Biologia_reproductiva_de_Artibeus_litura

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Mastozoología Neotropical
ISSN: 0327-9383
enrique.lessa@gmail.com
Sociedad Argentina para el Estudio de los
Mamíferos
Argentina
Castillo-Navarro, Yeimy; Serrano-Cardozo, Víctor H.; Ramírez-Pinilla, Martha P.
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA DE Artibeus lituratus Y Artibeus jamaicensis
(PHYLLOSTOMIDAE: STENODERMATINAE) EN UN ÁREA URBANA EN COLOMBIA
Mastozoología Neotropical, vol. 24, núm. 1, julio, 2017, pp. 69-84
Sociedad Argentina para el Estudio de los Mamíferos
Tucumán, Argentina
Disponible en: http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=45753369007
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Mastozoología Neotropical, 24(1):69-84, Mendoza, 2017
Versión impresa ISSN 0327-9383
Versión on-line ISSN 1666-0536
Recibido 1° septiembre 2016. Aceptado 10 octubre 2016. Editor asociado: H Mantilla-Meluk
Artículo
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA DE Artibeus lituratus 
Y Artibeus jamaicensis (PHYLLOSTOMIDAE: 
STENODERMATINAE) EN UN ÁREA URBANA 
EN COLOMBIA
Yeimy Castillo-Navarro1,2, Víctor H. Serrano-Cardozo2 
y Martha P. Ramírez-Pinilla1
1 Laboratorio de Biología Reproductiva de Vertebrados, Escuela de Biología, Universidad Industrial de Santander, 
Carrera 27 Calle 9, Ciudad Universitaria, 680002 Bucaramanga, Santander, Colombia. [Correspondencia: Martha P. 
Ramírez-Pinilla <mpramir@uis.edu.co>].
2 Laboratorio de Ecología, Escuela de Biología, Universidad Industrial de Santander, Carrera 27 calle 9, Ciudad 
Universitaria, 680002 Bucaramanga, Santander, Colombia. 
RESUMEN. Se investigó la actividad reproductiva de las hembras de Artibeus lituratus y A. jamaicensis en un 
área urbana y su relación con la estacionalidad climática y la disponibilidad de recursos alimenticios. Durante el 
año 2012 se capturaron un total de 366 hembras y se evaluó su condición reproductiva por medio de morfología 
externa (condición del pezón, distensión abdominal) y caracterización de las fases del ciclo estral mediante citologías 
de frotis vaginales. Se registra el patrón de poliestría bimodal para las dos especies, y se confirma la fenología 
bimodal previamente reportada para A. lituratus sobre la cordillera Oriental de los Andes colombianos. El uso 
de las citologías optimizó la evaluación de la condición reproductiva, reconociendo receptividad sexual (estro o 
cópula) en hembras consideradas inactivas por sus caracteres morfológicos externos. En un mismo muestreo se 
encontraron hembras en diferente condición reproductiva; por lo tanto no hubo sincronía intraespecífica en la 
actividad reproductiva. Sin embargo, se observó que A. lituratus y A. jamaicensis coinciden temporalmente en 
los periodos de gestación y parto en la segunda temporada seca y en la primera temporada húmeda del año. 
Se observaron los murciélagos forrajeando durante todo el año, consumiendo frutos durante varios meses y 
consumiendo néctar durante la temporada más seca del año. Las especies estudiadas no presentan un estricto 
ajuste de su fenología reproductiva al patrón climático del área de estudio y mantienen un patrón conservado 
de poliestría bimodal, común con otras poblaciones de hábitats no urbanos.
ABSTRACT. Reproductive biology of Artibeus lituratus and Artibeus jamaicensis in an urban area of Co-
lombia. We investigated the annual reproductive activity of females of Artibeus lituratus and A. jamaicensis 
inhabiting an urban area and its relation with climate and dietary resources. The reproductive condition of each 
of 366 females captured during 2012 was evaluated through external morphological characters (nipple condition 
and abdominal distension) and the characterization of the phases of the oestral cycle using cytologies of vaginal 
smears. We document a pattern of bimodal polyestrous for the two species, confirming the previously reported 
bimodal phenology for A. lituratus on the Cordillera Oriental of the Colombian Andes. By using vaginal cytol-
ogy, the evaluation of reproductive condition was optimized, recognizing sexual receptivity (oestrus - copula) 
in females considered as reproductively inactive by their external morphology. We found females in different 
reproductive condition in the same sampling period, indicating that there is intraspecific asynchrony in repro-
ductive activity. Nevertheless, A. lituratus and A. jamaicensis coincide in gestation and birth periods in the 
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Y Castillo-Navarro et al.70
INTRODUCCIÓN 
El desarrollo de investigaciones en biología re-
productiva es fundamental para comprender los 
eventos reproductivos propios de las especies, 
así como las estrategias usadas por los animales 
para sobrevivir en entornos con perturbacio-
nes naturales y antropogénicas (Filho et al., 
2007). El conocimiento de la reproducción en 
murciélagos es fragmentario, existiendo mayo-
ritariamente estudios para especies de zonas 
templadas (p. ej. Racey et al., 1987; Jolly, 1988; 
Heideman y Utzurrum, 2003; Bumrungsri et al., 
2007; Grange et al., 2011) y de pocas especies 
tropicales (Osma y Turriago, 1988a, b; Galindo 
et al., 2000; Tschapka, 2005; Filho et al., 2007; 
Pakrasi y Tiwari, 2007; Rasweiler et al., 2010). 
El murciélago frutero grande (Artibeus 
lituratus) y el murciélago jamaiquino (Artibeus 
jamaicensis) son dos especies frugívoras abun-
dantes en el neotrópico (Sosa y Ramoni-Perazzi, 
1995) y en Colombia (Muñoz, 2001). Como 
otras especies frugívoras, juegan un papel cru-
cial en la dinámica de los bosques, dispersando 
semillas y promoviendo la regeneración, lo que 
contribuye al mantenimiento de la diversidad 
de flora y fauna (Emmons y Feer, 1997). Las 
dos especies son generalistas en la consecución 
de recursos, y algunos autores las consideran 
sinantrópicas, encontrándose frecuentemente 
en ambientes urbanos (Bredt y Uieda, 1996), 
donde suelen ser las especies de murciélagos 
más abundantes (ej. Suárez-Villota et al., 2009; 
Gazarini y Pedro, 2013). 
