Algunos_Aspectos_de_la_Biologia_Reproduc

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Algunos Aspectos de la Biologia Reproductiva del Sapito 
Silbador Leptodactylus fuscus (Schneider) (Amphibia: 
Leptodactylidae) 
Haydée Solano 
Instituto de Zoología Tropical, Universidad Central de Venezuela, Apartado 47058, Chaguaramos 1041A, 
Caracas, Venezuela. 
Abstract. Leptodactylus fuscus nests in the savanna of Calabozo (Guárico, Venezuela) from April to 
September. Eggs are deposited in foam nests in underground chambers. Details of embryonic and larval 
development are given. Gravid females contained eggs in three stages of development suggesting more than 
one clutch per season. Recruiting of young takes place 2½ months after eggs have been laid. There was 
not significant correlation between the number of eggs and female total length, neither between body volume 
and volume of ovarian complement. Eleven per cent of the body volumen was occupried by the egg mass. 
No significant correlation exists between this value and female body size. Peculiarities of the advertisement 
call of the male and presence of filial cannibalism are discussed. 
Resumen. El Leptodactylus fuscus de las sabanas de Calabozo comienza su ciclo reproductivo con las primeras 
Iluvias (Abril) de la temporada, éste se extiende hasta el retiro de las mismas generalmente durante el mes 
de Septiembre. Los huevos dentro de un nido de espuma son depositados en cámaras de incubación subrer- 
ráneas. Detalles del desarrollo embrionario y larvario de esta especie son discutidos. Las hembras ovígeras 
presentan huevos de tres tamaños lo que sugiere más de una camada por estación reproductiva. El recluta- 
miento de los juveniles parece tener lugar dos meses y medio después de la postura de los huevos. No hubo 
correlación significativa entre el complemento ovárico y la longitud total de las hembras, así como tampoco 
entre sus volúmenes. Un once por ciento del cuerpo de las hembras fue destinado a alojar los huevos, no 
hubo correlación significativa entre este valor y el tamaño de las mismas. Características especiales de la 
Ilamada de reclamo del macho y la presencia de canibalismo filial son analizadas. 
Introducción 
Muchas especies del género Leptodactylus habitan y posiblemente han habitado a lo 
largo de gran parte de su evolución, regiones caracterizadas por una marcada esta- 
cionalidad en las lluvias (Heyer 1969). La selección natural ha favorecido el estableci- 
miento de mecanismos adaptativos que permiten a estas especies proteger su 
descendencia de las fuertes y a veces inesperadas sequias propias de los ambientes 
efimeros donde ellas se reproducen. 
112 
Una de estas estrategias adaptativas parece ser la construcción de un nido de 
espuma por parte de uno de los progenitores, donde las crias cumplen parcial o 
totalmente su desarrollo. El género Leptodactylus comparte esta peculiar caracteristica 
con muchos g6neros de Leptodactilidos que habitan Sur Am6rica (Lamotte & Lescure, 
1977). 
El sapito silbador, LeptodacjluJ. fuscus, es una especie propia de las tierras bajas de 
Centro y Sur Am6rica al este de los Andes, incluyendo la Isla de Trinidad. En 
Venezuela se encuentra ampliamente distribuido en los Estados Yaracuy, Táchira, 
Sucre, Nueva Esparta, Monagas, Guarico, Bolivar, Aragua, Apure y Territorio 
Federal Amazonas (Rivero, 1963; Heyer, 1978; Hoegmoed y Gorzula, 1979). Forma 
parte de un conjunto (grupo fuscus Heyer, 1978) de leptodactilidos cuyos nidos de 
espuma son depositados en camaras de incubación excavadas para tal fin. 
Es el propósito de este trabajo contribuir al conocimiento de la biologia reproductiva 
de esta especie. 
Area de estudio 
Fue escogido un sitio cercano 2 2 km.) a la Estación Biol6gica de los Llanos en 
Calabozo, Estado G6arico (8° 56'N 67°22'0; 100 m sobre el nivel del mar) en 
Venezuela. Pertenece a las sabanas del sistema Calabozo (Sarmiento y Monasterio, 
1971), las cuales estin salpicadas por islotes forestales de poca extensión (Sabana par- 
que). En el estrato herbacco dominan las gramineas de los g6neros Trachypogon y 
Axonopus. 
La regi6n posee un r6gimen de precipitaciones tropical, caracterizado por la divi- 
s16n nitida del ano en dos grandes periodos: uno con lluvias relativamente abundantes 
llamado "invierno", que se extiende desde Mayo a Octubre con Abril y Noviembre 
como meses de transición y el otro llamado "verano" con lluvias escasas o totalmente 
inexistentes. 
La estación seca en Calabozo tiene una extensión variable según los anos, entre 
cuatro meses para los más lluvioso y seis para los mds secos, en éste último la sequia 
es casi total. 
