ECOLOGIA TROFICA Y ENERGETICA DEL CANGREJO DE MANGLE

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ECOLOGÍA TRÓFICA Y ENERGÉTICA DEL CANGREJO DE MANGLE Aratus
pisonii (CRUSTACEA: BRACHYURA: GRAPSIDAE) (H. MILNE EDWARDS)
Thesis · July 2010
DOI: 10.13140/RG.2.2.29387.18729
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Beatriz López Sánchez
Universidad de Buenos Aires
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ECOLOGÍA TRÓFICA Y ENERGÉTICA DEL 
CANGREJO DE MANGLE 
Aratus pisonii 
 (CRUSTACEA: BRACHYURA: GRAPSIDAE) 
(H. MILNE EDWARDS) 
 
 
 
por 
BEATRIZ CECILIA LÓPEZ SÁNCHEZ 
 
Tesis de Grado presentada como requisito parcial para optar al Título de 
Doctor en Ciencias, mención Ecología 
 
 
INSTITUTO VENEZOLANO DE INVESTIGACIONES CIENTÍFICAS 
I.V.I.C 
CENTRO DE ESTUDIOS AVANZADOS 
CARACAS 
JULIO, 2010 
 
La Tesis de Grado de Beatriz Cecilia López Sánchez titulada “ECOLOGÍA 
TRÓFICA Y ENERGÉTICA DEL CANGREJO DE MANGLE Aratus pisonii 
(CRUSTACEA: BRACHYURA: GRAPSIDAE) (H. MILNE EDWARDS)”, ha sido 
aprobada por el jurado, quien no se hace responsable de su contenido, pero que la ha 
encontrado correcta en su calidad y en su forma de presentación en fe de lo cual 
firman, 
 
 
Dra. Beatriz Vera 
Jurado Principal 
UCV 
 
Dra. María Beatriz Barreto 
Jurado Principal 
UCV 
 
Dra. Margarita Lampo 
Jurado Principal 
IVIC 
 
Dr. Astolfo Mata 
Jurado Principal 
IVIC 
 
Dr. Jesús Eloy Conde 
Tutor 
IVIC 
 
Centros de Estudios Avanzados, IVIC 
Altos de Pipe, 26 de julio de 2010 
 
RESUMEN DE LA TESIS DE GRADO PRESENTADA PARA OPTAR AL 
TÍTULO DE DOCTOR EN CIENCIAS MENCIÓN ECOLOGÍA 
ECOLOGÍA TRÓFICA Y ENERGÉTICA DEL CANGREJO DE MANGLE 
 Aratus pisonii (CRUSTACEA: BRACHYURA: GRAPSIDAE) (H.MILNE EDWARDS) 
por 
Beatriz Cecilia López Sánchez 
Centro de Estudios Avanzados 
Instituto Venezolano de Investigaciones Científicas 
I.V.I.C. 
Caracas, julio de 2010 
Jesús Eloy Conde Cabeza 
Tutor 
Aratus pisonii (H. Milne Edwards, 1837) es uno de los crustáceos más 
frecuentes en los manglares americanos. Ciertas características de su historia de vida 
y dinámica poblacional, tales como, la talla y el porcentaje de hembras ovadas, han 
sido correlacionadas con el desarrollo estructural de los manglares; en particular, se 
ha documentado que la talla de los cangrejos se incrementa progresivamente desde 
los manglares con menor desarrollo estructural ubicados en lagunas hipersalinas, 
hasta una talla máxima encontrada en manglares localizados en la desembocadura de 
ríos con un mayor desarrollo estructural. El objetivo de este trabajo fue investigar si 
el gradiente estructural de manglares conlleva a una variación en la condición 
energética y en los recursos alimenticios empleados y asimilados por A. pisonii y 
evaluar las posibles variaciones entre los periodos de sequía y lluvias. Los resultados 
evidencian que la calidad de las reservas corporales varía a lo largo del gradiente 
estructural de manglares, lo que sugiere el consumo de recursos con distinta calidad 
iii 
 
nutricional. Se registra un incremento en el nivel de reservas corporales hacia los 
hábitats hipersalinos con menor desarrollo estructural, durante la temporada seca. Las 
variables que describen el gradiente de estructura de manglares parecen ser más 
importantes que las características nutricionales de las hojas (Nfoliar, polifenoles), en 
explicar la variación en el nivel y la calidad de las reservas corporales y de las 
gónadas a lo largo del gradiente. Los menores niveles de reservas, pero de mayor 
calidad, junto con altos niveles de nitrógeno en el músculo se documentaron en los 
cangrejos del manglar estuarino de mayor desarrollo estructural, donde se han 
registrado en estudios previos las mayores tallas corporales, los máximos porcentajes 
de hembras ovadas y reproducción continua y equilibrada a lo largo del año. Esto 
sugiere que los cangrejos en este hábitat están compensando continuamente los 
requerimientos metabólicos, sin necesidad de almacenar reservas corporales y por lo 
tanto, pueden dirigir energía tanto al crecimiento como a la reproducción. Los 
resultados del análisis de contenido estomacal evidenciaron que en el manglar 
estuarino hubo una alta disponibilidad de recursos en ambas temporadas del año. Las 
reservas corporales de los cangrejos disminuyeron su calidad hacia los manglares 
hipersalinos con menor desarrollo estructural, en consonancia con un recurso foliar de 
menor calidad en estos ambientes. Las poblaciones de A. pisonii de los ambientes 
hipersalinos con menor desarrollo estructural parecen depender en gran medida de las 
reservas almacenadas durante la sequía, para lograr el éxito reproductivo en el 
periodo de lluvias. Esta etapa de almacenamiento podría ser necesaria para que los 
cangrejos de éstos hábitats con reproducción estacional, reúnan la energía suficiente y 
alcancen el éxito reproductivo. Se demostró que las poblaciones de cangrejos en el 
extremo del gradiente de salinidad y menor desarrollo estructural (achaparrado-
hipersalino) están limitadas por el recurso, ya que se observó un compromiso 
iv 
 
(relación inversa) entre la energía dirigida a crecimiento y a reproducción. Esto 
podría explicar el canibalismo, los menores niveles de nitrógeno muscular y las 
menores tallas alcanzadas por los cangrejos en este hábitat. 
Los análisis de isótopos estables evidenciaron que a medida que disminuye el 
desarrollo estructural del manglar e incrementa la salinidad del agua, los cangrejos 
exhiben una mayor asimilación de la fracción del C y N de los insectos. Es probable 
que el estado nutricional del cangrejo esté influenciando la selección del recurso,sobre todo durante la sequía, particularmente en TAC donde se detectó canibalismo 
(consumo de huevos y apéndices de sus congéneres), la cual puede ser una 
consecuencia de la baja calidad de los recursos disponibles en ese hábitat. Se 
demostró que las relaciones tróficas de A. pisonii cambian a lo largo del gradiente de 
manglares estudiado. Se evidencia una mayor dependencia de las hojas del manglar 
en los cangrejos que habitan en manglares con mayor desarrollo estructural 
(consumidor de primer orden). Mientras que hacia los manglares con desarrollo 
estructural intermedio o bajo, y condiciones de hipersalinidad, las poblaciones de 
Aratus se comportan más como generalistas, esto es que asimilan de manera 
equitativa las distintas fuentes de recursos, o como consumidores de segundo orden, 
con predominio de la fracción aportada por otros consumidores como los insectos. 
Esta tesis representa el primer estudio, conocido por la autora, que relaciona la 
dinámica de almacenamiento de reservas, con los recursos utilizados por la especie A. 
pisonii, mediante el uso combinado de los isótopos estables y los análisis de 
contenido estomacal. Estos resultados contribuyen un poco más al entendimiento de 
la relación manglar ↔ cangrejo y amplia el conocimiento sobre la ecología de esta 
especie en los manglares americanos. 
v 
 
 
 
 
 
 
 
 
 Al mar inspirador de sueños… 
A Néstor, compañero de vida 
A Marina y Bernardo 
A Josefina y Oscar 
A mis hermanos 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
AGRADECIMIENTOS 
Al Instituto Venezolano de Investigaciones Científicas por los fondos otorgados para 
la realización de esta Tesis. 
Al Dr. Jesús Eloy Conde, por su excelente profesionalismo en la conducción del 
presente trabajo, por todos sus sabios consejos y acertadas recomendaciones. 
Al jurado examinador por sus contribuciones, asesoría y recomendaciones realizadas 
para mejorar el manuscrito. 
A la Dra. Noemí Chacón por brindarme las facilidades para la realización de los 
ensayos de textura en su laboratorio, en especial a Mayela, Belkis, Diana y Ana. 
A la Lic. Petra Hernández y Eleine Fuenmayor del laboratorio de Análisis Elemental 
del Centro de Química y al Dr. Edgar Ocando por el apoyo en la realización de los 
análisis de carbono y nitrógeno. 
A los investigadores del Centro de Ecología por sus críticas constructivas y precisas 
recomendaciones a mi proyecto de Tesis. 
A la Dra. María Beatriz Barreto y a su equipo de trabajo por su asesoría para la 
realización del análisis de la estructura de la vegetación 
A la Dra. Beatriz Vera por su asesoría para la identificación de las algas y por sus 
sabios consejos y motivación para la culminación de este trabajo. 
A la Dra. Tibisay Pérez por su asesoramiento con los temas relacionados a los 
isótopos estables y sus asertivas recomendaciones. 
A Carlos Carmona, Edlín Guerra, Luz Esther Sánchez (Lucha), María Antonieta 
López, Carlos Alberto López y Néstor Viloria, compañeros en las faenas de campo, 
gracias por su ayuda, amistad y su apoyo constante. 
vii 
 
