TFG_Tesis_Maria Jose Guerra 2023

•

SIN SIGLA

Jhonatan Rivera

7/3/2024

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Biogeografía

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Universidad Nacional
Facultad de Ciencias Exactas y Naturales
Escuela de Ciencias Biológicas
Licenciatura en Biología con Énfasis en Manejo de Recursos Naturales

Informe Escrito Final

Biogeografía histórica del género Camaridium (Orchidaceae) en el Neotrópico

Tesis presentada como requisito parcial para optar al grado de
Licenciatura en Biología con Énfasis en Manejo de Recursos Naturales

María José Guerra Arauz

Campus Omar
Dengo Heredia,
2022
III
Resumen

Introducción: El neotrópico es un punto de alta diversidad de orquídeas, el género Camaridium
cuenta con 80 spp. descritas para esta región. En América Central se ha estudiado principalmente
en las tierras altas y bajas de Panamá y Costa Rica. Camaridium fue separado de Maxillaria gracias
a los estudios de filogenética molecular que demostraron que tienen diferencias considerables.
Objetivo: Identificar los posibles eventos vicariantes y la importancia relativa de un modelo de
especiación mediado por vicarianza en la diversificación del género. Métodos: se realizó un
análisis comparativo de datos geográficos y datos moleculares utilizando el programa de inferencia
de vicarianza (VIP), para 46 especies del género. Resultados: Los datos biogeográficos de
Camaridium en todo el neotrópico ubican al género en zonas altas y bajas con un alto grado de
vicarianza y dispersión causado principalmente por las barreras geográficas producidas por la
presencia de cadenas montañosas. Un total de 26 eventos de especiación estuvieron asociados a
las disyunciones espaciales, lo que corresponde a un 54% de las especies analizadas. Las
disyunciones espaciales identificadas en el análisis permiten reconocer cuatro patrones generales
de disyunción presentes en la historia evolutiva del género Camaridium. Conclusiones: Los cuatro
patrones identificados son: la disyunción espacial del istmo de Panamá separando las especies
mesoamericanas de las suramericanas; la disyunción espacial del Mar Caribe que separa las
especies mesoamericanas de las especies presentes en las islas del Caribe; la disyunción espacial
del norte de los Andes que separa especies en dos regiones de la cordillera de los Andes y la
Amazonía, y finalmente las disyunciones espaciales asociadas a los sistemas de cordilleras de
Costa Rica y Panamá.

IV
Agradecimiento

Expreso mi más profundo agradecimiento a la Escuela de Ciencias Biológicas por permitirme
formarme como profesional, por todas las enseñanzas y aprendizajes durante todos estos años; a
mis profesores y tutores, en especial al Dr. Federico Villalobos por la enseñanza y compresión en
los diferentes momentos de este trabajo; al Dr. Mario Blanco pues gracias a sus publicaciones este
trabajo pudo tomar forma, a mi familia y amigos por ser un apoyo fundamental y un soporte en
momentos difíciles en todo este proceso.

V
Dedicatoria

Este trabajo está dedicado a todas las personas que creyeron en que sería posible, que me
acompañaron y me motivaron a seguir adelante, en los que debo mencionar a Paulina Araus,
Aurelia Romero, Ana Aráus como pilares fundamentales, y en su apoyo en el dia a dia la dedico a
mis colegas y amigos, en los que debo mencionar a Belén Liger por su ayuda con SIG, a Adrián
Jiménez Brais y Vanessa Vargas por su insistencia, colaboración y aguante. Muchas Gracias.

VI
Índice

Resumen .................................................................................................................................. III
Agradecimiento ....................................................................................................................... IV
Dedicatoria ................................................................................................................................. V
Índice ........................................................................................................................................ VI
Índice de figuras ................................................................................................................... VIII
Abreviaturas o acrónimos ...................................................................................................... IX
1. Introducción ...................................................................................................................... 1
1.1. Antecedentes ............................................................................................................... 3
1.2. Justificación ................................................................................................................ 5
1.3. Planteamiento del problema a investigar .................................................................... 6
1.4. Objetivos ..................................................................................................................... 6
1.4.1. Objetivo general .......................................................................................................... 6
1.4.2. Objetivos específicos .................................................................................................. 6
2. Marco Teórico ................................................................................................................... 6
2.1 Conceptos Básicos de la Biogeografía Histórica ........................................................ 6
2.2 Descripción del grupo taxonómico ......................................................................... 8
3. Marco Metodológico ....................................................................................................... 10
3.1 Curación taxonómica ........................................................................................... 10
3.2 Mapa de distribución ............................................................................................ 10
3.3 Disyunciones espaciales ....................................................................................... 10
3.4 Análisis filogenético ............................................................................................. 12
4. Resultados ........................................................................................................................ 12
5. Discusión .......................................................................................................................... 18
5.1 Patrón de disyunción en Costa Rica y sus sistemas montañosos .............................. 18
5.2 Patrón de disyunción espacial en el istmo de Panamá .......................................... 21
5.3 Patrón de disyunción del Caribe ........................................................................... 22
5.4 Patrón de disyunción en Suramérica. .................................................................... 24
6. Conclusiones y Recomendaciones .................................................................................. 26
7. Referencias ....................................................................................................................... 28
8. Anexos .............................................................................................................................. 34
Anexo 1: Número de especies por registro de localidad ........................................................... 34
Anexo 2: Mapa de distribución de Camaridium en el Neotrópico ........................................... 37
Anexo 3: Análisis de sensibilidad . ..........................................................................................37
VII
Anexo 4: Códigos de GenBank para las especies estudiadas ................................................... 38
Anexo 5: Mapas de distribucíón resultantes. ............................................................................ 40

VIII
Índice de figuras

Figura 1: Reconstrucción filogenética bayesiana de Camaridium……………………………14
Figura 2: Patrones generales de disyunción espacial en Camaridium………………..……….15

Abreviaturas o acrónimos

UNA Universidad Nacional de Costa Rica
VIP Vicariance Inference Program
QGIS Sistema de información geográfica libre y de código abierto.

1. Introducción

La biogeografía estudia la distribución geográfica de los seres vivos, es decir, la distribución
espacial de la vida a través del tiempo (Crisci, 2001). Diversos factores pueden modificar los
patrones biogeográficos de las especies tales como la capacidad de dispersión de los organismos,
así como también la presencia de barreras geográficas y climáticas (Crisci, 2001). El surgimiento
de barreras vicariantes también es uno de los factores relevantes para entender los patrones de
distribución y eventos de diversificación de las especies. De esta forma, la diversidad biológica en
un lugar específico es producto de la historia evolutiva y geológica del área geográfica considerada
y de sus relaciones en el tiempo (Zunino, 1994) pero también de las interacciones ecológicas entre
los elementos presentes.
Los estudios más actualizados relacionados con el catálogo de plantas de América, incluyen
124 933 especies; 6 227 géneros, 355 familias que corresponden al 33% de las 383 671 especies
de plantas vasculares conocidas en todo el mundo. En los últimos 25 años se han agregado un
promedio de 744 especies al año. La familia Orchidaceae es la más diversa de angiospermas en el
Neotrópico, representa aproximadamente el 8% de las plantas vasculares del mundo y cuenta con
12 983 especies descritas para América (Ulloa Ulloa et al., 2017). Todas las orquídeas son
herbáceas, de las cuales alrededor del 73% son epífitas o litófitas, cuentan con 880 géneros y 27
800 especies; crecen en casi todos los hábitats terrestres excepto en desiertos (Guo et al., 2012).
La familia Orchidaceae es particularmente rica en los países andinos tropicales, donde
representan la familia más diversa de plantas vasculares. En los Andes tropicales presenta en
Ecuador el 23% de su flora, en Colombia el 15%, en Perú 11%, en Venezuela 10%, y en Bolivia
9%. Mientras que en América Central representa un 13% y las Guayanas un 9% y la segunda más
diversa en Brasil con un 8% (Ulloa Ulloa et al., 2017).
El origen de la familia Orchidaceae según los registros fósiles podría remontarse al Terciario
temprano, la radiación adaptativa de la mayoría de los clados de las Orchidaceae se produjo durante
esta época según métodos de datación molecular (Poinar & Rasmussen, 2017). Su historia
biogeográfica de la familia Orchidaceae involucró un primer evento de dispersión desde Australia
hacia el Sur América a través de la Antártica, cuando los tres continentes estaban en estrecho

2
contacto (Givnish et al., 2016). Las especies pertenecientes a la subfamilia paleotropical
Apostasioideae se separaron del antepasado de las orquídeas neotropicales, que incluyeron a las
subfamilias Vanilloideae, Cypripedioideae, Orquidoides y Epidendroideae. La dispersión de estos
organismos tanto a corta como larga distancia ha sido un factor relevante para entender la
subsecuente diversificación en la región Neotropical. La tasa de diversificación de las orquídeas,
específicamente Epidendroideae ha sido muy alta en dos regiones: el sudeste asiático y el
neotrópico (Givnish et al., 2016). Las tasas regionales de formación de montañas en algunas
cordilleras de estas dos regiones se encuentran entre las más altas del mundo, lo que sugiere que
el elevado levantamiento tectónico podría ser un factor importante que rige las tasas de cambio
ambiental y, a su vez, las tasas de especiación de las orquídeas (Kirby, 2016).
La diversificación subsecuente de Orchidaceae en las regiones continentales puede ser
explicada bajo un modelo vicariante en el cual la tectónica de placas habría sido un factor relevante.
La hipótesis de la vicarianza asume que una especie ya estaba dispersa en una amplia zona y,
posteriormente, se fragmenta con un factor geográfico o abiótico y se desarrollan barreras. Al
explicar los patrones biogeográficos el factor vicariante principal es la deriva continental (tectónica
de placas), la mayoría de las distribuciones pueden explicarse mediante una combinación de
eventos de dispersión y vicariantes (Christenhusz & Chase, 2013). A pesar de la existencia de
algunos ejemplos de orquídeas cosmopolitas que pudieron involucrar eventos de dispersión a larga
distancia, la gran mayoría de las subtribus se encuentran restringidas a áreas continentales.
Los procesos biogeográficos como la dispersión, especiación y extinción son efectos
importantes que ocurren en las cadenas montañosas en la biogeografía de orquídeas tropicales
dentro de las Américas (Kirby, 2011). En la región de América Central, alrededor del 40% de las
especies de orchidaceae son endémicas del istmo de Panamá (definiendo este istmo como el
accidente geográfico que se encuentra entre los océanos Pacífico y Atlántico y que une América
Central con América del Sur). Esta alta tasa de endemismo podría estar relacionada con eventos
geológicos del arco volcánico de América Central y fenómenos de vicarianza producidos por el
levantamiento de la Cordillera de Talamanca. Algunas especies de orquídeas con distribución
alopátrica podrían ser resultado de la división altitudinal producida por la Cordillera de Talamanca
y su efecto de barrera climática que bloquea el Caribe y el océano Pacífico (Kirby, 2011).