La variación interanual de la lluvias en esta zona es muy alta, por lo que debe con- 
siderarse la presencia de anos muy secos; no es raro que hayan periodos secos a6n den- 
tro de la estación lluviosa que se alarguen hasta por quince dias. La isotermia y la con- 
stancia de la humedad relativa del aire (70-80%) son tipicos del Area (Monasterio, 
1968). Citamos los datos referidos a Calabozo, a 15 km. del Area de estudio, basados 
en registros pluviométricos de 35 anos lo cual provee una mejor caracterización de la 
regi6n. Sinembargo, para las correlaciones entre el balance hidrico y la abundancia 
relativa de la especie, preferimos restringirnos al ano de muestreo (1982-1983) y a los 
datos climatológicos de la Estación Biol6gica, la cual esta aun mAs cerca del irea selec- 
cionada. 
Los muestreos se realizaron a las orillas y alrededores de cuerpos de agua artificiales 
(pr6stamos) que sirven de abrevaderos al ganado en tiempo de sequia. El estrato her- 
113 
biceo en estos lugares en bastante ralo y no mis alto de 20 cm. En el borde superior 
de algunos pr6stamos pueden encontrarse arbustos de aproximadamente 1,5 m. de 
altura bastante espaciados entre sf. 
M6todos 
Se hicieron muestreos mensuales durante un ano Uunio 1982-Junio 1983), abarcando 
las estaciones, seca y lluviosa. Los ejemplares fueron capturados manualmente 
despu6s de las 7pm; dos o tres horas mAs tarde se fijaron en formol al 10%, 
posteriormente se conservaron en alcohol al 60 %. En los muestreos se siguió la t6cnica 
de n6mero de ejemplares por unidad de esfuerzo, ya que 6sta permite el calculo de 
la abundancia relativa de la especie. 
A cada ejemplar se le determinó el sexo y la longitud total, de los machos se registró 
ademas el largo y ancho de los testiculos. De las hembras gravidas se tomaron los 
siguientes datos: 1) vol6men del cuerpo; 2) vol6men de los huevos ovaricos; 3) n6mero 
de huevos ovaricos (para esto se escogieron los huevos maduros, juzgandolos 
arbitrariamente según su color y tamano). 
Se calculó el factor tamano ovario, un indice usado por varios autores (Duellman 
& Crump, 1974) que estima la relación entre la masa de huevos y la longitud total de 
las hembras. La f6rmula utilizada fue: complemento ovarico (n6mero de huevos) x 
diimetro del huevo mAs grande/longitud de la hembra. 
Las estimaciones volumétricas se hicieron por el m6todo de desplazamiento de agua 
en cilindros graduados con aproximaciones de 0, 1 y 1 ml, para huevos y adultos 
respectivamente. Las medidas se hicieron con una regla milimetrada y un calibrador 
con aproximación de 0,01 mm. Algunos de ellos se hicieron bajo una lupa 
estereoscópica. 
Los nidos de espuma fueron preservados en formol al 4 % inmediatamente despu6s 
de ser recolectados. Varios fueron conservados vivos para el estudio del desarrollo 
embrionario y larvario en el laboratorio. De los nidos se determin6: 1) n6mero de 
huevos y/o renacuajos presentes, 2) diimetro de los huevos y longitud total de los 
renacuajos (punta del hocico al extremo posterior de la cola), 3) estadio de desarrollo, 
según Limbaugh & Volpe (1957). En cada caso se tomaron diez ejemplares de cada 
nido y se calculó el promedio. 
Los datos climatológicos del irea de estudio pertenecen a los archivos del Ministerio 
del Ambiente y de los Recursos Naturales Renovables (MARNR) para la Estaci6n 
Biol6gica de los Llanos, aproximadamentea 2 km. del irea escogida. Algunos 
ejemplares han sido depositados en la colección del Museo de Biologia del Instituto 
de Zoologia Tropical de la Universidad Central de Venezuela. 
Para establecer las posibles relaciones entre la longitud total de la hembras, asi como 
su vol6men y su fecundidad, se utilizó el coeficiente de correlación de Pearson (Sokal 
& Rohlf, 1980) entre las siguientes variables: 
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1) Longitud total de las hembras y a) n6mcro de huevos oviricos, b) 
vol6men del complemento ovarico expresado como porcentaje del 
vol6men total, c) factor tamano ovario. 
2) Vol6men de las hembras grdvidas y a) vol6men del complemento 
ovarico, b) éste expresado como porcentaje del vol6men total. 
Para detectar posible dimorfismo sexual en tamano, se hizo un analisis de varianza 
entre la media de las longitudes totales de los machos y la de las hembras. Se efectu6 
una prueba de t para medias con varianzas no homogéneas. 
Biologia reproductiva 
Esta especie pertenece al modo reproductivo (una combinación entre el sitio de 
oviposición y el tipo de desarrollo) n6mero 5 de Crump (1974), en el cual los huevos 
estan suspendidos en un nido de espuma que se deposita sobre el agua o muy cerca 
de ella y cuya larva es acuitica. Una adaptación morfológica de las larvas asociadas 
a este tipo de desarrollo, es su cuerpo delgado y su cola fuertemente muscular que 
favorece su trinsito a trav6s de la espuma para alcanzar el agua adyacente. 
