ANDREA_KATHERINE_JARA_GUERRERO

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Ecología de la dispersión de 
plantas en los bosques 
secos del suroccidente 
Ecuatoriano 
 
 
 
 
Tesis Doctoral 
Andrea Jara Guerrero 
2014 
 
 
Departamento de Biología Vegetal, Escuela Técnica 
Superior de Ingenieros Agrónomos 
 
 
Tesis Doctoral 
 
 
Ecología de la dispersión de plantas en los 
bosques secos del suroccidente 
Ecuatoriano 
 
 
 
Autor: Andrea Katherine Jara Guerrero1 
 
 
Directores: Dr. Marcelino de la Cruz Rot2, Dr. Marcos 
Méndez Iglesias3 
 
 
 
 
1Departamento de Ciencias Naturales. Universidad Técnica Particular de Loja. 
2Departamento de Biología Vegetal, Universidad Politécnica de Madrid. 
 3Área de Biodiversidad y Conservación. Departamento de Biología y Geología, ESCET, 
Universidad Rey Juan Carlos. 
 
 
Madrid, 2014
 i 
 
 
Marcelino de la Cruz Rot, Profesor Titular de Universidad del Departamento de Biología 
Vegetal de la Universidad Politécnica de Madrid y Marcos Méndez Iglesias, Profesor 
Titular de Universidad del Departamento de Biología y Geología de la Universidad Rey 
Juan Carlos 
 
CERTIFICAN: 
 
Que los trabajos de investigación desarrollados en la memoria de tesis doctoral: 
 
“Ecología de la dispersión de plantas en los bosques secos del suroccidente 
Ecuatoriano”, son aptos para ser presentados por Andrea Katherine Jara Guerrero ante el 
Tribunal que en su día se consigne, para aspirar al Grado de Doctor por la Universidad 
Politécnica de Madrid. 
 
 
 
VºBº Director Tesis VºBº Director de Tesis 
 
 
 
 
Dr. Marcelino de la Cruz Rot Dr. Marcos Méndez Iglesias 
 
 
ii 
 
 
 
 
 
 
 
A mi familia, mi madre y mi hermana, 
por su apoyo incondicional en todo momento. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
iii 
 
AGRADECIMIENTOS 
 
A mi familia, por su paciencia y respaldo incondicional desde siempre. Principalmente a mi 
Madre, por toda su ayuda y el tiempo invertido en elaborar trampas de semillas, sembrar 
mis muestras, regar plantas, etc. 
A mis profesores, Marcelino y Marcos, no solo por el apoyo científico, sino también por el 
entusiasmo transmitido durante todo este proceso. Igualmente a Adrián Escudero, por su 
disponibilidad para colaborar en mi proceso de aprendizaje y por sus aportes que sin duda 
han contribuido a mejorar este trabajo. 
Un agradecimiento especial a mi equipo de trabajo en la UTPL, principalmente.a Carlos 
Iván, que informalmente ha sido mi tutor en Ecuador y un gran respaldo. A Jorge, Dalton, 
Elizabeth, Ángel, Diego, Pablo y a todos mis compañeros de trabajo que en algún momento 
sacrificaron parte de su tiempo para auxiliarme con el trabajo de campo y con el análisis de 
datos. Igualmente a los miembros de las Fuerzas Armadas del destacamento Pintag Nuevo 
por su importante colaboración logística durante las etapas más duras del trabajo de campo. 
Finalmente, a la Universidad Técnica Particular de Loja, por el aporte financiero para el 
desarrollo de esta investigación, pero principalmente por permitir e incentivar mi formación 
como investigadora. 
 
iv 
 
ÍNDICE 
 
RESUMEN ............................................................................................................................................ 1 
ABSTRACT ............................................................................................................................................ 4 
INTRODUCCIÓN ................................................................................................................................... 7 
OBJETIVOS: ........................................................................................................................................ 13 
METODOLOGÍA GENERAL Y ÁREA DE ESTUDIO ................................................................................ 16 
CAPÍTULO 1 ....................................................................................................................................... 28 
Seed Dispersal Spectrum of Woody Species in South Ecuadorian Dry Forests: environmental 
correlates and the effect of considering species abundance. .......................................................... 28 
CAPÍTULO 2 ....................................................................................................................................... 80 
Does spatial heterogeneity blur the signature of dispersal syndromes on spatial patterns of woody 
species? A test for a tropical dry forest ............................................................................................ 80 
CAPÍTULO 3 ..................................................................................................................................... 112 
Seed rain and seed bank contribution to regeneration of woody species with different dispersal 
syndrome in an ecuadorian tropical dry forest ............................................................................... 112 
CAPÍTULO 4 ..................................................................................................................................... 142 
Legitimidad de los cérvidos como dispersores de semillas de especies leñosas en un bosque seco 
tropical ............................................................................................................................................ 142 
CONCLUSIONES GENERALES 
 ......................................................................................................................................................... 165 
 
 
 
 
 
 
 
 
1 
 
RESUMEN 
La importancia del proceso de dispersión de semillas en la estructura y dinámica de los 
ecosistemas es ampliamente reconocida. Sin embargo, para los bosques tropicales 
estacionalmente secos los estudios relacionados con este proceso son aún escasos y 
dispersos en comparación con los bosques tropicales lluviosos. En este trabajo se estudió la 
importancia de los síndromes de dispersión de semillas en la estructuración de 
comunidades, mediante el análisis de los patrones de dispersión de semillas en el espacio y 
tiempo para comunidades de leñosas en los bosques secos del suroccidente Ecuatoriano. 
Esta área forma parte de la región Tumbesina, una de las áreas de endemismo más 
importantes del mundo, pero también uno de los hotspots más amenazados. El clima se 
caracteriza por una estación seca que va de mayo a noviembre y una estación lluviosa que 
se extiende desde diciembre a abril. Para toda esta zona se estima una temperatura 
promedio anual entre 20° y 26°C y una precipitación promedio anual entre 300 y 700 mm. 
El trabajo de campo se desarrolló entre febrero de 2009 y septiembre de 2012. El primer 
paso fue la recopilación de información sobre las especies leñosas nativas de los bosques 
secos del suroccidente de Ecuador, que permitiera asignar a cada especie a un síndrome de 
dispersión para determinar el espectro de síndromes de dispersión de semillas. Luego, 
utilizando la información disponible de 109 parcelas establecidas previamente a lo largo de 
cuatro cantones de la provincia de Loja que conservan bosques secos en buen estado, se 
analizó la relación entre el síndrome de dispersión y condiciones ambientales. 
La relación de los síndromes de dispersión con los patrones espaciales de las especies y con 
los patrones de la lluvia y banco de semillas se estudió dentro de una parcela permanente de 
2 
 
9 ha, en la Reserva Ecológica Arenillas. Dentro de esta parcela se estableció un transecto de 
aproximadamente 3,4 km, que se recorrió mensualmente para colectar excretas de cérvidos 
y analizar el rol de este grupo como dispersor de semillas. 
Una gran variedad de plantas en los bosques secos tropicales del suroccidente de Ecuador 
requirió la asistencia de animales para la dispersión de semillas. Sin embargo, un análisis 
del espectro de dispersión considerando no solo la riqueza, sino también la abundancia 
relativa de especies,permitió determinar que a pesar de la alta variedad de especies 
zoócoras, la mayor parte de la comunidad correspondía a individuos anemócoros, que no 
proveen ninguna recompensa para la dispersión por animales. Este patrón puede deberse a 
la abundancia relativa de hábitats adecuados para especies con diferente síndrome de 
dispersión. Las condiciones ambientales afectaron la estructura del espectro de dispersión 
en la comunidad de bosque seco neotropical estudiada. 
El análisis de la importancia relativa del síndrome de dispersión y de la heterogeneidad 
espacial en la formación de patrones espaciales de árboles adultos permitió determinar que 
la heterogeneidad ambiental ejercía un efecto adicional (y en algunos el único) en la 
formación de patrones agregados de la mayoría de especies estudiadas. Los resultados 
señalaron diferencias en los patrones espaciales de las especies dependiendo del síndrome 
de dispersión, pero también una gran variación en los patrones espaciales incluso entre 
especies del mismo síndrome de dispersión. 
El análisis simultáneo de los patrones de la lluvia de semillas y banco de semillas de una 
comunidad de leñosas y su relación con la vegetación establecida indicaron que la lluvia de 
semillas era temporalmente variable en número de especies y abundancia de semillas, y 
3 
 
