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Informe Análisis del Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire y su interacción con en el ámbito de aplicación del Decreto Supremo N°12/1989 Centro de Ecología Aplicada S.A. · diciembre 2022 Código: R108 Versión: 1 QBR009 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 2 INFORME PREPARADO POR : Dr. Manuel Contreras Dr. F. Fernando Novoa PhD, MSc, Lic en Biología PhD, MSc, Lic. En Biología Director Centro de Ecología Aplicada Director Centro de Ecología Aplicada Opinión de Expertos: Eduardo Rodriguez Mario Parada Colaboradores: Myrian Iturra Yohann Videla Viviana Vásquez Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 3 ÍNDICE 1 INTRODUCCIÓN .............................................................................................................. 5 2 OBJETIVOS ...................................................................................................................... 8 2.1 Objetivo general ..................................................................................................... 8 2.2 Objetivos específicos .............................................................................................. 8 3 Metodología ................................................................................................................... 9 3.1 Revisión de antecedentes ....................................................................................... 9 3.2 Análisis exploratorio de variables hidro-meteorológicas ....................................... 9 3.3 Metodología de análisis de imágenes satelitales ................................................. 10 3.3.1 Descarga y construcción de geodatabase con Imágenes Satelitales Landsat 10 3.3.2 Armonización de satélites y misiones Landsat 5TM-7ETM+ con Landsat 8 OLI. 11 3.3.3 Imágenes de alta resolución. .......................................................................... 12 3.3.4 Índices espectrales aplicados a imágenes Landsat y de alta resolución ........ 12 4 RESULTADOS ................................................................................................................. 17 4.1 Antecedentes generales de las especies de flamencos que habitan el Salar de Surire 17 4.1.1 Taxonomía y evolución ................................................................................... 17 4.1.2 Morfología ...................................................................................................... 19 4.1.3 Dieta................................................................................................................ 20 4.1.4 Distribución y hábitat ..................................................................................... 22 4.1.5 Comportamiento ............................................................................................ 27 4.1.6 Estados de conservación ................................................................................ 29 4.2 Reproducción ........................................................................................................ 30 4.2.1 Colonias de Reproducción .............................................................................. 30 4.2.2 Ciclo Biológico de los flamencos ..................................................................... 31 4.2.3 Temporalidad en la reproducción de las especies de flamencos presentes en Chile 37 4.2.4 Salar de Surire ................................................................................................. 43 Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 4 4.3 Experiencias nacionales e internacionales en medidas de manejo para las colonias de reproducción de flamencos ......................................................................................... 44 4.3.1 Chile ................................................................................................................ 45 4.3.2 Argentina ........................................................................................................ 47 4.3.3 Perú ................................................................................................................. 49 4.3.4 Bolivia ............................................................................................................. 52 4.3.5 Sudamérica ..................................................................................................... 52 4.4 Análisis espacial del Salar de Surire ...................................................................... 54 4.4.1 Análisis exploratorio de variables hidrometeorológicas. ............................... 54 4.4.2 Análisis de imágenes satelitales ..................................................................... 61 5 OPINION DE EXPERTOS ................................................................................................. 84 5.1 Consideraciones respecto a la reproducción de flamencos en Salar de Surire y el uso del espacio para la extracción de sales ...................................................................... 84 5.2 Criterios técnicos para establecer zonas de exclusión en torno a colonias de nidificación ........................................................................................................................ 87 5.2.1 Definición de los distintos tipos de áreas relacionadas con la nidificación. .. 87 5.2.2 Grados de actividad y sensibilidad de las colonias reproductivas ................. 88 5.2.3 Alteraciones a sitios potenciales de nidificación ............................................ 89 5.2.4 Actividades disruptivas ................................................................................... 89 5.2.5 Criterios para establecer zonas de protección en torno a nidificaciones ...... 91 6 CONCLUSIONES ............................................................................................................. 93 7 REFERENCIAS ................................................................................................................ 97 Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 5 1 INTRODUCCIÓN El Salar de Surire, se encuentra ubicado en la Región de Arica y Parinacota, Provincia de Parinacota, comuna de Putre, a 278 km de la ciudad de Arica, a una altura de 4.250 m.s.n.m. El Salar se ubica en la parte sur de la superficie altiplánica ocupada por la Reserva Nacional Las Vicuñas, formada por la hoya del río Caquena, Lauca y la cuenca del Salar de Surire y tiene una superficie aproximada de 122 km². La cuenca de Surire corresponde a una depresión salina estructurada durante el Cuaternario. Enmarcada por sistemas de vertientes que superan los 4.200 m.s.n.m., destacan en su divisoria oriental los cerros Quilhuiri (5.205 m.s.n.m.) y Lliscaya (5.616 m.s.n.m.), en la línea fronteriza internacional, mientras que hacia el sector suroccidental sobresalen las alturas del Chuchucalla (5.086 m.s.n.m.), Mulluri (5.240 m.s.n.m.) y Chuquiananta (5.559 m.s.n.m.). En términos morfológicos, el Salar es una extensa planicie, cuyo relieve local presenta diferencias de altura del orden de unos pocos metros (4.200 m – 4.300 m). El clima en este sector corresponde al de "estepa de altura", el cual domina sobre los 3.000 m. de altitud. Su principal característica es el aumento de las precipitaciones que alcanzan aproximadamente los 300 mm de agua caída en el año y el marcado descenso de la temperatura, llegando a extremos de -10°C. La mayor continentalidad y el efecto de la altura originan una fuerte amplitud térmica diaria, de 20°C a 30°C de diferencia entre el díay la noche. Las precipitaciones se producen en los meses de verano, es decir, enero, febrero y marzo, fenómeno conocido como "Invierno Altiplánico"; son de tipo convectivas, muy violentas, torrenciales y de corta duración. En términos hidrológicos, el Salar representa el nivel base del sistema de drenaje de la cuenca, que posee un escurrimiento estacional de régimen pluvio-nival. Los escasos cursos de agua intermitentes que fluyen hacia el Salar (Quebrada Quilhuiri, Aguatire, Castilluma, Quijuya, Letrane, Azurapacaña) se pierden en su mayoría por infiltración. Sólo durante la época estival, cuando aumentan las precipitaciones, se activa el Río Surire o Casisane, principal afluente de la cuenca. Los aportes hídricos que recibe el Salar, se materializan en una serie de pequeñas lagunas someras, que se unen cubriendo prácticamente todo el Salar en épocas lluviosas. Respecto del ecosistema del lugar, el Salar de Surire es uno de los principales lugares de agregación de las tres especies de flamencos que habitan en Chile (Parada, 1990). Destacan las importantes colonias de reproducción del Flamenco Chileno (Phoenicopterus chilensis) que se establecen en diferentes sectores del Salar, prácticamente todos los años. También es posible observar colonias de reproducción de las otras dos especies de flamencos que habitan Chile, el Flamenco Andino (Phoenicoparrus andinus) y el Flamenco de James (P. jamesi), aunque las frecuencias de instalación y magnitud son habitualmente menores a la del Flamenco Chileno. Los flamencos son aves asociadas a ambientes acuáticos salinos de poca profundidad, como marismas, lagos y ríos, en ciertos casos localizados hasta a unos 5000 metros sobre Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 6 el nivel del mar (Frau et al. 2015). En el mundo, existen un total de seis especies que se distribuyen en África, Asia, el Caribe y parte de Sudamérica (Bucher, 2006). Son especies monógamas, gregarias y longevas, pueden vivir hasta cincuenta años, se concentran en pocas colonias para anidar