La reproducción de estas especies ha sido 
estudiada en diferentes países (e.g., Costa Rica: 
Dinerstein, 1986; Stoner, 2001; Brasil: Willig, 
1985; Filho et al., 2007; Duarte y Talamoni, 
2010; Venezuela: August y Baker, 1982; Sosa 
y Ramoni-Perazzi, 1995; Panamá: Fleming et 
al., 1972; Wilson et al., 1991; Perú: Mena y 
Williams, 2002) y en Colombia se han realizado 
tres estudios publicados para A. lituratus por 
Tamsitt y Valvidieso (1963, 1965a y 1965b). De 
acuerdo con estos trabajos, en Centroamérica 
las dos especies presentan estacionalidad en la 
reproducción (Fleming et al., 1972; August y 
Baker, 1982); las crías son destetadas durante la 
estación húmeda, aprovechando el incremento 
estacional en la abundancia de los recursos 
alimenticios (Fleming et al., 1972). Estas in-
vestigaciones han utilizado caracteres morfo-
lógicos externos (Sosa y Ramoni-Perazzi, 1995; 
Stoner, 2001; Mena y Williams, 2002; Filho et 
al., 2007) e histología del tracto reproductivo 
(Tamsitt y Valvidieso 1963, 1965a y 1965b; 
Duarte y Talamoni, 2010). Adicionalmente, el 
análisis celular del frotis vaginal ha permitido 
rastrear las fases del ciclo estral en diferentes 
grupos de mamíferos, determinando el estado 
de actividad reproductiva en un momento 
dado (Hernández et al., 2002; Marcondes et 
al., 2002; Márquez, 2002; Carlson y Gese, 2008; 
Leigh et al., 2010; Vela-Vargas et al., 2016). 
Este análisis se ha usado en algunas especies 
de murciélagos (Taphozous georgianus: Jolly, 
1988, Nyctalus noctula: Racey, 2009, Carollia 
perspicillata: Bonilla y Turriago, 1988; Laska, 
1990, Diphylla ecaudata: Elizalde et al., 2008; 
especies frugívoras y nectarívoras, Vela-Vargas 
et al., 2016) y no se conoce paraninguna es-
pecie de Artibeus.
En general, se ha observado que en el 
neotrópico los patrones estacionales en la 
reproducción de murciélagos insectívoros y 
frugívoros se asocian con los incrementos es-
second dry season and in the first wet season of the year. Bats were observed foraging throughout the year, 
consuming fruits for several months and nectar during the driest season of the year. The species studied do not 
strictly adjust their reproductive phenology to the climate pattern in the study area and followed a conserved 
pattern of bimodal polyestry, common with other populations from non-urban habitats.
Palabras clave: Citologías vaginales. Estro. Murciélagos. Poliestría. Reproducción.
Key words: Bats. Oestrus. Polyestry. Reproduction. Vaginal cytology.
REPRODUCCIÓN DE Artibeus EN UN ÁREA URBANA 71
tacionales en la abundancia alimenticia, que se 
relaciona a su vez con los patrones de lluvias 
(Fleming et al., 1972; Wilson, 1979). Para las 
poblaciones de murciélagos frugívoros que 
habitan áreas urbanas en donde la introduc-
ción de especies de plantas ornamentales y el 
subsidio antropogénico a estas plantas (p. ej. 
riego y fertilizantes) puede producir patrones de 
fructificación constantes durante el año y dife-
rentes a los de los bosques originales, se puede 
hipotetizar la existencia de alguna variación 
en los patrones temporales de reproducción 
conocidos. En el presente trabajo se establece 
la actividad reproductiva anual de las hembras 
de A. lituratus y A. jamaicensis que cohabitan 
en el área urbana de Bucaramanga mediante el 
análisis de características morfológicas externas 
y citológicas, se determina si existe sincronía 
reproductiva interespecífica en relación con 
la estacionalidad climática del área de estudio 
y su efecto en la disponibilidad de frutos de 
su dieta, comparando con los patrones de 
reproducción conocidos para las dos especies 
en áreas no urbanas. 
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de Estudio
El estudio se llevó a cabo en el campus central de 
la Universidad Industrial de Santander (UIS), ubi-
cado en el nororiente de la ciudad de Bucaramanga, 
Santander, Colombia (N 7°08’29.15’’, O 73°07’06.60’’, 
1040 m de altitud); el campus comprende zonas 
arborizadas y edificaciones que cubren un área de 
337 000 m2. La localidad de estudio presenta una 
precipitación promedio anual de 1279 mm, con 
dos periodos marcados de lluvias, uno de marzo a 
mayo y otro de octubre a noviembre; la temperatura 
promedio anual es 24 °C (IDEAM, 2015). El campus 
se encuentra conectado al resto de la ciudad a través 
de una extensiva red de calles y parques urbanos 
arborizados. La vegetación del campus cuenta con 
árboles que ofrecen recurso alimenticio a los mur-
ciélagos como Mangifera indica y Terminalia catappa, 
entre otros (García et al., 2015).
Colección de datos morfológicos
Se siguieron las directrices para el uso de especies 
silvestres de la Sociedad Americana de Mastozoo-
logía (Sikes et al., 2011). La actividad reproductiva 
de los murciélagos se estudió mensualmente desde 
enero hasta diciembre de 2012; se instalaron un 
promedio de 5 redes de niebla (12 × 2.6 m) en 
diferentes espacios del campus, aprovechando los 
sitios de percha. Las redes se abrieron durante 5 h 
aproximadamente y se revisaron cada 30 min, así se 
alcanzó un esfuerzo de muestreo total de 51 480 m2 
× h (sensu Straube y Bianconi, 2002).