3
Desde el centro de Panamá hasta el sureste de Darién y hacia Colombia, aparece una historia
geológica común y muy diferente a la que se puede observar al oeste de Panamá y sureste de Costa
Rica: esto se ve reflejado en el género Camaridium (aprox 80 spp, Maxillariinae), cerca de 10
especies de Camaridium están presentes en Panamá pero no en Costa Rica; por otro lado, 18
especies de Camaridium están presentes en Costa Rica y todavía no están registradas en Panamá
(Kirby, 2011; Kirby and Blair, 2019). Sólo se conocen 3 especies de Camaridium en el Tapón del
Darién del este de Panamá (Kolanowska, 2014). A pesar de contar con información filogenética
sobre las relaciones evolutivas del género y especies relacionadas (Blanco et al., 2007), sus
implicaciones biogeográficas no han sido exploradas. Este estudio pretende identificar los posibles
eventos vicariantes y la importancia relativa de un modelo de especiación mediado por vicarianza
en la diversificación del género.

1.1. Antecedentes

La subtribu Maxillariinae sensu Dressler (Blanco et al., 2007; Whitten et al., 2007) está
compuesta por un gran número de géneros endémicos del Neotrópico. Los géneros menores
actualmente reconocidos del ''núcleo'' Maxillariinae (Anthosiphon, Chrysocycnis, Cryptocentrum,
Cyrtidiorchis, Mormolyca, Pityphyllum y Trigonidium) están contenidos dentro de Maxillaria
sensu lato. Con base en estudios filogenéticos(Blanco et al., 2007), se segregaron de Maxillaria
s.l. o se redefinieron los géneros Brasiliorchis, Camaridium, Christensonella, Heterotaxis, Inti,
Mapinguari, Maxillariella, Mormolyca, Nitidobulbon, Ornithidium, Rhetinantha y Sauvetrea.

Entre los géneros que comprenden Maxillariinae, Maxillaria Ruiz y Pav. Ha sido circunscrito
paraincluir al menos 580 especies, lo que lo convierte en uno de los géneros de orquídeas más
ricos en especies. Sin embargo, estudios filogenéticos de Maxillaria y otros géneros de
Maxillariinae (Dathe & Dietrich, 2006; Blanco et al., 2007; Whitten et al., 2007) descubrieron que
el género era polifilético, y en su lugar se seleccionó a Maxillaria como un género más restringido
y más pequeño. Para mantener géneros monofiléticos, Maxillaria s.l. ahora ha sido recirculado
como un género más pequeño, más restringido y más cerca de otros 13 géneros relacionados que
han sido reconocidos (Moraes et al., 2012). Dentro de estos géneros, Camaridium actualmente
cuenta con 80 especies de distribución exclusivamente Neotropical y la mayor diversidad en la
región de América Central (Blanco et al., 2007).

4
La biogeografía tradicional fundamentada en un paradigma dispersalista constituyó un gran
avance en la investigación, cuyos esfuerzos se canalizaron en la búsqueda de los "centros de
origen" de cada taxón y la inferencia de sus historias de dispersión (Espinosa-Organista, Morrone,
Llorente-Bousquets, Villela-Flores, 2002). Sin embargo, el paradigma actual en la biogeografía
plantea cuáles áreas de endemismo son producto de una historia común, para investigar sus
interrelaciones históricas. Hay una historia que produjo los patrones de distribución observados.
La biogeografía, por lo tanto, es el estudio de la distribución geográfica de los seres vivos y sus
cambios a través del tiempo y el espacio, explica los patrones de distribución de la biota,
principalmente con base en las relaciones genealógicas de los taxones que la componen (Espinoza,
Morrone, Llorente & Flores, 2002).
En relación al origen de las orquídeas se ha sugerido que aparecieron primero en el Nuevo
Mundo o como hipótesis alternativa producto de una distribución ancestral amplia. La vicarianza
podría ser el factor responsable de la disyunción encontrada entre dos grandes grupos de especies:
orquídeas deslizantes propulsoras en las regiones paleotropicales y neotropicales. De acuerdo con
las estimaciones del reloj molecular, el género Selenipedium se originó en el Paleoceno, mientras
que el ancestro común más reciente de las de este tipo de orquídeas con hojas conductistas se
podría remontar al Eoceno (Guo et al., 2012).
Los análisis biogeográficos también han corroborado las propuestas de que, al menos en lo que
respecta a las Orchidaceae, el Neotrópico es una región biogeográfica híbrida que alberga linajes
con distintas historias y afinidades geográficas complejas establecidas en diferentes momentos en
la escala geológica (Salazar & Cabrera, 2013). La orogenia andina podría haber promovido la
riqueza de especies de orquídeas creando oportunidades ecológicas tales como el aumento del
paisaje, la mediación del cambio climático local, la creación de hábitats novedosos y la formación
de entornos insulares que afectaron las migraciones y la especiación alopátrica a través del
aislamiento (Hoorn et al., 2013).

1.2. Justificación

La biogeografía histórica permite identificar factores asociados o responsables del proceso de
diversificación como son vicarianza, barreras y dispersión en una o varias especies determinadas
y así poder reconstruir su historia evolutiva (Crisci, 2001). Además, trata de descubrir una
secuencia de acontecimientos geológicos y geográficos, y apunta a la reconstrucción de un modelo
de relaciones entre las áreas de endemismo (Hovenkamp, 2001). Esa identificación de dichos
factores es relevante para la conservación de la diversidad biológica, al permitir identificar y
preservar los procesos y factores que producen la diversidad. La conservación no solo debe
centrarse en proteger las especies actuales, sino los procesos que dan origen a la diversidad (Crisci,
2001). La información biogeográfica al determinar que una especie tiene una ubicación específica
y es el resultado de eventos de especiación permitirá tomar decisiones sobre su conservación tales
como la restricción en la translocación de individuos entre localidades separadas por potenciales
barreras geográficas.

Debido a la ausencia de conocimiento en la distribución de muchas especies y de sus
poblaciones, es difícil establecer las zonas más apropiadas para su conservación (Reid,1998). Por
otro lado, se ha comprobado que en lugares heterogéneos, en los que los diferentes taxones exhiben
patrones biogeográficos comunes, la conservación de espacios complementarios asegura la
protección de un mayor número de taxones (Howard et al., 1998). Estos puntos calientes o
“hotspots” son áreas relativamente pequeñas que contienen un gran número de especies endémicas
(Myers 1990), y actualmente se enfrentan a una amenaza significativa de pérdida de hábitat (Reid,
1998). Precisamente los sitios calientes de diversidad presentan historias evolutivas y
biogeográficas complejas. Por lo tanto, la identificación de los factores asociados a la alta tasa de
diversificación en los sitios calientes de biodiversidad es relevante para el diseño de espacios
protegidos. Se considera improbable que mucha de la biodiversidad tropical sobreviva sin
protección efectiva (Myers et al., 2000). En comparación con las plantas de otras familias, las
orquídeas son extremadamente susceptibles a la alteración de su hábitat. Sin embargo, poco se
sabe acerca de cómo las orquídeas se distribuyen y cómo se protegen a grandes escalas (Zhang et
al., 2015).

6
1.3. Planteamiento del problema a investigar

La ausencia de conocimiento sobre la biogeografía histórica de Camaridium nos indica que un
estudio sobre esta temática podría ser muy útil para identificar instancias de especiación asociados
a eventos vicariantes así como para la identificación de potenciales barreras geográficas. Este
conocimiento nos permitiría identificar rasgos morfológicos que podrían considerarse en la
conservación de las especies y de los procesos evolutivos que les ha dado origen, al determinar si
existen barreras geográficas asociadas a eventos vicariantes involucradas con su diversificación.

1.4. Objetivos

1.4.1. Objetivo general

Identificar los factores geográficos que influyeron en la evolución del género Camaridium en
la región neotropical, para determinar su relevancia en la diversidad de especies actuales.

1.4.2. Objetivos específicos

1. Determinar la distribución geográfica de las especies analizadas del género en el área
Neotropical.
2. Reconstruir las relaciones filogenéticas de las especies del género Camaridium.
3. Identificar las barreras vicariantes que influyeron en la diversificación del género en el
Neotrópico.
4. Estimar la influencia de la vicarianza en la diversificación de Camaridium.

