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1 Beneficios del canibalismo en arañas Andrea Ardila Izquierdo, Dimitri Forero Fuentes Departamento de Biología. Pontificia Universidad Javeriana Resumen El canibalismo en arañas es un tema muy estudiado en diferentes especies, siendo las de la familia Lycosidae las más representativas. Es un comportamiento fascinante en el que puede presentarse desde el canibalismo sexual por parte de la hembra o el macho, el canibalismo hacia hermanos, el canibalismo hacia o por parte de la madre, el canibalismo hacia miembros de la colonia en arañas subsociales, hasta un simple canibalismo por forrajeo. Generalizar los beneficios de esta conducta es muy discutido pues la mayoría de investigaciones se centran en el canibalismo sexual. Dentro de los beneficios encontrados en los diferentes tipos de canibalismo en arañas, se tienen beneficios hacia la progenie, beneficios nutricionales y/o alimenticios, beneficios en la regulación de poblaciones intraespecíficas y adaptabilidad en ambientes cambiantes. De los diferentes tipos de canibalismo los beneficios nutricionales que, aunque muy discutidos, son los más presentes. Palabras claves Depredación, Canibalismo sexual, Conespecíficos, Siblicide, Nutrición, Progenie. Introducción El canibalismo se puede definir como la depredación entre miembros de una misma especie; está presente en muchos taxones y es un fenómeno que puede afectar la red trófica de la población en la que está presente, es común en algunos organismos acuáticos y en comunidades de artrópodos terrestres (Buddle et al. 2003). Los artrópodos terrestres tienen un gran número de interacciones en un espacio reducido, por esta razón se conocen como comunidades complejas que poseen una gran importancia en las poblaciones en las que se encuentran por los servicios que brindan y funciones dentro del ecosistema. Como se mencionó anteriormente, el canibalismo puede afectar las interacciones tróficas, pero también trae beneficios como el control de poblaciones cuando hay escasez de comida (Blanco-Becerril et al. 2010; Dor & Hénaut, 2011), reducción de la competencia intraespecífica y trae beneficios materiales cualitativos y cuantitativos; por esta razón se dice que el canibalismo puede ser adaptativo, pues se ha visto que trata de minimizar los riesgos como por ejemplo el hecho de que el individuo atacado sea de menor tamaño para que el depredador no salga lesionado o muera (Johnson et al. 2016). 2 Uno de los grupos de artrópodos terrestres en donde más se ha estudiado el canibalismo es en arañas (Buddle et al. 2003; Johnson et al. 2016). En este orden ese comportamiento se puede dar en diferentes situaciones; una de ellas y la más estudiado es el canibalismo sexual (Buddle et al. 2003); el cual se puede definir como el consumo del macho por parte de la hembra durante o después del cortejo; y el cual se ha documentado en muchos taxones de arañas (Fernández-Montraveta et al. 2014; Deventer et al. 2017; Dougherty et al. 2013). A pesar de las hipótesis planteadas para la justificación de este comportamiento, se cree que tiene muchas explicaciones evolutivas que podrían ser entendidas desde los beneficios que puede traer a machos, hembras o a ambos sexos (Deventer et al. 2017). Este acto puede interpretarse como decisiones reproductivas óptimas para el sexo que se vea beneficiado o como “no adaptativas” (Fernández-Montraveta et al. 2014), como por ejemplo una forma de rechazo hacia el macho por la falta energía y vigor durante el cortejo (Toscano-Gadea & Costa, 2016). Las familias de arañas más representativas que presentan este fenómeno son Agelenidae (Pruitt et al. 2014), Araneidae (Benamú et al. 2015; Blamires, 2011), Gnaphosidae (Sentenská & Pekár, 2014; Sentenská et al. 2015), Lycosidae (Aisenberg et al. 2009; Buddle et al. 2003; Fernández-Montraveta et al. 2014), Pisauridae (Johnson, 2001; Anderson & Hebets, 2018), Tetragnathidae (Prenter et al. 1994; Hernández et al. 2018), Thomisidae (Lutzy & Morse, 2008) y Trechaleidae (Pandulli, 2014). Por otro lado, se ha visto que existe un tipo de canibalismo no sexual que se puede definir como la depredación de arañas por parte de un conespecífico (Buddle et al, 2003), el cual está más relacionado con el alimento que se encuentra disponible ya sea por parte de una madre hacia sus hijos o por crecimiento excesivo de la colonia en arañas subsociales (Evans, 1998; Jackson, 2007), por el tipo de distribución espacial (Dor & Hénaut, 2011), el tamaño asimétrico de arañas hermanas (Johnson et al. 2016; Modanu et al. 2014) o por el tipo de hábitat en el que se encuentran (Wagner & Wise, 1996). Las familias que se encuentran dentro de este canibalismo son Lycosidae (Dor & Hénaut, 2011; Wagner & Wise, 1996), Oxyopidae (Lietzenmayer & Wagner, 2017), Theraphosidae (Dor & Hénaut, 2011), Theridiidae (Johnson et al. 2016; Modanu et al. 2014) y Thomisidae (Evans, 1998; Jackson, 2007). Todos estos casos de canibalismo tienen un beneficio para el depredador que lo practica, en este caso las arañas, por esta razón es importante conocer cuáles son y si en todos los casos el canibalismo trae los mismos beneficios, por lo tanto, el objetivo de esta revisión bibliográfica es describir los beneficios del canibalismo presente en arañas ya que nunca se ha comparado este comportamiento en las familias de arañas en las que se encuentra. 