De cada una de las hembras capturadas se registró 
el estado de desarrollo, condición reproductiva y me-
didas morfológicas (longitud del antebrazo, longitud 
total) tomadas con un calibrador (± 0.01 mm). Con 
el fin de reconocer recapturas dentro del mismo mes 
se realizó una perforación con un número conse-
cutivo sobre el plagiopatagio del lado derecho. El 
estado de desarrollo se estableció por la osificación 
en las epífisis de las falanges (individuo juvenil, 
epífisis cartilaginosas; individuo adulto, osificación 
de las falanges completa) (Stoner, 2001). Para la 
determinación de las especies de murciélagos se 
siguió a Gardner (2007). Cinco individuos fueron 
colectados y depositados en la colección de referencia 
de mastozoología de la Universidad Industrial de 
Santander (el permiso de colecta de los ejemplares 
fue emitido por Corporación Autónoma Regional 
para la Defensa de la Meseta de Bucaramanga 
CDMB, en la Resolución #000839 de 2015).
La evaluación del estado reproductivo se limitó 
a los individuos adultos; no se tuvo en cuenta los 
machos ya que, aunque la posición de los testícu-
los escrotal o abdominal ha sido utilizada como 
indicativa de actividad reproductiva (Menezes da 
Silva, 2007), esta se altera con la manipulación del 
animal, conduciendo a una toma de datos errónea. 
Las hembras se asignaron a una de cuatro categorías. 
1) hembras preñadas: se identificaron por palpación 
en la región ventral, teniendo en cuenta que esta 
técnica permite detectar un feto aproximadamente 
seis semanas antes del parto (Handley et al., 1991). 
2) hembras lactantes y 3) post-lactantes, condición 
del pezón; lactancia: evidencia de leche y pérdida de 
pelo circundante, post-lactancia: ausencia de leche 
y pelo más oscuro rodeando el pezón. Las hembras 
que exhibieron alguna de las tres categorías ante-
riores se consideraron reproductivamente activas, 
mientras que hembras que carecían de estos rasgos 
reproductivos (hembras sin embriones evidentes o 
sin secreción de leche) fueron asignadas a la última 
categoría 4) hembras no reproductivas o inactivas 
(Zortea, 2003). 
Algunas de las hembras adultas consideradas no 
reproductivas podrían ser hembras receptivas o en 
estro o hembras preñadas en estados de gestación 
tempranos, por lo que, en términos estrictos, serían 
también hembras en actividad reproductiva. Así, se 
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realizaron análisis citológicos de frotis vaginales con 
el fin de complementar la información macroscópica 
de la condición reproductiva en las hembras cap-
turadas. La toma de muestras citológicas se llevó a 
cabo en el menor tiempo posible, tras la captura. Las 
hembras con gestaciones muy avanzadas (abdomen 
notablemente distendido según Handley et al., 1991) 
se descartaron de este protocolo. Cada individuo se 
tomó tendido sobre el dorso con los dedos alrededor 
del cuerpo, limitando el movimiento de la cabeza 
y las alas (Kunz y Parsons, 2009); una vez ubicada 
la apertura vaginal, se introdujeron 2 μL de suero 
fisiológico con una micropipeta, pasados unos se-
gundos se aspiró el lavado vaginal y se colocó en 
una lámina porta-objetos. Para garantizar una buena 
muestra, se procuró duplicar el lavado. Al secarse la 
muestra en el porta-objeto a temperatura ambiente, 
se fijó por inmersión en etanol (96%). La tinción 
del contenido celular se realizó usando dos métodos: 
tinción de Papanicolaou (Díaz y Parra, 2009) y baños 
en eosina-azul de metileno. Con el fin de preservar 
el contenido celular de las muestras, se cubrió con 
resina sintética Entellan® y un cubreobjetos. Para la 
determinación celular de cada citología, se tomaron 
7 micrografías del campo ocular por medio de una 
cámara montada sobre un microscopio Nikon® 
ECLIPSE 55i tomando campos al azar dentro del 
micropreparado y usando un objetivo de 10x. Las 
muestras citológicas procesadas se depositaron como 
colección de referencia en el Laboratorio de Biolo-
gía Reproductiva de Vertebrados de la Universidad 
Industrial de Santander.
Se hicieron recorridos nocturnos en cada muestreo 
para ubicar y determinar los árboles que estaban 
siendo utilizados por los murciélagos como alimento 
en el área. Dado que la observación de los murcié-
lagos alimentándose es a distancia y nocturna, no 
se pudo discriminar por sexo o categoría de edad/
reproductiva los individuos de cada especie que 
estaban consumiendo el recurso. Igualmente, se 
realizaron registros mensuales durante el día para 
determinar fructificación yseñales de consumo para 
cada especie de árbol. Los registros se hicieron para-
lelos al trabajo de captura con redes de niebla. Para 
la determinación taxonómica de los árboles usados 
como recurso alimenticio se usó el catálogo ilustrado 
Flora UIS (García et al., 2015) y la confirmación de 
las especies se realizó en Herbario de la Universidad 
Industrial de Santander. 
Análisis de datos
La condición reproductiva de las dos especies se 
graficó en columnas apiladas utilizando el paquete 
“ggplot2” (Wickham, 2009) en R (R Development 
Core Team 2015). La normalidad de los datos se 
evaluó con la prueba de Kolmogorov-Smirnov y 
Lilliefors, encontrándose que no seguían distribu-
ción normal; así la relación entre los estados de 
actividad reproductiva (preñez y lactancia) y la 
estacionalidad climática (precipitación) se evaluó con 
una correlación no paramétrica de Spearman; estos 
análisis se realizaron con el programa STATISTICA 
7 (StatSoft, 2004). Las fenologías reproductivas se 
graficaron usando “ggplot2” (Wickham, 2009) en 
R (R Development Core Team 2015). Se realizaron 
pruebas Chi cuadrado (X2) en el programa Past 
Version 3.10 (Hammer et al., 2001), para determinar 
la existencia de diferencias significativas entre meses 
por cada categoría (juveniles y hembras reproducti-
vas, preñadas-lactantes).
Para determinar el estado del ciclo estral se 
realizó conteo celular de cada micrografía tomada 
con el programa Image J 1.47 (Rasband, 2012) 
considerando la composición citológica de los frotis 
vaginales (células parabasales, intermedias, superfi-
ciales nucleadas y superficiales anucleadas). Se halló 
el porcentaje celular y se determinó la fase presente 
a partir de la proporción de células dominantes. Se 
realizó un análisis discriminante lineal por medio 
del paquete “DiscriMiner” (Sánchez, 2013), en R (R 
Development Core Team 2015), para discriminar las 
fases estrales presentes en cada una de las especies, 
dependiendo de las proporciones celulares de cada 
una de las hembras.
