Densidad-estomatica-y-su-relacion-con-el-tamano-de-la-hoja-en-poblaciones-de-Rhizophora-mangle-L

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UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA 
 DE MÉXICO 
 
 FACULTAD DE CIENCIAS 
 
 
DENSIDAD ESTOMÁTICA Y SU RELACIÓN CON EL 
TAMAÑO DE LA HOJA EN POBLACIONES DE 
Rhizophora mangle (L.) EN TECOLUTLA, VERACRUZ, 
MÉXICO 
 
 
 
 
 
T E S I S 
 
 
 QUE PARA OBTENER EL TÍTULO DE: 
 BIÓLOGA 
 P R E S E N T A : 
 
MARIA FERNANDA MENDOZA OVANDO 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
DIRECTORA DE TESIS: 
M. EN C. JOANNE R. PEEL 
CIUDAD UNIVERSITARIA, CD. MX., 2018 
 
 
 
UNAM – Dirección General de Bibliotecas 
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respectivo titular de los Derechos de Autor. 
 
 
 
I 
 
Hoja de datos del jurado 
 
1. Datos del alumno 
Mendoza 
Ovando 
Maria Fernanda 
5585513882 
Universidad Nacional Autónoma de 
México 
Facultad de Ciencias 
Biología 
309198769 
 
2. Datos del tutor 
M. en C. 
Joanne Rebecca 
Peel 
 
3. Datos del sinodal 1 
M. en C. 
Iván Israel 
Castellanos 
Vargas 
 
4. Datos del sinodal 2 
Dr. 
Jordan Kyril 
Golubov 
Figueroa 
 
5. Datos del sinodal 3 
M. en C. 
Juan Carlos 
Flores 
Vázquez 
 
6. Datos del sinodal 4 
Dra. 
Margarita 
Collazo 
Ortega 
 
7. Datos del trabajo escrito 
Densidad estomática y su relación con el tamaño de la hoja en poblaciones 
 de Rhizophora mangle (L.) en Tecolutla, Veracruz, México 
 35 p 
 2018 
II 
 
 
 
DEDICATORIA 
 
A mi hijo Emiliano González, por mostrarme el amor más puro en esta vida. 
 
A mi abuelo Magdaleno Ovando por contagiarme el gusto por la naturaleza y mi 
abuela Fidelia Ruiz por su amor y apoyo incondicional. 
 
A mi madre Fabiola Ovando y mi hermana Paola Ovando por brindarme su apoyo y 
ser compañeras de vida. 
 
A mis tías Evelia y Adriana por sus consejos, y sus hijos por brindarme muchos 
momentos de felicidad. 
 
A Rodrigo González y su familia por el apoyo a lo largo de la carrera. 
 
A mi tutora, la Dra. Joanne R. Peel por su contribución a este trabajo, por su 
paciencia y sus consejos. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
III 
 
“Look at the stars 
Look how they shine for you 
And everything you do 
Yeah they were all yellow 
I came along 
I wrote a song for you 
And all the things you do 
And it was called "Yellow" 
So then I took my turn 
Oh what a thing to have done 
And it was all yellow 
Your skin 
Oh yeah, your skin and bones 
Turn into something beautiful 
You know, you know I love you so 
You know I love you so 
I swam across 
I jumped across for you 
Oh what a thing to do 
'Cause you were all yellow 
I drew a line 
I drew a line for you 
Oh what a thing to do 
And it was all yellow 
Your skin 
Oh yeah your skin and bones 
Turn into something beautiful 
And you know 
For you…” 
 
C. y ken Nelson, 2000 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
IV 
 
AGRADECIMIENTOS 
• A la Facultad de Ciencias, UNAM por formarme como Bióloga en sus 
instalaciones. 
• Al Instituto de Ecología de la UNAM por financiar económicamente el trabajo de 
campo y a la Dra. María del Carmen Mandujano por permitirme ocupar las 
instalaciones y material del laboratorio de Genética y Ecología. 
• Al personal del laboratorio del Instituto de Ecología. Agradezco a la Dra. Mariana 
Rojas Aréchiga por su ayuda en el laboratorio, siempre atenta con material, 
permisos, seguros, y buenos consejos. También quiero agradecer a la Lic. Anabel 
Domínguez Reyes por el apoyo brindado en el laboratorio. 
• A la Universidad Autónoma de México, por apoyarme con material utilizado en 
campo. 
• A mis sinodales por haber efectuado una revisión minuciosa y por su colaboración 
al manuscrito. 
• A mi asesora de tesis, la Dra. Joanne R. Peel por hacer grandes contribuciones a esta 
tesis. Le agradezco por su persistencia y paciencia por haberme esperado durante 
estos años para terminar el manuscrito y recibirme, además por apoyarme en mi 
mejora para exponer ante el público. 
• A mi sínodo el M. en C, Juan Carlos Flores por ayudarme en la Tesis durante la 
ausencia de Joanne. 
• Al Dr. Sergio Fuentes y a los Biólogos Liliana García y Omar por apoyarme en el 
trabajo de campo. Al personal del INECOL por ayudarnos a transportarnos al 
mangle; a Oscar y Licanor que se treparon para ayudarme a conseguir muestras de 
los sitios más altos. 
• Al Dr. López Portillo por la sugerencia de incluir la conductancia estomática. 
• A los profesores participantes del taller de “Ecología terrestre y manejo de recursos 
bióticos” ya que este trabajo se conformó con sus sugerencias. 
• A los alumnos y maestros del taller por sus críticas constructivas a lo largo de los 
ensayos de mi exposición. 
V 
 
• A la Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad, 
CONABIO por proporcionar datos sobre la distribución de Rhizophora mangle 
(mapa no publicadas). 
• A Paola Ovando Ruiz por su ayuda en la edición y corrección de las figuras. 
 
• A mis amigos de la Facultad por su apoyo académico y todas esas tardes tan amenas 
a su lado. 
• A Emiliano González por impulsarme día a día gracias a su hermosa sonrisa y su 
tierna mirada. 
• A mamá Fide por ser la mejor abuelita, por ser tan comprensiva, amorosa y por 
alimentarme para asistir a clases de la universidad. 
• A papá Eno por ser como un padre, por su comprensión y por el apoyo económico. 
• A mi madre por apoyarme en cada una de mis desiciones, por los valores que me ha 
inculcado y por su cariño. 
• Al señor Ventura, por su apoyo en este corto tiempo de conocerlo y por hacer feliz a 
mi madre. 
• A mi hermana por ser mi compañera de vida, por ser tan divertida cuando estamos 
juntas. 
• A mis tías, Adriana y Evelia por su apoyo desde mi niñez. 
• A Rodrigo Gonzáles por su comprensión y por los momentos divertidos a su lado. 
• A Antonio González por su apoyo y consejos. 
• A Veronica González, Ita y Mario por cuidar a Rodrigo. 
• A todas las mujeres de la Familia Ovando y la Familia González por cuidar a Emi, 
ya que sin ellas me hubiera sido más difícil concluir este trabajo. 
 
 
 
 
 
 
 
 
VI 
 
 
 
Contenido 
RESUMEN ......................................................................................................................... VII 
ABSTRACT ...................................................................................................................... VIII 
I. INTRODUCCION ......................................................................................................... - 1 - 
1.1. Los manglares en México ..................................................................................... - 1 - 
1.2 Diversidad de los manglares y su importancia ecológica ................................... - 1 - 
1.3 Adaptaciones morfofisiológicas de los mangles a la salinidad ........................... - 3 - 
1.4 Modificaciones estomáticas ante la salinidad ...................................................... - 4 - 
1.5 Antecedentes .......................................................................................................... - 5 - 
1.6 Justificación ............................................................................................................ - 6 - 
II. OBJETIVOS E HIPÓTESIS .........................................................................................- 8 - 
2.1 Objetivos ................................................................................................................. - 8 - 
2.2 Hipótesis ................................................................................................................. - 8 - 
III. MATERIALES Y MÉTODOS .................................................................................... - 9 - 
3.1 Descripción del área de estudio ............................................................................ - 9 - 
3.2 Trabajo de campo ................................................................................................ - 10 - 
3.3 Caracterización estomática ................................................................................. - 10 - 
3.4 Análisis estadístico ............................................................................................... - 11 - 
IV. RESULTADOS ......................................................................................................... - 13 - 
4.1 Efectos de la salinidad sobre la morfología de las hojas .................................. - 13 - 
4.2 Efecto de la salinidad sobre la densidad estomática ......................................... - 16 - 
V. DISCUSIÓN ............................................................................................................... - 21 - 
5.1 La salinidad y su efecto en la morfología foliar ................................................ - 21 - 
5.2 La salinidad y su efecto en la densidad estomática .......................................... - 23 - 
VI. CONCLUSIONES .................................................................................................... - 26 - 
VI. Literatura citada ......................................................................................................... - 27 - 
 
 
 
 
 
 
 
VII 
 
Mendoza, O. M. F. 2018. Densidad estomática y su relación con el tamaño de las hojas 
en poblaciones de Rhizophora mangle (L.) en Tecolutla, Veracruz, México. Tesis 
Profesional. Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. 35 p. 
RESUMEN 
 
Los manglares son formaciones vegetales en las que predominan distintas especies con 
características peculiares ya que están adaptadas a las altas salinidades e inundaciones, y 
todas las especies de mangle han desarrollado adaptaciones ecofisiológicas para poder 
sobrevivir en este medio extremoso. Rhizophora mangle es una especie que presenta una 
variabilidad en su morfología y anatomía. Tanto las hojas, como los estomas, son 
estructuras que pueden responder a las condiciones ambientales, ya que estos juegan un 
papel fundamental en el balance hídrico de estas plantas. El objetivo de este trabajo fue 
estudiar el tamaño de las hojas de Rhizophora mangle, la densidad de estomas, así como la 
conductancia estomática, en dos salinidades contrastantes. Se seleccionaron nueve 
individuos en un sitio de alta salinidad (37.5 UPS) y 10 individuos en un sitio de baja 
salinidad (10.3 UPS). Se colectaron tres hojas en tres diferentes niveles de altura por 
individuo. Se obtuvo de cada hoja el largo y ancho, y se calculó su área. Posteriormente se 
obtuvo la densidad estomática utilizando el método de microrelieve en cinco campos de 1 
mm2. Con la finalidad de evaluar el potencial fotosintético de las plantas, se obtuvo la 
conductancia estomática con un porómetro. Se relacionó la densidad estomática y 
conductancia con el tamaño de hoja. 
Se encontraron diferencias significativas en el área de las hojas entre los dos sitios (t [0.05; 
116]= 7.23; p <0.001) donde las hojas más grandes se encontraban en el sitio de baja 
salinidad. También se encontraron diferencias significativas en la conductancia estomática 
entre los dos sitios (t [0.05; 34]= 7.30; p <0.001). Se encontró una correlación negativa entre el 
tamaño de la hoja y la densidad estomática (r= -0.47; p <0.001). Para el área de la hoja y la 
conductancia se encontró una asociación positiva (r=0.52; p <0.001). Se concluyó que las 
altas salinidades causan disminución en el tamaño de la hoja y reducción de la conductancia 
estomática; sin embargo, la densidad estomática fue inversamente relacionada con el 
tamaño de la hoja. La reducción del tamaño de las hojas causa una reducción en el área 
foliar y podría tener efectos negativos en la acumulación de biomasa y el crecimiento de las 
plantas de las poblaciones que se encuentran en el borde de los bosques de manglar. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
VIII 
 
