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Biología reproductiva de esponjas excavadoras de corales 
hermatípicos del género Pocillopora 
 
 
T E S I S 
Que para obtener el grado académico de 
Doctor en Ciencias 
(Biología Marina) 
 
P R E S E N T A 
M. en C. Eric Bautista Guerrero 
 
DIRECTOR DE TESIS: 
Dr. Juan José Luis Carballo Cenizo 
ICMyL (UNAM) 
 
COMITÉ TUTORAL: 
 Dra. Dení C. Rodríguez Vargas Dr. Rafael Riosmena Rodríguez 
 Facultad de Ciencias UABCS 
 
 Dr. Francisco Flores Verdugo Dr. Eugenio Carpizo Ituarte 
 ICMyL (UNAM) UABC 
 
Dr. Manuel Maldonado 
Centro de Estudios Avanzados (CSIC) 
 
 
 
Mazatlán, Sin., Enero de 2011 
Posgrado en Ciencias del Mar y Limnología 
Universidad Nacional Autónoma de México 
Unidad Académica Mazatlán 
 
UNAM – Dirección General de Bibliotecas 
Tesis Digitales 
Restricciones de uso 
 
DERECHOS RESERVADOS © 
PROHIBIDA SU REPRODUCCIÓN TOTAL O PARCIAL 
 
Todo el material contenido en esta tesis esta protegido por la Ley Federal 
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fines educativos e informativos y deberá citar la fuente donde la obtuvo 
mencionando el autor o autores. Cualquier uso distinto como el lucro, 
reproducción, edición o modificación, será perseguido y sancionado por el 
respectivo titular de los Derechos de Autor. 
 
 
 
 
 
 
 
T E S I S 
 
 
 
Biología reproductiva de esponjas excavadoras de corales 
hermatípicos del género Pocillopora 
 
 
 
 
Esta investigación fue financiada por el proyecto: “Biología Reproductiva, 
dispersión y conectividad demográfica de algunas esponjas destructoras de 
corales. SEP-CONACYT (clave 102239)” Permiso de colecta: 
DGOPA.02690.130410.1319. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
AGRADECIMIENTOS 
 
Mi profundo agradecimiento al Dr. Juan José Luis Carballo Cenizo, por todo el tiempo que dedicaste 
durante mi formación como Biólogo, como M. en C. a hora como Doctor, por compartir tus 
conocimientos y trasmitirme a cada instante tu apasionante fascinación por las esponjas, por seguir 
creyendo en mi y por depositarme la total confianza para tomar decisiones en algunas cuestiones del 
laboratorio y durante los muestreos, que espero, ¡hayan sido acertadas¡. Se que aun no estoy listo, pero 
gracias a ti estoy más cerca de llegar a ser los que he soñado durante todos este tiempo, un “Investigador”. 
Muchas gracias. 
 
Al tesoro más importante de mi vida, Mi Madre por darme alas y las fuerzas necesarias para llegar hasta 
aquí, por las oraciones y por tus palabras de aliento que me mantuvieron en el vuelo, por soportar mi 
ausencia y por tu inigualable apoyo y cuidados que me has brindado desde el primer día que llegue a este 
mundo. Por ti, termino exitosamente un paso más en mi vida profesional. Te AMO, gracias. 
 
A la Universidad Nacional Autónoma de México y a todo el personal que labora en el Instituto de Ciencias 
del Mar y Limnología, Unidad Académica Mazatlán, por haberme facilitado todos los medios y 
herramientas necesarias para alcanzar lo que hoy concluyo como otra meta exitosa más de mi vida 
profesional. 
 
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología y a la Dirección General de Estudios de Posgrado, por los 
apoyos económicos otorgados durante mis estudios de doctorado y para la realización de estancias 
nacionales y en el extranjero. 
 
Al proyecto: “Biología Reproductiva, dispersión y conectividad demográfica de algunas esponjas 
destructoras de corales. SEP-CONACYT (clave 102239)” que financio el proyecto y facilito las 
herramientas para la realización de este trabajo. 
 
Al proyecto: “Patrones de organización y diversidad de las esponjas en ecosistemas arrecifales del Pacífico 
este: Importancia en los procesos de bioerosión. CONACYT-SEP (clave 42550)”, por parte del apoyo 
económico proporcionado para la realización de los muestreos. 
 
A mi comité tutoral que fue de vital importancia durante mi formación: Dra. Dení C. Rodríguez Vargas por 
su profundo interés en el tema y por sus valiosos comentarios los cuales, enriquecieron mi proyecto; Dr. 
Francisco Flores Verdugo por sus acertadas sugerencias, por confiar en mis decisiones sobre mi proyecto y 
por su valioso apoyo económico que nos brindó en los momentos de crisis presupuestal para sacar 
adelante los muestreos; al Dr. Eugenio Carpizo Ituarte por compartir sus conocimientos sobre la biología 
reproductiva de invertebrados y por sus interesantes comentarios sobre mi proyecto: Dr. Rafael Riosmena 
Rodríguez por su apoyo incondicional y por apoyar mis decisiones de seguir estudiando este fascinante 
mundo de las esponjas. 
 
Un especial agradecimiento al Dr. Manuel Maldonado del Centro de Estudios Avanzados (CSIC), Blanes, 
España, por darme la oportunidad de trabajar en su laboratorio, por confiar en mi y en mi proyecto, por su 
valioso apoyo y tiempo brindado y sobre todo por mostrarme la profunda pasión que tiene por las 
esponjas, admiró su entrega y sobre todo su calidad humana. 
 
 
A toda mi familia, en especial a mis hermanos Evelyn, Inés, Norma Elena, Lupita, Marco Antonio, Ivonne, 
Rafael y Raúl, por apoyarme con sus oraciones y palabras de aliento que motivaban mis fuerzas para seguir 
luchando por mi sueño, gracias por estar ahí siempre que los necesito y por dejarme seguir siendo parte 
importante de sus vidas. 
 
A mis amigos y hermanos profesionales: Cristina Vega por su amistad y consejos, José Antonio Cruz por 
todo tu apoyo y por creer en mi proyecto del Posdoc, gracias ¡ya veras que será un éxito¡, Benjamín por que 
nunca me cansare de decirle: gracias amigo por sembrar la curiosidad y hacerme creer que tenia la 
capacidad de estar en la UNAM; ¡por ti estoy aquí!, por los momentos de dispersión que pasamos juntos en 
el Play y por todas las risas que desprendimos en las reuniones, ¡amigo sigue ested¡ Héctor por tu 
confianza y por todos momentos que pasamos juntos en la Isla y en la Baja, un especial agradecimiento a 
mi gemelito (como decía el jefe) Leonardo Camacho por todos los momentos felices y por hacer de mis 
momentos de crisis y soledad momentos de tranquilidad y alegría, antes de que te fueras ya te extrañaba a 
montones¡¡¡ Donde quiera que estes, mucho éxito un tu proyecto de vida. A mi querido amigo Jesús 
Armando “Cheo“, por apoyarme en cualquier momento que te necesito y por creer y ser mi cómplice en 
todas las locuras que se me ocurren para la colecta de larvas, admiro tu calidad humana y tu impresionante 
tenacidad para hacer tu trabajo, sigue así y llegaras muy lejos¡¡. A José Joel por tu amistad y confianza, 
gracias por orar por mi en los momentos que mas lo necesite, Enrique por sus atinados consejos y por tu 
amistad desinteresada, a Claudita y a Humberto por apoyarme con mis muestras y por su confianza y 
amistad. 
 
Irlanda por formar parte importante de mi vida y por tu amistad incondicional y consejos que siempre me 
han brindado. 
 
A mi querida amiga Blanquis y a María Fernanda quienes hicieron que mi estancia en Mazatlán fuese más 
agradable, otorgándome su amistad y apoyo desinteresado. Más momentos chéveres nos esperan. 
 
A Margarita Cordero y a Natalia Medina por orientarme y por apoyarme en todos los tramites 
administrativos durante estos largos cuatro años, gracias por su amistad y paciencia. 
 
A Ma. Clara Ramírez, responsables de la biblioteca del ICMyL, unidad Mazatlán, quien en todo momento 
me ofreció su valioso apoyo en la búsqueda de material bibliográfico. 
 
Al Mat. Germán Ramírez y al Lic. Carlos Suárez, por su apoyo y asesoría en las cuestiones de cómputo e 
impresión de este documento. 
 
A la Biol. Yolanda Hornelas Orozco encargada del Laboratorio de Microscopía Electrónica de Barrido del 
ICMyL (UNAM-México) y al Ing. IsraelGradilla Martínez encargado del microscopio electrónico de 
barrido, del Laboratorio de Nanoestructuras en el Centro de Ciencias de la Materia Condensada (UNAM-
Ensenada) por su valiosa colaboración en la toma de las fotografías al SEM de las espículas, cámaras de 
excavación y larvas de las esponjas excavadoras. 
 
 
 