RESULTADOS
Se analizaron 366 individuos (hembras adultas 
y juveniles), 206 de A. jamaicensis y 160 de 
A. lituratus. El número de individuos recaptu-
rados fue de 12: 6 A. jamaicensis (4 adultos y 
2 juveniles) y 6 A. lituratus (5 adultos y un ju-
venil); todos fueron recapturados una sola vez. 
La proporción de hembras reproductivamente 
activas registradas por caracteres morfológicos 
externos (preñadas, lactantes y post-lactantes) 
en A. jamaicensis fue de 59% y de 72.8% para 
A. lituratus. Se encontraron hembras activas y 
aparentemente inactivas durante todo el año en 
las dos especies (Fig. 1). 
En el caso de A. jamaicensis, se registraron 
hembras preñadas en ambas temporadas cli-
máticas, estación de lluvia y seca; los picos en 
la gestación (valor significativamente mayor 
de hembras preñadas) se encontraron en abril 
y diciembre (X2
0.05, 11
 = 66 p< 0.0001) (Fig. 2). 
REPRODUCCIÓN DE Artibeus EN UN ÁREA URBANA 73
Fig 1. Condición reproductiva de las hembras de Artibeus jamaicensis y A. lituratus, basada en las características repro-
ductivas externas y en la caracterización citológica. A. Artibeus jamaicensis. B. Artibeus lituratus. El número de hembras 
capturadas por mes se indica con un número debajo de cada mes. Los meses en los que se observó eventos de cópula 
son señalados con una estrella en la parte superior. Los meses en donde se encontraron hembras en diestro se encuentran 
subrayados en la parte inferior. Convenciones de las barras, R: Proporción de hembras receptivas; MP: Proporción de 
hembras en proestro o metaestro; P: Proporción de hembras preñadas; L: Proporción de hembras lactantes; PL. Proporción 
de hembras post-lactantes.
Las hembras lactantes se registraron desde 
enero hasta noviembre, exceptuando abril y 
octubre; los picos en la lactancia (X2 
0.05, 11
 = 31.11 
p = 0.001) ocurrieron dos meses después de cada 
pico de preñez, coincidiendo con las temporadas 
secas del año. No se encontró correlación entre 
el número de hembras gestantes ni hembras 
lactantes por mes y la precipitación (r
s
 = 0.008, 
n = 12, p = 0.979; r
s
 = -0.322, n = 12, p = 0.306, 
respectivamente). La aparición de los juveniles 
varió significativamente en los meses de mues-
treo (X2 
0.05, 11
 = 76.12 p< 0.0001). En noviembre 
y diciembre no se observaron juveniles, ya que el 
periodo de lactancia se registró hasta noviembre.
Artibeus lituratus por su parte registró los 
periodos de preñez de abril a julio y de di-
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Fig. 2. Fenologías reproductivas en hembras de Artibeus lituratus y Artibeus jamaicensis, en relación a la precipitación 
mensual de una zona urbana en Bucaramanga, Colombia. Arriba: Relación de la precipitación mensual con la proporción 
de hembras preñadas, expresadas como porcentajes. Abajo. Relación de precipitación mensual con la proporción de hem-
bras lactantes, expresadas como porcentajes (Circulos. A. jamaicensis; Cuadrados. A. lituratus) Los datos de precipitación 
fueron tomados de WorldClim-Global climate Data (Hijmans et al., 2005).
ciembre a febrero (Fig. 2), la mayor cantidad 
de hembras gestantes se registró en diciembre 
y enero (X2 
0.05, 11
 = 21.93 p = 0.02) coincidiendo 
con la temporada seca (Fig. 2). La lactancia 
se observó de enero a octubre. Los picos en 
la lactancia se registraron en marzo, abril y 
junio (X2 
0.05, 11
 = 22 p = 0.02) coincidiendo con 
la temporada húmeda e inicio de la tempora-
da seca. Se observó una correlación negativa, 
(r
s
 = -0.642, n = 12, p = 0.024) entre el número 
de hembras preñadas y los valores de preci-
pitación mensual. Por el contrario, el número 
de hembras lactantes no se correlacionó con 
la precipitación mensual (r
s
 = 0.134, n = 12, 
p = 0.677). Dos hembras lactantes que llevaban 
sus crías recién nacidas se capturaron en fe-
brero; los juveniles de A. lituratus aparecieron 
entre marzo y octubre, con la mayor cantidad 
REPRODUCCIÓN DE Artibeus EN UN ÁREA URBANA 75
de juveniles en marzo, septiembre y octubre 
(X2 
0.05, 11
 = 40.97 p<0.0001).
La actividad reproductiva observada a partir 
de caracteres macroscópicos fue similar en las 
dos especies, coincidiendo cercanamente en los 
periodos de gestación y parto; se aprecia que 
inicia más temprano en A. jamaicensis. No 
obstante, a nivel intraespecífico no se observa 
sincronía reproductiva en ninguna de las dos 
especies ya que las hembras en un mismo mes 
pueden estar en diferentes estados reproduc-
tivos (Fig. 1). 
A partir de 168 frotis vaginales analiza-
dos (87 individuos de A. lituratus y 81 de 
A. jamaicensis) se logró observar 4 fases del 
ciclo estral (estro, metaestro, diestro y proestro, 
Tabla 1). El análisis citológico permitió deter-
minar tres tipos celulares del epitelio vaginal: 
células superficiales, células intermedias y célu-
las parabasales. Las células superficiales fueron 
las células más grandes de los frotis analizados, 
con una longitud promedio de 20 μm, general-
mente con forma plana de bordes irregulares 
y algunas veces plegados producto de la fuerte 
carga de queratina; el citoplasma fue translúcido 
y el núcleo pequeño en relación al citoplasma, 
sus núcleos variaron de vesicular a picnótico. 