3 Metodología Se realizó una búsqueda en las bases de datos EBSCOhost, ProQuest, ScienceDirect y Scopus, utilizando los siguientes términos de búsqueda: “cannibalism”, “cannibalism AND spiders”, “sexual cannibalism”, “reversed cannibalism AND spiders”, “filial cannibalism AND spiders”, “siblicide And spiders”, “social spiders”, “sibling cannibalism AND spiders”. Los años de los artículos que se tuvieron en cuenta para esta revisión van desde 1994 hasta el 2018. Se analizaron un total de 38 artículos, de los cuales todos fueron incluidos en la revisión. La información se organizó en generalidades del canibalismo y según el tipo de canibalismo es decir sexual y no sexual; después de esto se realizó un resumen de cada uno resaltando aquello que era relevante para la revisión y esta información se clasificó según los tipos de beneficios encontrados aparte de los ya mencionados; posteriormente se ordenó el documento con las relaciones entre el tipo de canibalismo y los beneficios encontrados; paralelo a esto se realizó una tabla (Anexo) en la que clasificaron los tipos de canibalismo con cada uno de los beneficios que estos poseen y con las especies para cada uno de los casos; finalmente se realizó una pequeña discusión acerca de lo que encontró en la revisión. Tipos de canibalismo en arañas El canibalismo en arañas se puede dividir entre canibalismo sexual (Benamú et al. 2015) y canibalismo no sexual (Buddle et al. 2003), cada uno está compuesto por diferentes tipos de canibalismo. Dentro del canibalismo sexual se puede encontrar el canibalismo precopulatorio (Johnson, 2001; Schwartz, et al. 2014; Sentenská & Pekár, 2014), el canibalismo durante la cópula (Jin & Kim, 2015) y el canibalismo postcopulatorio (Deventer et al. 2017), en donde el macho puede ser canibalizado por la hembra o en algunas especies la hembra es la víctima del macho (Aisenberg et al. 2009; Baldenegro et al. 2013; Sentenská & Pekár, 2014), ya que a pesar de que normalmente en el canibalismo sexual la hembra es la que depreda al macho, existen algunos casos en donde el macho es el que caza y existe una inversión de roles sexuales, pues la que realiza el cortejo es la hembra (Aisenberg et al. 2009; Baldenegro et al. 2013; Sentenská & Pekár, 2014). También existen aquellos machos que logran escapar de la hembra obteniendo beneficios con regalos nupciales para prolongar su vida y de esta manera copular más de una vez (Pandulli, 2014; Prenter et al. 1994). Por otro lado, en el canibalismono sexual se ha evidenciado el canibalismo entre hermanos el cual recibe en ingles el nombre de “siblicide” (“hermanicidio”) (Johnson et al. 2016), el canibalismo filial que es 4 cuando una hembra preda sus propios huevos y crías, o cuando hembras de las misma especie invaden los nidos o redes de otras y se comen los huevos y crías de estas (Wise, 2006), y el canibalismo cuando las arañas se encuentran en busca de alimento, que se da en diversos casos, como por ejemplo en miembros de la colonia en arañas subsociales (Lietzenmayer & Wagner, 2017; Modanu et al. 2014; Wise, 2006; Jackson, 2007). Beneficios en la progenie La progenie de algunas especies de arañas se puede ver beneficiada por el canibalismo sexual de cualquier tipo por parte de sus padres. Existen investigaciones que sustentan esto (Aisenberg et al. 2009; Aisenberg, 2013; Baldenegro et al. 2013; Rabaneda, 2014), pues el individuo ya sea macho o hembra escoge al compañero basado en el estado reproductivo, nutricional y por el tamaño, lo que podría traer un beneficio para la progenie (Aisenberg et al. 2009), pues esta tendría mejores características gracias a esta elección (Anderson & Hebets, 2018), y aumentaría el número de descendientes (Aisenberg, 2013). Un ejemplo de esto se ha visto en la especie Allocosa brasiliensis (Lycosidae) que se encuentra en las costas de Argentina, Brasil y Uruguay y tiene altos niveles de canibalismo sexual pero por parte del macho, pues presenta la reversión de roles sexuales, las hembras son las que cortejan y presentan dimorfismo en su tamaño (Aisenberg et al. 2009; Aisenberg, 2013; Baldenegro et al. 2013); los registros de