A todos, GRACIAS 
CONTENIDO 
CAPÍTULO 1. BIOLOGÍA REPRODUCTIVA DE ESPONJAS EXCAVADORAS 
 1.1. INTRODUCCIÓN GENERAL…………………………………………………. 1 
 1.2. ANTECEDENTES……………………………………………………………… 4 
 1.3. OBJETIVO GENERAL…………………………………………………………. 8 
 1.3.1 OBJETIVOS PARTICULARES……………………………………………… 8 
 1.3. ÁREA DE ESTUDIO…………………………………………………………… 10 
CAPÍTULO 2. DESCRIPCIÓN TAXONÓMICA Y PATRÓN DE EXCAVACIÓN 
 RESUMEN……………………………………………………………………...... 14 
 2.1. INTRODUCCIÓN………………………………………………………………. 15 
 2.2. OBJETIVO………………………………………………………………………. 17 
 2.3. MATERIAL Y METODO………………………………………………………. 18 
 2.31. Morfología del sistema acuífero……………………………………………....... 18 
 2.3.1.1. Recolección de colonias de coral…...…………………………..………… 18 
 2.3.1.2. Variables medidas en las colonias de coral………………………………. 19 
 2.4. RESULTADOS………………………………………………………………....... 20 
 2.4.1 Descripción de especies……………………………………………………....... 20 
 2.4.2. Patrón de excavación y morfología del sistema acuífero de Cliona vermifera……. 28 
 2.4. DISCUSIÓN……………………………………………………………………... 32 
CAPÍTULO 3. ABUNDANCIA Y ACTIVIDAD REPRODUCTIVA 
 RESUMEN……………………………………………………………………...... 37 
 3.1. INTRODUCCIÓN………………………………………………………………. 38 
 3.2. HIPÓTESIS……………………………………………………………………… 40 
 3.3. OBJETIVOS……………………………………………………………………... 41 
 3.4. MATERIAL Y MÉTODO………………………......................................................... 42 
 3.4.1. Abundancia y actividad reproductiva………………………………………..... 42 
 3.4.2. Parámetros ambientales……………………………...………………………. 43 
 3.4.2.1. Temperatura……………………………………............................................. 43 
 3.4.2.2. Sedimentación……………………………………………………………. 43 
 3.4.3. Análisis estadísticos…………………………………………………………… 45 
 3.5. RESULTADOS………………………………………................................................ 46 
 3.5.1. Abundancia de Cliona vermifera……………………………………………......... 46 
 3.5.2. Actividad reproductiva de Cliona vermifera……………...……………………..... 47 
 3.5.2.1. Efecto de la temperatura en la reproducción de Cliona vermifera……….... 48 
 3.5.3. Abundancia de Thoosa mismalolli……..……………………………………….... 50 
 3.5.4. Actividad reproductiva de Thoosa mismalolli…..………...……………………..... 51 
 3.5.4.1. Efecto de la temperatura en la reproducción de Thoosa mismalolli…..…..... 52 
 3.5.5. Tasa de sedimentación……………………………………………………...… 53 
 3.6. DISCUSIÓN…………………………………….......................................................... 54 
CAPITULO 4. GAMETOGÉNESIS Y EMBRIOGÉNESIS 
 RESUMEN…………………………………………………….................................. 61 
 4.1 INTRODUCCIÓN…………………………………………….................................. 62 
 4.2. HIPÓTESIS…………………………………………………………………...…. 65 
 4.3. OBJETIVOS…………………………………………………………………...… 66 
 4.4. MATERIAL Y MÉTODO…………….…………..………........................................ 67 
 4.4.1 Análisis estadísticos………………..………………................................................. 68 
 4.5. RESULTADOS……………………………………………....................................... 69 
 4.5.1. Ciclo reproductivo de Thoosa mismalolli……………………………………...… 69 
 4.5.2. Oogénesis………………………………….............................................................. 70 
 4.5.3. Espermatogénesis…………………………………................................................ 71 
 4.5.4. Embriogénesis……………………………………………………………...… 74 
 4.5.5. Gemulación……………………………………………........................................ 78 
 4.5.6. Ciclo reproductivo de Cliona vermifera………………………................................. 81 
 4.5.7. Oogénesis……………………………………......................................................... 82 
 4.5.8. Espermatogénesis…………………………………................................................ 83 
 4.5.9. Morfología de la larva..……………………………………………………....... 84 
 4.6. DISCUSIÓN………………………………………..................................................... 86 
 4.6.1. Ciclos reproductivos sexuales……………………………………………...….. 86 
 4.6.2. Embriogénesis y desarrollo larvario……………………………………...……. 87 
 4.6.3. Reproducción asexual de Thoosa mismalolli……………………………………... 90 
CAPITULO 5. ASENTAMIENTO LARVARIO Y ESTRATEGIAS DE INVASIÓN 
 RESUMEN……………………………………............................................................. 93 
 5.1 INTRODUCCIÓN……..……………………………………………...…………. 94 
 5.2. OBJETIVOS………………………………………………………...…………… 96 
 5.3. MATERIAL Y MÉTODO………………………………………...……………... 97 
 5.3.1 Descripción del microhábitat…………………………………...…...................... 100
 5.3.1.1. Determinación de la intensidad lumínica y temperatura.………………… 100
 5.3.1.2. Sedimentación………………………………................................................. 100
 5.3.2. Análisis de datos……………………………............................................................ 101
 5.4. RESULTADOS….…………………………………………...…………………... 102
 5.4.1 Descripción del microhábitat……………………………...…………………... 102
 5.4.2. Asentamiento larvario y estrategias de invasión…..…………………………… 103
 5.5. DISCUSIÓN…………………………………………................................................ 104
 6. CONCLUSIONES GENERALES.……………………...……………………… 106
 7. BIBLIOGRAFÍA…………………………………………...…………………….. 108
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
LISTADO DE FIGURAS 
Figura Página
1 Localización del área de estudio. A) Macro-localización del estado de Nayarit. B) 
Ubicación geográfica de la isla Isabel en el Pacífico mexicano. C) Localización de la 
bahía Tiburón en la isla Isabel 
10 
2 Comunidad coralina de la isla Isabel. A) Borde de la matriz arrecifal en la isla Isabel 
después de un blanqueamiento. B) Colonias de coral de Pocillopora capitata y P. 
verrucosa establecidas sobre rocas. C) Formación arrecifal del coral P. damicornis 
encontrada en el fondo de la bahía Tiburón (5 m de profundidad). 
11 
3 Secuencia del proceso de bioerosión en sustratos calcáreos. A) Tres células en 
contacto con el sustrato calcáreo a punto de comenzar el proceso de erosión. B) 
Proceso celular que involucra la penetración inicial de los pseudópodos por 
disolución química del sustrato. C) Desprendimiento del sustrato de la matriz. D) 
Expulsión de la partícula calcárea (“chip”) al sistema acuífero (tomado de Ruppert, 
2003). 
15 
4 Diferentes tipos de colonias de coral evaluadas. A) Coral vivo anclado (CVA), 
formado por colonias cubiertas por tejido vivo. B) Coral vivo suelto (CVS), 
constituido por colonias cubiertas parcialmente por tejido vivo y no ancladas al 
sustrato. C) Coral muerto (CM) formado por colonias coralinas completamente 
reducidas a su estructura basal sin tejido coralino. 
18 
5 Método utilizado para determinar el patrón de invasión en las colonias de coral por 
la esponja Cliona vermifera. (A) Colonia de coral cortada desde su base en segmentos 
de 1.5 cm, (B) Cálculo del porcentaje de invasión (áreas en rojo) en cada segmento 
con el programa Coral Point Count with Excel extention, ver. 3.5. 
19 
6 Morfología externa e interna la esponja Thoosa mismalolli. A) Fragmento del un coral 
del genero Pocillopora invadido en la base por la esponja T. mismalolli. B) Detalle del 
interior del esqueleto coralino en las que se puede observar el coanosoma de la 
esponja con embriones (flechas). C) Detallesde la morfología y distribución de las 
papilas sobre la superficie del sustrato calcáreo (flechas). 
21 
7 Elementos esqueléticos del la esponja Thoosa mismalolli. A) Anfiásteres en distintas 
formas. B) Oxiásteres en distintas formas. C) Oxas en distintas formas. D) Cabeza 
y punta de un tilostilo (tomado de Carballo et al. 2004). 
22 
8 Patrón de erosión de Thoosa mismalolli (SEM) sobre la pared interna de una 
excavación en el sustrato calcáreo. A,B) Galerías de T. mismalolli en el interior del 
esqueleto coralino. C) Patrón general de las marcas de erosión sobre las paredes 
internas del sustrato excavado (SEM). D) Detalle de la micro-erosión sobre la pared 
interna de las marcas de erosión (observe estrías radiales que parten de un centro). 
23 
9 Morfología externa e interna de Cliona vermifera. A) Detalle de una cámara de 
excavación en un fragmento de Pocillopora damicornis. B) Conjunto de papilas sobre el 
sustrato coralino; las flechas señalan su posición. C) Lóbulo interno de C. vermifera 
conectado al exterior por un corto canal papilar (flecha). D) Detalle de una cámara 
con las huellas de la erosión en las paredes internas (flecha). 
25 
10 Elementos esqueléticos de Cliona vermifera. (A) Espirásteres. (B) Tilostilos (tomado 
de Carballo et al. 2004). 
 
26 
Figura Página
11 Patrón de erosión de Cliona vermifera. A) Micropatrones de erosión en cámaras de 
C. vermifera, mostrando los conductos que conectan con las cámaras contiguas; 
flechas (SEM). B) Detalle de las marcas de erosión sobre las paredes internas de las 
cámaras; flechas (SEM). C) Fragmentos de CaCO3 desprendidos por la esponjas del 
substrato calcáreo. 
27 
12 Variación del A) número de excavaciones, B) porcentaje de invasión y B) área del 
tejido que ocupa Cliona vermifera el interior del esqueleto calcáreo con respecto a la 
altura de la colonia de coral. CVA: Colonias de coral vivas ancladas, CVS: Colonias 
de coral vivas sueltas, CM: Colonias de coral muero. n = 6 colonias. 
29 
13 Patrón de invasión de Cliona vermifera en el interior del esqueleto calcáreo de las 
diferentes categorías de colonias de coral evaluadas. 
30 
14 Variación de A) la invasión total, B) número de papilas/cm2, C) diámetro de las 
papilas en las distintas colonias de coral evaluadas. CVA: colonias vivas ancladas, 
CVS: colonias vivas sueltas, CM: colonias muertas. n= 6. Las líneas sobre las barras 
representan la desviación estándar (σ). 
31 
15 Estructura de los colectores de sedimento colocados sobre las ramas, en la base de 
colonias de coral ancladas (CVA) y en las zonas del fondo arrecifal donde se 
acumulan los fragmentos de coral muerto (FCM). 
44 
16 Variación estacional de la abundancia de la esponja Cliona vermifera en los dos tipos 
de sustrato; barras negras: colonias de coral vivo anclado (CVA), barras grises: 
fragmentos de coral muerto (FCM). Las líneas sobre las barras representan la 
desviación estándar (σ). 
46 
17 Variación estacional del porcentaje de individuos con ovocitos en la población de 
Cliona vermifera en los dos tipos de sustrato coralino. Barras negras: Esponjas que 
invaden corales vivos anclados (CVA), barras grises: Esponjas que invaden 
fragmentos de coral muerto (FCM). Las líneas sobre las barras representan la 
desviación estándar (σ). 
48 
18 Variación estacional del porcentaje de individuos con ovocitos en la población de 
Cliona vermifera en los dos tipos de sustratos CVA (barras negras) y FCM (barras 
grises) y en relación con la variación estacional de la temperatura (líneas punteada, 
eje Y secundario). Las líneas sobre las barras representan la desviación estándar (σ). 
49 
19 Variación estacional de la abundancia de la esponja Thoosa mismalolli en los dos tipos 
de sustrato; barras negras: esponjas que invaden corales vivos anclados (CVA), 
barras grises: esponjas que invaden fragmentos de corales muertos (FCM). Las 
líneas sobre las barras representan la desviación estándar (σ). 
50 
20 Variación estacional del porcentaje de individuos con ovocitos y embriones en la 
población de Thoosa mismalolli en los dos tipos de sustrato. Barras negras: esponjas 
que invaden colonias de coral vivas ancladas (CVA), barras grises: esponjas que 
invaden fragmentos de coral muerto (FCM). Las líneas sobre las barras representan 
la desviación estándar (σ). 
 