Cuando no presentaron núcleo se observaron 
células escamosas con el citoplasma totalmente 
queratinizado (Fig. 3) y más reducidas en tama-
ño. Las células intermedias fueron de tamaño 
variable, con una longitud promedio de 8-14 
μm, de forma ovoide o redondeada con bor-
des enteros, bien definidos; el núcleo fue más 
grande que en las superficiales, en relación a 
su citoplasma, y fijó muy bien el colorante por 
lo que se le observó bien teñido (Fig. 3). Las 
células parabasales se encontraron mayormente 
formando grupos, fueron de las más pequeñas 
del epitelio con una longitud promedio de 
6 μm, con una forma redondeada u ovalada y 
un núcleo voluminoso redondeadocentral, el 
citoplasma de estas células fue muy reducido 
(Fig. 3). Además de las células epiteliales, 
se hallaron células espermáticas y leucocitos 
polimorfonucleares en los lavados vaginales. 
Los espermatozoides mostraron la estructura 
característica de cabeza, pieza media y cola, 
con una longitud total promedio de 23 μm, se 
encontraron en cantidades variables (Fig. 4). 
Los leucocitos polimorfonucleares presentaron 
una longitud promedio de 3 μm, siendo las 
células de menor tamaño observadas, con el 
núcleo ocupando la mayor parte de la célula 
y un citoplasma muy reducido (Fig. 4). 
La fase de estro o periodo de receptividad 
sexual se comprobó por la presencia de células 
epiteliales superficiales nucleadas y anuclea-
das en mayor proporción, con una variable 
infiltración de leucocitos (Fig. 3 y Tabla 1). 
Esta fue la fase más común en las citologías, 
presente en el 68% de las muestras. La fase de 
metaestro se observó en el 23% de los casos y 
se caracterizó por la presencia de los tres tipos 
celulares distribuidos en proporciones relati-
vamente similares, con una ligera dominancia 
de células cornificadas, incluyendo la presencia 
de leucocitos (Fig. 3 y Tabla 1). En el diestro 
se observó un incremento considerable en la 
proporción de células parabasales (Fig. 3), sin 
embargo, se contó con la presencia de células 
superficiales en menor proporción (Tabla 1); 
esta fase se encontró en muy pocos casos en 
A. jamaicensis (3%) mientras en A. lituratus 
Tabla 1
Distribución de los tipos de células en cada fase del ciclo estral de Artibeus lituratus y A. jamaicensis, mos-
trando la proporción relativa de las células (%).
Tipos celulares Estro Metaestro Diestro Proestro
Superficial anucleada ≥ 57 > 36 ≥ 35 > 29
Superficial nucleada ≥ 36 > 24 < 10 ≥ 32
Intermedia ≤ 5 < 20 < 4 ≥ 35
Parabasal < 2 < 20 ≥ 51 ≤ 4
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Fig. 4. Micrografías de frotis vaginales. Izquierda: Espermatozoides (E) en una hembra de Artibeus jamaicensis lactante 
(tinción: eosina-azúl de metileno). Derecha: Leucocitos polimorfonucleares (L) presentes en una hembra lactante de 
A. lituratus (tinción: Papanicolaou). Escala 100 µm.
Fig. 3. Micrografías de frotis vaginales. A. Estro en una hembra de Artibeus jamaicensis, se observan células superficiales 
nucleadas (S) y anucleadas o cornificadas (C). B. Metaestro en una hembra de A. lituratus, se observan células superficiales, 
células intermedias (I), células parabasales (P) y leucocitos (L). C. Diestro en una hembra de A. jamaicensis, se observan 
células parabasales (P) predominando en la muestra. D. Proestro, mayormente células intermedias (I), y se observan algunas 
células parabasales (P) y superficiales nucleadas (S). Escala 100 µm.
REPRODUCCIÓN DE Artibeus EN UN ÁREA URBANA 77
no se encontró. En la fase de proestro no se 
observó una dominancia marcada por un tipo 
celular (Tabla 1), sin embargo, las células in-
termedias y las superficiales nucleadas fueron 
más abundantes. Esta fase se identificó en el 6% 
de los frotis vaginales. La composición celular 
de las dos especies fue similar, ya que no se 
observaron diferencias aparentes en los tipos 
celulares, ni en su distribución.
Como se observa en las tablas de porcen-
tajes de asignación del análisis discriminante 
(Tabla 2), la fase que corresponde al estro fue 
la mejor asignada para las dos especies según 
los porcentajes de tipos celulares de la muestra, 
con 96.7% de precisión en A. lituratus y 100% 
en A. jamaicensis. La fase de diestro, mostra-
da solo en A. jamaicensis, presentó el 100% 
de asignación, sin embargo, se debe tener en 
cuenta que la cantidad de muestras halladas en 
esta fase fue pequeña (5). La fase del metaestro 
tuvo el menor porcentaje de asignación correcto 
(61.9% en A. lituratus y 50% en A. jamicensis) 
en el análisis discriminante en las dos especies, 
por lo cual no es una fase que se pueda definir 
sin tener una cantidad considerable de asigna-
ciones erróneas basándose en las proporciones 
celulares. Por otro lado, la fase de proestro fue 
difícil de definir con exactitud (A. lituratus 
66.7% y A. jamicensis y 75 %), la distribución 
celular de esta fase es similar al metaestro, ca-
reciendo de dominancia por algún tipo celular 
(Tabla 1 y Tabla 2).
Se hallaron espermatozoides en 17 frotis 
vaginales, todos los meses de estudio, excep-
tuando abril; la presencia de espermatozoides 
correspondió a la fase del estro en su mayoría, 
y en algunos casos del metaestro; ya que la 
aparición de esperma en los frotis varió de 2 a 
más de 300 células espermáticas por muestra, 
se consideraron como evento de cópula las ci-
tologías con un considerable número de células 
espermáticas (≥ 60 células); dichos eventos se 
observaron en 6 meses de muestreo (Fig. 1 y 
Fig. 4). Se encontraron espermatozoides en 
hembras que aparentemente eran inactivas 
sexualmente según la morfología externa (4 de 
A. lituratus, 4 de A. jamaicensis) y en hembras 
que se encontraban en época de lactancia (4 de 
A. lituratus, 5 de A. jamaicensis), confirman-
do el estro posparto en las dos especies. Las 
hembras que se consideraron como inactivas 
por caracteres externos y que se encontraron 
en etapa de receptividad (estro), fueron asig-
nadas a una nueva categoría llamada hembras 
receptivas (65%) (Fig. 1). En A. jamaicensis 
se encontraron hembras receptivas a lo largo 
Tabla 2
Porcentajes de asignación en los análisis discriminantes de las fases estrales en A. lituratus y A. jamaicensis. 
