Caracterizacion-morfologica-y-molecular-del-genero-drepanocephalus-dietz-1909-digenea-echinostomatidae-parasitos-de-aves-del-genero-phalacrocorax

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA 
 DE MÉXICO 
 
 FACULTAD DE CIENCIAS 
 
 
Caracterización morfológica y molecular del género 
Drepanocephalus Dietz, 1909 (Digenea: Echinostomatidae), 
parásitos de aves del género Phalacrocorax. 
 
 
 
 
 
T E S I S 
 
 
 QUE PARA OBTENER EL TÍTULO DE: 
 BIÓLOGO 
 P R E S E N T A : 
 
EDUARDO HERNÁNDEZ CRUZ 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
DIRECTOR DE TESIS: 
DRA. ANA LUCÍA SERENO URIBE 
2015 
 
 
 
UNAM – Dirección General de Bibliotecas 
Tesis Digitales 
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1. Datos del alumno 
Apellido paterno 
Apellido materno 
Nombre 
Teléfono 
Universidad Nacional Autónoma de 
México 
Facultad de Ciencias 
Carrera 
Número de cuenta 
1. Datos del alumno 
Hernández 
Cruz 
Eduardo 
15-17-09-77 
Universidad Nacional Autónoma de 
México 
Facultad de Ciencias 
Biología 
308054673 
2. Datos del tutor 
Grado 
Nombre (s) 
Apellido paterno 
Apellido materno 
2. Datos del tutor 
Dra. 
Ana Lucía 
Sereno 
Uribe 
3. Datos del sinodal 1 
Grado 
Nombre (s) 
Apellido paterno 
Apellido materno 
2. Datos del sinodal 1 
Dr. 
Gerardo 
Pérez 
Ponce de León 
4. Datos del sinodal 2 
Grado 
Nombre (s) 
Apellido paterno 
Apellido materno 
4. Datos del sinodal 2 
Dr. 
José Martín 
García 
Varela 
5. Datos del sinodal 3 
Grado 
Nombre (s) 
Apellido paterno 
Apellido materno 
5. Datos del sinodal 3 
Dr. 
Alejandro Francisco 
Oceguera 
Figueroa 
6. Datos del sinodal 4 
Grado 
Nombre (s) 
Apellido paterno 
Apellido materno 
6. Datos del sinodal 4 
M. en C. 
María Berenit 
Mendoza 
Garfias 
7. Datos del trabajo escrito 
Título 
 
 
 
Número de páginas 
Año 
7. Datos del trabajo escrito 
Caracterización morfológica y molecular 
del género Drepanocephalus Dietz, 1909 
(Digenea: Echinostomatidae), parásitos 
de aves del género Phalacrocorax. 
64 
2015 
 
 
 
 
 
AGRADECIMIENTOS 
 
A mis padres Carmen y Fernando, quienes han sido las personas más 
importantes en mi vida, tanto personal como académica. Les agradezco por 
estar siempre a mi lado y apoyarme en todo momento. 
A mi hermano Fer, el cual me ha enseñado a tomar decisiones importantes en mi 
vida. Y porque también eres una pieza importante en mi vida académica. 
A mi amada novia Giobana “Gigi”, quien me ayudó a tomar un mejor rumbo en mi 
vida, te agradezco por estar siempre conmigo, por apoyarme siempre y por 
dejarme convivir contigo todos esos momentos tan especiales. 
A la Dra. Ana Lucía Sereno Uribe, por darme un tiempo de tu vida al ser la tutora 
de este trabajo, por ser demasiado paciente en esas correcciones y por el apoyo y 
las sabidurías que me diste al elaborar mi tesis. 
Al Dr. Martín García Varela, “Doc” ¡¡¡Cámaraaaaa!!! Te agradezco por las 
enseñanzas que me has brindado, agradezco también esos regaños que me 
llegaste a dar, pues me sirvieron para no bajar los brazos y seguir adelante. Por 
dejarme convivir contigo en esas salidas al campo, en el laboratorio y fuera de él. 
Gracias también por el apoyo económico, por ser parte de mi jurado y tomarte el 
tiempo para poder ilustrarme cada día más en este mundo de la parasitología. De 
verdad, gracias por todo, Doc. 
Al M. en C. Carlos Daniel Pinacho Pinacho, no muy lejano Doctor, te agradezco 
por tu amistad, “Machín”, tu cotorreo en el laboratorio y en el campo, las regañizas 
que me llegaste a dar, así como la ayuda que me llegaste a dar para poder 
realizar este trabajo. Gracias por alegrarme los días en el lab. poniendo “El Colas”. 
Gracias por todo. 
Al Dr. Jesús, que aunque tengo poco tiempo de conocerlo, es bien chido. Gracias 
por esos Mosh Pits \m/. Gracias por convivir con nosotros y por esa gran amistad 
que tengo con usted. ¡¡¡Qué está pasando aquí!!! 
Al Dr. Gerardo Pérez Ponce de León, por las observaciones y comentarios de este 
trabajo. Gracias por abrirme las puertas de su oficina, aunque cada que entraba 
me decía: ”¡¡¡no firmo nada!!!”. Gracias por todo aunque me haya pedido que me 
cortara “la greña”. 
A la M. en C. María Berenit Mendoza Garfias, por ser parte de la revisión de dicho 
trabajo, por tomarse el tiempo y ayudarme en la parte de mis resultados. Así como 
 
el tiempo brindado para la toma de fotografías de Microscopia Electronica de 
Barrido. 
Al Dr. Alejandro Francisco Oceguera Figueroa, por ser parte de mi jurado y por 
poder proporcionar sus correcciones y observaciones. 
Al M. en C. Luis García Prieto, por facilitarme el material biológico de la Colección 
Nacional de Helmitos (CNHE) así como bibliografía empleada en este trabajo. 
A mi valedor Polo, el cual ha estado desde el principio conmigo. Gracias por el 
apoyo que me has brindado, así como la convivencia que hemos tenido en el 
campo como en el laboratorio. 
A mi valedora Ale, la cual conozco desde inicios de la carrera y me ha brindado su 
apoyo en el laboratorio y fuera de él. Gracias por tu amistad. 
A Carla por haber brindado consejos durante la elaboración de este trabajo, 
aunque siempre subas tus piecitos a las sillas. 
A mi amada Universidad Nacional Autónoma de México, la cual me ha cobijado 
desde la guardería (CENDI), Jardín de Niños (Preescolar), bachillerato (CCH-
SUR) y licenciatura (Facultad de Ciencias), donde pude formarme como Biólogo. 
Al Proyecto de investigación financiado por el Consejo Nacional de Ciencia y 
Tecnología (CONACYT No. 179048) y al Programa de Apoyo a Proyectos de 
Investigación e Inovación Tecnológica (PAPIIT No. IN207213). 
Y a toda mi familia que ha estado ahí para apoyarme. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
DEDICATORIA 
 
A TODAS ESAS PERSONAS QUE HAN ESTADO A MI LADO Y QUE SIEMPRE 
ME HAN APOYADO… 
 
 
 
…Dicen que la vida es un carrusel 
que gira veloz y te tienes que sujetar bien. 
El mundo está lleno de reyes y reinas 
que ciegan tus ojos para robarte los sueños. 
 
¡Es el cielo y el infierno! Oh, bien. 
 
Y te dirán que el negro es en realidad blanco, 
que la luna es el sol de noche. 
Y cuando entras en salones dorados 
eres capaz de resistir el oro que fluye. 
 
¡Es el cielo y el infierno! Oh, no. 
 
Tonto, tonto. 
Tú tienes que sangrar por la bailarina. 
Tonto, tonto. 
Busca la respuesta. 
Tonto, tonto, tonto. 
BLACK SABBATH 
 
 
 
 
 
Índice 
 
RESUMEN ----------------------------------------------------------------------------------------------------------------- 1 
INTRODUCCIÓN -------------------------------------------------------------------------------------------------------- 3 
Historia del género Drepanocephalus ------------------------------------------------------------------------ 8 
Ciclo de vida del género Drepanocephalus ---------------------------------------------------------------- 9 
Sistemática molecular -------------------------------------------------------------------------------------------- 15 
OBJETIVOS ------------------------------------------------------------------------------------------------------------- 17 
Objetivo general ---------------------------------------------------------------------------------------------------- 17 
Objetivos particulares -------------------------------------------------------------------------------------------- 17 
MATERIAL Y MÉTODO --------------------------------------------------------------------------------------------18 
Colecta del material biológico --------------------------------------------------------------------------------- 18 
Examen helmintológico ------------------------------------------------------------------------------------------ 20 
Caracterización morfológica ----------------------------------------------------------------------------------- 20 
Microscopía electrónica------------------------------------------------------------------------------------------ 20 
Caracterización molecular -------------------------------------------------------------------------------------- 21 
Alineamiento múltiple y análisis filogenético ------------------------------------------------------------- 22 
RESULTADOS --------------------------------------------------------------------------------------------------------- 23 
Colecta del material biológico --------------------------------------------------------------------------------- 23 
Caracterización morfológica ----------------------------------------------------------------------------------- 23 
Microscopía electrónica------------------------------------------------------------------------------------------ 33 
Caracterización molecular -------------------------------------------------------------------------------------- 34 
Alineamiento múltiple y análisis filogenético 18S ------------------------------------------------------ 34 
Alineamiento múltiple y análisis filogenético de ITS -------------------------------------------------- 39 
DISCUSIÓN ------------------------------------------------------------------------------------------------------------- 43 
CONCLUSIONES ----------------------------------------------------------------------------------------------------- 49 
REFERENCIAS -------------------------------------------------------------------------------------------------------- 50 
 
1 
 
RESUMEN 
 
En este trabajo de tesis se realizó una caracterización morfológica y molecular de 
las especies del género Drepanocephalus Dietz, 1909, a partir de las fases adultas 
que se encuentran en aves ictiófagas del género Nannopterum (Sinónimo: 
Phalacrocorax) (Kennedy y spencer, 2014). Los especímenes se colectaron en 
distintas áreas geográficas de México que incluyen la región neártica y neotropical. 
Adicionalmente, se estudiaron ejemplares depositados en la Colección Nacional 
de Helmintos (CNHE) para su comparación y descripción morfológica. Para la 
descripción morfológica se empleó la microscopía electrónica de barrido con el 
propósito de observar las espinas del tegumento, las cuales son diagnósticas para 
la determinación taxonómica. 
Basado en la evidencia morfológica, se reconocieron dos morfotipos: uno 
correpondiente a Drepanocephalus spathans Dietz, 1909 y otro a Paryphostomum 
mexicanum Lamothe-Argumedo y Pérez-Ponce de León, 1989. Sin embargo, el 
estatus taxonómico de estas dos especies es controvertido, por lo cual se realizó 
un análisis molecular empleando dos marcadores: 18S del DNA Ribosomal y los 
Espaciadores Transcritos Internos (ITS´s). 
Para establecer la posición filogenética del género Drepanocephalus y 
Paryphostomum dentro de la familia Echinostomatidae Looss, 1899, se analizó el 
gen 18S del DNA Ribosomal, generándose una base de datos con 39 secuencias 
que representan cinco géneros de la familia. Este análisis reveló que todos los 
ejemplares secuenciados en este trabajo forman un clado junto con ejemplares 
identificados como Drepanocephalus spathans de Estados Unidos. La base de 
datos con los ITS´s incluye 72 secuencias. Este segundo análisis reveló que todos 
los especímenes conforman un clado. La divergencia genética intraespecífica fue 
de 0.57%. La baja divergencia genética, en combinación con los análisis 
filogenéticos empleando dos marcadores moleculares, sugieren que todos los 
especímenes pertenecen a un sólo linaje identificado como Drepanocephalus 
spathans y que las diferencias morfológicas se deben a variación morfológica. Los 
 