y criar al único polluelo que tienen (Franke et al., 2013, Lopez- Martínez 2016). Son aves acuáticas relativamente grandes, reconocibles a la distancia por su coloración rosado - rojiza, así como por sus cuellos y patas largas, y un pico curvo hacia abajo único y distintivo, adaptado a la alimentación por filtración (Begazo, 2020; Suárez, 2020). De las seis especies de flamencos en el mundo, tres habitan en Chile. Estas especies de flamencos o parinas altoandinos son: el flamenco chileno (Phoenicopterus chilensis), de amplia distribución en Sudamérica y la más común. Se extiende en humedales de Argentina, Bolivia, Brasil, Chile, Paraguay, Perú y Uruguay (Tobar et al. 2014). El flamenco Andino o Parina Grande (Phoenicoparrus andinus) y el Flamenco de James o Parina Chica (Phoenicoparrus jamesi) tienen una distribución más limitada en los humedales de Argentina, Bolivia, Chile y restringida principalmente a los Andes. También las poblaciones globales de estas dos especies son menores que el flamenco chileno, por eso su estado de conservación es de mayor interés (Marconi, 2010). Los flamencos altoandinos no son considerados aves migratorias en sentido estricto, pero suelen desplazarse de forma impredecible de una laguna a otra (Frau et al. 2015). Pueden viajar grandes distancias entre los sitios de alimentación y cría, incluso durante la incubación y la crianza de los pichones (Caziani et al. 2007). De esta manera, los flamencos hacen un uso alternativo y complementario de humedales a escala subcontinental, que incluye humedales cordilleranos a distintas alturas y varios humedales de tierras bajas (Barizon et al., 2014). Dada la particularidad de su distribución, biología, ecología y uso del hábitat de estas especies, son muchas las amenazas que los flamencos y los humedales donde habitan actualmente enfrentan, incluyendo el desarrollo industrial de minería, en especial aquellas con un alto consumo de agua o salmuera y agricultura, contaminación y degradación de hábitats, cambio en flujos de agua y el turismo no regulado (Marconi, 2010). Por esta razón, la Parina Grande fue catalogada como especie Vulnerable por la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza y la Parina Chica como el Flamenco chileno fueron catalogados como especies Casi Amenazadas. En la actualidad los esfuerzos de conservación de estas especies están centrados en obtener más antecedentes sobre el uso de hábitat, sitios de nidificación, comportamiento y ciclos reproductivos, de manera de asegurar la adecuada preservación de estas especies en el tiempo. Por lo anterior, en este estudio se entregará un análisis de las principales características de los flamencos altoandinos; biología, ecología, comportamiento y estados de conservación; con énfasis en sus colonias de reproducción y ciclos reproductivos, con el propósito de realizar un análisis crítico de las variables ecológicas ambientales que Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 7 determinan el cumplimiento del DS N°12/1989, el cual autoriza las labores mineras que se realizan en el Salar de Surire. Así también se entregarán antecedentes de los distintos Planes de Manejo que se estén desarrollando para conservación de estas especies en Sudamérica. Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 8 2 OBJETIVOS 2.1 Objetivo general El objetivo general de este estudio es realizar un análisis de las variables ecológicas y ambientales que definen y determina el cumplimiento del Decreto Supremo N°12/1989, el cual concede permiso para efectuar labores mineras en el salar de Salar de Surire. 2.2 Objetivos específicos Definir a partir del análisis bibliográfico el concepto de “colonias de reproducción”. Analizar los periodos de los ciclos reproductivos de las 3 especies de flamencos que se encuentran en Surire (flamenco chileno, flamenco de james y flamenco andino) y de otros salares de la región (Chile, Bolivia, Argentina y Perú), con especial atención a variabilidad temporal. Revisar las medidas de manejo de colonias de reproducción en otros salares de la región (Chile, Bolivia, Argentina y Perú), describiendo el propósito del manejo (foco) y variabilidad temporal en las diferentes etapas de la colonia de reproducción. Análisis espacial en periodo de operación en el Monumento Natural Salar de Surire (MNSS, 1 de junio a 30 octubre) y sin operación (1 noviembre a 31 de abril), considerando ubicación de nidos, áreas de alimentación, lagunas someras y profundas. Evolución espacial-temporal de las colonias reproductivas en función de la dinámica hidrológica de las lagunas superficiales. Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 9 3 METODOLOGÍA 3.1 Revisión de antecedentes Se realizó una revisión de publicaciones científicas nacionales e internacionales, así como proyectos, programas vigentes e informes asociados a las tres especies de flamencos presentes en el Salar de Surire; el Flamenco Chileno (Phoenicopterus chilensis), la Parina Grande (Phoenicoparrus andinus) y la Parina Chica (Phoenicoparrus jamesi). La búsqueda de referencias bibliográficas se realizó utilizando las siguientes fuentes: Google; Google Académico, https://scholar.google.cl/; Biodiversity Heritage Library (BHL), https://www.biodiversitylibrary.org/; Biostor, http://biostor.org/; SciELO Chile, https://scielo.conicyt.cl/; Internet Archive, https://archive.org/. Específicamente para la búsqueda de proyectos científico-técnicos en el área de estudio se buscó información en los sitios oficiales de entidades gubernamentales y públicas que desarrollan proyectos en la región (SAG, CONAF, MMA). Además, serealizó la revisión de Estudios y Declaraciones de Impacto Ambiental y RCA correspondientes a proyectos mineros, presentes en el área. Los criterios de búsqueda generales –en español e inglés- incluyeron palabras claves como: “flamencos de Sudamérica”, “flamenco chileno”, “Phoenicopterus chilensis”, “Parina Grande”, “Phoenicoparrus andinus”, “Parina Chica”, “Phoenicoparrus jamesi”, “Salar de Surire”, “Planes de Manejo”, “Conservación”, “ciclos reproductivos”. 3.2 Análisis exploratorio de variables hidro-meteorológicas Para poder llevar a cabo el análisis de las variables meteorológicas e hidrológicas, lo primero fue realizar una revisión de antecedentes y recopilación de la información necesaria. Entre las principales fuentes de información se encuentran: Datos observados, y Reanálisis climático de chile CR2 MET V2.0: Donde no existía suficiente información de datos observados (AWS Chacaya). CR2MET v2.0. Permitió, completar información de precipitación y temperatura con R2 de ajuste 0.86. Reanálisis atmosférico ERA5: Permitió, a partir de datos generados en un reanálisis atmosférico, obtener información de precipitación y temperatura en sectores específicos donde no existía suficiente información de datos observados. https://scholar.google.cl/ https://www.biodiversitylibrary.org/ http://biostor.org/ https://scielo.conicyt.cl/ https://archive.org/ Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 10 A partir de los datos de reanálisis atmosférico, previamente validados con datos observados en estaciones meteorológicas automáticas (AWS) de medición se realizaron análisis de tendencia histórica de temporalidad estacional a fin de identificar los periodos de mayor variabilidad en términos de precipitación y temperatura. 3.3 Metodología de análisis de imágenes satelitales 3.3.1 Descarga y construcción de geodatabase con Imágenes Satelitales Landsat El análisis de imágenes multiespectrales capturadas por los satélites de las misiones LandSat, permite una aproximación a diferentes escalas de espacio y tiempo, definido principalmente por la propia disponibilidad de imágenes y la resolución espacial de estas. Debido a la gran cantidad de imágenes satelitales disponibles, el análisis es desarrollado en la etapa de preproceso y proceso mediante la herramienta Google Earth Engine (GEE) (Gorelick et al., 2017). La selección histórica de imágenes se basa en determinar los patrones espaciales de localización de los sistemas y considerando todo el set disponible. Además, se utilizó como filtro inicial la condición de que la escena1 contara con menos de un 80% de cobertura de nubes. Un segundo filtro se realizó mediante una búsqueda en función de las condiciones estacionales, asociadas al patrón de precipitaciones e inconveniencias atmosféricas (nubes). De esta forma se obtiene un set de 396 imágenes “limpias” (en relación con interferencias y problemas en la imagen) que representarán los estados estacionales de los sistemas. En la plataforma Google Earth Engine, se generó una automatización y solicitud masiva de todas imágenes disponibles y correspondiente a los sensores Landsat 5TM y Landsat 8 OLI, entre los años abril 1985 y abril 2022 (año hidrológico) y Landsat 7 ETM+ entre abril de 2011 y mayo de 2013 (periodo de no existencia de imágenes LS5 LS8)2. Desde la plataforma, se obtiene el listado de las imágenes multiespectrales, las que incluyen las correcciones tendientes a mejorar la condición radiométrica geométrica y atmosférica durante la captura del sensor3 USGS (2020). Así, cada imagen es obtenida como reflectancia superficial, las que han sido pre corregidas atmosféricamente mediante el método IARR (Internal Average 1 Se considera como criterio para la escena completa base disponible de la misión, y no para el área específica de los sistemas analizados. 