT) por estadios 
en hembras de Squalus acanthias. 
Para el AGO se observa una superposición entre los estadios M1 y M2 mientras 
que I2 presenta valores bajos. También puede observarse una hembra M2 de 911 mm 
de LT con AGO muy reducido que podría corresponder a un error de transcripción (Fig. 
24). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 24. Relación entre el ancho de la glándula oviductal (AGO) y la longitud total (LT) por 
estadios en hembras de Squalus acanthias. 
 
 
35 
 
 De untotal de 189 camadas (hembras M2) se obtuvieron 1.068 embriones 
(5,65 embriones por camada), 365 en primavera 2007 (5,37 embriones por camada), 
276 en invierno 2008 (5,87 embriones por camada) y 427 en primavera 2008 (5,77 
embriones por camada; Tabla 3). Se encontraron diferencias significativas en el 
número de embriones por saco uterino (Prueba apareada de Wilcoxon: W= 2.305,000; 
T+ = 6.518,000; T– = –4.213,000; Z = 2,304; n= 191;p = 0,021), comprobándose que las 
hembras portan más embriones en el saco uterino derecho que en el izquierdo 
(proporción: SUD : SUI = 1,12 : 1). 
 Tabla 3. Número de camadas por época del año y número de embriones de Squalus acanthias 
estudiados por época del año y sexo. 
 
 
 Se identificaron embriones desde 45 mm hasta 245 mm de LTe en todo el 
período de estudio. El embrión más pequeño pesó 0,3 g de PTe y el más grande pesó 
38,8 g de PTe. A lo largo del estudio se pudieron observar individuos en distintas 
etapas del desarrollo embrionario. En los embriones con una LTe menor a 90 mm se 
pudo observar restos de la cubierta delgada (vela; Fig. 25). 
 
 
 
Temporada Mes Camadas Machos Hembras Indeterminado 
Primavera 2007 Octubre 65 45 40 254 
Diciembre 4 1 2 23 
Invierno 2008 Junio 3 6 8 14 
Agosto 43 6 3 239 
Primavera 2008 Septiembre 49 64 64 158 
Octubre 25 59 73 9 
36 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 25. Embriones de Squalus acanthias en diferentes etapas de desarrollo. 
La relación entre sexos de los embriones no fue significativamente diferente de 
la proporción 1:1 (χ2 = 64,854; n= 72; p= 0,712). El rango de LTe fue de 112 – 245 mm 
(��= 175,1 mm; d.e. = 31,9 mm) en los machos y de 112 – 245 mm (��= 169 mm; d.e. = 
31 mm) en las hembras (Fig. 26). No se encontraron diferencias significativas entre los 
sexos en la distribuciones de tallas (Kolmogorov–Smirnov: D = 0,1033; n = 371; p = 
0,276). 
 
 
 
 
 
 
 
Saco vitelino 
externo Embrión 
Restos cubierta 
delgada 
Pedúnculo vitelino 
(arteria, vena y 
conducto) 
Ojos 
Saco vitelino 
externo 
Saco vitelino 
externo reducido 
Hendiduras 
branquiales 
37 
 
0
4
8
12
16
20
24
28
32
36
N
ú
m
er
o
 d
e 
In
d
iv
id
u
o
s
LTe (mm)
Machos
Hembras
0
10
20
30
40
50
60
70
N
ú
m
er
o
 d
e 
in
d
iv
id
u
o
s
LTe (mm)
Primavera 2007 Invierno 2008
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 26. Distribución de frecuencia de tallas por sexo en embriones de Squalus acanthias(intervalos de 10 mm de 
longitud total del embrión, LTe). 
 
