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ORNITOLOGIA NEOTROPICAL _________________________________________________________________________
 Volume 25 2014 No. 3 _________________________________________________________________________
ORNITOLOGIA NEOTROPICAL 25: 247–260, 2014
© The Neotropical Ornithological Society
ACTIVIDADES DIARIAS Y USO DE HÁBITAT DE LA REINITA 
AMARILLA (SETOPHAGA PETECHIA) Y LA PIRANGA ROJA 
(PIRANGA RUBRA) EN UN ÁREA VERDE URBANA DE CALI, 
COLOMBIA
Adriana del Pilar Caicedo-Argüelles & Lorena Cruz-Bernate
Universidad del Valle, Facultad de Ciencias Naturales y Exactas, Departamento de Biología, 
Apartado Aéreo 25360 Cali, Colombia. E-mail: caicedoa.adriana@gmail.com
Abstract. – Daily activities and habitat use of Yellow Warbler (Setophaga petechia) and Red Tana-
ger (Piranga rubra) in a green urban area in Cali, Colombia. – Migratory birds are a group with com-
plex ecology because they are affected by a variety of biotic and abiotic factors throughout their annual
cycle. Although a lot of research has been conducted, further information on basic aspects such as feed-
ing ecology is needed. From September 2011 to April 2012, a study was done on habitat use by Yellow
Warbler (Setophaga petechia) and Red Tanager (Piranga rubra) on the campus of Universidad del Valle,
Cali, Colombia. The recorded data included species, activity and its duration, foraging method, tree spe-
cies, substrate, and height. “Foraging” was the activity with the largest proportion of time spent by birds;
“Gleaning” was the most common foraging method used by the Yellow Warbler, while the Red Tanager
used “Hovering” and “Sallying.” Of 50 plant species used, Samanea saman, Pithecellobium dulce, Gua-
zuma ulmifolia, Leucaena leucocephala, Clitoria fairchildiana, and Jacaranda caucana were preferred.
The most used height interval was 4–6 m, and substrates where birds were observed most frequently
were “Twig,” “Leaves, flowers and fruits,” and “Secondary branch.” The present study demonstrates that
an area with abundant trees can provide habitat for migratory birds, despite being located in an urban
environment.
Resumen. – Las aves migratorias son un grupo con ecología compleja debido a que son afectadas por
una gran variedad de factores bióticos y abióticos a lo largo de las diferentes etapas de su vida, y aun-
que se han hecho investigaciones, hace falta información sobre aspectos básicos como la ecología
alimentaria. Entre septiembre 2011 y abril 2012, se estudió el uso que hacen la Reinita Amarilla
(Se-tophaga petechia) y la Piranga Roja (Piranga rubra), del hábitat que ofrece el campus de la Univer-
sidad del Valle, Cali, Colombia. A lo largo de recorridos de observación de cada especie migratoria se
registró actividad y duración, maniobra de obtención de alimento, especie arbórea usada, sustrato y
estrato. “Alimentación” fue la actividad a la que las aves dedicaron la mayor proporción de tiempo; la
Reinita Amarilla usó principalmente “Recoger”, como maniobra de obtención de alimento, y la Piranga
roja empleó “Recoger volando” y “Capturar en vuelo”. De 50 especies arbóreas usadas, Samanea
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CAICEDO-ARGÜELLES & CRUZ-BERNATE
saman, Pithecellobium dulce, Guazuma ulmifolia, Leucaena leucocephala, Clitoria fairchildiana y
Jacaranda caucana fueron preferidas. El intervalo de altura más utilizado fue 4–6 m, y “Ramita”, “Hojas,
flores y frutos” y “Rama secundaria”, fueron los sustratos más usados. El presente estudio demuestra
que una zona con abundantes árboles puede proveer hábitat para aves migratorias, a pesar de encon-
trarse en un entorno urbano. Aceptado el 31 de agosto de 2014.
Key words: Yellow Warbler, Summer Tanager, daily activity, feeding ecology, foraging height, foraging
method, habitat use, tree abundance, wintering range.
INTRODUCCIÓN
El uso de hábitat, entendido como la forma
en que un individuo aprovecha (o “consume”
en un sentido genérico) un conjunto de com-
ponentes físicos y biológicos (recursos) en un
ambiente (Hall et al. 1997), es un aspecto
importante de la ecología de las especies
migratorias y constituye información valiosa
sobre los organismos y sus requerimientos.
En el caso de las aves, no hay consenso sobre
las preferencias de hábitat respecto a los sitios
de parada e invernada, porque aunque algu-
nos trabajos sugieren que estas especies son
raras o ausentes en hábitats prístinos y se con-
centran en áreas perturbadas (MacArthur
1972, Karr 1976, Orejuela et al. 1980), según
otros estudios, muchas comunidades de aves
en hábitats primarios del Nuevo Mundo
incluyen una o más especies migratorias neár-
ticas (Rappole 1995).