2 Se descarta uso de Landsat 7 a partir del año 2013 (mayo) para no incluir el error de bandeado (scan line error) 3 ee.ImageCollection("LANDSAT/LT05/C02/T1_L2"), ee.ImageCollection("LANDSAT/LE07/C02/T1_L2"), ee.ImageCollection("LANDSAT/LC08/C02/T1_L2") Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 11 Relative Reflectance o Promedio Interno de Reflectancia Relativa), el cual consiste en disminuir el efecto de la interacción de las moléculas y partículas de la atmósfera (vapor de agua, partículas de polvo, entre otras) con la radiación electromagnética registrada por los sensores del satélite, señales que son captadas una vez que atraviesan la atmósfera y que por lo tanto modifican los valores de éstas últimas debido al efecto de dispersión de las partículas atmosféricas (Brizuela et al., 2009). 3.3.2 Armonización de satélites y misiones Landsat 5TM-7ETM+ con Landsat 8 OLI. Las diferentes misiones Landsat cuenta con sensores multiespectrales que presentan diferencias, en particular, la mayor diferencia se puede obtener entre los sensores de las misiones LandSat 5 (LS5) y LandSat 7 (LS7), con la misión más reciente LandSat 8 (LS8). Esta diferencia radica principalmente en las mejoras implementadas en la tecnología de escaneo de esta última misión, y de la extensión del número de bandas espectrales y el estrechamiento de las bandas espectrales (Li et al., 2013, Roy et al 2016). Es por lo anterior que en la literatura existe vasta información respecto de análisis de comparación cruzada entre los diferentes productos LandSat, para con ello permitir los análisis históricos multi- decadales de imágenes satelitales. En particular, Li et al. (2013) y Roy et al. (2015) desarrollan una comparativa de los productos LS7 y LS8, para con ello poder determinar las posibles relaciones existente entre ambas y estimar una posible función de transformación (equivalencia) entre ellas. Estos análisis se basan en índices espectrales, y es realizado en base a diferentes tipos de vegetación presentes y por analizar, como lo son los bosques, tierras de cultivo en desuso, terrenos sometidos a quemas y cuerpos de agua. Cada uno de estos tipos de vegetación puede ser relacionado con distintos rangos de desarrollo de los valores de NDVI y, por lo tanto, con la relación entre ambas misiones. Li et al. (2013) desarrollan ajustes del NDVI y NDWI basado en imágenes similares (en fecha) entre ambas misiones, los que dan cuenta de los distintos tipos de vegetación. En el caso de los sistemas analizados, los valores de NDVI determinados de ambas misiones se encuentran en el rango de “bajos valores de NDVI”. Estos valores se encuentran, en general, entre 0 y 0,4 del NDVI, por lo que de los ajustes realizados por Li et al. (2013) no se verían fuertemente influenciados, debido a que como señala el autor, la corrección es necesaria cuando existe grandes diferencias en términos de área (y no de los valores NDVI propiamente tal). Para el caso del NDWI, la situación en términos de área o superficie efectivamente inundada mostró coherencia en todos los sistemas, desarrollando una tendencia en el tiempo. Es importante destacar que la única diferencia notoria es el cambio de resolución radiométrica entre las imágenes LS5 y LS7 respecto de las LS8, donde Landsat 8 muestra un valor de índice Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 12 superior de NDWI debido a la diferencia de tonos de grises que es capaz de almacenar en cada píxel (8 bits en LS5 v/s 128 bits en LS8), lo que se traduce en una mejor diferenciación y respuesta a los tonos espectrales y en los valores detectados (Figura 3.1) Figura 3.1 Diferenciación en resoluciones radiométricas de sensores multiespectrales. 3.3.3 Imágenes de alta resolución. Se analizan imágenes del sensor Quick Bird y resolución 2mt pixel. Dichas imágenes son preprocesadas atmosférica, radiométrica y geométricamente. Realizado el preproceso, secalculan sobre ellas los índices espectrales NDVI y NDWI manteniendo la misma reclasificación del satélite Landsat indicado en los siguientes acápites. 3.3.4 Índices espectrales aplicados a imágenes Landsat y de alta resolución El análisis de imágenes satelitales para el estudio de los sistemas analizados, en términos de la evolución y cambio de los cuerpos de agua y zonas con presencia de vegetación contenidos en ellos, fue realizado mediante el cálculo y análisis de los índices normalizados NDVI4 y NDWI5. Estos indicen dan cuenta en un análisis exploratorio la evolución histórica mediana6 anual en la presencia de vegetación fotosintéticamente activa y de la cobertura de cuerpos de agua en la zona de estudio. 4 NDVI o Índice de vegetación de diferencia normalizada. 5 NDWI o Índice de agua de diferencia normalizada 6 Basado en la distribución de frecuencia normal promedio estacional mensual y 16 días. Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 13 3.3.4.1 Índice de vegetación NDVI El Índice de Vegetación de Diferencia Normalizada, también conocido como NDVI por sus siglas en inglés, es un índice de vegetación que se utiliza para estimar la cantidad, calidad y desarrollo de la vegetación, con base a la medición de la intensidad de la radiación de ciertas bandas del espectro electromagnético que la vegetación emite o refleja. Los valores resultantes distribuyen entre – 1 a 1. El supuesto se basa en que cuanto mayor sea la diferencia de valores entre bandas, mayor es el porcentaje de cobertura vegetal (activa) en contraste con otros tipos de cobertura. Basado en que la vegetación tiene una reflectividad muy alta en la banda IR, producto de la reflexión de la clorofila presente en las hojas, y muy baja en la banda R, se debe dividir el índice entre la suma de ambas reflectividades, lo que compensa tanto el efecto de mayor o menor luminosidad como el efecto de la atmósfera. La fórmula general del NDVI expresado en datos de reflectancia es: 𝑁𝐷𝑉𝐼 = ( 𝐵𝐼𝑅 − 𝐵𝑅 𝐵𝐼𝑅 + 𝐵𝑅 ) (1) Donde: 𝑁𝐷𝑉𝐼 = Índice de vegetación de Diferencia Normalizada. [adimensional] (-1 a 1) 𝐵𝐼𝑅 = Reflectancia de banda del infrarrojo [μm]. 𝐵𝑅 = Reflectancia de banda del rojo [μm]. 3.3.4.2 Índice de agua NDWI El NDWI es un índice normalizado que permite maximizar la reflectancia del agua, usando para ello la banda del Infrarrojo Cercano (IRC) y la absorción de la vegetación y de suelo adyacente en la banda Verde. Los valores bajos (negativos) están asociados a la vegetación y de suelo, mientras que los altos (positivos) se consideran agua, lo que permite seleccionar fácilmente las regiones con presencia de agua superficial, asociado a este tipo de imágenes (Gao, 1995; McFeeters, 1996) el cual se presenta en la siguiente formula: 𝑁𝐷𝑊𝐼 = 𝐵𝑉 − 𝐵𝐼𝑅𝐶 𝐵𝑉 + 𝐵𝐼𝑅𝐶 (2) Dónde: 𝑁𝐷𝑊𝐼 = Índice de Agua de Diferencia Normalizada. [adimensional] (-1 a 1) 𝑉 = Reflectancia en el espectro del verde (visible) [μm]. Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 14 𝐼𝑅𝐶 = Reflectancia en el espectro del infrarrojo cercano[μm]. Luego de calcular para cada imagen el índice NDVI y NDWI, se realizó el recorte o máscara de ella en base a los polígonos definidos para los distintos sectores que luego son exportados y descargados de manera masiva. 3.3.4.3 Reclasificación de los valores de NDVI Para contrastar la superficie de cobertura vegetal frente a otros tipos y/u ocupaciones de suelo, y no considerar áreas que pudieran presentar una mezcla de ambos elementos con una baja participación de la vegetación (vegetación escasa a muy escasa), se reclasificó el índice NDVI en 3 rangos de valores. El primer rango consiste en definir zonas sin presencia de vegetación fotosintéticamente activa (Wilson et al 2016) y derivado de los valores que distribuyen entre -1 y menores a 0,1. El segundo rango corresponde a los valores igual y superiores a 0,1 e inferiores a 0,2, representativos de zonas con una alta variabilidad estacional, ligado principalmente a periodos de escasa precipitación y baja respuesta de clorofila (Roy et al 2016). El tercer intervalo corresponde valores superiores a 0,2 e inferiores a 0,5 segmento ampliamente descrito en la bibliografía científica (Roy et al 2016; Barati et al 2011; Wilson et al 2016; SMA 2020), siendo estos valores ligados a quiebres que representan un aumento en el reflejo de clorofila asociado al grado de vigorosidad de la vegetación en especies atípicas en periodos de transición de entre estaciones secas y húmedas. El cuarto intervalo corresponde a los valores igual o superiores a 0,4 y menores a 1. Estos valores representan una condición de máxima expresión de vigorosidad y para sistemas altoandinos están generalmente atribuidos a la estación con máxima presencia de vegetación. La representación de los valores antes descritos se mostrará durante el informe según indica la Figura 3.2. Figura 3.2 Representación de rangos de valores del índice NDVI. 3.3.4.4 Reclasificación de los valores de NDWI La reclasificación de valores del Índice NDWI, se basó en umbrales ampliamente adoptados en la bibliografía e indicativos de suelos con presencia de humedad, agua somera y profunda (Li et al 2014, Barati et al 2011, Chuvieco, E. (2002)., McFeeters (1996). Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 15 El primer umbral agrupa los valores entre – 1 e inferiores a 0,2 para los que se asume la total ausencia de agua. El tercer intervalo distribuye entre valores de 0,2 y 0,4, y corresponde a aquellas porciones con espejo de aguas someras y en superficies fácilmente distinguibles, pero que se diferencian por la profundidad potencial y suelen tener perturbaciones espectrales en los niveles digitales por la baja profundidad y visibilidad del fondo. Finalmente, el cuarto umbral de reclasificación corresponde a valores iguales o mayores que 0,4 y hasta 1, los que detallan los cuerpos de agua estable en los diferentes sistemas. La representación de los valores antes descritos se mostrará durante el informe según indica la Figura 3.3. Figura 3.3 Representación de rangos de valores del índice NDWI. 3.3.4.5 Análisis de recurrencia Los datos procesados de NDVI y NDWI de forma estándar distribuyen entre -1 y 1. Sin embargo se reconoce bibliográficamente que valores NDVW≥0,2, indican presencia de agua, mientras que valores NDVI≥0,1, sugieren presencia de vegetación fotosintéticamente activa. (Li et al 2014, Barati et al 2011, Chuvieco, E. (2002), McFeeters (1996). En cada índice normalizado, en primer lugar, se reclasifican los valores por defecto entre -1 y 1, en 2 umbrales. NDWI ≤ 0,2 = 0 y NDWI ≥ 0,2 = 1 NDVI ≤ 0,1 = 0 y NDVI ≥ 0,1 = 1 De forma que los valores resultantes de la reclasificación adopten de forma absoluta 0 sin vegetación y 1 con vegetación. En segundo lugar, se genera un análisis de normalidad estadística del número total de imágenes contenidas en el periodo total, en un año, en una temporada estacional y un mes a fin de estimar si la muestra del periodo escogido es significativa y comparable a través de todo el tiempo. Dicha muestra es calculada con un 𝛼 = 0.1 equivalente a un 90% de significancia estadística, a fin de que los resultados de recurrencia representen la realidad. En tercer lugar, se genera una sumatoria y promedio total (normalizado a p50%) de todas las imágenes disponibles previamente reclasificadas, obteniendo como resultado un ráster de probabilidad de existencia o recurrencia de agua y vegetación en cada píxel del área de estudio. Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 16 En el caso de NDWI se generan reclasificaciones de lagunas someras y profundaspara estimar la recurrencia en cada caso generando umbrales en 0,2 y 0,4. Esta información es relacionada estadísticamente con los sitios o coordenadas históricas de avistamiento de nidos, de forma que se puede establecer una probabilidad de recurrencia de agua o vegetación asociada a la coordenada donde se avistaron nidos. El proceso se repite al relacionar un buffer de protección de 500 metros desde la coordenada de avistamiento de nidos (Figura 3.4). Figura 3.4.- Descripción metodológica de análisis de recurrencia Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 17 4 RESULTADOS 4.1 Antecedentes generales de las especies de flamencos que habitan el Salar de Surire 4.1.1 Taxonomía y evolución Los flamencos pertenecen a un orden único de aves llamado Phoenicopteriformes caracterizados por una ecología altamente especializada. Sin embargo, su historia evolutiva sigue siendo poco conocida y, hasta hace poco, solo había sido informada por el registro fósil. Las estimaciones de tiempo de divergencia sitúan a los flamencos entre las familias de aves más jóvenes, en contra de la noción clásica de flamencos como una de las más antiguas según la biogeografía y el registro fósil (Torres et al. 2014). La ecología de los flamencos (principalmente por el pico altamente derivado) experimentó poca innovación desde finales del Oligoceno hasta mediados del Plioceno tardío, cuando los géneros vivos divergieron entre sí (<4,4 millones de años). De los flamencos vivos, el pico de Phoenicopterus refleja más la condición ancestral de los fenicópteros, mientras que el pico de Phoenicoparrus es más derivado (Torres et al. 2014). Sus relaciones taxonómicas han sido discutidas durante mucho tiempo. Tradicionalmente, sus integrantes fueron clasificados en el orden Ciconiiformes como una familia (Phoenicopteridae), siendo la familia más próxima Threskiornithidae (Olson & Feduccia, 1980). No obstante, se la relacionaba también al orden Anseriformes e incluso a la familia Recurvirostridae. Sobre la base de análisis de ADN, Charles Sibley y B. L. Monroe (1990a) pusieron a los flamencos dentro del orden Ciconiiformes (Sibley & Ahlquist, 1990b; Sibley & Monroe, 1990a). Sin embargo, recientes trabajos moleculares y de fósiles han arrojado nuevos conocimientos sobre los orígenes de este grupo y han puesto en duda la noción clásica de los flamencos como un linaje particularmente antiguo entre las cigüeñas, las garzas y los ibis (Ciconiiformes). Dado lo anterior, los flamencos fueron ubicados en su propio orden y a través de estudios morfológicos y moleculares se demostró la estrecha relación entre este orden y el orden Podicipediformes (zambullidores), si bien el ave del cual ambas ramas divergieron aún no fue encontrada (Mayr, 2004; McCormack et al. 2013). La historia evolutiva de los flamencos no ha terminado de escribirse. Por las características de su tórax y de sus órganos internos se acercan a las cigüeñas y a los ibis (orden Ciconiformes), en tanto que por ciertos rasgos de su pico están más cerca de patos, gansos y cisnes (orden Anseriformes). Existe hoy creciente inclinación en el ámbito científico internacional por dejar de lado el género Phoenicoparrus, e incluir a las dos parinas en el género Phoenicopterus, que corresponde al resto de los flamencos, debido a las escasas diferencias genéticas que se han encontrado entre todos ellos. Sin embargo, por aspectos Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 18 de la morfología del pico y el hecho de que ambas parinas estén principalmente distribuidas en los Andes centrales, los ornitólogos sudamericanos aún las consideran de un género diferente, por lo menos hasta que nueva evidencia los convenza de lo contrario (Frau et al. 2015). Respecto a la taxonomía, el orden Phoenicopteriformes está constituido por una sola familia Phoenicopteridae y tres géneros: Phoeniconaias, Phoenicoparrus y Phoenicopterus. En total el orden integra a solo seis especies de aves que comúnmente se las conoce por el nombre de flamencos. En Chile habitan 3 especies que corresponden a: Phoenicopterus chilensis (Molina, 1782), cuyos nombres comunes son flamenco, flamenco chileno, flamenco austral, parihuana, solor (Kunza), tokoko (Kunza) (Rodríguez, 2005; MMA, 2018); Phoenicoparrus andinus (Philippi, 1854), cuyos nombres comunes son flamenco andino; parina parihuana (Aymara), parina Grande (Rodríguez, 2006; MMA, 2014). Su sinonimia corresponde a Phoenicopterus andinus (Sibley & Monroe, 1990a); y Phoenicoparrus jamesi (Sclater, 1886), sus nombres comunes son Flamenco de James, James Flamingo (inglés), Parina Chica (Aymara), Pariguana, Tococo o Chururu (quechua), Parina chica o Solor (Kunza) (Rodríguez, 2006; MMA, 2019) Esta Clasificación actualmente es la reconocida por la Unión de Ornitólogos de Chile. En las Fotografía 4.1 y Fotografía 4.2 se pueden observar flamencos presentes en el Salar de Surire. Fotografía 4.1 Flamencos en el Salar de Surire. Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 19 Fotografía 4.2 Flamencos en el Salar de Surire. 4.1.2 Morfología Los flamencos y parinas son aves zancudas características, de patas y cuellos largos y picos angulosos que usan para filtrar microorganismos del agua, pues se alimentan de plancton y zooplancton. Tienen membranas en las patas, pero pocas veces nadan (Jaramillo, 2005). Su color rosado no es producto directo de la evolución, ya que son pigmentos presentes en su comida lo que les pinta las plumas y no una característica innata de las especies. Si dejan de comer los alimentos que contienen los pigmentos, su plumaje comienza a palidecer y así se nota que su color no es producto de la herencia genética. Las tres especies de flamencos presentes en Chile no son fáciles de distinguir para el ojo no entrenado. La parina grande es la más alta (del orden de 1,10m de altura); el flamenco chileno es levemente más bajo (1,05m) y la parina chica aún un poco más baja (0,90m) (Frau et al. 2015). El Flamenco de James presenta una altura máxima de 103 cm, constituyéndose en el flamenco sudamericano más pequeño, tiene un peso relativo promedio de 2500 g. El color del plumaje es rosa pálido (Rodríguez, 2006). Posee un pico grueso curvo de color amarillo fuerte en su parte basal con una punta negra (Couve et al. 2016); más corto y redondeado que en otras especies, la base del pico presenta un antifaz rosado oscuro rodeando el ojo oscuro y conectando a la base del pico (Jaramillo, 2005). Presenta en la base de los ojos una mancha de color rojo intenso. Las patas son de color ladrillo oscuro y al igual que su congénere carecen de dedo posterior en el extremo distal del tarso prolongado. Los ojos poseen iris color rojo (MMA, 2019). Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 20 Los inmaduros de la especie son morfológicamente como el adulto, aunque completamente blancos y presentan el mismo panel negro en sus alas, el pico es amarillento con punta negra. Los Juveniles son de coloración general café-grisáceo y abdomen blanquecino; pico gris oscuro con punta negra (Couve et al. 2016). Las más fáciles de confundir son el flamenco chileno y la parina grande: el primero tiene el plumaje en general blanco-rosado, cuello blanco, las coberteras alares son de una coloración rosada intensa, mientras que las primarias y terciarias son negras (aunque el negro es difícil de observar cuando el ave está posada). Tiene patas grises con dedos y membranas rojas. Su pico es macizo, ancho, curvado hacia abajo, de color claro en la base y negro en la parte distal. Ojos blanquecino- amarillentos. Tarsos color hueso, contrastando con las articulaciones, patas y membranas de coloración rojiza(Couve et al. 2016; Martínez & González, 2017). Los polluelos y los individuos jóvenes están cubiertos con plumas grises (Couve et al. 2016), las que mudan paulatinamente logrando a los dos o tres años la coloración rosada típica de la especie (MMA, 2018). El flamenco andino presenta una altura máxima de 136 cm. El plumaje es de color blanco a rosa pálido. Parte anterior del cuello y pecho de color vinoso. Las alas son de color rojo bermellón con intenso color negro. El pico es negro en su extremo distal, con base amarilla que presenta una mancha roja en su parte anterior y otra en su parte posterior. Las patas son de color amarillo con tonalidades rosadas tenues, las articulaciones son de color rojo pardo. Los ojos poseen iris de color café oscuro (MMA, 2014). 