Como la distribución de frecuencia de tallas en los embriones no fue 
significativamente diferente entre machos y hembras, se usaron ambos sexos en 
conjunto para graficar las frecuencias de LTe en las tres estaciones (Primavera 2007, 
Invierno 2008 y Primavera 2008). Se pudo observar la presencia de dos picos de 
distribución bien marcados en las tres temporadas (Fig. 27). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 27. Distribución de frecuencia de tallas en embriones de Squalus acanthias durante las temporadas de 
estudio (intervalos de 5 mm de longitud total del embrión, LTe). 
 
38 
 
0
2
4
6
8
10
12
14
600 640 680 720 760 800 840 880 920 960 1000
N
ú
m
er
o
 d
e 
em
b
ri
o
n
es
LT madre (mm)
 El rango de PTe fue de 5,8–40,9 g (�� = 18,5 g; d.e. = 9,5 g) en los machos y de 
5,0–43,0 g	(��= 17,1 g; d.e. =9,1 g) en las hembras (Fig. 28). No hubo diferencias 
significativas en la relación LT–PTe entre embriones machos y hembras (ANCOVA: F = 
0,025; gl = 368; p = 0,872). Ambos tuvieron un crecimiento alométrico negativo (b < 3). 
 
 
 
 
 
 
 
 Figura 28. Relación entre la longitud total (LTe) y el peso total (PTe) de los embriones en ambos sexos 
de Squalus acanthias. 
 
 El número de embriones varió entre 1 y 14 por camada (�� = 6; d.e. = 3,120). 
Si bien se observa una dispersión en los datos, existe una correlación positiva entre la 
LT materna y el número de embriones por camada (Correlación de Spearman: n = 141; 
r= 0,518; S = 225.097; p =4,673e–11), por lo que se puede afirmar que el número de 
embriones aumentó conforme aumentó la LT de la madre (Fig. 29). 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 29. Relación entre la longitud total de la hembra (LT madre) y el número total de embriones por camada en 
Squalus acanthias. 
Machos: PTe = 1E-05 x LTe 2,772 r² = 0,969
Hembras: PTe = 1E-05 x LTe 2,770 r² = 0,963
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
50
100 110 120 130 140 150 160 170 180 190 200 210 220 230 240 250
P
Te
 (
g)
LTe (mm)
Machos
Hembras
39 
 
0
20
40
60
80
100
120
140
160
180
200
220
240
260
600 640 680 720 760 800 840 880 920 960 1000
LT
e 
ca
m
ad
a 
(m
m
)
LT madre (mm)
 También se encontró que existe una relación lineal positiva entre la LT 
materna y la LTe (Correlación de Pearson: n =141; r = 0,282; t = 3,459; p =0,0007), y la 
variable LTe se incrementa conforme aumenta una la LT materna en S. acanthias (Fig. 
30). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 Figura 30. Relación entre la longitud total de la hembra (LT madre) y la longitud total promedio de los 
embriones (LTe camada) por camada en Squalus acanthias. 
 
 
 En el conjunto de datos se pudieron observar dos agrupamientos, individuos 
con mayores y menores a un Psv de 7,5 g (Fig. 31). Se encontró que existe una 
correlación negativa entre la variable LTe y Psv (Correlación de Spearman: n = 884; r = 
–0,579; S=183.038.836;p = 2,2 e–16): a medida que los embriones aumentan su LTe, el 
peso del saco vitelino externo disminuye. A partir de una LTe de 190 mm se observa 
que un número importante de embriones presentan su saco vitelino prácticamente 
consumido (Fig. 31). 
 En la comparación estacional se observó que la mayoría de los embriones de 
invierno 2008 presentan tres grupos de Psv diferentes: un grupo mayoritario de 
embriones de tallas más pequeñas (entre 46 mm y 113 mm), otro grupo pequeño de 
LTe intermedio (entre 160 mm y 171 mm) y un tercer grupo más conspicuo, (LTe entre 
191 mm y 218 mm) con Psv < 7,5 g. Para primavera 2007 se observa una distribución 
40 
 