2. Marco Teórico

2.1 Conceptos Básicos de la Biogeografía Histórica

Se puede definir a la biogeografía como el estudio de la distribución de los seres vivos tanto en
el espacio como en el tiempo, es decir es el estudio de la distribución geográfica de los seres vivos
y sus cambios a través del tiempo. Algunos autores propusieron que la biogeografía ha pasado por
tres etapas de desarrollo progresivo: descriptiva, narrativa, y analítica (Ball, 1976; Humphries,
1995).

Hay por lo menos nueve enfoques biogeográficos históricos básicos: centro de origen y
dispersión, panbiogeografía, biogeografía filogenética, biogeografía cladística, filogeografía,
análisis de parsimonia de endemismos, métodos basados en eventos, áreas ancestrales y
biogeografía experimental. Estos nueve enfoques contienen al menos 30 técnicas (23 de ellas se
han propuesto en los últimos 14 años) (Crisci, 2001). Toda la práctica y la filosofía de la
biogeografía dependen del desarrollo de un marco conceptual coherente e integral para el manejo
de ladistribución de los organismos y eventos en el espacio (Crisci, 2001).

En la actualidad, el análisis espacial es un enfoque muy utilizado para el estudio de los
fenómenos que se manifiestan en el espacio. Se trata de los modelos formales de la organización
espacial y asume el conocimiento de los arreglos espaciales y procesos de tiempo. La tradición del
análisis espacial incluye el estudio de tres temas interrelacionados: disposición espacial (patrón de
ubicación de los objetos de estudio); procesos de espacio–tiempo (como los arreglos espaciales se
modifican por el movimiento); y predicción y postdicción espacial (prever disposiciones espaciales
futuras y establecer las disposiciones espaciales sobre la base de la actual evidencia,
respectivamente) (Crisci, 2001).

Los procesos y los patrones de evolución de los taxones y las biotas del mundo son de interés
fundamental en la biogeografía histórica; el estudio de las interrelaciones filogenéticas entre
especies y grupos monofiléticos con cierto grado de endemismo, es básico para el entendimiento
de patrones en biogeografía histórica (Llorente, Papavero y Bueno, 2000).

Los fundamentos de la biogeografía histórica se encuentran en la conjunción del método de la
sistemática filogenética de Hennig, y con la panbiogeografía de Croizat (Hennig, 1966; Croizat,
1982) nos permite inferir una homología biogeográfica debido a una ancestralidad común en la
reconstrucción de la historia evolutiva de las áreas (Goyenechea et al., 2001). Busca estudiar
grupos cuya monofilia sea demostrable, de acuerdo con un análisis filogenético previo, a través de
un cladograma (Goyenechea, 2001); además trata de descubrir una secuencia de acontecimientos
geológicos y geográficos y apunta a la reconstrucción de un modelo de relaciones entre las zonas
(Hovenkamp, 2001).

De modo esquemático, los taxones pueden ser endémicos a sus áreas por dos razones: (1) sus
antecesores originalmente ocurrieron ahí y no ha habido modificación o expansión de la
distribución, por lo que sus descendientes sobreviven ahí hasta la actualidad (excepto cuando una
barrera se genera y fracciona la población ancestral, lo cual se conoce como vicarianza), y (2) sus
antecesores se originaron en otro lugar y después sus descendientes migraron hacia las áreas que
actualmente ocupan, lo que se denomina dispersión (Llorente et al., 2000).

La reconstrucción de la historia de estos eventos biogeográficos se puede hacer desde tres
perspectivas diferentes: (1) la reconstrucción de la historia de la distribución de los grupos
individuales: biogeografía del taxón, (2) la reconstrucción de la historia de las áreas de endemismo:
área-biogeografía, búsqueda de relación entre áreas y (3) reconstrucción de la histora de
distribución de las biotas: homología espacial (Zunino, 1994).

Los biogeógrafos han identificado tres procesos espacio-temporales diferentes que pueden
modificar la disposición espacial geográfica de los organismos: extinción, dispersión y vicarianza.
La extinción se define como la muerte de todos los individuos de una población local o especie y
ha sido aceptada sin mayor controversia. Este no es el caso para los otros dos procesos (dispersión
y vicarianza), que han sido considerados por muchos años como explicaciones de la distribución
geográfica de organismos competidores (Espinoza, et. al. 2002).
En la vicarianza, las barreras pueden ser cambios tectónicos, climáticos y extinciones que
fragmentan o aíslan a las poblaciones originales con la subsecuente diferenciación de las
subpoblaciones. En la dispersión, los medios de dispersión permiten superar barreras ya existentes,
por lo que hay un área de origen (Nelson y Platnick, 1984).
2.2 Descripción del grupo taxonómico

Camaridium es el género más abundante de Maxillariinae en América Central, con 62 especies
de las 80 especies en toda la región neotropical (Blanco et al., 2007). La mayor parte de la
diversidad se concentra en Costa Rica y Panamá, con >80% de las especies (Perez, et al., 2021).
Además, este género de epífitas tropicales muestra alrededor del 15% de todas las especies de la

9
subtribu Maxillariinae presentado un grupo florístico y vegetativo diverso (ej. C. biolleyi (Schltr.)
Schltr., C. bradeorum Schltr., y C. wercklei Schltr). Alrededor del 72% de las especies de
Camaridium son endémicas de Costa Rica y Panamá, y solo tres son compartidas exclusivamente
con Sudamérica y otras tres con el resto de América Central. (Blanco et al., 2007)

Algunas especies en Camaridium tienen un crecimiento dimórfico; las simpodiales juveniles
tienen pseudobulbos, mientras que los brotes maduros de flores son monopodiales (Whitten et al.,
2007). Radiaciones a nuevos síndromes de polinización (colibríes en algunos Camaridium) se
asocian con numerosas apomorfías florales que resultan en la segregación de estos clados a nivel
de género (Whitten et al., 2007). La extraordinaria diversidad de orquídeas incluye la evolución
del polinario, hábito epífito, fotosíntesis CAM, polinización a través de las abejas euglosinas
(Givnish et al., 2016).
La mayoría de las orquídeas son de distribución restringida en hábitats específicos debido a su
especificidad de micorrizas, la especialización de los polinizadores y la limitada tasa de
germinación de las semillas. En las últimas décadas, muchos estudios han documentado
disminuciones locales de poblaciones de orquídeas debido a los cambios ambientales. Sin
embargo, existen pocos datos de los cambios en la distribución de especies de orquídeas en general
a escalas espaciales y temporales (Vogt-Schilb et al., 2015).

La tribu de Cymbidieae a la cual pertenece Camaridium comprende más de 3.700 especies,
90% de las cuales se encuentran en los Neotrópicos (las especies restantes se encuentran en África
tropical y Australasia). Cymbidieae incluye 12 subtribus, distribución andina (es decir,
Maxillariinae, Oncidiinae, Stanhopeinae y Zygopetaliinae (Pridgeon et al., 2009).

El desarrollo de síndromes de polinización y sistemas sexuales específicos es
particularmente cierto para la subtribu Cymbidieae, en el que se han registrado hasta siete
síndromes de polinización (Pridgeon et al., 2009), que van desde especies exclusivamente
polinizadas por abejas Euglossini macho (Ramirez et al., 2011) hasta aquellos polinizados sólo por
las abejas de aceite (Macropis sp.). Los datos sobre la ecología de la polinización de
Pleurothallidinae son muy escasos, pero los informes dispersos a través del clado sugieren que

10
están polinizados en su mayor parte por una amplia gama de linajes de Diptera (Blanco et. al.,
2005, Pupulin et al., 2012).

3. Marco Metodológico

3.1 Curación taxonómica:

La información espacial del género Camaridium se recopiló de bases de datos de herbarios en
el Neotrópico:Herbario Nacional (CR) (antiguo Herbario del Instituto Nacional de Biodiversidad
(INB)), Jardín Botánico Lankester (JBL), Herbario Luis Fournier Origgi (USJ), Missouri Botanical
Garden (MO). Los datos espaciales de 48 especies fueron sistematizados, para un total de 2007
registros de localidades (Anexo 1 ).

3.2 Mapa de distribución:

Se generó un mapa de distribución de todas las especies estudiadas con el programa QGis que
es un software libre de código abierto. La base de datos se depuró con los registros que tuvieran
datos espaciales y se transformó a un archivo vectorial, se proyectaron los registros sobre una capa
base, la misma que contiene datos de OpenStreetMap. (Anexo 2)

3.3 Disyunciones espaciales:

El análisis espacial de vicarianza implementado en el software Vicariance Inference Program
(VIP) (Arias et al., 2011) fue empleado para identificar las disyunciones espaciales asociadas a los
nodos del árbolfilogenético de Camaridium. En VIP se implementa un criterio de optimización
basado en el número de nodos vicariantes y el número de distribuciones eliminadas, el criterio de
optimización busca encontrar el mejor compromiso entre el número máximo posible de nodos
hermanos disyuntivos y el número mínimo de distribuciones eliminadas. La representación gráfica
de las barreras se realizó mediante la teselación de Voronoi-Delaunay (de Berg et al., 2013). Este
método geométrico tiene la ventaja de que las barreras pueden expresarse como líneas (un
diagrama de Voronoi), o como un área (una triangulación de Delaunay); estas barreras se calculan

11
utilizando el gráfico doble de Voronoi-Delaunay en los registros reconstruidos para el nodo
seleccionado (Arias et al., 2011).