4.1.3 Dieta Las aves de la familia Phoenicopteridae, tienen mecanismos de alimentación muy especializados (son filtradores) y forman grandes colonias de alimentación y reproducción, con números que alcanzan los 30.000 individuos (Derlindati, 2018). La dieta de los flamencos incluye fitoplancton (algas), zooplancton (pequeños crustáceos, insectos, moluscos, etc.) y la capa superficial del sedimento conocida como “manto”, rica en bacterias y materia orgánica. Los flamencos de mayor tamaño del género Phoenicopterus se alimentan principalmente de artrópodos y moluscos, mientras que las otras especies de menor tamaño se alimentan sobre todo de microalgas, particularmente de algas diatomeas. Todas las especies de flamencos pueden ingerir fango con alto contenido de materia orgánica (López-Martínez, 2016) y la coloración roja de su plumaje deriva de los pigmentos rojos (carotenos) presentes en los microorganismos que ingieren (Bucher, 2006). El mecanismo de alimentación consiste en el filtrado del agua y sedimentos. El pico tan peculiar que poseen está especialmente adaptado para funcionar como un filtro. En su parte interior tiene filas de láminas queratinosas (lamelas) cubiertas de pelos microscópicos Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 21 (cilias), a través de las cuales el alimento es atrapado cuando circula el agua. La lengua tiene forma cónica; se inserta en un canal profundo y actúa como un pistón que absorbe agua y lo hace pasar a través de la malla de lamelas, en donde quedan retenidas las partículas. La separación entre las lamelas varía según las especies Los flamencos se alimentan preferentemente mientras caminan, pasando el pico por el fondo a ambos lados de la línea de desplazamiento (Bucher, 2006) El flamenco chileno tiene un “filtro” con lamelas más separadas, el cual selecciona las partículas más gruesas (zooplancton) mientras que el flamenco andino y la parina chica tienen lamelas mucho más juntas, por lo cual ingieren fundamentalmente algas (Mascitti & Kravetz, 2002). Los estudios de la dieta del flamenco chileno han mostrado que tiende a alimentarse de invertebrados como copépodos, artemias (similares a pequeños camarones, que aparecen frecuentemente en la vegetación acuática y el fondo de las lagunas) y nemátodos (gusanos microscópicos muchas veces parásitos de plantas y animales) (Frau et al. 2015). En Perú (Área de Conservación Ambiental Virrilá, en el Distrito de Sechura), para el flamenco chileno se ha descrito la búsqueda de alimento en aguas poco profundas, sumergen la cabeza hasta abajo y busca su alimento caminando prácticamente a pasos largos y moviendo la cabeza de un lado a otro; se detiene frecuentemente para remover el sustrato con sus patas (a manera de zapateo o pisoteo) dando giros en el mismo sitio; así también, se alimenta realizando giros sobre su propio eje, utilizando como el centro el pico. Esta especie, invierte gran parte del día en alimentarse (12 – 15 horas), tomando breves descansos de 10 - 15 minutos para acicalarse y dejar secar sus plumas. Se dice que es una especie generalista. Toma invertebrados acuáticos, incluidos: crustáceos, por ejemplo, camarones de salmuera (Artemia), copépodos (Boeckella), cladóceros, ostrácodos y anfípodos; larvas y pupas de Diptera, incluyendo quironómidos (Paratrichocladius) y moscas de la salmuera (Ephydra); coríxidas; y caracoles. Casi siempre se alimenta en la interfaz sedimento-agua (Suarez, 2020). La Parina Grande pasa la temporada de verano en ambientes extremos en los que encuentra alimentos con los que muy pocos otros organismos son capaces de sobrevivir. Tiene en su pico lamelas que le permiten alimentarse de microcrustáceos, pero también de diatomeas de gran tamaño como las del género Surirella. En cambio, la Parina Chica, que tiene menor distancia entre lamelas, se especializa en comer diatomeas más pequeñas, que filtra de los sedimentos y del agua. La dieta de estos organismos es básicamente la misma tanto en los meses de frío como de calor, por lo que tienden a seleccionar lagunas con altos contenidos de sal en que encuentran su alimento (Suarez, 2020). Específicamente, para el Salar de Surire se ha descrito que el flamenco chileno se alimenta principalmente en lagunas profundas propicias para el desarrollo de microinvertebrados Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 22 tales como artemias, nemátodos, larvas de moscas y copépodos, aunque su dieta también incorpora diatomeas de gran tamaño tales como Navícula, Surirella y Amphora. La Parina Grande es predominantemente omnívora e incorpora las mismas especies de diatomeas señaladas anteriormente y componentes microinvertebrados tales como larvas de moscas, nemátodos y copépodos. Por otro lado, el Flamenco de James preda sobre diatomeas de menor tamaño, incorporando como las otras especies, grandes cantidades de fango ricos en bacterias y materia orgánica (Gallardo & Rodriguez, 1992; Rodriguez, 2006). Es importante señalar que la glándula excretora de sal ubicada debajo del ojo es una adaptación a las condiciones extremas de alta salinidad en la que viven, lo que les permite alimentarse, reproducirse y subsistir sin agua dulce (Bucher, 2006). 4.1.4 Distribución y hábitat Si bien los flamencos altoandinos poseen una alta capacidad de desplazamiento, no son considerados aves migratorias en sentido estricto. Sus desplazamientos los realizan de una laguna a otra en busca de alimento y sitios para la reproducción. En la puna esto viene determinado por las rigurosas condiciones del invierno, que provocan el congelamiento de los cuerpos de agua ubicados por encima de los 4000 m sobre el nivel del mar y llevan a las aves a zonas cercanas en que ello no se produce. Durante los meses cálidos ellas se dispersan por todo el altiplano y descienden hasta lagunas ubicadas hasta 2500 m sobre el nivel del mar (Frau et al. 2015). El flamenco chileno es un ave de amplia distribución en la parte oeste de Sudamérica, desde Ecuador por el norte, pasando por Perú y Bolivia hacia el sur, llegando a Tierra del Fuego en Argentina y el sur de Chile. Hacia el este llega a la costa de Uruguay (Rodriguez, 2006; Suarez, 2020) (Figura 4.1). Respecto al hábitat prefiere lagos y lagunas salobres o semisalobres, aunque también habita lagunas costeras, marismas intermareales, albuferas, estuarios o bahías marinas de baja profundidad. A veces en lagos de agua dulce, aunque solo temporalmente o durante migraciones. Se encuentra desde el nivel del mar hasta los 4.800 msnm (Couve et al. 2016; Martínez & González, 2017; MMA, 2018). La Parina Grande y la Parina Chica presentan distribuciones más restringidas que el flamenco chileno, constituyen especies endémicas de la puna de los andes centrales. Su distribución ocupa principalmente salares del altiplano y zonas precordilleranas en la Puna de Argentina, Bolivia, Chile y Perú (Rodriguez, 2006) (Figura 4.2 y Figura 4.3). En verano utilizan lagos y salares altoandinos de Argentina, Bolivia, Chile y Perú para nidificar y alimentarse (Cazianiet al. 2007, Marconi et al. 2007). Durante el invierno, cuando estos lagos se congelan, una alta proporción de sus poblaciones desciende a las planicies Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 23 centrales de Argentina y la costa de Perú, y algunos individuos de Parina Grande llegan al sur de Brasil (Caziani et al. 2007). La Parina Chica habita comúnmente las lagunas y salares entre los 4.000 y 4.800 metros, donde nidifica. En relación con el hábitat, esta especie prefiere las lagunas someras que excepcionalmente pueden alcanzar los 15 cm de profundidad, preferentemente mesohalinas en las que abundan microalgas (Rodríguez, 2006). También se ha observado a esta especie en el lago Vilama, en Argentina, utilizando cuerpos de agua superficiales y con altas salinidad, caracterizados por ser ricos en diatomeas y cianofitas, pero pobres en zooplancton (Caziani & Derlindati, 2000; MMA, 2019). La Parina Grande prefiere lagunas y lagos salobres someros (Jaramillo, 2005). Al término del verano en busca de salares de baja altura asociados a los márgenes de la Puna de Argentina, Bolivia, Chile y Perú, o ambientes de la alta Puna no afectos al congelamiento por presencia de condiciones especiales (p. e. afloramiento de aguas termales). Con el comienzo de los meses cálidos, se inicia una redistribución de los contingentes de flamencos; el flamenco andino pareciera dispersar su población por toda la Puna a excepción de los ejemplares reproductivos, que se concentran casi exclusivamente en salares entre los 2.000 y 3.000 msnm en la zona precordillerana de la Puna de Chile (MMA, 2014). Es importante señalar que los flamencos altoandinos utilizan como hábitat primario humedales salinos que son sensibles a cambios en las precipitaciones y evaporación (Derlindati et al. 2014). Durante la temporada no reproductiva, grandes porciones de hábitat actuales utilizados por los flamencos se pueden perder. En las pampas, el aumento en las lluvias documentado en los últimos años podría generar aumentos en los niveles de agua en los sitios de invernada y reducir la salinidad hasta quedar fuera del rango óptimo para los flamencos adultos o crías. En los Andes en cambio, ocurre el proceso opuesto, la disminución de las precipitaciones y aumento de la evaporación podría secar o aumentar la salinidad de algunos humedales actualmente adecuados pero someros y con pocas aguas abiertas. Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 24 Figura 4.1 Distribución del flamenco chileno en Sudamérica (Rodriguez, 2006) Figura 4.2 Distribución del Flamenco andino en Sudamérica (Rodriguez, 2006). Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 25 Figura 4.3 Distribución del Flamenco de James en Sudamérica (Rodríguez, 2006). 4.1.4.1 Distribución en Chile El flamenco chileno, Phoenicopterus chilensis, en Chile se distribuye desde la Laguna Huambune (sistema lacustre de Cotacotani) hasta Tierra del Fuego, principalmente en las lagunas cercanas a Porvenir. En este rango de distribución se identifican dos subpoblaciones, una de la puna y la otra en la Patagonia, las que podrían eventualmente conectarse a través de humedales costeros del centro y sur del país. En la Puna, el Flamenco Chileno frecuenta en mayor grado los salares de Surire, Pujsa, Huasco y Coposa, en verano; y los salares de Surire y Atacama, en invierno (Rodríguez, 2006). Esta especie es residente anual en el altiplano, donde nidifica en pequeñas colonias, desde comienzos de verano. Visitante escaso, especialmente invernal de la costa y humedales bajos desde el extremo norte hasta el Biobío. Visitante anual en Llanquihue y Chiloé (Los Lagos), este de Aysén y Magallanes, hasta la porción centro norte de Tierra del Fuego (Couve et al. 2016). En Magallanes es principalmente un visitante invernal, con fuertes fluctuaciones en la abundancia. En algunos años gran cantidad de individuos permanecen también los meses de verano en la región (Rodríguez, 2006). Los núcleos de agregación para esta especie son el Salar de Surire, de gran importancia estival e invernal, los salares de Huasco y Coposa, en los veranos, y al igual que P. Jamesi, los salares de la cuenca del Salar de Atacama, donde utiliza a este último como sitio de hibernación. Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 26 Los individuos de Flamenco Andino y Flamenco de James se sitúan en territorio chileno, entre Laguna Huambune del sistema lacustre de Cotacotani y Laguna del Negro Francisco, distantes por sobre los 1.000 Km entre sí, abarcando la Puna de las regiones de Tarapacá, Antofagasta y Atacama En Chile, para la Parina Grande (Phoenicoparrus andinus), se distinguen tres áreas de concentración estivales: Una en el sector Norte constituida sólo por el Salar de Surire, la zona de la gran cuenca del Salar de Atacama que incluye en su parte alta a los salares de Pujsa y Tara entre los de mayor importancia, y una zona Sur liderada por Negro Francisco en el que participan Maricunga y Pedernales. En invierno, se observan otras zonas de agregación: En el Norte, nuevamente el Salar de Surire, una zona central compuesta por los salares de Coposa y Huasco, y una zona Sur, conformada sólo por el Salar de Atacama (Parada, 1990; Rodríguez, 2006). Para la Parina Chica (Phoenicoparrus jamesi) los núcleos de agregación son de Norte a Sur el Salar Surire, de importancia estival e invernal para la especie, una zona central constituida por los salares de Huasco y Coposa que adquiere mayor ponderación en los inviernos, y una zona Sur coincidente con la gran cuenca del Salar de Atacama en la que se incluye este último como sitio de hibernación, y los salares de Pujsa y Tara. Respecto a los desplazamientos, al término del verano, las tres especies de flamencos se mueven en busca de salares de baja altura asociados a los márgenes de la Puna de Argentina, Bolivia, Chile y Perú, o ambientes de la alta Puna no afectos al congelamiento por presencia de condiciones especiales (p.e. afloramientos de agua termal). Con el advenimiento de los meses cálidos se inicia una redistribución de los contingentes de flamencos. El Flamenco Andino pareciera dispersar su población por toda la Puna a excepción de los ejemplares reproductivos, que se concentran casi exclusivamente salares entre los 2.000 y 3.000 msnm en la zona precordillerana de la Puna de Chile; el Flamenco de James se desplaza hacia los salares por sobre los 4.000 msnm, principalmente en territorio boliviano en donde se reproduce abundantemente; y el Flamenco Chileno se distribuye de manera más homogénea prácticamente en todos los ambientes, relacionando sus agregaciones principalmente con la reproducción, la que generalmente se efectúa con cierto desfase en las mismas áreas de las otras dos especies (Parada, 1990; Rocha & Quiroga, 1997; Valqui et al. 2000; Caziani & Derlindati, 2000; Mascitti & Caziani, 1997, Rodriguez, 2006). 4.1.4.2 Características de los humedales altiplánicos Los humedales de la región del altiplano están constituidos por salares, lagunas, vegas, bofedales y cursos fluviales, localizados entre los paralelos 18º y 31º de latitud sur. Estos ambientes se emplazan sobre los 3500 metros de altitud, y en cuencas endorreicas como Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 27 las del salar de Atacama y salar de Punta Negra ubicadas en los márgenes de esta región, aproximadamente en los 2.300 metros. Las características del ambiente físico son rigurosas y se caracterizan por una baja presión parcial de oxígeno y dióxido de carbono, baja presión absoluta de vapor y alta radiación solar; suelos pobremente desarrollados con baja disponibilidad de nutrientes;bajas temperaturas con marcada variación diaria y distribución irregular de precipitaciones con marcados períodos de aridez (Rodríguez et al. 2002). La fauna que habita en la zona de la puna presenta particulares adaptaciones al ambiente descrito, existiendo especies endémicas representativas tales como camélidos, lagomorfos y avifauna de distribución exclusivamente andina, muchas de las cuales se encuentran incluidas dentro de las especies con problemas de conservación. Asociados a los humedales se presentan los principales sitios de alimentación, reproducción y descanso de la avifauna andina (Rodríguez et al. 2002; Gonzalez, 2007). 4.1.5 Comportamiento Los flamencos son animales gregarios: forman colonias integradas por decenas, cientos y hasta miles de individuos; son un ejemplo de especies en las que un ave puede habitar en grupos de gran tamaño. Las características extremas de los hábitats, los comportamientos de alimentación, búsqueda de alimento y las actividades de reproducción en grupos llamados colonias para su mejor sobrevivencia (Rose, 2017). Cuando estos grandes grupos vuelan reciben el nombre de bandadas, y durante la temporada reproductiva las colonias de cría se ubican en un sitio determinado para incubar sus huevos y cuidar a los polluelos (Flamingos-world, 2022). Rose & Croft (2020), realizaron un estudio de cuatro bandadas de flamencos correspondientes a Phoenicopterus ruber, Phoenicopterus chilensis, Phoenicoparrus andinus y Phoeniconaias minor donde se demuestra que los flamencos son selectivos en su elección de pareja social y pueden mantener relaciones estables durante varios años. Las bandadas de flamencos no son sociedades homogéneas; las aves buscan y permanecen con parejas compatibles para formar relaciones duraderas con individuos específicos. Es probable que los flamencos machos y hembras mantengan una variedad de conexiones con sus congéneres. En otro ámbito y para conocer patrones de comportamiento en alimentación de los flamencos sudamericanos, Derlindati et al. (2014) contrastaron los patrones de comportamiento de la Parina Grande entre dos humedales ubicados en los extremos de su rango de distribución altitudinal. Estos autores hallaron que en la laguna de Vilama, ubicada a 4.500 msnm en el noroeste de Argentina (área de reproducción), se alimentan durante la mayor parte del tiempo (95%), mientras que en la laguna Melincué, localizada en la planicie pampeana del centro-este de Argentina, a 84 msnm (área de invernada), muestran un rango mucho más amplio de actividades, dedicando solo un 60% del tiempo a la alimentación. Las Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 28 diferencias podrían indicar que los flamencos optimizarían su alimentación de manera muy diferente de acuerdo con sus necesidades metabólicas, a los recursos disponibles y, posiblemente, a la influencia de las condiciones meteorológicas del hábitat y la estación del año (Kumssa & Bekele 2014). Así también, Barison et al. (2014), en su estudio para conocer patrones de comportamiento de dos especies de flamencos (P. andinus y P. chilensis) y su relación con las condiciones meteorológicas en la Laguna Melicué, Argentina durante el invierno, observaron que las actividades realizadas por los individuos de Parina Grande y Flamenco chileno fueron afectadas por las condiciones meteorológicas a las que estuvieron expuestos. Para ambas especies el aumento de la presión atmosférica incrementó el tiempo empleado en alimentación. Posiblemente esto esté asociado a condiciones meteorológicas favorables. Por el contrario, el aumento de la humedad relativa y de la velocidad del viento llevó a que los individuos permanecieran inactivos y juntos en grupos compactos o dedicados al acicalamiento de sus plumas. Estos comportamientos permitirían minimizar los efectos del clima desfavorable y mantener un balance energético positivo. La Parina Grande soportó mayores valores de viento durante las actividades de alimentación, bebida y aseo en comparación con el flamenco chileno, que bajo esas condiciones meteorológicas se dedicó