ABSTRACT 
 
 
Mangroves are plant formations adapted to high salinities and floods, in which different 
species with peculiar characteristics predominate, and mangroves have developed 
ecophysiological adaptations to survive in this extreme environment. Rhizophora mangle is 
a species that presents a variability in its morphology and anatomy. Both the leaves and the 
stomata are structures that can respond to environmental conditions, since they play a 
fundamental role in the water balance of these plants. The objective of this work was to 
study the size of the leaves of Rhizophora mangle, stomatal density, as well as the stomatal 
conductance, in two contrasting salinities. We selected nine individuals in a high salinity 
site (37.5 UPS- "salty site") and ten individuals in a low salinity site (10.3 UPS- "sweet 
site"). Three leaves were collected in three different height levels per individual. The length 
and width of each leaf was measured, and its area was calculated. Subsequently stomatal 
density was obtained using the microrelief method in five fields of 1 mm2. In order to 
evaluate the photosynthetic potential of the plants, the stomatal conductance was obtained 
with a porometer. Stomatal density and conductance were related to leaf size. Significant 
differences were found in the leaf area between the two sites (t [0.05; 116] = 7.23; p <0.001) 
where the largest leaves were found at the low salinity site. There were also significant 
differences in stomatal conductance between sites (t [0.05; 34] = 7.30; p <0.001). Leaf size and 
stomatal density were correlated negatively (r = -0.47; p <0.001), while there was a positive 
association between the leaf area and the conductance (r = 0.52; p <0.001). It was 
concluded that high salinities cause leaves to decrease in size and reduce stomatal 
conductance; however, the stomatal density was inversely related to the size of the leaf. 
Smaller leaves cause a reduction in the foliar area and could have negative effects on 
growth and accumulation of biomass in fringing mangroves.
- 1 - 
 
I. INTRODUCCION 
 
1.1. Los manglares en México 
Los manglares son asociaciones vegetales en las que predominan distintas especies 
conocidas en su conjunto como mangle, los cuales son árboles o arbustos halófitos 
facultativos que crecen prolíficamente a lo largo de las costas sedimentarias bajas, situadas 
en áreas deltaicas, esteros, lagunas costeras y cerca de las desembocaduras de ríos y 
arroyos, donde predomina el sustrato limo-arcilloso más que arena (CONABIO, 2009; 
Kjerfve, 1999; Schaeffer y Cintrón, 1992). Los manglares son una transición entre los 
ecosistemas terrestres y los marinos (CONABIO, 2009) y son casi exclusivamente de zonas 
tropicales, lo cual sugiere una limitación por la temperatura (Hogarth, 1999). 
Estas especies tienen características peculiares ya que se adaptan a áreas caracterizadas por 
las altas temperaturas, salinidades fluctuantes y cambiantes, sustratos anaeróbicos (Odum, 
et al., 1982) e inundación, ya que pueden crecer bajo condiciones de inundación parcial (He 
et al., 2007). Su crecimiento puede ser afectado por lluvia, aridez, salinidad y la calidad del 
suelo (Calderón et al., 2009); algunas especies de mangle han desarrollado adaptaciones 
morfológicas para tolerar diferentes ambientes salinos rodeados por agua. Entre estas 
adaptaciones se encuentran las glándulas de sal, las hojassuculentas (Tomlinson, 1986) y el 
desarrollo de raíces aéreas respiratorias llamadas neumatóforos (McKee, 1995). 
 
1.2 Diversidad de los manglares y su importancia ecológica 
En el mundo se conocen 54 especies de mangle, distribuidas en 20 géneros y pertenecientes 
a 16 familias (Tomlinson, 1986). Estas familias no están relacionadas filogenéticamente, lo 
que quiere decir que las adaptaciones de estas especies a ambientes salinos se han 
producido varias veces de manera independiente durante la evolución (CONABIO, 2009), 
ocurrido por evolución convergente. En México predominan cuatro especies de mangle: 1) 
el mangle rojo (Rhizophora mangle L.), 2) el mangle blanco (Laguncularia racemosa L. 
C.F. Gaerth), 3) el mangle negro (Avicennia germinans L.) y 4) el mangle botoncillo 
(Conocarpus erectus L.). Además, se han registrado con menor frecuencia Rhizophora 
harrisoni Leechm. y Avicennia bicolor Stand (CONABIO, 2009). Las primeras cuatro 
especies están sujetas a “Protección Especial” de acuerdo con la NOM 059 SEMARNAT-
2001, y en 2011 fueron elevadas a la categoría “Amenazada”, debido a factores que inciden 
- 2 - 
 
negativamente en su viabilidad, al generar el deterioro o alteración de su hábitat o disminuir 
directamente el tamaño de sus poblaciones, lo que determinaría la necesidad de propiciar su 
recuperación y conservación (DOF, 2002; DOF, 2011). En África Occidental y América, R. 
mangle es una de las especies constituyentes de mayor importancia de los manglares 
(Mehlig, 2006), por lo cual se podría considerar una especie clave. En Belice, por ejemplo, 
R. mangle es la especie más común, particularmente a lo largo de las cuencas, orillas de 
ríos y de la costa (Murray et al.,2003). 
Los manglares son ecosistemas muy productivos de alto valor, dado que proveen una serie 
de servicios ambientales (Brander et al., 2012). La importancia de estos ecosistemas radica 
en ser zonas de cría y refugio de aves, mamíferos, peces, crustáceos, moluscos y reptiles; 
también sitios para la acumulación de sedimentos, nutrientes y contaminantes (Twilley, 
1995; Kathiresan y Bingham, 2001; Manson et al., 2005). Son hábitats importantes, 
especialmente en los países en desarrollo, y juegan un papel clave en la sostenibilidad 
humana y los medios de vida (Alongi, 2002), siendo muy utilizados tradicionalmente para 
alimentos, combustible y medicinas (Saenger, 2002). Asimismo, ofrecen protección contra 
las olas, mareas, tsunamis, y pueden amortiguar la erosión del litoral (Mazda et al., 2007). 
Sus usos principales se centran en la madera, ya que ésta presenta una serie de propiedades 
que la hacen atractiva: su alta densidad la hace apta para la construcción y los taninos 
presentes son utilizados para teñir. 
Las actividades humanas constituyen la principal amenaza para los manglares. Entre las 
principales actividades humanas están la destrucción del hábitat, la contaminación y la 
sobreexplotación de los recursos (CONABIO, 2009). A pesar de su alto valor, la principal 
amenaza para estos ecosistemas es la deforestación. Los manglares están siendo 
deforestados a una tasa de 1% al 2% por año a nivel mundial (Ellison y Farnsworth, 1997; 
Alongi, 2002). La FAO (2007) estimó una pérdida del 20% de la superficie mundial de 
1980 al 2005, lo que equivale a 3.6 millones de hectáreas. En el año 2005, los manglares de 
México fueron deforestados a una tasa de 2.5% por año, proyectando una pérdida del 50% 
de la cobertura original en los próximos 20 años (INE, 2005). Recientemente la 
(CONABIO, 2017) reportó un aumento de cobertura a nivel nacional de 10 781 ha que 
representan un 1.4%, sin embargo, Veracruz fue el cuarto estado con mayor cobertura de 
manglar perturbado al presentar 1740 ha de manglar de esta clase. Los motivos para 
- 3 - 
 
desmontar los mangles incluyen la creación de estanques para acuicultura (Calderón et al., 
2009), agricultura, desarrollo urbano y turístico. Las principales amenazas naturales son los 
ciclones, huracanes y tsunamis, así como el aumento del nivel de mar ocasionado por el 
cambio climático (Ellison et al., 2015). 
En los manglares de México es posible encontrar extensos bosques de una sola especie o 
mixtos; dentro de la mayoría de los bosques de manglar mixtos hay una sucesión entre las 
tres especies de mangle más abundantes. A partir de la línea de costa hacia el continente, se 
encuentra primero el mangle rojo (Rhizophora mangle), que crece en los bordes del 
manglar, seguida del mangle blanco (Laguncularia racemosa), el mangle negro (Avicennia 
germinans), que ocupa las planicies lodosas inundables y Conocarpus erectus que se 
establece en las zonas con menor inundación. 
 
1.3 Adaptaciones morfofisiológicas de los mangles a la salinidad 
El mangle rojo puede resistir el anegamiento constante, así como salinidades entre los 0-90 
ppm (Hill, 2001), por lo cual esta especie se ubica frecuentemente en la parte de mayor 
influencia salina (al borde del manglar) y en la que el nivel de inundación es mayor. Puede 
crecer sobre diversos tipos de sedimento y tolera rangos de pH entre los 5.3 y 8.5 (Duke y 
Allen, 2006). 
Esta especie, exhibe una gran variabilidad en su estructura que responde a los parámetros 
medio ambientales, físico-químicos del agua y del sustrato en donde crecen. La raíz 
presenta cambios en su morfología en respuesta a diferentes tipos de estrés hídrico debido a 
las condiciones edáficas (Postma y Lynch, 2011), entre ellos se encuentra la presencia de 
un mecanismo de exclusión de las sales, así como lenticelas y raíces adventicias para captar 
el oxígeno atmosférico (Agraz et al., 2007); además de aerénquima en sus raíces, que 
permite la respiración de la raíz en el suelo inundado con baja disponibilidad de oxígeno. 
Debido a su crecimiento en suelos salinos, el estrés hídrico obliga a las especies de mangle 
a reducir al mínimo la pérdida de agua ya que el crecimiento depende de la capacidad de 
mantener una alta asimilación neta y transpiración baja simultáneamente (Koyro, 2006). 
Para mantener las concentraciones de iones internos dentro de los niveles fisiológicamente 
aceptables, la afluencia de sal a las hojas debe coincidir con las capacidades de las hojas 
para el almacenamiento de sal y/o exportación de sal por la secreción a través de las raíces. 
- 4 - 
 
De ahí que el equilibrio entre la ganancia de carbono y el gasto de agua en asociación con 
la absorción de sal es fundamental para la longevidad de la hoja en condiciones salinas 
(Ball y Munns, 1992). La proporción de dióxido de carbono asimilada al agua utilizada es 
más alta que en otras especies, sobre todo en las especies tolerantes a la sal. El dióxido de 
carbono entra y el agua es transpirada a través de los estomas de la hoja. En suelos con 
salinidades altas, el paso de los gases a través de los estomas se reduce. Esto conserva el 
agua mediante la reducción de la transpiración y también reduce la absorción de CO2, la 
tasa fotosintética, y el crecimiento. El equilibrio entre ambos es tal que, excepto en 
condiciones extremas, se gasta suficiente agua para mantener la tasa de asimilación de 
carbono muy cercana a la capacidad fotosintética de la hoja (White et al., 1999)|. También 
se sabe que el ahorro de agua se ve reflejado en la reducción de la densidad de estomas y 
por lo tanto en la pérdida de agua por transpiración (Woodward, 1993; Beerling y 
Charloner, 1994). 
 