dependía del síndrome de dispersión. El síndrome de dispersión también influyó en la 
formación de bancos de semillas, siendo las especies con capacidad de dispersión limitada 
(autócoras) las de mayor riqueza de especies y abundancia de semillas. 
Los cérvidos también se consideraron como un elemento clave en el proceso de dispersión 
de semillas. Al menos ocho especies leñosas fueron dispersadas legítimamente vía 
endozoócora. La mayoría de las especies dispersadas presentaron diásporas sin 
adaptaciones obvias para la dispersión, por lo que la ingestión de semillas por cérvidos se 
constituye en una vía potencial para la dispersión de sus semillas a largas distancias y, con 
ello, mejora la posibilidad de colonizar nuevos sitios y mantener el flujo genético. 
Los resultados de este estudio aportan nuevas evidencias para el entendimiento de la 
importancia de los procesos de dispersión de semillas en la estructura de los bosques secos 
neotropicales. Uno de los principales hallazgos a partir de estos cuatro capítulos es que los 
patrones espaciales de las especies, así como las estrategias que utilizan para dispersarse y 
hacer frente a las condiciones adversas (es decir, lluvia o banco de semillas) llevan consigo 
un efecto del síndrome de dispersión, y que la intensidad ese efecto depende a la vez de las 
condiciones ambientales del lugar. 
 
 
4 
 
ABSTRACT 
The importance of seed dispersal process in the estructuring and ecosystem dynamic is 
widely recongnized. However, for seasonally tropical dry forest studies related to this 
process are still scarce and scattered compared to tropical rain forests. The present research 
deals with the importance of seed dispersal syndromes as a driver in the community 
structure, focusing its attention to temporal and spatial patterns of seed dispersal in woody 
communities of seasonally dry forest at Southwestern Ecuador. This area is part of the 
Tumbesian region, one of the most important areas of endemism, but also one of the most 
threatened areas around the world. Climate is characterized by a dry season from May to 
November, and a rainy season from December to April. For the whole area an average 
temperature between 20 ° and 26 ° C, and an average annual rainfall between 300 and 700 
mm are estimated. 
Fieldwork was carried out between February 2009 and September 2012. During a first step 
information about native woody species of dry forests of southwestern Ecuador was 
gathered, enabling to assign a dispersal syndrome to each species to determine the seed 
dispersal spectrum. In a second step, available information from 109 established plots along 
four municipalities in Loja province, which hold the highest and best conserved dry forest 
remanants, was analyzed to establish the relationship between dispersal syndromes and 
environmental conditions. 
The relationships between dispersal syndromes and species spatial patterns; and between 
dispersal syndromes and seed rain and seed bank patterns, were studied within a permanent 
plot of 9 ha, in the Arenillas Ecological Reserve. Within this plot one transect of 
5 
 
approximately 3.4 km was set to collect monthly deer droppings, which were used to latter 
analyze the rol of this group as seed dispersers. 
The results showed that a large variety of plants in tropical dry forest of Southwestern 
Ecuador require animal assistance to dispers their seeds. However, an analysis of seed 
dispersal spectrum considering not only species richness, but also the relative abundance of 
species, allowed to determine that despite the high variety of zoochorous species, most 
individuals in the community corresponds to anemochoruos species. This shift may be due 
to the relative abundance of habitats that are suitable for species with different dispersal 
syndromes. Moreover, quantitative data analysis showed that environmental conditions 
affect the structure of seed dispersal spectrum in the studied community. 
The analysis of relative importance of dispersal syndrome, and the environmental 
heterogeneity on formation of adult trees spatial patterns, indicated that environmental 
heterogeneity exert an additional (or was the only) effect limiting the distribution of most 
species in this forest. The findings showed differences in spatial patterns related to dispersal 
syndrome, but also showed a large variation in spatial patterns even among species sharing 
the same dispersal syndrome. 
Simultaneous analysis of seed rain and seed bank patterns of a woody community, and their 
relationship with established vegetation, suggested that seed rain is temporally variable in 
species number and seeds abundance, and that variation is related to the dispersal 
syndrome. Dispersal syndrome also influenced on the formation of seed banks, being 
species with limited dispersal abilities (autochorous) the ones with highest species richness 
and seed abundance. 
6 
 
Deer were found as a key element in the seed dispersal process. At least to eight woody 
species were dispersed legitimately by ingestion. Diaspores of most dispersed species had 
no obvious adaptations to seed dispersal, therefore, seed ingestion by deer represents a 
potential pathway for long-distance dispersal, and hence, improves the chances to 
colonizing new sites and to maintain gene flow. 
Overall, these results provide new evidence for understanding the importance of seed 
dispersal processes in the structure of Neotropical dry forests. One of the major findings 
from these four chapters is that spatial patterns of species, and the strategies used to 
disperse their seeds and to deal with the adverse conditions (i.e. seed rain or seed bank) are 
related with dispersal syndromes, and the intensity of that relation depends in turn, on 
environmental conditions. 
 
 
 
 
 
 
 
7 
 
INTRODUCCIÓN 
El proceso de dispersión de semillas implica el movimiento de semillas lejos de la planta 
madre, permitiendo a las plantas colonizar nuevos sitios, reducir la presión por competencia 
y predación, y alcanzar sitios que favorezcan la regeneración (Howe y Smallwood 1982, 
Wenny 2001, Herrera y Pellmyr 2002). Es así que desde hace algunas décadas la dispersión 
de semillas ha sido considerada como un proceso clave en la estructuración y dinámica de 
las comunidades vegetales (Howe y Smallwood 1982, Hubbell 1979, Gentry 1982, Willson 
et al. 1990, Bullock et al. 1995). La concepción de la dispersión de semillas como la 
plataforma sobre la cual se desarrollan los procesos subsecuentes de reclutamiento (Schupp 
y Fuentes 1995, Nathany Muller-Landau 2000) ha dado paso al estudio de este tema desde 
varios enfoques, como la capacidad de las especies para colonizar nuevos sitios (Howe y 
Smallwood 1982, Willson et al. 1990, Willson 1993, Schupp et al. 2002, Martínez-Garza et 
al. 2011), adaptaciones a ciertas condiciones ambientales (Howe y Smallwood 1982, 
Willson et al. 1990, Bullock et al. 1995) e interacciones planta-animal (Howe 1987, 
Jordano 2001). 
Las ventajas que una especie puede obtener de la dispersión de semillas están relacionadas 
estrechamente con adaptaciones de las diásporas para aprovechar diferentes agentes 
dispersores. La modificación de tejidos a alas para aprovechar el viento, el desarrollo de 
estructuras comestibles sobre el fruto o la semilla para atraer animales, o estructuras 
balísticas para la expulsión mecánica de las semillas, son algunas de las estrategias que 
usan las plantas para dispersar sus semillas (Van der Pijl 1969, Howe y Smallwood 1982, 
Cousens et al. 2008). El conjunto de estas características es conocido por los ecólogos 
8 
 
como “síndromes de dispersión” (van der Pijl 1969, Gottsberger y Silberbauer-Gottsberger 
1983, Howe y Westley 1988, Cousens et al. 2008). 
Para los bosques tropicales en particular, el conocimiento de los procesos de dispersión de 
semillas, así como de otros procesos relacionados con el mantenimiento de la diversidad, se 
ha desarrollado principalmente en torno a los bosques lluviosos, mientras que los bosques 
secos han recibido poca atención (Bullock et al. 1995, Sánchez-Azofeifa et al. 2005, Miles 
et al. 2006, Balvanera et al. 2011, Espinosa et al. 2012). Uno de los trabajos más conocidos 
con respecto a los patrones de diversidad en bosques secos es el de Hubbell (1979), que ha 
sido fundamental para esclarecer las diferencias en los patrones de distribución espacial de 
las especies de bosques secos con respecto a los bosques lluviosos. La composición de 
especies en los bosques secos y la estructura de las comunidades responden a condiciones 
ambientales distintas de las que dominan en los bosques lluviosos. La marcada 
estacionalidad en la disponibilidad de agua en los bosques secos es considerado uno de los 
principales factores limitantes para los procesos de desarrollo y establecimiento de las 
plantas, y por ende de su distribución dentro del ecosistema (Balvanera et al. 2011). La 
topografía también está relacionada con la estructura de las comunidades de bosque seco 
porque controla la disponibilidad de agua y nutrientes (Balvanera et al. 2011, Espinosa et 
al. 2011, 2012). De esta manera, la variación de estos factores en el espacio genera un 
mosaico de condiciones ambientales y disponibilidad de recursos (López-Martínez et al. 
2013) que favorece el establecimiento de especies con características específicas. Por 
ejemplo, en el contexto de dispersión de semillas, el espectro de síndromes de dispersión 
puede cambiar entre comunidades de bosque seco en respuesta a la disponibilidad de agua 
9 
 