Las asignaciones correctas son mostradas en negrita. El valor de asignación promedio para todas las fases 
en A. lituratus es de 82.8% y 87.7% para A. jamaicensis.
Artibeus lituratus
Estro Metaestro Proestro
Estro 96.7 3.3
Metaestro 33.3 61.9 4.8
Proestro 16.7 16.7 66.7
Artibeus jamaicensis
Diestro Estro Metaestro Proestro
Diestro 100
Estro 100
Metaestro 16.7 22.2 50 11.1
Proestro 25 75
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del año y en A. lituratus en la mayoría de los 
meses de muestreo; asimismo de las 9 recap-
turas, 6 hembras se recapturaron en meses 
consecutivos, encontrándose receptivas (estro) 
en las dos épocas, indicando una continuidad 
en la actividad reproductiva de estas especies.
En 9 frotis vaginales se observó la pre-
sencia de un moco blancuzco o amarillento 
de consistencia gelatinosa; al momento de 
la aspiración, el moco obstruyó ligeramente 
la toma de la muestra con la micropipeta. 
Los extendidos vaginales de estas muestras 
mucosas estuvieron asociados continuamente 
con la presencia de abundantes leucocitos en 
hembras de A. lituratus y A. jamaicensis que 
se encontraban en estro y metaestro.
Se registró el consumo de frutos de 9 
especies vegetales, tanto nativas (Cecropia 
peltata, Anacardium excelsum) como exóticas 
(Mangifera indica y Terminalia catappa) (Ta-
bla 3). Los frutos de las especies registradas 
estaban siendo consumidos por las dos especies 
de murciélagos simultáneamente. Igualmente 
se registró el consumo de frutos de Licania 
tomentosa (oití); dado que este fruto es de 
semilla grande (peso semilla fresca 12.7g), 
los murciélagos comen solo parte de la pulpa 
madura. Esta observación constituye el primer 
reporte de consumo de esta especie y añade un 
nuevo elemento a la dieta de estas dos especies 
de murciélagos en zonas urbanas de Colombia.
La fructificación de estos árboles se registró 
de febrero a septiembre, observándose de ma-
nera general una mayor oferta de alimento en 
la primera temporada de lluvias. La mayoría de 
árboles presentó un periodo de fructificación 
de dos a tres meses. El mes en que se obser-
varon más árboles con frutos (mayo) antecede 
al pico de lactancia (junio) de A. lituratus y 
A. jamaicensis en la segunda temporada seca. 
A finales de diciembre y en enero, cuando la 
temporadaseca es más fuerte y no se observan 
árboles con frutos, se capturaron individuos lle-
vando abundante polen en el cuerpo y además 
se observó a ambas especies de murciélagos 
consumiendo el néctar en las flores de Ceiba 
pentandra.
DISCUSIÓN
Este estudio hace el primer reporte de poliestría 
bimodal en A. jamaicensis para Colombia y 
confirma el patrón de poliestría bimodal para 
A. lituratus en poblaciones de un área urbana 
Tabla 3
Plantas frutales utilizadas para forrajeo por Artibeus jamaicensis y A. lituratus en el área de estudio con 
registros mensuales del periodo de fructificación (gris oscuro). En gris claro, la observación de forrajeo de 
néctar. El número de especies consumidas cada mes se observa al final de la tabla.
Especie/mes Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic
Cecropia peltata
Psidium guajava
Anacardium excelsum
Sizygium malaccense
Mangifera indica
Terminalia catappa
Piper aduncum
Licania tomentosa
Pitecellobium dulce
Total 1 2 4 5 8 5 3 1 1 0 0 1
REPRODUCCIÓN DE Artibeus EN UN ÁREA URBANA 79
sobre la cordillera Oriental de los Andes co-
lombianos. Dicha fenología bimodal es consis-
tente con la documentada para poblaciones no 
urbanas de estas especies en otras zonas, pese 
a la variación climática y ambiental entre estas 
áreas geográficas (Venezuela [Sosa y Ramoni- 
Perazzi, 1995], Panamá, Costa Rica [Fleming 
et al., 1972; Handley et al., 1991; Wilson et 
al., 1991] y Brasil [Ortega y Castro-Arellano, 
2001]). 
El patrón reproductivo de A. lituratus fue pre-
viamente estudiado en Colombia por Tamsitt y 
Valdivieso (1963, 1965a, 1965b) en los departa-
mentos de Cundinamarca, Tolima y Meta, que 
tienen un patrón anual de lluvias similar al de 
la localidad analizada en el presente estudio, 
con dos periodos de lluvias marcadas (febrero a 
mayo y septiembre a diciembre). Estos autores 
documentan una reproducción continua con 
las crías naciendo en cualquier época del año. 
En el presente estudio también se evidencia 
una actividad reproductiva continua durante 
el año en las especies analizadas; sin embargo, 
los picos en la aparición de hembras gestan-
tes, juveniles y hembras en lactancia ocurren 
especialmente en algunos meses siguiendo un 
patrón bimodal relacionado no tan claramente 
al patrón climático. Solo para A. lituratus las 
hembras preñadas se observan en las dos es-
taciones de menos lluvias y la correlación con 
la precipitación es significativamente negativa. 
Estos resultados coinciden con lo encontrado 
por Sosa y Ramoni-Perazzi, (1995), quienes 
observaron dos partos anuales en una zona 
árida de los Andes venezolanos con un régimen 
de precipitación bimodal tetraestacional. 
La diversidad de los patrones estacionales de 
lluvia a lo largo de sus rangos de distribución 
puede causar que subpoblaciones de la misma 
especie de murciélagos expresen diferencias 
en su ciclo reproductivo, de acuerdo con la 
región geográfica en la que viven (Crichton y 
Krutzsch, 2000). Por ejemplo, se pueden ob-
servar variaciones en los ciclos reproductivos 
en zonas subtropicales y tropicales. En Brasil 
Filho et al. (2007) concluyeron que las hem-
bras de A. lituratus son poliéstricas con picos 
reproductivos en la única estación húmeda 
del año (subtrópico), así mismo en el estado 
de Minas Gerais las hembras de A. lituratus 
exhibieron un solo parto al año coincidiendo 
con el invierno seco (Duarte y Talamoni, 2010). 