 
 
 
51 
Figura Página
21 Variación estacional del porcentaje de individuos en reproducción en la población 
de Thoosa mismalolli en los dos tipos de sustratos en relación con la variación 
estacional de la temperatura (líneas punteada, eje Y secundario). Barras negras: 
esponjas que invaden colonias de coral vivas ancladas (CVA), barras grises: 
esponjas que invaden fragmentos de coral muerto (FCM). Las líneas sobre las 
barras representan la desviación estándar (σ). 
53 
22 Tasa de sedimentación en los distintos microhábitats de Cliona vermifera y Thoosa 
mismalolli. Colonias de coral vivas ancladas (CVA), fragmentos de corales muertos 
(FCM). Las líneas sobre las barras representan la desviación estándar (σ). 
 
53 
23 Ciclo reproductivo sexual de Thoosa mismalolli. Las letras en el círculo indican los 
meses del año. 
69 
24 Reproducción sexual en la esponja Thoosa mismalolli a lo largo del período de estudio 
en relación a la temperatura superficial del agua de mar (n = 10 muestras por mes). 
La actividad reproductiva fue evaluada con base en el número de individuos 
recolectados que presentaron ovocitos (O), quistes espermáticos (QE), 
hermafroditas (H) y los individuos no reproductivamente activos (NR). No se 
dispone de datos en octubre de 2008. Las líneas sobre las barras representan la 
desviación estándar (σ). 
70 
25 Densidad de elementos reproductivos en Thoosa mismalolli a lo largo del período de 
estudio en relación a la temperatura del mar: Ovocitos (O), quistes espermáticos 
(QE), Embriones (E). (n = 10 muestras cada mes). No se dispone de datos en 
octubre de 2008. Las líneas sobre las barras representan la desviación estándar (σ). 
71 
26 Variación del diámetro medio de los elementos reproductivos de Thoosa mismalolli a 
lo largo del período de estudio en relación a la temperatura del mar: Ovocitos (O), 
quistes espermáticos (QE), embriones (E). (n = 10 muestras cada mes). No se 
dispone de datos en octubre de 2008. Las líneas sobre las barras representan la 
desviación estándar (σ). 
72 
27 Histología de la gametogénesis de Thoosa mismalolli. A) Ovocitos en estadios 
tempranos (o), embriones (e), y quistes espermáticos (qs) coexistiendo en el 
mesohilo de la esponja. B) Ovocito previtelogénico. C) Ovocito maduro con núcleo 
(n) y nucleolo (nu) evidente y con ooplasma en vitelogénesis temprana. D) Ovocito 
en estadio avanzado con ooplasma cubierto de cuerpos vitelogénicos. E) 
Distribución de los quistes espermáticos (qs) en el mesohilo de la esponja. F) 
Quistes espermáticos con desarrollo asincrónico de gametos, de espermatogonias 
(eg) a espermatocitos (ec) a espermatozoides maduros (e). 
73 
28 Proporción de los estadios de desarrollo embrionario en el mesohilo de Thoosa 
mismalolli a lo largo del periodo de estudio (n = 25 embriones por individuo): EI = 
Embriones pequeños y redondeados con blastómeros indiferenciados. ESE = 
Embriones de tamaño medio con poca diferenciación celular y con incipiente 
proyecciones radiales sin espículas. EES = Embriones totalmente diferenciados con 
largas proyecciones radiales y con un esqueleto espícular. No se dispone de datos 
en octubre de 2008. 
 
 
75 
Figura Página
29 Embriogénesis de Thoosa mismalolli. A) Cigoto. B) Primera división del cigoto, 
donde se aprecia una alta densidad de cuerpos previtelogénicos en el ooplasma, y 
una capa delgada de fibras de colágeno que separa a los dos blastómeros. C) 
Segunda división del cigoto. D) Embrión en estado avanzado de diferenciación 
donde se aprecia una menor densidad de cuerpos previtelogénicos y diferenciación 
celular. E) Comienzo de la reorganización y diferenciación del embrión.F) 
Embrión maduro donde se observan células largas, probablemente esclerocitos, G) 
Esclerocitos (esc) reorganizándose en algunos puntos de la capa más externa del 
embrión. H) embrión en el inicio de la formación de proyecciones. I) Detalle de 
proyecciones. J) Embrión maduro con diferenciación celular y con proyecciones 
bien definidas. En esta fase, las células en el centro del embrión son ligeramente 
más alargadas y se disponen radialmente. K) Alta densidad de embriones en el 
mesohilo la esponja. L) Embrión maduro con proyecciones radiales y con esqueleto 
periférico. M) Detalle de monocapa de discotriena. N) Último estadio del desarrollo 
embrionario de la larva hoplitomella con esqueleto radial de espículas. O) larva a 
punto de salir del cuerpo de la esponja, para lo cual reorienta el esqueleto hacia un 
polo “posterior”. P) Detalle de la acumulación celular a lo largo y al final de las 
espículas. 
77 
30 Larva hoplitomella y elementos espículares del esqueleto larvario de la esponja 
Thoosa mismalolli. A) Morfología externa de la larva hoplitomella con proyecciones 
radiales desarrolladas y con el esqueleto periférico espícular bien desarrollado. B) 
Detalle de estrongílo con extremos miroespinados. C) Amfiáster con actinas 
microespinadas. 
78 
31 Variación estacional de la densidad de gémulas en el mesohilo de Thoosa mismalolli 
en relación con la temperatura del agua de mar: (n = 10 muestras cada mes). 
79 
32 Micrografías al microscopio óptico y SEM de la morfología interna y externa de las 
gémulas de Thoosa mismalolli. A) Co-ocurrencia de embriones (e) y gémulas (g) en el 
mesohilo de la esponja. B) Detalle de cubierta externa con numerosos anfiásteres, 
C) detalle de gémula con una densa capa de anfiásteres. D) Organización del 
interior de una gémula mostrando las zonas cavernosas y conjunto de células en su 
centro. E) Micrografía con SEM de la estructura externa de una gémula. F) Detalle 
de la disposición irregular de los amfiásteres en la capa externa de la gémula. 
80 
33 Ciclo reproductivo sexual de la esponja Cliona vermifera. Las letras en el círculo 
indican los meses el año. 
81 
34 Reproducción sexual en la esponja Cliona vermifera a lo largo del periodo de estudio 
en relación a la temperatura superficial del agua de mar (n = 10 muestras por mes). 
La actividad reproductiva fue evaluada con base en el número de individuos 
colectados que presentaron ovocitos (O), quistes espermáticos (QE) y los 
individuos no reproductivamente activos (NR). No se dispone de datos en octubre 
de 2008. Las líneas sobre las barras representan la desviación estándar (σ). 
82 
35 Variacion estacional de la densidad media de los gametos en el mesohilo de Cliona 
vermifera en relación a la temperatura superficial del mar (n = 10 esponjas por mes). 
Ovocitos (O), quistes espermáticos (QE), ovocitos fertilizados (OF). En octubre de 
2008 no se tienen datos disponibles. Las líneas sobre las barras representan la 
desviación estándar (σ). 
83 
36 Variación estacional del diámetro medio de los gametos en el mesohilo de Cliona 
vermifera en relación a la temperatura superficial del mar. Ovocitos (O), quistes 
84 
espermáticos (QE), ovocitos fertilizados (OF). No se dispone de datos en octubre 
de 2008. Las líneas sobre las barras representan la desviación estándar (σ). 
Figura Página
37 Gametogénesis y morfología larvaria de Cliona vermifera. A) Ovocitos en el mesohilo 
de la esponja (flechas). B) Detalle de la distribución de los ovocitos en el meshoilo. 
C) Ovocitos (o) con núcleo (nu) y nucleolo (nl) y citoplasma con múltiples 
inclusiones heterogéneas de aspecto granular. D) Quistes espermáticos (qe) en el 
mesohilo de la esponja. E) Detalle de un quiste espermático con múltiples 
espermatocitos (epc). F) Detalle de ovocito fertilizado con membrana externa de 
fertilización. G) Larva clavablastula a través del microscopio óptico. 
85 
38 Representación esquemática de los colectores artificiales de larvas sobre la matriz 
arrecifal de bahía Tiburón en la isla Isabel. 
98 
39 Proceso de producción y colocación de los colectores artificiales en la zona de 
muestreo. A) Construcción de los colectores. B) Perforación del sustrato calcáreo 
con un taladro neumático. C) Colocación del colector en la matriz arrecifal. D) 
Detalle del colector una vez instalado sobre la matriz arrecifal. 
99 
40 Esquema general del modulo de sedimentación y ubicación de los censores para la 
medición de luz y temperatura. 
100 
41 Variación de A) la intensidad lumínica y B) la temperatura en la base y las ramas de 
las colonias de coral n= 6. Las líneas sobre las barras representan la desviación 
estándar (σ). 
102 
42 Variación de la tasa de sedimentación en la base y las ramas de las colonias de coral, 
n= 6. Las líneas sobre las barras representan la desviación estándar (σ). 
102 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
ABSTRACT 
 
Cliona vermifera and Thoosa mismalolli are common on Mexican Pacific coral 
reefs, where they live excavating burrows in living corals and in other calcareous substrata. 
To describe sexual and asexual cycles of these species, and to understand their propagative 
abilities, we conducted a histological study over a 20- month period (Apr 2007–Nov 2008). 
C. vermifera is oviparous and gonochoric. Females of this species initiate oogenesis in 
April with synchronous development until November. Spermatogenesis occurs only during 
a short period, from June and November, when most of the specimens present oocytes. The 
start and the end of the gametogenesis coincides with the rise and drop in water 
temperature. Our observations suggest that fertilization in C. vermifera occurs internally, 
after which the species releases eggs in the water column, with an evident fertilization 
membrane that produced a ciliated calvablastula larva. In contrast, Thoosa mismalolli is 
viviparous and hermaphrodite, with oocytes in different developmental stages, spermatic 
cysts, and embryos co-occurring in the mesohyl for most of the year. This nearly 
continuous reproductive activity intensified during the warm season. Fertilization was 
internal, and embryos developed inside the parental sponge to produce an unciliated 
hoplitomella larva, characterized by a peculiar siliceous skeleton. In addition to the sexually 
generated larvae, adults of T. mismalolli formed gemmules for asexual reproduction. 
Gemmules occurred within the mesohyl during all months of the year, but were most 
abundant in the coldest months. This combination of sexual and asexual processes enables 
individuals of T. mismalolli to reproduce almost continuously. This strategy may facilitate 
both long-term persistence within reefs and effective dispersal between distant reefs. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
RESUMEN 
 