A Edlín Guerra por la asesoría en el procesamiento estadístico de los resultados y por 
facilitar al laboratorio la licencia del (6176) del Programa PRIMER 6 versión 6.1.11 
& PERMANOVA+ versión 1.0.1. 
Al laboratorio de Ciencias de la Tierra de la Universidad Internacional de Florida, 
representado por el Dr. William Anderson (Florida International University, Earth 
Sciences Dept-FIU, EUA). 
A mis compañeras (o) del postgrado y del Centro, en especial a Milagros Lovera, 
Ileana Herrera, Luz Ester Sánchez, Gabriela Montiel, Luz Lisset, Edlín Guerra, 
Francisco Nava, Nina Nikonova, Guillermina Aguiar, por todas las conversaciones, 
intercambio de ideas y consejos acertados que me ofrecieron. 
A los señores Eloy y Eloina Conde por su cariño y amistad, y por hacernos más 
placentera la estancia en La Vela de Coro. 
A Bruni, por ese gran apoyo con mis hijos y por brindarles ese amor tan especial de 
abuela. 
Muy especialmente a mis hijos, Marina y Bernardo, por toda su comprensión y 
paciencia con todo lo que significó este largo camino andado juntos, soportando mis 
estados de ánimo y mis angustias, y además por su valiosa ayuda en las faenas de 
trabajo. 
A mis padres, Josefina y Oscar, por el amor y los grandes valores humanos cultivados 
en todos nosotros (sus hijos) a lo largo de la vida. 
A Néstor, por estar conmigo codo a codo cada día, por el apoyo y amor incondicional 
y por toda esa fuerza transmitida que me mantuvo firme y me brindó la fortaleza 
necesaria para continuar y culminar con éxito esta etapa de mi vida. 
viii 
 
ÍNDICE GENERAL 
Resumen……………………………………………………..……………………….iii 
Agradecimientos……………………………………………………………….…….vii 
Lista de Tablas………………………………………………………………………..xi 
Lista de Figuras……………………………………………………………………...xiv 
CAPÍTULO I: Introducción General……………………………………………...….1 
CAPÍTULO II: Área de estudio y caracterización del gradiente ambiental 
Resumen……………………………………………………………………… …….15 
Área de Estudio…………………………..…………………………………..............16 
Caracterización del gradiente ambiental……………………………………………..20 
Metodología………….……………………………………………………………....20 
Resultados………………………………………………………………………...….26 
Discusión………………………………………………………….………………....46 
CAPÍTULO III: Recursos empleados por Aratus pisonii 
Resumen……………………………………………………………………………..51 
Introducción…..……………………………………………………………………...52 
Metodología………………………………………………………………………….54 
Resultados…….……………………………………………………………………...58 
Discusión…..………………………………………………………………………...80 
Anexos………………………………………………………………………………88 
CAPÍTULO IV: Dinámica energética de Aratus pisonii 
Resumen …………………………………………….……………………………….82 
Introducción …………………………………………………………………………83 
Metodología………………………………………………………………………….85 
Resultados …………………………………………………………………………...92 
 
Discusión …………………………………………………………………………..110 
Anexos……………………………………………………………………………...124 
CAPÍTULO V: Análisis trófico de Aratus pisonii a través de los isótopos estables 
carbono δ13C y nitrógeno δ15N 
Resumen ……………………………………………………………………….......141 
Introducción …………………………………………………………………..........142 
Metodología...……………………………………………………………...…….....145 
Resultados…………………………………………………………………………..151 
Discusión……………………………………………………………………….…..162 
Anexos……………………………………………………………………………..173 
CAPÍTULO VI: Discusión General………………………………………………………181 
CAPÍTULO VII: Conclusiones…………………………………………………….190 
CAPÍTULO VIII: Referencias…………………………………………………………..193 
CURRICULUM VITAE…………………………………………………………... 
 
 
 
 
LISTA DE TABLAS 
Tabla Página 
1.I. Altura del manglar, ancho del caparazón (a.c.), esfuerzo reproductivo (% 
hembras ovadas), talla relativa al inicio de la madurez (RSOM, siglas en inglés) y 
proporción de hembras y machos, en el cangrejo de mangle Aratus pisonii, en seis 
localidades de la costa de Venezuela …………………………………………………4 
1.II. Producción de hojarasca en varios tipos de manglares…………………………..5 
2.I. Tipo de manglar y situación geográfica de las localidades de muestreo………...18 
2.II. Longitud de las transectas y superficie en m2 de las parcelas establecidas en las 
localidades de estudio………………………………………………………………..21 
2.III. Métodos para la determinación de los análisis físico y químicos de las muestras 
de suelo y agua ……..………………………………………………………………..23 
2.IV. Características estructurales de los manglares estudiados. Valores promedios ± 
desviación estándar………………………………………………………………….27 
2.V. Resultados estadísticos (PERMANOVA) de las propiedades de los suelos en las 
localidades de estudio. Promedio (± error estándar) seguido por letras que señalan los 
grupos entre los cuales existen diferencias estadísticamente significativas; cuatro 
réplicas por localidad. Textura del suelo, porcentaje de arcillas, limos y arenas por 
localidad……………………………………………………………………………...362.VI. Resultados estadísticos de las características físicas y químicas del agua de mar 
en el gradiente espacial durante el periodo de estudio. Promedio (± error estándar) 
seguido de letras que indican diferencias estadísticamente significativas. Resultados 
de la prueba de PERMANOVA. Los niveles de significación estadística se indican 
como *p<0,05, **p<0,01, ***p<0,001…………………………………………….40 
xi 
 
2.VII. Especies de macroalgas asociadas a las raíces de Rhizophora mangle en las 
localidades de Tiraya Marina y Tiraya B (modificada de López et al., 2009)………44 
3.I. Rubros alimentarios en el contenido estomacal de Aratus pisonii en las 
localidades estudiadas (√ presente; - ausente)……………………………………....59 
3.II. Número de estómagos de acuerdo al grado de plenitud; los porcentajes 
respectivos entre paréntesis. A. Sequía, B. Lluvias…….…………………………...64 
3.III. Índice de importancia relativa (IIR) expresado en valores porcentuales (%) de 
los rubros alimentarios para machos y hembras en las localidades estudiadas. Época 
de sequía (enero 2008)……………………………………………………………….66 
3.IV. Índice de importancia relativa (IIR) expresado en valores porcentuales (%) de 
los rubros alimentarios, para machos y hembras en el gradiente espacial. Época de 
lluvia (septiembre de 2007)………………………………………………………….67 
3.V. Registros de la captura activa de artrópodos arbóreos por el cangrejo de mangle 
Aratus pisonii (modificado de Beever et al. 1979).....................................................76 
4.I. Concentración de carbono y nitrógeno en gónadas y hepatopáncreas de otros 
cangrejos grápsidos (Hasek & Felder, 2004) y en Aratus pisonii (este estudio)…...115 
4.II. Contenido orgánico, de nitrógeno y relación C/N en el hepatopáncreas y en las 
gónadas de A. pisonii; y en las hojas de los manglares donde habita cada población 
(media ± error estándar y el tamaño de la muestra, n)……………………………...119 
5.I. Contribución de los recursos potenciales a la dieta de A.pisonii en el manglar 
estuarino de mayor desarrollo estructural, Boca de Ricoa (BR)……………………157 
5.II. Contribución de los recursos potenciales a la dieta de A.pisonii en el manglar 
marino arbolado (TIM). ……………………………………………………………158 
5.III. Contribución de los recursos potenciales a la dieta de A. pisonii en el manglar 
hipersalino arbolado (TIB)…………………………………………………………159 
xii 
 
5.IV. Contribución de los recursos potenciales a la dieta de A.pisonii en el manglar 
hipersalino arbustivo (TIA)………………………………………………………...160 
5.V. Contribución de los recursos potenciales a la dieta de A.pisonii en el manglar 
hipersalino achaparrado (TAC)…………………………………………………….161 
5.VI. Valores de δ13C y δ15N de cangrejos Grapsidae (Sesarminae) de manglares del 
Indo Pacífico (Paleotrópico) y de los recursos que consume………………………162 
5.VII. Valores de δ13C y δ15N de Aratus pisonii de los manglares del Neotrópico y de 
los recursos que consume…………………………………………………………..163 
5.VIII. Resumen de los δ13C y δ15N de A. pisonii y de las fuentes de recursos por 
localidad en este estudio (media y desviación típica)………………………………164 
5.IX. δ13C y δ15N para A. pisonii y su dieta actual (contenido estomacal) y el 
enriquecimiento trófico obtenido a partir de esta diferencia. Datos de este 
estudio………………………………………………………………………………169 
5.X. Contenido de nitrógeno foliar y relación C/N de las hojas de Rhizophora mangle 
y Laguncularia racemosa en distintos países de América………...………………170 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
xiii 
 
LISTA DE FIGURAS 
 
 
Figura Página 
1.1. Ejemplar del cangrejo de mangle Aratus pisonii en un manglar de Venezuela, 
laguna de Boca de Caño, península de Paraguaná, estado Falcón……………………3 
2.1. Situación relativa de la zona de estudio en Venezuela y ubicación de las 
localidades de muestreo en la península de Paraguaná y en el continente. Imagen de 
satélite obtenida a través de Google TM earth………………………………………..17 
2.2. Precipitación mensual en las estaciones metereológicas más cercanas a las zonas 
de muestreo: Tocópero (43 años) para Boca de Ricoa, Los Pozos (25 años) para la 
laguna de Tiraya, y La Enramada (27 años) para Tacuato (Minamb, 2004)………...19 
2.3. (A) Raíces del manglar mostrando el felpudo de algas emergido durante la marea 
baja. (B) Cangrejo de mangle Aratus pisonii alimentándose de algas en Tiraya 
Marina………………………………………………………………………………..24 
2.4. (A) Boca de Ricoa: Laguncularia racemosa cubriendo la ribera este. (B) Parche 
de Rhizophora mangle en la ribera oeste. (C) Juveniles de L. racemosa hacia la boca 
del río (época de lluvias)……………………………………………………………..26 
2.5. Densidad relativa (%) de las especies que conforman los manglares estudiados en 
las localidades de estudio. Barras verticales señalan el error estándar….……….......28 
2.6. (A) Tiraya Marina, manglar de franja. (B) Tiraya B y (C) Tiraya A, manglares 
del interior de la laguna hipersalina………………………………………………….30 
2.7. Manglares achaparrados de R. mangle y A. germinans en la localidad de Tacuato 
.………………………………………………………………………………………31 
2.8. Tendencia del área basal (AB m2/0,1ha) a lo largo del gradiente de manglares 
escogido. Resultados del análisis de regresión lineal……………………………......32 
2.9. Tendencia presentada por la altura del manglar: A) media (F= 364,8 P<0,001 
gl= 275) y B) máxima (F=60,3 P<0,001 gl= 15) a lo largo del gradiente de 
manglares propuesto. Resultados del análisis de regresión lineal…………………..33 
xiv 
 