En el presente estudio las hembras de 
A. lituratus y A. jamaicensis son poliestrales y 
producen sus crías hacia la mitad de la esta-
ción húmeda y en la temporada seca, con dos 
eventos reproductivos anuales. Sin embargo, no 
hay una completa sincronía intraespecífica para 
las dos especies; las hembras se encontraron en 
diferentes estados reproductivos en un mismo 
mes y a través del año. Dado que no se cuenta 
con investigaciones sobre la reproducción de 
estas especies en zonas intervenidas, el presente 
trabajo constituye el primer registro de la con-
dición reproductiva para estas especies en áreas 
urbanas. Este patrón de poliestría bimodal es 
similar al documentado en áreas silvestres de 
Panamá, Costa Rica y Venezuela (Handley et 
al., 1991; Sosa y Ramoni-Perazzi 1995; Durant 
et al., 2013). No obstante, las especies estudiadas 
no presentan un estricto ajuste de su fenología 
reproductiva al patrón climático del área de 
estudio. De manera similar, la sincronización 
en la fenología reproductiva interespecífica de 
estas dos y otras 13 especies más fue observada 
por Durant et al. (2013) en un ensamble de 
15 especies frugívoras en el noreste de Costa 
Rica, exhibiendo una fenología bimodal con el 
primer pico de preñez ocurriendo al final de 
la estación seca y el segundo en la mitad de la 
estación húmeda. Por lo tanto, para los murcié-
lagos neotropicales, este patrón parece ser muy 
conservativo independientemente del régimen 
climático propio de cada área estudiada.
El análisis citológico optimizó la evaluación 
de la condición reproductiva, encontrándose 
hembras aparentemente inactivas en periodos 
de actividad y receptividad sexual. Las fases 
con mayor porcentaje de asignación correcta 
(estro, diestro) permitieron reconocer periodos 
de receptividad sexual y cópula, e inactividad 
reproductiva respectivamente. Aunque es 
posible determinar tentativamente las fases 
de proestro y metaestro basados en la pro-
porción y distribución celular, se debe tener 
precaución en interpretar, a partir de estas, 
procesos fisiológicos como implantaciones y 
desarrollos embrionarios tempranos, ya que 
para esto es necesario establecer relaciones 
entre el ciclo ovárico y el desarrollo del epitelio 
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vaginal (Kitchener, 1976; Bernard, 1982) en 
la especie estudiada. La distribución celular 
presente durante el metaestro y el proestro 
son similares, por lo que resulta difícil definir 
inequívocamente un límite respecto a las otras 
fases basado en las proporciones celulares, esto 
podría ser atribuido a que la duración de estas 
fases (tiempo) es relativamente corta, y no se 
logran establecer cambios contundentes en la 
descamación celular. 
La participación celular que definió cada 
una de las fases estrales de A. lituratus y 
A. jamaicensis difiere de las observadas en 
Carollia perspicillata por Bonilla y Turriago 
(1988), en Diphylla ecaudata por Elizalde et al. 
(2008) y en 7 especies (frugívoras y nectarívo-
ras) por Vela-Vargas et al. (2016), ya que tanto 
la distribución de los tipos celulares como la 
participación de los leucocitos varía. Teniendo 
en cuenta que las variaciones experimentadas 
en el epitelio vaginal son producto de la in-
fluencia de los niveles hormonales (estrógenos, 
progesterona) (Krishna y Bhatnagar, 2011) que 
intervienen en los procesos de queratinización 
celular (Torres y Vieira, 1998), es de esperar 
que estos niveles hormonales varíen entre 
organismos. La caracterización del epitelio 
celular de A. lituratus y A. jamaicensis sirve 
de base para el estudio en otras especies de 
murciélagos, no obstante deben ser realizadas 
en cada una de las especies de interés para 
esclarecer el patrón celular en cada fase del 
ciclo estral propio de la especie (Jolly, 1988). 
Pocos estudios han intentado implemen-
tar la citología como método para evaluar 
la condición reproductiva de hembras en 
murciélagos (Jolly, 1988; Bonilla y Turriago, 
1988; Laska, 1990; Elizalde et al., 2008; Wang 
et al., 2008; Racey, 2009; Vela-Vargas et al., 
2016). Bonilla y Turriago (1988) identificaron 
claramente 4 fases del ciclo estral en hembras 
de C. perspicillata mantenidas en cautiverio; 
mientras, Jolly (1988) logró identificar perio-
dos de estro en una población cavernícola de 
Taphozous georgianus en Australia mediante 
la diferenciación de células cornificadas y no 
cornificadas, sin llegar a diferenciar otra fase 
del ciclo en esta especie. En el presente estu-dio, las hembras receptivas de A. lituratus y 
A. jamicensis aparecieron de forma simultánea 
con hembras lactantes, preñadas y post-lac-
tantes confirmando la asincronía reproductiva 
intrasexual observada a partir de los caracteres 
morfológicos externos. 
Asimismo, la elevada cantidad de hembras 
en estro encontradas en todos los meses de 
muestreo podría indicar que una vez que 
las hembras alcanzan su madurez sexual, la 
cual es estimada alrededor de los 8 meses de 
edad (Handley et al., 1991), se encuentran 
en actividad reproductiva la mayor parte del 
tiempo. Esta continuidad en la reproducción 
ha sido también observada en las especies de 
estudio por medio del análisis en la actividad 
espermatogénica de los machos (Tamsitt y 
Valdivieso, 1965a, 1965b; Duarte y Talamoni, 
2010). 
