Interacciones entre Nematodos y Hongos Fitopatógenos

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Revista Mexicana de Fitopatología
ISSN: 0185-3309
mrlegarreta@prodigy.net.mx
Sociedad Mexicana de Fitopatología, A.C.
México
Zavaleta Mejía, Emma
Rompimiento de Resistencia a Hongos Fitopatógenos por Nematodos Fitoparásitos, Una Hipótesis
Revista Mexicana de Fitopatología, vol. 20, núm. 1, enero-junio, 2002, pp. 118-122
Sociedad Mexicana de Fitopatología, A.C.
Texcoco, México
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 / Volumen 20, Número 1, 2002
Rompimiento de Resistencia a Hongos Fitopatógenos por
Nematodos Fitoparásitos, una Hipótesis
Emma Zavaleta-Mejía, Colegio de Postgraduados, Instituto de Fitosanidad, km 35.5
Carr. México-Texcoco Montecillo, Edo. de México CP 56230. Correspondencia:
zavaleta@colpos.colpos.mx
Resumen.
Zavaleta-Mejía, E. 2002. Rompimiento de resistencia a
hongos fitopatógenos por nematodos fitoparásitos, una
hipótesis. Revista Mexicana de Fitopatología 20:118-122.
Las interacciones que involucran nematodos fitoparásitos y
hongos con origen en el suelo, causantes de pudriciones
radicales y marchitamientos, pueden resultar en efectos
aditivos y sinergísticos, en relación con el impacto que tienen
en el crecimiento o producción del hospedante. En algunos
casos, la interacción entre nematodos y hongos fitoparásitos,
también puede resultar en el fenómeno conocido como
“rompimiento de resistencia”. Esto es, variedades de plantas
con resistencia a algún hongo fitopatógeno con origen en el
suelo, se comportan como susceptibles al ser infectadas por
el nematodo. Los nematodos más frecuentemente
involucrados en este fenómeno son los nematodos
agalladores, que ocasionan la formación de nódulos en las
raíces infectadas e inducen en el hospedante la formación de
estructuras especializadas para su alimentación como
resultado de una reprogramación de la expresión génica del
hospedante. En el presente artículo se discute acerca de la
naturaleza del fenómeno de rompimiento de resistencia; se
presentan algunas evidencias de cómo los nematodos
fitoparásitos pueden modificar la expresión génica de sus
células hospedantes; y utilizando el modelo Nacobbus
aberrans-chile (Capsicum annuum) CM-334 resistente a
Phytophthora capsici, se plantea la hipótesis de cómo la
reprogramación génica inducida por los nematodos puede
parcialmente explicar el fenómeno de rompimiento de
resistencia por nematodos agalladores.
Palabras clave adicionales: interacciones nematodo-hongo,
nematodos agalladores, Nacobbus aberrans, marchitez del
chile, Phytophthora capsici, reprogramación génica.
Abstract. Interactions which involve plant parasitic
nematodes and soilborne plant pathogens that cause root-rots
and wilting, might result in additive or synergistic effects with
respect to its impact on development of the host and
production. In some cases, interactions involving fungal plant
pathogens and plant parasitic nematodes might also result in
the phenomenon known as “resistance breakdown”. This
means, cultivars with resistance to a soilborne plant pathogen
behave as susceptible once infected by the nematode.
Frequently, the root-knot nematodes are involved in this
phenomenon; they cause the development of knots in the
infected roots and induce the host to form specialized
structures for its feeding as the result of host reprogrammed
gene expression. The present article deals with the nature of
the resistance breakdown phenomenon; it presents some
evidence of how plant-parasitic nematodes modify gene
expression of host cells; and by using the model Nacobbus
aberrans-pepper (Capsicum annuum) CM-334 resistant to
Phytophthora capsici, a hypothesis is propossed of how gene
reprogramming induced by nematodes might in part explain
the resistance breakdown by root-knot nematodes.