2.10. Núcleos de sedimento empleados en la estimación de la densidad aparente. a) 
Pesaje de las muestras en el laboratorio. b) Detalle de los núcleos después de ser 
pesados, nótese la gran cantidad de raíces, rizoides y hojas, asociadas a los 
sedimentos de TIM principalmente………………………………………………….35 
2.11. Temperatura del aire y del agua en las localidades de estudio; media e intervalo 
de confianza al 95%.....................................................................................................37 
2.12. Tendencia de la salinidad (SAL) a lo largo del gradiente de manglares escogido. 
Resultados del análisis de regresión lineal (F= 65,73 P<0,001 gl= 54)…………….38 
2.13. Relación entre A). Altura del manglar y la salinidad del agua. B). Área basal y 
salinidad. Resultados del análisis de regresión lineal………………………………..39 
2.14. Variación del oxígeno disuelto en agua (mg/l) a lo largo del gradiente de 
estructura de manglares……………………………………………………………...41 
2.15. pH del agua de mar superficial en las localidades de estudio, media e intervalo 
de confianza al 95%.....................................................................................................42 
3.1. Porcentaje de ocurrencia de los rubros en los estómagos de A. pisonii. Media de 
las cinco localidades y desviación estándar (barra vertical). A. Sequía; B. 
Lluvias.........................................................................................................................61 
3.2. Número de estómagos según el grado de plenitud de acuerdo al periodo de sequía 
(barras verdes) y lluvias (barras azules)……………………………………………..62 
3.3. Residuales corregidos del análisis de contingencia tridimensional (grado de 
plenitud vs localidad, con la variable época como capa o subgrupo). Nivel de 
significancia 1,96. Los valores estadísticamente significativos se encierran en un 
círculo……………………………...………………………………………………...63 
3.4. Relación entre el número de rubros por localidad y el A) Log área basal (m2/0,1 
ha), y B) la altura máxima (m) del manglar. Regresiones no significativas 
P>0,05………………………………………………………………………………..69 
3.5. A) Relación entre el IIR hojas y el área basal (m2/0,1 ha), B) Relación entre el 
xv 
 
IIR hojas y la salinidad del agua (‰). Regresiones no significativas P>0,05. ……..70 
3.6. A) Relación entre el IIR de los crustáceos (A) y del sedimento (B). Resultados 
del análisis de regresión lineal; ecuación de la recta que mejor se ajusta a la nube de 
puntos………………………………………………………………………………...714.1. Representación gráfica de los datos, variable dependiente Log peso del 
hepatopáncreas (Log HP) y la covariable log masa corporal (Log MC). Localidad de 
TIM, época de sequía y lluvias (TIMs, TIML, respectivamente)……………………90 
4.2. Porcentaje de hembras ovadas en función del total de hembras capturadas, en la 
temporada de sequía y lluvias……………………………………………………... ..92 
4.3. Peso corregido del hepatopáncreas, A) 2002 B) 2004 (ANCOVA, localidad x 
época, P<0,001). Covariable: log masa corporal (MC) 2002= 0,62 g; 2004= 0,77 g. 
Las barras verticales denotan intervalos de confianza al 95%. (*) La diferencia de 
medias entre épocas es significativa al nivel 0,05…………………………………...94 
4.4. Peso corregido de las gónadas, año 2002 A) HEMBRAS (ANCOVA, época x 
localidad, P<0,001), (B) MACHOS (ANCOVA, localidad, P<0,001) Covariable: log 
masa corporal (MC) (Hembras, MCmedia = 0,5593g; Machos, MCmedia =0,9477g ). Las 
barras verticales denotan intervalos de confianza al 95%. %. (*) La diferencia de 
medias es significativa al nivel 0,05…………….………………………………..….97 
4.5. Peso corregido de las gónadas, año 2004, (A) variación entre localidades y 
épocas (ANCOVA, P<0,05), (B) variación entre sexo y épocas (ANCOVA, P<0,001) 
(C) variación entre localidades y sexos (ANCOVA, P<0,05) Covariable: log masa 
corporal (MC) (media= 0,8354 g). Las barras verticales denotan intervalos de 
confianza al 95%.(*) La diferencia de medias es significativa al nivel 0,05……..….99 
4.6. Contenido orgánico (%C) en el hepatopáncreas de Aratus pisonii. 
(PERMANOVA, localidad x época, Pseudo F (4,94) = 12,41, P<0,001). Las barras 
xvi 
 
verticales denotan intervalos de confianza al 95%. (*) La diferencia de medias entre 
épocas es significativa al nivel 0,05………………………………………………...100 
4.7. Contenido orgánico (%C) en el hepatopáncreas de Aratus pisonii. 
(PERMANOVA, sexo x época, Pseudo F (1,94) = 10,74, P<0,01). (○) hembras, (●) 
machos. Barras verticales denotan intervalos de confianza al 95%..........................101 
4.8. Contenido de nitrógeno (%N) en el hepatopáncreas (PERMANOVA, localidad x 
época, Pseudo F (4,94) = 12,41, P<0,001). Barras verticales denotan intervalos de 
confianza al 95%. (*) La diferencia de medias entre épocas es significativa al nivel 
0,05…………………………………………………………………………………102 
4.9. Relación C/N del hepatopáncreas (PERMANOVA, C/NHEP, localidad x época, 
Pseudo F (4,94) = 3,83, P<0,01). Barras verticales denotan intervalos de confianza al 
95%. (*) La diferencia de medias es significativa al nivel 0,05……………………103 
4.10. Relación C/N del hepatopáncreas (PERMANOVA, C/NHEP, época x sexo, 
Pseudo F (1,94) = 4,97, P<0,05). H: hembras, M: machos. Barras verticales denotan 
intervalos de confianza al 95%..................................................................................103 
4.11. Contenido orgánico de las gónadas (PERMANOVA, localidad x época, Pseudo 
F (4,94) = 5,39, P<0,001). Barras verticales denotan intervalos de confianza al 
95%.(*) La diferencia de medias entre épocas es significativa al nivel 0,05 
(comparaciones por pares del PERMANOVA)…………………………………….104 
4.12. Contenido orgánico de las gónadas (PERMANOVA, sexo, F (1,94)= 140,56, 
P<0,001; época x sexo, P>0,05). H: hembras, M: machos. Barras verticales denotan 
intervalos de confianza al 95%..................................................................................105 
4.13. Contenido de N en las gónadas (PERMANOVA, localidad x época x sexo, 
Pseudo F (4, 95) = 6,33, P<0,01 Barras verticales denotan intervalos de confianza al 
95%. (*) La diferencia de medias es significativa al nivel 0,05 (comparaciones por 
xvii 
 
pares del PERMANOVA)………………………………………………………….106 
4.14. Relación C/N GÓN (PERMANOVA, localidad x sexo, Pseudo F (4, 95) = 6,33, 
P<0,001). (○) Hembras, (●) Machos. Barras verticales denotan intervalos de 
confianza al 95%........................................................................................................107 
4.15. NMÚS en el gradiente de manglares y entre épocas del año. Barras verticales 
denotan intervalos de confianza del 95%.(*) La diferencia de medias es significativa 
al nivel 0,05 (comparaciones por pares del PERMANOVA)………………………108 
4.16. Relación entre el NMÚS y NGÓN en la localidad hipersalina de TAC y con menor 
desarrollo estructural. Resultados del análisis de regresión lineal, regresión 
significativa (P<0,05). ……………………………………………………………..109 
5.1. δ13C y δ15 N de los recursos potenciales y de A. pisonii en el manglar estuarino 
(BR), las señales isotópicas de los recursos están corregidas para el enriquecimiento 
trófico esperado, de acuerdo al factor de fraccionamiento mencionado en el 
texto...........................................................................................................................150 
5.2. Promedio y desviación estándar del δ13C y del δ15N de los recursos potenciales y 
del músculo de A. pisonii a través de las localidades y años de estudio…………..154 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
xvii
i 
 
 
1 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
CAPITULO I: Introducción General 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
2 
1. INTRODUCCIÓN 
Los manglares representan uno de los ecosistemas más típicos de las costas 
tropicales y subtropicales, donde pueden desarrollarse en condiciones marinas, 
estuarinas y fluviales (Lacerda et al., 2002; Conde & Carmona-Suárez, 2003). Poseen 
una elevada importancia ecológica y destaca su relevancia en la protección que 
brindan a la franja costera contra tormentas y huracanes, el amortiguamiento de 
contaminantes, y el servir como trampa eficiente de carbono (Othman, 1994; Chmura 
et al., 2003; Moberg & Ronnback, 2003; Valiela et al., 2004). Además, es frecuente 
que los manglares presenten una alta productividad, la cual contribuye 
significativamente al enriquecimiento de las aguas costeras (Odum & Heald, 1975; 
Lugo & Snedaker, 1974; Rodríguez, 1987). También ofrecen una gran variedad de 
hábitats para la reproducción, cría, alimentación y refugio de organismos, por lo que 
albergan una amplia diversidad de especies vegetales y animales, acuáticas (peces, 
crustáceos, moluscos, etc.) y terrestres (insectos, reptiles, aves y mamíferos) (Pannier 
& Pannier, 1989; Lacerda et al., 2002; Valiela et al., 2004; Lee, 2008). 
Los crustáceos constituyen uno de los grupos faunísticos más importantes de 
los bosques de manglar, en especial los cangrejos ya que presentan una alta riqueza 
de especies, sobre todo en la región del Indo Pacífico (Paleotrópico) (Jones, 1984; 
McIvor & Smith, 1995; Lee, 2008). En América (Neotrópico), aunque es menor la 
riqueza de especies, se encuentran en gran abundancia y representan un porcentaje 
importante de la biomasa total de la macrofauna (Golley et al., 1962; McIvor & 
Smith, 1995). 
Se ha demostrado el importante papel que juega la comunidad de cangrejos en 
los procesos ecológicos y en el funcionamiento del manglar (Lee, 1998, 1999, 2008). 
Entre los procesos más relevantes, influenciados por la actividad de éstos se 
encuentran: la fragmentación y degradación de la hojarasca, el ciclaje de nutrientes, la 
geoquímica del suelo (Camilleri, 1989, 1992; Robertson & Daniel, 1989; Robertson, 
1986, 1988; Frusher et al., 1994; McKee, 1995; Skov & Hartnoll, 2002; Schories, et 
al. 2003; Werry & Lee, 2005; Kristensen, 2008; Mchenga & Tsuchiya, 2008; 
Mchenga et al., 2007) y la zonación de la vegetación (Smith, 1987; Smith et al., 1989; 
Sousa & Mitchell, 1999). El grueso de los trabajos en los que se evalúan los procesos 
ecológicos mediados por los cangrejos, se han realizado principalmente en manglares 
del Paleotrópico y sólo unos pocos en el Neotrópico (Smith et al., 1989; McIvor & 
 