mayoritariamente al descanso. Esto puede deberse a que la Parina Grande está habituada a tolerar condiciones meteorológicas muy rigurosas en el altiplano. A su vez, cabe mencionar que durante el período de muestreo y frente a condiciones meteorológicas previas a lluvias y tormentas se observó que los individuos de ambas especies se tornaban mucho más agresivos que en condiciones de buen tiempo. (Barison et al. 2014). Así también, la evasión o el estado de alerta por potenciales predadores requieren tiempo y energía, y pueden afectar las actividades de alimentación. Durante el período de muestreo se pudo observar la alta sensibilidad de ambas especies a ciertas perturbaciones externas a las variaciones propias de las condiciones meteorológicas (e.g., tránsito de vehículos o vuelos de aviones). Se ha observado que estas actividades turísticas afectaban a los grupos de flamencos de manera similar a lo registrado para Phoenicopterus ruber en México (Galicia & Baldassarre, 1997). Este tipo de perturbaciones pueden modificar el costo energético que éstas representan para su metabolismo (Barison et al. 2014). Los flamencos vuelan generalmente en formación de dos hileras que convergen en un punto generando un ángulo. Vuelan con el cuello extendido hacia delante y alargando sus largas patas hacia atrás, y mientras vuelan graznan. Tras describir varios círculos a bastante altura, los flamencos descienden a los lagos pocos profundos con las patas extendidas hacía adelante, y si es terreno seco lo hacen sobre la punta de los pies corriendo hasta disminuir la inercia (Palma, 1993). Los flamencos vuelan en bandadas a la salida y a la puesta de sol, Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 29 y se dispersan recorriendo las lagunas de los salares altiplánicos en su constante desplazamiento en busca de alimento. El flamenco inicia el vuelo a partir de los sesenta días. A esta edad empieza a integrarse a los grupos adultos independizándose de sus padres (Palma, 1993; González, 2007). 4.1.6 Estados de conservación El Flamenco chileno (Phoenicopterus chilensis, Molina 1782) se encuentra categorizado como CASI AMENAZADO (NT) según el 15° proceso de clasificación de especies (DS 23/2019 MMA). Dado que: NO cumple con los umbrales de ninguno de los criterios para ser clasificada en alguna de las categorías de amenaza de UICN 3.1.(2012) (Extinta, Extinta en la Naturaleza, En Peligro Crítico, En Peligro o Vulnerable) y la información internacional señala que su población se encontraría declinando a nivel global, aunque en una magnitud que no permitiría cumplir con criterios para ser calificado como Vulnerable. Según el Reglamento de la Ley de Caza (DS N°5/1998 MINAGRI) esta especie se encuentra en categoría Vulnerable para las regiones XV-III, XI-XII y Rara para las regiones IV-X. Además, está clasificado como Casi Amenazado (UICN, 2022), y está incluida en dos convenios internacionales: Apéndice II de la Convención sobre el Tráfico de Especies Silvestres (CITES) y en el Apéndice II de la Convención sobre las Especies Migratorias (CMS). El Flamenco de James (Phoenicoparrus jamesi, Sclater, 1886) se encuentra categorizado como VULNERABLE (VU) según el 15° proceso de clasificación de especies (DS 23/2019 MMA). Esta especie se encuentra en categoría Vulnerable según la Ley de Caza (Ley N° 19.473) y su reglamento (SAG, 2015) al igual que el Libro Rojo de la Fauna de Vertebrados Terrestres de Chile (Glade, 1993). Según la Lista Roja de Especies Amenazadas de la Unión Internacional de Conservación de la Naturaleza (UICN, 2022), esta especie se encuentran en categoría Casi Amenazada dado a que su población se ajusta a los criterios de esta categoría (reducción del tamaño poblacional superioral 30%). De acuerdo con la revisión bibliográfica el flamenco de James se encuentra catalogado como una especie de densidades poblacionales reducidas, y en estado de conservación vulnerable según la Ley de Caza (Ley N° 19.473) y su reglamento (SAG, 2015) al igual que el Libro Rojo de la Fauna de Vertebrados Terrestres de Chile (Glade, 1993). Según la Lista Roja de Especies Amenazadas de la Unión Internacional de Conservación de la Naturaleza (UICN, 2022), esta especie se encuentran en categoría Casi Amenazada dado a que su población se ajusta a los criterios de esta categoría (reducción del tamaño poblacional superior al 30%). Respecto a los programas esta especie se encuentra dentro del Plan Nacional de Conservación liderado por CONAF, el cual establece los lineamientos de trabajo para contribuir a la conservación de la especie y los monitoreos poblacionales asociados. Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 30 Respecto al flamenco andino, parina grande se encuentra categorizado como VULNERABLE (VU) según el 11° proceso de clasificación de especies (DS 38/2015 MMA). De acuerdo con el Reglamento de la Ley de Caza (DS N° 5/1998 MINAGRI), esta especie de flamenco está catalogada como una especie de densidades poblacionales reducidas, y en estado de conservación Vulnerable. La Lista Roja de Especies Amenazadas de la UICN (2022) considera al flamenco andino Vulnerable, dado que su población se ajusta a los criterios de esta categoría, referidos a que la especie presenta una reducción del tamaño poblacional superior al 30% durante los últimos 10 años, y que en el futuro se espera una reducción del tamaño de su población en ese mismo porcentaje y lapso. 4.2 Reproducción 4.2.1 Colonias de Reproducción La ecología reproductiva de la mayoría de las especies de aves acuáticas está matizada por un fenómeno conductual altamente dinámico: el colonialismo. Este fenómeno aparece en cerca del 13 % de las aves, aunque es muy común en las especies acuáticas, y ha evolucionado bajo la acción de numerosas fuerzas selectivas (García-Quintas, 2015). La formación de agregaciones reproductivas de aves varía según la disponibilidad de hábitat y alimentos, distancias a los sitios de forrajeo, grado de disturbio humano, estructura de la vegetación, presión de depredación y cantidad de refugios para los pichones y juveniles. En general, la formación de colonias reproductivas se ha interpretado como una respuesta evolutiva, donde los sitios de alimentación suelen ser efímeros e impredecibles y están distribuidos en parches (Jiménez, 2006). Los flamencos son aves sociales, viven juntas, vuelan juntas y hasta se reproducen juntas. Básicamente, todas sus actividades son realizadas en grupo. Es por esto por lo que para la reproducción forman colonias integradas por cientos e incluso miles de individuos, son reproductores coloniales obligados y realizan exhibiciones grupales, que estimulan la reproducción sincrónica y facilitan la formación de parejas. Varios miles de individuos forman densas agregaciones y realizan en sincronía una variedad de movimientos en una sucesión más o menos estereotipada durante varias horas al día durante el período previo a la reproducción (García-Quintas, 2015). Esto implica concentraciones de aves en un reducido número de localidades favorables para nidificar, dispersándose posteriormente por zonas a veces distantes, donde reposará en actitud gregaria (López-Martínez, 2016). Algunas bandadas pequeñas de flamencos suelen presentar un comportamiento de abandono de nidos prefiriendo dejar los nidos para ubicarse donde haya una mayor concentración de aves nidificando, esto antes del periodo de puesta de huevos, así pues, se encuentran y sienten seguros (Ortega-Argüelles & Porta, 2013). Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 31 Las tres especies de flamencos presentes en Chile se reproducen principalmente en los meses de verano, aunque pueden hacerlo en cualquier época del año. Dentro de las colonias de reproducción, los flamencos se dividen en grupos más pequeños de 15-50 miembros antes de comenzar a aparearse, con el objetivo de preparar exhibiciones de cortejo. Estas exposiciones colectivas favorecen la producción de hormonas y aseguran que un mayor número de flamencos alcance las condiciones necesarias para reproducirse, por lo que para alcanzar el éxito reproductivo necesariamente deben estar juntos (Flamingos- world, 2022). Suele verse a ejemplares de edades similares aparearse, además se señala que todos los miembros de los grupos de anidación deben estar en temporada reproductiva (Saldaña & Prunier, 2012). Habitualmente, estas especies de aves son monógamas y ponen únicamente un solo huevo. No obstante, tal como ocurre en muchos aspectos, esto no se cumple de forma rígida, ya que algunos estudios llevados a cabo en colonias de flamencos han evidenciado que algunos ejemplares machos se aparean con más de una hembra, aunque los expertos creen que la mayoría de los flamencos son monógamos y que las parejas, que construyen un vínculo sólido, permanecen juntas durante un tiempo capaz de prolongarse durante varios años o varias temporadas reproductivas. Algunas parejas solo se separan cuando uno de los dos muere o si el apareamiento no produce crías, tras lo cual la hembra suele buscar una nueva pareja (Flamingos-world, 2022). Los flamencos no se reproducen todos los años. Durante un estudio a largo plazo solamente se detectaron grandes colonias de cría en ocho de los 32 veranos en los que se hicieron observaciones (Bucher et al. 2000), lo que hace un promedio de un evento de cría cada 4 años. La gran irregularidad en los eventos de cría constituye un fenómeno común en los flamencos, así como la variación en el éxito reproductivo, que suele ir desde una pérdida total de la nidada hasta casi el 90% de los huevos que llegan a pichones bien desarrollados (Studer-Thiersch, 2000). Bucher (2006) indica que los factores que podrían influir en el éxito reproductivo parecen estar relacionados primariamente por la disponibilidad de hábitat adecuado y un segundo posible factor sería la disponibilidad de alimento. Durante el cortejo los flamencos no reproductores pasan el tiempo descansando, acicalándose, bañándose y alimentándose, esto último ocurre durante las noches. En general, los fenicoptéridos pasan de un 15% a un 30 % de todo su tiempo en actividades de acicalamiento. 