1.4 Modificaciones estomáticas ante la salinidad 
Los estomas son poros en la superficie de la hoja a través del cual las plantas intercambian 
CO2, vapor de agua y otros componentes con la atmósfera (Odum et al., 1982; Tichá, 
1982). Varias condiciones ambientales pueden afectar la morfogénesis de los estomas: 1) 
disponibilidad de agua (Salisbury, 1927; Xu y Zhou, 2008), 2) temperatura (Ciha y Brun, 
1975; Huner et al., 1981), 3) exposición a la luz (Gay y Hurd, 1975), y 4) concentración 
ambientalde CO2 (Salisbury, 1927; Bristow y Looi, 1968; Woodward y Bazzaz, 1988; 
Beerling y Kelly, 1997). El estrés hídrico ha sido asociado con la disminución del número 
de estomas por hoja en varias especies (Salisbury, 1927; Pääkkönen et al., 1998; Sam et al., 
2000; Romero-Aranda et al., 2001; Xu y Zhou, 2008; Barbien et al., 2012). Por lo contario, 
también puede conducir a un incremento en frecuencia, debido a la reducción del tamaño 
de la hoja (Ciha y Brun, 1975; Romero-Aranda et al., 2001; Pearce et al., 2005; Xu y Zhou, 
2008). Más aún, la morfología de la hoja puede alterarse por la altura de un árbol, debido al 
estrés hídrico inducido por la altura, disminuyendo el tamaño de la hoja y la abundancia de 
estomas (Zhang et al., 2012). Por último, también existen algunos factores genéticos que 
pueden tener efectos sobre la densidad de estomas (Berger y Altmann, 2000). 
- 5 - 
 
Con la finalidad de evaluar cómo estas plantas responden al estrés hídrico; en este trabajo 
se estudiaron los cambios de la suculencia y del tamaño de las hojas en función de la 
salinidad, el número de estomas por hoja en función del tamaño de ésta, así como la 
densidad y conductividad estomática, con la finalidad de evaluar cómo estas plantas 
responden a las salinidades contrastantes y al estrés hídrico, en dos sitios de estudio con 
salinidades contrastantes. 
 
1.5 Antecedentes 
Rubino y colaboradores (1989) y Thakur (1990) señalaron que la disminución de la DE 
incrementa la resistencia estomática de las hojas, la cual limita el exceso de transpiración. 
Así mismo es una variable que está fuertemente influenciada por condiciones ambientales 
como sequía y altas concentraciones salinas (Bethke y Drew, 1992; Rubino et al., 1989; 
Salas et al., 2001), por lo que la densidad estomática está directamente relacionada con la 
salinidad. En el caso de R. mangle la densidad estomática puede variar de 35-73 estomas 
por mm2, dependiendo de la localidad (Farnsworth, Ellison, y Gong, 1996; González-
Sánchez, 2013; Vales y Vilamejo, 1995). También se ha observado que la densidad 
promedio de estomas aumenta de 35.80/mm2 en época de lluvia a 50.27/mm2 durante la 
época seca (González-Sánchez, 2013). Por otro lado, Rodríguez-Rodríguez y colaboradores 
(2011) analizaron la densidad de estomas en R. mangle en ecosistemas kársticos con 
diferentes salinidades (0 y 19 ups) y no encontraron diferencias en la expresión de estomas 
por sitio, registrando densidades medias de 72.4/mm2 y 72.9/mm2, respectivamente, por lo 
cual concluyeron que los factores ambientales tenían poca influencia, siendo dominante el 
control genético. Peel y colaboradores (2017) observaron en R. mangle de Quintana Roo, 
México, que la densidad estomática aumentó con el incremento de la salinidad. Eso se 
atribuyó a una reducción del tamaño de la hoja, confirmando las observaciones de 
González-Sánchez (2013). Se ha observado que este aumento en la densidad de células 
estomáticas es el resultado de una disminución del tamaño celular, provocada por el déficit 
de agua, acomodando así un mayor número de células más pequeñas, en un espacio 
reducido (Martinez et al., 2007; Quarrie y Jones, 1977; Spence et al., 1986; Xu y Zhou, 
2008). La densidad de estomas podría incrementar paralelamente con la reducción de área 
foliar, debido a un simple efecto geométrico, es decir, acomodar un número suficiente de 
estomas funcionales por unidad de área, para garantizar un flujo adecuado de CO2 y 
- 6 - 
 
satisfacer las necesidades fotosintéticas (Franks y Farquhar, 2007). La revisión de 
Hetherington y Woodward (2003) muestra una relación negativa fuerte entre el tamaño de 
las células guarda y la densidad de los estomas en diversas especies vegetales. También se 
ha observado que la longitud de los estomas se reduce en árboles caducifolios, cuando las 
plantas están expuestas a sequía (Aasamaa et al., 2001). Los estomas pequeños tienen 
características dinámicas permitiendo su apertura y cierre con menos inversión de tiempo 
(Drake et al., 2013), y por ende pueden responder con mayor velocidad a los cambios de las 
condiciones ambientales (Hetherington y Woodward, 2003), lo cual tiene efectos positivos 
sobre la eficiencia en el uso de agua y disminuye el riesgo de disrupción hídrica en la hoja 
(Drake et al., 2013). 
La conductancia estomática (g), es una variable que evalúa el estado hídrico de la planta ya 
que éstos controlan la difusión de vapor de agua, desde los espacios intercelulares hasta la 
atmosfera que rodea a la hoja. Por esta causa, los estomas controlan la difusión de CO2 
(Farquhar y Sharkey, 1982). Como una medida a la difusión de gases durante la apertura 
estomática se emplea la conductancia estomática (Farquhar y Sharkey, 1982; Tichá 1982; 
Solárova y Pospísilová, 1983). 
El porómetro mide la conductividad estomática de las hojas usando la técnica del Estado 
Estacionario, la cual mide la presión de vapor y el flujo de vapor sobre la superficie de la 
hoja, permite determinar la tasa neta instantánea de asimilación de CO2 (mmol CO2 m
–2 s–
1). La pinza del porómetro, incorpora una cámara con un recorrido de difusión conocida, se 
fija a la superficie de las hojas y a continuación se mide la presión de vapor entre los dos 
puntos de la trayectoria. Lo que permite calcular el flujo y el gradiente con las medidas de 
presión de vapor y conductancia de difusión conocida (Devices, Decagon, 2016). 
 
1.6 Justificación 
 
El estudio de la anatomía foliar y de los mecanismos de apertura y cierre de las células 
protectoras estomáticas, lleva a suponer que los estomas constituyen el sistema de 
regulación principal en la transpiración foliar (Bance, 1953). 
La reducción del área foliar puede tener efectos en la acumulación de biomasa y el 
crecimiento de las poblaciones. La producción de biomasa de R. mangle tiene importancia 
debido a su contribución a los estuarios y la productividad de las zonas costeras a través del 
- 7 - 
 
mantillo. Por ello, la ecofisiología y la anatomía de las hojas son dos aspectos importantes 
que afectan la productividad de estas plantas. R. mangle es una especie amenazada, sin 
embargo, carece de estrategias específicas para su manejo y conservación, por lo cual la 
IUCN recomienda fuertemente su investigación y monitoreo con la finalidad de desarrollar 
medidas que sirvan para su conservación y rehabilitación. Este estudio generará 
conocimientos detallados sobre la respuesta fisiológica y anatómica de esta especie al estrés 
hídrico y salino, lo cual constituye información útil en el desarrollo de planes de manejo y 
conservación de los recursos naturales. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
- 8 - 
 
II. OBJETIVOS E HIPÓTESIS 
2.1 Objetivos 
El objetivo de este trabajo es estudiar los cambios en la suculencia, el tamaño de las hojas, 
la densidad y la conductividad estomática, en individuos de Rhizophora mangle para 
evaluar cómo estas plantas responden a la salinidad. 
 
Los objetivos particulares que se abordaron en este trabajo fueron los siguientes: 
 
1. Determinar y comparar el tamaño y el grosor de las hojas en plantas expuestas a 
distintos niveles de salinidad. Los altos niveles de salinidad causan mayor 
suculencia en las hojas 
2. Estimar y comparar la densidad estomática de las hojas en diferentes niveles de 
salinidad. 
3. Evaluar la relación entre la densidad estomática y el tamaño de la hoja. La densidad 
estomática esta inversamente relacionada al tamaño de la hoja, es decir se encuentra 
una mayor densidad estomática en hojas de menor tamaño y viceversa 
4. Determinar si existen diferencias en la conductancia estomática entre las hojas con 
distintos niveles de salinidad. 
 