 
3 
Smith, 1995; Twilley et al. 1997; Sousa & Mitchell, 1999). Sin embargo, en el 
Neotrópico se han estudiado aspectos de la ecología, dinámica poblacional e historia 
de vidadel cangrejo de mangle Aratus pisonii (H. Milne Edwards, 1837) (Conde & 
Díaz, 1989a, b; Díaz & Conde, 1989; Conde & Díaz, 1992a, b; Leme & Negreiros-
Fransozo, 1998a , 1998b; Conde et al., 2000; Leme, 2002, 2006; Chiusi, 2003; 
Faraco & Lana, 2004; Nicolau & Oshiro, 2002, 2007). 
Aratus pisonii (H. Milne Edwards, 1837), llamado comúnmente cangrejo de 
mangle (Figura 1.1), es uno de los crustáceos más comunes en los manglares 
americanos y se encuentra ampliamente distribuido en ambos lados del continente; en 
la vertiente atlántica desde Florida hasta Brasil y en la costa del Pacífico desde 
México hasta Perú (Hartnoll, 1965; Warner, 1967, 1969; Chace & Hobbs, 1969; 
Conde et al., 2000; Vargas-López et al., 2008). De hábito arborícola, comúnmente 
localizado hacia el borde del manglar adyacente al mar, pasa la mayoría del tiempo 
fuera del agua sobre raíces, ramas y hojas (Wolcott, 1988, Conde, 1990). Se alimenta 
principalmente de hojas vivas del mangle, aunque puede explotar otros recursos, tales 
como, algas, insectos, moluscos, gusanos nemátodos, foraminíferos, otros crustáceos 
y carne de pescado (Beever et al., 1979; Díaz & Conde, 1988; Brogim & Lana, 1997; 
Erickson et al., 2003). Los estadios de larvas zoeas son capaces de alimentarse, tanto 
de material vegetal (detritus, diatomeas) como animal (copépodos) (Schwamborn et 
al., 2006). 
 
 
Figura 1.1 
Ejemplar del cangrejo de mangle Aratus pisonii en un manglar de Venezuela, 
laguna de Boca de Caño, península de Paraguaná, estado Falcón. 
 
 
 
 
4 
2. PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA 
Se ha encontrado que ciertas características de la historia de vida y dinámica 
poblacional de A. pisonii en América, pueden correlacionarse con la estructura de los 
bosques de manglar a lo largo de un gradiente ambiental (Conde & Díaz, 1989b, 
1992a; Conde et al., 1989, 1993). En particular, se ha encontrado que la talla de los 
cangrejos incrementa progresivamente desde los manglares con menor desarrollo 
estructural (achaparrados) ubicados en lagunas hipersalinas, hasta una talla máxima 
encontrada en manglares localizados en la desembocadura de ríos, los cuales tienen 
un mayor desarrollo estructural (Tabla 1.I) (Conde et al., 1989; Conde & Díaz, 
1989b, 1992b; Conde et al., 1995). El porcentaje de hembras ovadas también ha 
presentado una asociación con el gradiente de manglares en Venezuela; el menor 
porcentaje ha sido registrado en el manglar arbustiforme de laguna hipersalina y el 
mayor porcentaje en el manglar estuarino (Tabla 1.I) (Conde & Díaz, 1989b). 
 
Tabla 1.I 
Altura del manglar, ancho del caparazón (a.c.), esfuerzo reproductivo (% hembras 
ovadas), talla relativa al inicio de la madurez (RSOM, siglas en inglés) y proporción 
de hembras y machos, en el cangrejo de mangle Aratus pisonii, en seis localidades de 
la costa de Venezuela (Conde y Díaz, 1989b; 1992a; Conde et al., 1995) 
 
Gradiente de manglares 
Altura 
del 
mangle 
(m) 
Talla 
a.c. (mm) 
Hembras ovadas 
a.c. % 
RSOM1 
(media) 
hembras/ 
machos 
Achaparrado-hipersalino 
(Tacuato) 
< 2 17,95 17,95 _ 0,4563 _ 
Arbustiforme- hipersalino 
(Tiraya A) 
2-4 21,25 21,25 17,50 0,4563 1,08 
Arbóreo -hipersalino 
(Tiraya B) 
5-6 26,70 23,65 40,30 0,4563 1,35*** 
Arbóreo-marino 
(Morrocoy) 
10 26,80 23,65 14,00 
0,5418 
1,30*** 
Arbóreo-estuarino (Laguna 
de Tacarigua) 
15-20 29,45 26,30 47,70 0,5453 1,60*** 
Arbóreo-estuarino 
(desembocadura del río 
Ricoa) 
20 28,90 27,70 47,80 0,5453 1,81*** 
 
1Los datos del RSOM fueron estimados para los manglares hipersalinos, marino y estuarinos 
en general, sin especificar por localidad (Conde & Díaz, 1992a). 
*** Desviación significativa de la proporción Mendeliana esperada 1:1, P<0,001 
 
 
5 
 
Así mismo, la proporción de sexos y la talla relativa al inicio de la madurez 
(siglas en inglés RSOM), varían con el gradiente estructural de manglares (Tabla 1.I); 
respecto a la proporción de sexos se observa una tendencia al predominio de hembras 
en manglares con mayor desarrollo estructural (Díaz & Conde, 1989). La talla relativa 
al inicio de la madurez (RSOM), cambia en las poblaciones de A. pisonii que habitan 
en manglares hipersalinos, mostrando valores significativamente inferiores a los 
encontrados en el manglar marino y estuarino (Conde & Díaz, 1992a). 
Con relación a los aspectos de la dinámica poblacional de Aratus, como la 
reproducción y el reclutamiento, se ha observado que estos procesos varían con el 
tipo de hábitat. En los manglares de los ambientes estuarino y marino, se ha 
registrado reproducción continua a lo largo del año, pero se observa un incremento 
durante la estación lluviosa (Díaz y Conde, 1989; Conde y Díaz, 1989a). Mientras 
que en los manglares ubicados en zonas hipersalinas, la reproducción es estacional, 
con máximos en la época de lluvias y de mareas altas y escasez e incluso ausencia 
total de hembras ovadas en la estación seca y de mareas bajas (Conde, 1990). 
Estos resultados sugieren una gran plasticidad en la dinámica poblacional y en 
las características de la historia de vida de A. pisonii, probablemente asociada a la 
productividad del hábitat (Conde & Díaz, 1989b). A partir de estos resultados, Conde 
y Díaz (1989b) propusieron un modelo conceptual que relaciona las características de 
la historia de vida de Aratus con la productividad del manglar (Tabla 1.I). Aunque no 
se presentan datos propios de productividad de los manglares en cada lugar evaluado, 
los autores aluden a la estrecha relación entre la tipología del bosque de manglar y la 
productividad (Lugo & Snedaker, 1974; Snedaker, 1989) (Tabla 1.II.). 
 
Tabla 1.II. 
Producción de hojarasca en varios tipos de manglares 
 Tipo de manglar Producción de hojarasca1 
(mg.ha-1.año-1) 
Enano (dwarf) 1,22 – 1,86 
Borde (Fringe) 8,35 – 9,06 
Estuarino (Riverine) 11,00 – 14,50 
1. Day et al., 1982, 1987; Snedaker, 1989. 
 
 
 
6 
3. ANTECEDENTES 
Corroborando la existencia de plasticidad fenotípica 
Se entiende como plasticidad fenotípica la capacidad que tiene un genotipo 
dado de expresarse de distintas formas, como respuesta a condiciones ambientales 
diferentes (Begon et al., 2006). La plasticidad fenotípica en A. pisonii, fue confirmada 
a través de un experimento de trasplante de poblaciones (Conde & Díaz, 1989b), en 
el cual, individuos de tallas reducidas asociados a un manglar arbustiforme, fueron 
introducidos en un pequeño islote de manglar arbóreo, donde los cangrejos 
presentaban tallas normales. Los cangrejos autóctonos fueron retirados antes de la 
introducción. Al cabo de seis meses se observó, que los cangrejos introducidos 
presentaban una moda igual a la de los autóctonos, y también que hubo un incremento 
del esfuerzo reproductivo (% hembras ovadas) (Conde & Díaz, 1989b). 
Estos resultados le permitieron sugerir a los autores que las características de 
la historia de vida en Aratus no son fijadas genéticamente y que en condiciones de 
mayor bonanza, la población reacciona alcanzando mayores tallas y mayor número de 
hembras ovadas. En particular, en A. pisonii esta idea es apoyada por el hecho de 
presentar un desarrollo larval con una fase planctónica (Warner, 1967; Díaz & 
Bevilacqua, 1986, 1987), lo que dificulta el aislamiento de subpoblaciones, que 
pudieran promover un cambio en la constitución genética de éstas (Conde, 1990). 
A partir de estos resultados se propuso que la explicación debería encontrarse 
en las diferencias entre los distintos bosques de manglar examinados, en la calidad de 
estos hábitats y en los potenciales recursos que ofrece el gradiente de manglares 
(Conde & Díaz, 1989b; Conde, 1990). Se ha sugerido que la variabilidad 
intraespecífica encontrada en las características de la historia de vida de A. pisonii, se 
puede explicar como una respuesta adaptativa de plasticidad fenotípica a las 
condiciones locales ambientales, sinnecesidad de recurrir a la existencia de 
diferencias genotípicas (Conde, 1990), como ha sido propuesto para otros grupos de 
organismos (Brown, 1985; Dobson & Kjelgaard. 1985; Dobson & Murie, 1987). 
En estudios realizados con otras especies (ej. ardillas, aves, moluscos) la 
variabilidad en las características de la historia de vida entre poblaciones de la misma 
especie, se ha explicado como una respuesta de plasticidad fenotípica a las 
condiciones locales del ambiente (recursos, condiciones físico químicas, 
depredación, parásitos), sin necesidad de invocar diferencias genotípicas (Bertness, 
1981; James, 1983; Stearns, 1992; Brown, 1985; Dobson & Murie, 1987; Dobson & 
 
 
7 
Madam, 2001, Ernande et al., 2004). En particular, Dobson y Murie (1987) señalan 
que la plasticidad fenotípica puede ser la respuesta más probable a un ambiente que 
exhibe variación temporal y/o espacial. 
 