El análisis espacial de vicarianza (VIP) (Arias et al., 2011) requiere dos tipos de información
básica. En primer lugar, un cladograma que represente las relaciones filogenéticas entre los taxones
del estudio, y segundo, cada especie debe tener al menos un punto con coordenadas geográficas
(latitud, longitud). La implementación de este método se basa en una cuadrícula en la que se asigna
la información espacial de los especímenes utilizando puntos físicos georreferenciados o
distribuciones de mapas. Como en otros métodos basados en cuadrículas, es posible utilizar
algoritmos de llenado para corregir el sesgo en el origen de la cuadrícula, tamaño de celda, y las
lagunas causadas por bajo esfuerzo de muestreo. El énfasis del análisis se encuentra en la
identificación de las disyunciones espaciales en la distribución de las especies de estudio, que
estarían asociadas a eventos de especiación vicariante.

Las especificaciones de análisis utilizados en el programa VIP fueron modificados en el
tamaño de cuadrícula donde se utilizó valores de 0,5 y 1, con un máximo llenado de 0 y 1; con
respecto al costo de remoción de la distribución en caso de traslape se utilizó el valor de 0 para
maximizar las especies hermanas disyuntas, y el valor 2 para el costo no vicariante. El costo de
uso fraccionado donde el valor de 1 es para los nodos alopátricos que pueden tener costo adicional
si presentan traslape. En la estimación del traslape se utilizó el valor de 0 para cualquier traslape
el cual descarta las especies hermanas como disyuntas, y el valor de 10 que tolera esa cantidad de
traslape máximo y las considera disyuntas.

Se realizó un análisis de sensibilidad con 32 escenarios para evaluar cuáles valores permitirían
maximizar la cantidad de eventos de disyunción (Anexo 3). Con estos parámetros establecidos el
análisis espacial de vicarianza realiza en primera instancia una distribución espacial en los nodos
internos del árbol donde se optimiza las distribuciones de sus descendientes: de tal forma que una
cuadrícula ocupada en uno o ambos descendientes fue considerada como “ocupada” en el nodo
interno. Si no existe intersección en la distribución de los descendientes, entonces el nodo tiene
descendientes con distribuciones disyuntas.

12
La presencia de las distribuciones disyuntas permite identificar las potenciales barreras
asociadas a la diversificación. La búsqueda heurística realizada para todos los escenarios consistió
de 5000 iteraciones guardando las 10 mejores reconstrucciones por interacción, con una búsqueda
sectorial completa y un tamaño de sector en 20. Se empleó el algoritmo heurístico de Page
examinando todos los nodos previamente a ser eliminados (flip nodes). El algoritmo de Nixon se
utilizó para evitar óptimos locales.

3.4 Análisis filogenético:

Se eligió como grupo externo a Mormolodica gracilipes basándose en Whitten, et al.(2007).
La información de secuencias correspondientes a los fragmentos del ADN del cloroplasto:
matK+tRNA-lys, y atpB-rbcL fueron empleadas para estimar las relaciones filogenéticas. Las
secuencias de dichas regiones fueron obtenidas de las bases de datos del NCBI (Sayers et al.,
2019) para las especies de estudio (Anexo 4). Las secuencias fueron alineadas empleando el
programa Geneious 7.0.6 (Kearse et al., 2012). La reconstrucción filogenética bayesiana se realizó
con el programa MrBayes 3.2.2 (Huelsenbeck & Ronquist, 2001) con dos particiones
correspondientes a los fragmentos obtenidos. Cada una de las particiones fueron analizadas con el
programa JModelTest (Darriba et al., 2012) para determinar el modelo de sustitución nucleotídica.
Los modelos implementados en el análisis filogenético fueron por lo tanto de la familia GTR (nst=
mixed). Dos réplicas independientes con 4 cadenas MCMC de 10 millones de generaciones cada
uno fueron empleados (una fría y tres calientes). Cada réplica fue muestreada con una frecuencia
de 1000 generaciones para un total de 10 mil muestras por análisis. Se empleó un burn-in
correspondiente al 25%. Como parámetros para evaluar la convergencia de las cadenas MCMC se
empleo el número de muestras independientes (ESS) mayores a 200, la desviación estándar
máxima de las frecuencias de bipartición de taxa menores al 0.05, el PSRF (Potential Scale
Reduction Factor; Gelman & Rubin, 2003) y el patrón aleatorio de las cadenas.

4. Resultados

El análisis filogenético realizado para las especies de Camaridium estudiadas permitió
identificar seis clados (Figura 1). Las relaciones en tres de los clados recuperados no pudieron ser
establecidas, sin embargo, cada uno de los grupos presenta una probabilidad posterior adecuada.

El análisis de sensibilidad de VIP que reportó un mayor número de disyunciones tuvo unas
dimensiones de cuadrícula de 0.5 x 0.5 (Von Neuman), un máximo de llenado de cero (escenario
16, material suplementario 3). La estrategia de búsqueda heurística produjo 2 reconstrucciones, y
un máximo de 13 pares de especies disyuntas (con 26 nodos removidos) lo cual corresponde a un
26% de las especies consideradas en la reconstrucción filogenética (Figura 1). Un total de 26
eventos de especiación estuvieron asociados a las disyunciones espaciales, lo que corresponde a
un 54% de las especies analizadas

Fig. 1: Reconstrucción filogenética bayesiana de Camaridium. La probabilidad posterior se indica para cada nodo. Los nodos
espaciales se indican en números negros. Los círculos vacíos son especies eliminadas por el proceso de optimización VIP.

15
Las disyunciones espaciales identificadas en el análisis permiten reconocer cuatro patrones
generales de disyunción presentes en la historia evolutiva del género Camaridium (Figura 2): i) la
disyunción espacial del istmo de Panamá separando las especies mesoamericanas de las
suramericanas; ii) la disyunción espacial del Mar Caribe que separa las especies mesoamericanas
de las especies presentes en las islas del Caribe; iii) la disyunción espacial del norte de los Andes
que separa especies en dos regiones de la cordillera de los Andes y la Amazonía, y finalmente iv)
la disyunciones espaciales asociadas a los sistemas de cordilleras de Costa Rica.

Figura 2: Patrones generales de disyunción espacial en Camaridium. Ejemplos de la
disyunción espacial del Istmo de Panamá que separa las especies mesoamericanas de las
sudamericanas. (A); la disyunción espacial del Mar Caribe que separa las especies mesoamericanas
de las especies presentes en las Islas del Caribe (B); la disyunción espacial del norte de los Andes
y de la Amazonía (C); las disyunciones espaciales asociadas a los sistemas montañosos de Costa
Rica (D). (Más detalles en el Anexo 5)

16
La disyunción espacial que involucra a las especies, Camaridium horichii y Camaridium
micranthum (Maxillaria conferta) (Figura 1, nodo 1; Anexo 5 _ Fig. 1) se encuentra en la región
de la parte baja de Centroamérica, específicamente entre las cordilleras de Guanacaste, Volcánica
Central y Talamancaen Costa Rica y el área del Parque Nacional Chagres en el este de Panamá y
las tierras bajas de Gatún. Esta zona ha sido identificada como una brecha entre las tierras altas de
la Cordillera de la Costa colombiana y los Andes Colombianos (Kirby, 2011).

Esta disyunción entre especies, incluye también el Mar Caribe debido a la distribución de C.
micranthum en las islas de Cuba, la isla La Española, Puerto Rico y las Antillas menores. Las
especies Camaridium stenophyllum (Maxillaria concavilabia) que se encuentra distribuida en la
Cordillera Volcánica Central de Costa Rica y Camaridium grisebachianum (Maxillaria
grisebachiana) en las Islas del Caribe (Figura 1, nodo 2), presentaron una disyunción espacial
ancestral correspondiente al Mar Caribe (Anexo 5__ Fig.2).

Por otra lado el evento de especiación que involucra a Camaridium carinatum y Camaridium
hoehnei (Maxillaria imbricata), (Fig. 1, nodo 3) presenta una disyunción ancestral, está asociado
a una disyunción espacial (Anexo 5_ Figura 3) ubicada en la zona de la Cordillera de los Andes
al sur de Colombia y la serranía Ecuatoriana y Valle del Cauca; incluyendo el Bosque de
Protección Altomayo (Perú).

Una disyunción espacial entre especies fue identificada y asociada al evento de especiación de
Camaridium gomezianum (Maxillaria gomeziana), y el clado A (Fig. 1, nodo 4; Anexo 5_Fig. 4).
Esta barrera potencial se encuentra a en la Cordillera Occidental en Panamá, separando la
distribución de C. gomezianum del eje montañoso de Costa Rica y las especies del clado A
distribuidas en la Cordillera de los Andes desde el norte de Colombia al sur de Ecuador (Material
suplementario 5_ Figura 4). Esta disyunción puede reflejar barreras de las tierras bajas de Gatún y
las montañas y para las especies de las tierras altas, incluyendo en Tapón del Darién (Kirby, 2011).

La disyunción espacial correspondiente a Camaridium densum (Maxillaria densa),
Camaridium microphyton (Maxillaria microphyton) y el nodo 4 (Fig. 1, nodo 5) en su disyunción
ancestral muestra a las especies asociadas a una barrera vicariante ubicada al norte del Lago

17
Cocibolca (Nicaragua). Esta comprende toda la zona montañosa de Centroamérica (al norte en
Guatemala y el sur de México) y la cordillera volcánica central de Costa Rica con el extremo
occidental de Panamá al sur. (Anexo 5_ Fig. 5).