La reproducción de las esponjas excavadoras Cliona vermifera y Thoosa mismalolli fueron 
evaluados histológicamente a lo largo de 20 meses (abril 07 a noviembre de 2008). C. vermifera 
es gonocórica y ovípara. La oogénesis de esta especie se extiende de abril a noviembre con una 
producción máxima de ovocitos durante el verano y un período de inactividad reproductiva 
durante el invierno (diciembre 2007 a febrero 2008). La espermatogénesis sólo se registró en el 
mes de noviembre durante el segundo año de muestreo (2008). C. vermifera tiene fertilización 
interna y libera ovocitos fertilizados o zigotos con una membrana protectora donde se realiza 
la embriogénesis y se desarrolla una larva nadadora con cilios de tipo clavablastula. Thoosa 
mismalolli es vivípara y hermafrodita con ovocitos y quistes espermáticos que coexisten 
asincrónicamente en el mesohilo durante varios meses del año. La oogénesis fue continua 
durante los dos años mientras que la espermatogénesis y la embriogénesis sólo se registró a un 
período de 8 meses, intensificándose durante los meses del verano. La fertilización en esta 
especie fue interna e incuba embrionespara desarrollar una larva sin cilios denominada 
hoplitomella, caracterizada por su peculiar esqueleto silíceo. En adición a la producción sexual 
de larvas, T. mismalolli se reproduce asexualmente mediante la producción interna de gémulas. 
Estas estructuras de resistencia se desarrollaron continuamente durante todos los meses del 
año, con una producción máxima durante los meses más fríos. La alternancia de procesos 
reproductivos sexuales y asexuales es una estrategia que asegura la persistencia de la población 
de esta esponja y facilita su efectiva dispersión entre arrecifes geográficamente distantes. 
 
 
 
Capítulo 1 
BIOLOGÍA REPRODUCTIVA 
DE ESPONJAS EXCAVADORAS 
 
 
 
Introducción General 
1.1. INTRODUCCIÓN GENERAL 
 
Las esponjas excavadoras pertenecientes a los Ordenes Hadromerida (familia Clionaidae) 
y Haplosclerida (familia Phloeodictyidae) se caracterizan por su capacidad para excavar una gran 
variedad de sustratos calcáreos, tales como corales, conchas de moluscos y rocas calcáreas 
(Rützler 1974). Su importancia biológica y ecológica en los sistemas arrecifales se debe a su 
capacidad para modificar la estructura y la estabilidad de estos ecosistemas (Perry 1998, Rützler 
2002a), y a la gran cantidad de sedimentos finos que producen durante el proceso de bioerosión 
(Tunicliffe 1979). 
Las especies de la familia Clionaidae son los organismos macroendolíticos responsables 
de la mayor parte de la degradación biológica de los arrecifes de coral (Perry 1998, Macdonald & 
Perry 2003). Su abundancia y distribución se ha correlacionado con la contaminación 
antropogénica y la eutrofización (Rose & Risk 1985, Holmes et al. 2000), y algunas especies en 
particular se han propuesto como bioindicadores biológicos de ecosistemas rocosos (Muricy 
1991, Carballo et al. 1994), y arrecifales (Holmes et al. 2000). 
El ciclo de vida de este grupo de esponjas es muy diferente al del resto del Phylum 
Porífera ya que después del asentamiento larvario, el adulto vive endolíticamente comunicándose 
con el medio externo solo a través de pequeñas papilas inhalantes y ósculos (exhalantes) que se 
distribuyen sobre la superficie del sustrato (forma α). Algunas especies como Cliona celata 
GRANT 1826 y C. nigricans SCHMIDT 1862 tienen la capacidad de crecer incluso por encima del 
sustrato mediante la fusión de papilas contiguas formando un revestimiento sobre la superficie 
del sustrato (forma β). Sólo algunas especies como C. californiana DE LAUBENFELS 1932, y C. 
viridis SCHMIDT 1862 pueden crecer de forma masiva (forma γ) alcanzando grandes dimensiones 
(Sará y Vacelet 1973, Rützler 1975, 2002b). 
La biología y la ecología de algunas esponjas excavadoras masivas ha sido estudiada 
relativamente bien. Sin embargo, existe un considerable número de especies de esponjas con 
hábitos estrictamente endolíticos que son las más difíciles de estudiar y por ende las menos 
investigadas. Esto es debido posiblemente a que su pequeño tamaño dificulta su observación y 
monitoreo a simple vista (Wulff 2001), a su difícil taxonomía (Carballo et al. 2004), y sobre todo 
a su complicada cuantificación por algún método no destructivo (Schönberg 2001). Lo anterior es 
Bautista-Guerrero E. -1-
Introducción General 
especialmente cierto para la mayoría de las esponjas excavadoras que habitan en las comunidades 
coralinas y arrecifes de coral del Pacífico mexicano, las cuales, son en su mayoría estrictamente 
endolíticas (Carballo et al. 2004, Bautista-Guerrero et al. 2006, Carballo et al. 2008). 
Cliona vermifera HANCOCK, 1849 es la esponja excavadora más abundante en las 
comunidades coralinas del Pacífico mexicano (Bautista-Guerrero 2006, Carballo et al. 2008, 
Nava 2008). Esta especie se ha encontrado en el 70 % de las muestras del coral Pavona gigantea 
VERRILL, 1869 y entre el 30 y el 60 % de los fragmentos analizados del género Pocillopora 
(Carballo et al. 2004, Bautista-Guerrero 2006, Nava 2008, Carballo et al. 2008). Esta esponja 
suele invadir sustratos calcáreos libres de tejido vivo, pero tiene la capacidad -mediante 
crecimiento lateral- de invadir el sustrato cubierto de tejido coralino vivo excavando por debajo 
de éste galerías amplias que debilitan y fracturan su esqueleto calcáreo, incrementando 
considerablemente su susceptibilidad a la fragmentación (Bautista-Guerrero 2006). Por su 
abundancia, alta capacidad de invasión, y por el tamaño de las cámaras que excava, se considera 
como la especie que más daños causa en los arrecifes de coral de esta región (Carballo et al. 
2008). Su capacidad erosiva le permite retirar de 0.6 a 2.5 kg·CaCO3·m-2·año-1 de forma disuelta 
y 2.1 a 4.7 kg·CaCO3·m-2·año-1 de forma particulada (Nava & Carballo 2008), contribuyendo 
también a la producción de sedimento fino en estos arrecifes. 
Cliona vermifera presenta una amplia distribución circumtropical con registros previos en 
el Mar Caribe (Topsent 1889, Hechtel 1965, Pang 1973, Rützler 1974); Mar Mediterráneo 
(Vosmaer 1933, Volz 1939); Atlántico (Volz 1939, Hofman & Kielman 1992, Carballo et al. 
1994); Pacífico Este (Dickson 1966, Salcedo et al. 1988, Carballo et al. 2008), y Océano Indico 
(Topsent 1932). En el Pacífico mexicano esta especie se distribuye en los estados de Nayarit, 
Jalisco (Carballo et al. 2004), Guerrero (Salcedo et al. 1988), Baja California Sur, Sinaloa, 
Michoacán, Oaxaca, las islas Marías y en el archipiélago de Revillagigedo (Carballo et al. 2008) 
Por su parte, las especies del genero Thoosa también son conocidas por su alta capacidad 
para excavar sustratos coralinos (Carballo et al. 2004), y conchas de moluscos (Calcinai et al. 
2001). En los sistemas arrecifales de esta región, dos especies incluidas en el género Thoosa (T. 
calpulli y T. mismalolli) son componentes importantes de la fauna horadadora de estos sistemas 
marinos (Carballo et al. 2004, Bautista-Guerrero 2006, Nava 2008). Particularmente, Thoosa 
mismalolli CARBALLO, CRUZ-BARRAZA & GÓMEZ, 2004, es una especie endémica del Pacífico 
mexicano tropical, donde es muy abundante, distribuyéndose desde la zona intermareal hasta los 
Bautista-Guerrero E. -2-
Introducción General 
7 m de profundidad en los estados de Baja California Sur, Sinaloa y Jalisco (Carballo et al. 
2008). Esta especie invade entre el 18 y el 20 % de corales vivos del género Pocillopora, y su 
actividad perforadora le permite excavar cámaras amplias de 2 a 6 mm que pueden llegar a 
ocupar hasta el 23 % del interior de una rama de coral (Nava 2008). 
Algunos estudios han documentado la diversidad, la distribución y la importancia que 
tienen esta y otras especies de la familia Clionaidae en los sistemas arrecifales del Pacífico 
mexicano (Carballo et al. 2004, Bautista-Guerrero et al. 2006, Bautista-Guerrero 2006, Carballo 
& Cruz-Barraza 2007, Carballo et al. 2007, Carballo et al. 2008). Más recientemente se han 
comenzado a estudiar otros aspectos tales, como el efecto del ambiente en la estructura de las 
comunidades de esponjas excavadoras, la capacidad de dispersión, de bioerosión química y 
mecánica de este grupo particular de esponjas (Nava 2008, Nava & Carballo 2008). Sin embargo, 
otros aspectos como la dinámica poblacional, los ciclos de vida y la forma de propagación sexual 
y asexual que estas esponjas excavadoras utilizan para dispersarse, son temas desconocidos en 
esta región del Pacífico. 
El objetivo general de esta investigación fue estudiar la biología reproductiva de Cliona 
vermifera y Thoosa mismalolli con la meta principal de comprender algunos aspectos 
relacionados con su dinámica poblacional, como su distribución, abundancia, la forma de 
dispersión durante sus primeras etapas de desarrollo, y sus estrategias de colonización en nuevos 
hábitats disponibles, tanto localmente como en sistemas arrecifales geográficamente distantes. 
Por otra parte, conocer los patrones reproductivos de los taxa dominantes en los arrecifesde 
coral, como es el caso de este grupo de esponjas excavadoras, es fundamental para entender los 
procesos ecológicos y promover iniciativas de conservación y manejo de estos importantes 
hábitats marinos. 
 