Additional keywords: nematode-fungus interactions, root-
knot nematodes, Nacobbus aberrans, wilting of hot pepper,
Phytophthora capsici, gene reprogramming.
Ha menudo se menciona que la naturaleza no trabaja con
cultivos puros. Las interacciones entre patógenos bióticos
que afectan a las plantas probablemente se dan con mucha
mayor frecuencia de lo que pensamos. De las interacciones
que se establecen entre organismos fitopatógenos,
probablemente las que más han llamado la atención y han
sido objetos de estudio, son las que se establecen entre
nematodos fitoparásitos y hongos con origen en el suelo,
causantes de pudriciones radicales y marchitamientos. Estas
interacciones pueden resultar en efectos aditivos y
sinergísticos en relación con el impacto que tienen en el
crecimiento o producción de la planta hospedante. Pero
además de estos efectos, la interacción entre nematodos y
hongos puede resultar en el fenómeno conocido como
“rompimiento de resistencia”. En el presente artículo se
discute acerca de la naturaleza del fenómeno de rompimiento
de resistencia; se presentan algunas evidencias de cómo los
nematodos fitoparásitos pueden modificar la expresión génica
de sus células hospedantes; y utilizando el modelo Nacobbus
aberrans Thorne y Allen-chile (Capsicun annuum L.) CM-
334 resistente a Phytophthora capsici Leo, se plantea una
hipótesis de cómo la reprogramación génica inducida por los
nematodos, puede parcialmente explicar el fenómeno de
rompimiento de resistencia por nematodos agalladores.
Rompimiento de resistencia por nematodos fitoparásitos.
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(Recibido: Noviembre 30, 2001 Aceptado: Enero 28, 2002)
Revista Mexicana de FITOPATOLOGIA/
El fenómeno de rompimiento de resistencia en cultivares
resistentes a ciertos hongos fitopatógenos por nematodos está
ampliamente documentado (Sasser et al., 1955; Martin et al.,
1956; Jenkins y Coursen 1957; Thomason et al., 1959;
Bowman y Bloom,1966; Powell, 1971; Pérez y Pérez, 1988;
Hernández et al., 1992; France y Abawi, 1994; Maheshwari
et al., 1995; Vargas et al., 1996). Dado que los nematodos
fitoparásitos están provistos de un estilete con el que perforan
las células de la planta para substraer su alimento, y con el
cual se abren camino entre las células del tejido hospedante
(en el caso de nematodos semiendoparásitos y endoparásitos),
en un principio el rompimiento de resistencia por nematodos
se explicaba de una manera muy simple, aduciendo que la
función del nematodo era la de abrir “puertas de entrada”
para el hongo. Sin embargo, con frecuencia al causar heridas
de manera artificial en las raíces de la planta resistente no se
induce el rompimiento de resistencia, y por otro lado, este
fenómeno se presenta aún cuando exista una separación física
entre los dos patógenos. Así, en experimentos con plantas
con doble sistema radical, en donde en uno de los sistemas
se inocula al nematodo y en el otro sistema al hongo, la planta
se comporta como susceptible a este último, sugiriendo que
los cambios metabólicos y/o fisiológicos inducidos por el
nematodo pueden ser los responsables del rompimiento de
resistencia y no el daño mecánico inflingido por éste en la
raíz de la planta hospedante (Bowman y Bloom,1966; Vargas
et al., 1996). Con base en lo anterior, es factible hipotetizar
que una planta resistente infectada por el nematodo, produce
“algún factor” (que en ausencia del nematodo no produce),
que de alguna manera favorece o hace que el substrato radical
sea adecuado para el establecimiento del hongo; o bien, que
en presencia del nematodo la planta deja de producir “algún
factor” (que en ausencia del nematodo está presente) que
interfiere o impidela colonización de la raíz por el hongo.
Esto a su vez puede deberse a que ciertos genes se expresen
o dejen de expresarse, es decir, que se introduzcan cambios
en transcripción y/o traducción en las células vegetales
hospedantes.