En la región correspondiente al Parque Internacional La Amistad (área compartida entre Costa
Rica y Panamá, comprende la Cordillera de Talamanca, que contiene a Fila de Matama, Fila de
Durika, y la Cordillera de Chiriquí) se identificaron disyunciones espaciales entre especies para
varios eventos de especiación: Camaridium cuculatum, Camaridium hematoglossum (Maxillaria
punctostriata) y Camaridium scalariforme (Fig.1, nodo 6; Anexo 5_Fig. 6). Camaridium allenii
(Maxillaria allenii) y Camaridium costaricense (Maxillaria tonduzii) (Fig. 1 nodo 7; Anexo 5_
Fig. 7) presentan una disyunción ancestral y Camaridium ochroleucum, Camaridium anceps,
Mormolyca gracilipes y nodo 11 presentan una disyunción entre especies (Figura 1 nodo 13;
Anexo 5_ Fig. 8).

Finalmente, en la región del Pacífico Central de Costa Rica (que comprende desde el Parque
Nacional Carara hasta el Parque Nacional Manuel Antonio), Valle Central y Caribe (Reserva
Natural Pacuare) se identificaron varias instancias de disyunción espacial ancestral
correspondientes a barreras de especiación para las siguientes especies; Camaridium vittariifolium
(Maxillaria vittariifolia) y el ancestro del clado que incluye a los nodos 6 -7, (Fig. 1, nodo 8;
Anexo 5_ Fig. 9), el evento de especiación entre Camaridium bradeorum y Camaridium
campanulatum (Maxillaria campanualta), presentando disyunción ancestral (Fig.1, nodo 9; Anexo
5_ Figura 10), el evento de especiación entre Maxillaria lutheri (Camaridium lutheri) y Maxillaria
sigmoidea (Camaridium sigmoideum) (Fig. 1, nodo 10; Anexo 5_ Fig. 11) presenta una disyunción
ancestral, y el evento de especiación entre Camaridium ctenostachys y Camaridium haberi
(Maxillaria haberi) (Fig.1, nodo 11, Anexo 5_ Fig. 12).

El evento de especiación que involucra Maxillaria magliana (Mormolyca gracilipes) (Figura
1, nodo 12) y el ancestro del clado comprendido por el nodo 11 (Anexo 5_ Figura 13), está asociado
a una disyunción espacial ancestral ubicada en toda la zona montañosa del Volcán Miravalles en
la zona norte de Costa Rica, en Panamá en el área del Parque Nacional Chagres y en en norte de
Colombia en el Parque Nacional Paramillo y Parque Nacional de la Sierra Nevada Santa Marta.

18
5. Discusión

Al ser Camaridium el género más abundante de Maxillariinae en América Central, y con el
conocimiento de que las relaciones filogenéticas del género han sido previamente estudiadas
(Blanco et al., 2007), su biogeografía histórica, sin embargo, era desconocida hasta los resultados
de este estudio: ¿qué tan importante ha sido el modelo de especiación alopátrica por eventos
vicariantes en su historia evolutiva?, ¿Cuáles son las principales disyunciones espaciales asociadas
a eventos vicariantes de especiación?. Estas son las preguntas que se abordaron con el análisis de
vicarianza empleando datos geográficos y sus relaciones filogenéticas. Cuatro patrones generales
de disyunción espacial fueron identificados: en los sistemas montañosos de Costa Rica, en el istmo
de Panamá, en la región del Caribe y en la Cordillera de los Andes.

5.1 Patrón de disyunción en Costa Rica y sus sistemas montañosos:

La mayoría de las especies de Camaridium se encuentran restringidas a las tierras altas de Costa
Rica y Panamá (Kirby, 2011). Las montañas de la Región Centroamericana son de tres tipos
principales: tectónicas, volcano-tectónicas y volcánicas. Los relieves volcano-tectónicos están
presentes en el sudeste de Guatemala, en el sur de Honduras y el norte de El Salvador. Extendidos
por el centro de Nicaragua. Son importantes en el oeste y el sur de Costa Rica y corresponden a
casi todas las montañas de Panamá (McKay, 2008).

En el norte de Costa Rica a lo largo de la frontera con Nicaragua, las tierras de la llanura aluvial
separan la Cordillera Volcánica de Guanacaste, estas cadenas están formadas por volcanes activos
como el Rincón de la Vieja (1916 msnm) y el Volcán Arenal (1670 msnm). La Cordillera
Volcánica Central en Costa Rica tiene elevaciones más altas con volcanes activos: Poás (2708
msnm), Irazú (3432 msnm) y Turrialba (3340 msnm). Al sureste se encuentra la Cordillera de
Talamanca con las elevaciones más altas del istmo, por encima de los 3000 msnm (Bogarín et al.,
2013). Justamente en este complejo de cordilleras se identificaron disyunciones espaciales para
las especies de Camaridium. Estas regiones se encuentran entre los accidentes geográficos más
jóvenes del Neotrópico (Kirby, 2011). Investigaciones previas (Kirby, 2011) han sugerido que
esta región es su lugar de origen y que sus límites para su dispersión son las tierras bajas y más
secas.

La vegetación presenta una alta complejidad en el trópico, sobre todo en el caso de las altas
montañas en la Cordillera de Talamanca donde los factores geográficos forman una barrera, que
también se extiende a otras especies, sin embargo, esta riqueza de especies no se limita
exclusivamente a Camaridium; aproximadamente el 40% de orquídeas son endémicas del istmo
(Bogarín et al., 2016). Los géneros endémicos pertenecientes a la familia Orchidaceae más
representativas del istmo son: Epidendrum, Pleurothalis, Stelis, Lepanthes, Telipogon, Sobralia,
Masdevallia, Camaridium, Specklinia, Oncidium, Microchilus, Scaphyglottis, Brachionidium,
Tricopilia, Habenaria, Trichosalpinx, Kafersteinia, Dichaea, Maxillaria, Playstele (Bogarín el al.,
2014). La tasa más alta de endemismo registrada podría estarrelacionada con eventos geológicos
de arco volcánico central y fenómenos de vicarianza producidos por el levantamiento de la
cordillera de Talamanca (Bogarín et al., 2016).

Costa Rica y Panamá actúan como una unidad geológica. Ambos países se encuentran
principalmente en la microplaca Costa Rica-Panamá, esta es un área compleja de interacción de
tres placas tectónicas: Nazca, Cocos y Caribe. Tres eventos importantes lideraron la evolución
tectónica del área central y sur del istmo: primero está la actividad volcánica favorecida por la
tectónica convergente de la zona este de subducción del Pacífico, una de las fuerzas primarias que
produjo el arco volcánico que se extiende desde América del Norte hacia el sur. Otro efecto
tectónico es la subducción de la cresta de Cocos en el Pacífico, este rango submarino llevó al
surgimiento del istmo desde el Volcán Arenal en Costa Rica hasta el cercano Cerro Campana y
Gaital en El Valle, Panamá. De esta región, surgió la Cordillera de Talamanca. Finalmente, la
región sur del istmo se vio afectada por la colisión del arco volcánico con el noroeste de América
del Sur y lideró el levantamiento del este de Panamá (San Blas y Cordilleras del Darién) y los
Andes del norte de Colombia y Venezuela en el Neógeno tardío. En términos generales, el cierre
del istmo de Panamá comenzó hace unos 15 millones de años en el Mioceno medio y finalmente
se cerró hace 3.5 millones de años en el Plioceno (Bogarín et al., 2013). Precisamente, dentro de
las disyunciones espaciales identificadas para las especies de estudio más del 50% se encuentran
en las cordilleras de Costa Rica y Panamá. Existen disyunciones espaciales entre las cordilleras
del norte de Costa Rica (Guanacaste y Tilarán) y la Cordillera Volcánica Central. Otro de los
puntos de disyunción espacial también se encuentran en la cordillera de Talamanca-Chiriquí.

Diversos factores se han sugerido para explicar estos patrones de riqueza de especies.
Empleando datos de distribución para el núcleo Maxillariinae en América Central y en el sur de
México, Kirby (2011) propuso que la presencia de zonas bajas más calientes y secas entre las
cordilleras reduce las tasas de dispersión hacia el norte de las especies de orquídeas adaptadas a
las condiciones de tierras altas, así como el flujo genético hacia el sudeste de especies endémicas
del norte de América Central. En donde las altas tasas de variaciones ambientales relacionadas con
la formación de las cadenas montañosas a finales del período Cenozoico sería un factor asociado
a la especiación de las orquídeas de forma más acelerada en Costa Rica y en Panamá (Kirby, 2011).
Justamente, el surgimiento del arco volcánico provocó el cierre del istmo de Panamá; de esta forma
se generaron las condiciones adecuadas para que las especies de orquídeas colonizaran algunas de
estas islas oceánicas, dispersando sus semillas en los vientos y evolucionando en estas tierras
(Bogarín et al., 2016).

Estudios sobre la especiación alopátrica en Lycaste bruncana y L. tricolor, Brassia,
Epidendrum, Kefersteinia, Oncidium, Pleurothallis y Stelis indican un papel importante de la
división altitudinal producida por la Cordillera de Talamanca y su efecto de barrera climática
bloqueando los vientos alisios del Caribe (Pupulin, 2001; Bogarín, 2007; Pupulin & Bogarín,
2012). En este sentido, la especiación de Camaridium podría estar relacionada con la presencia de
las cordilleras y cadenas montañosas que se encuentran en el Neotrópico. La identificación de
múltiples disyunciones en estas cadenas montañosas sería evidencia a favor de este escenario.