 
 
 
 
 
 
 
Bautista-Guerrero E. -3-
Antecedentes 
1.2. ANTECEDENTES 
 
En los arrecifes de coral y comunidades coralinas del Pacífico mexicano, los primeros 
estudios realizados sobre esponjas excavadoras se enfocaron principalmente a la descripción 
taxonómica de las especies que invaden corales hermatípicos y otros substratos calcáreos tales 
como rocas y conchas de moluscos (Carballo et al. 2004, Bautista-Guerrero et al. 2006, Carballo 
& Cruz-Barraza 2007, Carballo et al. 2007). Estos estudios se realizaron en 75 localidades del 
litoral mexicano y hasta la fecha, se han identificado 25 especies pertenecientes a seis géneros; 
Aka, Cliona, Pione, Spheciospongia, Thoosa y Cliothoosa, de las cuales al menos 22 especies 
perforan exclusivamente corales pétreos (Carballo et al. 2004, Bautista-Guerrero et al. 2006, 
Carballo et al. 2008, Nava 2009, Carballo et al. 2010). 
Cliona vermifera HANCOCK 1849 y Thoosa mismalolli CARBALLO, CRUZ-BARRAZA & GÓMEZ 
2004 son dos de las esponjas excavadoras -estrictamente endolíticas- más destructivas y 
abundantes en las comunidades coralinas del Pacífico mexicano (Carballo et al. 2004, Bautista-
Guerrero 2006, Nava 2008). Estas especies invaden sustratos calcáreos expuestos tales como 
fragmentos de coral muerto y conchas de moluscos, pero son encontradas más frecuentemente 
invadiendo la base de colonias de coral de los géneros Pocillopora LAMARCK 1801 y Pavona 
LAMARCK 1801, dos de los géneros más abundantes e importantes en la construcción de 
comunidades coralinas y arrecifes de coral a lo largo del Pacífico Oriental Tropical (Glynn & 
Leyte-Morales 1997, Cortes 1997). Estas especies pueden llegar a debilitar la integridad física del 
esqueleto de los corales y de la propia matriz arrecifal, favorecer su fragmentación y contribuir en 
la remodelación y a la degradación de la estructura sobre la cual crecen las colonias vivas de 
coral (Carballo et al. 2008). 
A pesar de la importante función ecológica que Cliona vermifera y Thoosa mismalolli 
desempeñan en el delicado balance entre la acreción y la bioerosión de los sistemas arrecifales de 
esta región, no se conoce nada de su biología reproductiva ni de las estrategias de propagación 
por medio de las cuales se dispersan entre colonias de coral y a través de arrecifes distantes. Los 
estudios realizados en otras partes del mundo sobre la biología reproductiva de este particular 
grupo de esponjas, reportan que su reproducción sexual y el desarrollo larvario presentan varias 
características especiales. A pesar de los pocos estudios realizados, generalmente se admite que 
Bautista-Guerrero E. -4-
Antecedentes 
este tipo de esponjas -excepto por un único reporte de viviparidad en C. lobata HANCOCK 1849 
(Topsent 1900)- son ovíparas. Algunas especies como C. viridis SCHMIDT 1862 pueden ser 
hermafroditas (Mariani et al. 2001), ó dioicas como C. truitti OLD 1941 (Pomponi & Meritt 
1985). Al igual que en muchas Demospongias, se cree que tanto los óvulos como los 
espermatozoides derivan de arqueocitos y coanocitos, respectivamente (Pomponi & Meritt 1985). 
En algunas especies se ha comprobado que el desarrollo y maduración de estos elementos 
reproductivos están estrechamente vinculados con algunos factores exógenos como la 
temperatura del agua de mar, que funciona como activador y regulador de la gametogénesis 
(Mariani et al. 2001). Este efecto fue observado en la población de la esponja mediterránea C. 
viridis, que inicia su actividad reproductiva cuando se incrementa la temperatura del agua 
(Mariani et al. 2001). Por el contrario, otras especies como T. calpulli CARBALLO, CRUZ-BARRAZA 
& GÓMEZ 2004, incrementa su actividad reproductiva cuando la temperatura desciende (Nava 
2008). 
El período reproductivo de este grupo de esponjas ovíparas se ha registrado una o dos 
veces al año, pero solo durante un tiempo corto (Warburton 1958b, Mariani et al. 2001). Al igual 
que en muchas esponjas ovíparas, la liberación de los espermatozoides a la columna de agua se 
realiza de manera sincrónica, expulsando grandes cantidades de gametos que son trasportados por 
las corrientes hacia otras esponjas. La fertilización ocurre en el interior de la esponja receptora y 
los zigotos o embriones con una estructura protectora (membrana de fertilización), son liberados 
masivamente a la columna de agua en numerosas masas adherentes donde se completa su 
desarrollo larvario (Reiswig 1976, Mariani et al. 2001). En lugares como el Mediterráneo 
(Blanes) y el Atlántico (Bahía de Chesapeake) se han estudiado aspectos relacionados con el 
ciclo reproductivo, fertilización, dispersión larvaria y estructura del ragón, pero principalmente 
de esponjas excavadoras incrustantes (β) y/o masivas (γ) (Tuzet 1930, Rosell 1996, Mariani et al. 
2000, 2001), procesos que son poco conocidos en las especies estrictamente endolíticas (α). 
Hasta la fecha se han descrito las larvas de las esponjas excavadoras Cliona stationis 
NASSONOW, 1883, C. celata GRANT, 1826 (Nassonow & Nassonow 1883, Warburton 1958b), y C. 
viridis (Mariani et al. 2000), las cuales son parenquímulas de tipo clavablástula de 300 a 400 µm 
de longitud. Estas larvas son ciliadas y ligeramente ovoides, con un diámetro máximo en el polo 
anterior, el cual está ligeramente pigmentado. El interior de la larva está constituido por células 
Bautista-Guerrero E. -5-
Antecedentes 
cuboidales monociliadas, que forman un epitelio monoestratificado que delimita una cavidad 
central o blastocele (Maldonado & Bergquist 2002). 
La mayoría de las larvas descritas presentan un período corto de vida y generalmente se 
desplazan arrastrándose sobre el fondo mediante un ligero movimiento frontal, acompañado de 
rotaciones continuas alrededor de su eje longitudinal. El desplazamiento no presenta una aparente 
señal en respuesta hacia la luz (Mariani et al. 2001), y debido a su limitada capacidad de 
dispersión, las larvas presentan un fuerte comportamiento filopátrico, y tienden a fijarse y a 
congregarse cerca de sus progenitores (Mariani et al. 2000). Experimentalmente se ha logrado 
estudiar el asentamiento de la larva de Cliona viridis, la cual tiene lugar dentro de las 24 h 
posterior a su liberación. Entre los 10 y los 15 días posteriores a la fijación se desarrolla un 
juvenil (Mariani et al. 2001), pero aparentemente en este grupo de esponjas no se forma la fase de 
ragón típica en la mayoría de las Demospongias, ya que necesita excavar sustratos calcáreos 
durante sus primeros estados de desarrollo (Rosell & Uriz 1992). 
También se ha demostrado que algunas especies del género Cliona utilizan la 
reproducción asexual como un método alternativo para incrementar su población y dispersarse. 
Esté tipo de reproducción generalmente puede llevarse a cabo por fragmentación, gemación y 
gemulación (Well et al. 1964, Corriero et al. 1996, López-Victoria & Zea 2004). La 
fragmentación se ha observado en algunas especies masivas, como Cliona celata, en la cual se 
desprenden fragmentos de la esponja por la acción de olas o las corrientes, o incluso por la 
depredación. La gemación se caracteriza por la formación de prominencias o yemas sobre el 
individuo progenitor, que al crecer y desarrollarse origina nuevas esponjas que pueden separarse 
del organismo parental o quedar unidos a él, iniciando así un nuevo individuo o colonia. La 
formación de yemas es un método reproductivo común entre las esponjas marinas, sin embargo, 
en el grupo de las excavadoras solo se ha observado ocasionalmente en algunas especies como 
Pione lampa DE LAUBENFELS 1950 y Cliona viridis, las cuales, producen yemas durante los meses 
de agosto y octubre respectivamente (Schönberg 2002, Rosell & Uriz2002). Los fragmentos 
desprendidos así como las yemas, tienen la capacidad de establecerse en superficies cercanas y 
desarrollarse como un nuevo individuo. 
El método reproductivo asexual más común en las esponjas excavadoras es la formación 
de gémulas (Pomponi & Donald 1990). En este tipo de reproducción, se producen en el interior 
de coanosoma cientos o miles de gémulas (similar a un quiste), que inicialmente permanecen en 
Bautista-Guerrero E. -6-
Antecedentes 
estado de latencia o inactividad, y posteriormente las células totípotentes que posee en su interior 
dan origen a un nuevo individuo. La producción de este tipo de estructuras se ha descrito en los 
géneros Cliona (C. annulifera y C. janitrix), Thoosa (T. mollis y T. investigatoris), y Aka (A. 
labyrinthica), pero parece que es mas común en las especies del género Pione (P. lampa, P. 
truitti, P. vastifica) (Shönberg 2002, Rosell & Uriz 2002). Algunas especies como P. lampa y P. 
truitti incuba gémulas de 1 a 2 mm de diámetro durante el invierno, las cuales presentan una 
cubierta constituida por una capa simple de colágeno carente de espículas. Por el contrario, Pione 
vastifica desarrolla gémulas con una cubierta donde se distinguen dos capas bien diferenciadas. 
Una capa externa que está compuesta de colágeno y otra capa interna que se complementa con 
espículas (tilostilos), y otros tipos celulares (Rosell & Uriz 2002). Al igual que en muchas 
esponjas marinas, se cree que las esponjas excavadoras utilizan la reproducción asexual como un 
mecanismo de dispersión y de supervivencia ante condiciones extremas (Schönberg 2002). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Bautista-Guerrero E. -7-
Objetivos 
1.3. OBJETIVO GENERAL 
 
Estudiar la biología reproductiva de las esponjas Cliona vermifera y Thoosa 
mismalolli, dos de las especies excavadoras más abundantes en los arrecifes de coral del 
Pacifico Este. 
 
1.3.1. OBJETIVOS PARTICULARES 
 
Capítulo 2 
• Caracterizar taxonómicamente las esponjas Cliona vermifera y Thoosa mismalolli. 
• Describir el patrón de excavación y la morfología del sistema acuífero de la esponja 
Cliona vermifera 
 
Capítulo 3 
• Determinar la variación de la abundancia de Cliona vermifera y Thoosa mismalolli en 
colonias vivas y fragmentos de coral muerto. 
• Establecer el período y la frecuencia de la reproducción sexual en las esponjas Cliona 
vermifera y Thoosa mismalolli. 
• Evaluar el efecto de la estabilidad del sustrato coralino (fragmento de coral muerto vs. 
coral vivo anclado), y la influencia de la sedimentación/resuspensión en la 
reproducción sexual de Cliona vermifera y Thoosa mismalolli. 
• Determinar la relación entre el incremento y descenso estacional de la temperatura del 
agua con el inició y regulación de la actividad reproductiva de ambas especies. 
 