2.2 Hipótesis 
Se plantearon tres hipótesis: 
1. Si la salinidad afecta algunos atributos morfológicos de la hoja de R. mangle, 
entonces en hábitats con altos valores de salinidad(30 ups.) se reducirá el tamaño 
de la hoja y aumentará su suculencia, sin embargo, el número total de estomas por 
hoja será constante e independiente de la salinidad. 
2. En sitios con altos valores de salinidad las hojas pequeñas tendrán mayor densidad 
de estomas en comparación con ambientes de baja salinidad (10 ups). 
3. Si la salinidad afecta algunos atributos fisiológicos de la hoja de R. mangle, 
entonces la conductancia estomática será menor en ambientes salinos, mientras que 
aumentará en ambientes con baja salinidad. 
- 9 - 
 
III. MATERIALES Y MÉTODOS 
 
3.1 Descripción del área de estudio 
El estudio se llevó a cabo en un bosque de mangle ubicado en Tecolutla, Veracruz 
20° 23′ 17.12″ N y 97° 1′ 31.22″ O, localizado en la costa al norte del Estado de Veracruz, 
en la región del Totonacapan (Fig. 1). 
El clima de la zona es cálido húmedo [Am(f)], con lluvias en verano según la clasificación 
de Köppen. La temperatura media anual es de 23.6° C y su precipitación anual es de 1, 494 
mm. El manglar ocupa un área aproximada de 627 ha (López-Portillo et al., 2009). 
 
 
Figura 1. Ubicación del área de estudio (Imagen tomada de González, 2013). 
 
 
 
 
 
- 10 - 
 
3.2 Trabajo de campo 
El muestreo se llevó a cabo el 5 y 6 de abril del 2016. Se seleccionaron dos sitios de 
muestreo con salinidades contrastantes. El primer sitio de estudio se ubica al norte del 
desemboque al mar, en las coordenadas 20°27'15.0"N y 97°02'02.0"0 (UTM 2262970 N y 
705100 E, Zona 14 V), con una salinidad de 10.3 ups (sitio dulce). El segundo sitio de 
estudio se encuentra cercano a la desembocadura del océano, en las coordenadas 
20°27'17.4"N y 96°59'30.5"O (UTM 2263097 N y 709491 E, Zona 14 V), con una 
salinidad de 37.5 ups (sitio salado). 
En ambos sitios la salinidad se midió con una sonda multiparamétrica Hanna modelo 
HI9829 en muestras de agua intersticial, ya que la salinidad es generalmente estable en las 
muestras intersticiales y representa las condiciones de salinidad a nivel de raíz de las 
plantas. El agua intersticial se obtuvo con ayuda de una cápsula de succión, perforando el 
sedimento a una profundidad de 1.5 m y un diámetro de 20 cm. Se tomaron dos muestras en 
cada sitio y se calculó la salinidad media. 
Para obtener el área, grosor, y suculencia de la hoja, se eligieron diez individuos en el sitio 
dulce, mientras en el sitio salado sólo se encontraron 9 individuos de R. mangle, los cuales 
fueron incluidos al estudio. Por cada individuo se tomaron al azar tres hojas en tres niveles 
de altura: 1) nivel bajo: 0.5 m - 1.5 m, 2) nivel medio: 1.5 m - 2.5 m, 3) nivel alto: > 2.5 m. 
A cada hoja se le midió el largo (LL), el ancho (LW), el grosor, con una precisión de 1 mm, 
usando un vernier de precisión. Además, se obtuvo el peso seco (DW). Posteriormente se 
estimó el área de la hoja (LA) (Peel et al., 2017) utilizando la siguiente formula: 
LA=π×(LL/2)×(LW/2). Se calculó la suculencia (SLA) como densidad específica de hoja 
por área (Dbara et al., 2016), definida como: SLA = (DW/LA). 
 
3.3 Caracterización estomática 
Para el estudio de los estomas se pueden realizar una serie de análisis para saber más sobre 
su comportamiento. La densidad estomática (DE) corresponde al número de estomas por 
unidad de superficie foliar (Croxdale, 2000). Hay diferentes técnicas para medir la densidad 
estomática y en cada una difiere el modo en que se realiza la impresión de la hoja. La 
técnica de microrelieve consta de usar pegamento transparente, mientras que hay otras que 
- 11 - 
 
son semipermanentes y usan una serie de químicos para mantener la muestra por un tiempo 
prolongado (Salas et al.,2001). 
En este trabajo se eligió la técnica de microrelieve por impresión en lámina delgada de 
resina o barniz (Weyers y Meidner, 1990) ya que es una técnica fácil, rápida y de bajo 
costo. Para montar la técnica se colocó una capa de barniz de uñas transparente en la zona 
abaxial de la hoja, posteriormente se dejó secar para ser guardada y analizada en el 
laboratorio. Una vez realizada la impresión se retiró la lámina con ayuda de cinta adhesiva 
transparente, para ser colocada en una hoja de acetato milimetrado y ser observada en el 
microscopio estereoscópico Leica Zoom 2000 con un aumento de 45x. Se determinó la 
densidad estomática por mm², en cinco campos elegidos al azar sobre el área de la hoja. 
Posteriormente se calculó la densidad estomática media para cada hoja. 
La conductividad estomática se midió con el porómetro Leaf Porometer modelo SC-1 en 
tres hojas por individuo de Rhizophora mangle, una por nivel de altura. La medición se 
realizó por la mañana entre 9:00 y 11:30 h. Para cada sitio se registró la humedad y la 
temperatura del medio con un Portable Thermo-hygrometer PTH-338. En el sitio dulce 
señaló una humedad media de 55.93 % y una temperatura media de 25.83 °C; para el sitio 
salado 51.78 % de humedad y 28.75 °C de temperatura. 
 
3.4 Análisis estadístico 
Se realizó una prueba t de Student para determinar si difieren las características 
morfológicas y fisiológicas de la hoja entre los dos sitios con salinidades contrastantes. En 
cuanto a las características morfológicas, se encuentra el área foliar (LA), grosor y 
suculencia (WC), por otro lado, en las características fisiológicas se encuentra la densidad 
(DE) y la conductancia estomática. Para evaluar si hay diferencias significativas en la 
conductancia estomática entre los sitios, se realizó una prueba t de Student. 
Para evaluar si hay diferencias significativas entre el área media de hojas de los individuos 
de un sitio a diferentes alturas se hizo un Análisis de Varianza (ANOVA) para cada sitio. 
Se realizó una prueba de contrastes de Tukey para determinar las diferencias en el tamaño 
de las hojas entre las tres alturas de los individuos de un mismo sitio. 
- 12 - 
 
Se realizaron análisis de correlación de Spearman para determinar la relación entre el 
tamaño de la hoja y la densidad estomática y correlaciones de Pearson para el tamaño de 
hoja y la conductividad. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
- 13 - 
 
Fig.2. Área de las hojas de Rhizophora mangle en dos salinidades 
contrastantes (agua dulce y agua salada) del bosque de mangle en Tecolutla 
(Veracruz). Se muestran los límites superior e inferior, la mediana (línea que 
cruza la caja) y la media (punto en medio de la caja). 
IV. RESULTADOS 
 
4.1 Efectos de la salinidad sobre la morfología de las hojas 
Se encontraron diferencias significativas entre las medias del área de las hojas entre los dos 
sitios (Media dulce= 65.09 ± 35.72 cm
2, CV dulce= 54.9; Media salado= 35.81 ± 13.37 cm
2, CV 
salado= 37.3; t [0.05]= 7.23; p < 0.001; Fig. 2). En el sitio dulce, el área mínima de las hojas 
fue de 10.11 cm2 y el máximo observado fue de 164.71 cm2. En el sitio salado se registró 
un valor mínimo de 13.35 cm2 y un máximo de 71.47cm2. 
 
 
 
 
 
Los resultados del ANOVA revelaron que la altura afecta significativamente el área de las 
hojas del sitio dulce (F[2; 87]= 3.44; p < 0.05). La prueba de Tukey detectó diferencias 
significativas solo entre el nivel bajo (Media nivel bajo= 52.29 ± 39.23 cm
2) y el nivel alto 
(Media nivel alto= 75.48 ± 34.36 cm
2). Por su parte, en el sitio salado la altura no afectó 
significativamente al área de las hojas (F[2; 78] = 1.19, p = 0.3089). El área de la hoja a 
distintos niveles de altura se observa en las figuras 3 y 4, para el sitio dulce y el sitio salado 
respectivamente. 
- 14 - 
 
Fig.4. Área de las hojas de Rhizophora 
mangle a diferentes alturas (baja, media 
y alta) en el sitio de agua salada del 
bosque de mangle. Se representan los 
límites superior e inferior, la mediana 
(línea que cruza la caja) y la media 
(punto en medio de la caja). 
 
 
 
 
 
Se encontraron diferencias significativas entre las medias delgrosor de las hojas entre los 
dos sitios (Media dulce= 0.21 ± 0.07 mm; Media salado= 0.31 ± 0.08 mm; t [0.05]= 8.83; p < 
0.001; Fig. 5). En el sitio dulce el grosor mínimo de las hojas fue de 0.08 mm y el máximo 
0.47 mm. En el sitio salado se encontró un valor mínimo de 0.17 mm y un máximo de 0.52 
mm. 
Fig.3. Área de las hojas de Rhizophora 
mangle en diferentes alturas (baja, 
media y alta) en el sitio de agua dulce 
del bosque de mangle. Se representan 
los límites superior e inferior, la 
mediana (línea que cruza la caja) y la 
media (punto en medio de la caja). 
 
- 15 - 
 
Fig.5. Grosor de las hojas de Rhizophora mangle en salinidades 
contrastantes, sitio de agua dulce y sitio de agua salada. Se representan los 
límites superior e inferior, la mediana (línea que cruza la caja), la media 
(punto en medio de la caja) y los valores atípicos representados con una 
circunferencia (o). 
Fig.6. Suculencia de las hojas de Rhizophora mangle en salinidades 
contrastantes, sitio de agua dulce y sitios de agua salada. Se representan 
el rango intercuartílico, la mediana (línea que cruza la caja), la media 
(punto en medio de la caja) y los valores extremos representados con 
una circunferencia (o). 
 
 
 
 
 
Se 
encontraron diferencias significativas entre las medias de la suculencia de las hojas entre 
los dos sitios (Media dulce= 0.01±0.01 g/mm; Media salado= 0.02±0.01 g/mm) (t [0.05]= 7.68; p 
< 0.001; Fig. 6). En el sitio dulce la suculencia mínima fue de 0.003 g/mm y el máximo fue 
de 0.06 g/mm. En el sitio salado se registró un valor mínimo de 0.008 g/mm, y el máximo 
de 0.04 (g/mm). 
 