Estos patrones espaciales podrían estar asociados al surgimiento de estos cordones montañosos.
Las disyunciones espaciales mencionadas también han sido identificadas en otros grupos
taxonómicos, por ejemplo el estudio de biodiversidad de salamandras del genero Bolitoglossa
(Plethodontidae), donde García-París (1998) indica que la presencia de la Cordillera de Talamanca
está asociada a una fuerte estructura filogeográfica, y se concluye que la diversificación se produce
por áreas geográficas e implican una marcada diferencia geográfica y diferenciación y zonificación
(García-París et al., 2000). En el género de anfibios Craugastor (Craugastoridae) existe evidencia
que la tasa de divergencia encontrada se relaciona con eventos geológicos que se presentaron en
las cadenas montañosas de Costa Rica y el oeste de Panamá (Streicher et al., 2009).

21
Particularmente en la especie Craugastor podiciferus, restringida a altas elevaciones en donde la
Cordillera de Talamanca ha tenido un papel importante en el proceso de especiación (Arias et al.,
2018).

5.2 Patrón de disyunción espacial en el istmo de Panamá:

La formación del Istmo de Panamá es uno de los mayores eventos naturales del Cenozoico,
impulsando profundas transformaciones bióticas en la Tierra y en los océanos. Algunos estudios
recientes sugieren que el istmo se formó hace aproximadamente 3 millones de años (Ma) (O’Dea
et al., 2016). Sin embargo, las plantas tienen estimaciones de tiempo de divergencia
significativamente más tempranas que los animales para eventos migratorios históricos en la región
del Istmo de Panamá. Esta diferencia en el tiempo indica que las plantas tenían una mayor
propensión a dispersarse sobre el istmo antes de su cierre en comparación con los animales. (Cody
et al., 2010).

En general, la flora de orquídeas de Costa Rica y Panamá es un reflejo de su historia geológica.
Los factores que determinan su composición florística son: su ubicación entre las grandes floras
continentales del norte y sur; el clima y proximidad a la Cordillera de los Andes. Durante la
formación del istmo que comenzó hace unos 15 millones de años con la aparición de un
archipiélago, las orquídeas podrían haber colonizado las islas mucho antes de su cierre. Algunas
de las especies endémicas también podrían explicarse por especiación alopátrica producida en
aquellas islas antiguas. Con el cierre del istmo alrededor de hace 3.5 millones de años y la unión
de las penínsulas de Nicoya, Osa, Burica y Azuero, otras especies lograron colonizar la mayoría
de las regiones del istmo (Bogarín et al., 2013).

Esta historia particular de formación del istmo de Panamá podría explicar el nivel de
endemismo observado para las orquídeas. De acuerdo a los últimos inventarios florísticos, Costa
Rica y Panamá comparten 934 especies, de las cuales el 40% son especies endémicas (Bogarín
et al., 2016). Tanto en Costa Rica como en Panamá, estudios de los géneros presentes muestran
que Epidendrum (el cual es el género más diverso), Lepanthes y Stelis contienen la mayoría de las
especies de orquídeas y las tasas más altas de endemismo (Bogarín et al., 2016). Así, el 90% de
las especies de Lepanthes y aproximadamente el 50% de las especies de Stelis y Epidendrum son

22
endémicas (Bogarín et al., 2016). En este sentido, la disyunción espacial identificada en la
distribución de Camaridium gomezianum y el nodo 3 (Material suplementario 5_ Figura 5) y la
disyunción espacial identificada en la distribución de Camaridium ctenostachys (azul) especie
endémica y Camaridium haberi (rojo) (Material suplementario 5_ Figura 13), podría ser resultado
de una huella histórica de la formación del istmo.

Este patrón de disyunción espacial y vicarianza en el istmo de Panamá se ha encontrado también
en otros grupos taxonómicos. Un estudio de bagres de Rhamdia guatemalensis encontró que
poblaciones occidentales de Costa Rica, se divergieron hasta el cierre final del istmo (Perdices et
al., 2002). Estudios filogeográficos del mtDNA a lo largo del Istmo de Panamá muestran que varios
linajes de peces cuchillo eléctrico pertenecientes a la familia Hypopomidae, bagres de siete
espinas - Bagre pinnimaculatus(Heptapteridae) y tetras - Paracheirodon axelrodi (Characidae)
también muestran divergencias del Pleistoceno tardío (Reeves & Bermingham, 2006). Estos
estudios que apuntan a múltiples respuestas evolutivas entre taxones, proponen que estos patrones
corresponden a múltiples dispersiones históricas y eventos de vicarianza, posiblemente resultado
de ondas de dispersión por la zona (Bagley & Johnson, 2014).

Las especies residentes por lo tanto, componen un conjunto complejo de múltiples historias que
pueden ser el resultado de los procesos geológicos que explican la formación del área, las
glaciaciones del Pleistoceno y el intercambio de fauna desde el cierre del istmo de Panamá.
Estudios con ardillas arborícolas de la tribu Sciurini (Villalobos, 2013) empleando un enfoque de
biogeografía en múltiples taxones para estimar la relación entre las tierras altas y bajas de
mesoamérica, mostró que las biotas mesoamericanas fueron sometidas a varios eventos vicariantes
pero que la dispersión es también uno de los factores para la diversificación de la biota
mesoamericana.

5.3 Patrón de disyunción del Caribe:

El Mar Caribe fue identificado como una disyunción espacial en dos eventos independientes en
la diversificación del género Camaridium. En cada uno de estos casos, existen especies con
distribución en las cordilleras de Costa Rica y Panamá mientras que sus especies hermanas
presentan distribución en las islas del Caribe. Varias hipótesis y escenarios han sido planteados

23
para poder comprender los procesos biogeográficos en la región del Caribe. La reconstrucción
biogeográfica del Caribe ha sido un tema de debate con amplio desacuerdo sobre la importancia
relativa de la dispersión y vicarianza (Weaver et al., 2016). Así, por ejemplo el modelo de
vicarianza utilizado para comprender la biogeografía histórica de los vertebrados terrestres sugiere
que estos surgieron en el Cretácico Superior (hace 80-70 millones de años) por la fragmentación
de una masa terrestre continua (proto-Antillas) y su biota ubicada entre América del Norte y del
Sur (Rosen, 1975). Esto ocurría conforme la placa tectónica del Caribe se movía hacia el este,
llevando consigo la fauna de las Indias occidentales y aislando la fauna de América Central de sus
contrapartes sudamericanas (Heinicke et al., 2007).
El estudio de taxones del Caribe con altos niveles de endemicidad ha permitido rastrear la
correspondencia entre taxones y áreas geográficas, y por lo tanto, la aplicación de estimaciones
filogenéticas para evaluar el parentesco geográfico tanto bajo dispersión como vicarianza
(Santiago-Valentin & Olmstead, 2004). Los principales patrones biogeográficos generales para el
Caribe indican que hay evidencia filogenética que confirma que algunos grupos de plantas tienen
origen norteamericano y sudamericano. Especies como Lyonia, Poitea, Hebestigma, Pictetia y
Sabal indican una relación más estrecha con las poblaciones de América del Norte, principalmente
linajes mexicanos. Esto contrasta con Bactris y Goetzeoideae, que se derivan de América del Sur.
Por otro lado, Styrax y Cuphea tienen uno o más linajes en las Antillas derivados de cada
subcontinente (Santiago-Valentin & Olmstead, 2004).
Un estudio realizado con Croton (Euphorbiaceae) propone también el papel de las islas del
Caribe como puente. A través de una conexión de alta latitud se explicó cómo el grupo llegó a
América del Norte y Central desde América del Sur, lo cual fue por dispersión desde América del
Sur (van Ee et al., 2008). Existe evidencia también de especies con eventos de recolonización, un
ejemplo claro de esto es Exostema, con tres colonizaciones de centro y sudamérica. En las islas de
Cuba y La Española (Haití y República Dominicana), se comprobó que las especies no forman
grupos monofiléticos: las especies de una isla por lo general tienen sus parientes más cercanos en
otra isla, esto indica una colonización interinsular. Se considera aquí un proceso de dispersión
(Santiago-Valentin & Olmstead, 2004). Sin embargo también se han propuesto eventos vicariantes
en relación a la presencia de especies de áreas terrestres entre Cuba, La Española, y Puerto Rico.
En este contexto, los patrones de disyunción espacial identificados en Camaridium para la región

24
del Caribe podrían reflejar eventos de dispersión y subsecuente especiación a partir de ancestros
del continente. Sin embargo esto requiere un estudio sistemático más detallado de las especies
presentes en las islas del caribe así como el uso de datos moleculares para poder estimar su
divergencia genética.

5.4 Patrón de disyunción en Suramérica.

Las disyunciones espaciales encontradas en Suramérica y en particular en la Cordillera de los
Andes corresponden a límites entre áreas de endemismo identificadas. Se interpreta que las áreas
de endemismo son producto de la historia compartida de las especies que las componen. Por lo
general, esta congruencia espacial se correlaciona con una barrera fisiográfica o climática
(Cracraft, 1985).

La disyunción espacial entre Camaridium carinatum y Camaridium hoehnei (Material
suplementario 5_ Figura 3) en la Cordillera de los Andes se corresponde con el límite entre áreas
de endemismo Centro del bosque lluvioso del Chocó, que se extiende desde las tierras bajas del
este del sur de Panamá incluyendo la costa oeste de Colombia, hasta el extremo este del Golfo de
Guayaquil, y Centro del bosque lluvioso Nechi situada al norte de los Andes. El surgimiento de
estas áreas de endemismo se ha asociado con un evento de vicarianza, que marcó la avifauna de
esta región de la Cordillera de los Andes (Cracraft, 1985).