Resistencia a Phytophthora capsici en chile
Marchitez del chile y resistencia. Una de las enfermedades
más importantes que afectan la producción de chile en México
y en el mundo, es la marchitez inducida por P. capsici
(Redondo et al., 1989). El manejo de la enfermedad se realiza
mediante algunas prácticas culturales y con la aplicación de
fungicidas; aunque, al igual que para otras enfermedades de
los cultivos, se considera que la mejor estrategia para manejar
a la enfermedad la constituye el uso de variedades resistentes.
Sin embargo, como se comentó con anterioridad, la resistencia
a ciertos hongos con origen en el suelo, en algunos cultivares
o variedades puede ser rota cuando éstos son infectados por
nematodos agalladores de raíces tales como Meloidogyne spp.
y Nacobbus spp., presentes en las principales áreas
productoras de chile en México. Se tiene el antecedente de
que genotipos de chile resistentes a P. capsici, desarrollados
por investigadores del Campo Experimental del Bajio
perteneciente al Instituto Nacional de Investigaciones
Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), se comportaron
como susceptibles cuando fueron infectados por N. aberrans
(Pérez y Pérez, 1988; Hernández et al., 1992; Vargas et al.,
1996). De éstos, destaca el genotipo de chile tipo serrano
conocido como CM-334 que ha mostrado un alto grado de
resistencia a P. capsici en diferentes partes del mundo, aún
cuando se ha inoculado con las cepas más patogénicas del
hongo (Guerrero-Moreno y Laborde, 1980; Pochard et al.,
1983; Daubeze et al., 1990; Bosland y Linsday, 1991; Gil
Ortega et al., 1991; Reifschneider et al., 1992; Gil Ortega et
al., 1995; Fernández-Pavia, 1997; Palloix et al., 1988). No
obstante, hemos demostrado que las plantas CM-334
resistentes se comportan como susceptibles al hongo, una
vez que han sido previamente infectadas por el nematodo
agallador N. aberrans (Vargas et al., 1996; Trujillo, 2002).
Mecanismos de resistencia a P. capsici en variedades de
chile resistentes. Para poder entender de que manera N.
aberrans rompe la resistencia al hongo en plantas resistentes,
primero se requiere conocer los mecanismos que explican la
resistencia a P. capsici en materiales de chile que se comportan
como resistentes a éste. La evidencia experimental hasta ahora
generada, indica que la resistencia puede explicarse por
diferentes mecanismos. Se ha encontrado que en algunas
variedades de chile, su resistencia a P. capsici está asociada
con la actividad de la enzima fenil alanina amonio liasa (PAL);
a mayor actividad de PAL expresada por la variedad, mayor
su resistencia al hongo (Mozzeti et al., 1995; Fernández-
Pavia, 1997). En otros casos, la resistencia se ha asociado
con las diferencias que existen entre variedades en cuanto al
tipo y contenido de compuestos fenólicos con propiedades
tóxicas al hongo (Candela et al., 1995; Fernández-Pavia,
1997). También, diferencias en la actividad de peroxidasas
acídicas se han relacionado con la resistencia a P. capsici
(Fernández-Pavia, 1997). Por último, otros investigadores
han encontrado una relación estrecha entre el contenido de
capsidiol en los tejidos de las variedades de chile y su grado
de resistencia al ataque por el hongo (Hwang et al., 1996;
Egea et al., 1996).
Nematodos fitoparásitos involucrados en el rompimiento
de resistencia. Los nematodos que con mayor frecuencia se
han asociado con el fenómeno de rompimiento de resistencia
a hongos fitopatógenos con origen en el suelo, corresponden
a géneros sedentarios endo o semiendoparásitos, que se
caracterizan por inducir en sus hospedantes la formación de
estructuras especializadas para su alimentación (células
gigantes o sincitios), principalmente agalladores de raíces
como Meloidogyne spp. y Nacobbus spp. y los formadores
de quistes como Heterodera spp. y Globodera spp. (Jones,
1981; Goddijn et al., 1993; Sijmons, 1993; Williamson and
Hussey, 1996; Barthels et al., 1997). La formación de estos
sitios de alimentación resulta de una interacción compleja
entre el patógeno y la planta hospedante, en la cual el
nematodo altera los patrones de expresión génica de las
células de la planta destinadas a constituirse en el sitio
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 / Volumen 20, Número 1, 2002
alimenticio (Sijmons, 1993; Atkinson, 1994; Opperman et
al., 1994; Niebel et al., 1994).
Reprogramación de la expresión génica del hospedante
por nematódos fitoparásitos. Las estructuras especializadas
que los nematodos inducen para su alimentación pueden
consistir de: células gigantes uninucleadas o multinucleadas
que resultan de mitosis sin citocinesis; o de sincitios, masas
citoplasmáticas, que se forman por la disolución de paredes
celulares de células circunvecinas. Las células modificadas
a partir de las cuales se alimenta el nematodo, sufren una
serie de adaptaciones, tanto estructurales como fisiológicas,
que les permiten actuar como “fuente” para proveerle al
nematodo los metabolitos necesarios para que complete su
ciclo de vida. Algunas de estas adaptaciones son:
invaginaciones de la membrana plasmática para incrementar
la superficie de intercambio celular, incremento en la densidad
del citoplasma, incremento del material nuclear (presencia
de numerosos núcleos o núcleos gigantes), e incremento en
el número de organelos (mitocondrias, ribosomas y retículo
endoplásmico), entre otros. Todas estas adaptaciones celulares
perfectamente organizadas y sincronizadas resultan de una
comunicación íntima y compleja que se establece entre el
nematodo y su hospedante, y que involucra una
reprogramación de la expresión génica del hospedante
inducida por el nematodo, la cual se empieza a dilucidar. Por
ejemplo, Bird y Wilson (1994) caracterizaron 58 genes que
se expresan en las células gigantes inducidas por M. incognita
Chitwood en jitomate. En la interacción Arabidopsis thaliana-
Heterodera schachtii Schmidt se ha determinado que se
modifica la expresión de por lo menos 24 genes en las células
destinadas a constituirse en el sincitio (Hermsmeier et al.,
2000). En el caso particular del agallador M. incognita, se
tiene evidencia de que el nematodo reprime la expresión del
gene pal (Goddijn et al., 1993) que codifica para síntesis de
PAL, enzima estratégica en la ruta de los fenilpropanoides a
través de la cual se sintetizan diferentes metabolitos
secundarios (fenoles, ligninas, coumarinas y flavonoides),
entre los que se encuentran los compuestos fenólicos y
fitoalexinas con propiedades antimicrobiales e importantes
en los mecanismos de defensa de las plantas (Klessing y
Malamy, 1994; Rhodes, 1994; Piñol y Palazón, 1996).
Posiblemente con esto, el nematodo evita que se genere un
ambiente nocivo para su desarrollo. En contraste con lo
anterior, M. incognita estimula la expresión de un gen (hmg)
responsable de la codificación de la hidroximetil glutaril
coenzima A reductasa (HMG-CoAR); enzima importante en
la síntesis de esteroles (compuestos isoprenoides) (Cramer
et al.,1993) que pueden beneficiar al nematodo, en virtud de
que los nematodos son incapaces de sintetizar sus propios
esteroles y por lo tanto, son totalmente dependientes de sus
hospedantes para la obtención de éstos (Chitwood y Lusby,
1991). También se ha detectado un incremento en la expresión
de un gen que codifica para la síntesis de extensina (Van der
Eycken et al., 1992), proteína estructural de la pared celular;
tal incremento tiene sentido, si tomamos en cuenta las
modificaciones tan importantes que sufren las paredes de las
células que se constituyen en los sitios especializados de
alimentación para el nematodo. Otro de los genes cuya
expresión es incrementada, es el que codificar para síntesis
de la proteína Tob-RBT, específica de raíces y que forma
canales de membrana que probablemente están involucrados
en el transporte de solutos (Conkling et al., 1990).