Condiciones del ambiente que pueden modular las características de la historia 
de vida de A. pisonii 
Se ha evaluado la calidad del recurso foliar a lo largo de un gradiente estructural 
de manglares habitado por A. pisonii, y se ha encontrado que las poblaciones de 
hembras ovadas de tallas reducidas, están asociadas a manglares achaparrados 
localizados en ambientes hipersalinos que presentan hojas con bajo contenido de 
nitrógeno y alto de polifenoles. Las máximas tallas de hembras ovadas han sido 
registradas en el manglar estuarino con mayor desarrollo estructural, cuyas hojas 
presentaron un mayor contenido de nitrógeno foliar y menor de polifenoles (Conde et 
al., 1995; Rondón, 2000). Entre los efectos deletéreos de los polifenoles, se incluye el 
retraso o interrupción del crecimiento en los artrópodos (Fleck & Layne, 1990). Sin 
embargo, aunque la calidad de las hojas puede estar influenciando el crecimiento 
somático de Aratus, también otros factores pueden actuar sobre éste, ya que en 
algunas localidades las relaciones entre el contenido de taninos y de nitrógeno foliar, 
y las tallas de los cangrejos, no fueron tan claras y directas (Rondón, 2000). Se ha 
sugerido evaluar otros recursos potenciales, distintos a las hojas, que puedan ser 
empleados por este cangrejo en los manglares estudiados (Conde et al., 1989, 1995). 
Se ha discutido la posible influencia de algunas condiciones físicas del ambiente, 
por ejemplo, la salinidad y la desecación, como moduladores de las características de 
la historia de vida de A. pisonii. La salinidad es considerada un parámetro ambiental 
clave y responsable de la reducción en el tamaño de crustáceos (Chittleborough, 
1976; Brown y Caputi, 1985). Sin embargo, en el caso de A. pisonii ésta no parece 
estar jugando un papel determinante. En la laguna hipersalina de Tiraya en la 
península de Paraguaná, que contiene manglares arbolados y arbustiformes, se 
observaron hembras ovadas de tallas normales asociadas al manglar arbóreo y 
hembras ovadas de tallas reducidas en el manglar arbustiforme, a pesar de que la 
salinidad era igual en las dos zonas. Este resultado sugiere que la salinidad no es el 
único factor modulador de las características de la historia de vida en Aratus (Conde 
1990; Conde et al., 1989). 
 
 
8 
Otro factor físico que podría influir sobre la reducción del crecimiento, es la 
desecación en aquellos manglares sometidos a bajamares prolongadas (Conde et al., 
1989). Aratus requiere humedecer sus branquias para el control de la temperatura y 
respiración ya que es muy sensible a la desecación (Hartnoll, 1988). Por consiguiente, 
las poblaciones de localidades con bajamares prolongadas, pueden estar invirtiendo 
una gran cantidad de energía en homeóstasis y poca en crecimiento y reproducción 
(Conde et al., 1989). Sin embargo, debe considerarse la influencia compartida de 
otros factores, tales como la cantidad y calidad del alimento, sobre todo porque los 
manglares arbustiformes, como el de TIA, son poco productivos (Conde et al., 1989; 
Lugo & Snedaker, 1974). 
En cuanto a factores bióticos, se sabe que Aratus es presa de una variedad de 
depredadores (cangrejos, peces, pequeños mamíferos, aves) (Warner, 1967; Beever et 
al., 1979; Wilson, 1989). Sin embargo, el papel de la depredación sobre la estructura 
poblacional (distribución de tallas) no ha sido evaluado todavía. Se considera poco 
probable que ésta pudiera influir sobre el tamaño reducido detectado en Aratus, ya 
que en aquellos lugares donde se ha observado gran abundancia de depredadores, 
también se han medido las mayores tallas del cangrejo (Conde et al., 1989; Conde 
1990). Sobre la influencia de parásitos en Aratus no existe información hasta el 
presente. 
 
Reservas corporales en cangrejos 
Se ha demostrado que el éxito reproductivo en una variedad de organismos 
depende de los niveles de reservas corporales previamente almacenadas; en la iguana 
herbívora Iguana iguana el nivel de las reservas corporales almacenadas en los 
tejidos determina el éxito reproductivo (Marken Lichtenbelt, 1993). La principal 
glándula de almacenaje de reservas orgánicas e inorgánicas en decápodos es el 
hepatopáncreas (Gibson & Baker, 1979). El almacenamiento de reservas en el 
hepatopáncreas de cangrejos de litoral rocoso, sucedió cuando incrementó la biomasa 
y calidad de las algas; este almacenaje es propuesto como un requisito obligatorio, 
previo a la época reproductiva (Kennish, 1997). Se ha propuesto que el decrecimiento 
en el peso del hepatopáncreas está asociado a la movilización de las reservas 
corporales de acuerdo a las necesidades metabólicas del individuo, siendo invertidas 
tanto en reproducción, como en crecimiento, después de que son cubiertas los 
 
 
9 
necesidades metabólicas básicas para la sobrevivencia (Calow, 1981 citado por 
Kyomo, 1988). 
La calidad y/o cantidad del recurso pueden influir en la respuesta reproductiva 
y la tasa de crecimiento de los cangrejos marinos; cuando la calidad y/o cantidad del 
recurso es limitante, los cangrejos no consiguen la energía suficiente para que las 
gónadas produzcan gametos, ni para mantener altas tasas de crecimiento (Sastry, 
1983; Kennish, 1996). Por ejemplo, se ha observado en condiciones controladas de 
laboratorio que la calidad de la dieta afectó la supervivencia, la muda y la 
reproducción en el cangrejo Grapsus albolineatus Lamarck, 1818 (Grapsidae) 
(Kennish, 1996). Aquellos cangrejos alimentados con una dieta de algas y carne de 
pescado, exhibieron mayores tasas de crecimiento, un mayor contenido de energía en 
forma de carbono en los órganos reproductivos y en el hepatopáncreas, y una alta 
supervivencia durante la muda, que los individuos alimentados sólo con algas. El 
autor señala que el estado físico o fitness de este cangrejo parece estar limitado por la 
falta de nutrimentos de origen animal, ya que la reproducción y almacenaje de 
nutrientes en el hepatopáncreas sucedió sólo cuando se alimentaron con la dieta mixta 
(carne y algas) (Kennish, 1996). 
 
Los isotópos estables como herramienta en la reconstrucción de dietas 
Debido a que Aratus tritura el alimento cuando pasa a través del molinillo gástrico 
(Warner, 1977), se dificulta la identificación del material ingerido, debido a la 
pérdida de la forma y de los caracteres morfológicos diagnósticos, necesarios para 
identificar las especies. Una alternativa metodológica es el empleo de los isótopos 
estables, la cual se basa en el análisis de la abundancia natural del cociente de 
isótopos de un elemento dado (ej. 13C/12C , 15N/14N , 34S/32S) como indicador del 
origen de la materia orgánica ingerida y asimilada por el organismo en cuestión. Esta 
técnica es empleada para el estudio de la incorporación de las distintas fuentes de 
carbono y nitrógeno, entre otros elemento, dentro de la red trófica, por lo que permite 
la reconstrucción de dietas y la detección de los procesos, conexiones y flujos de 
energía dentro de un ecosistema(Peterson & Fry, 1987; Michener & Schell, 1994). 
Se recomienda combinar los isótopos estables con los análisis de contenido estomacal 
o fecal, para facilitar la interpretación de los resultados (Newman, 1991). 
En estudios que han evaluado el flujo del carbono en los manglares a través de los 
isótopos estables, se registra que los organismos del manglar (crustáceos, moluscos, 
 
 
10 
poliquetos, etc.) muestran una amplia variación en la señal isotópica del carbono 
(δ13C= -28 a -15 ‰) y los autores sugieren que esta variación refleja el consumo del 
carbono proveniente de múltiples fuentes: hojarasca del manglar, macroalgas, 
plancton, diatomeas bénticas. Mientras que en los organismos de aguas abiertas se 
registraron δ13C más ceñidos (-19 a -13‰), indicando el uso de una fuente única de 
carbono, relacionada al componente del plancton (Rodelli et al. 1984; Thimdee et al. 
2004). 
Se ha demostrado que la distribución de isótopos de nitrógeno es un buen 
indicador del nivel trófico en ecosistemas acuáticos, donde el enriquecimiento en 15N 
incrementa de forma predecible con el nivel trófico de los consumidores (Vander 
Zanden & Rasmussen, 1999; Post, 2002). El isótopo más pesado de 15N es acumulado 
en el consumidor a medida que se asciende en la red trófica, y como resultado los 
consumidores topes tienden a presentar cocientes de isótopos de nitrógeno (δ15N) más 
altos que aquellos consumidores primarios o herbívoros (Winemiller et al. 2007) 
 
 
3. INTERROGANTES PLANTEADAS 
Hasta el presente se conoce que la variabilidad intraespecífica observada en las 
características de la historia de vida de Aratus pisonii se puede explicar como una 
respuesta adaptativa de plasticidad fenotípica a las condiciones locales del ambiente, 
sin necesidad de recurrir a la existencia de diferencias fenotípicas (Conde, 1990). Se 
han evaluado algunos factores moduladores de los rasgos de la historia de vida de 
este cangrejo, como la calidad del recurso foliar (Conde et al. 1995; Rondón, 2000), 
la salinidad y la exposición a largos periodos de bajamar (Conde et al. 1989; Conde 
1990; Conde & Díaz, 1992b). Es probable que el gradiente de manglares esté 
brindando de forma natural, distintos niveles y tipos de recursos que pueden ser 
explotados por Aratus y que a su vez influyan en la condición corporal de este 
cangrejo. Por lo tanto, en este trabajo se pretende responder a las interrogantes 
siguientes: ¿cuán distintos son los recursos empleados por Aratus a través de dicho 
gradiente?, ¿qué alimentos alternativos a las hojas están asimilando los cangrejos?, 
¿existe variación en las relaciones tróficas de Aratus a lo largo del gradiente?, ¿cómo 
gestionan el presupuesto energético (reservas corporales) en relación a la oferta local 
de recursos? y ¿cómo varía la energía invertida en reproducción y crecimiento en 
 
 
11 
relación a dicha oferta? Al proporcionar respuestas a estas interrogantes se obtendrá 
un mayor entendimiento de la causas que subyacen a la variabilidad intraespecífica 
observada en las características de la historia de vida de Aratus pisonii. 
 
4. OBJETIVO GENERAL 
El objetivo general es investigar si el gradiente estructural de manglares conlleva a 
una variación en la condición energética y en los recursos alimenticios empleados y 
asimilados por Aratus pisonii y evaluar las posibles variaciones entre los periodos de 
sequía y lluvias. 
 