2 
 
resultados de este trabajo sugiere que Paryphostomum mexicanum debe ser 
sinonimizado a la especie Drepanocephalus spathans, dejando al género 
monotípico. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
3 
 
INTRODUCCIÓN 
 
En la actualidad, con todas las herramientas modernas, la caracterización de las 
especies tiene que incluir la descripción morfológica y molecular. En los 
organismos en los que se presenta variación morfológica, la descripción 
morfológica no arroja las herrramientas suficientes para la correcta identificación, 
por ello es indispensable complementar con técnicas de identificación molecular. 
En algunas especies de la familia Echinostomatidae existen problemas en la 
identificación de algunas especies, es por eso que en este trabajo se realiza una 
caracterización morfológica y molecular del género Drepanocephalus. 
Los platelmintos (Platyhelminthes del griego platy “plano” y helminth “gusano”) son 
animales metazoos, triblásticos, acelomados con simetría bilateral. El phylum 
comprende unas 29,488 especies de gusanos (Zhang, 2013) y esta dividivo en 
ocho clases: Turbellarida, Temnocephaloidea (ectocomensales), Monogenea, 
Aspidogastrea, Trematoda, Didymozoidea, Cestodaria y Cestoda. La clase 
Turbellarida de vida libre, las demás son parásitos (Fernández-Álamo y Rivas, 
2007). Las siete clases a excepción de los Turbellarida en fases larvarias pueden 
encontrarse parasitando invertebrados o vertebrados (hospederos intermediarios) 
y en etapas adultas a diferentes grupos de vertebrados (hospederos definitivos) y 
siendo una de las razones por las cuales los parásitos han tenido un éxito 
evolutivo, pues han logrado parasitar numerosos grupos de animales. 
Los tremátodos son importantes desde una perspectiva médica, piscícola, 
ganadera, biológica y en ocasiones pueden ser bioindicadores de diferentes 
ambientes (Lv et al., 2015). Estos organismos son endoparásitos con ciclos de 
vida complejos (Fig. 1), la característica diagnóstica de esta clase es la presencia 
de dos ventosas. 
 
4 
 
 
Fig. 1. Ciclo de vida de la clase Trematoda. En color rojo las fases que se encuentran en el hospedero definitivo 
(vertebrado), el color verde representan las fases larvarias que se encuentran en el 1° hospedero intermediario 
(vertebrado o invertebrado), en color naranja la fase de metacercaria que se encuentra en un 2° hospedero 
intermediario (vertebrado o invertebrado). En el color azul se encuentran las fases que existen en vida libre. 
t Hospedero intermediario Hospedero definitivo 
METACERCARIA 
VIDA LIBRE 
10 Hospedero intermediario 
Fases intramolusco 
 
5 
 
Uno de los grupos de tremátodos que parasitan aves pertenecen a la familia 
Echinostomatidae Looss, 1899, que comprende 91 géneros distribuidos en 10 
subfamilias: Sodalinae Skrjabin y Schu´ts, 1937; Chaunocephalinae Travassos, 
1922; Pelmatostominae Yamaguti, 1958; Himasthlinae Odhner, 1910; Ignaviinae 
Yamaguti, 1958 Pegosominae Odhner, 1910; Echinostomatinae Looss, 1899; 
Nephrostominae Mendheim, 1943; Ruffetrematinae Saxena y Singh, 1982; 
Echinochasminae Odhner, 1910. La distribución de esta familia es cosmopolita 
(Kostadinova en Gibson et al., 2005) 
Las características que distinguen a esta familia Echinostomatidae son la 
presencia de un collar de espinas en forma de herradura el cual permite distinguir 
un disco cefálico. El collar de espinas rodea una ventosa oral. El collar es 
importante para reconocer diferentes géneros de la familia, así como el número y 
la posición de las espinas que presente el disco cefálico. Además de la forma y 
tamaño de este último, ayuda a diferenciar entre individuos de los 
Echinostomatidos. La morfología interna de los Echinostomatidos, los órganos 
reproductores son caracteres que diagnostican a estos organismos, la posición, 
forma y tamaño de los testículos, ovario y saco de cirro (Kostadinova en Gibsonet 
al., 2005). 
La subfamilia Echinostomatinae presenta características diagnósticas como: 
cuerpo elongado, tegumento armado, collar bien desarrollado e ininterrumpido, 
espinas laterales siempre presentes (2X4-5) y más largas que las dorsales, 
ventosa oral redonda y acetábulo muscular y de posición pre-ecuatorial, 
bifurcación cecal pre-acetabular y los ciegos digestivos se extienden hasta la parte 
posterior del cuerpo; testículos ovalados y en tándem, como huevos embrionarios 
y glándulas vitelógenas en dos hileras laterales. 
En esta subfamilia (Echinostomatinae) se encuentran 19 géneros los cuales tienen 
una distribución geográfica cosmopolita y han parasitado diferentes grupos de 
organismos (Tabla 1). 
 
6 
 
 
Tabla 1. Géneros de la subfamilia Echinostomatinae con su respectiva especie tipo, también se muestra la distribución 
geográfica así como los organismos parasitados por dichos géneros. En negritas se muestra el género estudiado en 
este trabajo, junto con la especie Drepanocephalus spathans (Kostadinova en Gibson et al., 2005). 
Género Especie Tipo Distribución geográfica Organismos 
parasitados 
Priomosomoides Freitas y Dobbin, 
1967 
P. scalaris Freitas y 
Dobbin, 1967 
Sudamérica, Asia Testudinidae 
Singhia Yamaguti, 1958 S. thapari (Singh, 1953) 
Yamaguti, 1958 
Asia Notopterus 
Pameileenia Wright y Smithers, 
1956 
P. gambiensis Wright y 
Smithers, 1956 
África Grayia 
Parallelotestis Belopol´skaya, 
1954 
P. horridus 
Belopol´skaya, 1954 
África y Asia Ardeidae 
Petasiger Dietz, 1909 P. exaeretus Dietz, 1909 Cosmopolita Adultos en: 
Podicipedidae, 
Phalacrocoracidae, 
Anhingidae, 
Phoenicopteridae, 
Anatidae y Laridae. 
Cercaria en planorbidae. 
Metacercaria en peces 
teleósteos 
Lyperorchis Travassos, 1921 L. lyperorchis Travassos, 
1921 
Norteamérica y 
Sudamérica 
Aramus spp. 
Longicollia Bykhovskaya-
Pavlovskaya, 1954 
L. echinata 
Bykhovskaya-
Pavlovskaya, 1954 
Asia y Norteamérica Scolopacidae. 
Bashkirovitrema Skrjabin, 1944 B. incrassatum (Diesing, 
1850) Skrjabin, 1944 
Asia, Norteamérica, 
Sudamérica y África. 
Mamíferos y 
ocasionalmente en aves 
ictiófagas. 
Echinodollfusia Skrjabin y 
Brashkirova, 1956 
E. stenon (Dollfus, 1950) 
Skrjabin y Brashkirova, 
1956 
Europa, Asia y Africa Anastomus, Aythya y 
Gallus. 
Neoacanthoparyphium Yamaguti, 
1958 
N. petrowi (Nevostrueva, 
1953) Yamaguti, 1958 
Europa y Asia Cercarias en 
gasterópodos 
prosobranquios; 
metacercarias en: 
Dreissenia, Sphaerium y 
Anodonta, adultos en 
aves Anas y mamíferos. 
 
7 
 
Echinoparyphium Dietz, 1909 E. elegans (Looss, 1899) Cosmopolita Aves: Anseriformes, 
Charadriiformes, 
Ralliformes, 
Pelecaniformes, 
Falconiformes, 
Strigiformes y 
mamíferos; la cercaria 
en Lymnaeidae, 
planorbidae, la 
metacercaria en 
gasterópodos 
prosobranquios, 
pulmonados y 
renacuajos. 
Prionosoma Dietz, 1909 P. serratum (Diesing, 
1850) Dietz, 1909 
Sudamérica Aramus, Rostrhamus 
Hypoderaeum Dietz, 1909 H. conoideum (Bloche, 
1782) Dietz, 1909 
Cosmopolita Aves: Anseriformes, 
Charadriiformes, 
Gruiformes y algunos 
mamíferos. 
Echinostoma Rudolphi, 1809 E. revolutum (Frölich, 
1802) Rudolphi, 1809. 
Cosmopolita Aves acuáticas y 
mamíferos; cercaria en 
planorbidae y 
Lymnaeidae; 
metacercaria en 
moluscos y renacuajos. 
Moliniella Hübner, 1939 M. anceps (Molin, 1859) 
Hübner, 1939 
Europa, África Aves: Rallidae, la 
cercaria en Lymnaea 
palustris; metacercaria 
en Lymnaeidae y 
Planorbidae. 
Drepanocephalus Dietz, 1909 D. spathans Dietz, 1909 Sudamérica y 
Norteamérica 
Aves del género Sula y 
Phlacrocorax 
Paryphostomum Dietz, 1909 P. radiatum (Dujardin, 
1845) Dietz, 1909. 
Europa, Asia, África, 
Australia, Norteamérica y 
Sudamérica 
Phalacrocoracidae; 
cercaria en planorbidae y 
Lymnaeidae, 
metacercaria en 
cyprinidos y renacuajos. 
Isthmiophora Lühe, 1909 I. melis (Schrank, 1788) 
Lühe, 1909 
Europa, Asia, 
Norteamérica 
Cercaria en Lymneidae; 
metacercaria en 
renacuajos y peces. 
 