En Leptodactylus fuscus se ha comprobado que si los cuerpos de agua se secan, debido 
a lo erratico de las Iluvias en estas zonas, las larvas pueden sobrevivir por unos dias 
sobre la superficie del suelo entre las piedras y producir una espuma protectora con 
caracteristicas diferentes a la del nido y que se genera posiblemente por los movimien- 
tos ondulantes de la larva sobre las secreciones de su cuerpo (Downie, 1984). 
La espuma con los huevos fecundados es depositada en una cueva construida para 
tal efecto, sobre el fondo de los pr6stamos que se han secado durante el verano 0 
simplemente sobre el suelo de la sabana que usualmente se inunda durante la estaci6n 
lluviosa. Al comenzar a Ilover la tierra se humedece, facilitando la construcción de 
estas cuevas (cámaras de incubación). Parece probable que oquedades naturales tam- 
bi6n sean utilizadas con el mismo fin, ya que hemos visto a algunos machos cantando 
a la entrada de 6stas y hemos encontrado espumas dentro de troncos podridos. Es 
bueno senalar que en estos lugares abundan los insectos, tanto larvas como adultos, 
siendo esto de gran valor para un animal que, como el sapito silbador, cuida sus 
huevos una vez depositados (Lescure, 1973; Heyer, 1978) y que por lo tanto ve 
restringidos sus movimientos y disminuidas sus posibilidades de forrajeo. 
La hembra es atrafda hacia la cueva por el canto del macho; el amplexus y la deposi- 
ci6n de los huevos y la elaboración de la espuma tienen lugar dentro de estas pequenas 
cavidades. Estas camaras de incubación son pequenos montfculos, muy poco notorios 
(4 cm. de largo por 2 cm. de altura), con una abertura muy pequena de aprox- 
imadamente 1 6 2 cm. de diametro que puede estar en el tope de la elevación o hacia 
un lado. La profundidad puede alcanzar entre 8 y 10 cm. Otras veces se encuentran 
debajo de mechones de vegetación y pasan facilment e desapercibidos. La espuma 
siempre se encontr6 pegada a las paredes de la cueva y practicamente ocupandola 
115 
toda. Hay poca separación entre las cuevas, en algunas sitios son casi contiguas con 
menos de 20 cms. entre ellas. 
Desarrollo embrionario y metamorfosis 
Fueron preservados 25 espumas, la mayoria con renacuajos en su interior. Al ano 
siguiente, varios nidos reci6n depositados fueron traidos al laboratorio para estudiar 
el desarrollo embrionario, el cual sera comentado en detalle en otro lugar. 
El promedio de individuos (huevos o renacuajos) por espuma fu6 de 245 con un 
intervalo de 41 a 296. Los huevos, de color amarillo claro, se encontraban en tres 
estadios de desarrollo diferentes, correspondientes al 13, 14 y 15 de Limbaugh y 
Volpe, 1957 (fig. 1). La mayoria de las larvas se encontraba en los estadios 27 y 28, 
con el primordio de patas posteriores claramente visible. 
La longitud total promedio de las larvas fu6 de 12,6 mm. la cola representa casi tres 
veces la longitud del cuerpo ( ± tres cuartos de la longitud total). Este renacuajo que 
a6n se encuentra dentro de la espuma, no tiene mayores diferencias con los que nadan 
en los charcos cercanos. 
La pigmentación oscura del cuerpo en las larvas de mAs edad no esti a6n presente 
(fig. 2); la boca antero-ventral esti provista de mandibulas oscuras fuertemente denti- 
culadas (23 indentaciones en la superior y 18 en la inferior). El labio superior (fig. 3), 
presenta una hilera continua de 82 dientes córneos, una segunda hilera interrumpida 
por un diastema no muy ancho, cada mitad de la hilera con 32 dientes. El labio infe- 
rior lleva tres hileras, la primera interrumpida con 94 dientes la segunda y tercera con- 
tinuas con 85 y 74 dientes respectivamente. La f6rmula dentaria en consecuencia es 
(Lescure, 1973). El disco oral es entero y rodeado, excepto en su borde superior, por 
una hilera de papilas sencillas. El espiriculo es siniestro y despigmentado, localizado 
mis cerca del ano que de la boca. El tubo anal medio. 
La musculatura caudal bien desarrollada; las aletas dorsal y ventral de la cola, bien 
formadas y de igual tamano, corren a lo largo de toda la cola y se unen en su extremo 
posterior. La dorsal comienza un poco por delante de donde termina el cuerpo, 6ste 
es deprimido dorso-ventralmente. Los ojos son grandes y dorsales. 
La eclosión completa (ruptura de la membrana vitelina y caida de la larva a la 
espuma que la rodea) tiene lugar a los cinco dias de puestos los huevos; sinembargo 
a las 104 horas se observaron algunos embriones fuera de la membrana vitelina. 
Parece que la eclosión tiene lugar una vez que se inicia la circulación sanguinea 
caudal. 
En este momento el embrión mide 7 mm. de longitud y ya presenta parte de la 
pigmentación que tendrd de aqui en adelante. Las branquias externas son muy 
116 
Fig. 1. Estadios del desarrollo embrionario de Leptodactylus fuscus: a: huevo; b: tap6n vitelino; c: tubo neural; 
d: placas sensoriaJes. 
ramificadas y con circulación vigorosa. A las 189 horas aparecen los primordios 
(yemas) de la patas traseras, la larva mide entre 9 y 11 mm., posee ojos oscuros 
ubicados dorsalmente. 