La duración del ciclo estral para las dos 
especies objeto de estudio no se pudo deter-
minar ya que no se hizo seguimiento a una 
misma hembra. No obstante, se confirmó el 
estro posparto en estas dos especies de murcié-
lagos, lo que indicaría que las hembras entran 
en un nuevo evento reproductivo mientras 
están lactantes. De forma similar Bonilla y 
Turriago (1988) hallaron estro posparto por 
medio de lavados vaginales, en hembras de 
C. perspicillata. Sin embargo, la mayoría de 
estudios identifican el estro posparto por 
medio de caracteres morfológicos, capturando 
hembras que se encuentran simultáneamente 
preñadas y lactando, aunque dichas capturas 
no suelen ser comunes (Tamsitt y Valdivieso, 
1963; Duarte y Talamoni, 2010; Godoy et al., 
2014). 
La aparición del moco vaginal en algunas de 
las citologías podría estar vinculada a los perio-
dos de ovulación, ya que coincide principalmente 
con estados de estro al momento del lavado 
vaginal. Estas secreciones se han observado en 
algunos mamíferos: en Myoprocta pratti se ha 
asociado al periodo de estro (Kleiman, 1970), en 
Myocastor coypus se ha observado en el diestro 
(Felipe et al., 2001), en el murciélago Rhinolophus 
ferrumequinum, se sugiere que dichas secrecio-
nes mucosas forman un tapón vaginal que es 
expulsado justo antes o después de la ovulación 
de estos individuos (Oh et al., 1983).
De acuerdo con las observaciones de 
forrajeo y el monitoreo de la fructificación 
REPRODUCCIÓN DE Artibeus EN UN ÁREA URBANA 81
de los árboles usados, se puede concluir que 
el campus de la Universidad Industrial de 
Santander dispone de una continua oferta 
de alimento para las dos especies de mur-
ciélagos. La mayoría de especies de árboles 
observadas hacen parte de la dieta conocida 
y común de estos murciélagos (Ortega y 
Castro-Arellano, 2001; Novaes y Nobre, 2009; 
Muñoz-Romo y Herrera, 2010; Saldaña-
Vásquez y Schondube, 2016), en donde pre-
dominan especies frutales exóticas como se 
ha observado también en otras áreas urbanas 
(Sazima et al., 1994). Sin embargo, el fruto 
del árbol introducido de oití representa un 
nuevo elemento que se suma a la dieta de 
estas especies. Este árbol ornamental predo-
mina en la ciudad de Bucaramanga (Vargas 
y Prieto, 2007; Rojas, 2011) constituyéndose 
en una fuente amplia de alimento para estas 
dos especies de murciélagos. 
Las hembras de A. lituratus y A. jamaicensis 
parecen estar aprovechando el pico en la 
producción de frutos para garantizar los 
nutrientes necesarios para la lactancia de sus 
juveniles en la segunda época seca del año. Las 
temporadas de fructificación de los árboles en 
el área de estudio no se solapan completamen-
te, proporcionando disponibilidad de alimento 
casi todo el año. Para estas especies como 
para otros frugívoros, es más importante la 
diversidad de recursos alimenticios disponibles 
que la abundancia (August y Baker, 1982). En 
diciembre y enero, A. lituratus y A. jamaicensis 
utilizaron el néctar de la Ceiba pentandra como 
fuente de alimento durante la estación seca, 
coincidiendo con la época de gestación. De 
igual manera, una correlación positiva se ha 
observado entre la utilización de néctar y los 
periodos de preñez en A. jamaicensis en una 
zona de Bosque seco tropical en Costa Rica 
(Heithaus et al., 1975). Dichas observaciones, 
corroboran que estos murciélagos no son 
netamente frugívoros y pueden aprovechar 
la abundancia de otro tipo de recursos para 
dar continuidad a sus eventos reproductivos. 
En octubre y noviembre no se tuvo evidencia 
directa o indirecta de forrajeo de frutas o 
flores; en esos meses se encontraron para las 
dos especies hembras receptivas, mientras que 
el porcentaje de hembras lactantes es bajo y 
el de hembras gestantes es nulo para ambas 
especies. Estos dos meses serían el periodo de 
transición entre el segundo evento reproduc-
tivo del año y el primero del siguiente año, y 
la no observación de forrajeo o fructificación 
estaría sugiriendo una asociación entre la apa-
rente falta de oferta de recursos alimenticios 
en el área de estudio y esta transición entre 
eventos reproductivos. 
CONCLUSIONES
Las especies estudiadas exhiben continui-
dad en su reproducción, hecho que se ve 
reflejado en la presencia de hembras repro-
ductivamente activas (receptivas, preñadas, 
lactantes) a lo largo del año; sin embargo, 
es evidente la existencia de dos eventos de 
reproducción anuales. Este resultado indica 
un patrón de poliestría bimodal para las 
dos especies, reportado por primera vez en 
Colombia para A. jamaicensis, mientras que 
se confirma para A. lituratus. La poliestría 
bimodal de las poblaciones estudiadas, con-
servada respecto de otras poblaciones, no se 
ve afectada por la naturaleza urbana de su 
área de estudio; además, no representa un 
estricto ajuste al patrón climático y parece-
ría ajustarse más cercanamente a la oferta 
ambiental de recursos alimenticios, aunque 
este aspecto debe ser más investigado. 
A. lituratus y A. jamaicensis son especies 
reproductivamente similares, coincidiendo 
en los periodos de gestación y parto.
AGRADECIMIENTOS
A las personas que apoyaron la fase de campo: Oscar 
Fajardo, Andrés Quiñones, Yenny A. Castillo y Raúl 
Rodríguez-M. A Vladimir Rojas-Díaz y Ambrosio Torres, 
por las observaciones a versiones previas del manuscrito y 
por el apoyo. A Idea Wild por la beca otorgada a la pre-
sente investigación. Al Grupo de Estudios en Biodiversidad 
en particular, y en general a la Universidad Industrial de 
Santander por financiar parte de la investigación. Un es-
pecial agradecimiento al grupo Teblami de la Universidad 
del Valle y a Ana María Soria por el apoyo prestado. A la 
Colección de Mamíferos “Alberto Cadena García”, Instituto 
de Ciencias Naturales - ICN, Universidad Nacional de 
Colombia, por permitir la revisión de los especímenes 
para clarificar aspectos taxonómicos. A la Fundación Wii 
por el apoyo incondicional. Esta investigación fue realizada 
como requerimiento parcial para la obtención de grado 
del primer autor.
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Y Castillo-Navarro et al.82
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