 
8 
 
 
Dentro de esta subfamilia se encuentra el género Drepanocephalus, el cual 
presenta una distribución en América y los hospederos definitivos principales son 
aves ictiófagas como los cormoranes y pájaros bobos. 
Historia del género Drepanocephalus 
 
El género Drepanocephalus fue descrito por Dietz en 1909, la descripción del 
género se basó en la especie tipo Drepanocephalus spathans, siendo este un 
parásito intestinal de Nannopterum brasilianus (Sinonimo: Phalacrocorax 
olivaceus) en Brasil. La segunda especie que se describió de este género fue 
Drepanocephalus olivaceus por Nasir y Marval en 1968, en Venezuela del 
hospedero Nannopterum brasilianus. Rietschel y Werding en 1978 describen 
Drepanocephalus parvicephalus de los hospederos Nannopterum brasilianus y 
Sula leucogaster de Colombia. En el Instituto de Biología de la UNAM, Lamothe-
Argumedo y Pérez-Ponce de León en 1989 describieron a Drepanocephalus 
mexicanus colectada de Nannopterum brasilianus de la localidad Teapa, Tabasco 
en México. Mencionan que Drepanocephalus mexicanus se diferencia de 
Drepanocephalus spathans por la presencia de lóbulos bien desarrollados 
ubicados en las partes laterales del disco cefálico. Kostadinova et al., en 2002 
realiza una redescripción de dos géneros de la familia Echinostomatidae 
Drepanocephalus y Paryphostomum. En esta redescripción transfieren dos de las 
especies del género Drepanocephalus a Paryphostomum: Drepanocephalus 
parvicephalus y Drepanocephalus mexicanus, pasan a ser Paryphostomum 
parvicephalum y Paryphostomum mexicanum estas transferencias se basan en 
Euparyphium Dietz, 1909 E. capitaneum Dietz, 
1909 
Europa, Asia, 
Norteamérica y 
Sudamérica. 
Aves, mamíferos; 
Cercaria en: 
gasterópodos 
(Planorbidae) 
metacercaria en 
gasterópodos 
pulmonados 
(Planorbidae, 
Lymnaeidae, Physidae) 
 
9 
 
caracteres morfológicos como la forma del disco cefálico, la presencia de lóbulos 
bien desarrollados, así como testículos profundamente lobulados y glándulas 
vitelógenas que no alcanzan el margen posterior del acetábulo. Este género se ha 
registrado por diversos autores en América desde Canadá hasta Argentina (Tabla 
2). 
Ciclo de vida del género Drepanocephalus 
 
El género Drepanocephalus se ha registrado en dos hospederos definitivos 
(Nannopterum spp. y Sula spp.). Los adultos (Fig. 2a) se encuentran alojados en 
el intestino delgado, cloaca y conductos biliares del animal (Toledo et al., 2006). 
Los huevos (Fig. 2b) salen con las heces del ave y caen al agua, una vez en el 
agua el miracidio (Fig. 2c) eclosiona (vida libre) y encuentra al primer hospedero 
intermediario (molusco). Dentro del caracol (Lymneidos y Planorbidos) se 
desarrollan las fases intramolusco, una de ellas es el esporocisto, y cuando las 
células germinales primarias del esporocisto se desarrollan, cada una da lugar a 
una redia madre (Ataev et al., 1997). Las redias madre se reproducen 
asexualmente dando redias hijas y las células germinales de las redias hijas 
darán lugar a una fase conocida como cercaria (Fig. 2d), ésta saldrá del caracol y 
estará en el agua (vida libre) después buscará un segundo hospedero 
intermediario donde se enquistará en las escamas de la línea lateral (pez). Esta 
fase da origen a una metacercaria (Fig. 2e), cuando el ave (hospedero definitivo) 
se come al segundo hospedero intermediario, el gusano se desenquista y migra al 
intestino delgado fijándose con el disco cefálico y la ventosa ventral (Fig. 2). 
 
 
 
 
 
 
10 
 
Fig. 2. Esquema general del ciclo biológico del género Drepanocephalus. a) Adulto, b)Huevo, c)Miracidio, d) Cercaria y 
e) Metacercaria. 
 
11 
 
 
Tabla 2. Especies de Drepanocephalus resgitradas en fases de metacercaria y adultos, con sus respectivos hospederos parasitados, así como la localidad en la que se encontró 
el organismo.La tabla se divide en dos partes primero en orden cronológico las metacercarias y luego los registros en orden cronológico de los adultos. 
Especie de Drepanocephalus Fase Hospedero Localidad Referencia 
Drepanocephalus sp. Metacercaria Cichlasoma 
fenestratum 
Catemaco, Veracruz Jiménez-García,1993 
Drepanocephalus spathans Metacercaria Cichlasoma 
urophtalmus 
Laguna de Alvarado, 
Veracruz 
Trujillo-Álvarez, 1995 
Drepanocephalus olivaceus Metacercaria Cichlasoma 
gadovii, 
Cichlasoma 
urophthalmus, 
Oreochromis 
mossambicus, 
Oreochromis 
niloticus y 
Petenia 
splendida 
Presa Presidente Miguel 
Alemán Temascal, Oaxaca 
Pérez-Ponce de León et 
al., 1996 
Drepanocephalus spathans Metacercaria Cichlasoma 
urophtalmus 
Estero Celestún, Yucatán Salgado-Maldonado y 
Kennedy, 1996 
Drepanocephalus sp. Metacercaria Cichlasoma 
geddesi, 
Cichlasoma 
helleri, 
Cichlasoma 
Laguna El Vapor, Campeche 
 
Salgado-Maldonado et 
al., 1997 
 
 
12 
 
pearsei, 
Cichlasoma 
synspilum y 
Cichlasoma 
urophtalmus 
 
Drepanocephalus sp. Metacercaria Vieja 
bifasciata, 
Thorichthys 
helleri, 
Cichlasoma 
pearsei, Vieja 
synspila y 
Cichlasoma 
urophthalmus 
Pantanos de Centla, 
Tabasco 
Texta-Camacho, 2003 
Drepanocephalus sp. Metacercaria Cichlasoma 
fenestratum 
Lago de Catemaco, Veracruz Salgado-Maldonado et 
al., 2005 
Drepanocephalus spathans Adulto Nannopterum 
brasilianus 
Brasil Dietz, 1909 
Drepanocephalus spathans Adulto Nannopterum 
brasilianus 
Venezuela Lutz, 1928 
Drepanocephalus olivaceus Adulto Nannopterum 
brasilianus 
Venezuela Nasir y Marval, 1968 
Drepanocephalus spathans Adulto Nannopterum 
brasilianus y 
Colombia Rietschel y Werding, 
1978 
 
13 
 
Sula 
leucogaster 
Drepanocephalus parvicephalus Adulto Nannopterum 
brasilianus y 
Sula 
leucogaster 
Colombia Rietschel y Werding, 
1978 
Drepanocephalus spathans y 
Drepanocephalus parvicephalus 
Adulto Nannopterum 
brasilianus y 
Sula 
leucogaster 
Isla de Salamancas, Santa 
Marta, Colombia 
Rietschel y Werding, 
1978 
Drepanocephalus mexicanus Adulto Nannopterum 
brasilianus 
Teapa Tabasco, México. Lamothe-Argumedo y 
Pérez-Ponce de León, 
1989 
Drepanocephalus olivaceus Adulto Nannopterum 
brasilianus 
Presa Presidente Miguel 
Alemán Temascal, Oaxaca 
Ramos-Ramos, 1989 
Drepanocephalus spathans Adulto Nannopterum 
brasilianus 
El Farallón, Veracruz Hernández-Rodriguez, 
1995 
Drepanocephalus spathans Adulto Nannopterum 
auritus y 
Nannopterum 
brasilianus 
Condado Matagorda, Texas Fedynich et al., 1997 
Drepanocephalus spathans Adulto Nannopterum 
auritus 
Parque Presqu'ile Provincial, 
Canadá 
Robinson et al., 2010 a) 
Drepanocephalus spathans Adulto Nannopterum 
auritus 
Parque Nacional Point Pelee, 
Canadá 
Robinson et al., 2010 b) 
 
14 
 
 Drepanocephalus spathans y 
Drepanocephalus olivaceus 
Adulto Nannopterum 
brasilianus 
Lago Guaíba, Río Grande, 
Brasil 
Monteiro et al., 2011 
Drepanocephalus olivaceus Adulto Nannopterum 
brasilianus 
Laguna Coyuca, Guerrero Violante-González et al., 
2011 
Drepanocephalus spathans y 
Drepanocephalus parvicephalus 
Adulto Nannopterum 
brasilianus 
Lacombe, Lezama, La 
Marcela, Pirané, Formosa 
Argentina 
Drago et al., 2011 
Drepanocephalus spathans Adulto Nannopterum 
auritus 
Delta de Mississippi, EUA Griffin et al., 2012 
Drepanocephalus spathans Adulto Nannopterum 
auritus 
Saskatchewan, Canadá Wagner et al., 2012 
Drepanocephalus spathans Adulto Nannopterum 
auritus 
Delta de Mississippi, EUA O´Hear et al., 2014 
 
15 
 
 Sistemática molecular 
 
La clasificación de los digéneos se basa en características morfológicas, 
fisiológicas y embriológicas, así como algunas características ecológicas del 
parásito y de su distribución de su hospedero. La mayoría de las veces utilizando 
a los adultos para poder dar una propuesta taxonómica y así proporcionar un 
esquema filogenético del grupo con el que se esté trabajando. En los últimos años 
la variación morfológica de los tremátodos ha creado complicaciones al identificar 
las características diagnósticas de los gusanos, lo que ha producido cambios 
importantes en la clasificación de éstos. Existe una incertidumbre en la validación 
de caracteres morfológicos que permitan determinar taxonómicamente a las 
especies. Las técnicas moleculares han sido utilizadas para esclarecer las 
diferencias entre especies y así poder proponer clasificaciones taxonómicas 
confiables (Georgieva et al., 2013) 
Los genes ribosomales 18S, 5.8 y 28S rDNA, presentan regiones conservadas y 
variables, lo cual permite diferenciar phyla, clases, familias o géneros (Hillis y 
Dixon, 1991). Debido a que estas regiones codificadoras tienen una baja tasa de 
mutación, se utilizan para investigar las relaciones filogenéticas para diferencias 
por encima del nivel de especie. 
Los ITS1 e ITS2, presentan una alta variabilidad, son regiones pequeñas de 
aproximadamente 800-1300 pb (Fig. 3) y tienen una alta tasa de mutación, por lo 
tanto los Espaciadores Transcritos Internos son utilizados como marcadores 
moleculares para poder diferenciar especies de un mismo género. (Luton et al., 
1992; Pérez-Ponce de León et al., 2008). 
Los conflictos en la identificación taxonómica de Drepanocephalus deben de ser 
resueltos de una manera holística, buscando las características morfológicas 
diagnósticas y aportando la caracterización molecular, que evitará la identificación 
errónea de estos organismos en un futuro. 
 
16 
 
Fig. 3. Unidad de transcripción de DNA ribosomal en eucariontes, imagen tomada y modificada de Xu et al., 2014 
 
17 
 
OBJETIVOS 
 
Objetivo general 
 
1. Caracterizar morfológica y molecularmente al género Drepanocephalus, 
que parasitan el género Nannopterum. 
 
Objetivos particulares 
 
1. Describir morfológicamente al género Drepanocephalus. 
2. Caracterización del gen 18S DNA ribosomal del género Drepanocephalus. 
3. Caracterizar las regiones del Espaciador Transcrito ITS1 e ITS2 del género 
Drepanocephalus. 
4. Estimar divergencias genéticas entre diferentes géneros de la familia 
Echinostomatidae incluyendo el género bajo estudio (Drepanocephalus). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
18 
 
MATERIAL Y MÉTODO 
 
Colecta del material biológico 
 
Se colectaron hospederos definitivos (Nannopterum spp.) del género 
Drepanocephalus con ayuda de una escopeta. En la (Tabla 3) se pueden observar 
las 12 localidades de donde se colectó el material biológico. En la (Fig. 4) se 
observan los puntos de colecta. 
Tabla 3. Puntos de colecta y las localidades con sus respectivas coordenadas geográficas. 
Puntos de 
colecta 
Localidad Norte Oeste 
1 Ciénega de Santa Clara, Sonora 32° 21´12´´ 114° 54´07´´ 
2 Río Guatimapé, Durango 24° 49´743´´ 104° 53´269´´ 
3 La Tovara, Nayarit 21° 32´00´´ 105° 17´22´´ 
4 Altamira, Tamaulipas 22° 21´05´´ 97° 59´24´´ 
5 Tecolutla, Veracruz 20° 27´56.6´´ 97° 01´8.2´´ 
6 Presa Río Verde, Oaxaca 16° 6´35´´ 97° 43´28´´ 
7 Temazcal, Oaxaca 18° 14´22´´ 96° 24´ 11´´ 
8 Catemaco, Veracruz 18° 25´0´´ 95° 7´0´´ 
 9 Coatzacoalcos, Veracruz 18° 6´31´´ 94° 27´14´´ 
10 Teapa, Tabasco 17° 34´59´´ 92° 53´30´´ 
11 Presa La Angostura, Chiapas 16° 11´31´´ 92° 59´52´´ 
12 Ulumal, Campeche 19° 16´45´´ 90° 37´27´´ 
 