La mayoria de las espumas recogidas en el campo contenfan larvas en este estadfo 
de desarrollo (su longitud promedio fu6 un poco mayor que aquellas que se desar- 
rollaron en el laboratorio). Se movian activamente dentro de la espuma de tal modo 
que 6sta parecia hervir. 
117 
Fig. 2. Vistas dorsal y ventral de la larva de L. fuscus. Estadio 28 Segun Limbaugh & Volpe (1957). 
Fig. 3. Disco oral de la larva. 
Los huevos traidos al laboratorio y separados de la espuma continuaron su desar- 
rollo en el agua sin ninguna dificultad, a diferencia de to reportado por Philibosian 
et al. (1974) con respecto a Le,btodactylus bufonius Boulenger. La larva alcanza un 
tamano maximo de 32-34 mm. 
118 
La metamorfosis completa tiene lugar a los 50 dias en el laboratorio a 22 ± 2 °C. 
El sapito reci6n transformado mide entre 11-12 mm. y sus caracteristicas principales 
se pueden resumir asi: Color dorsal pardo con reflejos dorados; superficie ventral blan- 
ca ; seis repliegues longitudinales en el dorso bordeados de oscuro, muy conspicuos; 
una hilera de granulos pequenos a lo largo del cuerpo entre la porción posterior del 
ojo y la regi6n inguinal. Barra oscura interorbital; dos manchas negras a nivel 
escapular; linea blanca supralabial muy definida y con borde delgado oscuro; barras 
transversales sobre las patas posteriores poco aparentes; tarso con muchas manchas 
claras y diminutostub6rculos oscuros. No hay dientes en las mandibulas ni en el 
vómer. 
A los dos meses alcanzan una longitud promedio de 20 mm., la coloración se hace 
mis evidente. Son extraordinariamente sensibles a la desecación, lo que hace pensar 
que en el campo deben permanecer muy cerca de los charcos y bajo cubierta. Observa- 
ciones ocasionales en el laboratorio parecen indicar que el reflejo de enderezarse 
(righting reflex) no esti bien establecido a esta edad, ya que usualmente al saltar caen 
volteados y les cuesta enderezarse. En presencia de una presa necesitan entre 4 y 5 
intentos para poder agarrarla. 
Cámaras de incubación 
No se sabe con seguridad cual de los dos sexos fabrica la cueva. Se ha propuesto que 
el dimorfismo sexual en la longitud de los miembros posteriores, tipico del grupo fuscus 
al cual pertenece la especie que nos ocupa, es debido a selección diferencial, las patas 
mAs cortas del macho serian el resultado de la selección a favor de la actividad 
cavadora para la construcción de las cuevas nupciales (Heyer, 1978). 
Si bien es cierto que en Le,btodactylus latinasus, L. gracilis, L. geminus (Gallardo, 1964; 
Barrio, 1973), en Leptodactylus bufonius (Philibosian et al., 1974; Cei, 1980), y quizas 
en algunas otras especies del grupo, es el macho quien construye la cámara, no sucede 
asi en Leptodactylus albilabris. Por su parte Dent ( 1956) reporta que la construcción del 
nido y la postura descrita por Cei (1949) para L. bufonius, pueden hacerse extensivas 
a L. albilabris. No hemos podido observar a L. fuscus en esta actividad que posible- 
mented se lleve a cabo por la noche como sucede en L bufonius. 
El macho del sapito silbador canta desde adentro (cuando son cavidades naturales) 
o desde la entrada de las cuevas reci6n construidas. Una vez que el amplexus tiene lugar 
y se depositan los huevos, la hembra permanece a su lado para cuidarlos (Lescure, 
1973). No podemos corroborar la afirmación anterior, ya que acompanando al nido 
hemos encontrado unas veces al macho y otras veces a la hembra. Esto ocurre 
solamente por las noches ya que durante el dia los nidos estan solos. Es oportuno 
senalar que todas las especies de anfibios de la zona son de hibitos nocturnos. 
Las lluvias fuertes deshacen las camaras de incubación y rompen mecanicamente 
las espumas, las larvas caen asi a los charcos someros y temporales que se forman por 
acumulación de la aguas. Pensamos que sea este el mecanismo en el caso de L. fuscus 
y no el descrito para L. prognathus Boul. (Gallardo, 1958) donde la subida de las aguas 
119 
en las charcas inunda las cuevas y los nidos flotan, ya que nunca vimos espumas de 
esta especie flotando sobre la superficie del agua. 
Los renacuajos alcanzan el estadio 28 a6n dentro de la espuma, de manera que 
cuando caen al agua ya poseen los primordios de las patas posteriores. El ser un 
reproductor temprano le confiere a las larvas de este Leptodactylus la ventaja de evitar 
una competencia fuerte por espacio o alimento, pudiendo asf crecer y transformarse 
cuando los recursos son abundantes y los competidores escasos. A pesar de que en el 
laboratorio (22°C) la metamorforsis de las larvas toma 50 dias, en los llanos se alcan- 
za, durante esos meses, una temperatura media de 34°C, lo que indudablemente 
acelera el desarrollo y reduce el tiempo necesario para la metamorfosis. 