 
 
 
- 16 - 
 
Fig.7. Densidad estomática en sitios con salinidad contrastante en hojas de 
Rhizophora mangle (Veracruz). Se representan los límites superior e inferior, 
la mediana (línea que cruza la caja) y la media (punto en medio de la caja). 
4.2 Efecto de la salinidad sobre la densidad estomática 
La densidad estomática promedio fue significativamente diferente entre los dos sitios 
(Media dulce= 62.6 ± 8.34 n/mm²; Media salado= 77.8 ± 9.17 n/mm²; t [0.05]= 11.31, p < 
0.001; Fig. 7). La densidad estomática fue mayor en el sitio de mayor salinidad (Fig. 7). En 
el sitio salado se observó una densidad estomática mínima de 59 n/mm2 y un máximo de 
98.6 n/mm2. Por otro lado, en el sitio dulce se observó un valor mínimo de 46 n/mm2 y un 
máximo de 80.6 n/mm2. 
Se encontró una correlación negativa entre el tamaño de la hoja y la densidad estomática 
(r= - 0.45; p < 0.001; y= -0.1755x + 78.776; Fig. 8). Sin embargo, analizando los sitios por 
separado, dicha correlación únicamente resultó significativa para el caso del sitio dulce, (r= 
- 0.35; p = 0.006; y= -0.0796x + 67.798; Fig. 9), pero no en el caso del sitio salado (r= - 
0.09; p < 0.437; y= -0.0639x + 80.034; Fig. 10). 
 
 
 
 
 
 
- 17 - 
 
Fig.10. Correlación entre la densidad 
estomática y el área de las hojas de 
Rhizophora mangle en el sitio de agua 
salada del bosque de mangle. 
 
Fig. 8. Correlación entre la densidad estomática y el área de las hojas de 
Rhizophora mangle en un bosque de mangle en Tecolutla 
 
 
 
 
Fig.9. Correlación entre la densidad 
estomática y el área de las hojas de 
Rhizophora mangle en el sitio de agua 
dulce del bosque de mangle. 
- 18 - 
 
Fig.11. Número de estomas por hoja en Rhizophora mangle en 
salinidades contrastantes (Veracruz). Se representan los límites 
superior e inferior, la mediana (línea que cruza la caja) y la media 
(punto en medio de la caja). 
 
 
 
El número de estomas por hoja también se vió afectada por los altos niveles de salinidad 
(Figura 11), obteniendo diferencias significativas en las medias entre los dos sitios (t [0.05] = 
4.88; p < 0.001). Se obtuvo un mayor número de estomas en el sitio dulce (Media 
dulce±DE= 39752.32 ± 20545.57; Media salado±DE= 27734 ± 10595.80) 
 
 
 
 
 
La conductancia estomática del sitio dulce fue alta con respecto al sitio salado (Fig. 12). En 
el sitio dulce el valor mínimo fue de 29.6 mmol m⁻² s⁻¹ CO2 y el máximo de 397.5 mmol 
m⁻² s⁻¹ CO2. En el sitio salado se obtuvo un valor mínimo de 20.7 mmol m⁻² s⁻¹ CO2 y un 
máximo de 112.8 mmol m⁻² s⁻¹ CO2. Se obtuvieron diferencias significativas en las medias 
de la conductancia entre los dos sitios (Media dulce= 185.57 ± 96.45 mmol⁻² s⁻¹ CO2; Media 
salado= 51.76 ± 26.33 mmol⁻² s⁻¹ CO2; t [0.05]= 7.30, p < 0.001; Fig. 12). 
Se encontró una correlación positiva entre el área de la hoja y la conductividad (r= 0.52; p 
< 0.001; y= 1.684x + 35.793; Fig. 13). Sin embargo, analizando los sitios por separado, 
sólo se encontró una correlación para las hojas evaluadas en el sitio dulce, pero dicha 
correlación no resultó significativa, tanto en el sitio dulce (r= 0.34; p = 0.068; y= 0.9362x + 
124.77; Fig. 14), como en el sitio salado (r= 0.01; p = 0.983; y= 0.0079x + 51.47; Fig. 15). 
 
- 19 - 
 
Fig.12. Conductancia estomática de las hojas de Rhizophora mangle en 
salinidades contrastantes (agua dulce y agua salada). Se representan los límites 
superior e inferior, la mediana (línea que cruza la caja) y la media (punto en 
medio de la caja). 
 
Fig.13. Correlación entre conductividad estomática y el 
área de las hojas de Rhizophora mangle. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
- 20 - 
 
Fig.14. Correlación positiva entre 
conductividad estomática y el área de las 
hojas de Rhizophora mangle en el sitio 
dulce. 
 
Fig.15. Correlación positiva entre 
conductividad estomática y el área de las 
hojas de Rhizophora mangle en el sitio 
salado. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
- 21 - 
 
 
V. DISCUSIÓN 
 
5.1 La salinidad y su efecto en la morfología foliar 
La disminución en el área foliar de Rhizophora mangle en salinidades elevadas fue 
evidente. Se registraron diferencias significativas, observándose una reducción en el área 
foliar en ambientes con alta salinidad. Generalmente, las especies de mangle altamente 
tolerantes a la sal son más conservadoras en su pérdida de agua y mantienen hojas más 
pequeñas (Ball, 1996). Bajo condiciones óptimas, las hojas de R. mangle típicamente tienen 
una longitud de 10 a 15 cm, y un ancho de 5 a 7 cm (Canoy, 1975; Snedaker y Brown, 
1981), resultando en un área foliar de 39-82 cm2. La salinidad puede afectar el tamaño de 
las hojas de los mangles, como demostró el trabajo de Parida et al., (2004) cultivando 
plántulas de la especie Bruguiera parviflora (Rhizophoraceae) en estandarizaciones 
hidropónicas de largo plazo. La disminución del tamaño de las hojas observado después del 
tratamiento con NaCl fue principalmente atribuido a una reducción de los espacios 
intercelulares. Las plántulas de la R. stylosa, cultivadas a concentraciones mayores de 25% 
agua del mar, mostraron una disminución pronunciada en el peso seco de las hojas, tallos y 
raíces (Clough, 1984). Resultados similares fueron reportados por Takemura et al., 2000, en 
un estudio realizado en Bruguiera gymnorrhiza (Rhizophoraceae), donde obtuvieron 
resultados similares a los del presente trabajo. Se mostró una reducción en el área foliar en 
concentraciones de salinidad de 250 mM (aprox. 14.5 ups), concentración menor a la 
registrada en este trabajo (37.5 ups). Un estudio comparativo entre A. germinans, L. 
racemosa y R. mangle mostró que las salinidades ambientales elevadas conducen a un 
incremento en la osmolaridad de la savia y reducción del área foliar, lo cual fue 
especialmente pronunciado en R. mangle(Medina y Francisco, 1997). En A. germinans se 
observó que las altas salinidades aumentan la mortalidad de las hojas y disminuyen el 
tamaño de las hojas significativamente. Peel y colaboradores (2017) observaron bajo 
condiciones naturales una reducción importante en el área de las hojas a partir de una 
salinidad media de 13.7 ups. En otras especies, como en Acca sellowiana, se mostró un 
comportamiento parecido a salinidades de 80 mM, sin embargo, la reducción en el área 
foliar no fue suficiente para que se presentaran diferencias significativas. Al parecer la 
- 22 - 
 
respuesta de crecimiento en salinidades moderadas (15 ups) puede ser la consecuencia de 
un aumento de la absorción de solutos que se requieren para inducir la expansión de las 
células, ya que este mantiene el potencial de presión en los tejidos vegetales (Khan., 2000). 
Por otro lado a altas salinidades, la reducción del crecimiento puede ser el resultado de un 
ajuste osmótico, como consecuencia de la saturación del sistema de absorción de solutos, o 
debido a la demanda excesiva de energía en tales sistemas ( Munns, Greenway, y Kirst, 
1983; Gale y Zeroni, 1985). 
Las diferentes condiciones ambientales pueden imponer diferentes fuerzas selectivas en las 
plantas, y conducir a los rasgos de un cierto grado de divergencia (Poorter et al., 2009), el 
medio en el que se desarrolla R. mangle varía entre los sitios registrados en este trabajo, 
dulce y salado, en el sitio dulce se observaron diferencias significativas en el tamaño de 
hojas entre los distintos niveles de altura; mientras que en el sitio salado no se obtuvieron 
diferencias significativas en el tamaño de hojas entre niveles de altura. Yakir y Yechieli 
(1995) sugieren que la utilización de fuentes de agua menos salinas es exitosa, cuando estas 
condiciones están disponibles, ya que puede aumentar la supervivencia, crecimiento y 
productividad de halófitos en condiciones en las que la salinidad limita las tasas de 
crecimiento. Esto demuestra que las altas salinidades no son óptimas para el despliegue de 
las hojas y por tal razón en el sitio salado no se mostraron diferencias significativas, entre 
los niveles de altura, ya que su tamaño está siendo limitado principalmente por la salinidad, 
y no por otros factores, como la incidencia de luz, por ejemplo, que podría explicar la 
variación en el tamaño de hojas entre niveles de altura en el sitio dulce. 
La revisión de literatura mostró que el área foliar de las diferentes especies de mangle es 
susceptible a las concentraciones de NaCl y puede disminuir en respuesta a las 
concentraciones elevadas. En A. germinans han atribuido la reducción del tamaño de la 
hoja a una expansión celular limitada en lugar de una disminución en el proceso de división 
celular (Suárez y Medina, 2005), ya que la expansión celular es más sensible al bajo 
potencial de agua que la división celular (Meyer y Boyer, 1972). 
Las hojas colectadas en el sitio de estudio mostraron diferencias en su suculencia y grosor, 
al igual que un estudio realizado por Camirelli y Ribi (1983) observaron en Rhizophora 
mangle un aumento de grosor en las hojas de sitios con salinidades altas constantes (2.4 
mm) a comparación de lugares con salinidades fluctuantes (0.9 mm). En plantas de Carica 
- 23 - 
 
papaya el grosor de la lámina incrementó, como consecuencia de un aumento del grosor de 
la cutícula y debido al almacenamiento de agua, al ser sometidas a estrés salino (Parés et 
al., 2008). 
La presencia de altas concentraciones de salinidad también tuvo una respuesta en el 
aumento de la suculencia. El aumento de la suculencia de la hoja también se ha reportado 
en Bruguiera parviflora (Parida et al., 2004) con salinidades de 400 mM. Los mangles del 
género Rhizophora spp. excluyen sales durante la absorción de agua por las raíces 
(Scholander et al., 1962), por lo cual su sabia únicamente tiene una concentración de 1.2 - 
1.5 mg NaCl/ml (Scholander, 1968). Mantienen una presión osmótica para la absorción de 
agua a través de la acumulación de iones y solutos en las vacuolas (Popp, 1984) y el tejido 
hipodérmico (Werner y Stelzer, 1990) de las hojas, aumentando la suculencia de éstas 
(Flowers et al, 1986). La suculencia se refiere a un desarrollo pronunciado de elementos 
parenquimatosos en relación con otras estructuras rígidas del tejido, conteniendo elementos 
líquidos. En el caso de las plantas halófitas, la suculencia se desarrolla como consecuencia 
de la aridez provocada por la salinidad y ayuda a mantener el equilibrio iónico de las 
plantas (MacDougal et al., 1919). Las especies con baja suculencia tienden a tener una 
ventaja de acondicionamiento bajo condiciones de alto recurso y suelen encontrarse en 
hábitats productivos, mientras que las especies con alta suculencia tienen una ventaja de 
acondicionamiento bajo condiciones adversas de crecimiento y se encuentran típicamente 
en hábitats improductivos (Poorter et al., 2009). 
 