En particular se persiguen los siguientes objetivos específicos: 
1. Examinar la estructura de los manglares con el fin de corroborar la existencia 
de un gradiente de complejidad estructural a lo largo de las localidades de 
estudio y evaluar las macroalgas que crecen sobre sus raíces, por constituir un 
recurso potencial para Aratus. Además, caracterizar los hábitats con base en 
las características físico-químicas del agua y los suelos. 
 
2. Evaluar los siguientes aspectos en las poblaciones de A. pisonii, a través del 
gradiente de manglares y en la temporada de sequía y lluvias: 
a. La dinámica de almacenamiento de reservas corporales y la actividad 
reproductiva 
b. La energía en forma de carbono, almacenada en el hepatopáncreas y en las 
gónadas y la relación C/N en dichos órganos. 
c. El contenido de nitrógeno en el tejido muscular de los cangrejos (inversión en 
crecimiento somático) 
d. Los recursos empleados por Aratus a través de un análisis de contenido 
estomacal (dieta inmediata). 
e. Las señales isotópicas (δ13C, δ15N) del músculo de A. pisonii (dieta 
asimilada). 
f. La señales isotópicas (δ13C, δ15N) de las fuentes potenciales de alimento 
(hojas de mangle de distintas edades, macroalgas, fanerógamas marinas, 
sedimentos, insectos) 
 
 
12 
g. La contribución de cada fuente alimenticia a la dieta de las poblaciones de A. 
pisonii con el fin de determinar si hay variaciones en las relaciones tróficas a 
lo largo del gradiente. 
 
5. SISTEMA DE HIPÓTESIS 
a) Si existe un gradiente de estructura de manglares, entonces a medida que aumenta 
la complejidad estructural del manglar debería incrementarse el número de rubros 
alternativos empleados por Aratus pisonii. 
 
b) Considerando que la calidad de las hojas es menor a medida que disminuye el 
desarrollo estructural del manglar, entonces la condición corporal de los cangrejos 
debe ser menor en manglares de poco desarrollo estructural. 
 
c) Existe un compromiso en los patrones de inversión de energía en crustáceos; si los 
recursos son limitados, entonces la energía invertida en una función (reproducción) o 
estructura (gónadas) no podrá ser dirigida a otra función. 
 
e) Considerando que el cociente de isótopos de carbono δ13C en el cangrejo, debe 
reflejar las fuente de carbono asimilada por el organismo, entonces aquellos cangrejos 
que consuman principalmente un solo tipo de recurso, deberán presentar señales 
isotópicas con poca variación, y si consumen una extensa gama de recursos, deberán 
mostrar un amplio intervalo de valores del δ13C. 
 
f) Considerando que el valor isotópico del 15N sugiere la posición trófica en la red 
alimentaria, entonces aquellos cangrejos que consuman en mayor proporción rubros 
de origen animal, deberán presentar valores más enriquecidos de δ15N, que aquellos 
que consuman principalmente hojas del manglar u otros productores primarios. 
 
Esta tesis está organizada en ocho capítulos, el presente es el capítulo 
introductorio donde se expone el problema de la investigación, los objetivos y el 
sistema de hipótesis. En el segundo capítulo se describe el área de estudio y se 
caracteriza la estructura de los manglares y el ambiente físico, con el fin de darle 
soporte a la existencia del gradiente estructural de manglares seleccionado. En el 
tercer capítulo se caracterizan los recursos empleados por Aratus pisonii mediante el 
 
 
13 
análisis de contenido estomacal, con el fin de responder a la primera hipótesis 
planteada (hipótesis a). El cuarto capítulo evalúa la dinámica de almacenamiento de 
reservas, la condición corporal y la actividad reproductiva de Aratus pisonii a lo largo 
del gradiente de manglares seleccionado y entre épocas de sequía y lluvias, con el fin 
de dar respuesta a las hipótesis b, c y d. El quinto capítulo investiga los recursos 
asimilados por A. pisonii mediante el uso de isótopos estables de carbono y nitrógeno, 
se evalúa la posición trófica a lo largo del gradiente de manglares y entre épocas del 
año, para así responder las hipótesis e y f. El sexto capítulo discute de forma integrada 
los resultados de los capítulos anteriores, además de sugerir objetivos de 
investigación futura. El séptimo capítulo expone las conclusiones de la investigación 
obtenida en cada capítulo. El último capítulo (Capítulo VIII) reúne la literatura citada 
en los capítulos anteriores. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
14 
 
 
 
 
 
 
 
CAPÍTULOII: Área de estudio y caracterización del 
gradiente ambiental de manglares 
 
 
15 
1. RESUMEN 
 
En la primera parte del capítulo se describe el área de estudio, luego se realiza 
un análisis de la estructura de la vegetación con el fin de corroborar la existencia de 
un gradiente de estructura de manglares a lo largo de las localidades de estudio. Se 
describen las variables físicas y químicas del agua superficial y del suelo bajo los 
manglares para caracterizar los hábitats. Por último, se identifican las especies de 
macroalgas sobre las raíces de los manglares, ya que éstas constituyen un recurso 
potencial para Aratus pisonii. Se seleccionaron cinco localidades en el estado Falcón, 
una de ellas ubicada en la desembocadura del río Ricoa “Boca de Ricoa” (BR) y las 
demás en la península de Paraguaná: “Tiraya A” (TIA), “Tiraya B” (TIB),“Tiraya 
Marina”(TIM) y “Tacuato” (TAC). El levantamiento de la estructura y la recolección 
de las muestras de suelo se llevó a cabo en octubre del 2007, mientras que las 
variables físico-químicas del agua, fueron tomadas en cada campaña de recolección 
de cangrejos. Se establecieron transectas paralelas a la línea de costa y se demarcaron 
parcelas de distintas superficies, de acuerdo a la densidad de troncos in situ. En cada 
parcela se registró la composición florística, el diámetro a la altura del pecho (DAP) y 
la altura de los árboles. Luego se calculó el área basal (AB), el DAP medio, la altura 
media y máxima, la densidad de individuos por especie y total, y se estimó un índice 
de complejidad (IC). La tendencia presentada por el área basal y la altura del manglar, 
variables que describen mejor la estructura del manglar, confirma que existe un 
gradiente de complejidad estructural en los manglares, el cual disminuye 
progresivamente desde BR hacia TAC. La salinidad del agua presentó una relación 
positiva, estadísticamente significativa, con el gradiente de manglares, cuya tendencia 
evidencia un incremento desde BR hacia TAC. 
El mayor desarrollo estructural se registró en BR, manglar estuarino, en donde 
predomina la especie Laguncularia racemosa. Este manglar presentó el mayor IC 
(22,9) y la mayor altura máxima (12 m) y un AB de 3,7 m2/0,1 ha. La zona de BR 
presenta una pluviosidad anual mayor que las localidades en Paraguaná (870 mm 
contra 370 y 257 mm), además es donde se registraron las menores salinidades del 
agua (media = 7,5‰). Esta zona presenta un aporte constante de sedimentos que 
transporta el río, los cuales deben contener una gran carga orgánica producto de las 
actividades agrícolas y de acuicultura que suceden río arriba. La combinación de estas 
variables podría explicar el mayor desarrollo estructural del manglar en BR. 
 
 
16 
En los manglares de la península de Paraguaná predominó la especie 
Rhizophora mangle. En éstos se registró un área basal menor a 3 m2/0,1 ha y una 
altura que no sobrepasó los 7 m. El manglar de TAC fue el que presentó el menor 
desarrollo estructural, con las menores alturas (1,5 m) y DAPmedio 2,9 cm. Los valores 
de los atributos estructurales de los manglares de Paraguaná entran dentro del 
intervalo registrado para manglares que crecen en climas secos y marcadamente 
estacionales, donde los aportes de agua dulce por flujos superficiales son temporales 
y limitados a la época de máximas precipitaciones. Los únicos manglares que 
presentaron comunidades de macroalgas bien establecidas sobre las raíces fueron el 
manglar de franja marino (TIM) y el hipersalino arbolado (TIB). En total se 
identificaron 40 especies, la mayor riqueza se registró en TIM (38 especies), la 
división Chlorophyta presentó el mayor número de especies, esta alta riqueza estuvo 
asociada con la cercanía de dicho manglar a una plataforma coralina. 
 
 
2. ÁREA DE ESTUDIO 
Se seleccionaron cinco localidades en el estado Falcón con base en estudios 
previos (Conde, 1990). La primera de éstas se encuentra en el sector continental del 
estado, en la desembocadura del río Ricoa, cercana a la población de Tocópero. Las 
otras cuatro se encuentran en la península de Paraguaná, tres de ellas al norte de la 
península, en la laguna de Tiraya, también llamada Boca de Caño, o próxima a esta 
localidad y la quinta al sur de la península, cercana a la población de Tacuato (Figura 
2.1). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
17 
 
 
 
 
Figura 2.1. 
Situación relativa de la zona de estudio en Venezuela y ubicación de las localidades 
de muestreo en la península de Paraguaná y en el continente. Imagen de satélite 
obtenida a través de Google TM earth. 
 
 
Estas localidades exhiben bosques de manglar con diferentes grados de 
desarrollo estructural (Tabla 2.I). La localidad denominada Boca de Ricoa (BR), se 
ubicó en la desembocadura del río Ricoa. La temperatura media anual de la zona es 
de 26,7 °C (intervalo: 23,1-33,0 °C) (Minamb, 2004). El régimen de lluvia es 
estacional, con una media anual de 870,4 mm (1985-2001) y precipitaciones 
alrededor de 100-160 mm mensuales en la temporada de lluvia (octubre-diciembre). 
En la época de sequía la precipitación desciende a 40 y 20 mm en febrero y marzo, 
respectivamente (Figura 2.2). En esta zona se presenta un segundo pulso de 
Tiraya Marina, 
Tiraya B, Tiraya A 
Tacuato 
 
Boca de Ricoa 
 
FALCÓN 
Península de 
Paraguaná 
12°N 
70°W 
 
 
18 
precipitación de menor intensidad, durante mayo-julio, que alcanza promedios 
mensuales cercanos a los 80 mm (Minamb, 2004). Estas características climáticas 
sitúan a BR dentro de un ambiente semihúmedo según Thornthwaite (Pdvsa, 1995). 
 