Cada individuo debe decidir cuáles hábi-
tats o parches visitar para cubrir su cuota dia-
ria de energía, esto es particularmente
importante para las especies que usan recur-
sos similares; por lo que la repartición de
recursos ha sido reconocida como un factor
importante para la estructuración de los
ensambles locales de aves donde diferencias
morfológicas, fisiológicas y características de
comportamiento, resultan en uso diferencial
de los recursos, incluyendo estrategias de ali-
mentación distintas y patrones de estratifica-
ción (Bohm & Kalko 2009). Las estrategias de
alimentación combinan complejas interaccio-
nes entre morfología, preferencia y dispo-
nibilidad de presas, comportamiento de ali-
mentación, selección de hábitat y relaciones
con depredadores y competidores (Strong
2000). Sin embargo, en el caso de las aves
migratorias, aunque el interés en las zonas de
invernada parece estar creciendo (Faaborg et
al. 2010), diferentes aspectos de la ecología de
alimentación y uso de hábitat, que pueden
ayudar a evaluar la calidad del hábitat (Lyons
2005), y enfocar los esfuerzos de conserva-
ción (Petit et al. 1995), están débilmente docu-
mentados (Lefebvre et al. 1992, Strong 2000,
Gómez et al. 2011, Beltrán Salazar 2012).
Además, hace falta información sobre cómo y
cuándo inician los viajes, detalles de la selec-
ción de hábitats y uso de recursos en los sitios
de parada y residencia de invierno, factores
que inciden sobre la sincronización y selec-
ción de las rutas y la influencia del sexo y la
edad en todos los aspectos del fenómeno de
migración (Rappole 1995). Estos vacíos
adquieren mayor relevancia al tener en cuenta
los rápidos cambios que se presentan actual-
mente en los hábitats del Neotrópico
(Rappole 1995), y que se ha demostrado que
la calidad del hábitat durante la época no
reproductiva puede influenciar fuertemente el
rendimiento y sobrevivencia de la población
para al menos algunas de las especies migrato-
rias neárticas (Muñoz & Colorado 2012).
Las aves pueden mostrar preferencias por
especies de árboles para alimentarse, frecuen-
temente basadas en la abundancia de sus pre-
sas preferidas (artrópodos); aquellas prefe-
rencias pueden influir en la composición de
las comunidades de aves insectívoras (Gabbe
et al. 2002), y aunque han sido documentadas
en la zona templada del norte, se han estu-
249
USO DE HÁBITAT DE AVES MIGRATORIAS
diado raramente en bosques tropicales o sub-
tropicales (Greenberg et al. 2000), en parte
debido a la alta riqueza de especies de árboles
presente en la mayoría de estos hábitats (Bel-
trán Salazar 2012); sin embargo, existen en
estos ambientes áreas que no tienen estas
características, como los campus universita-
rios, los cuales juegan un papel importante
como hábitat disponible y pueden ser usados
como sitios de parada o invernada, mientras
las áreas circundantes sufren cambios, con
frecuencia, más marcados (Stiles 1990).
Evaluar las diferencias en el comporta-
miento de alimentación, composición de la
dieta, y disponibilidad del alimento de espe-
cies migratorias con requerimientos dietarios
y ecológicos similares, puede proveer un
mejor entendimiento delos factores que
gobiernan la estructura de la comunidad de
aves en los hábitats que éstas utilizan (Beltrán
Salazar 2012). Además, es importante llevar a
cabo estudios de éste tipo durante la época de
invernada, donde las aves requieren sitios que
provean seguridad y los recursos alimenticios
necesarios para obtener las reservas de
nutrientes para la migración de primavera y,
posiblemente, reproducción (Faaborg et al.
2010). El presente estudio tuvo como objetivo
determinar y cuantificar las actividades diarias
que las aves migratorias llevan a cabo y eva-
luar el uso que hacen de diferentes aspectos
de la estructura de la vegetación del campus
de la Universidad del Valle.
MÉTODOS
El trabajo se llevó a cabo entre septiembre
2011 y abril 2012 en el campus de la Universi-
dad del Valle sede Meléndez (3º32’33’’N,
76º31’58’’W; 995 m s.n.m.), municipio de Cali,
departamento del Valle del Cauca, Colombia.
El campus corresponde a la zona de vida de
Bosque Seco Tropical (bs-T) (Espinal 1967).
La temperatura y precipitación promedio
anual son 24,1°C y 1471 mm, respectiva-
mente, con dos picos de lluvia al año, de
marzo a mayo y de septiembre a noviembre
(Rivera 2006). Tiene un área aproximada de
100 ha de las cuales 8,5 ha están ocupadas por
edificaciones, 44 ha por árboles, 45,5 ha por
prados y pastizales y 1 ha por dos lagos. En el
campus hay 184 especies arbóreas, cinco de
las cuales aportan 44% de los individuos:
Mangifera indica (683), Pithecellobium dulce (575),
Guazuma ulmifolia (396), Swinglea glutinosa (235)
y Jacaranda caucana (210), mientras que 64 de
las especies están representadas por uno o dos
individuos (Vargas et al. no publ.).
Se hicieron cuatro recorridos semanales
de libre movilización dentro del área de estu-
dio, dos de 06:00 a 12:00 h y dos de 14:00 a
18:00 h. El tiempo de observación fue varia-
ble, ya que se siguió a las aves migratorias
hasta donde fuera posible. De cada individuo
detectado se registró especie, tipo y duración
de actividades, especie vegetal, sustrato y
estrato.