Durante el ano de muestreo (1982-1983) solo encontramos juveniles (longitud pro- 
medio 34 mm.) en los meses de Junio, Julio y Agosto. Gallardo (1958) estima en 18 
dias la duración de la metamorfosis en L. latinasus alcanzando un tamano de 11 a 12 2 
mm. para llegar en 68 dias a la talla del adulto ( ± 37 mm.). Si algo parecido sucediera 
con L. fuscus, de qui6n sabemos que a los dos meses alcanza los 20 mm. es posible que 
los juveniles recolectados en Junio y Julio sean los huevos depositados en Abril 
(longitud total promedio de los adultos 4,3 cm.). 
Especies aliadas 
En la Tabla I aparecen las principlaes caracteristicas reproductivas de varias especies 
del grupo fuscus (Cei, 1949; Dent, 1956; Gallardo, 1958; Dixon & Heyer, 1968; 
Lescure, 1973; Heyer & Bellin, 1973; Philibosian et al., 1974; Staton & Dixon, 1977; 
Heyer, 1978; Hoogmoed & Gorzula, 1979). 
A pesar de lo fragmentaria de la información, es evidente la gran semejanza entre 
ellas, notindose especialmente entre L. latinasus y L. fuscus para los cuales hay mAs 
datos disponibles. 
Tanto para L. latinasus como para L. bufonius se ha senalado la espuma como alimen- 
to de las larvas; sin embargo, Phylibosian et al. (1974) comprobaron que 6stas no solo 
no crecen dentro del nido sino que si permanecen en 61 mucho tiempo comienzan a 
disminuir de tamano, probablemente porque metabolizan sus propios tejidos. Sin 
embargo es interesante la anotación de Gallardo (1958) para L. latinasus en cuanto a 
que las larvas dentro de la espuma son capaces de alimentarse de quellos huevos que 
no han continuado su desarrollo. 
La functi6n de la espuma parece ser mAs de protección (contra la desecación y los 
depredadores) que alimenticia. En L. fuscus, sf es dejada al descubierto toma color par- 
do y se endurece formando una costra dura dfficil de penetrar, pero manteniendo 
inalterable su interior donde las larvas se mueven libremente. 
Variacion de las gonadas 
En los machos adultos de Enero, Febrero y Marzo (Estación Seca), la longitud obser- 
vada de los testiculos es de 0, 16 mm. a 0,21 mm. (Marzo) y su diametro de 0,08 mm. 
120 
121 
a 0,13 mm. Durante las lluvias la longitud alcanzó un valor mdximo de 0,28 mm. y 
el diimetro de 0.18 mm. 
En 1984 las hembras (longitud promedio 45 mm.) del mes de Febrero presentaron 
los ovarios pequenos con diminutos ovocitos. El cuerpo adiposo, por el contrario, muy 
desarrollado. En Marzo los ovarios aparecen repletos de ovocitos maduros en su 
mayoria, con 0.15 mm. de diimetro; en menos cantidad ovocitos de dos tamanos 
diferentes. El cuerpo adiposo aparece muy reducido. 
Durante las primeras lluvias (Abril-Mayo) se coleccionaron hembras gravidas con 
un mdximo de 369 ovocitos presentes en tres tamanos, los de mayor diametro (0, 17 7 
mm., en promedio) eran los mAs abundantes. Algunas hembras tenfan ovocitos 
maduros en el útero y los ovarios llenos de ovocitos muy pequenos. La reproducción 
continúa durante Junio, Julio y Agosto, los ovarios comienzan su regresion en Sep- 
tiembre cuando las lluvias se retiran. En Noviembre del ana 1984, las hembras adultas 
encontradas presentaban los ovarios muy reducidos con gran n6mero de ovocitos solo 
visibles bajo la lupa. El cuerpo adiposo con su mayor desarrollo ocupando gran parte 
de la cavidad abdominal. Todo esto parece indicar que las hembras pueden producir 
mis de una camada durante el ciclo reproductivo y que éste se lleva a cabo durante 
toda la estación lluviosa. 
La especie practicamente desaparece durante la sequfa (fig. 4), los pocos ejemplares 
encontrados se hallaron debajo de piedras y troncos, compartiendo estos habitaculos 
con Pleurodema brachyops y Bufo granulosus. 
Abundancia relativa y balance hidrico 
Leptodactylus fuscus puede ser considerado como un reproductor temprano, comenzan- 
do su actividad reproductiva tan pronto caen las primeras lluvias de Abril. 
Si observamos la figura 4 vemos que el pico de abundancia de la especie (Abril) co- 
rresponde a un balance hidrico todavfa negativo (fig. 5) pero menor que el registrado 
para el mes anterior, esto indica que el suelo ya esti humedecido por algunas lluvias 
dispersas caidas ocasionalmente y por lo tanto es apto para la construcción de las 
cámaras de incubación, factor indispendable para que se inicie el apareamiento de esta 
especie. 