Los resultados obtenidos sobre los patrones biogeográficos están circunscritos a las 48 especies
empleadas que presentaron tanto la información molecular como geográfica. A pesar de esto, el
presente estudio contó con 2007 registros geográficos, que provienen de herbarios ubicados en la
región neotropical. En estudios similares (Perez-Escobar et al., 2017; Blanco et al., 2007; Bogarín
et al., 2016; Givnish et al., 2015); las especies no superan las 100, pues el análisis se hizo con 48
especies, por lo tanto esto puede ser un factor que afecte la precisión y estimación de las
disyunciones espaciales. Sin embargo, los eventos de especiación y su posible asociación a
disyunciones espaciales pueden ser corroboradas al incrementarse la información geográfica de
las especies.

25
En el análisis de vicarianza realizado, el número de localidades por especie fue variable. Así,
Camaridium cucullatum contabilizó 216 registros geográficos (Anexo 1; Anexo 5_ Figura 14)
mientras que Camaridium ampliflorum cuenta con tan solo 4 registros geográficos. Esto es
claramente un indicativo de una necesidad de hacer más investigaciones sobre la distribución de
las especies poco conocidas y con menos datos geográficos. Evidentemente en este ejemplo existe
un factor de accesibilidad a las regiones en donde potencialmente podrían distribuirse las especies.
Se encuentran más datos de lugares más accesibles, pero esto no necesariamente indica que la
presencia de la especie sea menor, si no que no ha sido investigada más a fondo por factores físicos.

Las limitaciones en el conocimiento sobre la distribución de las especies es muy relevante
porque permite establecer prioridades de muestreo y de esta forma enriquecer las colecciones en
los herbarios de toda la región neotropical. La información espacial de las especies (Matteucci &
Colma, 1982) permitiría: 1. la detección de patrones espaciales, horizontales o verticales, de los
individuos o de las especies, 2. el estudio de los procesos poblacionales que influyen en los
patrones espaciales o temporales, 3. la detección de tendencias o clases de variación de las
relaciones de similitudo disimilitud de las comunidades o de los grupos de especies, y 4. El
establecimiento de correlaciones o de asociaciones entre los patrones espaciales de las
comunidades o de los grupos de especies y patrones de una o más variables ambientales y las
respuestas de la vegetación (Ferro-Díaz, 2015).

Adicionalmente, el estatus taxonómico de las especies así como el conocimiento de las
relaciones evolutivas entre ellas es también un factor relevante en la detección de las disyunciones
espaciales. En este sentido, el género Camaridium, que actualmente cuenta con 173 especies
reconocidas, al momento de realizar el presente estudio un 73,4% no se tenía información
molecular que permitiera evaluar su relaciones filogenética y validez taxonómica. Por esta razón
es que las disyunciones espaciales identificadas corresponden a un grupo de las especies del
género. Por otra parte, los cambios en la delimitación de las especies consideradas en este estudio
evidentemente podría afectar las inferencias realizadas.

El caso de Camaridium micranthum podría ilustrar este efecto. C. micranthum es una especie
continental, que presenta 205 datos geográficos, en zonas bajas, y presenta a Maxillaria conferta

26
como sinónimo, pero en ambos casos se presenta como sinónimo a Maxillaria parviflora que es
la que se encuentra en la región del caribe. Es posible que las poblaciones de las islas del caribe
sean una especie distinta.

Todos los patrones biogeográficos encontrados por lo tanto están sujetos a corroboración
conforme aumente el conocimiento sistemático del género y su distribución geográfica. Los
eventos vicariantes estimados en este estudio deben de ser interpretados como propuestas que
deben de ser complementados con nueva información, en particular para las especies con
distribuciones restringidas o poco conocidas. Tal es el caso de Camaridium ampliflorum,
Camaridium ctenostachys, Camaridium cedralense, Camaridium hematoglosum. Camaridium
haberi, que en este estudio presentan datos de distribución escasos.

6. Conclusiones y Recomendaciones

Las disyunciones espaciales identificadas en el análisis permitieron reconocer cuatro patrones
generales de disyunción presentes en la historia evolutiva del género Camaridium: la disyunción
espacial del istmo de Panamá separando las especies mesoamericanas de las suramericanas; la
disyunción espacial del Mar Caribe que separa las especies mesoamericanas de las especies
presentes en las islas del Caribe; la disyunción espacial del norte de los Andes que separa especies
en dos regiones de la cordillera de los Andes y la Amazonía, y finalmente la disyunciones
espaciales asociadas a los sistemas de cordilleras de Costa Rica.

El modelo de especiación produjo 2 reconstrucciones, y un máximo de 13 pares de especies
disyuntas lo cual corresponde a un 26% de las especies consideradas en la reconstrucción
filogenética, un total de 26 eventos de especiación estuvieron asociados a las disyunciones
espaciales, lo que corresponde a un 54% de las especies analizada.

Todos los patrones biogeográficos encontrados están sujetos a corroboración conforme aumente
el conocimiento sistemático del género Camaridium y su distribución geográfica. Los eventos
vicariantes estimados en este estudio deben de ser interpretados como propuestas que deben de ser
complementados con nueva información, en particular para las especies con distribuciones

27
restringidas o poco conocidas que en este estudio presentan datos de distribución escasos.

7. Referencias

Aagesen, L., Szumik, C.A., Zuloaga, F.O., & Morrone, O. (2009). Quantitative biogeography in
the South America highlands - recognizing the Altoandina, Puna and Prepuna through the
study of Poaceae. Cladistics, 25, 295–310.
Arias, J., (2010). VIP: Vicariance Inference Program. Program, code, and documentation.
Available at http://www.zmuc.dk/public/phylogeny/vip.
Arias, J. S., Szumik, C. A., & Goloboff, P. A. (2011). Spatial analysis of vicariance: a method for
using direct geographical information in historical biogeography. In Cladistics (Vol. 27,
Issue 6, pp. 617–628).
https://doi.org/10.1111/j.1096-0031.2011.00353
Arias, E., Chaves, G., & Parra-Olea, G. (2018). A new species of Craugastor (Anura:
Craugastoridae) from the montane rainforest of the Cordillera de Talamanca, Costa Rica.
In Phyllomedusa: Journal of Herpetology (Vol. 17, Issue 2, pp. 211–232).
https://doi.org/10.11606/issn.2316-9079.v17i2p211-232
Bagley, J. C., & Johnson, J. B. (2014). Testing for shared biogeographic history in the lower
Central American freshwater fish assemblage using comparative phylogeography:
concerted, independent, or multiple evolutionary responses? In Ecology and Evolution
(Vol. 4, Issue 9, pp. 1686–1705). https://doi.org/10.1002/ece3.1058
Ball, I. (1976) Nature and formulation of biogeographical hypotheses. Systematic Zoology, 24,
407-430.
Barraclough, T., & Nee S. (2001). Phylogenetics and speciation. Trends in Ecology and Evolution,
16, 391-399.
Blanco, M., & Barboza G. (2005). Pseudocopulaty Pollination in Lepanthes (Orchidaceae:
Pleurothallidinae) by Fungus Gnats. Annals of Botany, 95, 763-722.
Blanco, M. A., Carnevali, G., Mark Witten, W., Singer, R. B., Koehler, S., Williams, N. H., Ojeda,
I., Neubig, K. M., & Endara, L. (2007). Generic realignments in Maxillariinae
(Orchidaceae). In Lankesteriana. https://doi.org/10.15517/lank.v0i0.7935
Bogarín, D. & Pupulin, F. 2007. Las orquídeas del Parque Nacional Barra Honda, Guanacaste,
Costa Rica. Lankesteriana 7: 446-449

29
Bogarín, D., Pupulin, F., Arrocha, C., & Warner, J. (2013). Orchids without borders: studying the
hotspot of costa Rica and Panama. In Lankesteriana.
https://doi.org/10.15517/lank.v0i0.11529
Bogarín, D., Pupulin, F., Smets, E., & Gravendeel, B. (2016). Evolutionary diversification and
historical biogeography of the Orchidaceae in Central America with emphasis on Costa
Rica and Panama. In Lankesteriana (Vol. 16, Issue 2).
https://doi.org/10.15517/lank.v16i2.26005
Caccone, A., & Sbordoni, V. (2001). Molecular biogeography of cave life: a study using
mithocondrial DNA from bathysciine beetles. Evolution, 55, 122-130.
Christenhusz, M. J. M., & Chase, M. W. (2013). Biogeographical patterns of plants in the
Neotropics - dispersal rather than plate tectonics is most explanatory. In Botanical Journal
of the Linnean Society (Vol. 171, Issue 1, pp. 277–286).
https://doi.org/10.1111/j.1095-8339.2012.01301.x
Cody, S., Richardson, J. E., Rull, V., Ellis, C., & Toby Pennington, R. (2010). The Great American
Biotic Interchange revisited. In Ecography (p. no – no).
https://doi.org/10.1111/j.1600-0587.2010.06327.x
Cracraft, J. (1985). Historical Biogeography and Patterns of Differentiation within the South
American Avifauna: Areas of Endemism. In Ornithological Monographs (Issue 36, pp. 49–
84). https://doi.org/10.2307/40168278
Crisci, J. V. (2001). The voice of historical biogeography. In Journal of Biogeography (Vol. 28,
Issue 2, pp. 157–168). https://doi.org/10.1046/j.1365-2699.2001.00523.x
Croizat, L. (1982). Vicariance/vicariism, panbiogeography, “vicariance biogeography”, etc.: a
clarification. Systematic Zoology, 31, 291-304.
Darriba, D., Taboada, G. L., Doallo, R., & Posada, D. (2012). jModelTest 2: more models, new
heuristics and parallel computing. Nature Methods, 9(8), 772.
Dathe S, Dietrich H. 2006. Comparative molecular and morphological studies in selected
Maxillariinae orchids. Willdenowia 36: 89–102.
de Berg, M., van Kreveld, M., Overmars, M., & Schwarzkopf, O. (2013). Computational
Geometry: Algorithms and Applications. Springer Science & Business Media.