canibalismo para esta especie mostraron que entre más pequeña era la hembra y entre más bajo fuera su estado nutricional y reproductivo los machos prefieren comerlas en vez de copular con ellas (Aisenberg, 2013; Baldenegro et al. 2013), aunque se ha visto que muchas veces después del apareamiento los machos se comen a hembras muy flacas (Baldenegro et al. 2013). Las hembras de esta especie seleccionan al macho para empezar el cortejo por el tamaño de la cueva que él ha construido, ya que esta será donada para la puesta de huevos y la dispersión de las crías, algo que es costoso para el macho debido a que disminuye las oportunidades de apareamiento (Aisenberg, 2013; Baldenegro et al. 2013) En las especies Pisaurina mira (Pisauridae) y Agelenopsis pennsylvanica (Agelenidae) en las cuales existe canibalismo hacia el macho se realizaron experimentos para ver si realmente trae algún beneficio (Pruitt et al. 2014; Anderson & Hebets, 2018); se compararon hembras que mataban y consumían a su compañero, hembras que solo lo mataba pero no consumían, hembras que consumían grillos después de matar al macho y hembras que no mataban ni consumían nada después de la cópula; se encontró que cuando la hembra consumía a su compañero sexual después de la cópula producía sacos de huevos en 5 menor tiempo, además con mayor número de descendientes y estos eran más pesados y más longevos que los de las hembras que no canibalizan a sus compañeros o no consumieron nada después de la cópula (Pruitt et al. 2014; Anderson & Hebets, 2018), esto sugiere que puede existir un beneficio para la hembra en la eficacia biológica, en este caso se utilizaron grillos para realizar la comparación con los machos. Sobre esto existen algunas dudas porque en algunos casos consumir grillos da mejores resultados que consumir al macho (Anderson & Hebets, 2018), como es el caso en las hembras de la especie Larinioides sclopetarius (Araneidae), donde se ha visto en experimentos de laboratorio que alimentarse del macho después de la cópula no trae ningún beneficio para la descendencia debido a que esta se reduce en comparación con arañas de esta misma especie que se alimentan de grillos. En arañas con dimorfismo de tamaño sexual moderado si se ha encontrado mayor supervivencia de los descendientes cuando se consume a la pareja sexual, lo que indica que en estos casos los beneficios para la descendencia podrían estar relacionados con el contenido nutricional masculino y ecología alimenticia que este posea (Deventer et al. 2017). En dos especies de arañas de la familia Lycosidae que poseen un dimorfismo de tamaño sexual moderado se han visto algunos beneficios hacia la progenie (Fernández-Montraveta et al. 2014;Rabaneda, 2014); en Hogna radiata, la primera de ellas se ha encontrado que canibalizar al macho trae beneficios en la cantidad de descendientes, pues esta cantidad es mayor en las hembras que consumieron a sus compañeros (Fernández-Montraveta et al. 2014), asimismo en la especie Lycosa hispanica, se ha demostrado que el canibalismo de los machos mejora la fecundidad de la hembra, incrementa la supervivencia de las arañas, hace que haya un mayor número de crías, nacimiento anticipado, mayor tamaño, además de que la hembra elige los mejores machos para que su progenie pueda heredar estas características genéticas y sean de mayor calidad, descartando aquellos que no tiene buen estado corporal (Rabaneda, 2014). Por otro lado, en algunas especies las hembras intentan reducir la paternidad de aquellos que no invierten gran energía en el cortejo (Hernández et al. 2018; Benamú et al. 2015;), pues tienen la capacidad de controlar la duración del cortejo si no es de su agrado ( Anderson & Hebets, 2018 ); un ejemplo de esto se da en la especie Leucauge mariana (Tetragnathidae), en la que el canibalismo sexual se da por la preferencias femeninas hacia los machos que realizan mejores cortejos, pero también con el rendimiento masculino durante el apareamiento, de esta manera la hembra evalúa el rendimiento sexual y la cantidad de espermatozoides transferidos durante el apareamiento, matando a aquellos que no posean estas características y beneficiándose de aquellos que puedan darle mayor cantidad de progenie, por lo tanto cuando la cantidad de esperma es mayor el canibalismo disminuye en gran medida (Hernández et al. 6 2018) y como en la especie Alpaida veniliae (Araneidae) en la cual se ha reportado canibalismo después de la cópula y mientras se realizaba el apareamiento, cuando el cortejo por parte del macho es muy corto, de esta manera interrumpiendo la inseminación de los órganos de almacenamiento de esperma, a lo que suelen llamar canibalismo prematuro reduciendo la paternidad de aquellos machos que no invierten gran energía en