En efecto, en nuestra zona de muestreo y practicamente en todos los alrededores, 
la única especie visible y cantando activamente, durante est e periodo fue Leptodactylus 
fuscus. Como senalamos anteriormente la reproducción es continua duranteel perfodo 
de lluvias, asf que la menor densidad poblacional que senala la fig. 4 para esos meses 
puede deberse en parte a un artificio de colección (debido a su coloración criptica son 
dificiles de ver entre el pasto crecido) o es posible que los cantos oidos provinieran de 
zonas adyacentes donde el terreno a6n sin inundar permitiera la construcción de las 
cámaras y por ende el apareamiento. 
Sinembargo el hecho que el canto de los machos no siempre indica que el aparea- 
miento se esti llevando a cabo y que no es posible excavar las cuevas en terreno inun- 
122 
Fig. 4. Abundancia relativa de la especie L. fuscus durante los diferentes meses del aiio. 
Fig. 5. Balance hidrico en el Area de estudio calculado en base a los datos meteorologicos para la Estaci6n 
Biol6gica de los Llanos (Calabozo). 
123 
dado, nos hace pensar en la posibilidad de que los machos se mantengan fisicamente 
preparados para reproducirse (desarrollo testicular continuado) y que contin6en can- 
tando para establecer territorio o para mantener contacto ac6stico con las hembras 
presentes, en espera de una eventual sequfa, tan común en el irea a6n durante el 
invierno, momento en el cual se reanudarfa el proceso. 
Este canto del macho corresponde a silbidos entrecortados y repetidos, al final de 
los cuales hay, ocasionalmente, una especie de cloqueo apagado. No siempre se puede 
apreciar este final y el canto mis corriente es el que senala la literatura (Heyer 1978; 
Rivero 1971; Lescure 1973). 
Kenny (1969) refiriéndose a L. sibilatrix (antiguo nombre de L. fuscus) tambi6n men- 
ciona esta caracterfstica del canto. Observaciones mAs detalladas son necesarias para 
determinar a que se debe este fenómeno, pero el hecho que los animales que presen- 
taron el cloqueo siempre se encontraton en lugares poco accesibles y de dificil locali- 
zi6n, nos hace pensar que pudiera ser una situación similar a la descrita para 
Physalaemus pustulosus en PanamA (Drewry et al., 1982), asf el silbido repetido serfa la 
llamada de reclamo del macho para atraer a las hembras cuando éste puede ser 
localizado facilmente, el cloqueo solo se anadiría en aquellas ocasiones donde fuese 
necesario enviar una información mds especffica y precisa a las hembras que se acer- 
can para orientarlas hacia el macho que canta. 
Variables reproductivas cuantitativas 
Para determinar la relación entre la longitud total y el volumen del cuerpo, se calculó 
el coeficiente de Pearson entre las dos variables el cual result6 significativo (r = 0,682; 
P<0,01). Como en los anfibios el vol6ment es un indicador mis confiable para 
biomasa que el peso (Crump, 1974) y 6sta es una variable relevante en la fecundidad 
de los mismos, se hicieron análisis de correlación entre el vol6men de la hembra y el: 
a) vol6men de los huevos ovdricos (r = 0,424) b) éste expresado como porcentaje del 
volumen total de la hembra (r = 0,027) y c) didmetro mdximo de los huevos (r = 
- 0,121). En todos los casos la correlación no fu6 significativa. 
Algunos estudios (Oplinger, 1966; Duellman, 1978; Salthe & Duellman, 1973) 
parecen demostrar que, a medida que el tamano individual de las hembras se 
incrementa dentro de una misma especie, el número de huevos producidos tambi6n 
lo hace. Para comprobar si esto se cumplia en L. fuscus, se calculó el coeficiente de 
correlación de Pearson entre el complemento ovirico y la longitud total de las hem- 
bras. No se constató ninguna correlación significativa entre estos dos valores 
(r = -0.149) 
El resultado es similar al de Crump (1974) para 41 especies de anfibios de Santa 
Cecilia, Ecuador, donde solamente el 26% de las especies mostraba una correlación 
positiva. Tambi6n coincide con el de Duellman (1974) para Hyla bokermanni en 
Ecuador. Hubiera sido interesante averiguar si la correlación se establece con el 
tamano de la camada (huevos depositados en los nidos de espuma), pero no fue posible 
124 
determinar a que hembra pertenecia cada una de las espumas coleccionadas en la 
sabana. 
En especies pertenecientes al mismo modo reproductivo, las de mayor tamano pro- 
ducen mis huevos (Salthe & Duellman, 1973). El factor tamano ovario incrementa a 
medida que lo hace la longitud total de la hembra dentro del mismo modo reproduc- 
tivo. Quisimos saber si esta prediccion se cumplia para individuos de una misma 
especie. El coeficiente de Pearson calculado entre el factor tamano ovario y la longitud 
de las hembras no fue significativo (r = -0,359). 
Quizás la poca diferencia en tamano entre la hembra mis pequena con huevos (40 
mm.) y la mis grande (46,8 mm.) haya oscurecido las correlaciones de las variables 
estudiadas o que simplemente en esta especie no se cumplen. 