5.2 La salinidad y su efecto en la densidad estomática 
La densidad estomática de la superficie abaxial de las láminas foliares aumentó en el sitio 
salado. Generalmente se esperaría una reducción en la densidad estomática en función del 
estrés salino. Por ejemplo, Parés y sus colaboradores (2008) observaron una disminución en 
la densidad estomática al someter plantas de Carica papaya L. a estrés salino. Hwang y 
Chen (1995) observaron en Kandelia candel (Rhizophoraceae) una reducción del tamaño 
de la hoja, así como reducción de la densidad estomática al ser expuestos a salinidades > 
400 mM NaCl, aprox. 23 ups. La reducción de la densidad estomática indica una respuesta 
para aumentar resistencia estomática y evitar el exceso de transpiración (Rubino et al., 
1989; Salas et al., 2001). En los mangles L. racemosa y A. germinans, no se detectaron 
- 24 - 
 
cambios en la densidad estomática asociados a aumentos en la salinidad (Lovelock y Feller, 
2003), resultado que fue confirmado por Schwarzbachl y Ricklefs (2001). Dahdouh-Guebas 
y colaboradores (2004) tampoco encontraron diferencias en la densidad estomática de A. 
germinans en salinidades elevadas. Por otro lado, (Gonzalez-Sánchez, 2013) observó en 
Rhizophora mangle que en condiciones de sequía la densidad estomática aumenta (50.5 
n/mm2), mientras que en lluvias disminuye (35.8 n/mm2). Peel et al. (2017) observaron un 
incremento significativo en la densidad estomática a partir de una salinidad media de 13.7 
ups. Salisbury (1927) descubrió que la densidad de estomas tiene una relación inversa con 
el tamaño de hoja, lo cual atribuyó a una mayor inserción de células en las hojas más 
pequeñas. Sin embargo, analizando el índice de estomático, el número de estomas por hoja 
permanece constante, ejemplo que contrasta con los resultados obtenidos en este trabajo ya 
que se obtuvo un menor número de estomas en los individuos expuestos a mayores 
salinidades. Analizando los sitios por separado, se encontró que la relación entre tamaño de 
hoja y número de estomas únicamente se encontró en el sitio de baja salinidad. Por lo 
contrario, en el sitio salado, las hojas fueron más pequeñas con alta densidad de estomas. 
Los resultados del estudio presente confirman que R. mangle es sensible a distintos niveles 
de salinidad, ya que tiene efectos sobre la plasticidad de la hoja, y que la densidad de 
estomas se asocia inversamente al tamaño de la hoja, la cual se modifica en función a la 
salinidad. 
La conductancia estomática disminuyó en el sitio salado, por lo que las altas 
concentraciones de salinidad causan una reducción en la difusión del CO2. En R. mangle se 
ha obtenido una disminución en la conductancia al ser sometidas a estrés salino, cambios a 
partir de concentraciones de 250 a 500 mM de NaCl (Lin y Sternberg, 1992). En otras 
especies de manglar también se ha reportado una tendencia similar de conductancia. Por 
ejemplo, en Bruguiera parvifloraen condiciones de invernadero reaccionó de la misma 
forma ya que en concentraciones de 200 a 400 mM disminuyo su conductancia (Parida et 
al., 2004). Un estudio realizado entre A. germinans, R. mangle y L. racemosa se obtuvo 
una disminución en las tres especies, R. mangle mostró un comportamiento intermedio 
mientras que en A. germinans se reportó el valor más bajo (Sobrado, 2000). En otro estudio 
comparativo entre dos especies de mangle y un asociado se evaluó la conductancia en 
individuos localizados en sitios con salinidades diferentes, se obtuvieron resultados 
- 25 - 
 
contrastantes a los reportados en este trabajo ya que en Avicennia marina la conductancia 
aumentó significativamente en una concentración elevada de NaCl, esto se atribuyó a que 
es una especie altamente tolerante a la sal (Hutchings y Saenger, 1987). Por otro lado, en B. 
gymnorrhiza (Rhizophoraceae), no se encontraron diferencias significativas con respecto a 
la conductancia. Finalmente, en H. tiliaceus (asociado al manglar) la conductancia 
disminuyó significativamente, valor atribuido a una disminución en la difusión de CO2 a 
través del estoma dado por el cierre estomático irregular (Terashima, 1992), ya que el cierre 
estomático es un mecanismo efectivo para economizar la utilización de agua en condiciones 
de salinidad y evitar el daño por toxicidad iónica (Hasegawa, Bressan, Zhu, y Bohnert, 
2000). Otros autores han atribuido esta respuesta al cierre parcial de los estomas generado 
por las señales químicas que provienen de la raíz, sometida a estrés hídrico (Davies, 
Wilkinson, & Loveys, 2002; Sobeih, Dodd, Bacon, Grierson, & Davies, 2004). 
 La correlación positiva obtenida entre la conductancia y el área foliar también concuerda 
con la reportada por Talebnejad y Sepaskhah (2016) en plantas de Chenopodium quinoa. 
En el presente estudio se sugiere que la disminución de la conductancia en R. mangle se 
debe a la reducción del número de estomas y tamaño de hojas inducido por el estrés salino. 
La tendencia al aumento de la densidad estomática en estrés salino señala una estrategia de 
la hoja para obtener mayores ganancias de CO2 a pesar de la baja capacidad de difusión en 
los estomas, mientras el aumento de suculencia señala la estrategia de contener los iones y 
solutos absorbidos por la planta. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
- 26 - 
 
VI. CONCLUSIONES 
 
Las salinidades elevadas tienen efectos sobre la morfología y fisiología de las hojas de R. 
mangle. Se concluyó que el área foliar es susceptible ya que los individuos de R. mangle 
localizados en el sitio salado fueron propensos a estos cambios ecofisiológicos 
manifestándose una reducción en el área foliar y un menor número de estomas por hoja, 
mientras en el sitio dulce se encontró mayor rango de tamaños de hoja, lo cual indica que la 
plasticidad de éstas se determina por otros factores cuando las plantas no están expuestas a 
estrés salino. A altas salinidades hubo un incremento en el grosor y suculencia dado que 
son el producto de la regulación de la sal dentro del tejido. 
 La densidad estomática aumentó con el ambiente salino como respuesta al estrés hídrico y 
la disminución de la conductancia en R. mangle se debe a la reducción del número de 
estomas. 
Hay una correlación positiva entre el tamaño de la hoja y la conductividad; y una negativa 
entre el tamaño de la hoja y la densidad estomática. Estas asociaciones pueden ser la 
explicación al cambio del tamaño de hoja por salinidades contrastantes en Rhizophora 
mangle. 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
- 27 - 
 
VI. Literatura citada 
Aasamaa, K., Sober, A., y Rahi, M. (2001). Leaf anatomical characteristics associated with 
shoot hydraulic conductance, stomatal conductance and stomatal sensitivity to changes 
of leaf water status in temperate deciduous trees. Aust. J. Plant Physiol., 28, 765–774. 
Agraz-Hernández, C. M., Noriega-Trejo, R., López-Portillo, J., Flores-Verdugo, F. J., y 
Jiménez Zacarías, J. J. (2007). Guía de Campo. Identificación de los Manglares en 
México. Universidad Autónoma de Campeche, 45. 
Alongi, D. M. (2002). Present state and future of the world’s mangrove forests. 
Environmental Conservation, 29(03), 331–349. 
http://doi.org/10.1017/S0376892902000231 
Ball, y Munns. (1992). Plant Responses to Salinity Under Elevated Atmospheric 
Concentrations of CO 2. Australian Journal of Botany, 40(5), 515. 
http://doi.org/10.1071/BT9920515 
Ball, M. C. (1996). Comparative Ecophysiology of Mangrove Forest and Tropical Lowland 
Moist Rainforest. In Tropical Forest Plant Ecophysiology (pp. 461–496). Boston, MA: 
Springer US. http://doi.org/10.1007/978-1-4613-1163-8_16 
Bange, G. G. J. (1953). On the quantitative explanation of stomatal transpiration. Acta Bot. 
Neerl. 2, 255-297. 
Barbien, G., Vallone, S., Orsini, F., Paradiso, R., De Pascale, S., Negre-Zakharov, F., y 
Maggio, A. (2012). Stomatal density and metabolic determinants mediate salt stress 
adaptation and water use efficiency in basil (Ocimum basilicum L.). Journal of Plant 
Physiology, 169(17), 1737–1746. 
Beerling, D. J., y Kelly, C. K. (1997). Stomatal density responses of temperate wodland 
plants over the past seven decades of CO2 increase: A comparison of Salisbury (1927) 
with contemporary data. American Journal of Botany, 84(11), 1572–1583. 
Beerling, D. J., y Charloner, W. G. (1994). Atmospheric CO2 changes since the last glacial 
máximum: evidence from the stomatal density record of fossil leaves. Review of 
Paleobotany and palynology, 81, 11-17. 
Berger, D., y Altmann, T. (2000). A subtilisin-like serine protease involved in the 
regulation of stomatal density and distribution in Arabidopsis thaliana. Genes y 
Development, 14, 1119–1131. 
Bethke, P. C., y Drew, M. C. (1992). Stomatal and Nonstomatal Components to Inhibition 
of Photosynthesis in Leaves of Capsicum annuum during Progressive Exposure to 
NaCl Salinity. Plant Physiology, 99(1), 219–226. http://doi.org/10.1104/pp.99.1.219 
Brander, L., Wagtendonk, A. J., Hussain, S. S., McVittie, A., Verburg, P. H., de Groot, R. 
S., y van der Ploeg, S. (2012). Ecosystem service values for mangroves in Southeast 
Asia: A meta-analysis and value transfer application. Ecosystem Services, 1(1), 62–69. 
http://doi.org/10.1016/j.ecoser.2012.06.003 
- 28 - 
 