30
Espinosa-Organista, D., Morrone, J., Llorente-Bousquets, J., & Villela-Flores, O. (2002).
Introducción al análisis de patrones enBiogeografía Histórica. México D.F.: Facultad de
Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México.
Garcia-Paris, M., Good, D. A., Parra-Olea, G., & Wake, D. B. (2000). Biodiversity of Costa Rican
salamanders: implications of high levels of genetic differentiation and phylogeographic
structure for species formation. Proceedings of the National Academy of Sciences of the
United States of America, 97(4), 1640–1647.
Gelman, A., J. B. Carlin, H. S. Stern, and D. B. Rubin. (2003). Bayesian Data Analysis. second ed.
Chapman and Hall.
Gerlach G, Schill R. (1991). Composition of Orchid Scents Attracting Euglossine Bees. Botanica
Acta, 104, 379–384.
Givnish, T. J., Spalink, D., Ames, M., Lyon, S. P., Hunter, S. J., Zuluaga, A., Iles, W. J. D.,
Clements, M. A., Arroyo, M. T. K., Leebens-Mack, J., Endara, L., Kriebel, R., Neubig, K.
M., Whitten, W. M., Williams, N. H., & Cameron, K. M. (2015). Orchid phylogenomics
and multiple drivers of their extraordinary diversification. Proceedings. Biological
Sciences / The Royal Society, 282(1814). https://doi.org/10.1098/rspb.2015.1553
Givnish, T. J., Spalink, D., Ames, M., Lyon, S. P., Hunter, S. J., Zuluaga, A., Doucette, A., Caro,
G. G., McDaniel, J., Clements, M. A., Arroyo, M. T. K., Endara, L., Kriebel, R., Williams,
N. H., & Cameron, K. M. (2016). Orchid historical biogeography, diversification,
Antarctica and the paradox of orchid dispersal. In Journal of Biogeography (Vol. 43, Issue
10, pp. 1905–1916). https://doi.org/10.1111/jbi.12854
Goyenechea I., Flores O., & Morrone J. (2001). Introducción a los Fundamentos y Métodos de la
Biogeografía Cladística. In Llorente Bousquets, J., & Morrone, J.J. (Editores). Introducción
a la Biogeografía en Latinoamérica: Teorías, Conceptos, Métodos y Aplicaciones (pp. 225
- 232). México: Universidad Nacional Autónoma de México.
Guo, Y.-Y., Luo, Y.-B., Liu, Z.-J., & Wang, X.-Q. (2012). Evolution and biogeography of the
slipper orchids: Eocene vicariance of the conduplicate genera in the Old and New World
Tropics. PloS One, 7(6), e38788.
Heinicke, M. P., Duellman, W. E., & Hedges, S. B. (2007). Major Caribbean and Central American
frog faunas originated by ancient oceanic dispersal. Proceedings of the National Academy
of Sciences of the United States of America, 104(24), 10092–10097.

31
Hennig, W. (1968). Elementos de una sistemática filogenética. EUDEBA, Buenos Aires,
Argentina.
Hoorn C., Wesselingh F., Steege H., Bermudez M., Mora A., Sevink J., Sanmartín I., Anderson
C., Figueiredo J., Jaramillo C., et al. (2010). Amazonia Through Time : Andean uplift,
climate change, landscape evolution, and biodiversity. Science, 330, 927–931.
Hovenkamp, P. (1997). Vicariance events, not areas, should be used in biogeographical analysis.
Cladistics, 13, 67–79.
Hovenkamp P. (2001). A Direct Method for the Analysis of Vicariance Patterns. Cladistics, 17,
260-265.
Howard, P., Viskanic, P., Davenport, T., Kigenyi, R., Baltzer, M., Dickinson J., Lwanga, R.,
Matthews R., Balmford, A. (1998). Complementarity and the use of indicator groups for
reserve selection in Uganda. Nature, 394, 472-475.
Huelsenbeck, J. P., & Ronquist, F. (2001). MRBAYES: Bayesian inference of phylogenetic trees.
Bioinformatics, 17(8), 754–755.
Humpries, C., Williams P., Vane-Wright, R. (1995). Measuring biodiversity value for
conservation. Annual Review of Ecology, Evolution and Systematics, 26, 93-111.
Karremans A., (2016). Genera Pleurothallidinarum: an updated phylogenetic overview of
Pleurothallidinae. Lankesteriana, 16(2), 219–241.
Kearse, M., Moir, R., Wilson, A., Stones-Havas, S., Cheung, M., Sturrock, S., Buxton, S., Cooper,
A., Markowitz, S., Duran, C., Thierer, T., Ashton, B., Meintjes, P., & Drummond, A.
(2012). Geneious Basic: an integrated and extendable desktop software platform for the
organization and analysis of sequence data. Bioinformatics, 28(12), 1647–1649.
Kirby, S. (2011). Active mountain building and the distribution of “core” Maxillariinae species in
tropical Mexico and Central America. In Lankesteriana (Vol. 11, Issue 3).
https://doi.org/10.15517/lank.v11i3.18283
Kirby, S. (2007). Geological processes and orchid biogeography with applications to southeast
Central America. Lankesteriana, 7(1-2), 53-55.
Kolanowska M. 2014. The orchid flora of the Colombian Department of Valle del Cauca. Revista
Mexicana de Biodiversidad, 85, 445–462.
Llorente, B., Papavero, N., & Bueno, A. (2000). Síntesis histórica de la biogeografía. Revista de
la Academia de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, 24(91), 255-278.

32
McKay, A.A. (2008). Geografía de la región centroamericana. Coordinación Educativa y Cultural
Centroamericana, CECC/SICA, San José - Costa Rica.
Moraes, A. P., Leitch, I. J., & Leitch, A. R. (2012). Chromosome studies in Orchidaceae: karyotype
divergence in Neotropical genera in subtribe Maxillariinae. In Botanical Journal of the
Linnean Society (Vol. 170, Issue 1, pp. 29–39).
Myers, N. (1990). The biodiversity challenge: expanded hotspots analysis. Environmentalist,
10, 243-256.
Myers, N., Mittermeyer, R., Mittermeyer, C., Da Fonseca, G., & Kent, J. (2000). Biodiversity
hotspots for conservation priorities. Nature, 403, 853-858.
Nelson, G., & Platnick, N. (1984). Systematics and Biogeography: Cladistics and Vicariance.
New York, USA: Columbia University Press.
O’Dea, A., Lessios, H. A., Coates, A. G., Eytan, R. I., Restrepo-Moreno, S. A., Cione, A. L.,
Collins, L. S., de Queiroz, A., Farris, D. W., Norris, R. D., Stallard, R. F., Woodburne, M.
O., Aguilera, O., Aubry, M.-P., Berggren, W. A., Budd, A. F., Cozzuol, M. A., Coppard,
S. E., Duque-Caro, H., … Jackson, J. B. C. (2016). Formation of the Isthmus of Panama.
Science Advances, 2(8), e1600883.
Pérez-Escobar, O. A., Chomicki, G., Condamine, F. L., Karremans, A. P., Bogarín, D., Matzke, N.
J., Silvestro, D. and Antonelli, A. (2017). Recent origin and rapid speciation of Neotropical
orchids in the world 's richest plant biodiversity hotspot. New Phytologist, 215, 891–905.
Poinar JR, G., Rasmussen F.N., (2017). Orchids from the past, with a new species in Baltic amber.
Botanical Journal of the Linnean Society, 183:327-333.
Pridgeon, A.M., Cribb, J.P., Chase, W.M., & Rasmussen, F. (1999–2014). Genera Orchidacearum,
Volumes 1–6. Oxford University Press, Oxford.
https://doi.org/10.1111/j.1095-8339.2012.01266.
Pupulin, F. 2001. Contributions to a reassessment of Costa Tican Zygopetalinae (Orchidaceae).
The genus Kefersteinia. Rchb.f. Ann. Naturhist. Mus. Wien. Serie B 3: 525-555.
Ramirez S., Eltz T., Fujiwara M., Gerlach G, Goldman-Huertas B, Tsutsui N., Pierce N. (2011).
Asynchronous Diversification in a Specialized Plant-Pollinator Mutualism. Science, 333,
1742–1746.

33
Reeves, R. G., and E. Bermingham. (2006). Colonization, population expansion, and lineage
turnover: phylogeography of Mesoamerican characiform fish. Biol. J. Linn. Soc. 88:235–
255.
Reid, W. (1998). Biodiversity hotspots. Trends in Ecology and Evolution, 13(7), 275-280.
Ronquist, F., Huelsenbeck J., (2003). MRBAYES 3: Bayesian phylogenetic inference under
mixed models. Bioinformatics, 19, 1572-1574.
Rosen, D. E. (1975). A Vicariance Model of Caribbean Biogeography. In Systematic Zoology
(Vol. 24, Issue 4, p. 431). https://doi.org/10.2307/2412905
Salazar G., & Cabrera L. (2013). Megadiversidad críptica: sistemática, evolución y biogeografía
de linajes de orquídeas terrestres neotropicales. In XIX Congreso Mexicano de Botánica.
Tuxtla Gutiérrez, Chiapas, México.
Santiago-Valentin, E., & Olmstead, R. G. (2004). Historical biogeography of Caribbean plants:
introduction to current knowledge and possibilities from a phylogenetic perspective. In
TAXON (Vol. 53, Issue 2, pp. 299–319). https://doi.org/10.2307/4135610
Sayers, E. W., Agarwala, R., Bolton, E. E., Brister, J.