Una prueba de Student para las varianzas de las medias de la longitud total de los 
machos y la de las hembras revel6 que no hay dimorfismo sexual en tamano. En 
muchas especies de anfibios la hembra es mAs grande que el macho. Se explica esto 
diciendo que su mayor tamano le permite tener un ndmero mayor de huevos y por 
lo tanto un incremento en su fecundidad. 
El 50 % de las especies del grupo fuscus es de talla pequena (40-50 mm. ) y no presen- 
ta dimorfismo sexual en tamano. Heyer (1978) senala que debe haber limitantes 
ambientales, desconocidas para 61, que est6n seleccionando a favor el pequeno tamano 
de ambos sexos en estas especies. Caracterfsticas ecológicas de la especie que nos 
ocupa promueven la reflexión sobre cuales podrian ser estas fuerzas selectivas. 
Salthe y Duellman (1973) proponen que en una linea filética el tamano en los 
anfibios puede disminuir en respuesta a condiciones de aridez. En este tipo de 
ambiente el agua es efimera y el 6xito sera de aquel que logre transformarse mAs 
rapido, o sea quien necesite menor tiempo para pasar de huevo a juvenil (se entiende 
por juvenil al individo con cuatro patas y la cola completamente reabsorbida). 
En salamandras (Salthe, 1969, en Duellman, 1973) el tiempo entre la eclosi6n y la 
metamorfosis esta directamente relacionado con el tamano del adulto, entonces se 
puede inferir que la hembra mis pequena de la población producira el juvenil mAs 
completamente desarrollado en el menor tiempo. Hasta aqui la selección act6a favore- 
ciendo el tamano pequeno de las hembras. 
Una transformación (metamorfosis) rapida tambi6n se podria lograr si la larva que cae 
al agua esta avanzada en su desarrollo. Existe una relación directa entre el tamano 
del huevo y el de la larva reci6n eclosionada independiente del modo reproductivo al 
cual pertenezca la especie (Crump, 1974; Duellman, 1978), de tal manera que para 
obtener una larva mis grande el tamano del huevo tiene que ser aumentado. Hay dos 
vias para conseguir este aumento: a) aumentar el tamano de la hembra o b) cambiar 
el sitio de desarrollo intra-oval. Como la selección en condiciones de aridez opera a 
favor del tamano pequeno de los adultos, la alternativa b) seri favorecida. 
El nuevo sitio bien podria ser por ejemplo fuera del agua, en camaras subterraneas 
adyacentes a futuras charcas formadas por las lluvias y a las cuales caerian las larvas 
al dispersarse (tal como sucede en L. fuscus). Un cambio en el tamano del huevo tiene 
125 
consecuencias inmediatas tanto en el desarrollo del mismo, como en las relaciones de 
la especie con el ambiente. Si el huevo se hace mis grande (para producir una larva 
de mayor tamano) y el tamano del adulto se conserva, habri una disminución en el 
tamano de la camada y por ende una reducción en fecundidad. La evolución del 
cuidado paternal, presente en L. fuscus, ha sido ultilizado para explicar una adaptación 
a esta situación. Estudiando lagartos, Tinkle (1969) ha propuesto una hip6tesis donde 
el incremento en el tamano del huevo se debe, por un lado a la selección actuando 
indirectamente para producir una camada mis pequena compensada con el cuidado 
paternal y por otro, posiblemente de manera directa,favoreciendo la superficie mis 
pequena de los individuos con relación a su vol6men como una adaptación a las condi- 
ciones de aridez del ambiente (se favorece la talla pequena del adulto). La fecundidad 
disminuida por tener menos huevos, se veria contrarrestada por la ventaja competitiva 
de larvas mAs grandes. En los tr6picos donde las camadas pequenas son comunes entre 
los anfibios (Duellman, 1970), aumentar el n6mero de desoves por ano seria una for- 
ma de compensar la reducción en fecundidad, de tal manera que la tasa anual de 
fecundidad seria igual o mayor que en otra especie con un n6mero elevado de huevos 
pero que se reprodujera una sola vez por ano. Hay evidencia que senala posiblemente 
esta estrategia en L. fuscus. 
Esta argumentación podria quizis explicar el tamano pequeno de las hembras de 
L. fuscus, pero no es muy fuerte para predecir la misma tendencia en el macho. 
Creemos que la fuerza selectiva que act6a en este caso y que permite predecir que los 
machos serin igualmente pequenos, es la presencia de canibalismo filial en esta 
especie. 
En el contenido estomacal de algunos machos fueron encontrados restos de huevos 
y renacuajos coespecificos. Hay evidencia circunstancial contradictoria sobre cual sexo 
se encarga de cuidar la cría, pero la presencia de canibalismo filial en los machos de 
L. fuscus favorece la presunción de que sea el macho quien lo haga. Segfn la teoría 
del canibalismo filial (Rowher, 1978) el macho guardian maximiza su reproducción 
neta al comer parte de su progenie como una inversión en futuros esfuerzos 
reproductivos 
La restricción de los movimientos del macho que vigila el nido, limita igualmente 
sus posibilidades de forrajeo, de tal suerte que durante la historia evolutiva de la 
especie, pudo haber sido seleccionada a favor una estrategia reproductiva que per- 
mitiera por un lado el cuidado paternal es decir, la vigilancia de las cámaras de incuba- 
ci6n hasta que las lluvias las destruyesen y las larvas se dispersaran y por otro, 
sobrevivir en buenas condiciones al ayuno forzado impuesto por el cuido, de tal 
manera que el macho pudiera copular mAs de una vez durante la estación reproductiva 
(esto serfa necesario ya que en la hembra la selección esta favoreciendo mAs de un 
desove por ano). 