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
110 120 130 140 150 160 170 180 190 200 210 220 230 240 250
%
 d
e 
em
b
ri
o
n
es
 c
o
n
se
rv
an
d
o
 s
ac
o
 v
it
el
in
o
LTe (mm)
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
22
24
26
28
30
32
34
40 50 60 70 80 90 100 110 120 130 140 150 160 170 180 190 200 210 220 230 240 250
P
sv
 (
g)
LTe (mm)
Invierno 2008
Primavera 2007
Primavera 2008
de LTe continua entre 80 mm y 245 mm, mientras que para primavera 2008 hay dos 
embriones con LTe de 45 mm y 47 mm y luego una distribución de LTe continua entre 
75 mm y 223 mm (Fig. 31). 
 
 
 
 
 
 
 
 Figura 31. Relación entre la longitud total de los embriones (LTe) y el peso del saco vitelino (Psv) de los 
embriones por época de muestreo en Squalus acanthias. La línea horizontal punteada indica el valor de Psv asumido 
como indicador de embriones con el saco vitelino externo consumido. 
 
 La LTe50 calculada, en la que el 50% de los embriones presentan el saco 
vitelino totalmente consumido, fue de 203,2 mm (Fig. 32). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 Figura 32. Porcentaje de embriones de Squalus acanthias que conservan el saco vitelino en intervalos 
de 10 mm de longitud total del embrión (LTe). 
LTe50 
41 
 
Debido al bajo número de machos de S. acanthias encontrados en los 
muestreos se realizó el estudio estacional de las condiciones reproductivas solamente 
en las hembras de la especie. 
Hembras inmaduras (estadios I1 e I2) y hembras maduras (M1 y M2) fueron 
encontradas en todo el período de muestro (Tabla 2; Fig. 34). La mayor proporción 
estuvo representada por hembras maduras que portaron embriones (M2). Pero no se 
encontraron diferencias significativas en las proporciones de dicho estadio entre 
épocas (χ2 = 3,401; n =189; p = 0,183), que estuvo representado por un 84% en 
invierno 2008, 60% en primavera 2007 y 69% en primavera 2008. En cambiola 
proporción de hembras maduras sin embriones (estadio M1) fue significativamente 
diferente entre épocas (χ2 = 11,983; n = 71; p = 0,003) encontrándose un 36 % en 
primavera 2007, 12 % en invierno 2008 y un 31 % en primavera 2008 (Fig. 33). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 Figura 33. Variación de la proporción de hembras inmaduras (estadios I1 e I2) y maduras (M1 y M2) de 
Squalus acanthias por época de muestreo. 
 
 No hubo diferencias significativas en la distribución de tallas entre hembras 
maduras (estadio M1 + M2) de Primavera 2007 y Primavera 2008 (Kolmogorov – 
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Primavera 2007 Invierno 2008 Primavera 2008
%
 d
e 
in
d
iv
id
u
o
s
M2
M1
I1 + I2
42 
 
0
5
10
15
20
25
30
35
40
600-650 651-700 701-750 751-800 801-850 851-900 901-950 951-1000
N
ú
m
er
o
 d
e 
in
d
iv
id
u
o
s
LT (mm)
Primavera 2007
Invierno 2008
Primavera 2008
Smirnov: D = 0,166; n = 208; p = 0,098) como tampoco entre Primavera 2007 e Invierno 
2008 (Kolmogorov – Smirnov: D = 0,159; n =165; p = 0,320). Sin embargo se encontró 
diferencias significativas entre hembras maduras de Primavera 2008 e Invierno 2008 
(Kolmogorov – Smirnov: D = 0,238; n =161; p = 0,034), presentando las hembras 
mayores valores medios de LT en primavera que en invierno (test de t: t = 2,451; gl = 
98,962 p = 0,016; Fig. 34). 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 34. Distribución de tallas de hembras maduras de S. acanthias por época de muestreo. 
 