el cortejo, lo que podría inferir un mecanismo de elección de pareja para su descendencia, aunque según los autores los datos no son suficientes (Benamú et al. 2015). Es importante aclarar, que además del cortejo, el tamaño también es un factor importante para aumentar el canibalismo, en donde entre más pequeños sea menos posibilidades tiene de sobrevivir (Benamú et al. 2015; Johnson, 2001; Kralj-Fišer et al. 2016); como es el caso de dos especies de la familia Pisauridae, Dolomedes triton y Dolomes fimbriatus, que presentan canibalismo precopulatorio, en medio del cortejo o después de este y de esta manera escogen a su pareja de apareamiento según sus características fenotípicas, es decir entre más grande sea éste menos posibilidad tiene de ser consumido por su compañera, pues esto se encuentra relacionado con la calidad del mismo, de esta manera beneficiando a su descendientes ya que podrían heredar estas características del progenitor (Johnson, 2001; Kralj-Fišer et al. 2016), aunque en Dolomes fimbriatus no se ha visto que este comportamiento comprometa la productividad reproductiva en la hembra en ningún sentido; pese a que los machos escogen para la cópula las hembras más grandes aún con el riesgo de ser canibalizado pues esto si se relaciona directamente con la fecundidad de la hembra y traería como resultado mayor productividad reproductiva por las características de su compañera (Kralj-Fišer et al. 2016).En Argiope lobata (Araneidae) los beneficios del canibalismo sexual podrían ser más para el macho que para la hembra, pues en esta especie es característico tratar de monopolizar a la hembra con la que copula utilizando tapones de bloqueo en los genitales femeninos, aumentando las posibilidades de ser canibalizado por la hembra, pero esto lo hacen como protección de la paternidad, cabe aclarar que prefieren hembras de gran tamaño y peso, de esta manera pueden beneficiarse de sus características haciendo mayor su inversión a la hora de la cópula y al ser canibalizados, por lo tanto el hecho de que la hembra sean más grandes y pesada está correlacionado con que pongan una mayor cantidad de huevos y los hijos de estos sean de mejor calidad; por otro lado en esta especie el canibalismo también beneficia a la hembra ya que muchas veces se come a su compañero para evitar la monopolización, esto lo hace evitando que el macho tapone el segundo órgano de almacenamiento de esperma y pueda copular más de una vez, trayendo como resultado que sus descendientes tengan mayor variabilidad genética (Hirt et 7 al. 2017). En Micaria sociabilis (Gnaphosidae) los machos también producen estos tapones pero las hembras tratan de controlar esta situación y luchan para evitar este tipo de estrategia, consecuentemente los machos las canibalizan si estas no permite el acoplamiento genital con los tapones, de esta manera estos consumen a aquellas que no permitan la implantación óptima, debido a que se ha visto que el tapón es un dispositivo confiable que previene la competencia de esperma y por lo tanto asegura la paternidad en la progenie (Sentenská et al. 2015). Pocos estudios han demostrado que existen beneficios en la fecundidad de la hembra gracias al consumo del macho, ya que muchos de los que lo han tratado de probar lo han hecho en condiciones de laboratorio (Rabaneda, 2014). Pero en la especie Nephila plumipes (Araneidae) se ha visto que cuando canibaliza al macho durante la cópula aumenta la fecundidad femenina, algo que no solo beneficia a la madre si no que es una excelente inversión por parte del padre, dado que el macho copula más tiempo y mientras es canibalizado es menos probable que las hembras puedan copular con otro, de esta manera también asegura su paternidad (Schneider & Elgar, 2001). Algo muy diferente sucede en la araña Dolomedes tenebrous (Pisauridae) en la cual los machos siempre mueren en su primera cópula y son consumidos por sus compañeras de apareamiento, transfiriendo el esperma aún después de la muerte, reduciendo la atención de cortejos de la hembra hacia otros machos, de esta manera aumentando la probabilidad de la paternidad; aunque esto es algo que no se cumple completamente teniendo en cuenta que muchas veces las hembras vuelven a copular por segunda vez (Schwartz, et al. 2014). Así como existen beneficios para progenie en el canibalismo sexual, existen desventajas como que la hembra permanezca sin aparearse o con un acceso limitado de esperma por una baja densidad de machos, pues puede ser costoso si solo cópula una vez y no encuentra más compañeros haciendo que la esperma no sea suficiente para fertilizar todos los huevos y no producirá ninguna descendencia, esto es riesgoso sobre todo para las hembras vírgenes por lo tanto puede que nunca lleguen a aparearse (Fernández- Montraveta et al. 2014; Hirt et al. 2017; Rabaneda, 2014; Kralj-Fišer et al. 2016; Schwartz, et al. 2014; Sentenská & Pekár, 2014). Aunque en su mayoría el tipo de canibalismo que más favorece la progenie es el canibalismo sexual, el canibalismo entre hermanos puede aumentar la eficacia biológica parental en el caso de la araña Latrodectus hasselti (Theridiidae), pues los juveniles viven juntos durante la primera semana después de 8 la eclosión y aunque el canibalismo disminuye el número de descendientes que sobreviven, puede que estos últimos sean de mejor condición corporal (Modanu et al. 2014). Beneficios nutricionales y/o alimenticios Los beneficios nutricionales que se obtienen del canibalismo en arañas son unos de los más discutidos, debido a que existen muchas dudas al respecto (Lietzenmayer & Wagner, 2017). Algunos dicen que estos beneficios no son una realidad ya que en algunos estudios no se han evidenciado, como en el caso de las especies Larinioides sclopetarius (Araneidae), Argiope bruennichi (Araneidae) y Dolomedes triton (Pisauridae) que poseen canibalismo sexual postcopulatorio o durante la cópula, por esta razón se creía que podría traer beneficios nutricionales a las hembras por el consumo del macho (Deventer et al. 2017; Fromhage et al. 2003;Jin & Kim, 2015; Spence et al. 1996), pero no se han evidenciado estos beneficios (Spence et al. 1996; Deventer et al. 2017), lo que se ha encontrado es que los machos son de mala calidad nutricional por contener mucha proteína y carecer de un alto contenido lipídico (Deventer et al. 2017); además en las especies Larinioides sclopetarius y Argiope bruennichi que poseen un fuerte dimorfismo de tamaño sexual, es poco probable que se pueda recibir algún macronutriente por el tamaño de los machos (Fromhage et al. 2003; Deventer et al. 2017). Por otro lado, existen estudios que sustentan la existencia de estos, pues dicen que canibalizar trae beneficios nutricionales, puesto que las arañas son una gran fuente de nitrógeno a diferencia de las presas naturales (Wise, 2006) y que las hembras pueden obtener beneficios nutricionales que las afecten positivamente (Fernández-Montraveta et al. 2014). Un ejemplo muy discutido es la especie Argiope keyserlingi (Araneidae) la cual tiene un dimorfismo de tamaño sexual extremo, teniendo en cuenta que las hembras son mucho más grandes, presenta canibalismo hacia los machos y se ha podido ver en experimentos que gracias a esto los huevos poseen mayor densidad energética, contrarrestando algunas investigaciones que aseguran que esto solo puede suceder cuando no hay dimorfismo de tamaño sexual, debido a que el pequeño tamaño del macho no es suficiente para suplir la cantidad de nutrientes necesaria para esto, ya que el macho está compuesto por altos niveles de proteína, pero puede que la absorción de esta proteína sea la responsable de liberar la cantidad energética necesaria que se encuentra guardada antes de la cópula para invertir estos nutrientes en los huevos (Blamires, 2011); asimismo en la especie Dolomedes tenebrosus (Pisauridae) se ha visto que el canibalismo durante la cópula trae ventajas nutricionales a la hembra dado que en laboratorio se evidenció que gracias a esto pueden hacer múltiples sacos de huevos por los nutrientes somáticos que dona el macho al ser consumido (Schwartz, et al. 2014). 9 A pesar de lo mencionado anteriormente existen muchos estudios que sustentan que un beneficio nutricional es más probable cuando la especie de araña no posee un dimorfismo de tamaño sexual tan marcado o si el macho en cuestión representa una importante fuente de nutrientes por limitación de alimentos (Fromhage et al. 2003; Rabaneda, 2014), como es el caso de las hembras de la especie Agelenopsis pennsylvanica (Agelenidae) que obtienen beneficios nutricionales al consumir al macho pues esto aumenta su condición corporal (Pruitt et al. 2014) y como en la especie Lycosa hispanica (Lycosidae) que al consumir al macho obtiene suministros de nitrógeno (proteína) para cerrar el nido con seda (Rabaneda, 2014). Existe otro escenario en el que el canibalismo juega un papel importante en la nutrición en el caso de que haya limitación de alimento, pues la depredación por parte de conespecíficos es una alternativa de alimento cuando las presas se encuentran en bajas cantidades (Modanu et al. 2014) o por estrés nutricional que permite a las arañas llegar a obtener nutrientes que no se encuentran disponible en otras presas diferentes a conespecíficas(Blamires, S. J. 2011). Uno de estos casos se da en las primeras semanas de vida de las crías de la especie Oxyopes salticus (Oxyopidae) ya que necesitan comer alimentos de alto valor nutricional, pues este primera sustento es esencial para su