Bristow, J. M., y Looi, A. (1968). Effects of carbon dioxide on the growth and 
morphogenisis of Marsilea. American Journal of Botany, 55(8), 884–889. 
Cadena-iñiquez, J., Ruiz-Posadas L. M., Trejo-López C., Sánchez-García P., Aguirre-
Medina, J. F. (2001). Regulación del intercambio de gases y relaciones hídricas en 
chayote (Sechium edule ( Jacq .) Swartz ). Revista Chapincgo Serie Horticultura 7(1), 
21–35. 
Calderón et al. (2009). El valor de los manglares. Biodiversitas, (82), 1–6. 
Camilleri, J. C., y Ribi, G. (1983). Leaf Thickness of Mangroves (Rhizophora mangle) 
Growing in Different Salinities Association, 15(2), 139–141. Retrieved from 
http://www.jstor.org/stable/2387959 JSTOR is a 
Canoy, M. J. (1975). Diversity and stability in a Puerto Rican Rhizophora mangle L. forest. 
In G. Walsh, S. C. Snedaker, y H. Teas (Eds.), Proceedings of international 
symposium on biology and management of mangroves, Vol. I. (pp. 344–356). 
Gainesville, Florida: Institute for Food and Agricultural Science, University of Florida. 
Ciha, A. J., y Brun, W. A. (1975). Stomatal size and frequency in soybeans. Crop Science, 
10, 20–24. 
Clough, B. F. (1984). Growth and salt balance of the mangroves Avicennia marina (Forsk.) 
Vierh. and Rhizophora stylosa in relation to salinity. Australian Journal of Plant 
Physiology, 11, 419–430. 
CONABIO. (2009). Manglares de México: Extensión y distribución. Retrieved from 
https://www.biodiversidad.gob.mx/ecosistemas/manglares2013/pdf/Manglares_de_Me
xico_Extension_y_distribucion.pdf 
CONABIO. (2017). Manglares de México. Retrieved from www.biodiversidad.gob.mx/Croxdale, J. L. (2000). Stomatal patterning in angiosperms. American Journal of Botany, 
87(8), 1069–1080. http://doi.org/10.2307/2656643 
Dahdouh-Guebas, F., Bondt, R. D., Abesinghe, P. D., Kairo, J. G., Cannicci, S., Triest, L., 
y Koedam, N. (2004). Comparative study of the disjunct zonation pattern of the grey 
mangrove Avicennia marina (Forsk.) Vierh. in Gazi Bay (Kenya). Bulletin of Marine 
Science, 74(2), 237–252. 
Davies, W. J., Wilkinson, S., y Loveys, B. (2002). Stomatal control by chemical signalling 
and the exploitation of this mechanism to increase water use efficiency in agriculture. 
New Phytologist, 153(3), 449–460. http://doi.org/10.1046/j.0028-646X.2001.00345.x 
Diario Oficial de la Federación (DOF). 2002. Norma oficial mexicana NOM-059-
SEMARNAT-2001, Protección ambiental-especies nativas de méxico de flora y fauna 
silvestres–categorías de riesgo y especificaciones para su inclusión, exclusión o 
cambio-lista de especies en riesgo. Secretaría del Medio Ambiente y Recursos 
Naturales (SERMANAT). 
Diario Oficial de la Federación (DOF). 2011. Norma oficial mexicana NOM-059-
SEMARNAT-2010, proteccion ambiental-especies nativas de mexico de flora y fauna 
- 29 - 
 
silvestres-categorias de riesgo y especificaciones para su inclusion, exclusion 
o cambio-lista de especies en riesgo. Secretaría del Medio Ambiente y Recursos 
Naturales (SERMANAT). 
Dbara, S., Mougou, A., y Fezai, N. (2016). Morpho-physiological Responses of Olive 
Saplings (Olea europaea L. cv Chétoui) to Partial Root Drying Irrigation Technique 
with Salt Water. International Journal of Agriculture Innovations and Research. 
Retrieved from 
http://ijair.org/administrator/components/com_jresearch/files/publications/IJAIR_1990
_FINAL.pdf 
Devices, Decagon, I. (2016). Operator ’ s Manual.ake, P. L., Froend, R. H., y Franks, P. J. 
(2013). Smaller, faster stomata: Scaling of stomatal size, rate of response, and stomatal 
conductance. Journal of Experimental Botany, 64(2), 495–505. 
http://doi.org/10.1093/jxb/ers347 
Duke, N. C., y Allen, J. A. (2006). Rhizophora mangle, R. samoensis R. racemosa, R.× 
harrisonii (Atlantic–East Pacific red mangrove). In Species Profiles for Pacific Island 
Agroforestry (pp. 1–18). Holualoa, Hawaii, USA: Permanent Agriculture Resources 
(PAR). 
Ellison, A. M., y Farnsworth, E. J. (1997). Simulated sea level change alters anatomy, 
physiology, growth, and reproduction of red mangrove (Rhizophora mangle L.). 
Oecologia, 112(4), 435–446. http://doi.org/10.1007/s004420050330 
Ellison, A., Farnsworth, E. y Moore, G. (2015). Distribution of Mangrove Habitats of 
Grenada and the Grenadines. Journal of Coastal Research, 299, 155–162. 
http://doi.org/10.2112/JCOASTRES-D-13-00187.1 
FAO. 2007. Mangroves of North and Central America 1980–2005: Country reports. Forest 
Resources Assessment Working Paper No. 137, 
Rome. http://www.fao.org/forestry/home/en/. 
Farquhar, G., y Sharkey, T. (1982). Stomatal conductance and photosynthesis. Annual 
Review of Plant physiology, 33, 317-345. 
Farnsworth, E. J., Ellison, A. M., y Gong, W. K. (1996). Elevated CO2 alters anatomy, 
physiology, growth, and reproduction of red mangrove (Rhizophora mangle L.). 
Oecologia, 108, 599–609. 
Flowers, T. J., Hajibagheri M. A., y Clipson N. J. W. (1986). Halophytes. The Quarterly 
Review of Biology, 61(3), 313–337. Retrieved from 
http://www.jstor.org/stable/2826772?seq=1#page_scan_tab_contents 
Franks, P. J., y Farquhar, G. D. (2007). The mechanical diversity of stomata and its 
significance in gas-exchange control. Plant Physiology, 143(January), 78–87. 
http://doi.org/10.1104/pp.106.089367 
Gale, J., y Zeroni, M. (1985). The cost to plants of different strategies of adaptation to 
stress and the alleviation of stress by increasing assimilation. Plant and Soil, 89(1–3), 
57–67. http://doi.org/10.1007/BF02182233 
- 30 - 
 
Gay, A. P., y Hurd, R. G. (1975). The influence of light on stomatal density in the Tomato. 
New Phytologist, 75(1), 37–46. http://doi.org/10.1111/j.1469-8137.1975.tb01368.x 
Gonzalez-Sánchez, A. R. (2013). Respuesta fisiológica y caracterización estomática de tres 
especies de mangle en el estero de Tumilco, Tuxpan, Veracruz. Universidad 
Veracruzana. 
Hasegawa, P. M., Bressan, R. A., Zhu, J.-K., y Bohnert, H. J. (2000). Plant celular and 
molecular responses to high salinity. Annual Review of Plant Physiology and Plant 
Molecular Biology, 51(1), 463–499. http://doi.org/10.1146/annurev.arplant.51.1.463 
He, B., Lai, T., Fan, H., Wang, W., y Zheng, H. (2007). Comparison of flooding-tolerance 
in four mangrove species in a diurnal tidal zone in the Beibu Gulf. Estuarine, Coastal 
and Shelf Science, 74(1–2), 254–262. http://doi.org/10.1016/J.ECSS.2007.04.018 
Hetherington, A. M., y Woodward, F. I. (2003). The role of stomata in sensing and driving 
environmental change. Nature, 424(August), 901–908. 
Hill, K. (2001). Rhizophora mangle, Smithsonian Marine Station Fort Pierce. Retrieved 
from http://www.sms.si.edu/irLspec/Rhizop_mangle.htm#reducing conditions 
Hogarth, P. J. (1999). The Biology of Mangroves. Oxford University Press. Retrieved from 
https://books.google.com/books?id=o3oVAQAAIAAJypgis=1 
Huner, N. P. A., Palta, J. P., Li, P. H., y Carter, J. V. (1981). Anatomical changes in leaves 
of Puma Rye in response to growth at cold-hardening temperatures. Botanical Gazette, 
142, 55-62 
Hutchings, P., y Saenger, P. (1987). Ecology of mangroves. University of Queensland Press 
(Vol. 1). 
INE, Insituto Nacional de Ecología (2005). Evaluación preliminar de las tasas de pérdida de 
superficie de manglar en México. SEMARNAT–INE, México, DF, 21 pp. 
Kathiresan, K., y Bingham, B. L. (2001). Biology of mangroves and mangrove Ecosystems. 
Advances in Marine Biology, 40, 81–251. http://doi.org/10.1016/S0065-
2881(01)40003-4 
Khan, M. A., Ungar, I. A., y Showalter, A. M. (2000). The effect of salinity on the growth, 
water status , and ion content of a leaf succulent perennial halophyte , Suaeda fruticosa 
( L .) Forssk, 73–84. http://doi.org/10.1006/jare.1999.0617 
Kjerfve, B., Drude de Lacerda, L., Rezende, C. E., y Coelho Ovalle, A. R. (1999). 
Hydrological and Hydrogeochemical Variations in Mangrove Ecosystems. 
Ecosistemas de Manglar En América Tropical, 380. 
Koyro, H.-W. (2006). Effect of salinity on growth, photosynthesis, water relations and 
solute composition of the potential cash crop halophyte Plantago coronopus (L.). 
Environmental and Experimental Botany, 56(2), 136–146. 
http://doi.org/10.1016/j.envexpbot.2005.02.001 
Lin, G. H., y Sternberg, L. (1992). Effect of Growth Form, Salinity, Nutrient and Sulfide on 
Photosynthesis, Carbon Isotope Discrimination and Growth of Red Mangrove 
- 31 - 
 