 
 
19 
 
Fig. 4. Mapa de los puntos de colecta del material biólogico 
 
20 
 
Se disectaron las aves, se les extrajo el intestino y parte de la cloaca, depositando 
los órganos en bolsas de plástico con cierre hermético para posteriormente en una 
hielera ser trasladados al laboratorio. 
Examen helmintológico 
 
El intestino de las aves se colocó en cajas Petri de vidrio con Solución Salina al 
0.75% y se realizó un estudio helmintológico. 
Los helmintos encontrados se fijaron para dos fines: a) para análisis morfológico: 
se fijó en formol caliente al 4%, b) para análisis molecular:se almacenaron en 
criotubos con alcohol absoluto (100%). 
Caracterización morfológica 
 
Los organismos que se guardaron para morfología, se tiñeron con Paracarmín de 
Mayer, se aclararon con salicilato de metilo y se montaron con bálsamo de 
Canadá en portaobjetos y cubreobjetos. Siguiendo la metodología de Guzmán-
Cornejo et al., 2012. 
Posteriormente se realizó un análisis morfométrico donde se obtuvieron medidas 
con un ocular micrométrico calibrado. Con un microscopio óptico, se obtuvieron los 
esquemas de los organismos con ayuda de una cámara clara. Los ejemplares se 
depositarán en la CNHE del Instituto de Biología de la UNAM. Se utilizaron 
ejemplares de la CNHE para poder complementar la caracterización morfológica 
de los ejemplares. Uno con número de catálogo 4999 y el otro con número de 
catálogo 2844. 
Microscopía electrónica 
 
Para el estudio de microscopía electrónica de barrido, los ejemplares fijados en 
formol al 4% se deshidrataron a través de una serie ascendente de alcoholes 
graduales hasta alcohol absoluto, posteriormente se secaron con dióxido de 
carbono, a punto critíco. Las muestras se montaron en portaobjetos de aluminio 
 
21 
 
sobre cinta de Carbón, se recubrieron con oro y en un Microscopio Electrónico de 
Barrido (MEB) Hitachi Modelo SU1510 (Hitachi Ltd., Tokio, Japón). Las imágenes 
digitales se obtuvieron usando un software de imagen digital conectado al 
microscopio. 
Caracterización molecular 
 
Los ejemplares conservados en alcohol absoluto (100%), se colocaron en 
microtubos de 0.5 ml a los que se les colocaron 100 microlitros de una solución de 
digestión, la cual contenía 100 mM Tris-HCl en un pH de 7.6, 200mM NaCl, 0.5 
Molar de EDTA a un pH de 8.0, 10% de Sarkosil, proteinasa K y agua ultrapura. 
Los tubos se incubaron a 56°C durante toda la noche en “baño maría”. La 
extracción del DNA genómico se hizo por medio del reactivo de DNAzol. 
Se amplificó el gen 18S y los espaciadores ITS´s mediante la técnica de reacción 
en cadena de la polimerasa (PCR), utilizando los oligonucleótidos para el gen 18S: 
Forward: 18 S1A (5´GGCGATCGAAAAGATTAAGCCATGCA3´), Reverse: 32 
(5´CGAAGTCCTATTCCATTATTC3´), Forward: 652 
(5´GCAGCCGCGGTAATTCCAGCTC3´) y Reverse: 28 
(5´AGCGACGGGCGGTGTGT3´) y para los ITS´s: Forward: BD1 
(5´GTCGTAACAAGGTTTCCGT3´) y Reverse: BD2 
(5´TATGCTTAAATTCAGCGGGT3´) usando un termoreciclador Eppendorf 
Mastercycle Personal en el cual se empleó el programa 18S 50M, este programa 
consistió en 3 pasos: ¡) Desnaturalizar el DNA ii) Alinea lo oligonucleótidos y iii) 
Extiende la cadena. Los pasos se iban dando cada determinado tiempo: 
1. 94° en 3 min 
2. 94° en 1 min 
3. 50° en 1 min 
4. 72° en 1 min 
5. En este paso se repitió 35 veces a partir de la alineación de los 
oligonucleótidos (ii) 
6. 72° en 10 min. 
 
22 
 
Para poder amplificar los productos deseados. En el caso de los ITS´s se 
emplearon dos primers internos, dichos oligonucleótidos que se utilizaron fueron 
Forward: BD3 (5´GAACATCGACATCTTGAACG3´) y Reverse: BD4 
(5´ATAAGCCGACCCTCGGC3´). 
Posteriormente, se comprobó si se había amplificado el producto de la reacción en 
cadena de la polimerasa (PCR), por medio de un gel de agarosa teñido con 
Bromuro de Etidio en un buffer de TBE al 1X (Tris Boratos EDTA 1X). Después se 
secuencio el gen 18S y los ITS´s en Washington HtSEQ los electroferogramas 
obtenidos se evaluaron y se ensamblaron con el programa Codoncode (Versión 
3.7.1.2, Codon Code Aligner Corporation). 
Alineamiento múltiple y análisis filogenético 
 
Las secuencias del gen 18S e ITS’s se alinearon con secuencias de otros 
Drepanocephalus spathans obtenidos del GenBank, así como de diferentes 
Echinostomatidos y de la superfamilia Strigeidida que se usaron como grupo 
externo en el análisis del gen 18S. En el caso de los ITS´s se utilizaron solamente 
Echinostomatidos como grupo externo. Para el gen 18S se obtuvo una base de 42 
taxa y para las regiones de ITS´s 72 taxa, el alineamiento se obtuvo con el 
programa ClustalX (Larkin et al., 2007) utilizando la versión de MEGA 6-Beta2 
(Tamura et al., 2013). 
Se obtuvo el modelo evolutivo que se ajustaba a los datos y para esto se utilizó el 
programa JModelTest Version 2.1.4 (Posada, 2008), el modelo evolutivo que se 
ajustó a los datos fue el GTR1 y después se realizó el análisis filogenético en 
RAXML GUI 1.31 (Silvestro y Michalak, 2011), obteniendo así esquemas 
filogenéticos.
 
23 
 
RESULTADOS 
 
Colecta del material biológico 
 
Se obtuvieron un total de 90 gusanos del género Drepanocephalus spp., 
localizados en el intestino y parte de la cloaca de los cormoranes colectados. 
En el presente estudio se muestra la caracterización morfológica y molecular del 
género Drepanocephalus. 
Caracterización morfológica 
 
De los tremátodos colectados 55 ejemplares se utilizaron para morfología. Estos 
ejemplares se midieron y se obtuvo el valor mínimo, máximo y el promedio en 
milímetros. Se dibujaron las especies observándolas en microscopio óptico en un 
objetivo de 10X. 
La caracterización morfológica que se realiza a continuación de la especie 
Drepanocephalus spathans se basa en 30 gusanos que se colectaron de las 
localidades: Temazcal y Presa Río Verde, Oaxaca; Río Guatimapé, Durango; La 
Tovara, Nayarit; Coatzacoalcos y Catemaco, Veracruz; Ciénega de Santa Clara, 
Sonora y Presa La Angostura, Chiapas. Un ejemplar fue proporcionado por la 
Colección Nacional de Helmintos (CNHE) de la localidad Laguna de Tres Palos, 
Guerrero con el número de catálogo 4999. Este también se utilizó para la 
caracterización de esta especie. 
Familia: Echinostomatidae Looss, 1899 
Subfamilia: Echinostomatinae Looss, 1899 
Género: Drepanocephalus Dietz, 1909 
Especie: Drepanocephalus spathans Dietz, 1909 
 
24 
 
Los adultos presentan cuerpo alargado que mide 4.74 mm a 10.89 mm (8.10 mm) 
de largo por 0.72 mm a 1.63 mm (1.09 mm) de ancho (Fig. 5a). Presenta un collar 
de espinas de forma arriñonada que mide 0.36 mm a 1.02 mm (0.71 mm) de largo 
por 0.79 mm a 1.84 mm (1.38). de ancho (Fig. 5b). El collar presenta 27 espinas 
de las cuales 19 son dorsales que miden 0.02 mm a 0.11mm (0.03 mm) de largo 
por 0.02 mm a 0.05 mm (0.03 mm) de ancho, las ocho espinas restantes que 
conforman al collar de espinas están acomodadas en 4 pares de espinas laterales, 
las cuales se caracterizan por ser más largas que las dorsales, éstas miden 0.03 
mm a 0.33 mm (0.18 mm) de largo por 0.02 mm a 0.07 mm (0.04 mm) de ancho. 
La ventosa oral se localiza en el disco cefálico (parte anterior del cuerpo) y es 
circular y musculosa mide de 0.14 mm a 0.41 mm (0.29 mm) de largo por 0.2 mm 
a 0.47 mm (0.31 mm) de ancho. Posteriormente se encuentra situada una faringe 
ovalada que mide de 0.12 mm a 1.06 mm (0.33 mm) de largo por 0.02 mm a 0.31 
mm (0.17 mm) de ancho, al finalizar ésta, se encuentra el esófago que mide 0.31 
mm a 0.94 mm (0.62 mm) de largo. Los ciegos intestinales presentan paredes no 
lisas (onduladas) y terminan en la parte posterior del cuerpo. 
Una de las características más representativas de este género es la presencia de 
un acetábulo pre-ecuatorial de gran tamaño y musculoso que mide 0.59 mm a 
1.21 mm (1.00 mm) de largo por 0.46 mm a 0.94 mm (0.74 mm) de ancho. 
El saco del cirro se sitúa pre-ecuatorialmente a la altura del acetábulo que mide de 
0.15 mm a 0.52 mm (0.35 mm) de largo por 0.18 mm a 0.43 mm (0.26 mm) de 
ancho. El ovario de posición ecuatorial es irregular y mide de 0.18 mm a 0.51 mm 
(0.31 mm) de largo por 0.14 mm a 0.64 mm (0.32 mm) de ancho. Las glándulas 
vitelógenas forman folículos situados en las partes laterales del cuerpo, son 
extracecales, cecales e intercecales, estas glándulas vitelógenas se extienden de 
la región acetabular hasta la parte posterior del cuerpo. El útero se encuentra en 
posición ecuatorial, los huevos son ovalados y miden de 0.04 mm a 0.09 mm (0.05 
mm) delargo por 0.03 mm a 0.06 mm (0.04 mm) de ancho. 
 
25 
 
Presenta dos testículos en tándem con paredes multilobuladas que se encuentran 
en la parte post-ecuatorial del cuerpo. El primer testículo mide de 0.38 mm a 0.87 
mm (0.60 mm) de largo por 0.31 mm a 0.83 mm (0.53 mm) de ancho, el segundo 
testículo mide de 0.39 mm a 0.99 mm (0.63 mm) de largo por 0.34 mm a 0.87 mm 
(0.55 mm) de ancho. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
26 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Fig. 5. a) Adulto de Drepanocephalus spathans de Río Guatimapé, Durango (barra= 1mm); b) collar de espinas (barra= 
1mm). 
 