Capítulo 4 
• Determinar la estrategia, el modo de reproducción, la sexualidad y la proporción de 
sexos de las esponjas Cliona vermifera y Thoosa mismalolli durante sus ciclos 
reproductivos. 
Bautista-Guerrero E. -8-
Objetivos 
• Describir el desarrollo gametogénico y la morfología de los elementos reproductivos a 
nivel histológico. 
• Describir el desarrollo embrionario y la morfología de la larva de ambas especies. 
• Determinar la relación entre el desarrollo y maduración de los elementos 
reproductivos, embriones y larvas con la temperatura del agua de mar. 
 
Capítulo 5 
• Documentar el período de emisión de larvas de Cliona vermifera y Thoosa 
mismalolli. 
• Documentar el período de asentamiento larvario en colectores artificiales. 
Bautista-Guerrero E. -9-
Cap. 2. Descripción Taxonómica y Patrones de Excavación 
1.4. ÁREA DE ESTUDIO 
 
La isla Isabel es una isla de origen volcánico que posee un área total de 82 has. Esta 
ubicada frente a las costas del estado de Nayarit (21º 52' 30" N y 105º 54' 54" O), a 28 km del 
continente, y a la altura de las comunidades denominadas El Colorado y la laguna de Mexcaltitán, 
y a 61.5 km al SW de las islas Marías (Fig. 1A,B). El área de estudio se ubica en la parte sur de la 
Isla, en una bahía semicerrada conocida con el nombre de “Bahía Tiburón” (Fig. 1C). 
La bahía tiene una profundidad media de 5-7 m, en el bordes de la bahía, se desarrolla una 
comunidad coralina constituida principalmente por especies del género Pocillopora que 
construyen pequeñas matrices arrecifales discontinuas (Fig. 2A). 
 
 
Figura. 1. Localización del área de estudio. A) Macro-localización del estado de Nayarit. B) Ubicación 
geográfica de la isla Isabel en el Pacífico mexicano. C) Localización de la bahía Tiburón en la isla Isabel. 
 
 
 
Bautista-Guerrero E. -10-
Cap. 2. Descripción Taxonómica y Patrones de Excavación 
Las especies de coral más abundantes son Pocillopora verrucosa ELLIS & SOLANDER, 1786, 
P. capitata VERRILL, 1864 y P. damicornis LINNAEUS, 1758 (Fig. 2B), que pueden encontrarse 
como colonias aisladas establecidas sobre rocas o formando pequeñas matrices discontinuas (Fig. 
2C) que pueden llegar a medir de 1-2 m de altura y hasta 12 m de ancho (Fig. 2A). La cobertura 
coralina promedio durante el 2009 fue de 6.7 % de coral vivo y 49.9 % de coral muerto (Nava et 
al. en preparación). 
La comunidad coralina de la isla Isabel posee la mayor riqueza de corales en la zona 
central del Pacífico mexicano. Se conocen 14 especies de corales de las cuales, destacan 
Pocillopora capitata VERRILL, 1864, P. verrucosa ELLIS & SOLANDER,1786 (Carriquiry & Reyes-
Bonilla 1997), Pavona gigantea VERRILL,1869 y P. duerdeni VAUGHAN, 1907 (Medina-Rosas & 
Cupul-Magaña 2004). Otras especies como Porites lobata DANA, 1846 y Pocillopora eudoxi 
MILNE EDWARDS & HAIME, 1928 también pueden ser encontradas. La fauna marina ha sido muy 
poco estudiada y se han encontrado diferencias significativas en la comunidad coralina con 
respecto a las del litoral (Medina-Rosas & Cupul-Magaña 2004). 
 
Figura 2. Comunidad coralina de la isla Isabel. A) Borde de la matriz arrecifal en la isla Isabel después de un 
blanqueamiento. B) Colonias de coral de Pocillopora capitata y P. verrucosa establecidas sobre rocas. C) Formación 
arrecifal del coral P. damicornis encontrada en el fondo de la bahía Tiburón (5 m de profundidad). 
Bautista-Guerrero E. -11-
Cap. 2. Descripción Taxonómica y Patrones de Excavación 
En esta región el clima según la clasificación de Köppen, modificado por García (1973) es 
Aw0 (w) tropical subhúmedo con lluvias en verano y sequía en invierno, con menos del 5 % de 
lluvia invernal. La temporada de lluvias se inicia regularmente durante el mes de junio con 225 
mm y termina en el mes de octubre con 150 mm, con precipitaciones esporádicas en el mes de 
enero. Durante este período pueden presentarse tormentas tropicales y huracanes en diferentes 
grados de intensidad. El promedio anual de lluvia en la región es de 1,429.6 mm. El mes más frío 
es enero, con una temperatura atmosférica media de 18.7 °C, y el más cálido es septiembre con 
35.7 °C. La temperatura atmosférica media anual es de 22.5 °C (Secretaría de Marina, 1988). La 
temperatura del agua de mar alcanza los 31.7 °C durante el verano, y baja hasta 21.2 °C durante 
el invierno con una temperatura media anual de 28.7 °C. La transparencia de la columna de agua 
durante la época de secas es menor a 12 m a una profundidad de 5 m y durante la época de lluvias 
es de 15 m, lo cual, sugiere moderada turbidez a lo largo del año. El coeficiente de atenuación 
vertical de la irradiancia es en promedio de 0.149 m-1 a 5 m de profundidad, y la tasa de 
sedimentación/resuspensión varía de 0.06 a 1.3 Kg·m-2·día-1 (Nava 2008). 
Las mareas son mixtas y semidiurnas con una pleamar media de 0.98 m y una bajamar 
media de 0.04 m (Secretaría de Marina, 1988). La media anual de salinidad superficial es de 
34.54 ‰. En la isla Isabel no existen fenómenos hidrológicos significativos por tratarse de una 
zona insular de pequeñaextensión superficial. No se observan escurrimientos o lechos de arroyos 
evidentes y no existe información con respecto a hidrología subterránea. La isla fue decretada 
como Parque Nacional en 1985 y salvo por actividades pesqueras y fondeo de botes turísticos que 
de alguna manera alteran el fondo que rodea a la isla, ésta se encuentra inhabitada. 
 
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Capítulo 2 
DESCRIPCIÓN TAXONÓMICA Y PATRONES 
DE EXCAVACIÓN 
 
 
Cap. 2. Descripción Taxonómica y Patrones de Excavación 
 
 
RESUMEN 
 
En este capítulo se describen la características morfologías y los patrones de erosión de las especies 
Cliona vermifera y Thoosa mismalolli. También se estudió el patrón de excavación y las adaptaciones del 
sistema acuífero de Cliona vermifera en colonias de coral vivas, colonias de coral vivas sueltas y 
colonias de coral muerto. El objetivo de usar diferentes tipos de colonias fue el de determinar si 
existen diferencias en el patrón de invasión y adaptaciones o cambios morfológicos en el sistema 
acuífero de la esponja que invade colonias con diferente grado de recubrimiento de tejido. En el 
interior del esqueleto de las colonias de coral, C. vermifera forma una red tridimensional de 
excavaciones formada por múltiples cámaras interconectadas por túneles. La mayor parte de la 
esponja se alojó en la base de las colonias (> 73.5 %), y esto ocurrió en las tres categorías de coral. El 
resto de la esponja se alojó en las ramas superiores (3.7 %). En las CM que no poseían tejido coralino 
vivo, la invasión de Cliona vermifera se observó tanto interna (excavaciones) como externamente 
(papilas) desde la base hasta las ramas superiores de la colonia de coral. En cambio, en las CVA y 
CVS la invasión y la mayor proporción del coanosoma de C. vermifera fue limitada a la base, donde se 
restringió la superficie calcárea expuesta de la colonia. Se observaron diferencias morfológicas tanto 
externa (número y diámetro de las papilas), como internamente (número y área de excavaciones) con 
respecto a la altura de la colonia, a la proporción de tejido coralino vivo, y la disponibilidad de 
sustrato calcáreo expuesto. La reducción en el diámetro de las papilas y canales de la esponja, le 
permiten incrementar la presión del agua desde la base de la colonia, donde la esponja mantiene 
contacto con el ambiente externo, hasta las ramas superiores del coral donde el coanosoma no 
mantiene comunicación directa a la columna de agua. Estas adaptaciones morfológicas explican la 
capacidad que tiene la especie para seguir excavando el coral por debajo del tejido vivo de coral sin 
necesidad de conectarse con el medio externo. 
 
 
 
 
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Cap. 2. Descripción Taxonómica y Patrones de Excavación 
 
2.1. INTRODUCCIÓN 
 
Las esponjas excavadoras de los géneros Cliona y Thoosa son conocidas por sus gran 
capacidad para excavar sustratos calcáreos como conchas de moluscos, rocas calcáreas, y corales 
pétreos (Rützler 2002b, Carballo et al. 2004, Calcinai et al. 2006). En los sustratos coralinos, 
estas esponjas excavan un complicado sistema de galerías con cámaras interconectadas donde 
habita la mayor parte del individuo, y sólo numerosas y pequeñas papilas incurrentes y 
excurrentes conectan el interior de la esponja con el ambiente externo (Hatch 1980). 
La forma en que estas esponjas excavan los sustratos calcáreos ha estado sujeta a muchas 
investigaciones, controversias y especulaciones (Warburton 1958b, Rützler & Rieger 1973). Sin 
embargo, actualmente se sabe que las galerías, cámaras y túneles que excava la esponja, son 
creadas por un proceso que involucra la disolución química del CaCO3 por células productoras de 
anhidrasa carbónica y fosfatasa acida (Pomponi 1979), y la posterior remoción mecánica de 
pequeños fragmentos de material calcáreo a través del sistema acuífero (Fig. 3; Rützler 1975). 
Durante el proceso de erosión, una importante cantidad de fragmentos pueden ser removidos 
simultáneamente, lo que indica una gran coordinación para un animal que no cuenta con células 
nerviosas (Pomponi 1979). 
a
b
c
d
A
B
C
D
a
b
c
d
a
b
c
d
A
B
C
D
 