(López-Martínez et al. 2013); así, semillas dispersadas por el viento (anemocoria) tienden a 
ser más frecuentes en árboles de los bosques más secos (Bullock et al. 1995). 
El estudio de la dispersión de semillas como un control importante sobre la diversidad de 
especies ha tomado fuerza en los últimos años (Levine y Murrell 2003, López-Martínez et 
al. 2013). Trabajos como los de Hubbell (1979), Condit et al. (2000) y Seidler y Plotkin 
(2006), plantean que los patrones de distribución no aleatorios están relacionados con la 
eficiencia en la dispersión de semillas. Así, especies con síndromes de dispersión más 
eficientes para la dispersión a largas distancias muestran patrones menos agregados que las 
especies con síndromes menos eficientes. Si bien existen muchos otros factores 
postdispersión que pueden restringir el reclutamiento de nuevos individuos (Nathan y 
Muller-Landau 2000, Dalling et al. 2002), los efectos de los patrones de dispersión y 
postdispersión han mostrado ser variables entre especies, e incluso dentro de una misma 
especie a lo largo de gradientes ambientales (Nathan y Muller-Landau 2000). 
Consecuentemente, la importancia de los patrones de dispersión de semillas en la estructura 
de una comunidad particular no puede ser asumida a priori (Levine y Murell 2003). 
En ecosistemas marcadamente estacionales, como los bosques secos, otro factor que 
interviene en el éxito del evento de dispersión, así como en el desarrollo y sobrevivencia 
del individuo en etapas posteriores, es el momento de dispersión de semillas (Khurana y 
Singh 2001). Sin embargo, en muchas especies los requerimientos del individuo en la etapa 
de dispersión difieren de los requerimientos para el desarrollo y establecimiento de la 
plántula (Schupp y Fuentes 1995). Para sobrellevar estas diferencias una estrategia 
alternativa luego de la dispersión es la formación de bancos de semillas en el suelo, el cual 
10 
 
puede atenuar las consecuencias de la dispersión de semillas en periodos desfavorables para 
la germinación. Inclusive las desventajas de la alta densidad de semillas dispersadas cerca 
de la planta madre pueden ser limitadas cuando hay un banco de semillas, debido a que los 
eventos de germinación se extienden en el tiempo, reduciendo la competencia o predación 
(Nathan y Muller-Landau 2000). En este sentido, tanto la dispersión a larga distancia como 
la capacidad de formar bancos de semillas constituyen estrategias alternativas para evitar el 
riesgo, una excesiva densidad y la competencia (Venable y Brown 1988, Bakker et al. 
1996). Al ser estrategias alternativas se espera que la formación de bancos de semillas sea 
limitada en especies con capacidad de dispersión a larga distancia, a diferencia de especies 
con dispersión reducida, como las autócoras (Bakker et al. 1996), en las cuales la dispersión 
en el tiempo puede compensar la pobre dispersión espacial (Willson 1993), mediante la 
formación de bancos de semillas (Uhl et al. 1981, Putz y Appanah 1987, Alvarez-Buylla y 
Martínez Ramos 1990, Moles y Drake 1999). 
Para los bosques tropicales en general se señala que el síndrome de dispersión de mayor 
importancia es posiblemente la zoocoria, y en particular la endozoocoria (dispersión por 
ingestión). Las ventajas de la dispersión zoócora están relacionadas principalmente con la 
capacidad de dispersión a largas distancias y con la dispersión dirigida a microhábitats 
adecuados para el desarrollo de la plántula (Howe y Smallwood 1982). Incluso en los 
bosques secos neotropicales, donde la disponibilidad de frutos está restringida en el tiempo, 
se ha registrado en promedio un 46,2% (27 – 58,7%) de especies con dispersión 
endozoocora (Jordando 2000). Sin embargo, y a pesar de que la información sobre animales 
dispersores es limitada, estudios realizados en ecosistemas secos neotropicales mencionan 
la influencia, tanto a nivel local como regional, que el comportamiento y abundancia de 
11 
 
vertebrados dispersores de semillas podría tener sobre la frecuencia de especies que 
dispersan (Bullock et al. 1995, Griz y Machado 2001, Tabarelli et al. 2003). 
Los grupos más estudiados desde el punto de vista de agentes dispersores de semillas han 
sido las aves y los murciélagos (Nassar et al. 2014), mientras que la información disponible 
acerca del rol de otros grupos animales en este proceso es dispersa. En el caso particular de 
los cérvidos, los pocos estudios existentes en América se han centrado en Odocoileus 
virginianus, y se han restringido a ecosistemas de Norteamerica (González-Espinosa y 
Quintana-Ascencio 1986, Mandujano et al. 1997, Williams et al. 2008). En esos estudios se 
ha registrado una gran variedad de semillas viables luego del paso por el tracto digestivo de 
O. virginianus. En los bosques secos neotropicales los cérvidos conforman uno de los 
grupos de mamíferos grandes y relativamente abundantes (Tirira 2007).Su rango de 
movimiento, de varias hectáreas por día, implica que los cérvidos podrían jugar un papel 
importante en el movimiento de semillas a largas distancias, y contribuir así al 
mantenimiento del flujo genético, regeneración y colonización de nuevos sitios (Willson y 
Traveset 2000, Traveset et al. 2007). A pesar de ello, han sido pocos los esfuerzos por 
estudiar su legitimidad como dispersores de semillas en ecosistemas neotropicales (Bodmer 
1991). 
El presente estudio nace como una necesidad por incrementar el conocimiento de los 
procesos que controlan el funcionamiento de los bosques secos de la región tumbensina y 
aportar con información que permita la aplicación de medidas de manejo y conservación 
adecuadas. 
12 
 
La importancia de incrementar el conocimiento de los procesos de dispersión de semillas y 
su relación con el funcionamiento de los bosques secos neotropicales se debe a que estos 
ecosistemas se puede plantear desde varios puntos de vista. Primero, por los elevados 
niveles de endemismo que sostiene (Gentry 1995, Sánchez-Azofeifa et al. 2014), 
principalmente en plantas leñosas (Portillo-Quintero y Sánchez-Azofeifa 2010) y aves (Best 
y Kessler 1995), aunque para otros grupos se cuenta con poca información. Segundo, los 
bosques secos tropicales ocupan el 42% de los bosques tropicales (Murphy y Lugo 1995, 
Miles et al. 2006, Espinosa et al. 2012) y han sido históricamente más utilizados por el ser 
humano que los bosques lluviosos (Bullock et al.1995). Tercero, a pesar de que en los 
últimos años se ha incrementado el esfuerzo por estudiar los ecosistemas de bosque seco, el 
área conservada sigue siendo poco perceptible, mientras que los problemas de 
fragmentación y cambio de uso del suelo se intensifican (Best y Kessler 1995, Bullock et 
al. 1995, Linares-Palomino et al. 2010, Espinosa et al. 2012). 
 