Se pudo constatar una variación temporal en los valores medios de IG que 
presentaron diferencias significativas (Fig. 35). El IG mostró ser mayor en primavera 
que en invierno (Test de Kruskal–Wallis: H = 37,406; n = 243; p = 7,537e–09). Al 
realizarse las comparaciones múltiples entre grupos se determinó que sólo hubo 
diferencias entre primavera 2007 e invierno 2008 y entre invierno 2008 y primavera 
2008 (Test de Dunn: p<0,05). 
 
 
 
43 
 
Primavera 2007
Invierno 2008
Primavera 2008
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
IG
a 
a 
b
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 35. Variación estacional del índice gonadosomático (IG) en hembras maduras de Squalus acanthias. 
Los cuadrados representan la mediana, los límites inferior y superior de los rectángulos representan el 25to y 75to 
percentil de la distribución, respectivamente, y las líneas muestran el rango entre la observación mínima y máxima. 
Las distribuciones con letras diferentes son estadísticamente diferentes (test no paramétrico de comparaciones 
múltiples). 
 
 
También se encontraron diferencias estacionales significativas en los valores 
medios de IH (Test de Kruskal–Wallis: H = 78,952; n =260; p =2,200e–16), siendo la 
primavera 2007 la temporada en la que se encontró un valor medio de IH superior (Fig. 
36). Luego al realizarse las comparaciones múltiples entre las tres estaciones se 
determinó que hubo diferencias entre todos los casos, primavera 2007 e invierno 
2008, primavera 2007 y primavera 2008 e invierno 2008 y primavera 2008 (Test de 
Dunn: p<0,05), comprobándose así que valor medio de IH primavera 2007 > IH 
primavera 2008 > IH invierno 2008. 
 
 
 
 
 
44 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Figura 36. Variación estacional del índice hepatosomático (IH) en hembras maduras de Squalus acanthias. 
Los cuadrados representan la mediana, los límites inferior y superior de los rectángulos representan el 25to y 75to 
percentil de la distribución, respectivamente, y las líneas muestran el rango entre la observación mínima y máxima. 
Las distribuciones con letras diferentes son estadísticamente diferentes (test no paramétrico de comparaciones 
múltiples). 
 
 Se encontraron diferencias significativas entre estaciones en los valores medios 
del AGO (Test de Kruskal–Wallis: H = 47,436; n = 252; p= 5,004e–11; Fig. 37). Al 
realizarse las comparaciones múltiples se encontró que hubo diferencias significativas 
entre primavera 2007 e invierno 2008, y entre primavera 2008 e invierno 2008, 
comprobando que en primavera este órgano posee un valor medio de ancho mayor 
con respecto a invierno (Test de Dunn: p<0,05). 
 
 
 
 
a 
b 
c 
Primavera 2007
Invierno 2008
Primavera 2008
0
5
10
15
20
25
30
35
IH
45 
 
 
 
 
 
 
 
 Figura 37. Variación estacional del ancho de la glándula oviductal (AGO) en hembras maduras de Squalus 
acanthias. Los cuadrados representan la mediana, los límites inferior y superior de los rectángulos representan el 
25to y 75to percentil de la distribución, respectivamente, y las líneas muestran el rango entre la observación 
mínima y máxima. Las distribuciones con letras diferentes son estadísticamente diferentes (test no paramétrico de 
comparaciones múltiples). 
 
 
 No hubo diferencias significativas entre los DMFO del ovario izquierdo y 
derecho (Prueba apareada de Wilcoxon: W= –63,000; T+ = 8851,500; T– = –8914,500; Z 
=–0,0428; n =241; p = 0,966). Por lo tanto, en base a este resultado se escogió por 
convención el DMFO del ovario izquierdo para realizar la comparación estacional. Se 
encontraron diferencias significativas entre las estaciones (Kruskal–Wallis Test: H = 
14,101; n = 241; p = 8e–04; Fig. 38). Al realizar las comparaciones posteriores se observó 
diferencias significativas (test de Dunn: p<0,05) en los valores medios del DMFO entre 
primavera 2007 e invierno 2008 y entre primavera 2008 e invierno 2008. 
Comprobándose que el valor medio del DMFO primavera 2007 > DMFO primavera 
2008 > DMFO invierno 2008. 
 