4.2.2 Ciclo Biológico de los flamencos Palma (1993) describe 7 etapas en la reproducción de los flamencos: formación de las parejas, construcción de nidos, cópulas, postura, eclosión, agregación infantil y dispersión de los polluelos. Entre los sitios que han presentado mayor estabilidad respecto al establecimiento de colonias de crías, se encuentra el Salar de Atacama, el Salar de Surire, la https://www.flamingos-world.com/es/reproduccion-del-flamenco/ https://www.flamingos-world.com/es/reproduccion-del-flamenco/ https://www.flamingos-world.com/es/reproduccion-del-flamenco/ Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 32 laguna Colorada en Bolivia, y últimamente el Salar de Huasco ha presentado un aumento en las colonias (Rodríguez et al. 2002). a) Formación de parejas La reproducción de los flamencos es un proceso que ocurre de forma sincronizada entre todos los miembros de una colonia. Es común que se formen grupos de anidación, conformados por un menor número de individuos. Cada grupo de anidación se separa y comienzan con el proceso. La formación de parejas involucra rituales de cortejo y apareamiento. Esto ocurre en muchas especies de aves. Este comportamiento sirve para indicar al individuo del sexo opuesto que hay disposición para la cópula y en consecuencia para la reproducción. El ritual de apareamiento y cortejo en losflamencos es un verdadero espectáculo. Los machos se organizan en una especie de marcha ruidosa en el que todos los animales se mueven y giran a la vez perfectamente alineados, realizan en conjunto una exhibición en aguas poco profundas durante la cual estiran el cuello, acicalan sus plumas, baten las alas ruidosamente, castañean el pico y emiten vocalizaciones con el propósito de llamar la atención de las hembras en general (Parada, 1993). El propósito de este comportamiento es atraer la atención de las hembras que se encuentran dispuestas para la reproducción. Las hembras no se encuentran estáticas, sino que también ejecutan ciertos movimientos en respuesta a los machos. Solo cuando en la bandada todos tienen las mismas ganas de aparearse y lo señalan bailando juntos su danza nupcial, se desarrollan los ovarios en las hembras y las glándulas fecundadoras hasta alcanzar su plenitud Ahora bien, una vez que la hembra ha seleccionado al macho con el que desea aparearse, comienza a alejarse del grupo, mientras este la persigue y continúa realizando sus movimientos de cortejo, aunque ahora solo para ella. Aquí cabe mencionar que entre los parámetros en los que se fijan las hembras para seleccionar al macho está el color del plumaje. Generalmente seleccionan a aquellos que tienen una coloración más vistosa en las plumas. El color pálido en el plumaje es indicativo de una condición física deficiente relacionada con la nutrición. b) Construcción de los nidos Emparejados y lejos de los ardores del galanteo, la pareja de manera tranquila limita su minúsculo territorio que defiende de los demás. Tanto la hembra como el macho proceden a preparar el sitio en el que incubarán a su cría. El nido hecho de barro aplanado con las patas tiene forma de cono trunco con una concavidad en la parte alta el cual es reparado constantemente. En esta pequeña depresión, es donde finalmente se deposita el huevo. El progenitor acarrea barro con el pico, presionando con el pico, girando en circulo hasta concluir el trabajo (Fotografía 4.3). Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 33 El nido tiene aproximadamente 24 cm de altura y un diámetro de 37 cm en su parte basal y 26 cm en la parte superior. Tales nidos aíslan a los polluelos de posibles subidas de nivel de agua que las lluvias pueden causar en los lagos y lagunas someras. Finalizado el nido, la hembra realiza la postura del huevo. Vale mencionar que, de forma general, los flamencos solo colocan un huevo. En contadas ocasiones pueden poner dos. Se ha documentado que el flamenco chileno usa nidos abandonados por otras especies o del año anterior, los que repara para volver a ser usados por ellos. Hay otros casos, que al no tener nido pone el huevo directamente sobre el suelo (Palma, 1993). Fotografía 4.3 Conos de nidificación de flamenco chileno en laguna Llancanelo, Mendoza, Argentina (Sosa y Martín, 2011). c) Apareamiento y Cópula La cópula es igual para todas las especies. El macho corteja a la hembra hasta lograr que esta adopte una posición especial, la cual se pone contra el viento extiende las alas e inclina la cabeza apoyando su cabeza en el suelo, formando así una tercera pata. Eso se interpreta como una invitación hacia el macho para que se acerque e inicie la cópula. Una vez en esa posición, el macho abre sus alas contra el viento, dando un pequeño impulso hasta lograr subirse a la hembra dando continuos aleteos para mantener el equilibrio. Ubicado sobre la hembra acomoda ambas patas entre el cuerpo y las alas de la hembra, mantiene la cabeza Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 34 erguida ejerciendo un contacto cloacal por 10 a 15 segundos, el órgano copulador del macho se introduce en la cloaca de la hembra y deposita allí su esperma. Todo esto en constante aleteo. La cópula es muy rápida. Terminada la cópula, el macho aprovecha la posición de sus patas y de la hembra, deslizándose hacia adelante, para descender por sobre la cabeza de esta. Después de arreglarse el plumaje se dan sacudones erizando sus plumas y luego van hacia las lagunas más limpias donde beben y se alimentan. d) Postura y características del huevo Después de construir el nido y cuando el barro ya se ha compactado, la hembra deposita su único huevo de forma elíptica, de color blanco opaco que mide 9x5 cm aproximadamente y pesa 150 g (Fotografía 4.4). Para incubarlo los padres se turnan cada 12 horas, precisamente al anochecer y al amanecer. Durante los 28 a 30 días que dura la incubación ambos padres tienen que soportar un duro período de hambre, pues un flamenco para no pasar hambre tiene que dedicar 15 horas como mínimo a la búsqueda de comida. En las colonias de flamencos, la puesta tiene lugar casi simultáneamente, con lo cual los huevos eclosionan en el mismo período, como consecuencia de la ceremonia nupcial colectiva. Tal sincronización reviste una importancia mucho mayor de lo que a primera vista pudiera parecer, pues las parejas que, por comenzar tarde sufren un desfase en la crianza con respecto al resto de la comunidad, frecuentemente resultan en la pérdida de la descendencia. Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 35 Fotografía 4.4 Sitio de anidamiento y huevos abandonados de Phoenicopterus chilensis en Pampa Huaquillas, Perú (More et al. 2020) e) Incubación El proceso de incubación de los flamencos es compartido por la hembra y el macho. Ambos se turnan para proveer al huevo de calor y protegerlo en contra de posibles amenazas como por ejemplo depredadores. El tiempo promedio de incubación de los huevos es de aproximadamente 1 mes. Los flamencos eligen para sus nidos lugares en zonas lejanas, fétidos y de cegadora luminosidad. Estas adversas condiciones ponen a salvo los huevos de sus depredadores (zorros, gatos monteses, gaviotas andinas, halcones, aguiluchos y el hombre). Luego de la postura del huevo comienza la incubación, alternándose ambos sexos durante 28 a 30 días. Los flamencos incuban como lo hacen todas las aves, sentándose sobre el huevo doblando las patas por debajo de su cuerpo. La única particularidad en cierta medida esperable es que sus larguísimos tarsos sobresalen muy por detrás de la cola. La Código: R108 Versión: 1 QBR005 Hábitat Reproductivo de los Flamencos del Salar de Surire 36 temperatura de estas aves es de 40°C a 50°C, necesaria para reproducir el calor que los huevos necesitan para embrionar. f) Eclosión Después de 28 a 30 días de incubación, comienza el proceso de eclosión del huevo. Este es un proceso lento que puede tardar incluso más de 30 horas. Los huevos amarillean y los pollos rompen el cascarón. Nace el pollo con los ojos abiertos, el cuello corto, el pico recto y corto y las patas hinchadas y cortas, siendo muy diferentes a sus progenitores. Su plumaje no tiene la coloración rosa característica de los flamencos, sino que es de un color grisáceo. Los primeros cuatro días permanecen inmóviles en los nidos donde sus padres los alimentan por regurgitación. Los primeros días los pollos no poseen una adecuada regulación térmica, por lo que necesitan forzosamente la protección de los adultos. Antes de cumplir una semana, los pequeños flamencos abandonan el nido y se desplazan con facilidad. Numerosos pollos de pocas semanas se reúnen en grandes colonias, formando una inmensa masa gris que se mueve. Al desplazarse pueden provocar que se levanten algunos adultos que incuban, haciendo rodar y romperse algunos huevos, al tiempo que arrollan a los pollitos recién nacidos. La sincronía reproductiva ha sido un carácter que ha sido a lo largo de la evolución seleccionado positivamente. g) Crianza, cuidado y desarrollo de los pollos La última etapa de la reproducción de los flamencos es
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