Rompimientode resistencia a P. capsici en chile CM-334
por N. aberrans. A continuación trataremos de establecer la
relación de todo lo expuesto, con el caso particular del
rompimiento de resistencia a P. capsici en chile CM-334 por
el nematodo agallador N. aberrans. Con el propósito de
dilucidar los mecanismos que explican el alto grado de
resistencia a P. capsici mostrado por el genotipo CM-334,
Fernández-Pavia (1997) inoculó con el hongo a este material
y a un genotipo de chile susceptible a la marchitez,
encontrando que el hongo era capaz de penetrar las raíces de
ambos genotipos, sólo que en el genotipo resistente el
desarrollo del hongo fue mucho más lento, produjo menos
esporangios y la colonización del tejido por el micelio fue
finalmente detenido y la planta nunca mostró los síntomas de
la enfermedad; mientras que en las plantas susceptibles, la
colonización prosiguió y al cabo de 7 a 10 días las plantas
murieron. Tales observaciones indicaron que la resistencia
no está dada por barreras físicas que impidan o interfieran en
la penetración del hongo. Al comparar la actividad de PAL y
el RNA mensajero responsable de codificar para la síntesis
de esta enzima, encontró una expresión más rápida en CM-
334 en comparación con el chile susceptible, ésto se asoció
con diferencias cuantitativas y cualitativas en los fenoles
extraídos de ambos materiales; además, únicamente los
fenoles extraídos del chile resistente inhibieron el crecimiento
de P. capsici in vitro. Finalmente, también comparó la
actividad de HMGCoAR y la expresión del gen que codifica
para su síntesis y encontró que éstas eran mayores en plantas
susceptibles. Esto último le resultó un tanto sorprendente ya
que al ser HMGCoAR una enzima clave para la síntesis de
fitoalexinas isoprenoides como el capsidiol, esperaba
encontrar mayor actividad en las plantas resistentes; así
concluye que HMGCoAR no tiene que ver con la resistencia
a la marchitez mostrada por CM-334. Nosotros creemos que
por el contrario, HMGCoAR también puede ser un factor
importante de la resistencia a P. capsici en CM-334, en virtud
de que, como se mencionó, esta enzima es clave para la
síntesis de esteroles, los cuales ejercen un profundo efecto
en el ciclo de vida de Phytophthora spp., incluyendo a P.
capsici. Los esteroles estimulan su crecimiento y su
reproducción sexual y asexual (Elliot, 1983; Hohl, 1983;
Ribeiro, 1983). Así, pensamos que el crecimiento limitado
del hongo en las plantas resistentes podría, al menos en parte,
explicarse por un contenido inadecuado de esteroles en CM-
334, además del efecto inhibitorio ejercido por los fenoles
antimicrobiales. Por otro lado, en un trabajo previo, los
resultados obtenidos sugirieron que la actividad de PAL fue
reducida en plantas de chile CM-334 inoculadas con N.
120
Revista Mexicana de FITOPATOLOGIA/
aberrans (Vargas, 1996 ). Aún cuando no existe información
respecto al efecto de N. aberrans en la expresión génica de
sus células hospedantes; no se descarta la posibilidad de que
tenga un efecto similar al ejercido por Meloidogyne spp.,
dado que también induce la formación de un sitio
especializado de alimentación acompañado de hipertrofia e
hiperplasia y la formación de agallas en el tejido radical (Cid
del Prado-Vera, 1985); tales cambios en la raíz muy
probablemente involucran también una reprogramación de
la expresión génica de las células afectadas. Con base en estos
antecedentes, proponemos la hipótesis de que: “El
rompimiento de la resistencia a P. capsici por N. aberrans en
el chile CM-334, se explica en parte por un incremento en la
actividad de HMGCoAR y una reducción en la actividad de
peroxidasas y de PAL, debido a una estimulación y represión,
respectivamente, de los genes responsables de su
codificación”.
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