supervivencia, puesto que le trae algunas ventajas como obtener mudas más frecuentes en una edad temprana y poder enfrentarse a algunos competidores, pero cuando hay escasez de comida, la mejor opción es el canibalismo, en donde se pueden obtener algunos nutrientes disponibles en conespecíficos, aunque muchas veces esta dieta es de baja calidad y trae como resultado un crecimiento lento, es la mejor opción cuando hay limitación de alimentos (Lietzenmayer & Wagner, 2017). Cuando la especie Schizocosa ocreata (Lycosidae) y algunas especies de la familia Thomisidae se encuentra en estado juvenil también presenta este tipo de canibalismo si hay disminución de presas heteroespecificas ya que la ganancia metabólica al comer a uno de sus hermanos es importante en estas etapas para soportar estrés alimenticio, muchas veces causado por la ausencia de la madre y la falta de presas que esta puede proveer (Wagner & Wise, 1996; Evans, 1998), además algunos juveniles también pueden canibalizar a su madre antes de dispersarse del nido, cuando hay escasez de alimento (Wise, 2006; Evans, 1998). En arañas subsociales también se ha visto que cuando hay escasez de alimento canibalizan a aquellos extranjeros que ingresaron a la colonia y que no se encuentran relacionados (Wise, 2006), como es el caso de la araña subsocial Diaea ergandros (Thomisidae) que suele vivir en colonias en donde la mayoría 10 son hembras, esto les confiere algunos ventajas alimenticias y ante predadores que quieran atacar, pero el éxito de estas colonias disminuye cuando empieza a haber competencia por alimentos limitados, a lo que ellas responden canibalizando aquellas arañas forasteras que no se encuentran relacionadas, empezando siempre por la hembras y algunos de sus propios hermanos por encima de machos inmigrantes, de esta manera aprovechando sus compañeros como fuente de alimento y asegurando variabilidad genética al no consumir a los machos inmigrantes (Jackson, 2007). Del mismo modo, en el canibalismo sexual se ha evidenciado este comportamiento en el cual se canibaliza a sus compañeros cuando se encuentra en condiciones críticas, es decir baja disponibilidad de presas, como es el caso de la especie Paratrechalea ornata (Trechaleidae), en donde el canibalismo solo se da en casos extremos, pues en esta especie el macho suele entregar durante el cortejo regalos nupciales lo que disminuye el canibalismo, por lo tanto, en este caso es más beneficioso nutricionalmente para la hembra y su descendencia recibir este tipo de regalos (Pandulli, 2014). Por el contrario, en la especie de arañas Cyrtophora citricola (Araneidae) el canibalismo sexual hacia el macho no se da en casos tan extremos, ya que puede llegar a suplir deficiencia de nutrientes cuando se realiza durante el apareamiento, esto como consecuencia de que el macho de esta especie solo se reproduce una vez en su vida porque la espermatogénesis se completa antes de la madurez y a diferencia de las hembras que necesitan de los nutrientes, el macho ya no los necesita porque no tiene en qué invertirlos (Yip & Lubin, 2016). Otro de los casos en este tipo de canibalismo que presenta reversión de roles sexuales es el de las especies Allocosa brasiliensis (Lycosidae) y Micaria sociabilis (Gnaphosidae) (Baldenegro et al. 2013; Sentenská & Pekár, 2014). En Allocosa brasiliensis los machos invierten gran energía en construir una cueva en donde se quedará la hembra y pondrá los huevos, puede que comer las hembras beneficie a los machos reponiendo la energía invertida en la construcción de esta o por elección extrema de la cópula por estado nutricional y reproductivo (Baldenegro et al. 2013), y en Micaria sociabilis donde los machos se alimenta de su compañera, en la mayoría de los casos de hembras viejas y esto sucede cuando hay baja disponibilidad de presas, esto es una ventaja alimenticia para los machos pues se aprovechan del apareamiento para saciar su hambre, además de descartar aquellas hembras que tiene baja calidad aunque se ha visto que este comportamiento no solo se da con escasez de alimentos y puede deberse a que las hembras cuando están en una avanzada edad son confundidas con presas naturales ya que no producen feromonas sexuales y esto las hace propensas a ser consumidas por sus compañeros (Sentenská & Pekár, 2014). 