27 
 
La caracterización morfológica que se realiza a continuación de la especie 
Paryphostomum mexicanum se basa en 25 gusanos colectados en las localidades 
de: Teapa, Tabasco; Presa La Angostura, Chiapas y La Tovara, Nayarit. 
Familia: Echinostomatidae Looss, 1899 
Subfamilia: Echinostomatinae Looss, 1899 
Género: Paryphostomum Dietz, 1909 
Especie: Paryphostomum mexicanum Lamothe-Argumedo y Pérez-Ponce de 
León, 1989 
Los adultos presentan cuerpo alargado, mide de 2.56 mm a 7.21 mm (4.74 mm) 
de largo por 0.44 mm a 1.4 mm (0.77 mm) de ancho (Fig. 6a). Presenta un collar 
de espinas de aspecto reniforme a acorazonado que mide 0.26 mm a 0.92 mm 
(0.40 mm) de largo por 0.47 mm a 1.46 mm (0.69 mm) de ancho (Fig. 6b), el collar 
tiene 27 espinas, con 4 pares de espinas laterales que miden 0.08 mm a 0.31 mm 
(0.13 mm) de largo por 0.01 mm a 0.06 mm (0.02mm) de ancho, presenta 12 
espinas angulares que se distribuyen en ambos costados del collar midiendo 0.03 
mm a 0.23 mm (0.08 mm) de largo por 0.01 mm a 0.13 mm (0.02 mm) de ancho, 
el resto de las espinas se distribuyen en la parte dorsal del collar, son más 
pequeñas con respecto a las angulares y las laterales, miden 0.03 mm a 0.10 mm 
(0.06 mm) de largo por 0.01 mm a 0.04 mm (0.02 mm) de ancho. 
La ventosa oral, muscular y circular se sitúa en la parte ventral del cuerpo, dicha 
ventosa se localiza en el disco cefálico (parte anterior) mide 0.09 mm a 0.29 mm 
(0.16 mm) de largo por 0.11 mm a 0.31 mm (0.16 mm) de ancho. 
Se observa una prefaringe corta, la faringe tiene forma ovalada mide de 0.08 mm 
a 0.33 mm (0.19 mm) de largo por 0.08 mm a 0.19 mm(0.11 mm) de ancho, 
presenta un esófago corto el cual mide 0.17 mm a 0.59 mm (0.42 mm) de largo. 
 
28 
 
El acetábulo situado en la zona pre-ecuatorial tiene aspecto campanuliforme mide 
0.39 mm a 1.12 mm (0.65 mm) de largo por 0.25 mm a 0.84 mm (0.53 mm) de 
ancho. 
El saco del cirro de forma circular esta situado pre-ecuatorial localizado a la altura 
del acetábulo mide de 0.12 mm a 0.29 mm (0.19 mm) de largo por 0.12 mm a 0.27 
mm (0.19 mm) de ancho. 
El ovario ecuatorial de forma irregular y con paredes lisas mide de 0.14 mm a 0.46 
mm (0.25 mm) de largo por 0.16 mm a 0.68 mm de ancho. 
Los testículos en tándem con paredes lobuladas, se encuentran en la parte 
ecuatorial del cuerpo, el primer testículo mide 0.2 mm a 0.62 mm (0.40 mm) de 
largo por 0.18 mm a 0.76 mm (0.39 mm) de ancho y el segundo testículo mide 
0.21 mm a 0.69 mm (0.44 mm) de largo por 0.19 mm a 0.75 mm (0.41 mm) de 
ancho. 
Los ciegos intestinales se sitúan a lo largo del cuerpo y llegan hasta la parte 
posterior del cuerpo. 
Las glándulas vitelógenas foliculares, están situadas en la zona lateral del cuerpo, 
comienzan a la altura del ovario y se extienden hasta la parte posterior del cuerpo. 
El útero se encuentra en la zona ecuatorial, los huevos generalmente 
embrionados, ovalados y numerosos miden de 0.04 mm a 0.08 mm (0.05 mm) de 
largo por 0.02 mm a 0.09 mm (0.04 mm) de ancho. 
 
 
 
 
 
 
 
29 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Fig. 6. a) Adulto de Paryphostomum mexicanum de Teapa, Tabasco (barra= 1mm); b) collar de espinas (barra= 
0.4mm). 
 
30 
 
La caracterización morfológica de la especie Paryphostomum radiatum se realizó 
a partir de un ejemplar depositado en la CNHE (Colección Nacional de Helmintos) 
que parasitaba a un cormorán de la especie Phalacrocorax carbo de la localidad: 
Moravia, República Checa con número de catálogo 2844. 
Familia: Echinostomatidae Looss, 1899 
Subfamilia: Echinostomatinae Looss, 1899 
Género: Paryphostomum Dietz, 1909 
Especie: Paryphostomum radiatum Dujardin, 1845 
El adulto presenta cuerpo alargado que mide 5.45 mm de largo por 0.79 mm de 
ancho (Fig. 7a). Presenta un collar de espinas reniforme que mide 0.32 mm de 
largo por 0.51 mm de ancho (Fig. 7b). Presenta 27 espinas distribuidas en el disco 
cefálico, 4 pares de espinas laterales que se localizan en los costados del collar de 
espinas que miden de 0.11 mm a 0.16 mm (0.12 mm) de largo por 0.02 mm a 0.04 
mm (0.02) de ancho. Tiene 12 espinas angulares que también se distribuyen en 
los costados del collar que miden de 0.06 mm a 0.12 mm (0.09) de largo por 0.03 
mm a 0.03 mm de ancho y por último presentan 7 espinas dorsales que miden de 
0.09 mm a 0.12 mm (0.10 mm) de largo por 0.03 mm a 0.03 mm (0.03 mm) de 
ancho. 
Paryphostomum radiatum tiene en la parte anterior del disco cefálico, una ventosa 
oral de forma circular y consistencia muscular mide de 0.14 mm de largo por 0.16 
mm de ancho. El ejemplar presenta una prefaringe delgada situada en la parte 
anterior del cuerpo. Posterior a esta encuentra una faringe, la cual es ovalada y 
muscular mide 0.2 mm de largo por 0.14 mm de ancho, en la parte anterior 
también se presenta un esófago el cual es delgado y mide 0.39 mm de largo. 
Presenta un acetábulo pre-ecuatorial y campanuliforme que mide 0.69 mm de 
largo por 0.6 mm de ancho. 
 
31 
 
El saco del cirro pre-ecuatorial y circular mide 0.28 mm de largo por 0.26 mm de 
ancho. Paryphostomum radiatum presenta un ovario de paredes lisas con aspecto 
circular, ubicado en la zona ecuatorial del cuerpo mide 0.39 mm de largo por 0.29 
mm de ancho. Tiene dos testículos en tándem post-ecuatoriales con paredes 
profundamente lobuladas: el primer testículo mide 0.53 mm de largo por 0..36 mm 
de ancho, el segundo testículo mide 0.59 mm de largo por 0.34 mm de ancho. Los 
ciegos intestinales se extienden hasta la parte posterior. Las glándulas vitelógenas 
son foliculares, éstas se sitúan en los extremos del cuerpo, comienzan a la altura 
media del acetábulo llegando hasta la parte posterior del cuerpo. El útero pre-
ecuatorial se encuentra lleno de huevos de forma ovalada miden 0.04 mm a 0.10 
mm (0.07 mm) de largo por 0.04 mm a 0.06 mm (0.05 mm) de ancho. 
 
 
 
32 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
Fig. 7. a) Adulto de Paryphostomum radiatum Dujardin, 1845 de Moravia, República Checa (barra= 1mm); b) 
collar de espinas (barra= 0.4mm). 
 
33 
 
Microscopía electrónica 
 
Se montaron 2 gusanos en placas de carbón, uno de la especie Drepanocephalus 
spathans de la localidad Temazcal, Oaxaca (Fig. 8b); el otro ejemplar de la 
especie Paryphostomum mexicanum de la localidad La Tovara, Nayarit (Fig. 8a). 
Se tomaron fotografías de espinas situadas en el tegumento, a la altura del 
acetábulo, a un aumento de 2.00K. Se midieron el largo y ancho de 10 espinas de 
cada ejemplar y se obtuvo un Valor mínimo - Valor máximo (Promedio). 
Drepanocephalus spathans presenta espinas más cortas pero más anchas 
respecto con Paryphostomum mexicanum (Tabla 4). 
Tabla 4. Se muestran las mediciones de las espinas del largo y ancho de Drepanocephalus spathans y Paryphostomum 
mexicanum. Valor mínimo y valor máximo con su promedio (µm). 
 
 
 
 
 
 
Estructura Drepanocephalus spathans 
(Temazcal, Oaxaca) V min-V 
max (promedio) 
Paryphostomum mexicanum (La 
Tovara, Nayarit) V min-V max 
(promedio) 
Largo de la 
espina 
4.24-12.85 (7.79) 11.56-16.1 (13.91) 
Ancho de la 
espina 
3.25-13.86 (8.74) 2.87-6.98 (4.60) 
Fig. 8. Fotografías de Microscopía Electrónica deBarrido (MEB) donde se muestran las espinas del tegumento a la 
altura del acetábulo de a) Paryphostomum mexicanum de La Tovara, Nayarit y b) Drepanocephalus spathans de 
Temazcal, Oaxaca. Fotografías tomadas por M. en C. María Berenit Mendoza Garfias. 
a) b) 
 
34 
 
Caracterización molecular 
 
A partir de 35 gusanos de las localidades: La Presa La Angostura, Chiapas; La 
Tovara, Nayarit; Presa Río Verde y Temazcal, Oaxaca; Ciénega de Santa Clara, 
Sonora; Teapa, Tabasco; Altamira, Tamaulipas y Coatzacoalcos, Tecolutla y 
Catemaco, Veracruz que se utilizaron para los análisis moleculares, se les extrajo 
ADN genómico. 
Alineamiento múltiple y análisis filogenético 18S 
 
Se amplificó el gen 18S ribosomal de 16 gusanos de las localidades: Presa Río 
Verde y Temazcal, Oaxaca; Teapa, Tabasco; Presa La Angostura, Chiapas; 
Catemaco, Coatzacoalcos y Tecolutla, Veracruz y Ciénega de Santa Clara, 
Sonora. Además se utilizaron secuencias del gen 18S ribosomal disponibles en la 
base de datos del GenBank que estaban identificadas como Drepanocephalus 
spathans de Estados Unidos. En el árbol filogenético se muestran los números de 
acceso al GenBank (Fig. 9). Los grupos externos utilizados fueron las familias 
Strigeidae, Bolbophoridae, Diplostomatidae, Cyathocotylidae y Clinostomidae pues 
son las familias más relacionadas. En el recuadro amarillo (Fig. 9) se observa un 
grupo que pertenece a la especie Drepanocephalus spathans, estas secuencias 
se encuentran ubicadas en el mismo clado con secuencias que están identificadas 
como Drepanocephalus spathans de Estados Unidos. En este clado podemos 
observar un valor de bootstrap de 99 el cual deja ver que esta muy bien 
sustentado esta filogenia. El alineamiento del gen 18S ribosomal se realizó 
utilizando 39 secuencias, el árbol filogenético se obtuvo realizando un análisis de 
Máxima Verosimilitud y las distancias genéticas se obtuvieron utilizando el método 
de distancias no corregidas (P-Distance) (Tabla 5). En las distancias genéticas 
podemos observar una distancia entre los ejemplares que fueron identificados con 
la morfología de Drepanocephalus spathans y Paryphostomum mexicanum de 
0.38-0.97 %. 
 