 
b 
a 
a 
Primavera 2007
Invierno 2008
Primavera 2008
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
22
A
G
O
46 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 Figura 38. Variación estacional del diámetro máximo del folículo ovárico (DMFO) en hembras maduras 
de Squalus acanthias. Los cuadrados representan la mediana, los límites inferior y superior de los rectángulos 
representan el 25to y 75to percentil de la distribución, respectivamente, y las líneas muestran el rango entre la 
observación mínima y máxima. Las distribuciones con letras diferentes son estadísticamente diferentes (test no 
paramétrico de comparaciones múltiples). 
 
 
DISCUSIÓN 
En la zona costera de Puerto Quequén se encontraron ejemplares de S. acanthias 
durante invierno y primavera, predominando las hembras maduras con embriones en 
sus sacos uterinos. Los rangos de LT y PT fueron más amplios en las hembras que en 
los machos, siendo la relación LT–PT en ambos sexos alométrica positiva. El rango de 
madurez en las hembras fue amplio y se hallaron hembras maduras en distintas etapas 
de la ovogénesis. En el estudio de los embriones, las distribuciones de frecuencias de 
tallas no fueron diferentes entre sexos, mostrando una distribución bimodal tanto en 
invierno como en primavera. La proporción de sexos de los embriones fue equilibrada, 
la relación LTe–PTe fue alométrica negativa y el consumo del saco vitelino se aceleró 
en las últimas etapas del desarrollo embrionario. El tamaño y número de los 
a 
b a 
Primavera 2007
Invierno 2008
Primavera 2008
0
5
10
15
20
25
30
35
40
D
M
F
O
47 
 
embriones se incrementaron con la LT materna, mientras que la proporción de 
hembras maduras con embriones en sus sacos uterinos no varió entre invierno y 
primavera. La distribución de tallas de hembras maduras en el área sólo presentó 
diferencias entre invierno y primavera en 2008, con hembras más grandes en 
primavera. Finalmente, se comprobaron diferencias en la actividad reproductiva en la 
primavera respecto del invierno, reflejadas en la variación de los índices IG e IH, y de 
las medidas de AGO y DMFO. 
El rango de LT de machos de S. acanthias obtenido para este trabajo de tesis fue 
estrecho debido a que el número de individuos muestreado fue bajo, lo cual tampoco 
permitió un análisis mayor de los resultados para este sexo. 
 Para el Océano Atlántico Sudoccidental (OAS), específicamente para la 
Plataforma Continental Argentina, laLT máxima de la especie ha sido registrada en 960 
mm para los machos y 1.010 mm para las hembras (García de la Rosa 1998, Di 
Giácomo et al. 2009). El valor para las hembras es cercano al encontrado en esta tesis y 
el valor de LT máxima de los machos observada en Puerto Quequén es similar al valor 
reportado por Menni (1985) en aguas argentinas (Tabla 4). A su vez, los valores de LT 
máxima obtenidos en esta tesis para ambos sexos de S. acanthias son menores a los 
reportados para otras áreas del mundo (Tabla 4). En la mayoría de los casos, las 
hembras alcanzaron tallas mayores que los machos, con excepción del Mar Egeo (Tabla 
4). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
48 
 
Tabla 4. Valores máximos de longitud total (LT, en mm) para ambos sexos de Squalus acanthias registrados 
en distintas áreas del mundo. 
 