Figura 3. Secuencia del proceso de bioerosión en sustratos calcáreos. A) Tres células en contacto con el 
sustrato calcáreo a punto de comenzar el proceso de erosión. B) Proceso celular que involucra la penetración 
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Cap. 2. Descripción Taxonómica y Patrones de Excavación 
inicial de los pseudópodos por disolución química del sustrato. C) Desprendimiento del sustrato de la matriz. 
D) Expulsión de la partícula calcárea (“chip”) al sistema acuífero (tomado de Ruppert, 2003). 
Las excavaciones (galerías, cámaras y túneles), producto de la constante actividad erosiva 
de las esponjas excavadoras, son usualmente pequeñas dependiendo de la especie (entre 1 y 5 
mm de diámetro) (Pang 1973, Rützler 1974). Las características morfológicas de las cámaras se 
han propuesto como un criterio taxonómico para diferenciar entre algunas especies (Rützler 1974, 
Risk & MacGeachy 1978), aunque únicamente la forma de las huellas erosivas que dejan estas 
esponjas en el carbonato tiene validez taxonómica a nivel de género (Calcinai et al. 2003). 
Sin embargo, poco se conoce acerca de los patrones de invasión, y sobre todo de la 
morfología y las adaptaciones del sistema acuífero de las esponjas excavadoras que invaden 
corales ramificados, como las especie del género Pocillopora. 
Cliona vermifera y Thoosa mismalolli son dos de las esponjas excavadoras más 
abundantes en las colonias de coral vivo de varias comunidades coralinas del Pacífico mexicano 
(Bautista-Guerrero 2006, Carballo et al. 2008). En algunos experimentos de campo se ha 
observado que C. vermifera es capaz de invadir colonias de coral vivo mediante desplazamiento 
lateral, y sobrevivir al contacto directo con el tejido coralino (Nava 2008). Sin embargo, la 
estrategia de invasión y los patrón de excavación en el interior de las colonias de coral 
ramificados de esta esponja excavadora son desconocidos. 
El objetivo de esta capítulo fue el describir las características morfológicas y los patrones 
de excavación de Cliona vermifera y Thoosa mismalolli. Particularmente en Cliona vermifera, se 
analizó el patrón de invasión y las adaptaciones morfológicas del sistema acuífero que esta 
especies utiliza para excavar el esqueleto calcáreo de los corales ramificados del género 
Pocillopora con distintos grados de tejido coralino vivo. 
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Cap. 2. Descripción Taxonómica y Patrones de Excavación 
2.2. OBJETIVO 
 
• Caracterizar taxonómicamente las esponjas Cliona vermifera y Thoosa mismalolli. 
• Describir el patrón de excavación y la morfología del sistema acuífero de la esponja 
Cliona vermifera 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
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Cap. 2. Descripción Taxonómica y Patrones de Excavación 
 
2.3. MATERIAL Y MÉTODO 
2.3.1. Morfología del sistema acuífero 
 2.3.1.1. Recolección de colonias de coral 
El criterio para la recolecta de las colonias de coral se basó en una modificación de la 
metodología descrita por Peyrot-Clausade et al. (1992) quien identificó arbitrariamente cuatro 
categorías; I) colonias de coral vivas, II) colonias con ≤ 50 % de coral vivo y ≤ 50 % sustrato 
calcáreo expuesto, III) colonias 100 % sustrato calcáreo expuesto y IV) colonias reducidas a 
estructuras basales de esqueleto calcáreo. Basándonos en esta clasificación, y de acuerdo con 
la presencia de cada una de las categorías en la zona arrecifal de estudio, seleccionamos las 
siguientes categorías: I, colonias de coral cubiertas completamente por tejido vivo, adheridas 
al sustrato (CVA; Fig. 4A); II, colonias de coral cubiertas parcialmente de tejido vivo, no 
adheridas al sustrato (CVS; Fig. 4B); y III, colonias de coralsin tejido vivo con el esqueleto 
calcáreo totalmente expuesto (CM; Fig. 4C). 
Dos colonias de coral de cada categoría de aproximadamente 20 cm de diámetro con 
signos de invasión por Cliona vermifera fueron desprendidas completamente del fondo con la 
ayuda de un cincel y un martillo. El objetivo de usar diferentes tipos de colonias fue el de 
determinar si existen diferencias en el patrón de excavación y adaptaciones o cambios 
morfológicos en el sistema acuífero de la esponja que invade colonias con diferente grado de 
recubrimiento de tejido (I, II y III). 
 
Figura 4. Diferentes tipos de colonias de coral evaluadas. A) Coral vivo anclado (CVA), formado por colonias 
cubiertas por tejido vivo. B) Coral vivo suelto (CVS), constituido por colonias cubiertas parcialmente por 
tejido vivo y no ancladas al sustrato. C) Coral muerto (CM) formado por colonias coralinas completamente 
reducidas a su estructura basal sin tejido coralino. 
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Cap. 2. Descripción Taxonómica y Patrones de Excavación 
2.3.1.2. Variables medidas en las colonias de coral 
En el laboratorio, se determinó la altura y el diámetro máximo de cada una de las colonias 
de coral recolectadas. Posteriormente, se cuantificó el número de papilas por cm2, así como el 
diámetro de las mismas para cada una de los diferentes tipos de colonia de coral (CVA, CVS, 
CM). 
En el interior de cada unas de las colonias se determinó el porcentaje de invasión, y el 
área y número de excavaciones de la esponja con respecto a la altura de la colonia de coral. 
Para esto, toda la colonia de coral se seccionó con una cortadora de roca en piezas 
transversales de ~1.5 cm de grosor desde las base hasta la punta de las ramas (Fig. 5A). En 
cada sección se cuantificó: a) el porcentaje de invasión de la esponja, b) el área de cada una de 
las excavaciones y c) el número total de cámaras excavadas. 
El área total de las excavaciones de la esponja en cada rodaja de coral fue calculada 
mediante el análisis de imágenes digitales tomando una fotografía a cada lado del corte con 
una cámara digital Cybershot DCS-P150 a una resolución de 7 mega píxeles. Posteriormente, 
las imágenes fueron procesadas mediante el software Coral Point Count with Excel extention, 
ver. 3.5. (CPCe 3.5), el cual permite calcular el área de una superficie determinada mediante 
una escala calibrada dentro de la imagen (Fig. 5B). Los resultados se expresaron en porcentaje 
de invasión de la esponja con respecto a la altura de la colonia (%), área (cm2) y número de 
cámaras excavadas (No/cm2). 
 
Figura 5. Método utilizado para determinar el patrón de invasión en las colonias de coral por la esponja Cliona 
vermifera. (A) Colonia de coral cortada desde su base en segmentos de 1.5 cm, (B) Cálculo del porcentaje de 
invasión (áreas en rojo) en cada segmento con el programa Coral Point Count with Excel extention, ver. 3.5. 
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Cap. 2. Descripción Taxonómica y Patrones de Excavación 
2.4. RESULTADOS 
 
2.4.1 Descripción de especies 
 
Orden Hadromerida TOPSENT, 1984 
Familia Clionaidae d’ORBIGNY, 1851 
Género Thoosa HANCOCK, 1849 
Thoosa mismalolli CARBALLO, CRUZ-BARRAZA y GÓMEZ, 2004 
 
Descripción.- Esponja que perfora principalmente estructuras coralinas y conchas de 
moluscos (Fig. 6A). En vivo el tejido es beige claro, y preservada es café (Fig. 6B). Las papilas 
son pequeñas, miden de 0.3 a 3.5 mm de diámetro, la mayoría son de forma redonda y están 
separadas entre sí de 0.5 a 2 mm. No se observó fusión entre papilas. La especie es muy difícil de 
observar in situ debido al tamaño tan pequeño de sus papilas (Fig. 6C). Sin embargo, el tejido de 
la esponja se observa con facilidad cuando se fragmenta el coral. 
 
Elementos esqueléticos.- La espiculación es la típica del género (Fig.7), presenta: 1) 
Anfiásteres tilotes con 14 nódulos, siete a cada lado del tallo, que pueden separarse en dos formas 
distintas: a) anfiásteres con tilote grueso y espinas muy reducidas o muy cortas, en algunos casos 
los nódulos presentan la superficie verrugosa, miden 19.5-24 µm de longitud por 10.5-18 µm de 
grosor (Fig. 7A); y b) anfiásteres delgados, con la superficie verrugosa de 9-18 µm de longitud 
por 6-10.5 µm de grosor. 2) Oxiásteres en dos categorías de forma y tamaño (Fig. 7B): a) el tipo 
reducido, con espinas lisas y microespinadas con centro alargado e irregular. Éstos son de forma 
bi-radial, tri-radial y tetra-radial, las espinas miden 21-30 µm de largo por 1.5-3 µm de ancho; b) 
oxiásteres en formas simétricas con seis espinas cada una de 13.5-15 µm largo por 2.5 µm de 
ancho. Algunos oxiásteres tienen espinas microespinadas y extremos abultados. 3) Oxas 
centrotilotas lisas y/o espinadas, con una longitud de 69 a 70.5 µm por 1.5-3 µm (Fig. 7C) que 
pueden terminar en punta aguda o roma. 4) Tilostilos delgados en baja proporción. Estos en 
promedio miden 254 µm de longitud y 4 µm de ancho (7 µm la anchura de cabeza) (Fig. 7D). 
 
 
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Cap. 2. Descripción Taxonómica y Patrones de Excavación 
 
 
Figura 6. Morfología externa e interna la esponja Thoosa mismalolli. A) Fragmento del un coral del genero 
Pocillopora invadido en la base por la esponja T. mismalolli. B) Detalle del interior del esqueleto coralino en las 
que se puede observar el coanosoma de la esponja con embriones (flechas). C) Detalles de la morfología y 
distribución de las papilas sobre la superficie del sustrato calcáreo (flechas). 
 
 
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Cap. 2. Descripción Taxonómica y Patrones de Excavación 
 
Figura 7. Elementos esqueléticos del la esponja Thoosa mismalolli. A) Anfiásteres en distintas formas. B) 
Oxiásteres en distintas formas. C) Oxas en distintas formas. D) Cabeza y punta de un tilostilo (tomado de 
Carballo et al. 2004). 
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Cap. 2. Descripción Taxonómica y Patrones de Excavación 
Patrón de erosión: La actividad erosiva de la especie crea excavaciones amplias de forma 
ovoide y alargada, que miden en promedio 4.5 mm de diámetro (Fig. 8A). Las excavaciones 
pueden fusionarse dando como resultado grandes galerías de 5-7 mm de diámetro. Las cámaras 
pueden encontrarse en el centro de la estructura coralina, aunque comúnmente se distribuyen en 
los extremos, colocadas en paralelo a la superficie (Fig. 8B). Las paredes de las excavaciones y 
túneles presentan marcas poligonales ornamentadas por estrías radiales que parten de un centro 
resultado de la erosión de la esponja. Estas miden de 20 a 50 µm de diámetro (Fig. 8C,D). 
Distribución y hábitat: La especie es endémica del Pacifico mexicano y se distribuye 
desde el intermareal a 7 m de profundidad en los estados de Sinaloa, Jalisco y Oaxaca (Carballo 
et al. 2004). 
 