 
35 
 
 
 
Fig. 9. Árbol filogenético de los ejemplares de Drepanocephalus (recuadro de color amarillo) secuenciados en este trabajo 
(gen 18S), con otros Echinostomatidos y digéneos como grupos externos. 
Apharyngostrigea cornu (AY245756)
Apharyngostrigea pipientis (AY245757)
99
Bolbophorus confusus (AY242851)
Bolbophorus levantinus (AF490576)
Bolbophorus damnificus (AF490574)
Diplostomum phoxini (AJ287503)
Diplostomum compactum (AY245764)
Diplostomum spathaceum (AY245761)
Holostephanus dubinini (AY245707)
Hysteromorpha triloba (AY245763)
Microparyphium sp. (AY245768)
Echinostoma caproni (L06567)
Echinostoma revolutum (AY222132)
Paryphostomum radiatum (AY245708)
Euparyphium melis (AY222131)
Isthmiophora hortensis (AB189982)
Petasiger phalacrocoracis (AY245709)
Clinostomum marginatum (AY245760)
Clinostomum phalacrocoracis (FJ609423)
Clinostomum complanatum (FJ609420)
Drepanocephalus spathans (JN993271)
Drepanocephalus spathans (JN993268)
Drepanocephalus spathans (AY245762)
DNA 2047 Drepanocephalus spathans Presa Río Verde, Oaxaca
DNA 1520 Paryphostomum mexicanum Teapa, Tabasco
DNA 2175 Paryphostomum mexicanum Presa La Angostura, Chiapas
DNA 1519 Paryphostomum mexicanum Teapa, Tabasco
DNA 1539 Drepanocephalus spathans Catemaco, Veracruz
DNA 1541 Drepanocephalus spathans Coatzacoalcos, Veracruz
DNA 1540 Drepanocephalus spathans Coatzacoalcos, Veracruz
DNA 1538 Drepanocephalus spathans Catemaco, Veracruz
DNA 1535 Drepanocephalus spathans Temazcal, Oaxaca
DNA 1532 Drepanocephalus spathans Tecolutla, Veracruz
DNA 1531 Drepanocephalus spathans Tecolutla, Veracruz
DNA 1512 Drepanocephalus spathans Ciénega de Santa Clara, Sonora
DNA 1510 Drepanocephalus spathans Ciénega de Santa Clara, Sonora
DNA 1534 Drepanocephalus spathans Temazcal, Oaxaca
DNA 2176 Drepanocephalus spathans Presa La Angostura, Chiapas
DNA 2048 Drepanocephalus spathans Presa Río Verde, Oaxaca
86
99
99
99
99
100
99
100
Echinostomatidae
Diplostomatidae
Clinostomidae
Cyathocotylidae
Diplostomatidae
Bolbophoridae
Strigeidae
100
 
36 
 
 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 
1 Drepanocephalus 
spathans 
 
- 
2 Paryphostomum 
mexicanum 
0.38 
- 
0.97 
 
- 
3 Paryphostomum 
radiatum 
2.07 
- 
2.66 
2.1
4 
- 
2.1
4 
 
- 
4 Petasiger 
phalacrocoracis 
1.55 
- 
2.14 
1.5
5 
- 
1.5
5 
 
1.1
6 
- 
1.1
6 
 
- 
5 Isthmiophora 
hortensis 
1.81 
- 
2.40 
 
1.9
4 
- 
1.9
4 
 
1.8
1 
- 
1.8
1 
 
1.1
6 
- 
1.1
6 
 
- 
6 Euparyphium 
melis 
2.01 
- 
2.59 
 
2.1
4 
- 
2.1
4 
 
2.0
1 
- 
2.0
1 
 
1.3
6 
- 
1.3
6 
 
0.19 
- 
0.19 
 
- 
7 Echinostoma 
revolutum 
2.20 
- 
2.79 
 
2.3
3 
- 
2.3
3 
 
2.4
6 
- 
2.4
6 
 
2.1
4 
- 
2.1
4 
 
2.46 
- 
2.46 
 
2.53 
- 
2.53 
 
- 
8 Echinostoma 
caproni 
2.27 
- 
2.85 
 
2.4
0 
- 
2.4
0 
 
2.5
3 
- 
2.5
3 
 
2.2
0 
- 
2.2
0 
 
2.53 
- 
2.53 
 
2.72 
- 
2.72 
 
0.2
5 
- 
0.2
5 
 
- 
 
 
 
 
Tabla 5. Distancias genéticas (Distancias “p” o distancias observadas) interespecÍficas en porcentaje. 
 
 
37 
 
9 Mycroparyphium 
sp. 
3.63 
- 
4.22 
 
3.7
6 
- 
3.7
6 
 
3.7
0 
- 
3.7
0 
 
3.5
7 
- 
3.5
7 
 
4.22 
- 
4.22 
 
4.41 
- 
4.41 
 
3.5
0 
- 
3.5
0 
 
3.57 
- 
3.57 
- 
10 Holostephanus 
dubinini 
8.24
- 
8.83 
 
8.2
4 
- 
8.2
4 
 
8.5
7 
- 
8.5
7 
 
8.1
8 
- 
8.1
8 
 
8.44 
- 
8.44 
 
8.50 
- 
8.50 
 
8.7
6 
- 
8.7
6 
 
8.89 
- 
8.89 
 
8.50 
- 
8.50 
 
- 
11 Apharyngostrigea 
cornu 
7.85 
- 
8.50 
 
7.6
6 
- 
7.6
6 
 
8.0
5 
- 
8.0
5 
 
7.6
6 
- 
7.6
6 
 
7.79 
- 
7.79 
7.98 
- 
7.98 
 
7.6
6 
- 
7.6
6 
 
7.79 
- 
7.79 
 
8.57 
- 
8.57 
 
6.0
3 
- 
6.0
3 
 
- 
12 Apharyngostrigea 
pipientis 
8.11 
- 
8.76 
 
7.9
2 
- 
7.9
2 
 
8.3
1 
- 
8.3
1 
 
7.7
9 
- 
7.7
9 
 
8.05 
- 
8.05 
 
8.24 
- 
8.24 
 
7.7
9 
- 
7.7
9 
 
7.92 
- 
7.92 
 
8.76 
- 
8.76 
 
6.0
3 
- 
6.0
3 
 
0.71 
- 
0.71 
 
- 
13 Bolbophorus 
confusus 
8.83 
- 
9.48 
 
8.7
0 
- 
8.7
0 
 
9.2
2 
- 
9.2
2 
 
8.7
0 
- 
8.7
0 
 
8.96 
- 
8.96 
 
9.15 
- 
9.15 
 
8.5
0 
- 
8.5
0 
 
8.63 
- 
8.63 
 
8.83 
- 
8.83 
 
5.7
1 
- 
5.7
1 
 
2.53 
- 
2.53 
 
2.59 
- 
2.59 
 
- 
14 Bolbophorus 
levantinus 
8.31 
- 
8.96 
 
8.1
8 
- 
8.1
8 
 
8.5
0 
- 
8.5
0 
 
8.3
7 
- 
8.3
7 
 
8.63 
- 
8.63 
 
8.83 
- 
8.83 
 
7.9
2 
- 
7.9
2 
 
8.05 
- 
8.05 
 
8.70 
- 
8.70 
 
6.2
9 
- 
6.2
9 
 
1.75 
- 
1.75 
2.27 
- 
2.27 
 
1.75 
- 
1.75 
 
- 
15 Bolbophorus 
damnificus 
8.50 
- 
9.15 
 
8.5
0 
- 
8.5
0 
 
8.6
3 
- 
8.6
3 
 
8.4
4 
- 
8.4
4 
 
8.83 
- 
8.83 
 
9.02 
- 
9.02 
 
8.1
8 
- 
8.1
8 
 
8.31 
- 
8.31 
 
9.15 
- 
9.15 
 
6.8
1 
- 
6.8
1 
 
2.59 
- 
2.59 
 
2.98 
- 
2.98 
 
2.72 
- 
2.72 
 
1.55 
- 
1.55 
 
- 
16 Hysteromorpha 
triloba 
6.62 
- 
7.20 
 
6.7
5 
- 
6.7
5 
6.7
5 
- 
6.7
5 
6.7
5 
- 
6.7
5 
6.94 
- 
6.94 
 
7.14 
- 
7.14 
 
6.8
8 
- 
6.8
8 
6.94 
- 
6.94 
 
5.25 
- 
5.25 
 
7.1
4 
- 
7.1
4 
5.38 
- 
5.38 
 
5.64 
- 
5.64 
 
5.58 
- 
5.58 
 
5.51 
- 
5.51 
 
5.90 
- 
5.90 
 
- 
 
38 
 
 
Tabla 6. Distancias genéticas (Distancias “p” o distancias observadas) intraespecífica en porcentaje. 
Especie % 
Drepanocephalus spathans 0-0.77 
Paryphostomum mexicanum 0 
 