 
El rango de PT para ejemplares recolectados en el área costera de Puerto 
Quequén estuvo comprendido entre 1.005 g y 1.835 g para los machos, y entre 940 g y 
4.100 g para las hembras. Los valores de peso de los individuos coinciden con los 
reportados por Menni (1985) para aguas argentinas, con un PT máximo menor a 4.000 
g. A su vez, el rango de PT ha sido más amplio y alcanzó valores mayores en otras 
partes del mundo. En el Mar Egeo, Yigin e Ismen (2013) reportaron valores entre 36 g y 
5.626 g para los machos y entre 20 g y 7.656 g para las hembras. Bigelow y Schroeder 
(1953), en su revisión de la biología de S. acanthias, citan trabajos realizados hace más 
de 50 años en el Atlántico Noroeste y el Pacífico Noroeste que registran PT máximos 
para machos de 3.900 g y para hembras de hasta 9.800 g en la costa Oeste de Estados 
Unidos. 
Fuente Área de estudio LT máxima machos LT máxima hembras 
Ketchen 1972 Columbia Británica 1070 1300 
Bonham et al. 1949 Pacífico Noreste 1000 1240 
Hanchet 1988 Pacífico Sudoeste 900 1110 
Kirnosova 1988 Mar Negro - 1450 
Ellis y Keable 2008 Mar de Irlanda - 1170 
Campana et al. 2009 Atlántico Norte 850 1000 
Yigin e Ismen 2013 Mar Egeo 1216 1175 
Menni 1985 Mar Argentino 780 955 
García de la Rosa 1998 Mar Argentino 960 980 
Gostonyi y Kuba 1998 Bs. As. y Patagonia Norte - 915 
Di Giácomo et al. 2009 Golfo San Matías 940 1010 
Colonello et al. 2012 Mar Argentino 865 925 
Esta tesis Puerto Quequén 792 977 
49 
 
En general en los tiburones vivíparos, las hembras alcanzan un tamaño mayor 
que los machos (Cortés 2000). En esta tesis no se pudo comprobar esto ya que, debido 
al bajo número de machos encontrados, las relaciones LT–PT y LT–PE obtenidas 
presentan un sesgo inducido por la proporción de tallas. Por esta razón, careció de 
sentido analizar estadísticamente si existen diferencias entre sexos en las pendientes 
de las relaciones. 
Para el OAS hay mayor ganancia en peso en las hembras que en los machos 
(Menni 1985, Gosztonyi y Kuba 1998, García de la Rosa et al. 2004, Colonello et al. 
2012). En todos estos casos la relación LT–PT fue explicada por una función potencial, 
con valores de b> 3 para las hembras (Menni 1985: b = 3,609; García de la Rosa et al. 
2004: b = 3,102, Colonello et al. 2012: b = 3,391) y b< 3 para los machos (Menni 1985: 
b = 2,891; García de la Rosa et al. 2004: b = 2,739). El valor para las hembras 
encontrado en Puerto Quequén (b = 3,128) fue intermedio entre los valores 
reportados para el Mar Argentino. En cambio, para los machos el valor sesgado hallado 
en Puerto Quequén (b = 3,164) fue similar al valor encontrado en el OAS (Colonello et 
al. 2012: b = 3,068). Análogamente, en el Mar Mediterráneo en general, y en el Mar 
Egeo en particular, se observó que las hembras mostraron un crecimiento alométrico 
positivo, mientras que los machos mostraron alometría negativa (Chatzispyrou y 
Megalofonou 2005, Yigin e Ismen2013). 
La relación LT–PE para las hembras de S. acanthias en Puerto Quequén mostró 
un crecimiento alométrico positivo. Esto estaría indicando que la presencia de los 
órganos estaría influyendo en dicho patrón alométrico para las hembras. En este caso 
se podría concluir que los especímenes más largos cambian su forma corporal a una 
más elongada que los individuos más pequeños o que estos últimos están en mejor 
50 
 