11 Cuando se habla de suplir necesidades nutricionales que solo los conespecíficos pueden compensar se habla del canibalismo filial en algunas especies de Lycosidae que puede traer ventajas alimenticias considerando que los juveniles al ser de gran tamaño son presas con recursos energéticos importantes, aunque este canibalismo es más común por parte de hembras vírgenes que no tiene parentesco directo con las crías, algunas madres también llegan a consumirlos después de la dispersión aunque esto es menos frecuentes ya que evitan depredar a sus hijos gracias a que muchas veces son capaces de reconocer a sus descendientes (Anthony, 2003) o en algunas especies de esta misma Lycosidae que depreda conespecíficos y esto les trae beneficios nutricionales mejorando la eficiencia de forrajeo, pues los machos contiene aminoácidos esenciales que no son fáciles de extraer en presas naturales, puesto que la carencia de estos lleva a limitaciones enzimáticas y nutricionales en estos tipos de arañas, solventando desequilibrios nutricionales que solo el macho puede cubrir como es el caso de Lycosa hispanica (Rabaneda, 2014). Regulación de poblaciones intraespecíficas En las poblaciones de arañas que poseen alta densidad pueden aumentar los ataques caníbales porque tienen más oportunidades de depredar los conespecíficos como objetivos alternativos por baja cantidad de presas heteroespecíficas (Modanu et al. 2014), esto es un gran beneficio para los que sobreviven, pues es un mecanismo de regulación de las poblaciones cuando la densidad de estas es muy alta y también reducir el número de competidores intraespecíficos (Wagner & Wise, 1996; Wise, 2006). Un ejemplo de esto es el canibalismo en las especies de la familia Lycosidae Pardosa milvina y Schizocosa ocreata que es de tipo no sexual y se ha visto que sucede cuando los recursos de presas naturales son escasos; de esta manera, proporcionan nutrientes en la dieta de los caníbales, pero también reduciendo la competencia intraespecífica regulando las poblaciones de esta especie, por lo tanto, cuando aumentan las densidades de estas arañas los encuentros e interacciones aumentan haciendo que se consuman menos presas y más conespecíficos como consecuencia a esto habrá mayores interacciones caníbales en donde los más beneficiados son aquello que poseen un gran tamaño y peso corporal (Buddle et al. 2003; Wagner & Wise, 1996;Wise, 2006). Por otro lado, en el canibalismo no sexual se ha visto que el tamaño es un factor importante a la hora de ser depredado por un conespecífico, sobre todo para las arañas lobo (Lycosidae), pero también por 12 interacciones con arañas de otras especies como con las tarántula Brachypelma vagans (Theraphosidae), pues en este caso las ventajas del canibalismo se centran en la regulación de poblaciones, ya que entre menos canibalismo haya entre B. vagans menos cantidad de arañas lobo de gran tamaño de la especie Lycosa subfusca habrá, de esta manera beneficiando las de menor tamaño y regulando las poblaciones de las mismas evitando que solo las de gran tamaño que canibalizan a las pequeñas estén presentes en el ecosistema (Dor & Hénaut, 2011). Adaptabilidad en ambientes cambiantes El canibalismo entre hermanos es muy frecuente en la especie Latrodectus hesperus (Theridiidae),este puede suceder de dos a tres días o semanas antes de la dispersión de las crías, pero este ocurre comúnmente de hermanos de gran tamaño hacia los de inferior tamaño; sin embargo, esto puede estar más relacionado con la existencia en diferencias genéticas derivadas del padre entre medio hermanos lo que explicaría la asimetría entre hermanos y diferencias en el desarrollo ¿Pero realmente en qué beneficia comerse a aquellos que no tengan el mismo genotipo? Se ha visto que existe mayor canibalismo entre hermanos cuando el ambiente es muy cambiante, en el cual los que sobreviven son aquellos que tienen genotipos plásticos que resisten este tipo de ambientes, es decir, aquellos que fenotípicamente muestran un canibalismo más rápido, por el contrario, en los ambientes relativamente estáticos el canibalismo no es tan habitual, pues el fenotipo muestra débiles tendencias caníbales puesto que no necesitan de esta plasticidad por el lugar en donde se desenvuelven (Johnson et al. 2016). Aun con toda la evidencia mencionada anteriormente acerca de los beneficios derivados de cada tipo de canibalismo, surgen dudas sobre el canibalismo sexual postcopulatorio, pues cuando hablamos de los beneficios en la progenie y los beneficios nutricionales y/o alimenticios estos específicamente dependen de características y nutrientes que el macho ofrece a la hembra, pero generalizar estas características y nutrientes seria un error, ya que pueden existir diferencias en la cantidad de nutrientes y como estos favorecen a los descendientes en cada especie, por esta razón se sugiere, con el fin de reducir la incertidumbre, realizar investigaciones que comparen la cantidad de nutrientes en machos de las especies en las que se encontró estos beneficios y con las que no se encontró, como por ejemplo entre Pisaurina mira y Larinioides sclopetarius, para de esta manera poder establecer diferencias y semejanzas que comprueben la existencia de estos beneficios en las especies en las cuales existen dudas y si no existe el beneficio esclarecer a que se debe esto con argumentos mas fuerte que el simple hecho del tamaño del macho. 