Una de las predicciones de la teoria de Rowher (1978) dice que, si el canibalismo 
filial es muy importante en la especie, las hembras deben preferir machos pequenos, 
126 
ya que estos requieren comer menos huevos por unidad de tiempo para su propio 
mantenimiento. Esta escogencia puede ser adaptativa en hembras de especies para las 
cuales factores de su ecologfa e historia natural seleccionan fuertemente a favor el 
canibalismo filial. Esto se observa en animales de pequena talla que no pueden con- 
tener una reserva muy grande de energia y cuyo perfodo reproductivo es largo (L. 
fuscus se reproduce durante la estación lluviosa que se extiende por 5 meses). 
Conclusiones 
Leptodacjlus fuscus es una especie que comienza a reproducirse con las primeras lluvias 
de la temporada, cuando el balance hfdrico del suelo es todavia negativo. Las 
precipitaciones parecen ser factor determinante en el inicio del apareamiento y en la 
construcción de las cámaras de incubación, el hecho de que en el ano 1984 el retraso 
de las Iluvias hasta el mes de Mayo trajera como consecuencia el desplazamiento en 
igual medida de la reproducción de esta especie parece indicar la existencia de esta 
correlación. 
El periodo reproductivo se extiende hasta Agosto manteniéndose tanto ovarios como 
testiculos en su miximo desarrollo. En Septiembre, con la retirada de las lluvias, com- 
ienza la regresi6n de los ovarios y el crecimiento del cuerpo adiposo de las hembras. 
Determinaciones cualitativas de las modificaciones de este último durante el ciclo 
ovarico, hacen suponer su estrecha vinculación con la vitelogénesis, relación que ha 
sido descrita para otras especies (Follett & Redshaw, en Lofts, 1974). 
El amplexus tiene lugar dentro de la cámara de incubación y los huevos son 
envueltos en una espuma que se adhiere a las paredes de la misma llenando la cavidad. 
Los huevos separados de la espuma son capaces de desarrollarse normalmente en el 
laboratorio. 
La eclosión se produce a los 5 dias de la postura, (a 22°C) posiblemente despu6s 
que se instala la circulación caudal; a las 189 horas aparecen los primordios de las 
patas posteriores, la larva mide entre 9 y 11 mm. de longitud. La mayoria de las 
espumas recogidas en el campo contuvieron larvas en este estadio de desarrollo. 
La metamorfosis se completa en 50 dias y a los dos meses los juveniles alcanzan una 
longitud total de 20 mm. Una duración mis realista de este proceso quizds sea entre 
20-22 dfas, tomando en cuenta que la temperatura media mensual durante los meses 
en los cuales esta especie se reproduce alcanza 34°C, lo que sin duda acelera el desar- 
rollo haciendo posible una rapida transformación. Si esto se cumple, el reclutamiento 
de juveniles (longitud total = 30-33 mm.) deberá producirse aproximadamente dos 
meses y medio despu6s de la postura de los huevos. Los ejemplares coleccionados 
durante los meses de Junio y Julio corresponden a esta talla, hecho que apoya la 
predicción anterior. 
Las hembras gravidas destinaron en promedio un 11 1 70 de su cuerpo para alojar los 
huevos. No hubo correlación significativa entre el factor tamano ovario y la longitud 
total de las hembras. El vol6men del complemento ovarico tampoco se correlacionó 
127 
significativemente con el volumen corporal de las hembras. Es posible que se produzca 
mis de una camada por estación reproductiva. 
No hay dimorfismo sexual en tamano. La presencia de canibalismoo filial en los 
machos y algunos aspectos de la biologia reproductiva de la especie se utilizan para 
explicar la selección a favor del tamano pequeno en los dos sexos. 
En ciertas condiciones el silbido entrecortado de la llamada de reclamo del macho, 
termina en un cloqueo cuyo significado pudiera ser similar a la situación descrita para 
Physalaemus pustulosus en Panami. 
La especie practicamente desaparece durante los meses de sequia. Los ejemplares 
encontrados estuvieron siempre ocultos debajo de piedras y troncos, compartiendo 
estos refugios con otras especies de anfibios. La estivación durante la sequia ha sido 
senalada tambi6n para otras especies del grupo fuscus. 
Agradecimiento. Agradecemos la colaboración de todos aquellos que de una forma u otra hicieron posible 
la realización de este trabajo. El mismo es parte de uno mayor sobre comunidades anfibias en los Llanos 
Centrales, financiado por el Consejo de Desarrollo Cientifico y Humanistico de la Universidad Central de 
Venezuela. 
Durante el desarrollo del mismo la Sociedad Venezolana de Ciencias Naturales amablemente nos per- 
miti6 el uso de sus instalaciones en la Estación Biol6gica de los LLanos. 
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