condición nutricional en el momento de ser muestreados (Froese 2006), y que dicho 
cambio en ejemplares eviscerados obedece a factores atribuibles al desarrollo 
reproductivo más que a diferencias en los contenidos estomacales (Clark 1928, Froese 
2006). 
Asimismo, al no encontrarse diferencias en la relación LT–PT entre las hembras 
maduras con embriones (estadio M2) y sin embriones (estadio M1), se prosiguió al 
análisis de la relación LT–PE. Dado que con la ausencia de órganos tampoco se 
encontraron diferencias entre ambos estadios en dicha relación, se puede concluir que 
la masa de los órganos reproductivos de las hembras M1 se mantiene como masa de 
embriones más órganos reproductivos en las hembras M2. 
Posteriormente se analizó el rol del hígado en las hembras maduras, a través de 
la relación LT–PH, ya que las moléculas precursoras de vitelo son sintetizadas 
inicialmente en el hígado de la hembra en forma de vitelogenina, a partir de una 
porción de las reservas de lípidos, durante la maduración de los ovocitos (Capapé et al. 
1999, Hamlett y Koob 1999). El peso relativo del hígado en relación a la talla no fue 
diferente entre las hembras gestantes y no gestantes de S. acanthias. Si 
conjuntamente a este resultado, tenemos en cuenta que en el presente estudio se 
observó que tanto las hembras maduras gestantes como no gestantes poseían 
folículos ováricos maduros de diversos tamaños, podríamos concluir que en S. 
acanthias la producción de folículos ováricos es continua y que por lo tanto, la síntesis 
de vitelogenina también sería constante. 
Para los machos de S. acanthias no se pudo estimar el rango de madurez sexual, 
debido a la ausencia de individuos inmaduros y a la escasez de la muestra (n = 12; 4% 
del total de ejemplares examinados). La tendencia que se observó en esta tesis, del 
51 
 
incremento de la LC con el aumento de la LT, es necesario estudiarla con más detalle y 
con un mayor número de ejemplares maduros e inmaduros que abarquen todos los 
intervalos de talla. También al contar con una muestra más representativa se podrían 
estudiar el crecimiento de otros órganos sexuales, como los testículos. En la 
Plataforma Continental Argentina, los machos de S. acanthias presentaron una LT 
mínima de madurez entre 518–630 mm (Menni 1985, García de la Rosa et al. 2004 y 
Colonello et al. 2012). Estos valores son menores al registrado en Puerto Quequén, 
dónde la LT del macho maduro más pequeño fue de 671 mm. 
El rango de talla de madurez sexual en las hembras de S. acanthias en Puerto 
Quequén fue más amplio que el reportado previamente para la especie en la 
Plataforma Continental Argentina (Menni 1985, García de la Rosa 1998, Colonello et 
al. 2012; Tabla 4). También los valores de rango de madurez para la especie fueron 
más acotados en otras regiones del mundo (Nammack et al. 1985, Hanchet 1988, 
Jones y Ugland 2001, Yigin e Ismen 2013; Tabla 5). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
52 
 
Tabla 5. Valores morfométricos (en mm) registrados en hembras de Squalus acanthias en distintas 
regiones del mundo. LT mín M: longitud total mínima observada en hembras maduras, LT máx I: longitud total 
máxima observada en hembras inmaduras, LT máx.: longitud total máxima observada en hembras, %LT mín.: 
porcentaje de longitud total mínima de hembras maduras respecto a la talla máxima observada para la población, -: 
no se reportaron valores. 
 
Fuente Área de estudio LT mín M LT máxI LT máx % LT mín 
Ketchen 1972 Columbia Británica 760 1180 1300 58,5 
Nammack et al. 1985 Noreste Estados Unidos 760 850 1080 70,4 
Kirnosova 1988 Mar Negro 977 - 1450 67,4 
Yigin e Ismen 2013 Turquía 545 685 1175 46,4 
Hanchet 1988 Nueva Zelanda 650 810 1100 59,1 
Jones y Ugland 2001 Fiordo Oslov