13 En segundo lugar, es claro que el beneficio mas importante en todos los tipos de canibalismo es el nutricional y/o alimenticio, pues las arañas tienen una gran cantidad de proteína y esto las hace excelentes presas para sus conespecificos, pues aportan nutrientes importantes que no permiten estrés nutricional o enzimático, además son la mejor alternativa cuando el número de presas naturales es bajo, así que es poco probable que por tener una baja cantidad lípidos no puedan aportar macronutrientes como lo dicen algunos autores. Finalmente, los últimos dos beneficios nombrados en esta revisión se encuentran muy bien sustentados, pero en el de adaptabilidad en ambientes cambiantes se recomienda realizar más investigaciones que comprueben la plasticidad en otras especies que presenten canibalismo entre hermanos. Conclusiones Se pudo evidenciar que los beneficios nutricionales y/o alimenticios son los que más se encuentran asociados en todos los tipos de canibalismo documentados en arañas, aún con la gran discusión que existe acerca de estos, por el tamaño de algunas de las víctimas y los nutrientes que los conespecíficos pueden ofrecer. Múltiples investigaciones evidencian este tipo de beneficios (anexo), siendo el más importante cuando se habla de canibalismo en arañas. Esta revisión muestra que falta abordar muchas preguntas con respecto a los diferentes tipos de canibalismo y en beneficios derivados de estos. Agradecimientos Agradezco a Dios que me permitió llegar a esta etapa de mi carrera, a mis padres por su apoyo incondicional en todo momento, a la Pontificia Universidad Javeriana que me dio todas las herramientas para realizar este proyecto, a mi director Dimitri Forero por siempre aconsejarme y guiarme en esta bonita etapa y a David Cáceres por ayudarme y apoyarme en todo momento. Bibliografía Aisenberg, A. (2013). Hembras que cortejan y machos caníbales sexuales en Allocosa brasiliensis (Araneae: Lycosidae): una araña lobo con inversión de roles sexuales. Sociedad Colombiana de Entomología-SOCOLEN, 50. 14 Aisenberg, A., González, M., Laborda, Á., Postiglioni, R., & Simó, M. (2009). Reversed cannibalism, foraging, and surface activities of Allocosa alticeps and Allocosa brasiliensis: two wolf spiders from coastal sand dunes. Journal of Arachnology, 37(2), 135-138. Anderson, A. G., & Hebets, E. A. (2018). Female nursery web spiders (Pisaurina mira) benefit from consuming their mate. 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Tipos de canibalismo Tipos de beneficio Especies Familia Cita 18 Canibalismo sexual Beneficios en la progenie Agelenopsis pennsylvanica Agelenidae (Pruitt et al. 2014) Alpaida veniliae Araneidae (Benamú et al. 2015) Argiope lobata (Hirt et al. 2017) Nephila plumipes (Schneider & Elgar, 2001) Micaria sociabilis Gnaphosidae (Sentenská et al. 2015) Allocosa brasiliensis Lycosidae (Aisenberg et al. 2009; Aisenberg, 2013; Baldenegro et al. 2013) Hogna radiata (Fernández-Montraveta et al. 2014) Lycosa hispanica, (Rabaneda, 2014) Dolomes fimbriatus Pisauridae (Kralj-Fišer et al. 2016). Dolomedes tenebrous (Schwartz, et al. 2014) Dolomedes triton (Johnson, 2001) Pisaurina mira (Anderson & Hebets, 2018) Leucauge mariana Tetragnathidae (Hernández et al. 2018) Beneficios nutricionales y/o alimenticios Agelenopsis pennsylvanica Agelenidae (Pruitt et al. 2014) Argiope keyserlingi Araneidae (Blamires, 2011) Cyrtophora citricola (Yip & Lubin, 2016) Micaria sociabilis Gnaphosidae (Sentenská & Pekár, 2014). Allocosa brasiliensis Lycosidae (Baldenegro et al. 2013 Lycosa hispanica (Rabaneda, 2014) Dolomedes tenebrosus Pisauridae (Schwartz, et al. 2014) Dolomedes triton (Spence et al. 1996) 19 Paratrechalea ornata Trechaleidae (Pandulli, 2014). Canibalismo entre hermanos (siblicide) Beneficios en la progenie Latrodectus hasselti Theridiidae (Modanu et al. 2014). Beneficios nutricionales y/o alimenticios Schizocosa ocreata Lycosidae (Wagner & Wise, 1996; Evans, 1998) Oxyopes salticus Oxyopidae (Lietzenmayer & Wagner, 2017). Adaptabilidad en ambientes cambiantes Latrodectus hesperus Theridiidae (Johnson et al. 2016) Canibalismo por falta de recursos Beneficios nutricionales y/o alimenticios Diaea ergandros Thomisidae (Jackson, 2007). Regulación de poblaciones intraespecíficas Lycosa subfusca Lycosidae (Dor & Hénaut, 2011). Pardosa milvina (Buddle et al. 2003 Schizocosa ocreata (Wagner & Wise, 1996; Wise, 2006) Canibalismo filial Beneficios nutricionales y/o alimenticios Lycosa hispanica Lycosidae (Rabaneda, 2014).
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