(Rhizophora mangle L.). Functional Plant Biology, 19, 509–517. 
http://doi.org/10.1071/PP9920509 
López-Portillo, J., Lara-Dominguez, A. L., Ávila-Ángeles. A. y Vázquez-Lule A. D. 
(2009). Caracterización del sitio de manglar Tecolutla, en Comisión Nacional para el 
Conocimiento y Uso de la Biodiversidad. CONABIO. Retrieved from 
http://www.conabio.gob.mx/conocimiento/manglares/doctos/caracterizacion/GM54_S
ontecomapan_caracterizacion.pdf 
Lovelock, C. E., y Feller, I. C. (2003). Photosynthetic performance and resource utilization 
of two mangrove species coexisting in a hypersaline scrub forest. Oecologia, 134(4), 
455–62. http://doi.org/10.1007/s00442-002-1118-y 
MacDougal D. T., Richards, H. M., y Spoehr H. A. (1919). Basis of succulence in plants. 
The University of Chicago Press Journals, 67, 405–416. Retrieved from 
https://www.jstor.org/stable/pdf/2469160.pdf 
Manson, F. J., Loneragan, N. R., Harch, B. D., Skilleter, G. A., y Williams, L. (2005). A 
broad-scale analysis of links between coastal fisheries production and mangrove 
extent: A case-study for northeastern Australia. Fisheries Research, 74(1–3), 69–85. 
http://doi.org/10.1016/j.fishres.2005.04.001 
Martinez, J. P., Silva,H., Ledent, J. F., y Pinto, M. (2007). Effect of drought stress on the 
osmotic adjustment, cell wall elasticity and cell volume of six cultivars of common 
beans (Phaseolus vulgaris L.). European Journal of Agronomy, 26, 30–38. 
Mazda, Y., Wolanski, E., y Ridd, P. (2007). The Role of Physical Processes in Mangrove 
Environments:manual for the preservation and utilization of mangrove ecosystems. 
Terrapub. Retrieved from 
http://researchonline.jcu.edu.au/9869/3/9869_Mazda_et_al_2007_back_pages.pdf 
McKee. (1995). Mangrove Species Distribution and Propagule Predation in Belize: An 
Exception to the Dominance-Predation Hypothesis. Biotropica, 334–345. Retrieved 
from 
http://www.jstor.org/stable/2388919?origin=crossrefyseq=1#page_scan_tab_contents 
Medina, E., y Francisco, M. (1997). Osmolality and 13 C of leaf tissues of mangrove 
species from environments of contrasting rainfall and salinity. Eustarine, Coastal and 
Shelf Science, 45, 337–344. 
Mehlig, U. (2006). Phenology of the red mangrove, Rhizophora mangle L., in the Caeté 
Estuary, Pará, equatorial Brazil. Aquatic Botany, 84(2), 158–164. 
http://doi.org/10.1016/j.aquabot.2005.09.007 
Meyer, R. F., y Boyer, J. S. (1972). Sensitivity of cell division and cell elongation to low 
water potentials in soybean hypocotyls. Planta, 108(1), 77–87. 
http://doi.org/10.1007/BF00386508 
Munns, R., Greenway, H., y Kirst, G. O. (1983). Halotolerant Eukaryotes. In Physiological 
Plant Ecology III (pp. 59–135). Berlin, Heidelberg: Springer Berlin Heidelberg. 
http://doi.org/10.1007/978-3-642-68153-0_4 
- 32 - 
 
Murray, M. R., Zisman, S. A., Furley, P. A.. Munro, D. M.; Gibson, J., Ratter, J., 
Bridgewater, S., Minty, C. D., Place, C. J. (2003). The mangroves of Belize. Forest 
Ecology and Management, 174(1–3), 265–279. http://doi.org/10.1016/S0378-
1127(02)00036-1 
Odum, W. E., McIvor, C. C., y Smith, T. J. (1982). The Ecology of the Mangroves of South 
Florida: A Community Profile. Retrieved from 
http://oai.dtic.mil/oai/oai?verb=getRecordymetadataPrefix=htmlyidentifier=ADA3230
74 
Pääkkönen, E., Vahala, J., Pohjolal, M., Holopainen, T., y Kärenlampi, L. (1998). 
Physiological, stomatal and ultrastructural ozone responses in birch (Betula pendula 
Roth.) are modified by water stress. Plant, Cell and Environment, 21, 671–684. 
http://doi.org/10.1046/j.1365-3040.1998.00303.x 
Parés, J., Arizaleta, M., Sanabria, M., y Garcia, G. (2008). Effect of salinity levels on the 
stomatal density, stomatal index and leaf thickness of Carica papaya L. Acta Botánica 
Venezuélica, 31(1), 27–34. Retrieved from 
https://www.jstor.org/stable/41740851?seq=1#page_scan_tab_contents 
Parida, A. K., Das A. B., y Miltra. B. (2004). Effects of salt on growth, ion accumulation, 
photosynthesis and leaf anatomy of the mangrove, Bruguiera parviflora. Trees - 
Structure and Function, 18(2), 167–174. http://doi.org/10.1007/s00468-003-0293-8 
Pearce, D. W., Millard, S., Bray, D. F., y Rood, S. B. (2005). Stomatal characteristics of 
riparian poplar species in a semi-arid environment. Tree Physiology, 26, 211–218. 
Peel, J. R., Mandujano Sanchez, M. C., Lopez Portillo, J., y Golubov, J. (2017). Stomatal 
density, leaf area and plant size variation of Rhizophora mangle (Malpighiales: 
Rhizophoraceae) along a salinity gradient in the Mexican Caribbean. Revista de 
Biología Tropical, 65(2), 701–712. http://doi.org/10.15517/rbt.v65i2.24372 
Poorter, H., Niinemets, Ü., Poorter, L., Wright, I. J., y Villar, R. (2009). Causes and 
consequences of variation in leaf mass per area (LMA): a meta-analysis. New 
Phytologist, 182(3), 565–588. http://doi.org/10.1111/j.1469-8137.2009.02830.x 
Popp, M. (1984). Chemical Composition of Australian Mangroves II. Low Molecular 
Weight Carbohydrates. Zeitschrift Für Pflanzenphysiologie, 113(5), 411–421. 
http://doi.org/10.1016/S0044-328X(84)80097-5 
Postma, J. A., y Lynch, J. P. (2011). Theoretical evidence for the functional benefit of root 
cortical aerenchyma in soils with low phosphorus availability. Annals of Botany, 
107(5), 829–41. http://doi.org/10.1093/aob/mcq199 
Quarrie, S. A., y Jones, H. G. (1977). Effects of abscistic acid and water stress on 
development and morphology of wheat. Journal of Experimental Botany, 28(192–
203). 
Rodríguez-Rodríguez, J. A., y Mancera-Pineda, J.E Melgarejo, L. M. (2011). Cambios en 
conductancia y morfología estomática en manglares del Caribe que habitan 
condiciones contrastantes de salinidad. Universidad Nacional de Colombia. 
- 33 - 
 
Romero-Aranda, R., Soria, T., y Cuartero, J. (2001). Tomato plant-water uptake and plant-
water relationships under saline growth conditions. Plant Science, 160, 265–272. 
Rubino, P., Tarantino, E., y Rega, F. (1989). Relationship between soil water status and 
stomatal resistance of tomatoes. Irrigazione e Drenaggio, 36. Retrieved from 
https://scholar.google.com.mx/scholar?q=Rubino+tarantino+y+rega+1989+ybtnG=yhl
=esyas_sdt=0%252C5 
Saenger, P. (2002). Mangrove Ecology, Silviculture and Conservation. Retrieved from 
https://books.google.com/books?hl=esylr=yid=FDXCLuG9ZCcCypgis=1 
Salas, J. A., Sanabria, M. E., y Pire, R. (2001). Variación en el indice y densidad estomática 
en plantas de tomate (Lycopersicon esculentum Mill.) sometidas a tratamientos salinos. 
Bioagro, 13(3), 99–104. 
Salisbury, E. J. (1927). On the causes and ecological significance of stomatal frequency, 
with special reference to the woodland flra. Philosophical Transactions of the Royal 
Society London. Series B, Containing Paers of Biological Character, 216(1928), 1–65. 
Sam, O., Jeréz, E., Dell’Amico, J., y Ruiz-Sanchez, M. C. (2000). Water stress induced 
changes in anatomy of tomato leaf epidermes. Biologia Plantarum, 43(2), 275–277. 
Schaeffer y Cintrón. (1992). Coastal Plant Communities of Latin America. Retrieved from 
https://books.google.com/books?hl=esylr=yid=aoaWAgAAQBAJypgis=1 
Scholander, P. F. (1968). How Mangroves Desalinate Seawater. Physiologia Plantarum, 
21(1), 251–261. http://doi.org/10.1111/j.1399-3054.1968.tb07248.x 
Scholander, P. F., Hammel, H. T., Hemmingsen, E., y Garey, W. (1962). Salt balance in 
mangroves. Plant Physiology, 37(6), 722–9. Retrieved from 
http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/16655719 
Schwarzbachl, A. E., y Ricklefs, R. E. (2001). The use of molecular data in mangrove plant 
research. Wetlands Ecology and Management, 9, 195–201. 
Snedaker, S. C., y Brown, M. S. (1981). Water quality and mangrove ecosystem dynamics. 
EPA-6001 4-81-002. USEPA. Gulf Breeze, Florida. 
Sobeih, W. Y., Dodd, I. C., Bacon, M. A., Grierson, D., y Davies, W. J. (2004). Long-
distance signals regulating stomatal conductance and leaf growth in tomato 
(Lycopersicon esculentum) plants subjected to partial root-zone drying. Journal of 
Experimental Botany, 55(407), 2353–2363. http://doi.org/10.1093/jxb/erh204 
Sobrado, M. a. (2000). Relation of water transport to leaf gas exchange properties in three 
mangrove species. Trees, 14(5), 0258–0262. http://doi.org/10.1007/s004680050011 
Solárova, J., y Pospíšilová, J. (1984). The effect of water stress during ontogeny of primary 
bean leaves on the light-induced stomatal opening. Biologia Plantarum, 26, 56-61. 
Spence, R. D., Wu, H., Sharpe, P. J. H., y Clark, K. G. (1986). Water stress effects on 
guard cell anatomy and the mechanical advantage of the epidermal cells. Plant Cell 
and Environment, 9, 197–202. 
- 34 - 
 
Suárez, N., y Medina, E. (2005). Salinity effect on plant growth and leaf demography of the 
mangrove, Avicennia germinans L. Trees, 19(6), 722–728. 
http://doi.org/10.1007/s00468-005-0001-y 
Takemura, T., Hanagata, N., Sugihara, K., Baba, S., Karube, I., y Dubinsky, Z. (2000). 
Physiological and biochemical responses to salt stress in the mangrove, Bruguiera 
gymnorrhiza. Aquatic Botany, 68(1), 15–28. http://doi.org/10.1016/S0304-
3770(00)00106-6 
Talebnejad, R., y Sepaskhah, A. R. (2016). Physiological characteristics,