 
Figura 8. Patrón de erosión de Thoosa mismalolli (SEM) sobre la pared interna de una excavación en el sustrato 
calcáreo. A,B) Galerías de T. mismalolli en el interior del esqueleto coralino. C) Patrón general de las marcas de 
erosión sobre las paredes internas del sustrato excavado (SEM). D) Detalle de la micro-erosión sobre la pared 
interna de las marcas de erosión (observe estrías radiales que parten de un centro). 
 
 
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Cap. 2. Descripción Taxonómica y Patrones de Excavación 
Familia Clionaidae d’ORBIGNY, 1851 
Género Cliona GRANT, 1826 
Cliona vermifera HANCOCK, 1867 
 
Sinonimia.- Cliona vermifera HANCOCK, 1867: 239; Bernatia vermifera.-ROSELL y URIZ, 
1997: 352. 
 
Descripción.- Esponja excavadora de sustratos calcáreos (Fig. 9A). Papilas exhalantes e 
inhalantes de forma circular/oval, con un diámetro de 0.3 mm a 1.2 mm (Fig. 9B); son numerosas 
con una distribución regular sobre la superficie del sustrato (6 papilas/cm2) y una separación 
entre sí de 0.1 mm a 6.5 mm. No se observa ninguna tendencia de fusión de las papilas. Estas se 
colapsan después de sacarlas del agua y al momento de fijar el espécimen. En un corte 
transversal,las papilas muestran una forma cónica, con el vértice dirigido hacia el interior de la 
cámara (Fig. 9C). 
El coanosoma de la esponja es de color rojo, es muy delgado y se adhiere a las cámaras 
como una fina capa mucosa. Solamente en las excavaciones de diámetro pequeño (< 5 mm) se 
forman lóbulos que llenan completamente el espacio excavado. En los canales que conectan a las 
cámaras, se presenta un diafragma redondo de color rojo oscuro, con un diámetro de 0.5 mm a 
0.7 mm y un grosor que va desde los 0.2 mm a los 0.5 mm. Estos presentan una protuberancia 
cónica en ambas caras. En algunas ocasiones se pueden observar hasta dos diafragmas fusionados 
lateralmente (Fig. 9D). 
 
Elementos esqueléticos.- Presenta como megascleras tilostilos y las microscleras son 
espirásteres. Los espirásteres son lisos con los extremos redondeados y pueden o no estar 
ondulados (2-4 ondulaciones). Se encuentran en dos tallas, unos ligeramente más cortos y gruesos 
de 20-(48)-70 µm y 1.3-(4.4)-9 µm de diámetro y otros más largos y delgados de 40-(60)-90 µm y 
1.1-(2.5)-6 µm de diámetro (Fig. 10A). Los tilostilos son rectos en su mayor parte, con una 
cabeza semiesférica algunas veces mucronada. El tallo mide de 107-(202)-275 µm de longitud 
por 1.3-(5.4)-10 µm de ancho y con una cabeza de 5.0-(8.4)-12.5 µm de diámetro (Fig. 10B). 
 
 
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Cap. 2. Descripción Taxonómica y Patrones de Excavación 
Estructura esquelética.- En las papilas, los tilostilos se sitúan en empalizada con las 
puntas dirigidas hacia la superficie del sustrato calcáreo (Fig. 9C). La arquitectura ectosómica 
está formada por tilostilos en empalizada acompañados por espirásteres entremezclados con 
estos. Los diafragmas están conformados por espirásteres y algunos tiloltilos, los cuales tienen 
una ordenación radial. Esta estructura esquelética es visible en ambas caras del diafragma. En el 
coanosoma, las megascleras y microscleras se encuentran dispersas sin ninguna organización 
aparente. 
 
 
 
Figura 9. Morfología externa e interna de Cliona vermifera. A) Detalle de una cámara de excavación en un 
fragmento de Pocillopora damicornis. B) Conjunto de papilas sobre el sustrato coralino; las flechas señalan su 
posición. C) Lóbulo interno de C. vermifera conectado al exterior por un corto canal papilar (flecha). D) Detalle 
de una cámara con las huellas de la erosión en las paredes internas (flecha). 
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Cap. 2. Descripción Taxonómica y Patrones de Excavación 
 
 
Figura 10. Elementos esqueléticos de Cliona vermifera. (A) Espirásteres. (B) Tilostilos (tomado de Carballo et al. 
2004). 
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Cap. 2. Descripción Taxonómica y Patrones de Excavación 
Patrón de excavación.- Las galerías están formadas por excavaciones ubicadas muy 
cerca de la superficie del coral (3-4 mm) y próximas entre sí (1.8-2.2 mm). Algunas pueden 
fusionarse y formar cámaras largas. Estas tienen una forma irregular a elíptica, con un diámetro 
máximo de 4 mm (Fig. 11A). En las paredes de las cámaras excavadas, se observan marcas 
generadas por la bioerosión de forma poligonal que miden de 40 a 80 µm de diámetro (Fig. 11B). 
En el endosoma se encuentran frecuentemente fragmentos poligonales derivados de la erosión de 
la esponja, con un diámetro promedio de 63.7 µm (Fig. 11C). 
 
Figura. 11. Patrón de erosión de Cliona vermifera. A) Micropatrones de erosión en cámaras de C. vermifera, 
mostrando los conductos que conectan con las cámaras contiguas; flechas (SEM). B) Detalle de las marcas de 
erosión sobre las paredes internas de las cámaras; flechas (SEM). C) Fragmentos de CaCO3 desprendidos por 
la esponjas del substrato calcáreo. 
 
Distribución geográfica y ecología.- Océano Índico (Topsent 1932) mar Mediterráneo 
(Vosmaer 1933, Volz 1939), mar Caribe (Hechtel 1965, Rützler 1974), océano Pacífico Este 
(Salcedo et al. 1988), Océano Atlántico Este (Carballo et al. 1994). Pacífico mexicano; Nayarit, 
Jalisco Guerrero (Carballo et al. 2004) y Oaxaca (Bautista-Guerrero 2006). Cliona vermifera es 
una especie abundante en los sistemas coralinos y excava galerías amplias en una gran variedad 
de sustratos calcáreos, como conchas de bivalvos, algas calcáreas y corales pétreos como Pavona 
gigantea, Porites panamensis, Pocillopora damicornis y Pocillopora verrucosa. 
 
 
 
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Cap. 2. Descripción Taxonómica y Patrones de Excavación 
2.4.2. Patrón de excavación y morfología del sistema acuífero de Cliona vermifera 
El análisis de los cortes reveló que Cliona vermifera forma una red tridimensional de 
excavaciones formada por múltiples cámaras interconectadas por túneles. Se observaron 
diferencias morfológicas tanto externa como internamente en el patrón de excavación, y en el 
sistema acuífero de la esponja con respecto a la altura de la colonia, a la proporción de tejido 
coralino vivo, y la disponibilidad de sustrato calcáreo expuesto. 
La mayor parte de la esponja (> 73.5 %) en las tres categorías de coral se alojó en la base 
de las colonias de coral. En esta zona del esqueleto coralino, el porcentaje de invasión fue de 18.9 
% en CVA y 11.7 % en CVS. El porcentaje más bajo se registró en las CM (7 %) (Fig. 12B). El 
área que ocupa la esponja en la parte basal de la colonia fue de 1.04 cm2 en CVA, 0.68 cm2 en 
CVS y 0.28 cm2 en CM (Fig. 12C). Por su parte, el número de excavaciones presentó un patrón 
similar a las dos variables anteriores. Se contabilizaron de 35-58 excavaciones en las CVA, de 
16-35 excavaciones en las CVS y de 12-26 excavaciones en las CM (Fig. 12A). Estas 
excavaciones generalmente fueron de forma circular y se encontraron muy próximas entre sí (1.8-
2.2 mm). En algunas ocasiones, las excavaciones pequeñas se fusionaron para formar galerías 
amplias de forma irregular a elíptica con un diámetro medio de 4.2 ± 0.9 mm. Las excavaciones 
se interconectaron por túneles delgados con un diámetro de 0.5 a 0.7 mm. En la parte media de 
estos túneles se ubicó de uno a dos diafragmas circulares con un grosor de 0.2 a 0.5 mm. Estas 
estructuras presentaron una protuberancia cónica en ambas caras que se caracterizó por estar 
formada por espirásteres y tilostilos colocados en forma de empalizada. 
Se detectó una disminución significativa (p < 0.05) en el número de excavaciones (Fig. 
12A), en el porcentaje de invasión (Fig. 12B), así como en el área que ocupa el tejido de la 
esponja en el interior del esqueleto calcáreo (Fig. 12C) desde la base hasta las ramas. En las 
ramificaciones superiores de las colonias de coral se registraron los porcentajes de invasión más 
bajos (≥ 1.5% en CVA y CVS; 3.04 % en CM). En esta zona se acumuló el ≥ 3.7 % de tejido de 
la esponja y se contabilizó en general un promedio de 2 a 4 excavaciones (Fig. 12A), las cuales 
fueron ovales a circulares, con un diámetro medio de 0.9 ± 0.2 mm. 
El porcentaje de invasión de Cliona vermifera también varió significativamente (p < 0.05) 
con la disponibilidad de sustrato calcáreo expuesto. En general, se detectó una relación directa 
entre la invasión de C. vermifera (CM > CVS > CVA) con la cantidad de sustrato calcáreo 
expuesto; CM > CVS > CVA (Fig. 13). 
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Cap. 2. Descripción Taxonómica y Patrones de Excavación 
A
0
2
4
6
8
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14
16
18
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0 10 20 30 40 50 60 7
No. de excavaciones
A
ltu
ra
 c
ol
on
ia
 d
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co
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l (
cm
)
0
CVA1 CVS1 CM
 
C
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
0 5 10 15 20
Invasión (%)
A
ltu
ra
 c
ol
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ia
 d
e 
co
ra
l (
cm
)
CVA1 CVS1 CM
B
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
0.0 0.5 1.0 1.5 2.0
Área de la esponja (cm2)
A
ltu
ra
 c
ol
on
ia
 d
e 
co
ra
l (
cm
)
CVA1 CVS1 CM
 
Figura. 12. Variación del A) número de excavaciones, B) porcentaje de invasión y B) área del tejido que ocupa 
Cliona vermifera el interior del esqueleto calcáreo con respecto a la altura de la colonia de coral. CVA: Colonias 
de coral vivas ancladas, CVS: