Condicion-corporal-y-concentracion-de-metales-pesados-Hg-Pb-Cd-y-Zn-en-Sula-Nebouxii-durante-la-epoca-reproductiva-en-isla-el-Rancho-Sinaloa

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO 
POSGRADO EN CIENCIAS DEL MAR Y LIMNOLOGÍA 
UNIDAD ACADÉMICA MAZATLÁN 
(BIOLOGÍA MARINA) 
 
 
CONDICIÓN CORPORAL Y CONCENTRACIÓN DE METALES PESADOS (Hg, Pb, Cd 
y Zn) EN Sula nebouxii DURANTE LA ÉPOCA REPRODUCTIVA EN ISLA EL 
RANCHO, SINALOA 
 
TESIS 
QUE PARA OBTENER EL GRADO DE: 
MAESTRA EN CIENCIAS 
 
PRESENTA: 
LIC. MIRIAM JANETH DEL ROCIO LERMA LIZARRAGA 
 
TUTOR: 
DR. GUILLERMO JUAN FERNÁNDEZ ACEVES 
INSTITUTO DE CIENCIAS DEL MAR Y LIMNOLOGÍA, UNIDAD ACADÉMICA 
MAZATLÁN, UNAM 
 
COMITÉ TUTOR: 
DR. FEDERICO PÁEZ OSUNA 
INSTITUTO DE CIENCIAS DEL MAR Y LIMNOLOGÍA, UNIDAD ACADÉMICA 
MAZATLÁN, UNAM 
DR. EDUARDO PALACIOS CASTRO 
INSTITUTO DE CIENCIAS DEL MAR Y LIMNOLOGÍA 
DR. ERIC MELLINK BIJTEL 
INSTITUTO DE CIENCIAS DEL MAR Y LIMNOLOGÍA 
DR. JORGE RICARDO RUELAS INZUNZA 
INSTITUTO DE CIENCIAS DEL MAR Y LIMNOLOGÍA 
 
ASESOR EXTERNO: DR. ALFREDO CASTILLO GUERRERO 
INSTITUTO DE CIENCIAS DEL MAR Y LIMNOLOGÍA 
 
 
MÉXICO, D. F. FEBRERO 2014 
 
UNAM – Dirección General de Bibliotecas 
Tesis Digitales 
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mencionando el autor o autores. Cualquier uso distinto como el lucro, 
reproducción, edición o modificación, será perseguido y sancionado por el 
respectivo titular de los Derechos de Autor. 
 
 
 
I 
 
AGRADECIMIENTOS 
Al laboratorio de Ecología de Aves de la Unidad Académica Mazatlán donde he podido 
aprender sobre una gran variedad de temas. Al Dr. Alfredo Castillo por integrarme en el 
proyecto de Bahía de Santa María y por ser un excelente maestro y guía. Al Dr. Guillermo 
Fernández por dirigir esta tesis y recibirme en este laboratorio. A Mario Leal, Erick 
González y Carolina Franco, quienes aprendimos juntos en los muestreos. A todos los que 
de manera continua o intermitente estuvieron presentes en el campo o en el laboratorio 
como Alfredo Leal, Francisco Santiago, Hugo Espinoza, y demás. 
 
Al Grupo de Investigación en Biología de la Conservación de la Universidad de 
Extremadura, en particular a la Dra. Auxiliadora Villegas y al Dr. José Masero por haberme 
invitado e instruido. A la técnico Isabel María Piedad por haber compartido tantas horas en 
el laboratorio y brindarme su infinita paciencia; así como a las personas que tuve el placer 
de conocer allá y que hicieron que fuera difícil regresarme, a Carlos y Chuz, Pipe, Pepo, 
Jorge y demás. 
 
Al laboratorio de Geoquímica y Contaminación Costera de la Unidad Académica Mazatlán. 
Al Dr. Federico Páez por recibirme y permitirme hacer uso de los instrumentos del 
laboratorio. Al técnico Humberto Bojórquez por guiarme en los análisis. Y a todos los 
estudiantes de este laboratorio que me hicieron sentir bien recibida y que me brindaron su 
amistad: Gladys Valencia, Juan Francisco Fierro, Yazmin Segura, Marcela Fregoso, Javier 
Rochin, Magda Bergés, Omar Rubio y demás que no menciono porque son bastantes. 
II 
 
Al Fondo Mexicano para la Conservación de la Naturaleza A. C. (PIE-2012-A-P-C-IGSI-
12-12), a CONACyT (I010/176/2012), a Sonoran Joint Venture, a Pronatura México A.C. y 
al Instituto de Ciencias del Mar y Limnología – UNAM por su apoyo financiero. A 
CONANP-Islas del Golfo de California-Sinaloa por su apoyo logístico. 
 
A la Universidad Nacional Autónoma de México por admitirme en este posgrado, y al 
Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) por la beca durante el periodo de 
mis estudios. A la Unidad Académica Mazatlán y sus instalaciones, en particular a Clara 
Ramírez por su apoyo en la búsqueda de bibliografía. 
 
A los miembros del comité: al Dr. Jorge Ruelas, al Dr. Eric Mellink y al Dr. Eduardo 
Palacios por sus recomendaciones y comentarios que mejoraron el trabajo. 
 
A toda mi familia, que siempre estuvo apoyándome, sobre todo en esos momentos en que 
vacile. Todos fueron determinantes para que siguiera en curso la tesis, especialmente mis 
padres, mis hermanos y mis sobrinos. 
 
A todas las personas valiosas que conocí en el proceso de la maestría: Erik, Rosa Elena, 
Emmanuel, Denisse, Imelda, Martha, Mario, Carolina. Quienes además de brindarme su 
amistad, siempre me dieron buenos consejos. A mis amigos Raúl Pinzón, Saulo Llamas, 
Adriana Lizárraga, Luis Díaz, Sandra Saldívar y Belén Martínez quienes fueron un escape 
al estrés de la maestría. 
 
Y a todos los que me regalaron algo de su tiempo, de sus palabras y de su afecto. 
III 
 
ÍNDICE 
Agradecimientos ................................................................................................................... I 
Índice .................................................................................................................................. III 
Índice de figuras .................................................................................................................. V 
Índice de tablas ................................................................................................................. VII 
Resumen .......................................................................................................................... VIII 
Abstract ................................................................................................................................ X 
1 Introducción .................................................................................................................. 1 
2 Antecedentes ................................................................................................................. 4 
2.1 Especie de estudio .................................................................................................... 4 
2.3 Metales pesados ....................................................................................................... 5 
2.4 Metales pesados y condición corporal ..................................................................... 9 
3 Justificación ................................................................................................................. 10 
4 Hipótesis ...................................................................................................................... 11 
5 Objetivos ...................................................................................................................... 12 
5.1 General ................................................................................................................... 12 
5.2 Específicos ............................................................................................................. 12 
6 Área de estudio ........................................................................................................... 13 
7 Métodos ....................................................................................................................... 16 
7.1 Trabajo de campo ................................................................................................... 16 
7.2 Condición corporal ................................................................................................ 17 
7.3 Metales pesados ..................................................................................................... 18 
7.1 Análisis estadísticos ............................................................................................... 21 
7.1.1 Metabolitos plasmáticos ................................................................................. 21 
7.1.2 Metales pesados ..............................................................................................23 
7.1.3 Metales pesados y condición corporal ............................................................ 24 
8 Resultados ................................................................................................................... 25 
8.1 Condición corporal ................................................................................................ 25 
8.2 Metabolitos plasmáticos ..................................................................................... 26 
8.3 Metales pesados ..................................................................................................... 35 
8.3.1 Temporadas .................................................................................................... 35 
8.3.2 Etapas ............................................................................................................. 40 
8.4 Metales pesados y condición corporal ................................................................... 45 
IV 
 
8.4.1 Temporadas .................................................................................................... 45 
8.4.2 Etapas ............................................................................................................. 50 
9 Discusión ...................................................................................................................... 62 
9.1 Condición corporal ................................................................................................ 62 
9.1.1 General................................................................................................................. 62 
9.1.2 Comparación por etapas de la reproducción........................................................ 65 
9.1.3 Comparación entre sexos ..................................................................................... 66 
9.2. Metales pesados ..................................................................................................... 68 
9.2.1 Mercurio .............................................................................................................. 68 
9.2.2 Plomo ................................................................................................................... 69 
9.2.3 Cadmio ................................................................................................................ 70 
9.2.4 Zinc ...................................................................................................................... 71 
9.2.5 Comparación entre etapas de la reproducción ..................................................... 72 
9.2.6 Comparación entre sexos ..................................................................................... 73 
9.3 Relación entre metales pesados y condición corporal ........................................... 75 
10 Conclusiones ................................................................................................................ 77 
11 Literatura citada ...................................................................................................... 79 
V 
 
 ÍNDICE DE FIGURAS 
Figura Página 
1 Localización geográfica de Isla El Rancho, Bahía de Santa María en el 
Golfo de California 
 
14 
2 Masa corporal (media ± error estándar.) del bobo de patas azules Sula 
nebouxii en las diferentes etapas de la reproducción, en la isla El Rancho, 
Sinaloa durante la temporada reproductiva 2010-2011. Las medias están 
ajustadas al covariado que se muestra en la parte superior derecha. Se 
muestra la pendiente del covariado (m) y su coeficiente de determinación 
(r2). El tamaño de la muestra (n) aparece debajo de las etiquetas de las 
etapas de la reproducción y corresponde a machos/hembras. 
 
 
 
 
 
 
25 
3 Concentración de los triglicéridos (logaritmo natural; concentración +1) 
(media ± error estándar) del bobo de patas azules Sula nebouxii en las 
diferentes etapas de la reproducción durante la temporada reproductiva 
2010-2011. Las letras diferentes sobre las barras corresponden a los 
resultados de las pruebas de Tukey para indicar las diferencias significativas 
(P < 0.05) entre etapas. Las medias están ajustadas al covariado que se 
muestra en la parte superior derecha. Se muestra la pendiente (m) y 
coeficiente de determinación (r2) del covariado. El tamaño de la muestra (n) 
aparece debajo de las etapas de la reproducción. 
 
 
 
 
 
 
 
 
27 
4 Concentración de los triglicéridos (logaritmo natural; concentración+1) 
(media ± error estándar) del bobo de patas azules Sula nebouxii en las 
diferentes etapas de la reproducción y entre sexos durante la temporada 
reproductiva 2011-2012. Las letras diferentes sobre las barras corresponden 
a los resultados de las pruebas de Tukey para indicar las diferencias 
significativas (P < 0.05) entre etapas. Las medias están ajustadas al 
covariado que se muestra en la parte superior derecha. Se muestra la 
pendiente (m) y coeficiente de determinación (r2) del covariado. El tamaño 
de la muestra (n) aparece debajo de las etapas de la reproducción y 
corresponden a machos/hembras. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
28 
5 Concentración del B-OH-Butirato (media ± error estándar) del bobo de 
patas azules Sula nebouxii en las diferentes etapas de la reproducción 
durante la temporada reproductiva 2011-2012. Las letras diferentes sobre las 
barras corresponden a los resultados de las pruebas de Tukey para indicar 
las diferencias significativas (P < 0.05) entre etapas. Las medias están 
ajustadas al covariado que se muestra en la parte superior derecha. Se 
muestra la pendiente (m) y coeficiente de determinación (r2) del covariado. 
El tamaño de la muestra (n) aparece debajo de las etapas de la reproducción 
 
 
 
 
 
 
 
29 
6 Concentración de mercurio (Hg) (media ± error estándar) en sangre del 
bobo de patas azules Sula nebouxii en las diferentes etapas de la 
reproducción durante la temporada reproductiva 2010-2011. Las letras 
diferentes sobre las barras corresponden a los resultados de las pruebas de 
Tukey para indicar las diferencias significativas (P < 0.05) entre etapas. Las 
medias están ajustadas al covariado que se muestra en la parte superior 
derecha. Se muestra la pendiente (m) y coeficiente de determinación (r2) 
 
 
 
 
 
 
 
VI 
 
del covariado. El tamaño de la muestra (n) aparece debajo de las etapas de 
la reproducción. 
 
36 
7 Concentración de mercurio (Hg) (media ± error estándar) en sangre del 
bobo de patas azules Sula nebouxii en las diferentes etapas de la 
reproducción durante la temporada reproductiva 2011-2012. Las letras 
diferentes sobre las barras corresponden a los resultados de las pruebas de 
Tukey para indicar las diferencias significativas (P < 0.05) entre etapas. El 
tamaño de la muestra (n) aparece debajo de las etapas de la reproducción 
 
 
 
 
 
37 
8 Concentración de zinc (media ± error estándar) en sangre del bobo de patas 
azules Sula nebouxii en las diferentes etapas de la reproducción durante la 
temporada reproductiva 2010-2011. Las letras diferentes sobre las barras 
corresponden a los resultados de las pruebas de Fisher para indicar las 
diferencias significativas (P < 0.05) entre etapas. Las medias están 
ajustadas al covariado que se muestra en la parte superior derecha. Se 
muestra la pendiente (m) y coeficiente de determinación (r2) del covariado. 
El tamaño de la muestra (n) aparece debajo de las etapas de la reproducción 
 
 
 
 
 
 
 
39 
9 Concentración de zinc (media ± error estándar) en sangre del bobo de patas 
azules Sula nebouxii en las diferentes etapas de la reproducción durante la 
temporada reproductiva 2011-2012. Las letras diferentes sobre las barras 
corresponden a los resultados de las pruebas de Tukey para indicar las 
diferencias significativas (P < 0.05) entre etapas. Las medias están 
ajustadas al covariado que se muestra en la parte superior derecha. Se 
muestra la pendiente (m) y coeficiente de determinación (r2) del covariado. 
El tamaño de lamuestra (n) aparece debajo de las etapas de la reproducción 
 
 
 
 
 
 
 
40 
10 Concentración de zinc (media ± error estándar) en sangre del bobo de patas 
azules Sula nebouxii entre sexos y el número de volantones durante la 
crianza de los volantones en la temporada reproductiva 2010-2011. Las 
medias están ajustadas al covariado que se muestra en la parte superior 
derecha. Se muestra la pendiente (m) y coeficiente de determinación (r2) 
del covariado. El tamaño de la muestra (n) aparece debajo de las etapas de 
la reproducción y corresponden a machos/hembras 
 
 
 
 
 
 
44 
11 Regresiones de hembras del bobo de patas azules Sula nebouxii en la 
temporada 2011-2012 entre: a) concentración de mercurio (Hg) y 
triglicéridos b) concentración de mercurio (Hg) y B-OH-Butirato c) 
concentración de zinc (Zn) (residuales a partir de la hora del día) y 
triglicéridos d) concentración de zinc (Zn) (residuales a partir de la hora del 
día) y B-OH-Butirato. En la parte superior derecha se muestra el coeficiente 
de determinación (r2) 
 
 
 
 
 
 
49 
12 Regresión entre la concentración de mercurio (Hg) y B-OH-Butirato en 
sangre de machos del bobo de patas azules Sula nebouxii durante la etapa de 
cortejo en la temporada 2011-2012. En la parte superior derecha se muestra 
el coeficiente de determinación (r2) 
 
 
 
51 
13 Regresión entre la concentración de zinc (residuales a partir de la hora del 
día) y la concentración de B-OH-Butirato en sangre de las hembras durante 
la etapa de crianza de los volantones en la temporada 2010-2011. En la 
parte superior derecha se muestra el coeficiente de determinación (r2) 
 
 
 
58 
14 Regresión entre la concentración de zinc (Zn) y la concentración de B-OH- 
VII 
 
Butirato en sangre de los machos durante la etapa de crianza de los 
volantones en la temporada 2011-2012. En la parte superior derecha se 
muestra el coeficiente de determinación (r2). 
 
 
 
61 
 
 
ÍNDICE DE TABLAS 
Tabla Página 
I Valores obtenidos del material de referencia (media ± error estándar) 
comparado con los establecidos en el certificado DOLT-4 
 
20 
II Concentración de mercurio (Hg) en sangre del bobo de patas azules 
(presente estudio) comparado con concentración en sangre de aves 
acuáticas en el estado de Sinaloa (aRaygoza-Viera 2004 35 
III Concentración de zinc (Zn) en sangre del bobo de patas azules (presente 
estudio) comparado con concentración en sangre de aves acuáticas en el 
estado de Sinaloa (aRaygoza-Viera 2004) 38 
 
 
VIII 
 
RESUMEN 
Se caracterizó la condición corporal del bobo de patas azules (Sula nebouxii) a través de los 
metabolitos plasmáticos (concentración sanguínea de triglicéridos y de B-OH-Butirato), su 
concentración en sangre de metales pesados (mercurio, plomo, cadmio y zinc) y la relación 
entre ambos, durante las temporadas reproductivas 2010-2011 y 2011-2012 en Isla El 
Rancho, Sinaloa, México. Los adultos tuvieron mejor condición corporal durante la etapa 
de cortejo (concentración de triglicéridos: 818.11 ± 150.60 mg/dL; y de B-OH-Butirato: 
5.80 ± 1.00 mg/dL) y peor condición corporal durante el periodo de incubación 
(concentración de triglicéridos: 88.43 ± 17.01 mg/dL; y de B-OH-Butirato: 11.75 ± 0.83 
mg/dL). En 2011-2012 los padres en mejor condición criaron más pollos. Las hembras 
tendieron a almacenar más grasas que los machos durante el cortejo y los machos fueron 
más propensos a hacer uso de sus reservas durante el cortejo y la crianza de los pollos. Los 
bobos de patas azules tuvieron concentraciones en sangre sobre el límite de detección de 
mercurio (Hg) y de zinc (Zn), pero no de plomo (Pb) ni de cadmio (Cd). Las 
concentraciones de mercurio fueron mayores durante el cortejo (2.63 ± 0.10 ppm) e 
incubación (2.48 ± 0.09 ppm) que durante la crianza de los pollos (1.73 ± 0.11 ppm) y 
crianza de los volantones (1.13 ± 0.06 ppm). Para el zinc las mayores concentraciones 
ocurrieron durante el cortejo (31.46 ± 0.76 ppm) y las menores durante la crianza de los 
pollos (28.64 ± 0.38 ppm). Estas aves están expuestas a niveles altos de mercurio y zinc 
probablemente por la magnificación que ocurre en su cadena alimenticia, mientras que sus 
variaciones entre etapas parecen ser producto de la disponibilidad de los metales en el 
ambiente y del metabolismo implícito de cada metal. Los machos tuvieron concentraciones 
mayores de mercurio que las hembras, mientras que estas tuvieron concentraciones 
IX 
 
mayores de zinc. Las diferencias entre sexos parecen deberse a que en las hembras al ser 
más pesadas el mercurio se diluye, y en el caso del zinc las hembras parecen tener mayores 
concentraciones en sangre por los requerimientos fisiológicos de este metal. Se observó el 
efecto de la alimentación en las concentraciones de metales pesados al encontrarse una 
relación positiva significativa (P < 0.05) entre la concentración de mercurio o zinc y la 
concentración de triglicéridos y una relación significativa negativa con la concentración de 
B-OH-Butirato en sangre. Se observó la movilización de metales pesados por el uso de las 
reservas lipídicas en casos específicos (e.g., en machos durante el cortejo y en ambos sexos 
durante la crianza de los volantones). Se concluyó que existen diferencias entre sexos y 
etapas de la reproducción en la condición corporal y en la concentración de mercurio y de 
zinc. La coincidencia de estos dos factores podría llevar al incremento de la concentración 
de estos metales en sangre, particularmente, en temporadas reproductivas donde requieran 
hacer mayor uso de sus reservas corporales. 
 
Palabras clave: Triglicéridos, B-OH-Butirato, Mercurio, Zinc, Sangre, Diferencias 
intersexuales, México. 
 
X 
 
ABSTRACT 
Body condition (through triglycerides and B-OH-Butyrate concentrations), heavy metal 
concentrations (mercury, lead, cadmium and zinc) and the relation between both in blood 
were evaluated in blue-footed boobies (Sula nebouxii) during the breeding seasons 2010-
2011 and 2011-2012 in El Rancho Island, Sinaloa, Mexico. Adults had the better body 
condition during courtship (triglycerides concentration: 818.11 ± 150.60 mg/dL; and B-
OH-Butyrate: 5.80 ± 1.00 mg/dL) and the lowest body condition during the incubation 
period (triglycerides concentration: 88.43 ± 17.01 mg/dL; and B-OH-Butyrate 11.75 ± 0.83 
mg/dL). In 2011-2012, parents with higher body condition raised more chicks. Females 
stored more fat during courtship, and males were more prone to use their body reserves 
during courtship and the rearing of the chicks. Blue-footed boobies had levels over the 
detection limit of mercury (Hg) and zinc (Zn) in blood, but lead (Pb) and cadmium (Cd) 
were at levels under the detection limit. Mercury concentrations were higher during 
courtship (2.63 ± 0.10 ppm) and incubation (2.48 ± 0.09 ppm) than during chick rearing 
(1.73 ± 0.11 ppm) or fledgling rearing (1.13 ± 0.06 ppm). Zinc concentrations were higher 
during courtship (31.46 ± 0.76 ppm) and lower during chick rearing (28.64 ± 0.38 ppm). 
Seabirds are exposed to higher concentrations of mercury and zinc probably for the 
biomagnification that occurs in their food chain. Variations in the concentrations of 
mercury and zinc may be consequence of the metal availability in the environment and the 
metabolism of each element. Males had higher concentrations of mercury than females, 
and females had higher concentrations of zinc than males. Sex differences can be 
explained by in females (being heavier), the mercury concentration dilutes; and for zinc, the 
physiological requirements for this metal increase the concentrations in blood of females. 
XI 
 
Mercury and zinc concentration related (P < 0.05) with increasing triglycerides and reduced 
B-OH-Butyrate, probably as effect of feeding. There was a mobilization of the heavy 
metals by the use of lipid reserves (males during courtship and both sexes during therearing of the fledglings). We concluded that there are differences in the body condition 
and in the concentration of mercury and zinc in blood between sexes and stages of 
reproduction. The coincidence of both factors could lead to an increase of the 
concentration of these metals in blood particularly in seasons where individuals need to use 
more their body reserves. 
 
 
1 
 
1 INTRODUCCIÓN 
El ciclo reproductivo es, además de la migración y de la muda, uno de los periodos de 
mayor demanda energética en la vida de las aves, incluyendo las aves marinas. Muchas de 
las aves marinas tienen periodos de crianza largos, con demanda continua de alimento por 
parte de las crías, que implican un desgaste físico y fisiológico para los padres (Drent y 
Dann 1980). Entre más recursos dediquen los padres a las crías y/o mejor alimentadas 
estén éstas, más probabilidades tendrán las crías de sobrevivir y reproducirse (Ryder 1967). 
Por ello, los padres tienden a maximizar la inversión en las crías, pero sin poner en riesgo o 
reducir su propia expectativa de vida y/o fecundidad futura (Gustafton y Sutherland 1988, 
Chastel 1995). 
Las aves marinas se caracterizan por tener una vida larga, una madurez sexual tardía 
y una tasa reproductiva anual baja (Schreiber y Burger 2002). Estas características de su 
historia de vida parecen ser adaptaciones a vivir en ambientes marinos donde la 
distribución de los recursos alimenticios es impredecible y se encuentra congregada en 
cardúmenes (Hamer et al. 2002). En algunas especies de aves marinas ante cambios en las 
variables ambientales, las aves exhiben variaciones en la expresión de sus parámetros 
reproductivos, como cambios en las fechas de puesta, disminución del tamaño de la puesta 
y reducción del número de pollos que crían (Jaquement et al. 2007, Tomita et al. 2009, 
Ancona et al. 2011). Dichas variaciones en la reproducción indican que los padres se 
adaptan para satisfacer las demandas propias y las de sus crías (Hamer et al. 2002, Velando 
y Alonso-Álvarez 2003), y que los parámetros reproductivos están regulados por la 
disponibilidad de sus presas (Le Corre 2001, Catry et al. 2009, Tomita et al. 2009). Los 
cambios en la condición corporal por el esfuerzo de una temporada pueden afectar el 
2 
 
esfuerzo a largo plazo (Drent y Daan 1980), pues si en una temporada reproductiva el 
esfuerzo es muy grande, es posible que al año siguiente no intenten reproducirse (Torres y 
Velando 2010, Giudici et al. 2010), reduciendo el número de pollos que pueden reclutarse a 
la población (Gustafsson y Sutherland 1988). 
En las aves marinas es común que ambos padres compartan las demandas de la 
incubación y de la crianza de los pollos (Nelson 1978, Schreiber y Burger 2002, Whittow 
2002). En el bobo de patas azules (Sula nebouxii) ambos padres comparten el cuidado 
parental, aunque el desgaste fisiológico parece diferir entre sexos. Durante la reproducción, 
las hembras tienen una mayor capacidad para regular la masa corporal, lo que les permite 
mantener su condición corporal y abastecer a los pollos, mientras que los machos carecen 
de esa capacidad de regulación y están trabajando en su límite máximo de esfuerzo 
(Velando y Alonso-Álvarez 2003). 
Las demandas energéticas durante la reproducción, aunadas a otros estresores, como 
los contaminantes, pueden aumentar la vulnerabilidad de los padres a mostrar efectos 
adversos en su salud. Los contaminantes de origen antropogénico han aumentado en los 
humedales por el desarrollo industrial y la práctica agrícola de verter los desechos a canales 
y drenes que eventualmente llegan a la costa (Páez-Osuna 2005). La concentración de 
desechos en agua y en sedimentos del medio marino lleva a la incorporación de metales 
pesados en diferentes organismos y a su transferencia a través de la cadena trófica (Luoma 
y Rainbow2005a). Las aves marinas como depredadores tope de estos sistemas pueden ser 
de los grupos más afectados (Burger y Gochfeld 2002). Las hembras pueden ser menos 
vulnerables a este aumento en la carga de contaminantes, pues tienen una ruta de excreción 
de metales que no poseen los machos: los huevos (Lewis et al. 1993). 
3 
 
En otras aves, el uso de las reservas lipídicas causa la movilización de algunos 
metales pesados debido a sus propiedades lipofílicas que les permiten almacenarse en el 
tejido adiposo (Debacker et al. 2000, Van-Wyk et al. 2001). Cuando las grasas se 
metabolizan para usarse, los metales unidos a éstas se pueden liberar en el torrente 
sanguíneo (Wolfe et al. 1998), aumentando la posibilidad de que los individuos manifiesten 
efectos negativos (Debacker et al. 2000). La expresión de efectos negativos durante la 
reproducción puede afectar la supervivencia de los adultos, y si los sexos difieren en su 
regulación de reservas y en su concentración de metales en sangre, el efecto negativo de los 
metales puede afectar la proporción de sexos y, de esta manera, la dinámica poblacional de 
la colonia (Burger y Gochfeld 2002). 
Es necesario evaluar los cambios en la condición corporal durante la reproducción, 
así como las concentraciones de metales pesados de manera que se conozca bajo qué 
escenario estas aves marinas pueden ser más vulnerables a los efectos tóxicos de los 
metales durante la época reproductiva; y si uno de los sexos es más susceptible. En el 
presente estudio usé al bobo de patas azules, un ave marina con dimorfismo sexual de 
tamaño, para caracterizar los cambios en la condición corporal, la concentración de 
mercurio, plomo, cadmio y zinc en sangre a lo largo de su temporada reproductiva y entre 
hembras y machos, además de identificar la relación entre la condición de los adultos y su 
concentración de metales pesados en sangre. 
 
4 
 
2 ANTECEDENTES 
2.1 Especie de estudio 
El bobo de patas azules se distribuye en las islas del Golfo de California, la costa oeste de 
América del sur y las islas Galápagos (Nelson 1978). En el Golfo de California está 
asociado con islas áridas y con relativa proximidad a aguas frías (Nelson 1978). Esta 
especie de bobo es socialmente monógama, con un periodo de reproducción extenso. Para 
iniciar su reproducción los individuos deben tener buena condición física porque de ello 
depende que encuentren pareja. El cortejo dura cerca de 40 días (Nelson 1978, Osorio-
Beristain y Drummond 1998). La elección de pareja y el esfuerzo reproductivo están 
regulados por la exhibición de señales honestas de buena condición, como el color de las 
patas (Torres y Velando 2010). El tamaño de puesta es entre uno y tres huevos, usualmente 
dos, que tardan 42 días en eclosionar (D’Alba y Torres 2007, Drummond et al. 1986). La 
etapa de incubación puede implicar costos energéticos considerables (Jakubas et al. 2008), 
pues los padres toman relevos en los turnos de incubación que, si son muy largos, pueden 
causar pérdida de la masa corporal (Whittow 2002). Los padres en buena condición 
resisten mejor los periodos de ayuno, con lo que se reduce la posibilidad de abandonar a sus 
huevos (Moreno 1989, Taylor 1994, Chastel et al. 1995). Una vez que los pollos 
eclosionan, ambos padres se encargan de alimentarlos por aproximadamente cuatro meses 
(Torres y Drummond 1999), regurgitándoles sardinas y anchoas (Nelson 1978, Drummond 
et al. 1986, Guerra y Drummond 1995). 
Crían de uno a tres pollos dependiendo de las condiciones climáticas y la 
disponibilidad de presas (Nelson 1978, Castillo-Guerrero 2009, Ancona et al. 2011). Los 
pollos son alimentados por ambos padres, pero cuando crecen las hembras pueden 
5 
 
alimentarlos más que los machos (Guerra y Drummond 1995). Esta diferencia entre sexos 
sugiere que las capacidades de hembras y machos durante la crianza son diferentes 
(Velando y Alonso-Álvarez 2003). Los machos incrementan su contribución de alimento 
continuamente hasta que los pollos tienen10 días y posteriormente se mantiene constante, 
mientras que las hembras continúan incrementando su contribución de alimento durante el 
crecimiento de los pollos, o cuando menos hasta que los pollos cumplen 35 días de nacidos, 
y por esto que se ha concluido que las hembras tienen un esfuerzo flexible dependiendo de 
las necesidades de los pollos (Guerra y Drummond 1995). Las hembras son 31% más 
pesadas que los machos y por lo tanto pueden almacenar mayor cantidad de grasas 
(Velando y Alonso-Álvarez 2003). Esta mayor cantidad de grasar sirve de amortiguamiento 
de reservas para las hembras, a diferencia de los machos que trabajan al máximo de su 
capacidad (Velando y Alonso-Álvarez 2003). 
 
2.3 Metales pesados 
Las aves marinas están expuestas a diversas formas de contaminación debido a que pasan la 
mayor parte de su tiempo en el océano donde se exponen a su adquisición por contacto 
externo, inhalación y, particularmente, ingestión en alimento y agua (Burger y Gochfeld 
2002). Algunos de los contaminantes de mayor preocupación son los metales pesados, 
como el mercurio (Hg), el plomo (Pb), el cadmio (Cd) y el zinc (Zn), ya que son los que se 
depositan en mayores concentraciones en los sistemas costeros (De la Lanza-Espino y 
Cáceres-Martínez 1994). 
La fuente de los metales pesados en los sistemas costeros y oceánicos se atribuye 
generalmente a las aguas negras provenientes de las ciudades y a los residuos de 
6 
 
agroquímicos transportados desde los cultivos (Ruiz-Fernández et al. 2003), aunque hay 
también otras fuentes. Para el mercurio existe una fuente atmosférica a nivel mundial por 
la quema de combustibles fósiles y las plantas generadoras de energía (Ruiz-Fernández et 
al. 2009), mientras que localmente puede derivar de agroquímicos, como fungicidas, 
mohocidas, pesticidas y fertilizantes, o provenir de fuentes naturales como la erosión, la 
inundación, el volcanismo y las surgencias (Dreher y Follmer 2004). Las concentraciones 
de plomo a nivel mundial se atribuyen al uso de la gasolina, aunque en Sinaloa no se ha 
encontrado relación entre las concentraciones de este metal en sedimentos de lagunas 
costeras y el volumen de la gasolina usada (Ruiz-Fernández et al. 2009). El plomo también 
proviene de pinturas a base de plomo, de municiones, de prácticas agrícolas o de fuentes 
naturales como la erosión (Eisler 1988). El cadmio procede de las fundidoras y de la 
producción industrial de baterías, pinturas y estabilizadores plásticos y, de manera natural 
se deriva del vulcanismo, de los incendios forestales y de las partículas liberadas de la 
vegetación terrestre, aunque es un elemento relativamente raro en el ambiente (Eisler 
1985). En Sinaloa las concentraciones de zinc provienen de la agricultura intensiva y del 
uso de fertilizantes y de fungicidas enriquecidos con manganeso, cobre y zinc (Izaguirre-
Fierro et al. 1992, Soto-Jiménez 2002, Ruelas-Inzunza et al. 2010). 
Los metales pesados se dividen en esenciales y no esenciales, siendo los primeros 
aquellos que se involucran en alguna función metabólica, son regulados generalmente 
dentro de los individuos y exhiben pocas variaciones interpoblacionales (Walsh 1990). Los 
metales esenciales están asociados con numerosas metaloenzimas y metaloproteínas 
(Thompson 1990). Los metales no esenciales, aquellos de los que no se conocen funciones 
metabólicas, exhiben variaciones interpoblacionales amplias y se acumulan con la edad 
(Walsh 1990). 
7 
 
Los organismos tienen cierta capacidad para regular los metales no esenciales. Tal 
es el caso de ciertas proteínas como las metalotioneinas que son producidas por los 
eritrocitos y secuestran a los metales manteniéndolos en forma no disponible (Church et al. 
1993). Estas metaliotioneinas tienen un rol de destoxificación para el mercurio, el cadmio 
(Langston 1990) y el plomo (Church et al. 1993). Asimismo existen “cuerpos de inclusión 
nuclear” que sirven como sitios de almacenamiento de los metales, como el plomo (Lumeij 
1985). 
No obstante, los niveles excesivos de mercurio causan: bajo peso de los huevos, 
adelgazamiento del cascarón del huevo y malformaciones embrionarias; en los pollos, tasas 
de eclosión, crecimiento y sobrevivencia reducidas; en los adultos, alteraciones en el 
comportamiento como poner huevos fuera del nido y esterilidad; y en todas las edades, 
causa encogimiento y lesiones neuronales (Scheuhammer 1987; Burger y Gochfeld 2002). 
Un exceso en el nivel de plomo en la dieta afecta a todos los sistemas del cuerpo y 
puede llegar a causar la muerte. Síntomas de envenenamiento por plomo incluyen 
malformaciones anatómicas, pérdida de apetito, letargo, debilidad, temblores, locomoción 
impar, poca percepción de balance y otros efectos neurológicos (Burger y Gochfeld 2002). 
El plumbismo o saturnismo, como se le llama al envenenamiento crónico por plomo, es 
inusual en humanos, pero es común en aves y otros animales (De Francisco et al. 2003). 
El exceso de cadmio en sangre de los adultos produce una reducción de la 
producción de huevos y adelgazamiento de sus cascarones (Leach et al. 1979), daño 
testicular y alteraciones del comportamiento, como no reaccionar ante amenazas 
(Scheuhammer 1987). Por último, los niveles excesivos de zinc en la dieta de los adultos 
producen enteritis, diarreas, anorexia e incluso la muerte (Eisler 1993, Zdziarski et al. 
1994). 
8 
 
La toxicidad de los metales depende de una variedad de factores, como la forma 
química del elemento, la dosis, la ruta de exposición, la especie, la edad, el género y la 
condición física del individuo (Burger y Gochfeld 2002). Las rutas de salida más comunes 
de los metales pesados son las heces, la muda y los huevos (Monteiro y Furness 2000), por 
lo que existe una menor concentración de metales pesados en hembras, las cuales reducen 
sus concentraciones al incluirlas en los huevos (Braune y Gaskin 1987, González-Solís et 
al. 2002). Se cree que las hembras de la gaviota argéntea (Larus argentatus) excretan 20% 
más mercurio a través de los huevos que lo que los machos pueden excretar a través de las 
plumas (Lewis et al. 1993). 
En Sinaloa se ha detectado la presencia de mercurio (Ruelas-Inzunza et al. 2011), 
plomo, cadmio y zinc en la ictiofauna costera (Izaguirre-Fierro et al. 1992, Ruelas-Inzunza 
y Páez-Osuna 2007, Astorga-Rodríguez 2009, Ruelas-Inzunza et al. 2010). En su mayoría 
las concentraciones no mostraron niveles dañinos para el consumo humano (NOM-027-
SSA1-1993). Aunque, dado el consumo abundante de productos pesqueros en la región, el 
mercurio es un riesgo potencial para la salud (Ruelas-Inzunza et al. 2011). 
Con el fin de monitorear los riesgos asociados con el consumo de productos 
pesqueros, se pueden usar las aves como centinelas de la contaminación ambiental (Burger 
y Gochfeld 2004). En Sinaloa se ha encontrado mercurio en tejidos de varias especies de 
aves: Fulica americana, Recurvirostra americana, Dendrocygna autumnalis y Anas 
cyanoptera (Angulo-García 2002), Anas crecca, A. acuta, A. americana, A. discors, A. 
clypeata, A. cyanoptera, Aythya affinis, D. autumnalis y Phalacrocorax brasilianus 
(Raygoza-Viera 2004, Raygoza-Viera et al. 2013). En algunos casos las concentraciones 
de mercurio eran del mismo orden de magnitud que las concentraciones registradas en 
sitios contaminados por este metal (Angulo-García 2002). El plomo en estas mismas 
9 
 
lagunas fue alto en hígado de varias especies de patos (Anas crecca, A. acuta, A. 
americana, A. discors, A. clypeata, A. cyanoptera, Aythya affinis, D. autumnalis), aunque 
no se detectó en el cormorán (Phalacrocorax brasilianus) (Calderón-Rodríguez 2005). El 
zinc se detectó en órganos de Fulica americana, Charadrius vociferus, Pelecanus 
occidentalis y Phalacrocorax olivaceus (Ruelas-Inzunza 2001) y en patos (Anas crecca, A. 
acuta, A. americana, A. discors, A. clypeata, A.cyanoptera, Aythya affinis, D. autumnalis; 
Calderón-Rodríguez 2005). La concentración de zinc en patos fue mayor al valor de 
referencia establecido para aves en áreas contaminadas (Calderón-Rodríguez 2005). Estos 
estudios en órganos son muy útiles, aunque a nivel mundial existe una tendencia a cambiar 
al uso de técnicas no invasivas como el usar la sangre, las plumas o el huevo (Eisler 1981, 
Tasker y Furness 2003). 
 
2.4 Metales pesados y condición corporal 
Un aumento en la concentración de metales pesados en los tejidos se ha asociado con el 
decremento de los lípidos (Debacker et al. 2000). En un pato marino (Somateria mollisima) 
durante los periodos de ayuno, que llevaron a una pérdida de masa corporal, algunos 
metales aumentaron su concentración en órganos como el riñón y el hígado, pero una vez 
que los individuos ganaron peso, los metales se diluyeron en el tejido que se expandió 
(Wayland et al. 2002). 
Los metales pesados como el mercurio son lipofílicos (Scheuhammer 1987), y el 
zinc y el plomo se han encontrado en mayores concentraciones en el tejido adiposo (Van-
Wyk et al. 2001). En un ave marina (Uria aalge) el cambio en el uso de las grasas se 
relacionó con la movilización del contenido metálico en el cuerpo del individuo (Debacker 
10 
 
et al. 2000). Cuando el contenido metálico en grasas se libera en el torrente sanguíneo, 
circula libremente en el cuerpo del individuo y puede llegar a cruzar barreras e incluirse en 
órganos sensibles como el cerebro (Wolfe et al. 1998). De manera que la exposición 
crónica puede no tener efectos a corto plazo que causen la muerte o efectos agudos, pero 
puede llegar a tener consecuencias al hacer a los individuos más susceptibles a 
enfermedades, a aumentar el estrés, o a afectar las funciones reproductivas (Di Giulio y 
Scanlon 1985). 
 
3 JUSTIFICACIÓN 
Con el fin de estudiar la dinámica de metales pesados en una especie de ave marina, se 
eligió al bobo de patas azules como modelo de estudio ya que: i) su comportamiento 
reproductivo y de alimentación son relativamente bien conocidos, ii) su presencia espacial 
y temporal es predecible, iii) es sencillo de muestrear, iv) se puede obtener volumen de 
muestra de sangre suficiente para el análisis, v) requiere un tiempo breve de manipulación y 
vi) no se requiere sacrificar al individuo. 
En este estudio se analizaron aquellos metales pesados que causan efectos subletales 
y letales en los organismos, y que se han registrado en lagunas costeras de Sinaloa, 
mientras que para evaluar la condición corporal de los sujetos de estudio se utilizaron 
metabolitos plasmáticos (triglicéridos y B-OH-Butirato), que han sido validados como un 
buen indicador de ello. 
Evaluar las variaciones en la condición corporal y en la concentración de metales 
pesados en sangre de bobo de patas azules dentro de la temporada reproductiva y conocer si 
existen diferencias entre hembras y machos, permitirá conocer si existen etapas o sexos 
11 
 
donde los individuos son más vulnerables a factores de aniquilamiento. Esto resulta 
importante en una especie clasificada en la categoría de riesgo “protección especial” de la 
Norma Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010 y que es usada como especie 
bandera por la CONANP. Por otro lado, la información será útil como referencia de lo que 
posee en contaminantes disponibles el sistema lagunar Bahía de Santa María. 
 
4 HIPÓTESIS 
1. La concentración de triglicéridos es alta al inicio de la temporada reproductiva (aves en 
buena condición) y disminuye conforme transcurre la temporada reproductiva; la 
concentración de B-OH-Butirato (reflejo de uso de reservas energéticas) aumenta en 
este mismo lapso. Estos cambios ocurren debido al incremento en las demandas de 
cuidado parental durante la temporada reproductiva. 
2. Los machos tienen concentraciones de B-OH-Butirato más altas que las hembras, 
debido a un estrés nutricional mayor, al no tener un amortiguamiento de reservas como 
las hembras. 
3. Los bobos de patas azules en la Isla el Rancho en la Bahía Santa María, Sinaloa tienen 
niveles detectables de mercurio, plomo, cadmio y zinc en sangre debido a que habitan y 
se alimentan en un sistema con niveles altos de tales metales disponibles. 
4. Las concentraciones de mercurio, plomo, cadmio y zinc son mayores en machos que en 
hembras, debido a que las hembras transfieren metales a los huevos. 
5. Las concentraciones de mercurio, plomo, cadmio y zinc en la sangre se incrementan 
con la reducción de la condición corporal. En consecuencia, cuanto mayor son las 
12 
 
concentraciones de B-OH-Butirato (movilización de reserva de grasas) mayores son las 
concentraciones de mercurio, plomo, cadmio y zinc) en sangre. 
 
5 OBJETIVOS 
5.1 General 
Caracterizar la condición corporal y determinar la concentración de mercurio, 
plomo, cadmio y zinc en sangre de una población de bobo de patas azules Sula nebouxii en 
la Isla el Rancho, Sinaloa durante las temporadas reproductivas 2010-2011 y 2011-2012. 
 
5.2 Específicos 
1. Caracterizar la condición corporal por medio de los metabolitos plasmáticos en los 
individuos de bobo de patas azules durante las diferentes etapas de la reproducción. 
2. Comparar la condición corporal entre sexos y determinar si hay diferencias durante 
las etapas de la reproducción de acuerdo a las demandas de cada una. 
3. Determinar las concentraciones en sangre de mercurio, plomo, cadmio y zinc en los 
individuos de bobo de patas azules en Isla El Rancho, Sinaloa durante la temporada 
reproductiva. 
4. Determinar si las concentraciones de mercurio, plomo, cadmio y zinc son menores 
en las hembras que en los machos durante la temporada reproductiva y si existe 
efecto de destoxificación de las hembras por la puesta del huevo. 
13 
 
5. Evaluar si existe relación entre el uso de las reservas lipídicas y la movilización de 
mercurio, plomo, cadmio y zinc en sangre en bobo de patas azules de Isla El 
Rancho durante la temporada reproductiva. 
 
6 ÁREA DE ESTUDIO 
El sistema lagunar Bahía de Santa María se encuentra en la costa oriental del Golfo de 
California entre los paralelos 24° 50´ y 25° 10´N y los meridianos 107° 55´ y 108° 20´O 
(Figura 1). Este sistema limita al oriente con la planicie costera de Sinaloa y al occidente 
con la barrera arenosa Isla Altamura. La laguna está separada del Golfo de California por 
esta barrera arenosa de 32 km de longitud y 1 km de ancho, con dunas de 10 m de altura, 
que presenta cambios considerables en épocas de tormenta (Galaviz et al. 1990). La bahía 
se comunica con el mar por dos bocas: la boca sur con una anchura de 3.6 km y en donde 
las profundidades alcanzan hasta 20 m; y la boca norte, con una anchura de 5.6 km y una 
profundidad máxima de 12 m, la profundidad máxima del cuerpo lagunar es de 24 m y la 
media ha sido estimada en 7 m (Páez-Osuna et al. 2007). 
La cuenca de drenaje asociada tiene una extensión de 782,674 ha donde reside una 
población de 169,232 habitantes (Páez-Osuna et al. 2007). Existen cinco comunidades 
costeras que bordean Bahía de Santa María: Dautillos y Yameto por parte del municipio de 
Navolato y La Reforma, Costa Azul y Playa Colorada por parte del municipio de Angostura 
(CI 2003). El principal uso productivo de la tierra en la región es la agricultura, tanto de 
riego como de temporal (193,481 y 184,547 ha, respectivamente). Entre los principales 
cultivos agrícolas que se practican en la región sobresalen el maíz, trigo, garbanzo, sorgo y 
14 
 
frijol. En su alrededor se hallan instaladas cerca de 7,725 ha de estanques de cultivo de 
camarón, principalmente en los extremos norte y sur de la laguna (Páez-Osuna et al. 2007). 
 
Figura 1. Localización geográfica de Isla El Rancho, Bahía de Santa María en el Golfo de 
California. 
El principal efluente hacia Bahía de Santa María era el rio Mocorito, aunque, 
después de la construcciónde la presa Eustaquio Buelna en 1973, su aporte es reducido y la 
mayor afluencia de agua dulce proviene de las aguas servidas de la actividad agrícola 
(Páez-Osuna et al. 2007). A partir del año 2004, la laguna recibe agua de la planta de 
tratamiento de aguas residuales municipales de Culiacán, a través del estero del Tule (Páez 
15 
 
Osuna et al. 2007). El sistema tiene un recambio de agua de mar del 42.7%, que 
corresponde al tiempo de renovación de 4.4 ciclos de marea, equivalente a 2.3 días, y es el 
tiempo disponible para que los contaminantes sean trasladados hacia el mar abierto después 
de ser incorporados en el cuerpo lagunar (Heredia 1999). El tiempo de residencia del agua 
es suficiente para que los tóxicos sean absorbidos y acumulados en el bentos, flora y fauna 
del sistema (Heredia 1999). De acuerdo con modelos físicos de corrientes de convergencia-
divergencia, la dirección dominante a donde se dispersan los contaminantes es hacia la boca 
norte, aunque los efluentes de Costa Azul también pueden viajar al sur (Montaño y Páez-
Osuna 2012). La precipitación media anual en este sistema lagunar oscila entre los 400 y 
500 mm con las mayores precipitaciones en verano y las mínimas en invierno (Páez-Osuna 
et al. 2007). 
En la boca norte de Bahía de Santa María se encuentra la Isla el Rancho (25°10´N, 
108°23´O), la cual es una isla arenosa de aproximadamente 200 hectáreas. En esta isla se 
reproducen 10 especies de aves marinas, entre las que se encuentra el bobo de patas azules. 
La colonia de esta especie está ubicada entre dunas de arena de 4 m de alto que rodean un 
área plana, menor a una hectárea (Castillo-Guerrero y Mellink 2011). En 2011 y 2012 se 
calcularon aproximadamente 3000-3500 parejas anidando. En otras colonias del bobo de 
patas azules se determinó que hacen uso de un área aproximada de 30-40 km alrededor de 
la colonia para alimentarse durante la época reproductiva (Zavalaga et al. 2008; 
Weimerskirch et al. 2009). 
 
16 
 
7 MÉTODOS 
7.1 Trabajo de campo 
La Isla El Rancho se visitó durante las temporadas reproductivas 2010–2011 y 2011–2012, 
entre los meses de Noviembre y Mayo. Se realizaron dos salidas por mes que incluyeron 5 
días efectivos de trabajo en la colonia. Al principio de cada temporada se seleccionaron al 
azar los nidos que serían estudiados en visitas subsecuentes. Estos nidos se marcaron con 
estacas de madera. De cada pareja se tiene un historial detallado que incluye: i) si al 
finalizar el cortejo pusieron huevos; ii) el número de huevos puestos; iii) el volumen de los 
huevos, calculados mediante la función 0.00051 × (LB2) + 1.22 (LB largo y ancho por sus 
siglas en inglés, Clifford y Anderson 2002), cuando no se midieron todos los huevos se 
realizó una predicción de volumen de acuerdo con el peso del huevo considerando el orden 
de puesta; iv) la fecha de puesta, la cual se calculó con la fecha de eclosión del pollo 
sustrayendo los 42 días de incubación; v) la fecha de eclosión se calculó con una curva de 
predicción de edad a partir de las medidas de los pollos; vi) el número de pollos criados; y 
vii) el número de pollos que llegaron a la edad de volantón. 
Se tomaron muestras de sangre de las diferentes familias, en una ocasión en la 
temporada 2010-2011 y en varias ocasiones en la temporada 2011-2012. Los adultos se 
capturaron con ayuda de una red de mano y se les midió el culmen, la ulna y el tarso. Al 
obtener las muestras de sangre, se determinó el sexo de cada individuo por medio del 
tamaño corporal y de la pupila, así como el sonido que emiten. Las hembras son más 
grandes, tienen una pupila más gruesa e irregular y emiten un sonido más ronco que los 
machos. De cada adulto se registró la etapa de la reproducción denominada como: i) 
cortejo (temporada 2011–2012); ii) incubación (cuidado del huevo); iii) crianza de los 
17 
 
pollos (cuidado de crías que tenían edad de 4 a 5 semanas de edad); y iv) crianza de los 
volantones (pollos de 10 a 12 semanas de edad con plumaje juvenil casi completo o que 
hayan realizado su primer vuelo). La muestra de sangre se extrajo a los adultos con una 
aguja medida 25G directamente de la vena braquial. Se recolectó un máximo de 0.5 ml 
para el análisis de condición corporal y de 2 ml para el análisis de metales pesados 
(mercurio, plomo, cadmio y zinc). Se obtuvieron 219 muestras, 106 pertenecientes a 
hembras y 113 a machos. 
 
7.2 Condición corporal 
La condición corporal de los individuos puede evaluarse con los metabolitos plasmáticos 
(Jenni-Eiermann y Jenni 1998). Los triglicéridos aparecen en el torrente sanguíneo durante 
el proceso de absorción de los ácidos grasos provenientes de la dieta o bien cuando son 
sintetizados por el hígado y transportados al tejido adiposo donde serán almacenados 
(Villegas-Sánchez 2007). Niveles elevados de triglicéridos en el plasma son indicadores de 
una buena alimentación (Jenni-Eiermann y Jenni 1994, Jenni and Schwilck 2001) y se 
correlacionan positivamente con la cantidad de grasa corporal del individuo (Quillfeldt et 
al. 2004). Por lo contrario, en periodos de ayuno, los triglicéridos del tejido adiposo son 
hidrolizados, liberándose al plasma ácidos grasos libres y glicerol que son transportados a 
los tejidos para ser usados como fuente de energía (Villegas-Sánchez 2007). El B-OH-
Butirato es un cuerpo cetona sintetizado desde los ácidos grasos que remplaza a la glucosa 
cuando el ave se encuentra en periodos de estrés nutricional (Jenni-Eiermann y Jenni 1994, 
1998). El B-OH-Butirato se ha usado como referencia de pérdida de masa corporal (Jenni-
Eiermann y Jenni 1998). Los metabolitos plasmáticos ofrecen una evaluación rápida y 
18 
 
repetible del metabolismo y del estado fisiológico de las aves de vida silvestre (Jenni-
Eiermann y Jenni 1998). Estos índices fisiológicos indican las variaciones en la condición 
corporal durante un tiempo previo a la obtención de la muestra (Jenni-Eiermann y Jenni 
1994). 
 
Para evaluar las concentraciones de metabolitos, se obtuvo una muestra de sangre por 
individuo. La muestra se colocó en un tubo y se esperó dos horas a que se formara un 
coágulo para facilitar la separación de las células rojas y el suero. Posteriormente la 
muestra se centrifugó a 10,000 r.p.m durante 10 minutos, tras lo cual se guardó el suero en 
un tubo separado y se mantuvo en hielo hasta su llegada al laboratorio. En el laboratorio, 
las muestras se mantuvieron congeladas en un ultracongelador a -72°C. Los metabolitos se 
determinaron por medio de ensayos colorimétricos en un espectrofotómetro de microplacas, 
para lo cual el suero, de cada tubo, se colocó en una placa. Cada metabolito se analizó con 
el volumen de la muestra correspondiente junto con los reactivos recomendados por 
Menagent (Menarini diagnostics). Las concentraciones obtenidas de los triglicéridos, el 
glicerol y el B-OH-Butirato se determinaron en mg/dL. Se calcularon los triglicéridos 
reales (los triglicéridos reales son la concentración de triglicéridos totales sin el glicerol). 
Todas las determinaciones se realizaron a 37°C y se verificó el control y el calibrador en 
cada placa. 
 
7.3 Metales pesados 
La concentración de metales pesados en la sangre refleja periodos cortos de exposición 
(Scheuhammer 1987, Burger y Gochfeld 2004, Franson et al. 2004) y el estado de la 
19 
 
sustancia tóxica en el cuerpo del individuo (Henny y Mecker 1981). Las muestras de 
sangre para metales pesados (mercurio, plomo, cadmio y zinc) se recolectaron en tubos 
Vacutainer® y se mantuvieron en hielo hasta su arribo al laboratorio. En el laboratorio, las 
muestras se liofilizaron durante 72 horas (-44°C y 133x10-3 mBar) en una liofilizadora 
LabConco modelo 12. Las muestras liofilizadas se predigerieron durante una noche (cerca 
de 14 horas) con 5 ml de ácido nítrico concentrado (HNO3), usando recipientes de Teflón 
(Savillex).Al día siguiente se calentaron en una estufa de baño de arena a 120°C durante 3 
horas. Una vez digerida, cada muestra se aforó con agua milliQ a 10, 15 y 20 ml 
correspondientes a muestras de <0.2, <0.4 y <0.6 gr, respectivamente. Las muestras 
digeridas se almacenaron usando contenedores de polietileno, previamente lavados (Moody 
y Lindstrom 1977). 
Las concentraciones de mercurio, plomo, cadmio y zinc se determinaron por 
espectrofotometría de absorción atómica, usando un equipo Varian SpectrAA220. Para 
determinar la concentración de mercurio se utilizó un generador de hidruros. El método 
consiste en reducir el mercurio a su estado elemental con ayuda de una solución reductora 
(Loring y Rantala 1992), en este caso el cloruro estañoso (SnCl2). El vapor de mercurio se 
conduce a través de una celda de absorción en el equipo analizador para obtener el valor de 
su concentración (Hatch y Ott 1968). El cadmio y el plomo se analizaron con la ayuda de 
un horno de grafito acoplado. El zinc se analizó por medio del método de flama. Para 
comprobar los procedimientos se analizó material de referencia certificado DOLT-4, el cual 
está hecho de hígado de cazón espinoso liofilizado (Squalus acanthias) (Tabla I). 
Todos los valores de concentración se ajustaron considerando el peso seco de la 
muestra, el volumen de aforo de la solución de digestión, la lectura en el equipo analizador 
20 
 
(corregida restándole el blanco, el cual fue leído cada 15 muestras para controlar si hubo 
contaminación) y el factor de dilución. 
 
Concentración del metal = (Lectura de la muestra × factor de dilución) × aforo (ml) 
Peso seco de la muestra (g) 
 
Tabla I. Valores obtenidos del material de referencia (media ± error estándar) comparado 
con los establecidos en el certificado DOLT-4. 
 
 Valor de referencia Valor obtenido Tasa de recuperación 
Mercurio (Hg) 2.58 ± 0.22 2.38 ± 0.92 92% 
Cadmio (Cd) 24.3 ± 0.8 24.01 ± 0.06 98% 
Plomo (Pb) 0.16 ± 0.04 0.14 ± 0.03 92% 
Zinc (Zn) 116 ± 6 125 ± 9 108% 
 
El límite de detección se calculó mediante el análisis de una serie repetida de soluciones 
con niveles muy cercanos a cero y/o blancos, con el fin de obtener la concentración mínima 
detectable por el equipo analizador. A éstas lecturas se les calculó el error estándar y se 
multiplicó por dos (Christian, 1980). Para el mercurio el límite de detección fue 0.07 ppm, 
para el cadmio 0.05 ppm, para el plomo 0.36 ppm y para el zinc 1.47 ppm. 
 
21 
 
7.1 Análisis estadísticos 
7.1.1 Metabolitos plasmáticos 
Se realizaron pruebas de normalidad a los valores de la concentración de los metabolitos 
plasmáticos. Las concentraciones de B-OH-Butirato se distribuyeron de manera normal y 
las concentraciones de triglicéridos se transformaron en su logaritmo natural [LN 
(concentración+1)]. Las concentraciones de los metabolitos plasmáticos pueden verse 
afectadas por diversos factores, por lo que previo al análisis general, se probó el efecto de 
los covariados sobre ellos a través de regresiones múltiples. Los metabolitos plasmáticos 
varían de acuerdo con el alimento consumido (Jenni-Eirmann y Jenni 1994, Bauch et al. 
2010) y el alimento puede variar conforme el transcurso del día, pues los bobos son 
cazadores diurnos (Yoda y Kohno 2008), debido a esto se probó el efecto de la hora del día. 
Desde la captura del individuo hasta la extracción de la muestra, los triglicéridos 
disminuyen y el B-OH-Butirato aumenta (Acevedo-Seaman et al. 2006), por lo que se 
incluyó en estos análisis el tiempo de manipulación. En otras aves marinas, individuos en 
mejor condición corporal tienden a reproducirse más temprano en la temporada (Arnold et 
al. 2004), por lo que se incluyó, como variable, la fecha de puesta. La fecha de puesta fue 
estandarizada con respecto a la mediana de eclosión de cada temporada (Frederiksen et al. 
2004, Reed et al. 2009, Castillo-Guerrero et al. 2011). La concentración de los metabolitos 
puede variar de acuerdo con el tamaño de los individuos, por lo que se eligió la longitud de 
ulna para probar su efecto. Los covariados que resultaron significativos (P < 0.05) se 
incluyeron en el análisis general (Guglielmo et al. 2002, Seaman 2003). 
Para conocer las variaciones en la condición corporal entre las etapas de la 
reproducción y entre sexos se realizó un análisis general a través de un Modelo Lineal 
22 
 
General (de ahora en adelante GLM, por sus siglas en ingles). Este análisis incluyó el 
metabolito plasmático como variable dependiente, sexo y etapa reproductiva como factores 
categóricos, y los covariados que resultaron significativos. El análisis de la temporada 
2011-2012 incluyó al individuo como factor aleatorio en el modelo, ya que el muestreo 
incluyó medidas repetidas de cada individuo. 
Se realizaron análisis estadísticos de cada una de las etapas de la reproducción. En 
todas se incluyó como factor sexo y, para el cortejo, si hubo o no puesta de huevo; para la 
incubación, el número de huevos; para la etapa de crianza de los pollos o de los volantones, 
el número de pollos o de volantones, respectivamente. En la etapa del cortejo hubo 
individuos que no pusieron huevo, por lo tanto no tenían fecha de puesta y no fue probada 
como covariado. 
Una gran cantidad de estudios de condición corporal en aves marinas solo considera 
a la masa corporal (corregida o no por el tamaño) como indicador de la condición corporal 
de los individuos (Taylor 1994, Chastel et al. 1995, Wayland 2002, Tveera y Christensen 
2002, Jakubas 2008). En el presente estudio se realizó un GLM con la masa corporal como 
variable dependiente, sexo y etapa reproductiva como factores categóricos y se probaron 
los covariados de la hora del día, la fecha de puesta y la longitud de la ulna. 
En todos los GLM, el modelo se redujo de acuerdo con el siguiente criterio: se 
eliminaron las interacciones no significativas y luego los factores no significativos. Los 
análisis se realizaron con el programa Statistica versión 7.1. 
 
23 
 
7.1.2 Metales pesados 
Las concentraciones de plomo y de cadmio no se analizaron estadísticamente por 
presentarse a concentraciones por debajo del límite de detección. Para las concentraciones 
de mercurio y de zinc se obtuvieron lecturas únicas o con réplicas, mayores a los límites 
inferiores de detección. A los datos con réplica se les calculó el promedio, la desviación 
estándar y el coeficiente de variación por individuo. Las concentraciones de mercurio y 
zinc se distribuyeron de manera normal. 
Previo a los análisis estadísticos se determinó el efecto de los covariados. El 
principal ingreso de los metales es la dieta (Luoma y Rainbow 2005b) y dado que puede 
variar el alimento consumido en el transcurso del día, se consideró la hora del día como 
covariado. Las concentraciones de los metales pueden diluirse cuando los individuos son 
más pesados (Wayland et al. 2002), por lo que se consideró la masa corporal. Aves más 
viejas y experimentadas pueden llegar más temprano a la colonia a reproducirse (Gochfeld 
1980, Arnold et al. 2004) y existe una relación en la acumulación de metales con la edad 
(Thompson 1990), por lo que se consideró la fecha de puesta. Los covariados que 
resultaron tener un efecto significativo (P < 0.05) se incluyeron en un Modelo Lineal 
General (GLM). Los GLM incluyeron como variable dependiente la concentración del 
metal pesado y, como factores categóricos, el sexo y la etapa. Para la temporada 2011-
2012 se incluyó al individuo como factor aleatorio para controlar las medidas repetidas. Se 
realizaron análisis estadísticos para cada etapa, de manera similar a los análisis realizados 
con los metabolitos plasmáticos. 
Adicionalmente se realizó una regresión entre la concentración de mercurio o zinc 
en sangre de hembras (más próxima después de la puesta) y el volumen de huevos puestos. 
24 
 
En la temporada2011-2012 se calculó un índice de pérdida de metales en sangre 
(concentración prepuesta-concentración postpuesta) para mercurio y zinc en hembras. Con 
este índice y el volumen de los huevos puestos se realizó una regresión para determinar si 
existía una reducción en la concentración de metales posterior a la puesta en las hembras. 
 
7.1.3 Metales pesados y condición corporal 
Para los individuos de los cuales se obtuvo suficiente muestra para determinar las 
concentraciones de los metabolitos plasmáticos y las concentraciones de los metales 
pesados se les incluyeron en estos análisis. Previo a los análisis a las concentraciones se les 
probaron el efecto de los covariados (ver arriba). Si algún covariado resultó significativo se 
calcularon los residuales (la diferencia entre los valores observados y los valores que se 
ajustan al modelo predicho, que incluye el covariado). Para los análisis se utilizaron estos 
residuales de las concentraciones de los metabolitos plasmáticos y/o los residuales de las 
concentraciones de mercurio o zinc. Cuando no fue necesario controlar por ningún 
covariado se utilizaron los datos sin transformar. Los residuales o los valores, según el 
caso, se usaron para evaluar la relación entre la condición corporal y la concentración de 
mercurio, plomo, cadmio y zinc mediante regresiones lineares para cada temporada, sexo y 
etapa. El modelo incluyó la concentración del metal o su residual como variable 
dependiente y la concentración del metabolito plasmático o su residual como variable 
independiente. 
 
25 
 
8 RESULTADOS 
8.1 Condición corporal 
En la temporada 2010-2011 la masa corporal aumentó en el transcurso del día (t89 = 2.10, P 
= 0.03, pendiente = 13.77, r2 = 0.01) y con la longitud de ulna (t89 = 15.06, P < 0.01, 
pendiente = 19.95, r2 = 0.70); la fecha de puesta no afecto de manera significativa la masa 
corporal (t89 = -1.64, P = 0.10). La masa corporal (controlada por la hora del día y la 
longitud de la ulna) fue mayor en las hembras, particularmente durante la crianza de los 
pollos, mientras que en los machos la masa corporal se incrementó después de la 
incubación (interacción sexo × etapa: F2, 88 = 4.57, P = 0.01, Fig. 2). 
 
 
Figura 2. Masa corporal (media ± error estándar) del bobo de patas azules Sula nebouxii en 
las diferentes etapas de la reproducción, en la isla El Rancho, Sinaloa durante la 
temporada reproductiva 2010-2011. Las medias están ajustadas al covariado que se 
muestra en la parte superior derecha. Se muestra la pendiente del covariado (m) y 
su coeficiente de determinación (r2). El tamaño de la muestra (n) aparece debajo de 
las etiquetas de las etapas de la reproducción y corresponde a machos/hembras. 
26 
 
En la temporada 2011-2012, entre mayor la longitud de la ulna, mayor era la masa 
corporal (t91 = 12.01, P < 0.01, pendiente = 22.13, r2 = 0.62); la hora del día (t91 = 1.02, P = 
0.30) y la fecha de puesta (t91 = -1.87, P = 0.06) no afectaron de manera significativa la 
masa corporal. No fue significativa la interacción (sexo × etapa: F3, 111 = 1.64, P = 0.18) ni 
las etapas de la reproducción (F3, 114 = 0.35, P = 0.78); pero las hembras tuvieron 21.7% 
mayor masa corporal (controlada por la longitud de la ulna) que los machos (F1, 117 = 24.63, 
P < 0.01). 
 
8.2 Metabolitos plasmáticos 
8.2.1 Temporadas 
En la temporada 2010-2011, la concentración de los triglicéridos sanguíneos fue más alta 
conforme avanzó el día (t88 = 2.95, P < 0.01, pendiente = 0.14, r2 = 0.09) y entre más 
temprano era la fecha de puesta (t88 = -1.99, P = 0.04, pendiente = -1.86, r2 = 0.04); el 
tiempo de manipulación (t88 =0.40, P = 0.68) y la longitud de la ulna (t88 = 0.97, P = 0.33) 
no afectaron de manera significativa la concentración de triglicéridos en sangre. No fue 
significativa la interacción (sexo × etapa F2, 86 = 0.24, P = 0.78) ni los sexos (F1, 88 = 2.13, P 
= 0.14); pero durante la incubación, las concentraciones de los triglicéridos sanguíneos 
(controlados por la hora del día y la fecha de puesta) fueron menores a las concentraciones 
durante la crianza de los volantones (F1 ,89 = 4.18, P = 0. 01, Tukey HSD < 0.01, Fig. 3). La 
concentración de B-OH-Butirato sanguíneo fue menor entre mayor la longitud de la ulna 
(t87 = -2.96, P < 0.01, pendiente = -0.21, r2 = 0.10); la hora del día (t87 = -0.04, P = 0.96), el 
tiempo de manipulación (t87 = 0.17, P = 0.86) y la fecha de puesta (t87 = 1.36, P = 0.17) no 
afectaron de manera significativa la concentración de B-OH-Butirato. No fue significativa 
27 
 
la interacción (sexo × etapa de la reproducción: F2, 89 = 1.17, P = 0.31), los sexos (F1, 89 = 
1.06, P = 0.30) ni las etapas de la reproducción (F2, 92 = 1.65, P = 0.19) en las 
concentraciones de B-OH-Butirato sanguíneo (controlado por la longitud de la ulna). 
 
 
Figura 3. Concentración de los triglicéridos (logaritmo natural; concentración +1) (media ± 
error estándar) del bobo de patas azules Sula nebouxii en las diferentes etapas de la 
reproducción durante la temporada reproductiva 2010-2011. Las letras diferentes 
sobre las barras corresponden a los resultados de las pruebas de Tukey para indicar 
las diferencias significativas (P < 0.05) entre etapas. Las medias están ajustadas al 
covariado que se muestra en la parte superior derecha. Se muestra la pendiente (m) 
y coeficiente de determinación (r2) del covariado. El tamaño de la muestra (n) 
aparece debajo de las etapas de la reproducción. 
En la temporada 2011-2012, la concentración de los triglicéridos sanguíneos fue 
mayor entre mayor la longitud de la ulna (t90 = 3.16, P < 0.01, pendiente = 0.05, r2 = 0.12); 
la hora del día (t90 = -1.00, P = 0.31), el tiempo de manipulación (t90 = 0.52, P = 0.60) y la 
fecha de puesta (t90 = 0.62, P = 0.53) no afectaron de manera significativa las 
28 
 
concentraciones de triglicéridos sanguíneos. Las concentraciones de estos triglicéridos 
(controlados por la longitud de la ulna) fueron mayores durante el cortejo, particularmente 
en las hembras (interacción sexo × etapa: F3, 111 = 7.18, P < 0.01, Fig. 4). La concentración 
de B-OH-Butirato sanguíneo fue menor entre mayor fue la longitud de la ulna (t85 = -3.20, P 
< 0.01, pendiente = -0.31, r2 = 0.10); la hora del día (t85 = 0.06, P = 0.94), el tiempo de 
manipulación (t85 = -0.97, P = 0.33) y la fecha de puesta (t85 = -0.33, P = 0.74) no afectaron 
de manera significativa la concentración de B-OH-Butirato. No fue significativa la 
interacción (sexo × etapa, F3, 105 = 2.13, P = 0.09) ni los sexos (F1, 108 = 0.66, P = 0.41); pero 
las concentraciones de B-OH-Butirato (controlado por la longitud de ulna) durante el 
cortejo fueron menores que las de incubación y que las de crianza de los volantones (F3, 109 
= 9.41, P < 0.01, Tukey HSD < 0.01; Fig. 5). 
 
 
Figura 4. Concentración de los triglicéridos (logaritmo natural; concentración+1) (media ± 
error estándar) del bobo de patas azules Sula nebouxii en las diferentes etapas de la 
reproducción y entre sexos durante la temporada reproductiva 2011-2012. Las 
letras diferentes sobre las barras corresponden a los resultados de las pruebas de 
29 
 
Tukey para indicar las diferencias significativas (P < 0.05) entre etapas. Las medias 
están ajustadas al covariado que se muestra en la parte superior derecha. Se muestra 
la pendiente (m) y coeficiente de determinación (r2) del covariado. El tamaño de la 
muestra (n) aparece debajo de las etapas de la reproducción y corresponden a 
machos/hembras. 
 
Figura 5. Concentración del B-OH-Butirato (media ± error estándar) del bobo de patas 
azules Sula nebouxii en las diferentes etapas de la reproducción durante la 
temporada reproductiva 2011-2012. Las letras diferentes sobre las barras 
corresponden a los resultados de las pruebas de Tukey para indicar las diferencias 
significativas (P < 0.05) entre etapas. Las medias están ajustadas al covariadoque 
se muestra en la parte superior derecha. Se muestra la pendiente (m) y coeficiente 
de determinación (r2) del covariado. El tamaño de la muestra (n) aparece debajo de 
las etapas de la reproducción. 
 
 
30 
 
8.2.2 Etapas 
8.2.2.1 Cortejo 
En la temporada 2011-2012 la concentración de triglicéridos sanguíneos era más alta entre 
mayor fue la longitud de la ulna de los individuos (t41 = 4.59, P < 0.01, pendiente = 0.11, r2 
= 0.32); la hora del día (t41 = -0.68, P = 0.49) y el tiempo de manipulación (t41 = 0.83, P = 
0.40) no afectaron de manera significativa las concentraciones de triglicéridos. No fue 
significativa la interacción (sexo × puesta del huevo: F1, 40 = 0.66, P = 0.42), los sexos (F1, 42 
= 3.24, P = 0.07) ni la puesta del huevo (F1, 41 = 0.03, P = 0.84). La concentración de B-
OH-Butirato sanguíneo no se vio afectada por la hora del día (t39 = -1.00, P = 0.31), el 
tiempo de manipulación (t39 = -0.53, P = 0.59) ni por la longitud de la ulna (t39 = -1.83, P = 
0.07). No fue significativa la interacción (sexo × puesta del huevo: F1, 39 = 0.14, P = 0.70) 
ni la puesta del huevo (F1, 40 = 0.66, P = 0.41); pero los machos tuvieron significativamente 
mayor concentración de B-OH-Butirato en sangre que las hembras (F1, 41 = 6.68, P = 0.01, 
media ± error estándar: 7.86 ± 1.52 mg/dL y 2.93 ± 0.73 mg/dL respectivamente). 
 
8.2.2.2 Incubación 
En la temporada 2010-2011 la concentración de los triglicéridos sanguíneos fue más alta 
por la tarde que por la mañana (t39 = 2.27, P = 0.02, pendiente = 0.20, r2 = 0.18); el tiempo 
de manipulación (t39 = 0.37, P = 0.70), la longitud de la ulna (t39 = 0.08, P = 0.93) y la fecha 
de puesta (t39 = -0.33, P = 0.73) no afectaron de manera significativa las concentraciones de 
triglicéridos. No fue significativa la interacción (sexo × número de huevos: F1, 40 = 0.09, P 
= 0.90), los sexos (F1, 44 = 1.17, P = 0.28) ni el número de huevos (F1, 42 = 0.40, P = 0.67) en 
31 
 
la concentración de triglicéridos sanguíneos (controlados por la hora del día). El B-OH-
Butirato fue menor entre más temprano era en el día (t38 = -2.47, P = 0.01, pendiente = -
0.64, r2 = 0.09) y entre mayor era la longitud de la ulna (t38 = -2.73, P < 0.01, pendiente = -
0.17, r2 = 0.13); el tiempo de manipulación (t38 = 1.74, P = 0.08) y la fecha de puesta (t38 = -
0.50, P = 0.61) no afectaron de manera significativa las concentraciones de B-OH-Butirato. 
No fue significativa la interacción (sexo × número de huevos: F1, 38 = 1.59, P = 0.21), los 
sexos (F1, 40 = 0.13, P = 0.71) ni el número de huevos (F1, 41 = 1.49, P = 0.23) en la 
concentración de B-OH-Butirato en sangre. 
En la temporada 2011-2012 la concentración de triglicéridos sanguíneos no fue 
afectada de manera significativa por la hora del día (t18 = 0.-0.90, P = 0.37), el tiempo de 
manipulación (t18 = 0.86, P = 0.40), la longitud de la ulna (t18 = 0.80, P = 0.43) ni la fecha 
de puesta (t18 = 1.09, P = 0.28). No fue significativa la interacción (sexo × número de 
huevos, F1, 21 = 0.33, P = 0.72), los sexos (F1, 25 = 3.55, P = 0.07) ni el número de huevos 
(F1, 23 = 0.35, P = 0.70) en las concentraciones de los triglicéridos sanguíneos. Las 
concentraciones de B-OH-Butirato en sangre fueron menores en individuos con mayor 
longitud de ulna (t18 = -2.10, P = 0.04, pendiente = -0.43, r2 = 0.16); la hora del día (t18 = -
0.71, P = 0.48), el tiempo de manipulación (t18 = 1.22, P = 0.23) y la fecha de puesta (t38 = 
0.57, P = 0.57) no afectaron las concentraciones de B-OH-Butirato de manera significativa. 
No fue significativa la interacción (sexo × número de huevos, F1, 19 = 1.42, P = 0.26), los 
sexos (F1, 21 = 3.49, P = 0.42) ni el número de huevos (F1, 22 = 2.63, P = 0.09) en las 
concentraciones sanguíneas de B-OH-Butirato (controladas por la longitud de ulna). 
 
 
32 
 
8.2.2.3 Crianza de los pollos 
En la temporada 2010-2011, las concentraciones de los triglicéridos sanguíneos no variaron 
por la hora del día (t22 = 1.04, P = 0.30), el tiempo de manipulación (t22 = 0.02, P = 0.98), la 
longitud de la ulna (t22 = 0.76, P = 0.45) ni la fecha de puesta (t22 = -0.53, P = 0.59). No fue 
significativa la interacción (sexo × número de pollos: F1, 23 = 2.32, P = 0.14), los sexos (F1, 
24 = 0.57, P = 0.45) ni el número de pollos (F1, 24 = 0.68, P = 0.41) en la concentración de 
estos triglicéridos. La concentración de B-OH-Butirato no fue afectada de manera 
significativa por la hora del día (t22 = -0.10, P = 0.92), el tiempo de manipulación (t22 = 
0.28, P = 0.77), la longitud de la ulna (t22 = -2.00, P = 0.06) ni la fecha de puesta (t22 = 0.34, 
P = 0.73). No fue significativa la interacción (sexo × número de pollos: F1, 23 = 0.55, P = 
0.46) ni el número de pollos (F1, 24 = 0.23, P = 0.63); pero los machos tuvieron mayores 
concentraciones de B-OH-Butirato sanguíneo que las hembras (F1, 25 = 5.14, P = 0.03, 
media ± error estándar: 15.77 ± 2.60 mg/dL y 8.36 ± 1.89 mg/dL, respectivamente). 
 En la temporada 2011-2012, la concentración de triglicéridos sanguíneos no fue 
afectada de manera significativa por la hora del día (t19 = 1.65, P = 0.11), el tiempo de 
manipulación (t19 = 0.06, P = 0.94), la longitud de la ulna (t19 = 0.36, P = 0.71) ni la fecha 
de puesta (t19 = -0.11, P = 0.90). No fue significativa la interacción (sexo × número de 
pollos: F1, 20 = 4.10, P = 0.06) ni los sexos (F1, 21 = 0.72, P = 0.40); pero los individuos que 
criaron dos pollos tuvieron concentraciones de triglicéridos sanguíneos mayores que los 
que tenían un solo pollo (F1, 22 = 5.49, P = 0.02, LN ± error estándar: 3.65 ± 0.90 mg/dL y 
4.81 ± 0.14 mg/dL, respectivamente). El B-OH-Butirato sanguíneo no tuvo efecto 
significativo por la hora del día (t15 = -0.88, P = 0.38), el tiempo de manipulación (t15 = 
0.35, P = 0.72), la longitud de la ulna (t15 = -0.31, P = 0.75) ni la fecha de puesta (t15 = -
33 
 
0.65, P = 0.52). No fue significativa la interacción (sexo × número de pollos: F1, 16 = 0.22, 
P = 0.64), los sexos (F1, 17 = 0.02, P = 0.87) ni el número de pollos (F1, 18 = 0.12, P = 0.72) 
en la concentración de B-OH-Butirato sanguíneo. 
8.2.2.4 Crianza de los volantones 
En la temporada 2010-2011 la concentración de los triglicéridos sanguíneos fue mayor en 
individuos con mayor longitud de la ulna (t17 = 2.56, P = 0.02, pendiente = 0.03, r2 = 0.25); 
la hora del día (t17 = 0.64, P = 0.52), el tiempo de manipulación (t17 = 1.30, P = 0.20) y la 
fecha de puesta (t17 = -1.02, P = 0.32) no afectaron las concentraciones de manera 
significativa. No fue significativa la interacción (sexo × número de volantones: F1, 16 = 
0.02, P = 0.88), el sexo (F1, 17 = 0.05, P = 0.81) ni el número de volantones (F1, 18 = 0.25, P = 
0.61) en la concentración de los triglicéridos sanguíneos. La concentración de B-OH-
Butirato en sangre no fue afectada de manera significativa por la hora del día (t17 = 1.12, P 
= 0.0.27), el tiempo de manipulación (t17 = -0.90, P = 0.37), la longitud de la ulna (t17 = -
1.71, P = 0.10) ni la fecha de puesta (t17 = 0.75, P = 0.46). No fue significativa la 
interacción (sexo × número de volantones: F1, 18 = 1.27, P = 0.27), los sexos (F1, 20 = 1.68, P 
= 0.20) ni el número de volantones (F1, 19 = 1.45, P = 0.24) en la concentración del B-OH-
Butirato en la sangre. 
En la temporada 2011-2012, la concentración de triglicéridos sanguíneos no se vio 
afectada de manera significativa por la hora del día (t19 = 0.08, P = 0.93), el tiempo de 
manipulación (t19 = 0.39, P = 0.69), la longitud de la ulna (t19 = 1.73, P = 0.09) ni la fecha 
de puesta (t19 = -0.58, P = 0.56). No fue significativa la interacción (sexo × número de 
volantones: F1, 20 = 3.95, P = 0.06), los sexos (F1, 22 = 2.32, P = 0.14) ni el número de 
volantones (F1, 21 = 1.12, P = 0.30) en la concentración de los triglicéridos sanguíneos. La 
34 
 
concentración de B-OH-Butirato fue menor en individuos que tenían mayor longitud de la