 
 
 
 
 
 
13 
 
OBJETIVOS: 
 
Objetivo general: 
La presente tesis tiene como objetivo general analizar la importancia de los síndromes de 
dispersión de semillas en la estructuración de comunidades leñosas de bosques secos 
tropicales. 
Objetivos específicos: 
1) Estudiar el espectro de dispersión de semillas y la relación del síndrome de dispersión 
con la forma de crecimiento de la planta, abundancia de la especie y condiciones 
ambientales. 
A nivel de comunidad pueden presentarse diferentes síndromes de dispersión 
influenciados por los atributos del ecosistema, circunstancias ambientales, estructura y 
composición florística. El capítulo 1 “Seed dispersal spectrum of tree and shrub species 
in Ecuadorian dry forests”, se centra en el análisis de la distribución de los síndromes 
de dispersión en comunidades locales de vegetación leñosa para determinar si 
síndromes de dispersión particulares están asociados con las formas de crecimiento de 
las plantas, abundancia de las especies y condiciones ambientales. Además, se analiza 
la fenología de la fructificación de cada síndrome de dispersión. 
2) Examinar la importancia relativa del síndrome de dispersión y de la heterogeneidad 
espacial sobre la realización del patrón espacial de árboles adultos en un bosque seco 
tropical ecuatoriano. 
14 
 
El capítulo 2, “Does spatial heterogeneity blur the signature of dispersal syndromes on 
spatial patterns of woody species? A test for a tropical dry forest”, contribuye al 
entendimiento de los procesos funcionales y la coexistencia a través del análisis del rol 
de la dispersión de semillas en la distribución espacial de especies a escalas pequeñas. 
Específicamente se plantea conocer si la señal espacial esperada para especies con un 
síndrome de dispersión particular es modificada por la heterogeneidad espacial y de qué 
manera. Si bien estudios previos sugieren que los síndromes de dispersión dan lugar a 
patrones específicos de distribución espacial (Hubbell 1979, Seidler y Plotkin 2006), en 
este trabajo se propone que aquellos patrones podrían ser modificados por procesos 
subsecuentes ligados a la heterogeneidad espacial. 
3) Analizar en qué medida la lluvia de semillas y el banco de semillas están determinando 
la composición de la vegetación leñosa. 
En el capítulo 3, “Seed rain and seed bank contribution to regeneration of woody 
species with different dispersal syndrome in an Ecuadorian tropical dry forest”, se 
analiza si los patrones temporales en la dispersión de semillas y/o el síndrome de 
dispersión controlan la relación entre la vegetación establecida y los compartimentos de 
semillas (la lluvia de semillas o el banco de semillas) en un bosque seco del sur de 
Ecuador. Lo que se espera es que en especies autocoras la composición de la vegetación 
establecida muestre una mayor similitud con el banco de semillas, mientras que para 
especies zoocoras y anemocoras se espera una mayor similitud entre la vegetación 
establecida y la lluvia de semillas. 
15 
 
4) Analizar el rol que los cérvidos tienen en la regeneración de especies leñosas de un 
bosque seco del suroccidente Ecuatoriano. Este objetivo se desarrolló en el capítulo 4, 
titulado “Legitimidad de los cérvidos como dispersores de semillas de especies leñosas 
en un bosque seco tropical”. El interés en este estudio se debe a que los resultados 
obtenidos en los capítulos anteriores indican que algunas especies con características 
típicas de plantas autocoras presentan patrones espaciales diferentes a los esperados 
para este síndrome de dispersión. Estudios previos sugieren que los ungulados pueden 
consumir frutos secos fibrosos, como algunos de los registrados en especies autocoras 
del área de estudio. 
 
 
16 
 
METODOLOGÍA GENERAL Y ÁREA DE ESTUDIO 
 
Área de estudio 
El presente trabajo se llevó a cabo en los bosques estacionalmente secos del suroccidente de 
Ecuador, ubicados en la región Pacífico Ecuatorial (Espinosa et al. 2012). Estos bosques 
forman parte de la región biogeográfica Tumbesina, que abarca territorios del suroeste de 
Ecuador y noroeste de Perú, en un rango altitudinal que va desde el nivel del mar hasta los 
2000 m s.n.m., aproximadamente (Best y Kessler 1995, Espinosa et al. 2011). La región 
Tumbesina abarca una gran variedad de climas, como resultado de la posición geográfica y 
la topografía variada (Best y Kessler 1995). La precipitación es el factor climático más 
variable, y por ende, el más importante para la definición de la vegetación a lo largo de la 
región (Best y Kessler 1995). Esta región es reconocida como un centro de endemismo para 
diferentes taxones (Best y Kessler 1995), así como por ser uno de los hotspots más 
amenazados del mundo (Dinerstein et al. 1995, Espinosa et al. 2012). 
Particularmente, los ecosistemas de bosque seco del suroccidente de Ecuador ocupan 
territorios de tierras bajas, estribaciones occidentales bajas de la cordillera de los Andes y 
los valles secos interandinos (Aguirre y Kvist 2005, Espinosa et al. 2012). El clima se 
caracteriza por una estación seca que va de mayo a noviembre y una estación lluviosa que 
se extiende desde diciembre a abril (Aguirre & Kvist 2005). Para toda esta zona se estima 
una temperatura promedio anual entre 20° y 26°C y una precipitación promedio anual entre 
300 y 700 mm (Aguirre y Kvist 2005). 
17 
 
Esta área comprende algunos de los remanentes de bosque seco tropical más grandes y 
mejor conservados de la región Tumbesina, y una de las áreas de endemismo más 
importantes del mundo (Best y Kessler 1995). Sin embargo, también representa una las 
áreas más amenazadas del mundo debido a la presión antrópica, que ha reducido al bosque 
seco a un mosaico de remanentes intercalados con grandes espacios dedicados a la 
agricultura y ganadería (Best y Kessler 1995). 
En el capítulo 1 del presente trabajo se abarcó la vegetación leñosa de toda el área de 
bosques secos de la región suroccidente de Ecuador, que comprende las provincias de Loja 
y El Oro, entre laslatitudes 3°3’11’’ y 4°37’28’’ S, y entre las longitudes 79°14’37’’ y 
80°25’46’’ O. Los capítulos 2, 3 y 4 se desarrollaron dentro de la Reserva Ecológica 
Arenillas (REA), localizada en la provincia de El Oro (03° 34’ 15,44’’S; 80° 08’ 46,15’’E, 
altitud 30 m). La REA fue incluida dentro del Patrimonio de Áreas Naturales del Estado 
(PANE) en el año 2001 y ha estado protegida de actividades de extracción por 
aproximadamente 60 años (BirdLife International 2014). 
Metodología general 
El presente trabajo inició con una recopilación de información sobre las especies leñosas 
nativas de los bosques secos del suroccidente de Ecuador. Se obtuvo una lista de 203 
especies a partir de los inventarios de Aguirre y Kvist (2005) y Aguirre et al. (2006a, 
2006b). Las especies fueron clasificadas de acuerdo a la forma de crecimiento en árboles, 
arbolitos y arbustos siguiendo la clasificación de Harling y Anderson (1977–2007), 
Jørgensen y León-Yánez (1999) y Pennington et al. (2004). La revisión de especímenes de 
herbario y la revisión de literatura permitió asignar un síndrome de dispersión a 160 
18 
 