17 Clinostomum 
complanatum 
8.96 
- 
9.54 
 
9.0
9 
- 
9.0
9 
 
9.4
8 
- 
9.4
8 
 
9.0
9 
- 
9.0
9 
 
9.09 
- 
9.09 
 
9.28 
- 
9.28 
 
9.5
4 
- 
9.5
4 
 
9.54 
- 
9.54 
 
9.80 
- 
9.80 
 
6.8
1 
- 
6.8
1 
 
7.92 
- 
7.92 
 
7.72 
- 
7.72 
 
8.37 
- 
8.37 
 
8.31 
- 
8.31 
 
8.11 
- 
8.11 
 
9.09 
- 
9.09 
 
- 
18 Clinostomummarginatum 
8.89 
- 
9.48 
 
9.1
5 
- 
9.1
5 
 
9.4
8 
- 
9.4
8 
 
9.0
2 
- 
9.0
2 
 
8.89 
- 
8.89 
 
9.09 
- 
9.09 
 
9.2
8 
- 
9.2
8 
 
9.28 
- 
9.28 
 
9.80 
- 
9.80 
 
6.8
8 
- 
6.8
8 
 
7.98 
- 
7.98 
7.85 
- 
7.85 
8.31 
- 
8.31 
 
8.24 
- 
8.24 
8.11 
- 
8.11 
 
9.02 
- 
9.02 
 
0.77 
- 
0.77 
 
- 
19 Clinostomum 
phalacrocoracis 
8.76 
- 
9.35 
8.8
9 
- 
8.8
9 
 
9.1
5 
- 
9.1
5 
8.9
6 
- 
8.9
6 
 
9.02 
- 
9.02 
 
9.22 
- 
9.22 
 
9.3
5 
- 
9.3
5 
 
9.35 
- 
9.35 
 
9.61 
- 
9.61 
 
7.0
7 
- 
7.0
7 
 
8.05 
- 
8.05 
 
7.92 
- 
7.92 
 
8.37 
- 
8.37 
 
8.18 
- 
8.18 
 
8.05 
- 
8.05 
 
8.76 
- 
8.76 
 
0.51 
- 
0.51 
 
0.7
7 
- 
0.7
7 
 
- 
20 Diplostomum 
compactum 
8.11 
- 
8.76 
 
7.9
8 
- 
7.9
8 
 
8.2
4 
- 
8.2
4 
 
7.9
2 
- 
7.9
2 
 
8.18 
- 
8.18 
 
8.24 
- 
8.24 
 
7.7
2 
- 
7.7
2 
 
7.79 
- 
7.79 
 
8.44 
- 
8.44 
 
6.1
6 
- 
6.1
6 
 
2.72 
- 
2.72 
 
2.92 
- 
2.92 
 
2.85 
- 
2.85 
 
2.53 
- 
2.53 
 
3.31 
- 
3.31 
 
5.32 
- 
5.32 
 
8.18 
- 
8.18 
 
8.1
1 
- 
8.1
1 
 
8.18 
- 
8.18 
 
- 
21 Diplostomum 
spathaceum 
8.05 
- 
8.70 
 
7.9
2 
- 
7.9
2 
 
8.1
8 
- 
8.1
8 
 
7.8
5 
- 
7.8
5 
 
8.11 
- 
8.11 
 
8.18 
- 
8.18 
 
7.6
6 
- 
7.6
6 
 
7.72 
- 
7.72 
 
8.37 
- 
8.37 
 
5.9
7 
- 
5.9
7 
 
2.66 
- 
2.66 
2.85 
- 
2.85 
 
2.79 
- 
2.79 
 
2.46 
- 
2.46 
 
3.24 
- 
3.24 
 
5.12 
- 
5.12 
 
7.98 
- 
7.98 
 
7.9
2 
- 
7.9
2 
 
7.98 
- 
7.98 
 
0.32 
- 
0.32 
 
- 
22 Diplostomum 
phoxini 
7.79 
- 
8.44 
 
7.6
6 
- 
7.6
6 
 
7.9
8 
- 
7.9
8 
 
7.6
6 
- 
7.6
6 
 
8.05 
- 
8.05 
 
8.24 
- 
8.24 
 
7.7
2 
- 
7.7
2 
7.79 
- 
7.79 
8.24 
- 
8.24 
5.7
7 
- 
5.7
7 
 
2.40 
- 
2.40 
 
2.66 
- 
2.66 
 
2.72 
- 
2.72 
 
2.07 
- 
2.07 
 
2.33 
- 
2.33 
5.06 
- 
5.06 
 
7.46 
- 
7.46 
 
7.5
3 
- 
7.5
3 
 
7.40 
- 
7.40 
 
2.07 
- 
2.07 
1.8
8 
- 
1.8
8 
- 
 
39 
 
Alineamiento múltiple y análisis filogenético de ITS 
 
Se amplificaron Espaciadores Transcritos Internos de 31 gusanos de las 
localidades: La Presa La Angostura, Chiapas; La Tovara, Nayarit; Presa Río Verde 
Y Temazcal, Oaxaca; Ciénega de Santa Clara, Sonora, Teapa, Tabasco; Altamira, 
Tamaulipas, Catemaco, Coatzacolacos y Tecolutla, Veracruz. Además se usaron 
secuencias de ITS´s de Echinostomatidos disponibles en la base de datos del 
Genbank para poder conformar el grupo externo. En dicho análisis se pueden ver 
los números de accesos de dichas secuencias que se utilizaron, en el caso del 
grupo interno no se pudo comparar con otra base de datos que existiera, dado que 
nadie ha amplificado Espaciadores Transcritos Internos. En el recuadro rojo se 
observa un grupo que pertenece a la especie Drepanocephalus spathans, con un 
valor de bootstrap de 100. El alineamiento de los ITS´s se realizó utilizando 72 
secuencias, el árbol filogenético se obtuvo realizando un análisis de Máxima 
Verosimilitud (Fig. 10) y las distancias genéticas se obtuvieron utilizando el método 
de distancias no corregidas (P-Distance) (Tabla 7). Cabe destacar que en las 
distancias genéticas se puede observar una distancia entre los ejemplares que 
fueron identificados con la morfología de Drepanocephalus spathans y 
Paryphostomum mexicanum del 0.57 %. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
40 
 
 
Fig. 10. Árbol filogenético de los ejemplares de Drepanocephalus (recuadro de color rojo) secuenciados en este trabajo 
(ITS´s), con otros Echinostomatidos como grupo externo. 
 
 
41 
 
 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 
1 Echinostoma revolotum - 
2 Echinostoma trivolvis 0.7
9-
2.0
5 
 
 
- 
3 Echinostoma robustum 0.2
2-
1.8
2 
 
 
 
0.79 
- 
1.36 
 
- 
4 Echinostoma paraensi 0.6
8-
1.7
1 
 
 
0.57 
- 
1.02 
 
0.68 
- 
0.91 
- 
5 Echinostoma caproni 1.3
6-
2.3
9 
 
1.59 
- 
1.71 
 
1.36 
- 
1.48 
 
1.36 
- 
1.48 
 
- 
6 Echinostoma sp. 1.4
8- 
2.7
3 
 
 
1.71 
- 
2.05 
 
1.71 
- 
1.82 
 
1.71 
- 
1.82 
 
2.39 - 
7 Echinoparyphium 
recurvatum 
6.9
6- 
7.9
9 
 
 
6.73 
- 
7.76 
 
6.96 
- 
7.87 
 
6.73 
- 
7.53 
 
6.96 
- 
7.99 
 
7.76 
- 
8.56 
 
- 
8 Petasiger 
phalacrocoracis 
13.
12- 
13.
47 
 
 
12.89 
- 
13.24 
 
13.12 
- 
13.24 
 
13.24 
 
13.58 13.24 11.52 
- 
12.10 
- 
Tabla 7. Distancias genéticas (Distancias “p” o distancias observadas) interespecíficas en porcentaje. 
 
 
42 
 
 
 
Tabla 8. Distancias genéticas (Distancias “p” o distancias observadas) intraespecífica en porcentaje. 
Especie % 
Drepanocephalus spathans 0 
Paryphostomum mexicanum 0 
9 Paryphostomum 
radiatum 
12.
21- 
12.
44 
 
 
11.98 
- 
12.21 
 
12.10 
- 
12.21 
12.21 
 
12.55 12.10 11.18 
- 
11.75 
3.88 
 
- 
10 Isthmiophora melis 12.
10- 
12.
32 
 
 
11.87 
- 
12.10 
11.98 
- 
12.10 
 
12.10 
 
12.44 11.98 11.41 
- 
11.98 
 
4.10 0.22 
 
- 
11 Paryphostomum 
mexicanum 
12.
32- 
12.
55 
 
12.10 
- 
12.32 
 
12.21 
- 
12.32 
12.10 
 
13.01 13.12 11.87 
- 
12.44 
 
7.42 
 
7.87 
 
7.87 - 
12 Drepanocephalus 
spathans 
12.
32- 
12.
55 
 
 
12.10 
- 
12.32 
 
12.21 
 
12.10 13.01 13.12 11.41 
- 
11.98 
7.19 7.42 7.64 0.57 - 
 
43 
 
DISCUSIÓN 
 
El género Drepanocephalus fue descrito por Dietz, 1909 en Brasil, del hospedero 
Nannopterum brasilianus. Lamothe-Argumedo y Pérez-Ponce de León, 1989 
describieron la especie Drepanocephalus mexicanus, un tremátodo colectado de 
la cloaca del cormorán Nannopterum brasilianus de Teapa, Tabasco. Estos 
autores mencionaron que esta especie se diferencía de Drepanocephalus 
spathans por la presencia de lóbulos bien desarrollados en los costados del collar 
cefálico. También mencionaron que en esta especie no se observa la prefaringe, 
los ciegos no son lisos y las glándulas vitelógenas no llegan a nivel del borde 
posterior del acetábulo. 
Kostadinova et al., (2002) realizó una redescripción de dos géneros de la familia 
Echinostomatidae: Drepanocephalus y Paryphostomum, en la cual transfirió a 
Drepanocephalus mexicanus al género Paryphostomum. Esta transferencia se 
basa en las características morfológicas que sirven para la diagnosis de ambos 
géneros, principalmente por la forma del disco cefálico, la presencia de lóbulos 
bien desarrollados, así como testículos profundamente lobulados y glándulas 
vitelógenas que no alcanzan el margen posterior del acetábulo, que son 
características que presentan las especies del género Paryphostomum el análisis 
morfológico de los ejemplares obtenidos en el presente estudio (Drepanocephalus 
spathans y Paryphostomum mexicanum) se compararon con los ejemplares de 
Ramos-Ramos, 1989 y Henández-Rodríguez, 1995. Esta comparación muestra 
una amplia variación mofológica en sus estructuras diagnósticas (Tabla 9). Las 
características diagnósticas que definen a esta especie son: El adulto presenta 
cuerpo alargado el cual puede medir de 2.56 mm a 10.89 mm de largo por 0.44 
mm a 1.63 mm de ancho, pueden presentar un collar de espinas con forma 
arriñonada o reniforme acorazonada el cual puede medir de 0.26 mm a 1.02 mm 
de largo por 0.47 mm a 1.84 mm de ancho. El collar de espinas presenta 27 
espinas con 4 pares de espinas laterales que pueden medir 0.03 mm a 0.33 mm 
de largo por 0.01 mm a 0.07 mm de ancho. Puede presentar espinas angulares o 
 
44 
 
estar ausentes, estas espinas pueden medir 0.03 mm a 0.23 mm de largo por 0.01 
mm a 0.13 mm de ancho. Las demás espinas que conformarán al collar de 
espinas son dorsales y más pequeñas que las angulares y pueden llegar a medir 
de 0.02 mm a 0.11 mm de largo por 0.01 mm a 0.05 mm de ancho. La ventosa 
oral del cuerpo es muscular y circular, se sitúa en la parte anterior del cuerpo 
(disco cefálico) puede medir 0.09 mm a 0.41 mm de largo por 0.2 mm a 0.47 mm 
de ancho. 
Esta especie puede presentar una prefaringe o estar ausente, posteriormente se 
encuentra una faringe la cual tiene forma ovalada y puede medir de 0.08 mm a 
1.06 mm de largopor 0.02 mm a 0.31 mm de ancho. Después se localiza un 
esófago que puede medir 0.17 mm a 0.94 mm de largo. Los ciegos intestinales 
pueden presentar paredes lisas o no lisas (onduladas) y llegan a la parte posterior 
del cuerpo. El acetábulo está situado en la parte pre-ecuatorial, es musculoso, 
tiene gran tamaño y mide 0.39 mm a 1.21 mm de largo por 0.25 mm a 0.94 mm de 
ancho. El saco del cirro se sitúa en la parte pre-ecuatorial a la altura del acetábulo, 
puede medir 0.12 mm a 0.52 mm de largo por 0.12 mm a 0.43 mm de ancho. El 
ovario situado en la parte ecuatorial tiene forma irregular con paredes lisas que 
mide 0.14 mm a 0.51 mm de largo por 0.14 mm a 0.68 mm de ancho. Las 
glándulas vitelógenas forman folículos situados en las partes laterales del cuerpo, 
son extracecales, cecales e intercecales, se pueden extender de la región 
acetabular o también a la altura del ovario y se extienden a la parte posterior del 
cuerpo. Presenta dos testículos en tándem con paredes poco o profundamente 
lobulados y mulitlobulados, se pueden encontrar en la parte post-ecuatorial y en la 
zona ecuatorial del cuerpo, el primer testículo puede medir 0.2 mm a 0.87 mm de 
largo por 0.18 mm a 0.83 mm de ancho. El segundo testículo puede medir 0.21 
mm a 0.99 mm de largo por 0.19 mm a 0.87 mm de ancho. El útero se encuentra 
en la zona ecuatorial, los huevos son ovalados, generalmente embrionados y 
numerosos los cuales pueden medir 0.04 mm a 0.09 mm de largo por 0.02 mm a 
0.09 de ancho. 
 