Las actividades diarias se clasificaron en
(1) alimentación: búsqueda y/o consumo del
alimento, (2) acicalamiento: cuidado del plu-
maje, (3) desplazamiento: movimiento a tra-
vés de un sustrato y (4) descanso: perma-
nencia del ave sobre un sustrato. De cada una
de las actividades se determinó la proporción
de tiempo invertido por cada especie; el regis-
tro de una actividad se estableció tomando el
tiempo continuo durante el cual un individuo
la llevó a cabo, aunque a lo largo de la misma
hubiera cambiado de especie vegetal, altura o
sustrato.
Dentro de “Alimentación”, se incluyeron
las maniobras de obtención del alimento: (1)
recoger “R” (gleaning): coger el alimento del
mismo sustrato donde el ave está posada, (2)
recoger volando “RV” (hovering): coger el ali-
mento de un sustrato en vuelo y luego posarse
en otro lugar, (3) volar y posarse “VP” (poun-
cing): volar hacia el alimento y posarse en el
sustrato donde éste se encuentra, (4) capturar
en vuelo “CV” (sallying): coger el alimento en
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CAICEDO-ARGÜELLES & CRUZ-BERNATE
el aire mientras vuela, (5) colgar “C” (han-
ging): capturar el alimento de otra superficie
del sustrato que está debajo de la percha del
ave mientras esta se cuelga boca abajo y (6)
estirar “E” (stretching): capturar el alimento
de otra superficie del sustrato que está encima
de la percha del ave mientras ésta estira su
cuerpo. Estas fueron categorías adaptadas de
Sodhi & Paszkowski (1995) y Hon-Kai
(2009).
Se empleó el índice estandarizado de
selección descrito por Krebs (1999), el cual
utiliza la razón entre la proporción de fre-
cuencia de uso de determinada especie vegetal
(Oi) y la proporción disponible de ésta en el
ambiente (Pi), y luego se hizo una prueba de
Chi-cuadrado (Zar 2010) para saber si las
especies vegetales arbóreas estaban siendo
usadas de acuerdo a su disposición en el
ambiente o no. Debido a la diferencia en las
abundancias de las especies vegetales, se usa-
ron para el análisis aquellas con más de 50
individuos.
El estrato, altura sobre el suelo en la que
se observó al ave, fue determinado con un cli-
nómetro, y el espectro de altura usado (0–16
m), se dividió en ocho intervalos de 2 m.
El sustrato, diferentes estructuras dentro de
una planta donde se registraron las activi-
dades diarias, se clasificó como (1) rama prin-
cipal “RP”: rama originada directamente
del tronco principal (diámetro 4–12 cm), (2)
rama secundaria “RS”: aquella que se des-
prende de una rama principal (diámetro 2–4
cm), (3) rama terciaria “R”: estructura que
sale de una rama secundaria y sostiene a las
hojas (diámetro < 2 cm), (4) hojas, flores y
frutos “HFF” y (5) bromelias “B”. Se hizo
una prueba Chi-cuadrado (Zar 2010), para
saber si las aves utilizaban aleatoriamente
o no la altura, asumiendo que cada inter-
valo tenía la misma posibilidad de ser usado;
mientras que los datos de uso de sustratos
fueron analizados con estadística descriptiva.
RESULTADOS
Durante el estudio se obtuvieron 299 regis-
tros, de los cuales 169 corresponden a la
Renita Amarilla y 130 a la Piranga Roja.
Ambas especies dedicaron la mayor cantidad
de tiempo a la actividad “Alimentación”
(Tabla 1), y las maniobras de obtención de ali-
mento más usadas fueron “Recoger”, “Reco-
ger Volando” y “Capturar en Vuelo” (Fig. 1).
De las 184 especies arbóreas presentes en
el campus, 50 fueron utilizadas al menos una
vez por la Reinita Amarilla y la Piranga Roja
(Apéndice 1); según el índice estandarizado de
selección (Bi), tienen “preferencia relativa”
TABLA 1. Porcentaje de registros y tiempo dedicado a actividades diarias por la Reinita Amarilla (Setophaga
petechia) y la Piranga Roja (Piranga rubra) en la Universidad del Valle, suroccidente de Colombia. Todas las
medidas de tiempo están dadas en minutos.
Especie Actividad n Porcentaje t total Porcentaje 
t/actividad
tmáx - tmín X ± SD
Setophaga petechia
Piranga rubra
Alimentación
Desplazamiento
Descanso breve
Acicalamiento
Alimentación
Desplazamiento
Descanso breve
Acicalamiento
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83
72,1
20,5
5,7
1,6
39,8
26,5
25,3
8,4
590
616
89,8
8,6
1,2
0,3
49,8
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16,9
3,2
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6 - 1
1 - 1
1 - 1
83 - 1
74 - 1
25 - 1
6 - 1
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2,02 ± 0,001
1 ± 0,000
1 ± 0,000
9,18 ± 0,010
8,25 ± 0,011
4,57 ± 0,004
2,51 ± 0,001
251
USO DE HÁBITAT DE AVES MIGRATORIAS
por ocho especies arbóreas (Tabla 2), y nin-
guna usó las especies vegetales según su dis-
ponibilidad en el ambiente (Reinita Amarilla:
χ2 = 22,362, gl = 13, P < 0,001, Piranga Roja:
χ2 = 19,675, gl = 11, P = 0,025). Sin embargo,
al revisar las diferencias entre la proporción
disponible de cada especie arbórea (Pi), y la
proporción usada por las aves (Oi), se deter-
minó que solamente Leucaena leucocephala,
Samanea saman, Guazuma ulmifolia y Pithecello-
bium dulce fueron preferidas por la Reinita
Amarilla y Clitoria fairchildiana, S. saman y Jaca-
randa caucana por la Piranga Roja (Fig. 2).
Las aves llevaron a cabo sus actividades en
alturas de 0 a 16 m (media = 6,4, DE = 3,3, n
= 287). Adicionalmente, se encontró que exis-
ten diferencias significativas en el uso de los
intervalos de altura (Reinita Amarilla: χ2 =
14,067, gl = 7, P < 0,001, Piranga Roja: χ2 =
14,067, gl = 7, P < 0,001); y 4–6 m es el rango
de altura más usado por ambas especies (Fig.
3). Por otro lado, ninguna de las especies
FIG. 1. Porcentaje de uso de las distintas maniobras de obtención de alimento por la Reinita Amarilla (a) y
la Piranga Roja (b) en la Universidad del Valle, suroccidente de Colombia. R: Recoger, RV: Recoger Vo-
lando, VP: Volar y Posarse, CV: Capturar en Vuelo, C: Colgar y E: Estirar.
252
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253
USO DE HÁBITAT DE AVES MIGRATORIAS
empleó todos los sustratos disponibles y el
uso de éstos por parte de la Reinita Amarilla y
la Piranga Roja fue distinto (Fig. 4).
DISCUSIÓN
“Alimentación” fue la actividad con la mayor
inversión de tiempo por especie, probable-
mente porque el factor crítico durante la épo-
ca de invernada es el abastecimiento
energético debido a la necesidad que tienen
los organismos de mantener una condición
fisiológica adecuada para iniciar el viaje de
regreso en el momento oportuno y tener sufi-
ciente energía durante éste (Lack 1968, Bel-
trán Salazar 2012). “Recoger” fue el método
de obtención de alimento más usado por la
Reinita Amarilla, al igual que lo encontrado en
otros estudios donde se ha demostrado que
ésta táctica es la más frecuentemente utilizada
FIG. 2. Porcentaje de disponibilidad (Pi) y uso de las especies vegetales arbóreas (Oi) utilizadas por la Rei-
nita Amarilla (a) y la Piranga Roja (b) en la Universidad del Valle, suroccidente de Colombia. Leu: Leucaena
leucocephala, Sam: Samanea saman, Cat: Catalpa longissima, Spa: Spathodea campanulata, Gua: Guazuma ulmifolia,
Pit: Pithecellobium dulce, Cli: Clitoria fairchildiana, Psi: Psidium guajava, Per: Persea americana, Man: Mangifera indica,
Tab: Tabebuia rosea, Jac: Jacaranda caucana, Cae: Caesalpinia pluviosa, Swi: Swinglea glutinosa e Ing: Inga edulis.
254
CAICEDO-ARGÜELLES & CRUZ-BERNATE
por reinitas migratorias (Robinson & Holmes
1982, Lovette & Holmes 1995, Muñoz &
Colorado 2012), debido a características mor-
fológicas y/o etológicas de las especies, ade-
más de ser energéticamente menos costoso y
disminuir la exposición de los individuos a
depredación (Muñoz & Colorado 2012). Por
su parte, la Piranga Rubra, quien tiene hábitos
alimenticios más variados (Hilty & Brown
2001), usa los diferentes métodos de alimen-
tación en proporciones distintas; sin embargo,
hay un mayor uso de “Recoger volando”, al
igual que lo reportado en los cuarteles de
reproducción e invierno, donde esta especie
usualmente utiliza la misma técnica para cap-
turar insectos, principalmente Hymenoptera,
Orthoptera y Coleoptera (Robinson 1996,
Isler & Isler 1999, Aborn & Moore 2004).
FIG. 3. Porcentaje de uso de los distintos intervalos de altura por la Reinita Amarilla (a) y la Piranga Roja
(b) en la Universidad del Valle, suroccidente de Colombia.
255
USO DE HÁBITAT DE AVES MIGRATORIAS
Hay una relación entre los métodos usados
por las aves al alimentarse de insectos en el
follaje y la clase de presas capturadas; estos
patrones de búsqueda son, en gran parte, una
función de rasgos morfológicos y perceptua-
les de cada especie, los cuales permiten a las
aves moverse, detectar y capturar presas de
maneras específicas; además, ciertas caracte-
rísticas del hábitat, particularmente su estruc-
tura física, han sido importantes fuerzas
selectivas en la determinación de patrones de
locomoción animal, comportamiento de ali-
mentación y explotación de recursos (Robin-
son & Holmes 1982, Lyons 2005).
El uso diferencial de las especies vegetales
arbóreas sugiere “preferencia relativa” por
algunas y “rechazo relativo” por otras, a pesar
de la gran diferencia entre sus abundancias, lo
cual coincide con lo hallado por Maurer &
Whitmore (1981), quienes encontraron que en
un bosque joven el uso de los árboles no
estaba determinado por su abundancia; sin
FIG. 4. Porcentaje de uso de los sustratos disponibles por la Reinita Amarilla (a) y la Piranga Roja (b) en la
Universidad del Valle, suroccidente de Colombia. RP: Rama Principal, RS: Rama Secundaria, RT: Rama
Terciaria, HFF: Hojas, Flores y Frutos y B: Bromelias.
256
CAICEDO-ARGÜELLES & CRUZ-BERNATE
embargo, estos estudios se han llevado a cabo
principalmente en bosques de la zona tem-
plada del norte (Holmes & Robinson 1981,
Gabbe et al. 2002, Park 2005, Strode 2009). La
preferencia por una especie de árbol en parti-
cular puede estar determinada por la interac-
ción entre el método de alimentación y la
estructura y arquitectura del follaje (Green-
berg & Bichier 2005), así como por la abun-
dancia de sus presas preferidas (Hutto 1985,
Greenberg & Bichier 2005, Beltrán Salazar
2012). Aquellas preferencias tienen el poten-
cial de influir en la composición de comuni-
dades de aves insectívoras (Airola & Barrett
1985, Gabbe et al. 2002), especialmente en
bosques con pocas especies de árboles donde
aquella dominante puede jugar un rol sustan-
cial en la determinación de las especies pre-
sentes (Greenberg et al. 2000).
Se ha demostrado que el follaje de las
especies arbóreas difiere frecuentemente en
características químicas, morfológicas y nutri-
cionales que afectan la abundancia de insectos
herbívoros, lo cual influye en la selección por
parte de las aves insectívoras sobre éstos
(Murakami 1998, Sipura 1999, Greenberg &
Bichier 2005, Silva & Vasconcelos 2011). La
“preferencia relativa” por especies nativas
como S. saman, P. dulce, G. ulmifolia y J. caucana
(Herrera 2009, USDA & ARS 2014), por
parte de la Reinita Amarilla y la Piranga Roja,
podría ser explicada por lo propuesto por De
La Zerda & Stauffer (1998), quienes plantean
que el alimento debe ser más abundante en
especies vegetales nativas debido a que al
haber evolucionado dentro de un área deter-
minada tienen asociados naturalmente insec-
tos, larvas y otras plantas (epífitas), mientras
que, las especies introducidas pueden no pro-
veer sustratos adecuados para una cantidad
similar. Por ejemplo, Beltrán & Wunderle
(2013) demostraron que la preferencia de las
aves por P. dulce, está relacionada con la gran
cantidad de artrópodos presentes en su follaje
gracias al alto contenido de nitrógeno y la
poca cantidad de hemicelulosa en sus hojas.
Por otro lado,la preferencia por algunas espe-
cies no nativas como L. leucocephala y C. fair-
childiana, no apoya dicho argumento (Apén-
dice 1); los autores mencionados antes, tam-
bién proponen que el rechazo de L. leucocepha-
la por la mayoría de aves estudiadas sugiere
evasión de sus presas, quienes son capaces de
almacenar mimosina (aminoácido no proteico
que contribuye al alto contenido de nitróge-
no), y altas cantidades de taninos condensa-
dos, sustancias que proporcionan defensa a
esta planta (Bell 2003); teniendo en cuenta es-
to, podría suponerse que este comportamien-
to puede variar al tratarse de aves migratorias,
por medio de una adaptación, por ejemplo,
debido a la necesidad de adquirir energía. Sin
embargo, faltan estudios detallados en la zona
para poder explicar mejor estas interacciones.
Hutto (1981), encontró que el uso de los
sustratos y estratos es más flexible que el uso
de las maniobras de obtención de alimento y
concluyó que en un año una especie puede
caracterizarse mejor por cómo se alimenta
que por el sustrato o estrato dónde lleva a
cabo esta actividad. También menciona que
en el caso de las aves migratorias, algunos
comportamientos deben ser más flexibles que
otros como resultado de la previsibilidad que
genera que el ambiente sea el determinante de
una variable; esto ocurre con la altura a la que
las aves se alimentan, la cual varía porque la
cantidad de estratos vegetales cambia entre
hábitats. En el caso de la Reinita Amarilla, se
ha reportado que a pesar de ser flexible en el
uso de la altura y el sustrato donde se alimenta
(Wiedenfeld 1989), usó casi el mismo inter-
valo de altura en el presente estudio que el
reportado por este autor durante la época
reproductiva y de invernada; lo cual podría
sugerir fidelidad a la altura de alimentación o
similitud entre la estructura vegetal de las
localidades de estudio.
Al igual que lo encontrado por Chipley
(1980), Maurer & Whitmore (1981), Sodhi &
257
USO DE HÁBITAT DE AVES MIGRATORIAS
Pazskowski (1995), Warkentin & Morton
(2000) y Hon-Kai (2009), los sustratos más
utilizados por parte de las aves migratorias
fueron “Ramita” y “Hojas, flores y frutos”. La
gran cantidad de observaciones en estas cate-
gorías puede deberse a tres razones: 1) la alta
abundancia de invertebrados herbívoros que
son atraídos por los productos fotosintéticos
y nutrientes que éstas estructuras (hojas, flo-
res, frutos) proveen (Sipura 1999, Hon-Kai
2009, Beltrán & Wunderle 2013), 2) la proxi-
midad de “Ramita” a las hojas, lo cual proba-
blemente brinda a este sustrato una variedad
considerable de invertebrados herbívoros
(Hon-Kai 2009) y 3) el pequeño tamaño de la
Reinita Amarilla; sin embargo, se requieren
estudios en la zona que apoyen estas sugeren-
cias. La categoría “Rama secundaria” también
tiene un número de avistamientos importante
debido a que la Piranga Roja, es una especie
considerablemente más grande, para la cual el
tamaño de “Ramita” y “Hojas, flores y fru-
tos”, no favorece para la actividad de “Ali-
mentación”.
En conclusión, la actividad diaria a la que
las aves dedican la mayor proporción de su
tiempo es “Alimentación”, lo que confirma la
necesidad de éstas de obtener la energía para
su mantenimiento y el viaje de regreso hacía
sus zonas de reproducción. Las maniobras de
obtención de alimento y los sustratos que las
aves usan, están determinados principal-
mente por características propias de las espe-
cies como su tamaño corporal y el alimento
que consumen; por su parte, la altura debe
estar más relacionada con la estructura de la
vegetación y dónde se encuentran los recur-
sos. La preferencia por algunas especies vege-
tales probablemente responda a la oferta de
recursos alimenticios presentes en ellas. Se
sugieren estudios que proporcionen resulta-
dos detallados en hábitats urbanos, suburba-
nos y bosques, que incluyan calidad y
distribución de hábitats, calidad nutricional
del follaje, abundancia de artrópodos e identi-
ficación de rutas y horarios de migración, los
cuales permitirán conocer los requerimientos
específicos y contribuir en la formulación de
estrategias adecuadas de conservación.
AGRADECIMIENTOS
A la Vicerrectoría de Investigaciones y el
Departamento de Biología de la Universidad
del Valle por la financiación del proyecto de
Convocatoria Interna 1–2011. A Edgardo
Londoño, Fernando Zapata y Edier Soto por
su asesoría en el análisis de datos. A Hum-
berto Álvarez-López y los jurados evaluadores
por su contribución a mejorar el manuscrito.
REFERENCIAS
Airola, D. A., & R. H. Barrett. 1985. Foraging and
habitat relationships of insect-gleaning birds in
a Sierra Nevada mixed-conifer forest. Condor
87: 205–216.
Aborn, D. A., & F. R. Moore. 2004. Activity bud-
gets of Summer Tanagers during spring migra-
tory stopover. Wilson Bull. 116: 64–68.
Bell, E. A. 2003. Nonprotein amino acids of plants:
significance in medicine, nutrition and agricul-
ture. J. Agric. Food Chem. 51: 2854–2865.
Beltrán Salazar, J. W. 2012. Tritrophic interactions
in subtropical novel dry woodlands: differential
use of tree species by foraging birds and their
arthropod prey. Ph.D. diss., Univ. of Puerto
Rico, San Juan, Puerto Rico, USA.
Beltrán, W., & J. M. Wunderle Jr. 2013. Determi-
nants of tree species preference for foraging by
insectivorous birds in a novel Prosopis-Leucaena
woodland in Puerto Rico: the role of foliage
palatability. Biodivers. Conserv. 22: 2071–
2089.
Bohm, S. M., & E. K. V. Kalko. 2009. Patterns of
resource use in an assemblage of birds in the
canopy of a temperate alluvial forest. J. Orni-
thol. 150: 799–814.
Chipley, R. M. 1980. Nonbreeding ecology of the
Blackburnian Warbler. Pp. 309–317 en Keast,
A., & E. S. Morton (eds). Migrant birds in the
Neotropics: ecology, behavior, distribution and
conservation. Smithsonian Institution Press,
258
CAICEDO-ARGÜELLES & CRUZ-BERNATE
Washington, D.C., USA.
De La Zerda, L., & D. F. Stauffer. 1998. Habitat
selection by Blackburnian Warblers wintering
in Colombia. J. Field Ornithol. 69: 457–465.
Espinal, L. S. 1967. Apuntes sobre ecología colom-
biana. Universidad del Valle, Cali, Colombia.
Faaborg, J., R. T. Holmes, A. D. Anders, K. L. Bild-
stein, K. M. Dugger, S. A. Gauthreaux, Jr., P.
Heglund, K. A. Hobson, A. E. Jahn, D. H.
Johnson, S. C. Latta, D. J. Levey, P. Marra, C. L.
Merkord, E. Nol, S. I Rothstein, T. W. Sherry,
T. S. Sillett, F. R Thompson III, & N. Warnock.
2010. Recent advances in understanding migra-
tion systems of New World land birds. Ecol.
Monogr. 80: 3–48.
Gabbe, A. P., S. K. Robinson, & J. D. Brawn. 2000.
Tree-species preferences of foraging insectivo-
rous birds: implications for floodplain forest
restoration. Conserv. Biol. 16: 462–470.
Gómez, C., N. J. Bayly, A. M. González, E. Abril,
C. Arango, J. I. Giraldo, L M. Sánchez-Clavijo,
J. E. Botero, L. Cárdenas, R. Espinosa, K. Hob-
son, A. E. Jahn, R. Johnston, D. Levey, A.
Monroy, & L. G. Naranjo. 2011. Avances en la
investigación sobre aves migratorias neárticas-
neotropicales en Colombia y retos para el
futuro: trabajos del III Congreso de Orni-
tología Colombiana, 2010. Ornitol. Colomb.
11: 3–13.
Greenberg, R., & P. Bichier. 2005. Determinants of
tree species preference of birds in oak-acacia
woodlands of Central America. J. Trop. Ecol.
21: 57–66.
Greenberg, R., P. Bichier, A. Cruz Angon, C.
MacVean, R. Pérez, & E. Cano. 2000. The
impact of avian insectivory on arthropods and
leaf damage in some Guatemalan coffee planta-
tions. Ecology 81: 1750–1755.
Hall, L. S., P. R. Krausman, & M. L. Morrison.
1997. The habitat concept and a plea for stan-
dard terminology. Wildlife Soc. B. 25: 173–182.
Herrera, S. 2009. Árboles de la Universidad del
Valle. Programa Editorial Universidad del
Valle, Cali, Colombia.
Hilty, S. L., & W. L. Brown. 2001. Guía de las aves
de Colombia. American Bird Conservancy,
Bogotá, Colombia.
Holmes, R. T., & S. K. Robinson. 1981. Tree spe-
cies preferences of foraging insectivorous birds
in a northern hardwoods forest. Oecologia 48:
31–35.
Hon-Kai, K. 2009. Foragingecology of insectivo-
rous birds in a mixed forest of Hong Kong.
Acta Ecol. Sin. 29: 341–346.
Hutto, L. 1981. Seasonal variation in the foraging
behavior of some migratory western wood
warblers. Auk. 98: 765–777.
Hutto, R. L. 1985. Habitat selection by nonbreed-
ing, migratory land birds. Pp. 455–473 en Cody,
M. L. (ed.). Habitat selection in birds. Aca-
demic Press, Inc., Orlando, Florida, USA.
Isler, M. L., & P. R. Isler. 1999. The tanagers: natu-
ral history, identification and distribution.
Smithsonian Institution Press, Washington,
D.C., USA.
Karr, J. R. 1976. On the relative abundance of
migrants from the North Temperate Zone in
tropical habitats. Wilson Bull. 88: 433–458.
Krebs, C. J. 1999. Ecological methodology. 2nd ed.,
Addison-Wesley Educational Publishers, Inc.,
Menlo Park, California, USA.
Lack, D. 1968. Bird migration and natural selec-
tion. Oikos 19: 1–9.
Lefebvre, G., B. Poulin, & R. McNeil. 1992. Abun-
dance, feeding behavior and body condition of
Neartic warblers wintering in Venezuelan man-
groves. Wilson Bull. 104: 400–412.
Lovette, I. J., & R. T. Holmes. 1995. Foraging
behavior of American Redstarts in breeding
and wintering habitats: implications for relative
food availability. Condor 97: 782–791.
Lyons, J. E. 2005. Habitat-specific foraging of Pro-
thonotary Warblers: deducing habitat quality.
Condor 107: 41–49.
MacArthur, R. H. 1972. Geographical ecology:
patterns in the distribution of species. Prince-
ton Univ. Press, Princeton, New Jersey, USA.
Maurer, B. A., & R. C. Whitmore. 1981. Foraging
of five bird species in two forest with different
vegetation structure. Wilson Bull. 93: 478–490.
Muñoz, J. M., & G. J. Colorado. 2012. Foraging
ecology of the Cerulean Warbler (Setophaga ceru-
lea) in Andean agroforestry ecosystems. Orni-
tol. Neotrop. 23: 359–366.
Murakami, M. 1998. Foraging habitat shift in the
Narcissus Flycatcher, Ficedula narcissina, due to
response of herbivorous insects to the
strengthening defenses of canopy trees. Ecol.
259
USO DE HÁBITAT DE AVES MIGRATORIAS
Res. 13: 73–82.
Orejuela, J. E., R. J. Raitt, & H. Álvarez. 1980. Dif-
ferential use by North American migrants of
three types of Colombian forests. Pp: 253–264
en Keast, A., & E. S. Morton (eds). Migrant
birds in the Neotropics: ecology, behavior, dis-
tribution and conservation. Smithsonian Insti-
tution Press, Washington, D.C., USA.
Park, C. R. 2005. Tree species preference and inter-
specific difference of foraging maneuver, trees
and location among four canopy-dwelling birds
at high-elevation temperate deciduous forest in
Mt. Jumbongsan. Integr. Biosci. 9: 41–46.
Petit, D. R., J. E. Lynch, R. L. Hutto, J. G. Blake, &
R. B. Waide. 1995. Habitat use and conserva-
tion in the Neotropics. Pp: 145–197 en Martin
T. E., & D. M. Finch (eds). Ecology and man-
agement of Neotropical migratory birds: a syn-
thesis and review of critical issues. Oxford
Univ. Press, New York, New York, USA.
Rappole, J. H. 1995. The ecology of migrants birds:
a Neotropical perspective. Smithsonian Institu-
tion Press, Washington, D.C., USA.
Rivera, H. F. 2006. Composición y estructura de
una comunidad de aves en un área suburbana
en el occidente colombiano. Ornitol. Colomb.
4: 22–38.
Robinson, W. D. 1996. Summer Tanager (Piranga
rubra). En Poole, A., & F. Gill (eds). The birds
of North America, no. 248. The Birds of North
America, Inc., Philadelphia, Pennsylvania, USA.
Robinson, S. K., & R. T. Holmes. 1982. Foraging
behavior of forest birds: the relationships
among search tactics, diet, and habitat struc-
ture. Ecology 63: 1918–1931.
Sodhi, N. S., & C. A. Paszkowski. 1995. Habitat use
and foraging behavior of four parulid warblers
in a second-growth forest. J. Field Ornithol. 66:
277–288.
Silva, L. V. B., & H. L. Vasconcelos. 2011. Plant
palatability to leaf-cutter ants (Atta laevigata) and
litter decomposability in a Neotropical wood-
land savana. Austral Ecol. 36: 504–510.
Sipura, M. 1999. Tritrophic interactions: willows,
herbivorous insects and insectivorous birds.
Oecologia 121: 537–545.
Stiles, F. G. 1990. La avifauna de la Universidad de
Costa Rica y sus alrededores a través de veinte
años (1968–1989). Rev. Biol. Trop. 38:
361–381.
Strode, P. K. 2009. Spring tree species use by
migrating Yellow-rumped Warblers in relation
to phenology and food availability. Wilson J.
Ornithol. 121: 457–468.
Strong, A. M. 2000. Divergent foraging strategies
of two Neotropical migrant warblers: implica-
tions for winter habitat use. Auk 117: 381–392.
United States Department of Agriculture & Agri-
cultural Research Service (USDA & ARS).
2014. Germplasm Resources Information Net-
work (GRIN). En: National Germplasm
Resources Laboratory, Beltsville, Maryland.
Versión 30 de enero de 2014. Consultado el 28
de agosto de 2014 de http://www.ars-grin.gov.
Warkentin, I. G., & E. S. Morton. 2000. Flocking
and foraging of wintering Prothonotary War-
blers. Wilson Bull. 112: 88–98.
Wiedenfeld, D. A. 1989. Foraging in temperate -
and tropical- breeding and wintering male Yel-
low Warblers. Pp: 321–328 en Keast, A., & E. S.
Morton (eds). Migrant birds in the Neotropics:
ecology, behavior, distribution and conserva-
tion. Smithsonian Institution Press, Washing-
ton, D.C., USA.
Zar, J. H. 2010. Biostatistical analysis. 5th ed. Pear-
son Education, Inc., Upper Saddle River, New
Jersey, USA.
260
CAICEDO-ARGÜELLES & CRUZ-BERNATE
APÉNDICE 1. Abundancia y origen de las especies vegetales arbóreas usadas por la Reinita Amarilla y la
Piranga Roja en la Universidad del Valle, suroccidente de Colombia. * Basado en Herrera (2009) y USDA
& ARS (2014). Abund. = abundancia (no. de individuos).
Sustrato vegetal *Origen Abund. Sustrato vegetal *Origen Abund.
Mangifera indica
Pithecellobium dulce
Guazuma ulmifolia
Swinglea glutinosa
Jacaranda caucana
Leucaena leucocephala
Tabebuia rosea
Samanea saman
Clitoria fairchildiana
Caesalpinia pluviosa
Persea americana
Psidium guajava
Inga edulis
Catalpa longissima
Spathodea campanulata
Guarea guidonia
Pachira speciosa
Elaeis guineensis
Tabebuia sp.
Ochroma pyramidale
Erythrina fusca
Ficus benjamina
Cordia alliodora
Jacaranda hesperia
Ceiba petandra
No nativa
Nativa
Nativa
No nativa
Nativa
No nativa
Nativa
Nativa
No nativa
Nativa
Nativa
Nativa
Nativa
No nativa
No nativa
Nativa
Nativa
No nativa
-
Nativa
Nativa
No nativa
Nativa
Nativa
Nativa
683
575
396
235
210
168
135
129
124
106
79
78
68
56
51
47
45
41
41
37
37
33
33
29
27
Adenanthera pavonina
Sterculia apetala
Senna siamea
Couroupita guianensis
Senna spectabilis
Anacardium excelsum
Enterolobium cyclocarpum
Pimenta racemosa
Hura crepitans
Eucalyptus sp.
Citharexylum kunthianum
Cedrela odorata
Bravaisia integerrima
Calliandra pittieri
Ficus elastica
Trichanthera gigantea
Swietenia macrophylla
Inga sp.
Cecropia cf. angustifolia
Pterogyne nitens
Syzygium jambos
Albizia guachapele
Casuarina equisetifolia
Washingtonia robusta
Clusia minor
No nativa
Nativa
No nativa
Nativa
Nativa
Nativa
Nativa
No nativa
Nativa
No nativa
-
Nativa
Nativa
Nativa
No nativa
Nativa
Nativa
-
Nativa
No nativa
No nativa
Nativa
No nativa
No nativa
No nativa
26
26
23
21
20
20
17
16
15
14
11
11
10
9
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