 
Tabla 2.I. 
 Tipo de manglar y situación geográfica de las localidades de muestreo 
 
Localidad Tipo de manglar 
Coordenadas 
Geográficas 
Boca de Ricoa (BR) Manglar arbóreo estuarino 
11° 30.152’ N 
69° 12.419’ W 
Tiraya Marina (TIM) Manglar arbóreo marino 
12° 03.166’ N 
69° 51.146’ W 
Tiraya B (TIB) Manglar arbóreo-laguna hipersalina 
12° 01.889’ N 
69° 51.260’ W 
Tiraya A (TIA) Manglar arbustivo-laguna hipersalina 
12° 02.049’ N 
69° 50.763’ W 
Tacuato (TAC) 
Manglar achaparrado - laguna 
hipersalina 
11° 41.352’ N 
69° 49.961’ W 
 
 
 
La laguna de Tiraya también conocida como Boca de Caño, está situada al 
este de la península de Paraguaná, 10 Km al norte de Adícora. Se trata de una 
albúfera somera con una extensión aproximada de 180 ha y 10 a 20 ha de manglar, 
con una boca que la comunica con el mar, de 30 m de ancho y 150 m de largo 
(Conde, 1990; Conde & Alarcón, 1993). Los únicos aportes de agua dulce a la laguna 
son aquellos debidos a la lluvia. En esta zona se situaron tres localidades de muestreo, 
dos de ellas ubicadas dentro de la laguna, una cercana a la boca, Tiraya A (TIA) y 
otra en el extremo noroeste de la misma, Tiraya B (TIB). La tercera localidad, 
denominada Tiraya Marina (TIM), se ubicó al norte de la laguna, en la ensenada de 
Yaima (Figura 2.1; Tabla 2.I). 
 
 
 
19 
0
40
80
120
160
E F M A M J J A S O N D
Meses 
PP 
Boca de Ricoa 870 mm Laguna de Tiraya 370 mm
Tacuato 258 mm
 
 
Figura 2.2. 
 Precipitación mensual en las estaciones metereológicas más cercanas a las zonas de 
muestreo: Tocópero (43 años) para Boca de Ricoa, Los Pozos (25 años) para la 
laguna de Tiraya, y La Enramada (27 años) para Tacuato (Minamb, 2004). 
 
 
El régimen de precipitación de la laguna de Tiraya presenta una estacionalidad 
muy marcada, con un promedio anual de 370,5 mm (1972-1997), que la sitúan dentro 
de un ambiente semiárido según Thornthwaite (Pdvsa, 1995). La época seca 
transcurre entre enero y septiembre (media mensual: 8,6 mm) y la de lluvias entre 
octubre y diciembre, con precipitaciones alrededor de 60-80 mm. No existen datos de 
temperatura del aire para la estación meteorológica Los Pozos, ubicada cerca de la 
laguna de Tiraya (MinAmb, 2004) (Figura 2.2). 
La quinta localidaddenominada Tacuato (TAC), se sitúa al sur de la península 
de Paraguaná. Se trata de una laguna costera hipersalina con manglares de bajo 
desarrollo estructural. La temperatura media anual en la zona es de 25,8 °C (intervalo: 
21,6-33,7 °C) (MinAmb, 2004). El régimen de lluvias es estacional, con un promedio 
anual de 256,8 mm (1970-1997), por lo que se ubica en el clima semiárido de acuerdo 
a Thornthwaite (Pdvsa, 1995). Las lluvias muestran un patrón anual similar al 
observado en la laguna de Tiraya, con precipitaciones mensuales en la época de 
lluvias de 40 mm (Figura 2.2). 
 
 
20 
3. CARACTERIZACIÓN DEL GRADIENTE AMBIENTAL 
Con el fin de corroborar la existencia de un gradiente de estructura de 
manglares a lo largo de las localidades de estudio, se realizó el levantamiento de la 
estructura de la vegetación. Se midieron las variables físicas y químicas del agua 
superficial y del suelo bajo los manglares para completar la caracterización de los 
hábitats. Se realizó un estudio taxonómico de las especies de macroalgas que crecen 
sobre las raíces de los manglares, debido a que constituyen un recurso potencial para 
A. pisonii. 
3.1. METODOLOGÍA 
3.1.1. Análisis de estructura de la vegetación 
Para el análisis de la vegetación se realizó una campaña de trabajo en octubre 
de 2007 cuando se visitaron todas las localidades. En cada lugar se establecieron 
transectas paralelas a la línea de costa, siguiendo la distribución de los cangrejos 
(Aratus pisonii), cuya abundancia es máxima en el borde del manglar (0-10 m) y cae 
exponencialmente al alejarse de éste (Conde, 1990; Nicolau & Oshiro, 2007). A lo 
largo de cada transecta se demarcaron parcelas de áreas distintas, de acuerdo a la 
densidad de troncos observada in situ. En aquellos sitios en los que se encontró una 
alta densidad de troncos, el área de las parcelas fue más pequeña, como por ejemplo 
en Tacuato (Tabla 2.II). 
En cada parcela se registró la composición florística, el número de plántulas y 
de troncos (vivos, muertos en pie, talados). Se midió el diámetro a la altura del pecho 
(DAP) a 1,3 m para adultos de Laguncularia racemosa (L.) Gaertn.f. y Avicennia 
germinans (L.) Stearn, y por encima de la intersección más alta de las raíces 
adventicias en los ejemplares de Rhizophora mangle L. Se estimó la altura 
aproximada de los árboles usando una base de referencia (altura hombre: 1,80 m), de 
acuerdo a la metodología de Cintrón & Schaeffer-Novelli (1984). Con estos datos se 
calculó el área basal (AB), el DAP medio, la altura promedio y máxima de los 
árboles, la densidad de individuos por especie y total, y la densidad de troncos. A la 
par se calculó un índice de complejidad estructural (IC), establecido originalmente 
para bosques lluviosos, y adaptado a manglares por varios autores (Pool et al., 1977; 
Cintrón & Schaeffer-Novelli, 1984, 1992). 
 
 
21 
Se estimó el número de plántulas en las distintas parcelas levantadas por 
localidad (Tabla 2.II), como una medida de la regeneración potencial del bosque; sin 
embargo, en el manglar de TIA y TAC, se emplearon parcelas de 4 m2 de superficie 
debido a la alta densidad de plántulas. 
 
Tabla 2.II. 
Longitud de las transectas y superficie en m2 de las parcelas establecidas en las 
localidades de estudio 
Localidades Transectas 
Número y superficie de las 
parcelas 
Boca de Ricoa 
Una de 20 m y otra de 40 
m de longitud 
Dos de 10 m x 10 m 
Dos de 20 m x 10 m 
Tiraya Marina Una de 30 m Dos parcelas de 15 m x 5 m 
Tiraya B Dos de 20 m Cuatro de 10 m x 5 m 
Tiraya A Una de 10 m Una parcela de 10 m x 4 m 
Tacuato Una de 30 m Cuatro parcelas de 5 m x 5 m 
 
Las fórmulas usadas para la caracterización de la estructura del manglar de 
acuerdo a Pool et al. (1977) y Cintrón & Schaeffer-Novelli (1984) fueron: 
 
Área basal (AB) 
AB = (π / 4) (DAP2) 
Para expresarlo en m2 como una función del DAP medido en cm, entonces se usó la 
siguiente conversión: 
 
AB (m2) = DAP 2/ 4 (10.000,00) = 0,00007854 DAP 2 
El área basal es expresada como la suma de la superficie de las secciones 
transversales de los tallos de un árbol, medidas a la altura del pecho, y se emplea 
como un indicador de la importancia maderera del rodal (Pool et al., 1977). 
 
 
 
22 
 
DAP medio (individuos vivos) 
DAP medio = √(AB vivos) (12732,39) / n° individuos vivos 
 
Densidad relativa por especie 
DR spi = (n° ind. vivos spi / n° ind. vivos totales ) x 100 
 
Índice de complejidad 
IC = número de especies x densidad (ind. vivos) x área basal x altura máxima x 10-3 
 IC modificado (excluyendo la densidad de individuos vivos) 
IC = número de especies x área basal x altura máxima x 10-2 
 
3.1.2. Análisis de suelos y aguas 
Se recolectaron muestras de suelo y agua superficial en las localidades 
estudiadas, con el fin de evaluar la textura y la densidad aparente en los suelos (Tabla 
2.III). Las muestras de suelo fueron tomadas en las parcelas establecidas para los 
análisis de estructura de la vegetación en octubre de 2007. Para determinar la textura 
de los suelos se recolectaron cuatro muestras de suelo por parcela, a una profundidad 
entre 10 y 30 cm empleando un barreno. La densidad aparente del suelo fue obtenida 
de igual número de muestras por parcela, tomadas por medio de cilindros de PVC de 
dos pulgadas de diámetro (5,08 cm) y 10 cm de longitud. En el laboratorio se estimó 
la densidad aparente y la textura de los suelos siguiendo los métodos recomendados 
en la literatura (Tabla 2.III). 
La caracterización físico-química del agua superficial se realizó en cada 
localidad de muestreo durante todo el periodo de estudio (2004-2007) en cada 
campaña de recolección de cangrejos. Las variables que se registraron fueron: la 
salinidad, la temperatura, el oxígeno disuelto y el pH del agua superficial (Tabla 
2.III). Las medidas se realizaban al llegar al lugar antes de iniciar los muestreos, 
cuidando de realizarlas a la misma hora del día en cada oportunidad. 
 
 
 
 
 
 
23 
 
Tabla 2.III. 
Métodos y técnicas de referencias para la determinación de los análisis físicos y 
químicos de las muestras del suelo y de agua 
 
Variables Método / Instrumento Referencia 
Densidad aparente 
(g cm-3) 
Cilindro – gravimetría Porta et al., (1999) 
Textura Bouyoucos UCV (1985) 
Salinidad agua 
(‰) 
Refractómetro de campo, Atago 
Temperatura del 
agua y del aire (°C) 
Medidor de temperatura portátil, marca Ohaus 
Oxígeno disuelto 
(mg/l) 
Medidor de oxígeno portátil, marca Ohaus 
pH del agua Medidor de pH portátil, marca Orión 
 
 
 
3.1.3. Caracterización de las algas asociadas a los manglares 
Las macroalgas asociadas a las raíces del manglar constituyen una fuente de 
alimento para Aratus pisonii, y existen observaciones de campo y datos de contenido 
estomacal que lo confirman (von Hagen, 1977; Beever et al., 1979; Brogim & Lana, 
1997; Erickson et al., 2003). Además, en este estudio se logró ver a estos cangrejos 
ubicarse sobre los felpudos de algas ubicados en las raíces (Figura 2.3), y alimentarse 
de ese recurso, principalmente en el manglar de TIM. 
Con el fin de identificar las especies de macroalgas que conformaban estos 
parches, se decidió realizar un levantamiento ficológico, dada su potencial 
importancia como recurso para Aratus. Para lograr esto, se escogieron al azar 10 
raíces en cada localidad y se recolectaron las macroalgas ubicadas en la parte superior 
de la raíz influenciada por las mareas (Figura 2.3) y en la porción distal 
constantemente sumergida. Esto se realizó durante las campañas del 2004 y 2005, en 
 
 
24 
la época de sequía, cuando se observó una mayor presencia de éstas. Las algas fueron 
lavadas in situ con agua de mar y preservadas en frío. En el laboratorio se fijaron en 
formaldehído al 4% en agua de mar. Para el estudio morfoanatómico se realizaron 
cortes a mano alzada y se prepararon láminassemipermanentes, utilizando glicerina 
al 30% como medio de montaje. El material fue identificado utilizando literatura 
especializada (Taylor, 1960; Chapman, 1961, 1963; Littler & Littler, 2000). 
 
 
(A) (B) 
 
Figura 2.3 
(A) Raíces del manglar mostrando el felpudo de algas emergido durante la marea 
baja. (B) Cangrejo de mangle Aratus pisonii alimentándose de algas en Tiraya 
Marina. 
 
3.1.4. Análisis estadístico 
 Se realizaron análisis de regresión lineal entre las principales variables que 
definen la estructura del manglar (área basal y altura) y las localidades seleccionadas, 
con el fin de estudiar la relación entre éstas y describir la tendencia a lo largo del 
gradiente de manglares escogido. También se aplicaron análisis de regresión para 
estudiar la relación entre las variables físico-químicas del agua (salinidad, oxígeno 
disuelto y pH) a lo largo de las localidades seleccionadas, con el fin de describir la 
tendencia en dichas variables ambientales. Se comprobó la homocedasticidad y 
normalidad de los residuos, la variable fue transformada a logaritmo o raíz cuadrada 
 
 
25 
para cumplir con los supuestos (Zar, 1984). Los análisis de regresión lineal se 
realizaron mediante el uso del programa SIGMA PLOT versión 11.0 
 Para estimar el efecto de la localidad sobre las características físicas y 
químicas del agua y del suelo se aplicó un análisis univariado de varianza y un 
modelo lineal de un factor; los términos del modelo fueron: (1) factor localidad (fija, 
cinco niveles). La significancia probabilística del factor localidad y sus interacciones 
fue obtenida usando 9999 permutaciones de los residuales (PERMANOVA) 
(Anderson 2001; McArdle & Anderson, 2001). Esta prueba descompone la variación 
de la misma forma que lo hace el ANOVA convencional, pero contrasta los F 
calculados contra hipótesis nulas generadas por permutaciones; el usuario se libera de 
satisfacer el supuesto de normalidad que exige el ANOVA convencional. Se 
comprobó la homocedasticidad de las varianzas a través de la prueba de Levene 
(STATISTICA 6.0). Los análisis del PERMANOVA fueron realizados con el 
programa PRIMER 6 & PERMANOVA+ (Primer-e, Ltd.). 
 
 
26 
3.2. RESULTADOS 
3.2.1. Descripción de la estructura de los bosques de manglar 
 
Manglar arbóreo estuarino (desembocadura del río Ricoa, Boca de Ricoa) 
En esta localidad predominó Laguncularia racemosa en la ribera este del río, 
establecida de forma decumbente (tallos horizontales) sobre la superficie del agua 
(Figura 2.4.A). Se observaron juveniles de L. racemosa en la ribera oeste, hacia la 
boca, cuya cobertura se incrementó en el transcurso del estudio (Figura 2.4.C). En 
esta ribera se observó un parche de Rhizophora mangle conformado por un individuo, 
creciendo de forma decumbente (Figura 2.4.B). 
 
 
 
 
 
 
Figura 2.4. 
(A) Boca de Ricoa: Laguncularia racemosa cubriendo la ribera este. (B). Parche de 
Rhizophora mangle en la ribera oeste. (C). Juveniles de L. racemosa hacia la boca del 
río (época de lluvias). 
 
Rhizophora mangle 
Laguncularia racemosa 
Boca 
comunicada L. racemosa 
(juveniles) 
(B) (A) 
(C) 
L. racemosa 
 (adultos) 
 
 
27 
Se caracterizó la estructura en la vertiente este del río, por ser el principal sitio 
de muestreo de cangrejos. Se trata de un manglar mixto conformado por L. racemosa, 
Avicennia germinans, R. mangle, y algunos individuos de Cocos nucifera L. 
(cocotero). Este manglar presentó un área basal (vivos) de 3,7 m2/0,1 ha y una 
densidad de 129 ind. vivos/ 0,1 ha (Tabla 2.IV). La densidad relativa fue mayor en 
L. racemosa (84%) seguida por A. germinans (13%), el resto de las especies 
presentaron densidades muy bajas (< 2%) (Figura 2.5). Los árboles muertos 
representaron el 31% del total de individuos. La altura media fue de 5,8 m y la 
máxima de 12 m, alcanzada por un ejemplar de L. racemosa. El DAP medio (vivos) 
fue de 19,8 cm y la densidad de troncos vivos de 208 en 0,1 ha (Tabla 2.IV). No se 
observaron plántulas ni juveniles. El índice de complejidad (IC) fue 22,91 y de 1,8 
cuando se excluyó del cálculo la densidad de individuos (IC modificado). 
 
 
Tabla 2.IV. 
Características estructurales de los manglares estudiados. Valores promedios ± 
desviación estándar 
Variable BR TIM TIB TIA TAC 
nº total ind/0,1 ha 186±67 180±28 75±44 225 1670±550 
nº ind vivos/0,1 ha 129±54 180±28 75±44 225 1670±550 
nº ind muertos /0,1ha 58±22 0 0 0 0 
AB vivos m2/0,1 ha 3,7±1,6 2,8±1,4 0,7±0,1 0,5 1,1±0,2 
Altura media (m) 5,8±0,8 5,0±0 6,2±0,5 5,0±0 1,5±0,2 
Altura máxima (m) 12 6 7 5 3,5 
DAP medio vivos (cm) 19,8±5,9 13,9±2,4 11,8±3,7 5,3 2,9±0,5 
nº troncos vivos/0,1 ha 208±108 233±66 105±44 350 2220±491 
nº total de especies 4 2 1 1 2 
n°plántulas Rm/ 100 m2 0 21±11 7±9 142±151 1706±409 
n°plántulas Ag/ 100 m2 0 0 0 0 131±101 
Índice de complejidad 22,91 6,05 0,37 0,56 12,86 
Índice de complejidad* 1,8 0,34 0,05 0,02 0,08 
* IC modificado: calculado sin considerar la densidad de individuos. 
 
 
28 
Localidad
BR TIM TIB TIA TAC
D
en
si
da
d 
R
el
at
iv
a 
/ e
sp
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 (
%
)
0
20
40
60
80
100
R. mangle 
L. racemosa: -- 
A. germinans 
C. nucifera: -- 
 
Figura 2.5. 
Densidad relativa (%) de las especies que conforman los manglares estudiados en las 
localidades de estudio. Barras verticales señalan el error estándar. 
 
Manglar arbóreo marino (ensenada de Yaima, Tiraya Marina) 
 
Se trata de un manglar mixto tipo franja (sensu Lugo & Snedaker, 1974) 
conformado por Rhizophora mangle y Laguncularia. racemosa, donde no se 
observaron individuos muertos (Figura 2.6.A). Este manglar presentó un área basal 
promedio de 2,8 m2/ 0,1 ha y una densidad de 180 ind/0,1 ha. La especie dominante 
fue R. mangle con una densidad relativa de 79%, mientras que L. racemosa 
representó sólo el 21% (Figura 2.5). La altura del dosel fue de 5 m y el DAP medio 
de 13,9 cm. Se observó un segundo estrato de juveniles, conformado por ejemplares 
de L. racemosa con una altura promedio de 1,5 m. La densidad de troncos promedio 
fue 233/0,1 ha. La regeneración de R. mangle fue de 21 plántulas/100 ± 11 m2 (media 
± desviación estándar). El IC fue 6,05 y el modificado fue 0,34 (Tabla 2.IV). 
 
Manglar arbóreo hipersalino (Laguna de Tiraya, Tiraya B) 
 
Este manglar, ubicado en la laguna hipersalina de Tiraya, presentó un área 
basal total promedio de 0,7 m2/0,1 ha y una densidad de 75 ind/0,1 ha. La especie 
 
 
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Rhizophora mangle presentó una densidad relativa del 100% (Figura 2.6.B). La altura 
promedio del dosel fue de 6,2 m, y el DAP medio de 11,8 cm. La densidad de troncos 
promedio fue 105 en 0,1 ha. La regeneración resultó muy variable entre parcelas, 
encontrándose un valor promedio de 7 plántulas/ 100 m2 ± 9 (media ± desviación 
estándar). El IC fue de 0,37, el más bajo de todas las localidades (Tabla 2.IV); el IC 
modificado fue de 0,05. 
 
Manglar arbustivo hipersalino (Laguna de Tiraya, Tiraya A) 
 
En esta localidad se evaluó sólo una parcela (Tabla 2.II), debido a lo 
intrincado del manglar y a su baja altura, lo que dificultaba la entrada al mismo. En 
esta zona se presentaron individuos de hábito arbustivo de Rhizophora mangle 
(Figura 2.6.C), con un área basal total promedio de 0,5 m2/0,1 ha y una densidad de 
225 ind/ 0,1 ha. La densidad relativa resultó del 100%, siendo la única especie 
observada en esta localidad (Figura 2.5). La altura del dosel fue de 5 m y el DAP 
medio de 5,3 cm. La densidad de troncos fue de 350 por 0,1 ha. La regeneración del 
bosque fue alta, con 142 plántulas/ 100 m2 ± 150. Tanto en TIB como en TIA no se 
detectaron individuos muertos. El IC fue 0,56, mayor que en TIB, debido 
principalmente a la mayor densidad de individuos observada en TIA. Sin embargo, 
cuando se elimina esta variable en el cálculo del IC, se obtiene para TIA el valor más 
bajo de complejidad, igual a 0,02 (Tabla 2.IV).