 
45 
 
Por lo tanto en el presente estudio, el análisis morfológico reveló la presencia de 
dos morfotipos (Tabla 9) uno con características que corresponden a lo descrito 
por Dietz (1909) y otro con las características de la especie descrita por Lamothe-
Argumedo y Pérez Ponce de León (1989). 
Los problemas que existen con la identificación de las especies de helmintos se 
basan, la mayoría de las veces, en caracteres morfológicos, sin embargo, como 
estos organismos presentan amplia variación morfológica y por lo tanto es 
indispensable en la taxonomía moderna implementar información de otras fuentes 
como de material genético y caracteres ecológicos que nos permitirán identificar 
correctamente a las especies. 
El árbol filogenético (Fig. 9) que se obtuvó a partir de las secuencias del gen 18S 
muestra un grupo, pues señala que todo el clado corresponde a la especie 
Drepanocephalus spathans (recuadro amarillo). Este primer análisis permite ver 
como Paryphostomum mexicanum (Lamothe-Argumedo y Pérez-Ponce de León, 
1989) de la localidad tipo Teapa, Tabasco, no se relaciona con el Paryphostomum 
radiatum (AY245709) por lo tanto la transferencia que realiza Kostadinova et al., 
2002, no es correcta, ya que dicha especie se encuentra ubicada en el clado del 
género Drepanocephalus. También se muestra que la divergencia genética que 
hay entre ambos géneros es de 2.07 % a 2.66 %, cuando normalmente se observa 
que con una diferencia genética de al menos 1% son diferentes especies, aunque 
el análisis sea con un gen conservado como es el 18S ribosomal (Blasco-Costal et 
al., 2009). 
 
46 
 
Tabla 9. Mediciones morfométricas de las diferentes estructuras que conforman a los Echinostomatidos, se muestra el valor min. y el valor max. con el promedio, los valores 
están dados en milímetros. 
Estructuras Drepanocephalus spathans (Dietz, 1909) Paryphostomum mexicanum (Lamothe- 
Argumedo y Pérez-Ponce de León, 1989) 
Paryphostomum radiatum (Dujardin, 1845) 
 Presente trabajo Ramos, 1989 Hernández-
Rodríguez, 1995 
Presente trabajo Lamothe-Argumedo y 
Pérez-Ponce de León, 
1989 
Presente trabajo Našincová,1993 
Largo del cuerpo 4.74-10.89 (8.10) 8.210-11.1091 2.82-11.61 2.56-7.21 (4.74) 3.171-4.749 5.42-5.42 (5.42) 3.94-6.20 (5.10) 
Ancho del cuerpo 0.72-1.63 (1.09) 1.368-1.626 0.39-1.71 0.44-1.4 (0.77) 0.644-0.837 0.79-0.79 (0.79) 0.74-1.15 (0.97) 
Largo del collar de 
espinas 
0.36-1.02 (0.71) 1.481 0.30-1.86 0.26-0.92 (0.40) - 0.32-0.32 (0.32) - 
Ancho del collar de 
espinas 
0.79-1.84 (1.38) 1.819 - 0.47-1.46 (0.69) 0.483-0.805 0.51-0.51 (0.51) 423-627 (527) 
Largo de la ventosa oral 0.14-0.41 (0.29) 0.273-0.418 0.06-0.39 0.09-0.29 (0.16) 0.161 0.14-0.14 (0.14) 125-227 (165) 
Ancho de la ventosa oral 0.2-0.47 (0.31) 0.322-0.354 0.012 0.11-0.31 (0.16) 0.193-0.241 0.16-0.16 (0.16) 125-252 (171) 
Largo de la faringe 0.12-1.06 (0.33) 0.483-0.490 0.09-0.36 0.08-0.33 (0.19) 0.144-0.241 0.2-0.2 (0.2) 132-208 (179) 
Ancho de la faringe 0.02-0.31 (0.17) 0.241-0.273 0.075-0.3023 0.08-0.19 (0.11) 0.096-0.161 0.14-0.14 (0.14) 103-176 (136) 
Esófago 0.31-0.94 (0.62) 0.611-0.885 0.4073-0.9974 0.17-0.59 (0.42) 0.402-0.483 0.39-0.39 (0.39) - 
Largo del saco del cirro 0.15-0.52 (0.35) 0.434-0.563 0.15-0.45 0.12-0.29 (0.19) 0.243 0.28-0.28 (0.28) 378-688 (493) 
Ancho del saco del cirro 0.18-0.43 (0.26) 0.354-0.450 0.050-0.10 0.12-0.27 (0.19) - 0.26-0.26 (0.26) 239-409 (294) 
Largo del acetábulo 0.59-1.21 (1.00) 1.046-1.223 0.34-1.29 0.39-1.12 (0.65) 0.438-0.805 0.69-0.69 (0.69) 473-944 (677) 
Ancho del acetábulo 0.46-0.94 (0.74) 1.04-1.223 0.27-1.05 0.25-0.84 (0.53) 0.402-0.692 0.6-0.6 (0.6) 428-784 (589) 
Largo del ovario 0.18-0.51 (0.31) 0.225-0.257 0.11-0.39 0.14-0.46 (0.25) 0.096-0.161 0.39-0.39 (0.39) 133-290 
Ancho del ovario 0.14-0.64 (0.32) 0.241-0.338 0.07-0.33 0.16-0.68 (0.30) 0.096-0.193 0.29-0.29 (0.29) 138-271 
Largo del primer testículo 0.38-0.87 (0.60) 0.627-0.805 0.21-0.99 0.2-0.62 (0.40) 0.241-0.434 0.53-0.53 (0.53) 350-567 (496) 
Ancho del primer 
testículo 
0.31-0.83 (0.53) 0.547-0.692 0.15-0.78 0.18-0.76 (0.39) 0.241-0.499 0.36-0.36 (0.36) 328-542 (449) 
Largo del segundo 
testículo 
0.39-0.99 (0.63) 0.644-0.901 0.24-1.05 0.21-0.69 (0.44) 0.225-0.483 0.59-0.59 (0.59) 365-700 (574) 
Ancho del segundo 
testículo 
0.34-0.87 (0.55) 0.623-0.756 0.15-0.93 0.19-0.75 (0.41) 0.209-0.466 0.34-0.34 (0.34) 315-560 (468) 
Largo de los huevos 0.04-0.09 (0.05) 0.080 0.070-0.090 0.04-0.08 (0.05) 0.064-0.080 0.04-0.10 (0.07) - 
Ancho de los huevos 0.03-0.06 (0.04) 0.048 0.042-0.054 0.02-0.09 (0.04) 0.040-0.048 0.04-0.06 (0.05) - 
Espinas angulares largo - - - 0.03-0.23 (0.08) - 0.06-0.12 (0.09) 150-205 
Espinas angulares ancho - - - 0.01-0.13 (0.02) - 0.03-0.03 (0.03) 88-108 
Espinas dorsales largo 0.02-0.11 (0.03) 0.104-0.128 0.030-0.12 0.03-0.10 (0.06) 0.064-0.096 0.09-0.12 (0.10) 130-158 
Espinas dorsales ancho 0.02-0.05 (0.03) - - 0.01-0.04 (0.02) - 0.03-0.03 (0.03) 70-98 
Espinas laterales largo 0.03-0.33 (0.18) 0.217-0.270 0.060-0.31 0.08-0.31 (0.13) 0.112-0.169 0.11-0.16 (0.12) - 
Espinas laterales ancho 0.02-0.07 (0.04) - - 0.01-0.06 (0.02) - 0.02-0.04 (0.02) - 
 
47 
 
La divergencia genética que existe entre D. spathans y P. mexicanum es del 0.57 
%, por lo tanto la divergencia genética observada para este gen no es suficiente 
para poder suponer que sean especies diferentes, lo que se observa es una gran 
variación morfológica en esta especie que como se ha visto en otros géneros y 
especies de esta familia nos complica la identificación desde un punto de vista 
morfológico, lo cual complica la identificacion de algunos tremátodos de la familia 
Echinostomatidae. Las divergencias genéticas nos permiten ver que tan similares 
son algunas especies o que tan distintos son, cabe destacar que existen trabajos 
en los que se han podido manejar secuencias de una misma especie, utilizando 
diferentes fases del parásito, esto ayuda a visualizar si es la misma especie con la 
que se está trabajando o si son distintos, dado que no es fácil trabajar con la 
identificación de parásitos en fases juveniles. Por ejemplo Sereno-Uribe et al. 2014 
trabajaron con una especie de echinostomatido en el cual pudieron visualizar las 
distancias genéticas que había entre diferentes grupos de echinostomatidos, 
pudiendo observar dicha divergencia genética entre especies del mismo género, 
así como una propuesta taxonómica de dicha familia. 
Miller y Cribb(2013) mencionan que generalmente en los tremátodos la variación 
morfológica está relacionada al hosperdero definitivo y sin embargo, en el 
presente estudio el hospedero definitivo es el mismo (el cormorán) Nannopterum 
brasilianus, esto hace suponer que la variación morfológica debe de estar 
relacionada a: especies relacionadas con hospederos intermediarios, condiciones 
ambientales y distribucion geográfica. 
En otros casos las diferencias géneticas entre organismos suponen especies 
distintas, pero morfológicamente no se han encontrado diferencias, en este caso 
se llaman especies crípticas. Los avances tecnológicos en la biología molecular 
han permitido generar diferentes métodos moleculares, como lo es la Reaccion en 
Cadena de la Polimerasa (PCR), el cual ha logrado mediante secuencias 
evidenciar la existencia de especies morfológicamente iguales y genéticamente 
distintas (Nadler y Pérez-Ponce de León, 2011). 
 
48 
 
En este trabajo se pueden observar diferencias morfológicas en los organismos 
con los que se trabajaron, pero que el análisis molecular y filogenético permite 
visualizar que se trata de una sola especie, cabe destacar que en el análisis de 
ITS´s se puede apreciar un pequeño grupo que presenta la morfológia de 
Paryphostomum mexicanum. Si se utiliza un marcador molecular con alta tasa de 
mutación se observará una mayor distancia génetica y por lo tanto se podrá 
concluir que son dos especies distintas, por ejemplo si se utiliza un marcador 
molecular mas variable como lo son los genes mictocondriales (COI) (Xie et al., 
2014). 
Hay que enfatizar que el estudio de los parásitos debe de ser con un enfoque 
holístico, el cual debe de incluir evidencia morfológica, genética y ecológica 
(Perkins et al., 2011). 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
49 
 
CONCLUSIONES 
 
1. Se obtuvo la caracterización morfológica y molecular del género 
Drepanocephalus que parasita al género Nannopterum. 
 
2. Se describió morfológicamente al género Drepanocephalus a partir de un 
análisis morfométrico. 
 
3. Se propone una hipótesis filogenética mediante el análisis de máxima 
verosimilitud a partir de diferentes marcadores moleculares (18S ribosomal 
y de los Espaciadores Transcritos Internos). 
 
4. Los valores de distancias genéticas obtenidos, muestran que el genéro 
Drepanocephalus es monotípico y se encuentran diferencias morfológicas. 
 
5. Con los marcadores genéticos ITS´s y 18S se propone una sola especie de 
Drepanocephalus spathans para México. 
 
6. Se aportan datos de la distribución de Drepanocephalus en diferentes 
partes de México. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
50 
 
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