especies de esa lista. Los síndromes de dispersión fueron asignados siguiendo la 
clasificación de Van der Pijl (1969). Esta información se utilizó en el capítulo 1 para 
determinar el espectro de síndromes de dispersión de semillas en los bosques secos del 
suroccidente de Ecuador, y para determinar la relación del síndrome de dispersión con la 
forma de crecimiento de la planta y con la fenología de la fructificación. Con un 
subconjunto de especies se determinó el espectro de dispersión en base a la abundancia de 
cada especie y se analizó la relación entre el síndrome de dispersión y condiciones 
ambientales. Para esto se trabajó en 109 parcelas previamente establecidas en el sur del área 
de estudio. Estas parcelas estuvieron establecidas en 48 parches de bosque seco con un 
diseño estratificado, tratando de cubrir el rango total de condiciones físicas del área 
(Espinosa et al. 2011). 
Para cumplir con los objetivos planteados en los capítulos 2, 3 y 4, se estableció una parcela 
permanente de 9 ha en la Reserva Ecológica Arenillas (REA). Esta parcela se ubicó en una 
de las zonas mejor conservadas de la REA, que posee una formación vegetal de transición 
entre bosque tropical seco y matorral seco de tierras bajas. Todas las plantas leñosas con 
DAP > 5 cm han sido inventariadas y georreferenciadas desde el año 2009. 
Adicionalmente, en la hectárea central de la parcela se registraron todos los individuos a 
partir de 1cm de DAP de especies leñosas subarbustivas. El muestreo de la lluvia de 
semillas y banco de semillas se realizó en las cinco hectáreas centrales de la parcela. En 
ambos casos el muestreo se realizó de forma sistemática a partir de 265 puntos separados 
14 m. Para la lluvia de semillas se utilizaron trampas de 0,64 m
2
, cubriendo un área total de 
169,6 m
2
. Para el banco de semillas se tomaron muestras de 0.25 x 0.25 x 0.03 m, 
cubriendo un área total de 16.56 m
2
. 
19 
 
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28 
 
 
CAPÍTULO 1 
 
 
SEED DISPERSAL SPECTRUM OF WOODY SPECIES IN SOUTH ECUADORIAN 
DRY FORESTS: ENVIRONMENTAL CORRELATES AND THE EFFECT OF 
CONSIDERING SPECIES ABUNDANCE. 
 
Andrea Jara-Guerrero
1
, Marcelino De la Cruz
2
, Marcos Méndez
3
 
 
1Instituto de Ecología, Universidad Técnica Particular de Loja, CP.: 11-01-608, Loja, Ecuador 
2
Departamento de Biología Vegetal, E.U.I.T. Universidad Politécnica de Madrid, Spain 
3
Área de Biodiversidad y Conservación, Universidad Rey Juan Carlos, Spain 
 
Manuscrito publicado en: 
BIOTROPICA 43(6): 722–730 
29 
 
ABSTRACT 
This study examines the seed dispersal spectrum of the tropical dry forests of Southern 
Ecuador, in an effort to contribute to the knowledge of the complex dynamics of tropical 
dry forests. Seed dispersal spectrum was described for a total number of 160 species. 
Relationships of dispersal syndromes with plant growth form and climatic seasonality were 
explored. For a subset of 97 species, we determined whether dispersal spectrum changes 
when species abundance, in addition to species number, is taken into account. The same 
subsetwas used to relate dispersal syndromes with the environmental conditions. 
Zoochorous species dominated in the studied community. However, when considering the 
individual abundance of each species, anemochory was the prevalent dispersal syndrome. 
We found a significant difference in the frequency of dispersal syndromes among plant 
growth forms, with epizoochory only occurring in shrub species. The dispersal spectrum 
was dependent on climatic seasonality. The largest proportion of anemochorous species 
fructified during the dry season, while zoochorous diaspores dominated during the rainy 
season. A fourth-corner analysis indicated that the seed dispersal spectrum of southern 
Ecuador dry forests is controlled by environmental conditions such as annual precipitation, 
annual temperature range or topography. Our results suggest that spatio-temporal changes 
in the environmental conditions may affect important ecological processes for dispersal. 
Thus, the predominance of one syndrome or another may depend on the spatial variation of 
environmental conditions. 
Key words: dispersal syndromes; growth forms; Neotropical dry forest; fruiting phenology. 
30 
 
RESUMEN 
Este estudio examina el espectro de dispersión de semillas de los bosques secos del Sur de 
Ecuador, como un aporte al conocimiento de la dinámica de los bosques secos tropicales. 
Con información sobre 160 especies leñosas se describió el espectro de dispersión y se 
exploró su relación con el hábito de las plantas y la estacionalidad climática. Con un 
subconjunto de 97 especies se analizó si el espectro de dispersión cambia cuando es 
estimado en base a abundancia de individuos en lugar de especies. Se usó ese mismo 
subconjunto para relacionar los síndromes de dispersión con las condiciones ambientales. 
Las especies zoocoras prevalecieron dentro de la comunidad estudiada. Sin embargo, 
cuando se consideró la abundancia de individuos por especie, el síndrome dominante fue la 
anemocoria. Se encontró una diferencia significativa en la frecuencia de síndromes de 
dispersión entre los hábitos de las plantas, con una presencia de la epizoocoria únicamente 
en especies arbustivas. El espectro de dispersión estuvo influenciado por la estacionalidad 
climática. La mayor proporción de especies anemócoras fructificó durante la estación seca, 
mientras que en la estación lluviosa dominó la zoocoria. Además, un análisis de la cuarta 
esquina indicó que el espectro de dispersión está controlado por condiciones ambientales 
como precipitación anual, rango de temperatura anual o topografía. Nuestros resultados 
sugieren que los cambios espacio–temporales del ambiente pueden estar relacionados con 
factores importantes para la dispersión. Así, la predominancia de un síndrome de dispersión 
podría depender de la heterogeneidad espacial en las condiciones ambientales.
31 
 
INTRODUCTION 
Seed dispersal plays a fundamental role in the colonization of new habitats, population 
dynamics as well as in species interactions, community structure and diversity (Van der Pijl 
1969, Howe & Smallwood 1982, Willson et al. 1990, Hughes et al. 1994, Morales & Carlo 
2006). Because of this, it is a key factor in conservation biology and restoration 
management (Strykstra et al. 2002, Navarro et al. 2009). 
The diaspores of many plant species have developed specialized morphological structures 
which enable them to make use of biotic and abiotic dispersal vectors (Van der Pijl 1969, 
Wenny 2001, Schulze et al. 2002). These morphological structures, as well as diaspore 
color, chemical characteristics of the pulp and phenological events of plants associated with 
a particular dispersal mode, are known as "dispersal syndromes" (Van der Pijl 1969, 
Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 1983, Howe & Westley 1988). The proportion of 
dispersal syndromes in a particular vegetation type is known as the “dispersal spectrum” 
(Howe & Smallwood 1982, Hughes et al. 1994, Arbeláez & Parrado-Rosselli 2005). The 
study of dispersal spectra has interested researchers for several decades (Van der Pijl 1969, 
Frankie et al. 1974, Gentry 1982, Howe & Smallwood 1982, Howe & Westley 1988). It is 
seen as a way of documenting fundamental aspects of the functional diversity in 
ecosystems. 
The dispersal spectrum of a plant community can be influenced by several factors. First, 
dispersal syndromes are related to plant growth form. For example, zoochory and autochory 
are widely distributed among shrubs and treelets of the understory, whereas anemochory is 
more frequent among canopy trees (Wikander 1984, Justiniano & Fredericksen 2000, Griz 
32 
 
& Machado 2001, Butler et al. 2007). In general, this pattern is explained by the reduction 
of wind speed in the forest understory (Wikander 1984, Justiniano & Fredericksen 2000, 
Griz & Machado 2001). However, in some tropical dry forests there is a great proportion of 
anemochory among shrubs, favored possibly by plant deciduousness, which allows a higher 
wind circulation in the forest understory (Griz & Machado 2001). 
Second, physical conditions influence the dispersal spectrum. There is a broad consensus 
that anemochorous plants are relatively common in dry habitats, while those adapted for 
zoochory dominate in wet habitats (Howe & Smallwood 1982, Jordano 2000, Herrera & 
Pellmyr 2002). Quantitative correlations between physical conditions and dispersal 
spectrum have, however, rarely been established (see, however, Butler et al. 2007). Some 
studies have found that certain environmental conditions, such as precipitation, 
temperature, soil nutrient status or canopy closure influence the relative presence of a 
dispersal syndrome in a particular site (Willson et al. 1990, Bullock 1995). For example, an 
association of zoochory and those sites with greater moisture and soil fertility has been 
suggested (Gentry 1982, Willson et al. 1990). At a local level, this pattern could be related 
with topography (Wikander 1984, Bullock 1995). 
Third, for tropical dry forests, several authors report a seasonal pattern in dispersal spectra. 
Anemochorous species fruited during the dry season, while zoochorous species fruited 
throughout the rainy season (Frankie et al. 1974, Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 
1983, Ibarra-Manríquez et al. 1991, Oliveira & Moreira 1992, Bullock 1995, Justiniano & 
Fredericksen 2000, Batalha & Mantovani 2000, Griz & Machado 2001). 
33 
 
Variation in the dispersal spectrum in relation to spatio-temporal variation of environmental 
conditions could indicate important ecological factors for dispersal. For example, dry 
seasons lead to leaf shedding which favours anemochory (Wikander 1984, Ibarra-
Manríquez et al. 1991, Griz & Machado 2001), while zoochorous fleshy fruits require 
water and suitable temperature to mature which occur in rainy seasons or wetter sites 
(Herrera & Pellmyr 2002). Nevertheless, these relationships between dispersal syndromes 
and physical conditions are empirically based and causality is difficult to disentangle. For 
instance, Hughes et al. (1994) and Butler et al. (2007) argue that a relationship between 
physical conditions and the frequency of dispersal syndromes has lesser importance, and 
rather results from the indirect influence on plant growth form and seed size. Spatio-
temporal changes in dispersal syndromes can also be causally related to physical conditions 
or be a by-product of species turnover. Statistical tools such as the fourth-corner analysis 
currently allow relating dispersal syndromes and environmental conditions with a robust 
and simple statistical procedure, and permit disentangling some of the effects usually 
confounded in traditional regression approaches. Such techniques can shed light on the 
issues raised above. 
As in other analyses of functional diversity, a potential limitation of current generalizations 
about dispersal spectra is that theyusually ignore the relative abundance of each species 
(Wikander 1984, Justiniano & Fredericksen 2000, Batalha & Mantovani 2000, Griz & 
Machado 2001, Ragusa-Netto & Silva 2007). For example, in a semideciduous cerrado of 
Brazil zoochory was the dominant dispersal syndrome at the species level, but the 
anemochorous species had a higher number of individuals (Gottsberger & Silberbauer-
Gottsberger 1983). Such mismatches suggest that different causal factors could determine 
34 
 
species richness and the success of species with certain syndromes, and consequently, 
dominance and species richness in plant communities. 
In general, seed dispersal in tropical dry forests has received little attention compared to 
rain forests. Although some studies exist on dispersal spectra for Neotropical dry forests, 
data are very superficial and scattered, which is worrying considering that they hold several 
of the most endangered ecosystems in the world (Best & Kessler 1995, Vázquez et al. 
2001, Espinosa et al. 2010). In order to enhance our knowledge about the functional 
diversity of these forests, the present study examined the seed dispersal spectrum of woody 
species in tropical dry forests of Southern Ecuador. We answered the following questions: 
(1) Do dispersal syndromes vary among plant growth forms (tree, treelet and shrub)? (2) 
Does the relative frequency of dispersal syndromes differ between the rainy and dry 
seasons? (3) Does the dominance of dispersal syndromes change if species abundance, in 
addition to species number, is taken into account? (4) Are dispersal syndromes related to 
environmental conditions? We also summarize the existing data on dispersal spectra for 
other Neotropical dry forests, and compare them with the results obtained in this study, in 
an effort to improve the generality of the knowledge of dispersal in tropical dry forests. 
METHODS 
STUDY AREA.— The studied dry forests are located in Loja and El Oro Provinces, between 
latitudes 3°3’11” and 4°37’28” S and between longitudes 79°14’37” and 80°25’46” O 
(Fig.S1). This area comprises some of the largest and best preserved remnants of tropical 
dry forest of the Tumbesian biogeographic region, one of the most important areas of 
endemism in the world, but at the same time, one of the most threatened (Best & Kessler 
35 
 
1995). Nowadays, anthropogenic pressure has led to this area being dominated by 
agricultural patches interspersed with forest remnants. The climate is characterized by a dry 
season extending from May to November and a rainy season extending from December to 
April (Aguirre & Kvist 2005). Mean annual temperature is between 20-26° C, and the 
annual precipitation is between 300-700 mm (Aguirre & Kvist 2005). Elevation ranges 
between 50 and 800 m asl (Vázquez et al. 2001).For the studied area, Aguirre et al. (2006a) 
found 238 of the 275 woody species recorded for dry vegetation types of Ecuador. 
DATA SAMPLING.— We obtained a list of 203 woody native species of southern Ecuador 
from the inventories of Aguirre and Kvist (2005) and Aguirre et al. (2006a, 2006b). The 
species were classified according to growth form into trees, treelets or shrubs, following 
Harling and Anderson (1977-2007), Jørgensen and León-Yánez (1999) and Pennington et 
al. (2004) (Table 1). 
A literature revision (see Appendix 1) as well as field observations and examination of 
herbarium specimens (Herbario de la Universidad Técnica Particular de Loja, Herbario 
Loja and Herbario Nacional del Ecuador), allowed us to assign a dispersal syndrome to 160 
species of this list (which represent 121 genera and 50 families). Dispersal syndromes were 
assigned to each species based on diaspore traits such as fruit type, morphology and color 
of the diaspore and, for diaspores with fleshy structures, we also registered the existence or 
not of protective structures that might hinder consumption by animals (Janson 1983, Link 
& Stevenson 2004) (Table 1). 
The species were classified into four general dispersal syndromes (Van der Pijl 1969): 
autochory, anemochory, zoochory and polychory. Autochory was further divided into 
36 
 
active or passive. Active autochory includes diaspores propelled explosively, while passive 
autochory refers to the so-called passive ballists, triggered by passing animals, wind or 
raindrops. So-called barochorous (diaspores simply released and falling to the ground) were 
also included in the latter group (Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 1983). 
TABLE 1. Growth forms and diaspore traits considered in this study. 
Parameter Category 
Growth form Tree, treelet, or shrub (Harling and Anderson 1977-2007, Jørgensen and León-
Yánez 1999, Pennington et al. 2004). 
Fruit type Dry indehiscent: achene, achenetum, capsule, legume or mericarp; dry dehiscent: 
capsule, follicle, legume or craspedium; fleshy: berry, baccarium, drupe, 
pseudodrupe, syconium or sorosis (Spjut 1994). 
Diaspore type Fruit or seed. 
Diaspore 
morphology 
Sticky anthocarp, hooked spines, arists, stiff hairs, plumed, samara, woolly, 
pappus, caruncle, sarcotesta, aril, mucilage, fleshy periant, fleshy pulp, explosive 
dehiscence or without structures (van der Pijl 1969). 
Diaspore 
color 
Green, brown, yellow, orange, red, white, black, blue/purple or mixed (Janson 
1983, Wheelwright & Janson 1985, Link & Stevenson 2004, Chen et al. 2004). 
Diaspore 
protection
a 
Protected (mature pulp covered by a husk, distinct hard, non-nutritious layer as a 
barrier to feeding or digestion) or unprotected (fruits with a soft, flexible skin, 
with a thickness less than 10% of the thickness of the smallest fruit dimension) 
(Janson 1983, Link & Stevenson 2004). 
a
The diaspore protection was determined only for endozoochorus and sinzoochorus species. 
37 
 
Following Augspurger (1986), anemochorous diaspores were further divided into six 
morphological groups, according to their aerodynamic structures: undulator, floater, 
autogyro, rolling-autogyro, helicopter or tumbler. 
TABLE 2 Variables describing environmental conditions in 109 plots of dry forest of Macará and 
Zapotillo (Loja province) (for details, see Espinosa et al.2010). 
Environmental variables Scale Range of values 
Statistic used in the 
fourth-corner analysis 
Inclination Continuous 0 - 45° Pseudo F 
Annual temperature range Continuous 13.80 - 16.60°C Pseudo F 
Annual Precipitation Continuous 270 - 1284 mm Pseudo F 
Rainfall in the driest month Continuous 0 - 4 mm Pseudo F 
Soil moisture Continuous 1.05 - 28.7% Pseudo F 
Soil organic matter Continuous 0.03 - 13.02 % Pseudo F 
Topography Categorical Valley, slope or ridge Pearson 2 
 
Intervention grade Ordinal 1: low; 2: medium; 3: high Pseudo F 
 
Zoochorous species were divided into four subcategories (Van der Pijl 1969): (a) 
epizoochory, defined as the passive transport through the adhesion of diaspores to feathers 
or hair of animals; (b) sinzoochory, assigned to diaspores collected and stored in caches by 
rodents, as well as diaspores actively transported by animals which feed on parts of them 
38 
 
but do not ingest the seeds; (c) endozoochory, when the diaspore is actively ingested and 
seeds are usually evacuated intact; and (d) myrmecochory, assigned to diaspores with 
elaiosomes or those actively transported by ants. 
Some species have seeds that are polymorphic for dispersal structures, or have two 
dispersal modes which could operate sequentially (Willson et al. 1990, Griz & Machado 
2001). Diaspores of this type were assigned to a separate category called “polychory” (Van 
der Pijl 1969, Cousens et al. 2008). 
Furthermore, we assigned each species to one of three fruit types: fleshy, dry-dehiscent and 
dry-indehiscent, as the proportion of species in these simple categories has been suggested 
to correlate with environmental variables (Knight 1986, Willson et al. 1989, Tabarelli et al.2003). To determine the relationship among dispersal syndromes and climatic seasonality, 
we collected data about fruiting phenology both from field observations and from labels of 
herbarium specimen collected in dry forest localities. 
In addition, we assigned dispersal syndromes to all (97) woody species recorded in 109 
plots of dry forest located in the south of our study area (Fig.S1). These plots were 
established on 48 forest stands with a stratified sampling design, trying to encompass the 
whole range of physical conditions present in the tropical dry forests of southern Ecuador 
(Espinosa et al. 2010). Two or three plots of 20 x 20 m were sampled per forest stand. The 
total area sampled was 5.45 ha (for further details, see Espinosa et al. 2010). In each plot, 
eight variables describing environmental conditions were also recorded (Table 2). These 
variables were selected based on its documented relationship with the existence of some 
dispersal syndromes (Knight 1986, Willson et al. 1990, Bullock 1995, Tabarelli et al. 
39 
 
2003), and on its relevance to other ecological patterns, such as richness and species 
composition in different plant communities (Espinosa et al. 2010). These data were used to 
analyze the relationship among dispersal traits and environmental conditions. In each plot, 
we also recorded the number of individuals of each species in order to calculate the seed 
dispersal spectrum based on individual abundance, i.e. as the percentage of individuals 
having each dispersal syndrome over the total number of individuals recorded in all the 
plots. 
STATISTICAL ANALYSES.— Differences in the frequency of major dispersal syndromes 
among categories of growth form (tree, treelet and shrub) and among climatic seasons 
(rainy and dry) were analyzed by means of contingency tables (G-test). We used also G-
tests to analyze the frequency of major dispersal syndromes in the 109 plots of dry forest, 
taking into account the number of individuals of each species. 
We used the set of floristic abundances and the environmental data from the 109 dry forest 
plots to analyze the relationship between two dispersal traits (dispersal syndromes and type 
of fruit) and environmental conditions. For this, we used the new version of the fourth-
corner analysis (Legendre et al. 1997, Dray & Legendre 2008). Fourth-corner analysis 
directly relates an R matrix of environmental variables (Table 2) to a Q matrix of species 
traits (dispersal syndromes and fruit types), by means of an L matrix of species abundance 
measured in the field (Dray & Legendre 2008, Aubin et al. 2009). A statistic is computed 
for each pair of species traits and environmental variables. Depending on the type of 
variable, this statistic is a Pearson 2 
(for two qualitative variables); or a Pseudo-F and a 
correlation ratio η
2
 (for one quantitative and other qualitative variable) (Legendre et al. 
40 
 
1997, Dray & Legendre 2008). Moreover, SRLQ, a global multivariate statistic that links the 
complete matrices R and Q is computed as the sum of all 2
 and η
2
 values in the fourth-
corner matrix. For computing this statistic, quantitative variables are standardized to mean 
0 and variance 1 and qualitative variables are coded using dummy variables (Dray & 
Legendre 2008). 
The significance of all fourth-corner statistics can be tested using different permutation 
models (Dray and Legendre 2008). In this study we used a model where cell values in the L 
matrix are permuted within each column. This model tests the null hypothesis that the 
species are randomly distributed with respect to abiotic environmental conditions (Aubin et 
al. 2009). This analysis was carried out using the ade4 package (Dray et al. 2007) in the R 
software (R environment Core Team 2010). 
RESULTS 
DESCRIPTION OF DISPERSAL SYNDROMES.— Our description of dispersal syndromes is based 
on the total data set (n = 160). Zoochory was the dominant dispersal syndrome in the 
studied community (54%, 87 species) followed by anemochory (28%, 44 species) and 
autochory (15%, 24 species). The remaining species were assigned to the polychory 
category. 
Fleshy fruits represented the 44% percent (70 species) of all the species, followed by 
dehiscent fruits (33%, 53 species) and indehiscent fruits (23%, 37 species). Fruits were the 
dominant dispersal units (69.4%, 111 species), while seeds with specialized dispersal 
structures occurred in 30.6% of all species, mainly the anemochorous ones. 
41 
 
Among zoochorous species, 88% (76 species) were endozoochorous, while epizoochorous, 
sinzoochorous and myrmecochorous species were found in very low percentages (5%, 5% 
and 2%, respectively). Fruits with fleshy pulp were the most common between 
endozoochorous species, especially drupes (42%) and berries (30%). 
We found nine different colors among the diaspores of 80 endozoochorous and 
sinzoochorous species. Brightly colored diaspores were clearly dominant. Only 9% of these 
species presented some physical protection against feeding (Table 1). This attribute was 
most evident in dull colored diaspores (brown, yellow and orange). 
Most anemochorous species (52.3%) presented dry dehiscent fruits, and used seed 
structures for dispersal. A second group (47.7%) presented fruits with structures modified 
for dispersal, which reduce rates of descent. The six morphological groups of 
anemochorous diaspores were present. The rolling-autogyro structures were prevalent 
(31.8%, 14 species), followed by those with helicopter structures (18.2%, 8 species), 
autogyro and undulator structures (both 15.9%, 7 species) and floater and tumbler 
structures (both 6.8%, 3 species). 
Among autochorous species, passive autochory was dominant and only seven species 
(29.2%) had an active dispersal favored by fruits with explosive dehiscence. 
We registered five polychorous species. Three of these species (Cnidoscolus aconitifolius, 
Croton menthodorus and Croton wagneri) presented fruits with explosive dehiscence, 
which is characteristic to active autochorous diaspores, and seeds with elaiosome, 
characteristic of myrmecochorous diaspores. The other two species (Erythrina spp.) 
exhibited characteristics of both autochory and zoochory. 
42 
 
GROWTH FORM AND DISPERSAL SYNDROMES.— The G-test revealed significant differences 
in the frequency of dispersal syndromes among growth forms (G2 = 24.526, P = 0.006). 
Zoochory was the dominant dispersal syndrome in the three studied growth forms, mainly 
represented by endozoochorous species (35.6% trees, 18.9% treelet and 30% shrubs). 
TABLE 3 Number of species showing different dispersal syndromes and growth forms among 160 
woody species in the tropical dry forests of southern Ecuador. 
Dispersal syndrome
a
 
Growth form 
Tree Treelet Shrub 
Zoochory 36 19 35 
Endozoochory 32 17 27 
Myrmecochory 1 1 3 
Sinzoochory 3 1 0 
Epizoochory 0 0 5 
Anemochory 28 3 13 
 
Autogyro 5 1 1 
rolling autogyro 6 1 9 
Floater 7 0 0 
Helicopter 5 1 2 
 Undulator 3 0 0 
 Tumbler 2 0 1 
Autochory 13 3 13 
 Active 3 0 7 
 Pasive 10 3 6 
a 
Polychorous species have been separated in the corresponding syndromes, contributing one case to 
each dispersal syndrome implied. 
43 
 
Endozoochorous, sinzoochorous and myrmecochorous species were also present in the 
three categories, while epizoochory occurred only in shrub species (Table 3). 
Trees presented the greatest variety of anemochorous diaspores (Table 3), with a 
dominance of floater diaspores (25%), followed by rolling-autogyro diaspores (21.4%), 
autogyro (17.9%) and helicopter (17.9%). By contrast, rolling-autogyro diaspores were 
dominant among treelet and shrub species. Floater and undulator diaspores were found only 
among tree species (Table 3). 
Autochorous diaspores were registered in the three growth forms. The greatest frequency of 
active autochory was found among shrubspecies corresponding to Euphorbiaceae, 
Fabaceae and Mimosaceae families. 
CLIMATIC SEASONALITY AND DISPERSAL SYNDROMES.— We collected phenological 
information for 54 species. In general, fruiting phenology differed among dispersal 
syndromes (G2 = 12.626, P = 0.002). The largest proportion of anemochorous species 
fructified during the dry season, while zoochorous diaspores fructified during the rainy 
season (Fig.1). Autochorous species also had a marked peak of fruiting during this season 
(Fig.1). No polychorous species were recorded in this group. 
 
44 
 
D
e
c
J
a
n
F
e
b
M
a
r
A
p
r
M
a
y
J
u
n
J
u
l
A
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g
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O
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Months
N
u
m
b
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r 
o
f 
s
p
e
c
ie
s
 f
ru
it
in
g
0
2
4
6
8
1
0
1
2
1
4
Anemochory
Zoochory
Autochory
0
5
0
1
0
0
1
5
0
2
0
0
2
5
0
R
a
in
fa
ll
 (
m
m
)
 
FIGURE 1. Monthly variation in the number of fruiting species belonging to the main dispersal 
syndromes in the tropical dry forests of southern Ecuador (n = 54 species). Average monthly 
rainfall is represented with a continuous line. Rainfall data was obtained from the Worldclim 1.4 
database (Hijmans et al. 2005). 
INDIVIDUAL ABUNDANCE AND DISPERSAL SYNDROMES.— A total of 3392 individuals 
(corresponding to 97 species) were recorded in the 109 forest plots. Another 132 
individuals could not be identified to species and therefore were not included in the 
analysis. Zoochorous species were prevalent among the 97 species recorded (55%, 54 
species) followed by anemochorous (28%, 28 species), autochorous (15%, 15 species) and 
polychorous species (1%, 1 species). However, when the frequency of dispersal syndromes 
was analyzed based on individual abundance, the dispersal spectrum changed (G2= 20.512, 
P = 0.0001). The greatest proportion of individuals corresponded to anemochorous species 
(51.56%, 1749 individuals), while zoochory represented only the 34.6% (1174 individuals) 
followed by autochory (11.5%, 391 individuals) and polychory (2.3% 78 individuals). 
45 
 
In terms of individual abundance, endozoochory remained as the dominant strategy within 
zoochory (29.4% of total individuals), while sinzoochory and epizoochory were 
underrepresented (3.3 % and 1.9%, respectively). 
ENVIRONMENTAL CONDITIONS AND DISPERSAL TRAITS.— The fourth-corner analysis 
revealed a significant relationship among dispersal traits and all environmental variables 
considered with the exception of soil organic matter (SRLQ = 0.438, P = 0.001, Table S1). 
Twenty two statistics in the fourth-corner matrix were significant (Fig. 2, Table S2). 
According to this analysis, both anemochory and epizoochory were associated with sites 
that showed special homogeneity with respect to the range of annual temperature. The 
correlation ratio showed that both were negatively correlated with this range (2 
= -0.187 
and -0.04, respectively), i.e., they were favored in sites with small variation in annual 
temperature. Both syndromes were associated to annual precipitation but in this case 
responded in opposite ways: anemochory was associated with high values (wetter sites) and 
epizoochory with low values (dryer sites, 2 
= 0.124 and -0.022, respectively). Epizoochory 
was also associated with the sites that get the smallest rainfall during the driest month (2 
= 
-0.155). 
A positive relation was found between endozoochorous species and slope sites while 
epizoochorous species had a major presence on ridge sites. Sinzoochorous and autochorous 
species were not significantly related to any environmental variables studied. 
Dry dehiscent and indehiscent fruits are mostly related to anemochorous and autochorous 
dispersal (Appendix 1), and showed a similar pattern with respect to environmental 
46 
 
conditions, being present mainly in sites with lower soil moisture (dry indehiscent fruits, 2 
= -0.073) and having lower precipitation during the driest month and lower annual 
temperature range (dehiscent fruits 2 
= -0.097 and -0.089, respectively). Dry dehiscent and 
fleshy fruits were more frequent than expected by the permutation model in slopes while 
dry dehiscent fruits were more frequently associated to valley sites. 
DISCUSSION 
The seed dispersal spectrum of the studied southern Ecuador dry forests was characterized 
by the dominance of zoochory, followed by anemochory, and small percentages of 
autochorous and polychorous species. These results are consistent with those reported for 
other Neotropical dry forests (Table 4). Among zoochorous species, endozoochory was the 
prevalent strategy, while for anemochory, six morphological groups with similar 
percentages were found. Thus, functional diversity was higher for anemochorous compared 
to zoochorous species. 
Among zoochorous species, the high proportion of unprotected diaspores with bright colors 
could suggest that bird dispersal was prevalent (Van der Pijl 1969, Janson 1983, Link & 
Stevenson 2004, Cousens et al. 2008), in contrast with the low proportion of protected 
diaspores with dull colors, which are preferentially consumed by mammals (Van der Pijl 
1969, Janson 1983, Link & Stevenson 2004, Cousens et al. 2008). Nevertheless, the 
scarcity of fleshy fruits that is usually observed during the dry season in this type of 
vegetation could force a wide range of animals to feed on any type of fruit that is available 
(Griz & Machado 2001). 
47 
 
Surprisingly, when we examined the individual abundance of each species, we found a shift 
in dominance from zoochory to anemochory. This means that, although there is a high 
variety of zoochorous species, most of the studied community corresponds to individuals 
which do not provide any reward for dispersing animals. Therefore, from a functional 
perspective of dispersal interactions, we must consider not only the proportion of species by 
dispersal syndrome, but also the abundance of each species. This shift, together with the 
existing relationships between environmental conditions and dispersal syndromes (see 
below) may be due to the relative abundance of habitats that are suitable for species with 
different dispersal syndromes. In this particular case, it is possible that relative abundance 
of suitable habitats for anemochorous species is higher than relative abundance of suitable 
habitats for zoochorous species. Hence the predominance of one syndrome or another may 
depend on the spatial heterogeneity in environmental conditions. In addition, consideration 
of the phylogenetic signal in the study of dispersal syndromes also deserves future attention 
in elucidating the relative frequency of dispersal syndromes using species or individual 
abundances. 
Dispersal syndromes showed an association with growth form, as shown in previous studies 
(Van der Pijl 1969, Wikander 1984, Willson et al. 1990, Justiniano & Fredericksen 2000, 
Griz & Machado 2001). In particular, epizoochory was found only among shrubs. This is 
consistent with the need for contact between hooked or sticky diaspores with the body of 
passing animals, which constrains the growth form of the species having this dispersal 
syndrome (Willson et al. 1990). Contrary to what has been reported for other tropical dry 
forest sites, endozoochory was not restricted to treelets and shrubs but was equitably 
48 
 
present in all growth forms (Wikander 1984, Justiniano & Fredericksen 2000). Further 
research is needed to explain this finding. 
Anemochory was observed mainly among tree species, but contrary to what has been 
reported for other communities, it also occurred among treelets and shrubs. According to 
Griz and Machado (2001), this is related to the loss of foliage that affects both trees and 
shrubs in dry forests, which allows wind circulation not only at the canopy, but also 
through the understory. However, there was a difference in the types of anemochorous 
strategies among growth forms.